memorias curso parasitos

"Epidemiología y Control Integral de Nematodos Gastrointestinales de Importancia Económica en Pequeños Rumiantes"

Fundación Produce Yucatán, A.C. FMVZ-UADY

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1. AGENTES ETIOLÓGICOS DE LA NEMATODIASIS GASTROINTESTINAL EN LOS DIVERSOS ECOSISTEMAS

Jorge Alfredo Cuéllar Ordaz

Las enfermedades parasitarias se encuentran entre las causas más frecuentes e importantes que

ocasionan una ineficiencia biológica y económica en los sistemas pecuarios del país; tales problemas

disminuyen sutil o apreciablemente la producción de los animales trayendo como consecuencia bajas

utilidades al productor favoreciendo el desaliento y abandono de la actividad pecuaria. Es de considerar

de suma importancia para el desarrollo económico de la ganadería, el conocimiento de los problemas

originados por las parasitosis gastrointestinales de los rumiantes, las cuales provocan trastornos

digestivos que interfieren en la nutrición y desarrollo normal del individuo, además de favorecer a

enfermedades secundarias y, en consecuencia, pérdidas cuantiosas a la producción. La infestación por

nematodos gastroentéricos (NGE) es una de las parasitosis más comunes en México, afectando

principalmente a los ovinos por el hecho de ser una de las especies que por tradición se explota en

condiciones rústicas (Cuéllar, 1986). Su importancia varía de acuerdo con las condiciones climatológicas

en los diferentes sistemas de producción (Quiroz, 1989).

La nematodiasis gastroentérica es una enfermedad multietiológica ocasionada por la acción

conjunta de varios géneros y especies de parásitos, que comparten los bovinos, ovinos y caprinos, y

puede considerarse como un complejo parasitario, causante de un síndrome de mala absorción y digestión

(Cuéllar, 1992). Aunque la mayoría de los NGE de los rumiantes que tienen importancia económica

pertenecen al Orden Strongylida, Familia Trichostrongyloidea, existen otros géneros que están

involucrados en la nematodiasis gastroentérica. A continuación se hace referencia a los géneros y

especies que afectan al aparato gastrointestinal de los ovinos y caprinos, particularmente los que están

presentes en el continente americano (Levine, 1978; Soulsby, 1987; Quiroz, 1987; Meana y Rojo, 1999).

Un primer intento de clasificación de los NGE en los pequeños rumiantes es de acuerdo a su

localización anatómica, es de suponer que los de mayor importancia clínica y económica estarán

ubicados en el abomaso e intestino delgado de sus hospedadores donde alteran la digestión y absorción

de nutrientes. En el cuadro 1 se enlistan los NGE que están localizados en el abomaso, donde está

incluido el Haemonchus contortus que por mucho es considerado el parásito más virulento de los

pequeños rumiantes, así como el Mecistocirrus digitatus, morfológicamente y patológicamente similar a

H. contortus. También están presentes los géneros Teladorstagia y Marshallagia. Es importante en esta

localización la presencia del género Trichostrongylus, que también se ubica en el intestino delgado.



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Cuadro 1. Nematodos gastroentéricos de ovinos y caprinos localizados en el abomaso.

Orden Superfamilia (Familia) Género y especie Hospedadores

Haemonchus contortus

Ovinos, caprinos,

Mecistocirrus digitatus

Rumiantes

Teladorstagia trifurcata

Ovinos, caprinos

Teladorsagia circumcincta

Ovinos, caprinos

Marshallagia marshalli

Ovinos, caprinos

Strongylida Trichostrongyloidea (Trichostrongylidae)

Trichostrongylus axei Rumiantes, cerdos, equinos

El cuadro 2 hace referencia de los NGE del intestino delgado (ID). Aquí se localizan la mayoría

de los NGE de los pequeños rumiantes siendo su comportamiento y virulencia muy variable. Así por

ejemplo está el Strongyloides papillosus, un parásito facultativo que tiene la característica de alternar

ciclos completos de vida libre con ciclos de vida parásita, en este caso sólo la hembra partenogenética es

parásita. En el ID también está el género Trichostrongylus con sus tres especies T. colubriformis, T.

vitrinus y T. capricola. Asimismo está presente otro género muy importante en la nematodiasis

gastroentérica de los pequeños rumiantes, el Nematodirus (N. battus, N. spathinger y N. fillicolis) y dos

ancilostómidos Bunostomum y Gaigeria.



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Cuadro 2. Nematodos gastroentéricos de ovinos y caprinos localizados en el intestino delgado

Orden Superfamilia (Familia) Género y especie Hospedadores

Rhabditida Rhabditoidea (Strongyloididae)

Strongyloides papillosus

Rumiantes, otros

Trichostrongylus colubriformis

Ovinos, caprinos, bovinos

Trichostrongylus vitrinus

Ovinos, caprinos, otros

Trichostrongylus capricola

Caprinos, ovinos

Nematodirus battus Ovinos

Nematodirus spathinger

Ovinos

Nematodirus fillicolis Ovinos

Strongylida Trichostrongyloidea

Cooperia cuticei Ovinos, caprinos

Bunostomum trigonocephalum

Ovinos

Strongylida Ancylostomatoidea

Gaigeria pachyscelis Ovinos, caprinos

También existen NGE en otras localizaciones (cuadro 3). Sin embargo, en términos generales

estos parásitos tienen poca importancia patológica. Se puede mencionar al Gongylonema pulchurum

ubicado en la parte anterior del aparato gastrointestinal, los géneros Oesophagostomum (“gusano

nodular) y Chabertia en el colon y finalmente Skrjabinema el oxiuro de los rumiantes y el “gusano

látigo” Trichuris en el ciego.



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Cuadro 3. Nematodos gastroentéricos de ovinos y caprinos con otras localizaciones

Orden Superfamilia (Familia) Género y especie Localización Hospedador

Spirurida Spiruroidea (Gongylonematidae)

Gongylonema pulchrum Esófago y rumen

Rumiantes

Oesophagostomum venulosum

Colon Ovinos, caprinos

Oesophagostomum columbianum

Colon Ovinos, caprinos

Strongylida Strongyloidea (Trichonematidae)

Chabertia ovina Colon Rumiantes

Ascaridida Oxiuroidea (Oxyuridae) Skrjabinema ovis Ciego Ovinos, caprinos

Enoplida Trichuroidea (Trichuridae)

Trichuris ovis Ciego Rumiantes

La mayoría de los NGE tienen ciclo biológico directo (cuadro 4) y su fase infestante es la larva

en tercer estadio (L-3). Las excepciones son Gongylonema pulchrum, Skrjabinema ovis y Trichuris ovis.

El G. pulchrum tiene ciclo biológico indirecto y la larva infestante se desarrolla en sus hospedadores

intermediarios que son escarabajos coprófagos y cucarachas. S. ovis y T. ovis tienen como fase infestante

la larva en primer estadio (L-1) la cual se forma dentro del huevo (Levine, 1978).

Los NGE pertenecientes al Orden Strongylida tienen un ciclo biológico directo que comprende

dos fases, una exógena, no parásita desde huevo hasta L-3 y una endógena o parásita desde la ingestión

de la L-3 hasta la formación de los parásitos adultos.



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Cuadro 4. Algunas características morfológicas y biológicas de los nematodos gastroentéricos de los pequeños rumiantes.

Tamaño (mm) Días de duración

Género Machos Hembras Fase infestante1

Fase exógena2

Periodo de prepatencia3

Haemonchus 10 -20 18 – 30 L-3 4 – 6 15 – 21

Mecistocirrus 31 43 L-3 7 60

Teladorstagia 7.5 – 8.5 9.8 – 12.2 L-3 5 – 7 18 – 21

Marshallagia 10 - 13 12 – 20 L-3 5 – 7 21

Trichostrongylus 4 – 5.5 5 – 7 L-3 4 – 6 20

Strongyloides4 3.5 – 6 L-3 1 – 2 5 – 7

Nematodirus 10- 19 15 – 29 L-3 6 – 28 24 – 28

Cooperia 4.5 – 5.4 5.8 – 6.2 L-3 5 – 7 14

Bunostomum 12 – 17 19 – 26 L-3 7 30 – 56

Gaigeria 20 30 L-3 7 70

Gongylonema 30 - 62 80 – 145 L-3 en HI5 30 en el HI

Oesophagostomum 11 – 17 13 – 24 L-3 6 – 8 32 – 42

Chabertia 13 – 14 17 – 20 L-3 6 – 8 47 – 63

Skrjabinema 2 – 4 5 – 10 L-1 Horas 160

Trichuris 50 – 80 35 – 70 L-1 21 63

1 Número de fase larvaria que debe ingerir el hospedador para adquirir la parasitosis. 2 Comprende desde la eliminación de huevos hasta la fase que debe ingerir el hospedador. 3 Desde la entrada del parásito hasta la eliminación de huevos de una nueva generación. 4 En este género solo existe la hembra parásita que es partenogenética. 5 Tiene ciclo biológico indirecto y sus hospedadores intermediarios (HI) son insectos (escarabajos o cucarachas).

Para el desarrollo de la fase exógena, dado que ocurre en el piso, depende primordialmente de las

condiciones de humedad y temperatura prevalecientes. Así por ejemplo ese periodo puede durar de 4 a 8



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días para la mayoría de los NGE del Orden Strongylida, en este periodo se basa precisamente la técnica

coproparasitoscópica para lograr, bajo condiciones de laboratorio, la obtención de L-3 para su

identificación. La fase exógena comprende la eliminación de huevos en el excremento y su posterior

desarrollo hasta la L-3 que es la fase infestante. En los huevos, que al momento de ser puestos tienen de 8

a 32 blastómeros, se inicia la formación del primer estadio larvario (L-1), esto ocurre entre las 20 y 24

horas a 26 OC. Ya formada la L-1, emerge y se alimenta de bacterias de las heces, después muda al

segundo estadio (L-2) que también se alimenta de esos microorganismos y después ocurre la muda para

formarse el tercer estadio larvario (L-3) que se encuentra cubierta por la cutícula desprendida de la L-2,

por lo tanto la L-3 no puede alimentarse y depende de sus reservas alimenticias para su supervivencia.

Cuando esas reservas se agotan las larvas mueren (Soulsby, 1987).

El género Nematodirus tiene un comportamiento diferente ya que la larva infestante (L-3) se

forma dentro del huevo, ya desarrollada eclosiona y tiene un comportamiento similar al de otros NGE.

Algunas veces la infestación puede ocurrir al ingerir huevos con L-3 que aún permanece dentro de él

(Levine, 1978).

Después de que se han desarrollado las larvas infestantes, éstas pueden migrar vertical u

horizontalmente en su microhábitat. La migración vertical les permite subir a las gotas de rocío que se

encuentran en la punta de los pastos en la mañana o los días nublados. Los mecanismos identificados que

facilitan tal migración son un hidrotropismo positivo, geotropismo negativo y fototropismo positivo a la

luz tenue y negativo a la luz intensa. La migración horizontal, aunque ocurre en forma activa y la larva

por sí misma solo podría trasladarse algunos centímetros, se da por medios indirectos o pasivos,

pudiendo ser por pisoteo de los animales en los potreros, a través de la esporulación de hongos que

crecen en la materia fecal o por medio de artrópodos coprófagos (“escarabajo pelotero”) (Soulsby, 1987).

La fase endógena en el ciclo vital de los NGE se inicia con la ingestión de las L-3 infestantes y

termina con el desarrollo de los parásitos adultos, la cópula y la producción de huevos. Este tiempo

transcurrido, que también se le conoce como periodo de prepotencia, puede variar dependiendo del

género de NGE (cuadro 4), así por ejemplo, para el Haemonchus es de dos a tres semanas y para

Mecistocirrus, Bunostomum y Chabertia puede ser hasta de dos meses. Después de que la L-3 ha sido

ingerida, en el rumen pierde la cutícula extra (de la L-2) que mantiene, favorecido esto por la

anaerobiosis existente y la concentración de metano. Posteriormente la L-3 se introduce a la mucosa y

submucosa abomasal (p.e. Haemonchus) o intestinal (p.e. Trichostrongylus), donde muda a larva de

cuarto estadio (L-4) y se le denomina “larva histotrófica”. Después la L-4 regresa a la luz del órgano que



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está parasitando y lleva a cabo su última muda a larva cinco (adulto inmaduro) y finalmente se forman los

adultos maduros que copulan y la hembra inicia la postura de huevos (Cuéllar, 1992).

En México se han descrito prácticamente todos los géneros de nematodos gastroentéricos que

afectan al abomaso, intestino delgado, ciego y colon de los rumiantes. No obstante eso, el género más

frecuente y abundante casi en todos los ecosistemas del país es el Haemonchus. Es muy importante

mencionar que muchos de esos reportes corresponden a hallazgos en rastros, de animales provenientes de

lugares a veces distantes del sitio de sacrificio por lo que su ubicación geográfica debe tomarse con

reserva.

Con la intención de profundizar sobre las características biológicas del género Haemonchus en el

país, Pérez y Najera (1984) hacen una redescripción de la morfología de las larvas infestantes de

Haemonchus contortus de ovinos, encontrando que en términos generales su morfometría se ajusta a la

ya descrita en la literatura, quizá las observadas son de menor tamaño.

En cuanto a su presencia en la república mexicana, Juárez y Quiroz (1972) reportan una

frecuencia del 69.6% de Haemonchus contortus en ovinos sacrificados en el rastro de la Ciudad de

México entre los meses de abril a agosto. El promedio de gusanos adultos por animal fue de 75.9. Cabe

mencionar que en ese rastro eran sacrificados animales provenientes de cualquier parte del país e

inclusive, importados de EUA.

Para el clima templado subhúmedo, Figueroa y Vega (1993) informan sobre la presencia de NGE

en ovejas adultas de raza Rambouillet en pastoreo, encontrando que el 90% de los animales estaban

parasitados con una eliminación promedio de 530 huevos por gramo de heces. Los géneros involucrados

fueron Haemonchus (80%), Ostertagia (15%), Trichostrongylus (3%) y Trichuris (2%). También Ibañez

(1984) en Tlaxiaco, Oaxaca (a 2,400 msnm) reporta una mayor frecuencia de Haemonchus (43.3%)

seguido de Trichostrongylus (26.2%) en ovinos criollos adultos. Por su parte, Guevara y Romero (1986)

encuentran en Apan, Hidalgo (clima templado) en orden de frecuencia a Haemonchus, Cooperia y

Strongyloides.

En los ovinos de pelo, Barrios y col. (1973) y Vázquez y Najera (1987) encuentran que

Haemonchus es el género más abundante en borregos de la raza Pelibuey mantenidos en clima

subtropical húmedo, mientras que Vázquez y col. (1978) indican que en ovinos de la misma raza, pero en

clima tropical seco, además de que Haemonchus fue el género más abundante, hay la presencia de

Trichostrongylus, Cooperia y Bunostomum. Trabajos desarrollados en regiones de alta montaña, Ibarra y

col. (1973) reportan un 100% de positividad a NGE en ovinos de Xalatlaco, México identificando como

los más frecuentes a Trichostrongylus, Haemonchus y Nematodirus. Para la región montañosa de



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Zacatlán, Puebla, Oliver (1982) encontró que el Nematodirus fue el género más abundante en corderos

criollos de 3 a 4 meses de edad, le siguieron Trichostrongylus, Haemonchus y Ostertagia.

Recientemente, Márquez (2002) ha reportado la presencia de Trichostrongylus como el género más

frecuente, seguido de Haemonchus y Teladorstagia en rebaños ovinos de Río Frío (Ixtapaluca, México),

que pastorean en ecosistemas por encima de los 3,000 msnm.

Algunos trabajos relacionados con otros géneros de NGE en ovinos indican la presencia de

Nematodirus en intestinos de ovinos sacrificados en un rastro del centro de México encontrando que un

17% de animales lo poseían (Cruz y Quintero, 1993). Por otro lado, Settels y col. (1986) identificaron

las especies del género Oesophagostomum en los ovinos de México reportando el O. columbianum y O.

multifoliatum.

Como podrá constatarse con la información anterior, la presencia de NGE en los rebaños ovinos

es una situación muy común prevaleciendo el género más virulento y difundido, el Haemochus seguido

de Trichostrongylus y Nematodirus.

Referencias 1. Barrios, Z., Quiroz, R. H., Lagunes, J. y Robles, C. 1973. Identificación de géneros de larvas

infectantes de nematodos gastroentéricos de ovinos Tabasco o Pelibuey en clima A(f) C. Mem. Una década de investigación en el Departamento de Parasitología (1972-1982). INIFAP. México, D.F.

2. Cuéllar, O. J. A. 1986. Parasitosis digestivas. En: Principales enfermedades de los ovinos y caprinos. Edit. Por P. Pijoan A. y J. Tórtora P. México.

3. Cuéllar, O. J. A. 1992. Epidemiología de las helmintiasis del aparato digestivo y respiratorio en ovinos y caprinos. Mem. Curso Principios de helmintología veterinaria en rumiantes y cerdos. Escuela de Medicina Veterinaria y Zootecnia de la Universidad Michoacana de San Nicolás de Hidalgo. Morelia, Michoacán.

4. Cruz, M. I. y Quintero, M. M. T. 1993. Frecuencia de Nematodirus spp en ovinos sacrificados en el rastro de Milpa Alta, D.F. Mem. III Congreso Nacional de Parasitología Veterinaria. Mérida, Yucatán.

5. Figueroa, C. J. A. y Vega, A. N. 1993. Frecuencia de nematodos gastroentéricos en ovinos Rambouillet del Centro de Enseñanza, Investigación y Extensión en Producción Ovina. Mem. III Congreso Nacional de Parasitología Veterinaria. Mérida, Yucatán.

6. Guevara, H. N. y Romero, G. J. 1986. Identificación y frecuencia de nematodos gastrointestinales en ovinos y su relación con los factores ambientales y socio-económicos del municipio de Apan, Hidalgo. Tesis Licenciatura. FES-Cuautitlán, UNAM. México.

7. Ibañez, G. M. A. 1984. Identificación y frecuencia de nematodos gastroentéricos en un hato de ovinos de Chalcatongo de Hidalgo, Distrito de Tlaxiaco, estado de Oaxaca. Tesis Licenciatura. FES-Cuautitlán, UNAM. México.

8. Ibarra, V. F., Quiroz, R. H. y Herrera, R. D. 1973. Identificación de nematodos gastroentéricos en ovinos de Xalatlaco, Estado de México. Mem. Una década de investigación en el Departamento de Parasitología (1972-1982). INIFAP. México, D.F.

9. Juárez, R.F. y Quiroz, R. H. 1972. Frecuencia y abundancia de Haemonchus contortus en ovinos sacrificados en el rastro de Ferrería de la Ciudad de México. Rev. Vet. Méx. 3(4): 103-105.

10. Levine, N. D. 1978. Tratado de parasitología veterinaria. Editorial Acribia. España.



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11. Márquez, L. J. 2002. Identificación de nematodos gastroentéricos en ovinos criados en la zona forestal de Río Frío, Estado de México. Tesis Licenciatura. FES-Cuautitlán, UNAM. México.

12. Meana, M. A. y Rojo, V. F. A. 1999. Parasitología veterinaria. Edit. por: M. Cordero, C y F.A. Rojo, V. McGraw Hill-Interamericana. España.

13. Oliver, G. M. R. 1982. Determinación de la parasitosis por nematodos gastroentéricos en corderos en la zona noroeste del municipio de Zacatlán, Puebla. Tesis Licenciatura. FES-Cuautitlán, UNAM. México.

14. Pérez, P. P. y Nájera, F. R. 1984. Caracterización morfométrica de la larva infectante de Haemonchus contortus en ovinos de México. Mem. V Reunión Anual de Parasitología Veterinaria. Toluca, México.

15. Quiroz, R. H. 1989. Parasitología y enfermedades parasitarias de los animales domésticos. Ed. Limusa, México, D.F.

16. Settels, S. N. R. D., Romero, C. E. y Acevedo, H. A. 1986. Identificación de las especies del género Oesophagostomum en ovinos y caprinos sacrificados en rastros de México. Mem. VII Reunión Anual de Parasitología Veterinaria. Ciudad Victoria, Tamaulipas.

17. Soulsby, E. J. L. 1987. Parasitología y enfermedades parasitarias en los animales domésticos. 7ª Edición. Nueva Editorial Interamericana. México.

18. Vázquez, P. V. y Nájera, F. R. 1987. Determinación de estadios infectivos de nematodos gastroentéricos en ovinos en un clima subtropical húmedo. Tec. Pec. Méx. 25(1): 25-31.

19. Vázquez, P. V., Valencia, Z. M. y Herrera, R. D. 1978. Incidencia y abundancia de los géneros de nematodos gastroentéricos y de las especies de Eimeria de ovinos en Yucatán. Mem. Una década de investigación en el Departamento de Parasitología (1972-1982). INIFAP. México, D.F.



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2. EL AMBIENTE Y SU EFECTO SOBRE LA CANTIDAD DE P ARÁSITOS EN LAS PRADERAS Y AGOSTADEROS


La infestación por nematodos gastroentéricos (NGE) se adquieren en los sistemas productivos

donde se practica el pastoreo, llamados extensivos o semiintensivos, aunque también resulta un problema

sanitario frecuente en los sistemas de praderas irrigadas y en donde existe clima tropical húmedo

(Cuéllar, 1992).

Para que la nematodiasis pueda presentarse, deben existir los factores adecuados para su

desarrollo, cosa que no es muy difícil, uno de los factores para que esto ocurra es el ambiente. La razón

es que para adquirir esta enfermedad los animales requieren ingerir las larvas infestantes que están

presentes en el pasto, que actúa como vehículo para que la larva pueda introducirse al hospedador. En

México esta parasitosis es muy común por el hecho de que la mayoría de los pequeños rumiantes se

encuentran en pastizales, muchas veces comunales (donde pastorean conjuntamente bovinos, ovinos y

caprinos), o en terrenos sobrepastoreados, donde la contaminación con larvas infestantes es muy grande

(Cuéllar, 1992).

Es muy importante conocer el ciclo biológico de los parásitos para así poder atacarlos. El ciclo de

todos los nematodos gastroentéricos es directo y comprende dos fases, una exógena y otra endógena. La

primera involucra desde la eliminación de huevos por el excremento de los animales parasitados hasta la

formación de la larva infestante. En la mayoría de los casos, esta larva es del tercer estadio (L-3), excepto

Trichuris y Skrjabinema, en la que es la L-1.

Después de que se han desarrollado las larvas infestantes, éstas pueden migrar vertical u

horizontalmente en su microhábitat. La migración vertical les permite subir a las gotas de rocío que se

encuentran en la punta de los pastos en las mañanas o en los días nublados. Los mecanismos que facilitan

la migración larvaria son: un hidrotropismo positivo, geotropismo negativo y fototropismo positivo a la

luz tenue y negativo a la luz intensa. La migración horizontal aunque ocurre en forma activa, o sea,

donde la larva por si sola recorre algunos centímetros, también se puede dar por medios indirectos o

pasivos, pudiendo ser por el pisoteo de los animales en los potreros, por la esporulación de hongos que

crecen sobre las heces o por medio de artrópodos coprófagos (Soulsby, 1987).

La fase endógena de ciclo vital de los nematodos del tracto gastrointestinal de los ovinos se

inicia con la ingestión de la L-3 infestante hasta el desarrollo de los parásitos adultos, la cópula y la

producción de huevos.



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El ciclo biológico completo en la mayoría de los NGE, comprendiendo las dos fases, tiene una

duración de 28 a 35 días pero en situaciones prácticas se han detectado 3 ó 4 ciclos que se desarrollan

básicamente durante épocas favorables para la fase exógena del ciclo. Esto hace suponer que el parásito

se mantiene en condiciones de latencia hipobiosis, arresto larvario o desarrollo inhibido, el cual consiste

en enquistamiento durante varios meses de las larvas 4, presentes en las mucosa y submucosa abomasal o

intestinal, según sea el caso. Aún son poco claros los mecanismos que favorecen el desenquistamiento de

esas larvas 4 para continuar el desarrollo de su ciclo. La única evidencia que se tiene es el cambio de

niveles hormonales (prolactina) de las ovejas que hace que se manifieste el fenómeno de alza posparto

(Soulsby, 1987).

La eliminación de huevos de los NGE es muy variable y dependerá de su género, así por ejemplo

se tiene que (Meana y Rojo, 1999):

Género

Eliminación de huevos

(Número de

huevos/hembra/día)

Haemonchus 5,000 a 10,000

Trichostrongylus y

Teladorsagia 100 a 200

Nematodirus 50

Otros factores que afectan el número de huevos eliminados es la edad del parásito, la relación

machos: hembras, el estado inmune o nutricional del hospedador y la consistencia de la materia fecal

entre otros.

El desarrollo posterior de las larvas y de su supervivencia depende en primera instancia de la

temperatura y humedad ambiental. No se descartan en este sentido a los depredadores naturales de las

larvas, particularmente los hongos que crecen sobre la materia fecal. En términos generales las bajas

temperaturas retrasan el desarrollo y favorecen una alta mortandad de larvas. Así por ejemplo,

temperaturas menores a los 9ºC logran detener la fase exógena de los NGE. Para Teladorsagia y

Haemonchus, las temperaturas críticas son de 5ºC y 12ºC respectivamente. Cuando la temperatura

aumenta, se acelera el desarrollo larvario alcanzando su máximo entre los 26ºC y 27ºC, después de esas

temperaturas se presenta una elevada mortandad de larvas. El otro factor importante es la humedad,

existe desarrollo cuando hay entre el 70 y 100% de humedad relativa.



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A todos aquellos estadios que se encuentran fuera del animal (huevo, L1, L2 y L3) se les conoce

como población en refugio, los cuales se encuentran fuera del alcance del tratamiento convencional con

antihelmínticos. Esas fases sufren un proceso llamado “traslación” que se refiere a los factores que

afectan el desarrollo, diseminación y disponibilidad de larvas en la pastura (Armour, 1980).

Por lo tanto, ya formadas las L3 tienen una resistencia diferente en función al género de NGE. El

Trichostrongylus es muy resistente a las temperaturas frías extremas y a la desecación, sin embargo, no

sobreviven en condiciones con altas temperaturas y baja humedad, en otras palabras, este género

sobrevive bien durante el invierno húmedo pero mueren durante el estiaje. El género Teladorsagia resiste

mucho el frío y menos la desecación, sobreviven si los huevos son depositados en el otoño y se presenta

un invierno húmedo. Por su parte el Haemonchus no es capaz de resistir las bajas temperaturas ni la

desecación. Finalmente el Nematodirus resiste la desecación pero requiere cierta humedad para que sus

larvas eclosionen.

Cuando están en el pasto, la supervivencia de las larvas infestantes depende aun más de la

temperatura y humedad. Las larvas de H. contortus pueden sobrevivir a repetidas desecaciones y

rehidrataciones, muchas de esas larvas desecadas vuelven a ser infestantes cuando vuelve la humedad,

por ejemplo el rocío.

En ese sentido, Soffer y col. (1984) evaluaron la relación de la carga animal en praderas de pasto

estrella de Santo Domingo (Cynodon nlemfuensis) sobre la infestación por NGE en ovinos Pelibuey en

clima subtropical húmedo. Indican que entre los meses de abril a noviembre, conforme aumenta la carga

animal (de 10 a 30 animales/ha) existe una mayor eliminación de huevos de NGE, no existiendo efecto

de la carga animal sobre la eliminación de huevos de NGE entre noviembre y enero. En contraste con lo

anterior, Vázquez y Najera (1986) trabajando con borregos Pelibuey mantenidos en un clima subtropical

húmedo, encuentran que el género más abundante fue Haemonchus contortus, el cual está presente

durante todo el año, existiendo la posibilidad de presentarse un brote de hemoncosis en cualquier mes.

Esos mismos autores en 1987 indican que en ese clima se dan las condiciones ambientales propicias para

el desarrollo y supervivencia de los estadios infestantes de NGE, reportan la presencia en heces de ovinos

Pelibuey y en el forraje de los géneros: Haemonchus, Trichostrongylus, Cooperia, Oesophagostomum,

Ostertagia, Bunostomum y Nematodirus. Por su parte, Torres et al. (2000) trabajando con caprinos

centinelas en la región centro y sur del estado de Yucatán encontraron una infestación más alta por NGE

en la época de lluvias comparada con la de secas, sin embargo, no detectaron correlaciones entre la

precipitación pluvial y la cantidad de NGE recuperados. Asimismo detectaron un comportamiento

estacional para H. contortus, el cual fue más abundante entre los meses de julio a noviembre; por su parte



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el T. colubriformis tuvo una estacionalidad poco evidente, encontrándose con mayor abundancia durante

enero y febrero. Esos autores no detectaron infestación de los cabritos cuando se desafiaron en mayo.

En el clima templado del altiplano mexicano donde existe una época definida de lluvias (de junio

a septiembre) y secas (diciembre a mayo) la situación es diferente, se ha observado que se inhibe el

desarrollo exógeno de las larvas de Haemonchus contortus cuando se depositan heces con huevos del

parásito durante la primavera, no obstante que la temperatura prevaleciente osciló entre los 6 y 29 oC, la

precipitación pluvial fue prácticamente nula entre enero y marzo (Fernández, 1984). En ese mismo

ecosistema, pero durante el invierno, hay un mejor desarrollo y supervivencia de larvas de

Trichostrongylus en comparación a Chabertia, Haemonchus y Ostertagia, tardando en desarrollarse las

larvas infestantes (L3) 24 días a una temperatura de 10.7ºC, con una precipitación pluvial de 10 mm en

un mes (González, 1989). Por su parte, Guevara y Romero (1986) estudiando la presencia de NGE en

ovinos criados en la parte central de México (Apan, Hidalgo) con clima templado, encuentran una mayor

infestación en relación con la edad (corderos), tipo de explotación (pastoreo), desparasitación anual y una

gran cantidad de cabezas por rebaño (entre 100 y 400 animales). Los géneros más frecuentes fueron:

Haemonchus, Cooperia y Strongyloides.

Finalmente, Orozco y López (1992a) evaluando el efecto de la época de nacimiento de corderos

Pelibuey en clima tropical húmedo sobre la infestación por NGE, encontraron que los corderos nacidos

en primavera eliminaron menor cantidad de huevos en las heces (2,061 hgh) en comparación a aquellos

nacidos durante el otoño (129,625 hgh). Los géneros involucrados fueron Cooperia, Haemonchus y

Trichostrongylus, como los más frecuentes.

Existe otra fuente de contaminación de las praderas por las larvas infestantes, es la proveniente

de las ovejas donde ocurre un aumento en la eliminación de huevos de nematodos gastroentéricos cuando

está cerca del parto o lactando a su cordero. Esa elevación es consecuencia de una mayor población de

nematodos adultos en el abomaso e intestino y se conoce como alza posparto o alza lactacional (Quiroz,

1989). La primera información de este fenómeno en México es de Escutia y col. (1973) quienes reportan

la presencia del alza posparto en ovejas Pelibuey en una región de trópico húmedo. El incremento se

observó a las 8 semanas después del parto (junio) y los géneros involucrados fueron Haemonchus,

Cooperia y Trichostrongylus. Posteriormente, Orozco y López (1992b) corroboran esa información al

evaluar la eliminación de huevos de NGE en ovejas Pelibuey recién paridas, tanto en primavera como en

otoño, en el mismo clima, encontraron un incremento significativo en esa eliminación a partir entre la

sexta y octava semana posparto, los géneros de NGE detectados fueron los mismos del primer reporte. En

borregas criollas del altiplano mexicano, Alba y Cuéllar (1990) informan la presencia del fenómeno alza



15

posparto. Describen un incremento en la eliminación de huevos en las heces tres semanas antes y entre la

cuarta y octava semana después del parto (diciembre y marzo). El género más abundante fue

Haemonchus.

Bello y Hernández (1993) reportan el comportamiento en la eliminación de huevos de NGE en

ovejas mantenidas bajo un sistema de alta montaña (3,000 msnm) con clima templado subhúmedo.

Encuentran un incremento desde las tres semanas antes del parto hasta la novena semana posparto. Los

géneros involucrados fueron Ostertagia y Haemonchus. Finalmente cabe mencionar que la presencia se

parásitos en la pradera es consecuencia de la población de parásitos en el hospedador, considerando que

es un proceso altamente dinámico y que depende del estado inmunitario del rebaño. Cuando los ovinos se

encuentran pastoreando todo el año en praderas infestadas reciben un desafío larvario diario que

estimulan el sistema inmunitario.

Para el conjunto de NGE se reconocen tres etapas (Nari, 1992):

• Etapa de infección aditiva: cuando el animal comienza a sustituir su alimentación láctea por

pastura se encuentra inmediatamente expuesto a desafíos larvarios; como su capacidad de

respuesta inmunitaria es muy pobre, se dice que se encuentra en etapa de infección aditiva, lo que

significa que gran parte de las larvas consumidas desarrollarán parásitos adultos. La consecuencia

práctica a nivel de rebaño es que los corderos no solamente aumentarán en forma rápida sus

poblaciones parasitarias, sino que incrementarán la tasa de contaminación de las pasturas

haciéndolas más peligrosas. Esta etapa generalmente se mantiene durante varios meses

dependiendo de la calidad y cantidad de forraje disponible.

• Etapa de regulación: aunque el desafío larvario en condiciones de pastoreo continuo se mantiene

durante toda la vida del animal, sus poblaciones parasitarias no siguen aumentando en forma

aditiva, esto es porque el hospedador comienza a desarrollar sus defensas inmunológicas y a

controlar sus poblaciones parasitarias. La duración de esta etapa depende principalmente de las

condiciones ambientales y la oferta estacional de larvas que predominen en el trópico. Esto es

especialmente cierto en las zonas con épocas de secas y lluviosas bien definidas, que condicionan

no sólo la oferta larvaria sino también el estado nutricional. La etapa de regulación se manifiesta

fundamentalmente a través de una disminución de los porcentajes de larvas que se desarrollan a

adultos, el aumento de eliminación de parásitos adultos sustituidos por nematodos de ingestión

reciente y una disminución de la postura de huevos de las hembras ya establecidas.

• Etapa de protección o resistencia: es la aparición más lenta y con una fuerte base inmunológica;

después de la etapa anterior y dependiendo mucho de las condiciones de estrés que pueden estar



16

asociadas (malnutrición, gestación, lactancia) los animales pueden regular con éxito sus

poblaciones parasitarias. Durante esta etapa cabe esperar que el rebaño consuma una gran cantidad

de larvas, muchas de las cuales no se desarrollarán hasta adultos (efecto aspiradora) disminuyendo

de esta manera la tasa de contaminación. Cabe mencionar que la resistencia no se presenta

uniformemente para todos los géneros de NGE ni en todos los individuos del rebaño.

En conclusión, es necesario conocer todos aquellos aspectos epidemiológicos involucrados en la

presencia de los NGE, considerando que pueden estar favorecidos por la tasa de contaminación de las

praderas y la tasa de infección como consecuencia de la ingestión de forraje por el rebaño.

Referencias 1. Alba, H. F. y Cuéllar, O. J. A. 1990. El fenómeno “alza posparto” de nematodos gastroentéricos en

borregas criollas de México. Mem. III Congreso Nacional de Producción Ovina, AMTEO. Tlaxcala, Tlaxcala.

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8. Guevara, H. N. y Romero, G. J. 1986. Identificación y frecuencia de nematodos gastrointestinales en ovinos y su relación con los factores ambientales y socio-económicos del municipio de Apan, Hidalgo. Tesis Licenciatura. FES-Cuautitlán, UNAM. México.

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santo Domingo (Cynodon nlemfuensis). Mem. V Reunión Anual de Parasitología Veterinaria. Toluca, México.

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17. Vázquez, P. V. y Nájera, F. R. 1986. Variación mensual de nematodos gastroentéricos en ovinos en clima subtropical húmedo. Tec. Pec. Méx. 51: 18-27.



18

3. INFECTIVIDAD LARVARIA EN LA VEGETACIÓN NATIVA DE YUCATÁN, MÉXICO

J. Felipe de J. Torres-Acosta Armando J. Aguilar-Caballero

Introducción

La tasa de infestación es el número de larvas infectantes de nemátodos gastrointestinales

(NGI) ingeridas en la vegetación por día de alimentación de un rumiante. Esta variable

epidemiológica de gran importancia determina la cantidad de NGI presentes en los rumiantes en

pastoreo/ramoneo. La información concerniente a la estacionalidad de la infectividad de la

vegetación nos permite entender la dinámica de la transmisión de las enfermedades parasitarias y

son la base para el establecimiento de estrategias de control de NGI (Barger, 1999). La información

epidemiológica de la prevalencia estacional de NGI en pequeños rumiantes en México es escasa y

en Yucatán solo ha sido estudiada a través del monitoreo de huevos por gramo de heces (HPG)

(Torres y Dominguez, 1989) y la posterior identificación de larva infectantes en heces (Santamaría

et al., 1995). Sin embargo estos estudios producen información de escasa precisión (INEGI, 1996).

La mejor manera de cuantificar la variación estacional de la infectividad es colectando muestras de

vegetación que sean representativas y estimando posteriormente el número de larvas de diferentes

especies por kg de vegetación. Sin embargo, en algunos ecosistemas y sistemas de producción

donde la vegetación es variada e incluye arburstos y arboles no es posible obtener una muestra

representativa. Esto es más evidente en el caso de los pequeños rumiantes que seleccionan

diferentes proporciones de plantas que cambian en su abundancia relativa a lo largo del año. En

estas circunstancias la forma de obtener un dato más preciso de infectividad de la vegetación es a

través del pastoreo de animales centinelas completamente susceptibles, criados libre de NGI. Estos

animales pastorean por un periodo de tiempo para luego determinar la cantidad de NGI establecidos

a través de examen post mortem. Este estudio busca conocer los cambios en infectividad de NGI de

la vegetación nativa a lo largo de un año en dos rebaños caprinos ubicados en zonas agroecológicas

diferentes utilizando cabritos centinelas.



19

Materiales y métodos

El experimento se desarrolló durante 4 años para las épocas de lluvia (1999-2002) y durante

dos años en la época de seca, en un rebaño caprino de Yucatán, México. El rebaño estaba ubicado

en la zona centro del estado (20º52' Norte y 89º37' Oeste) a 10 m sobre el nivel del mar (snm)

(INEGI, 1996). El clima se clasifica como AW0 (cálido subhúmedo con lluvias en verano) con una

precipitación anual de 940 mm y vegetación tipo selva baja caducifolia (Flores y Espejel, 1994).

Cuenta con vegetación tipo selva semi-caducifolia y selva no-caducifolia (Flores y Espejel, 1994).

La zona presenta dos épocas, una seca (noviembre-abril) y otra de lluvia (mayo-octubre) así como

temperatura promedio anual de 26ºC.

Animales de estudio. Se usaron 210 cabritos Criollos criados bajo condiciones que

excluyeron la posibilidad de infección por NGI (Torres-Acosta, 1999). Los cabritos permanecieron

alojados en un corral aislado con piso de cemento, comedero y bebedero hasta ser usados para los

muestreos. Cada mes se enviaron dos cabritos centinelas a cada rebaño de estudio para pastorear

durante 30 días. En los dos rebaños los cabritos vigías salieron a pastorear junto con cada rebaño de

cabras. Al final del período de exposición los animales regresaron a la FMVZ-UADY donde

permanecieron por 21 días en corrales con piso de cemento. Al final de ese periodo fueron

sacrificados humanitariamente. Al sacrificio, los parásitos fueron recuperados mediante la técnica

descrita por MAFF (1986).

Datos climatológicos. Se utilizaron los datos metereológicos (temperaturas mínimas y

máximas, humedades mínimas y máximas, precipitación pluvial y evaporación) de la zona centro

del estado, obtenidos de la Comisión Nacional del Agua.

Análisis estadístico. La prueba no-paramétrica de suma de rangos de Wilcoxon fue utilizada

para comparar las cuentas totales de parásitos durante las épocas de seca y lluvia. El análisis de

correlación no-paramétrica de Spearman se utilizó para estudiar la relación entre la precipitación

pluvial y la cantidad de NGI.



20

Resultados

Los cabritos centinelas se infectaron con más de una especie de nemátodos durante todos los

meses en todos los años. H. contortus, T. colubriformis y O. columbianum fueron las especies

prevalentes en el abomaso, intestino delgado y grueso respectivamente.

La figura 1, muestra que H. contortus presentó su mayor prevalencia durante el mes de agosto de

1999. Durante los meses de julio a noviembre (época de lluvia) se observaron las frecuencias más

altas. De enero a junio se observaron las frecuencias más bajas y prácticamente nulas en los meses

de febrero a marzo (época de seca).

0

500

1000

1500

2000

2500

3000

3500

Enero febrero marzo abril mayo junio julio agosto sept octubre nov dic

Mes del año

No.

Par

ásito

s ad

ulto

s

1999

2000

2001

2002

Figura 1. Número promedio de H. contortus recuperados en cabritos criollos centinelas por mes durante los años 1999 - 2002.

La figura 2, muestra el patrón de frecuencias de T. colubriformis a lo largo de los diferentes años

del estudio. La frecuencia de este parásito durante 1999 fue excepcional. Se puede observar que

en julio se presentó la mayor frecuencia de este parásito en comparación a los otros años.



21

0

1000

2000

3000

4000

5000

6000

7000


Mes del año

No.

par

ásito

s ad

ulto

s

1999

2000

2001

2002

Figura 2. Número promedio de T. colubriformis recuperados en cabritos criollos centinelas por mes durante los años 1999 - 2002.

La figura 3, muestra que Oesophagostomum columbianum presentó un comportamiento variable

en los diferentes años del estudio. La mayor frecuencia de parásitos adultos recuperados se

observó en el año 2000 durante los meses de septiembre y octubre.



22

0

50

100

150

200

250

300

350

400


Mes del año

No.

Par

ásito

s ad

ulto

s

1999

2000

2001

2002

Figura 3. Número promedio de O. columbianum recuperados en cabritos criollos centinelas por mes durante los años 1999 - 2002.

Estacionalidad de la infección. La infección con H. contortus fue más alta en la época de

lluvia comparado con la de seca (P<0.05). Para T. colubriformis, la segunda parte de la época de

lluvia y primera de seca fueron los periodos de prevalencia importante. O. columbianum, por su

parte presentó sus mayores frecuencias durante los meses de julio a diciembre con variaciones por

año. Se encontró una relación significativa (r2= 0.74, P<0.05) entre la prevalencia de los

diferentes NGI y la época del año.

Discusión

Este tipo de estudio es realizado por primera ocasión en rumiantes alimentados con

vegetación nativa en Yucatán (selva caducifolia en el centro de Yucatán). El espectro de especies

de nemátodos del orden strongylida fue semejante al encontrado en cultivos de heces por otros

autores de la zona centro de Yucatán (Santamaría et al., 1995). Estas especies han sido reportadas

también en caprinos de otras latitudes tropicales (Dorny et al., 1995) y sub-tropicales

(Ndamukong & Ngone, 1996). Sin embargo, este trabajo nos permite observar las diferencias

existentes entre la infectividad de Yucatán y la de otras latitudes. Los cabritos de esta prueba

mostraron cargas parasitarias más elevadas que las de ovinos centinelas de otras regiones de



23

semejantes precipitación pluvial (Tembely et al., 1997). Además, como era de esperarse, los

cabritos centinelas de esta prueba tuvieron mayores cargas de NGI que cabritos centinelas de

latitudes áridas (Charles, 1989) y semi-áridas (Fabiyi, 1970). Esto probablemente, porque en los

otros trabajos los centinelas habían pastoreado previamente. En estos casos la premunidad afecta

negativamente el establecimiento de las cargas parasitarias futuras.

Las diferencias en la precipitación pluvial durante los diferentes años fue un factor

importante sobre la sobrevivencia, distribución y migración larvaria en la vegetación (Stromberg,

1997). La variación estacional de infectividad fue encontrada mayormente en los meses de julio a

noviembre. Esto pudo deberse a que estos nemátodos requieren de un mínimo de 50 mm de lluvia

al mes. La estacionalidad fue menos evidente con T. colubriformis. Estos fueron abundantes hasta

enero-febrero cuando la seca está estableciéndose. Esto pudo deberse a que esta especie de NGI

es más resistente a la desecación (Aumont y Gruner, 1989) y sobrevivió en manera abundante en

los primeros meses de la época de seca. El único mes que fue casi completamente desfavorable a

la supervivencia larvaria en Yucatán fue mayo. La permanencia de la infección de NGI en la

pradera después de mayo se debe a los parásitos (adultos y/o hipobióticos) presentes en los

animales que están ramoneando en esa zona. El papel de las larvas hipobióticas en este periodo

desfavorable para las larvas de vida libre queda por establecerse en Yucatán.

Conclusión

La infectividad de las praderas presentó una tendencia estacional, concentrándose durante

el mes de julio, cuando la lluvia está plenamente establecida, hasta los meses de enero o febrero

cuando la sequía se termina de establecer de nuevo. Esto pudo deberse a una variedad de factores

ambientales de las zonas de estudio.

Referencias 1. Aumont, G. y Gruner, L. 1989. Population evaluation of the free-living stage of goat gastrointestinal

nematodes on herbage under tropical conditions in Guadelupe (French West Indies) Int. J. Par. 19: 539-546.

2. Barger, I. A. 1999. The role of epidemiological knowledge and grazing management for helminth control in small ruminants. Int. J.Par. 29: 56-63.

3. Charles, T. P. 1989. Seasonal prevalence of gastrointestinal nematodes of goat in Pernambuco State, Brazil. Vet. Par. 30: 335-343.

4. Cody, R. P. y Smith, J. K. 1991 Applied Statistics and the SAS Programming Language 3erd ed. New York: North-Holland; Elsevier Science Publishing Company.



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5. Dorny, P. E., Symoens, A., Jalila, A., Vercruysse, J. y Sani, R. 1995. Strongyle infections in sheep and goats under the traditional husbandry system in peninsular Malasia. Vet. Par.

6. Fabiyi, J. P. 1970. An investigation in to the incidence of goat helminth parasites in Zaria area of Nigeria. Bulletin Epizootiology and Diseases in Africa. 18: 29-34.

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8. INEGI. 1996 Anuario Estadístico del Estado de Yucatán. Instituto Nacional de Estadística Geografía e Informatica. Gobierno del Estado de Yucatán.

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10. MAFF. 1986. Helmintology. En: Manual of Veterinary Parasitological Laboratory Techniques. Editado por: F.A.F. Ministry of Agriculture. London 1-65.

11. Santamaría, C. N., Torres, A. J. F. J. y Rodríguez V. R. I. 1995. Efecto del peso al destete sobre el parasitismo gastrointestinal de cabritos en clima tropical. Rev. Biom. 6: 143-150.

12. Stromberg, B. E. 1997. Environmental factors influencing transmission. Vet. Par. 72: 247-264. 13. Tembely, S. A, Lahlou, K. A., Rege, J. E. O. Sovani, S., Diedhiou, M.L. y Baker, R.L. 1997. The

epidemiology of nematode infections in sheep in a cool tropical environment. Vet. Par. 70129-141. 14. Torres, A. J. F. J. 1999. Supplementary feeding and the control of gastrointestinal nematodes of goats in

Yucatán México. PhD Thesis, University opf London, UK. 15. Torres, A. J. F. J. y Domínguez A. J. L. 1989. Estudio epizootiológico de la parasitosis gastrointestinal

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25

4. ENTENDIENDO LOS MECANISMOS FISIOPATOLÓGICOS Y PAT OGÉNESIS DE LA INFECCIÓN POR NEMATODOS PARÁSITOS EN BORREGOS Y CABRAS

Hervé Hoste

Introducción

Los nematodos que parasitan el tracto digestivo de los rumiantes domésticos son de gran

importancia económica. Estos vermes pertenecen a dos familias (Trichostrongylidae y Strongylidae). Los

principales géneros presentes en borregos y cabras son Teladorsagia, Haemonchus, Trichostrongylus y

Oesophagostomum. Los rumiantes domésticos son generalmente parasitados por varias especies que

habitan en varios órganos del tracto digestivo. El ciclo biológico de estos nematodos es directo y está

dividido en una fase externa y otra interna (fase parásita). La fase externa ocurre en el pasto y

corresponde al desarrollo de huevos excretados en las heces hasta convertirse en larvas de tercer estado

(L3), las cuales son los estados infectivos. Después de la infección de la L3, el desarrollo posterior

ocurre completamente en tracto digestivo del hospedero. Para la mayoría de las especies, este desarrollo

incluye un paso en la mucosa digestiva, generalmente como larva de tercer o cuarto estado. Después de

emerger la larva, los vermes adultos habitan el lumen del tracto digestivo. Algunas especies, como

Haemonchus contortus, son hematófagos y las demás se alimentan de tejidos o fluidos de los hospederos.

Dependiendo de varios factores (número de parásitos, principales especies de parásitos, edad del

hospedero o estado nutricional...), la presencia de vermes llevará a la enfermedad clínica. En la mayoría

de las especies, el síndrome digestivo es observado, combinándose con pérdida de apetito, diarrea y en

algunas ocasiones edema subcutáneo. La presencia de H. contortus y otras especies hematófagas están

asociadas a un síndrome anémico caracterizado por letargia, pérdida de apetito y palidez de la mucosa.

En algunos casos la mortalidad en ovinos y caprinos es observada en casos de infecciones severas. Sin

embargo, generalmente, la presencia de nematodos está asociada con manifestaciones subclínicas que

producen mayores efectos a la producción animal. Los daños económicos debidos a los vermes son

producidos por la disminución de la producción o retrazo en el crecimiento (Parkins y Holmes, 1989;

Coop y Kyriazakis, 1999). Además, es claro que estas infecciones parasitarias pueden también afectar la

calidad de la lana, carne o leche (Hoste y Chartier, 1993, Yvoré y Hoste, 1990). También se producen

efectos en la reproducción del hospedero.

Esta revisión tiene como objetivo describir brevemente los principales cambios fisiopatológicos

explicando las pérdidas en la producción y los mecanismos patogénicos asociados con estos disturbios

patológicos.



26

Fisiopatología de las infecciones por nematodos

La presencia de vermes en el tracto digestivo ha sido generalmente asociada con la reducción en

la utilización de los alimentos, principalmente de los nutrientes proporcionados en la dieta, aunque los

principales cambios son debido al metabolismo de la proteína. Estos disturbios nutricionales están

relacionados con las tres principales consecuencias del parasitismo: i) una reducción del apetito, ii)

principales cambios en las diferentes funciones del tracto digestivo (digestión, motilidad, absorción), y

iii) diferencias en el metabolismo de varios nutrientes después de la absorción.

Reducción en el consumo de alimento

La principal y general característica de cualquier infección de nematodos es la reducción crónica

del consumo de alimento. El grado de inapetencia depende de la especie de parásito y de la magnitud de

la infección, pero también es influenciado por la calidad de la nutrición del hospedero. Los cambios en la

concentración de sangre de algunas hormonas gastrointestinales (gastrina, CCK), las cuales son

normalmente relacionadas con la regulación del apetito, algunas veces son evocadas como posibles

causas de la reducción en el consumo de alimento, pero el origen de la pérdida de apetito asociada al

parasitismo por nematodos del tracto digestivo, todavía permanece desconocido.

Consecuencias en las estructuras y funciones gastrointestinales

Estructuras. La presencia de vermes en el tracto digestivo está asociada con importantes

cambios estructurales en la mucosa. Con especies del estómago, la presencia larvas dentro de la mucosa

provoca modificaciones en las glándulas gástricas. Las células que producen HCl y las que secretan

pepsina son reemplazadas por células indiferenciadas y no funcionales. Adicionalmente, cuando los

vermes emergen, inducen mayores daños a las glándulas infectadas, además de degradar la superficie de

las células epiteliales.

Las principales lesiones asociadas con las diferentes especies intestinales (Trichostrongylus,

Nematodirus y Cooperia) son la abrasión de la vellocidad y una hiperplasia de las criptas de Lieberkühn.

Estos cambios histológicos son generalmente encontrados en la parte proximal del intestino delgado, el

cual es generalmente el principal sitio del parasitismo. La severidad y la extensión de los cambios

estructurales dependen del número de vermes y de la posible asociación con varias especies. Los cambios

tisulares y celulares desarrollan rápidamente después de la infección y tienen consecuencias negativas en

varias de las funciones del intestino delgado. Sin embargo, en la parte distal del intestino libre de vermes,



27

algunas modificaciones también ocurren, los cuales han sido interpretados como una respuesta adaptativa

a la infección de nematodos, llevando a una compensación parcial del disturbio funcional en la parte

anterior del intestino (Hoste et al., 1988).

Como fue mencionado, los cambios en la organización de los tejidos y células de la mucosa del

estómago e intestino delgado tienen una directa consecuencia en las varias funciones digestivas.

Función digestiva. La infección en rumiantes con Haemonchus u Ostertagia está generalmente

asociada a un incremento en el pH abomasal (McKellar, 1993). La elevación del pH está relacionado al

reducido número de células fúndicas que secretan HCl. Consecuentemente, la condición local llega a ser

menos favorable para la producción de las principales enzimas gástricas (pepsina) las cuales

profundamente afectan el primer paso de la digestión de los componentes de la dieta. En el parasitismo

del intestino delgado, la actividad enzimática de los enterocitos es severamente afectada (Hoste y Mallet,

1988). Estos efectos en la reducción enzimática envuelven diferentes metabolismos. Aunque en

condiciones normales, la capacidad enzimática del epitelio intestinal probablemente exceda las

necesidades del animal, la reducción debido al parasitismo es tal que tienen consecuencias en el paso

final de la digestión de nutrientes.

Permeabilidad de la mucosa. Los cambios en la capacidad enzimática de la mucosa son

asociados con varios disturbios en la permeabilidad epitelial. La pérdida de proteína plasmática en el

lumen del intestino ha sido demostrada en infecciones del estómago e intestino en borregos (Parkins y

Holmes, 1989). En adición, la capacidad de absorción de la mucosa intestinal es también severamente

afectada (Symons, 1976). Sin embargo, probablemente ocurra una parcial absorción compensatoria en la

parte no infectada del intestino en relación con los cambios adaptativos de la mucosa (Poppi et al., 1986).

Motilidad del intestino. El peristaltismo normal del intestino es profundamente alterado por el

parasitismo producido por nematodos, ya que la actividad mioeléctrica del tracto digestivo está

totalmente desorganizado. Esto tiene consecuencias principalmente en el flujo de la digesta y en el

tiempo de tránsito (Parkins y Holmes, 1989).

Metabolismo de nutrientes

A pesar de los cambios en el apetito y la fisiología del intestino, la presencia de nematodos afecta

dramáticamente el metabolismo de nitrógeno, energía y minerales del hospedero. Por ejemplo, ha sido

demostrado que en hospederos infectados, el metabolismo del nitrógeno está ampliamente modificado:

los aminoácidos son removidos del músculo, ubre o piel y llevados al hígado o al epitelio digestivo con la

intención de reestablecer las lesiones provocadas por los vermes. Esta reorganización explica también el



28

decremento en la producción de carne, leche o lana, relacionado con el parasitismo (Symons y Jones,

1975).

Factores que modulan las consecuencias de la fisiopatología

Varios factores influencian la fisiopatología de las infecciones por nematodos. Algunos están

relacionados con los parásitos, por ejemplo, las especies de nematodos, el nivel de infección y la

presencia de varias especies de vermes. Otros dependen de la nutrición del hospedero o de sus

antecedentes genéticos. Finalmente, también debe de considerarse la edad y el estado inmunológico del

hospedero (Parkins y Holmes, 1989). Estos factores modulan dos componentes de respuesta en el

hospedero: la resistencia y la resiliencia.

Mecanismos patogénicos

La mayoría de las especies de nematodos en rumiantes combinan procesos mecánicos y químicos

para lograr la penetración y alimentación de los tejidos del hospedero. Además, se ha demostrado que en

ciertas circunstancias, la autorespuesta del hospedero puede contribuir al efecto detrimental asociado con

la infección parasitaria.

Efectos mecánicos

Los vermes pueden inducir un daño directo al epitelio digestivo a través de sus estructuras

anatómicas especializadas. En algunas especies de la familia Strongylidae (Chabertia), el verme adulto

posee una larga cápsula bucal con pequeños dientes los cuales son usados para cortar o marcar el tejido

del hospedero. En los Trichostrongylidae, la cápsula bucal es reducida y son improbables de jugar un

papel mecánico en la penetración o alimentación del verme. La excepción es Haemonchus contortus,

donde una formación neodontal está presente en el parásito adulto. Por otra parte, la mayoría de los

tricostrongilidos intestinales se enroscan en la vellocidad y se ha sugerido un efecto abrasivo de la

cutícula del verme en el epitelio. Además, una digestión extracorporal del tejido del hospedero completa

las acciones mecánicas de los vermes adultos. En adición, la larva L3 no muestra alguna estructura

anatómica previamente descrita, por lo tanto, la penetración temprana del parásito se da principalmente

por sustancias que secreta el verme.

Procesos químicos

Estudios in vitro han demostrado que la mayoría de los vermes eliminan varias sustancias

químicas designadas como productos excretores/secretores (ES). Estos procesos también ocurren in vivo

en los hospederos (Knox, 1994). Estas sustancias se han recuperado de diferentes estados parasitarios



29

desde larvas L3 a vermes adultos. La mayoría de estos productos ES no han sido caracterizados, pero la

información actual indica que sus estructuras aparecen extremadamente diversas (Russell y Castro,

1987). En la mayoría de las especies de triconstrongilidos, se han identificado propiedades enzimáticas

de los productos ES (Knox, 1994).

Un triple origen se ha atribuido a los productos es: 1) endo-productos de varios caminos

metabólicos de los vermes; 2) derramamiento de la superficie de la cutícula del verme; 3) liberación de

órganos excretores especializados que son generalmente asociados con la parte anterior del tracto

digestivo de los nematodos.

Las funciones precisas de estos productos permanecen ampliamente hipotetizadas. Se sospecha

que pueden jugar un papel en algunas funciones de la biología del verme, tales como la muda,

crecimiento y reproducción. Sin embargo, los principales papeles de estos productos son: i) nutrición; ii)

invasión del tejido del hospedero o iii) adaptación al ambiente local.

Los modelos in vitro han representado una alternativa para explorar directamente los efectos de

los productos ES en el tejido del hospedero. En las especies que afectan al estómago y al intestino, los

resultados in vitro son paralelos a los cambios in vivo observados durante la infección del hospedero

(McKellar, 1993, Hoste et al., 1988). Una segunda aproximación para entender el papel de los productos

ES de los nematodos, es la caracterización de los diversos componentes e intentar deducir sus funciones

por sus estructuras bioquímicas. En particular, las sustancias con actividades enzimáticas han recibido

especial atención y han proporcionado información útil de las posibles funciones. Tres ejemplos con

diferentes posibles funciones serán mencionados:

La secreción de proteinasas (enzimas proteolíticas) ha sido demostrada en la mayoría de las

especies de tricostrongilidos de los rumiantes. Porque estas enzimas participan en la digestión de tejido,

sus papeles en la nutrición y/o penetración del verme en el tejido del hospedero ha sido generalmente

evocado (Knox y Jones, 1990). La cantidad y la naturaleza de la liberación de la proteinasa difiere entre

la larva y el estado adulto, cualquiera que sea la especie de nematodo. Estas diferencias entre los estados

parasíticos reflejan las diferencias en las necesidades y condiciones ambientales que se encuentran

durante el desarrollo de los vermes en el hospedero.

Los substratos degradados por estas proteinasas pueden ser muy diversos. Tomando como

ejemplo al adulto de H contortus, las actividades enzimáticas actúan en un largo rango de proteínas

naturales (fibrinógeno, hemoglobina, plasminógeno y albúmina) han sido detectadas en los productos ES

(Knox y Jones, 1990). Se sospecha que algunas de estas enzimas deben jugar un papel en la nutrición

hematófaga del verme. Algunas enzimas pueden contribuir al persistente sangrado observado después del



30

desprendimiento de Haemonchus de la mucosa del estómago y podría actuar como un acticoagulante

secretorio. Además, alguna actividad hemoglobinasa ha sido descrita en H. contortus la cual podría

participar en la nutrición del verme.

La secreción de acetilcolinesterasa (AChE) ha sido descrita en la mayoría de las especies de

tricostrongilidos. Muchos papeles se han hipotetizado para esta enzima con el propósito de proporcionar

un ambiente más favorable para los vermes: inhibición de la motilidad intestinal, inhibición de la

secreción de moco o modulación de la respuesta inflamatoria o inmune del hospedero (Lee, 1996).

La liberación in vitro de Superóxido dismutasa (S.O.D) ha sido demostrado en Teladorsagia

circumcincta y Trichostrongylus vitrinus (Knox y Jones, 1992). Se piensa que la presencia de esta

enzima representa uno de los múltiples mecanismos desarrollados por los vermes para evadir la respuesta

del hospedero. Sustancias no caracterizadas con propiedades inmunomoduladoras han sido detectadas en

la especie bovina Ostertagia ostertagi.

Efectos inmunopatológicos

Las consecuencias patológicas de las infecciones por nematodos tienen especial importancia en

los animales jóvenes ya que carecen de respuesta inmune normalmente desarrollada por el rumiante

adulto (Balic et al., 2000). Sin embargo, observaciones a nivel de campo también indican que bajo ciertas

circunstancias, la respuesta del hospedero adulto podría también contribuir a los daños gastrointestinales.

Los cambios patofisiológicos han sido asociados con pérdidas en la producción e incluso con signos

clínicos (Barger y Southcott, 1975; Larsen et al., 1994). Algunos estudios experimentales han confirmado

estos datos. Después de repetidas exposiciones a los parásitos, los desafíos con triconstrongilidos en

ovejas y cabras adultas demostraron la inducción de cambios fisiopatológicos los cuales persisten por

varios meses (Hoste et al., 1998). Los mecanismos involucrados son esas respuestas detrimentales que

permanecen sin identificar; sin embargo, las consecuencias negativas debido a la reacción aguda de

hipersensibilidad generada por la infección de larvas L3 han sido mencionadas (Larsen et al., 1994;

1999).

Conclusiones

La relación hospedero-parásito es particularmente compleja. Los cambios fisiopatológicos

inducidos por los vermes son el resultado de una cascada de procesos los cuales están basados en

relaciones múltiples entre la acción del verme, las reacciones fisiológicas e inmunológicas del hospedero

y la posible adaptación de los parásitos a esta respuesta. Esto explica porque la consecuencia del

parasitismo no está limitada al lugar de la infección.



31

Los mecanismos patogénicos básicos que subrayan estos cambios permanecen ampliamente

inexplorados y representan un área importante para futuros estudios, debido a que ésta información

básica es crucial para el desarrollo de vacunas, el posible diseño de nuevas drogas antihelmínticas o para

el mejoramiento de las herramientas del diagnóstico.

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32

5. CÓMO SE DEFIENDEN LOS PEQUEÑOS RUMIANTES CONTRA LOS PARÁSITOS: RESPUESTA INMUNE CONTRA LOS NEMATODOS

GASTROINTESTINALES

Frank Jackson

Introducción

Uno de los retos a los que se enfrentan los parásitos gastrointestinales es asegurar que su

progenie pueda infectar a nuevos hospederos para asegurar la perpetuidad de sus especies. Como

resultado, las especies parasitas han evolucionado en diferentes ciclos biológicos. Muchos de los

nematodos gastrointestinales tienen ciclos biológicos directos en los cuales los huevos de los parásitos

adultos en el borrego salen del hospedero y maduran a estadíos infectivos en las praderas. Solamente un

pequeño número de esas larvas infectivas que eventualmente infectan a los nuevos hospederos tienen que

ser muy fecundos (producir un gran número de huevos) con el propósito de asegurar la sobrevivencia de

las especies. Dado que las especies parasitarias más fecundas producen varios miles de huevos por día, es

afortunado que existan mecanismos que regulen el tamaño de la población de dichos parásitos.

La dinámica poblacional de muchas especies parasitarias responsables de pérdidas económicas en

las ovejas y cabras es conocida por seguir patrones característicos, en donde el número de parásitos a los

que se exponen los animales jóvenes y adultos varía a lo largo a la época de pastoreo. Existe un número

de factores interactivos, tal como se muesra en la figura 1 que influyen sobre el tamaño de la población

de nematodos de vida libre y parasitarios. Se sabe que el reconocimiento que permite la adquisición de la

inmunidad/resistencia es un factor que limita el tamaño y la estructura de la población parasitaria. La

adquisición de la inmunidad en los pequeños rumiantes es afectada por factores tales como: especie,

edad/experiencia, raza, genotipo, sexo y estado reproductivo. La tasa de inmunidad adquirida y la

extensión de la expresión de la inmunidad también se afectan por la nutrición. Los mecanismos inmunes

que constituyen la inmunidad adquirida en pequeños rumiantes son reacciones complejas localizadas y

que ocurren en el sitio de la infección parasitaria y afectan la habilidad del parásito en su establecimiento

y función normal en el hospedero.



33

Figura 1. Factores que influyen sobre la epidemiología sobre los nematodos gastrointestinales en pequeños rumiantes.

Mecanismos inmunes que regulan la población de parásitos

La inmnidad adquirida es un término utilizado para describir la respuesta inmune generada por el

hosperdero con el fin de regular la población parasitaria. Aunque hoy en día tenemos un rango de

herramientas para examinar estas respuestas inmunológicas poderosas es bueno decir que todavia no

son bien conocidas debido a la naturaleza compleja de la relación hospedero/parásito. La respuesta

inmune dirigida contra los NGI es muy compleja e involucra a diferentes células inmunoefectoras y a sus

productos. Los PR generan reacciones inmunes contra los parasitos en respuesta a la exposición de los

antígenos/alergenos (productos ricos en proteina producidos por los parásitos) los cuales son reconocidos

por los hospederos como extraños. Los antígenos estimulan el desarrollo de una población de células

especializadas del órgano infectado, el cual produce un rango de productos que afectan al parásito en

dicho órgano. Los estudios sobre los tejidos inmunes de ovejas y cabras sugieren que las células

involucradas en estos mecanismos complejos son: mastocitos, leucocitos globulares, eocinófilos,

linfocitos T y B y células productoras de moco. Cada una de estas diferentes células pueden producir un

rango de productos específicos de productos que afectan a los parásitos incluyendo mediadores

inflamatorios, anticuerpos, proteasas, aminas biogénicas y muscinas. Inevitablemente estos mecanismos

complejos tienen un costo en el hospedero como cierta patología causada por la infección del sitio que se

deriva de esta respuesta inmunológica causada en el sitio de la infección que es derivada de esta

respuesta inmune. Sin embargo, la situación posteriormente se complica, ya que los parasitos tienen

INMUNIDAD NUTRICIÓN MEDIO AMBIENTE

Manejo en el hospedero

Manejo de praderas

Conducta del hospedero

Población parasitaria

Población de vida libre

Contaminación (Huevos)

Infección (Larvas) infectivas)

Quimioterapia

Manejo del pastoreo Ramoneo/pastoreo



34

cierta capacidad de manipular la respuesta inmune del hospedero. La naturaleza compleja de la relación

parásito/hospedero es una de las razones por las que la inmunidad contra estos lleva mucho más tiempo

en desarrollarse en comparación a otros microparásitos (protozoarios, bacterias y virus).

Efectos de los mecanismos inmunes en la población parasitaria

Cuando los animales inician la adquisición y expresan la inmunidad contra los NGI son capaces

de afectar a los parásitos de diferentes maneras. Uno de los mecanismos reguladores más importantes

está dirigido contra las larvas consumidas cuyo objetivo es reducir o prevenir su estableciento en el

hospedero, al mismo tiempo, la inmunidad adquirida también tiene la capacidad de reducir la tasa de

crecimiento de los parásitos y que limita la habilidad de las hembras adultas de liberar un gran número de

huevos. Aunque bajo ciertas circunstancias los animales inmunes pueden elimnar a la población total de

parásitos adultos (autocura), generalmente la población de parásitos adultos se reduce a lo largo del

tiempo como resultado del fallecimiento de los parásitos resultado del estrés impuesto por la inmunidad.

Diferencias específicas en la respuesta del hospedero

Los estudios en donde las cabras y los borregos pastorean juntos en praderas contaminadas

muestran que las cabras tienen una baja expresión de la inmunidad adquirida medida a través de la cuenta

de huevos fecales y el número de parásitos adultos(Le Jambre y Royal, 1976; Brunsden, 1983; Le

Jambre, 1984; Pomroy et al., 1986; Watson y Hosking, 1989; Jallow et al., 1994; Huntley et al., 1995)

Estas diferencias en la susceptibilidad parece ser evidente en cabras de todas las edades, pero es mucho

más marcada en animales adultos donde las cabras generalmente permanecen altamente susceptibles.

Algunos estudios han reportado poca resistencia en cabras adultas (Brunsden, 1983; Kettle et al., 1983;

Pomroy y Charleston, 1989; Watson y Hosking, 1989; Woolaston et al., 1992) y otros sugieren que la

expresión de la inmunidad es más baja que en los borregos (Pomroy et al., 1986; Pomroy y Charleston,

1989b).

Edad/experiencia de infección

La tasa de adquisición de la inmunidad parece que también es más lenta en cabras que en

borregos, estudios realizados en cabras Angora (Vlassoff et al., 1999) y Scottish Cashmere (Jackson et

al., 1999), por ejemplo, solo mostraron evidencia de resitencia en animales de 12 meses de edad.

Estudios utilizando corderos, sugieren que aquellos pueden ser capaces de montar una respuesta inmune

a partir de los 6 meses, aproximadamente (Waller y Thomas, 1981; Watson et al., 1994).



35

Diferencias entre razas

Dentro de especies las especies entre razas en la resistencia adquirida contra Haemonchus

contortus fue notada por primera vez en cabras por Preston y Allonby (1978). Más recientemente,

estudios en cabras han confirmado la existencia de diferencia de razas en Africa (Baker et al., 1998), y en

América (Zajac et al., 1999).

Genotipo

Las diferencias dentro de razas en la expresión de la inmunidad adquirida, las cuales son

utlizadas en programas de selección genética, han sido largamente reconocidas en borregos. La variación

genotípica en la respuesta ha sido notada en algunos estudios en caprinos (Preston y Allonby, 1978;

Richard et al., 1990; Vlassoff et al., 1999; Jackson et al., 1999 y Vagenas et al., 1999) pero no fue

evidente en un estudio realizado en Fiji (Woolaston et al., 1992)

Sexo

El sexo del hospedero en muchas especies parece tener una influencia importante en el desarrollo

y expresión de la inmunidad contra la infección de NGI (Barger, 1993), siendo los machos enteros,

generalemente, más susceptibles que las hembras. Estudios utilizando cabra Scottish Cashmere también

han demostrado este fenómeno (Patterson et al., 1996, a y b).

Estado reproductivo

La relajación peripartal de la inmunidad (RPPI) contra los NGI se ha observado en animales

monogástricos (conejos, conejillo de indias, ratas y ratones) y especies rumiantes (ovejas y cabras). Los

estudios en ovejas sugieren que existen diferencias en la respuesta contra ciertas especies de parásitos

durante la RPPI. Aunque la marcada susceptibilidad de las hembras adultas puede ayudar a enmascarar el

efecto de la RPPI, esto no parece ser tampoco una característica epidemiológica en las cabras.

Efecto de la nutrición del hospedero

La mayor parte de la investigación sobre el impacto de la nutrición del hospedero sobre el

desarrollo y la expresión de la inmunidad contra los NGI se ha desarrollado en ovejas (van Houter, 1996;

Coop y Holmes, 1996; Coop y Kyriazakis, 1999). Los hallazgos de todos los estudios en pequeños

rumiantes coinciden con el modelo de Coop y Kyriazakis (1999), en el cual el “plano nutricional” y las



36

reservas de proteina son elementos críticos. En animales con un adecuado plano nutricional y adecuadas

reservas protéias, la suplementación con proteína o aminoácidos puede mejorar la rsiliencia del

hospedero pero no parece favorecer significativamente el desarrollo y expresión de inmunidad. Los

efectos sobre la resitencia y resiliencia pueden ser evidentes en animales bajo un estrés nutricional, ej.

Cabras lecheras de alto rendimiento (Chartier y Hoste, 1997) o cabras alimentadas con forrajes de baja

calidad (Knox, 1996) o en animales durante el periparto con bajas reservas relativas de proteína.

Efectos en la conducta

El potencial de conducta de pastoreo influye sobre la relación hospedero/parásito en ciertas

condicones. Estudios recientes en ovejas demuestran que los animales parasitados seleccionan dietas

ricas en proteinas que tienen un potencial para incrementar su habilidad para responder contra los

parásitos.

Ya que los NGI son una de las causas más importantes de enfermedad que afectan la

productividad en los sistemas de producción de PR a través del mundo, donde mantener altos niveles de

inmunidad contra los NGI debe ser un factor muy importante a considerar por los granjeros. Los

programas de selección genética que buscan maximizar el desarrollo en la expresión de la inmunidad

adquirida proveen un ejemplo claro de cómo altos niveles de inmunidad en el rebaño pueden reducir el

uso de drogas desparasitantes. Si tenemos como objetivo desarrollar sistemas de producción sostenibles

entonces es inevitable que tenegamos que manipular la inmunidad adquirida como una de las estrategias

a considerar en los sistemas integrales de producción.

Referencias

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39

6. TOMA Y CONSERVACIÓN DE MUESTRAS BIOLÓGICAS PARA L OS ESTUDIOS PARASITOLÓGICOS EN OVINOS Y CAPRINOS

Ivan Rodríguez-Vivas

Generalidades

La muestra seleccionada para el laboratorio debe ser representativa del padecimiento. Se debe

escoger un animal o especimen en buen estado. Es preferible uno que se encuentre en una etapa avanzada

de la enfermedad. Si es posible enviar un animal vivo y no sacrificar al animal y embarcarlo de

inmediato. Suele ser mejor remitir varios especímenes del mismo lugar.

La identificación del especimen es de máxima importancia. Debe de consistir en:

Nombre del propietario o del cliente.

Descripción de los animales (especie, raza, sexo y edad).

Nombre o número de cada animal si es un brote o rebaño. Si se ignora el nombre del propietario debe

acompañarse una descripción cuidadosa del animal.

Es necesario incluir una historia clínica adecuada. El registro de la historia y signología del brote

epizoótico será de mayor valor para el laboratorio que solo el diagnóstico emitido por el veterinario.

Fallas en la recolección de muestras

Las muestras se inutilizan para su examen por numerosas causas. Estas dependen del tipo de

especimen y de condiciones bajo las cuales se escogió y empacó. Entre las principales causas del por qué

se echan a perder las muestras se encuentra: la hemólisis, descomposición bacteriana, autólisis,

desecación y fragmentación.

La hemólisis, hace que numerosas muestras de sangre para exámenes o hemocitológicos se

inutilicen. Dicha hemólisis puede ser causada por:

Empleo de aguja o jeringa húmeda.

Vaciamiento brusco de la jeringa a través de la aguja.

Agitación indebida de la sangre en el tubo.

Calentamiento o enfriamiento indebido.

Descomposición bacteriana.

Presencia de contaminantes químicos.

Utilización de éter para el secado de la jeringa.



40

La descomposición bacteriana puede ser producida por una serie de factores, dentro de los cuales

se mencionan los siguientes.

Contaminación con materia fecal. Esto sucede principalmente cuando no se hace una correcta

limpieza del área donde se toma la muestra.

Otras contaminaciones con basura o suciedad. Lo mismo ocurre por falta de limpieza del área de

recolección.

Temperaturas demasiado altas durante el transporte. Generalmente ocurre en las áreas tropicales

donde las muestras son expuestas a la temperatura ambiente y a la radiación solar.

Transporte de larga duración. Principalmente en lugares alejados de los laboratorios, donde el

acceso a las vías de comunicación son reducidas.

La autólisis es debida a la digestión de tejidos por sus propias enzimas. La fragmentación es

igualmente perjudicial y da por resultados un examen histopatológico inadecuado.

Conservación de muestras

La refrigeración es un conservador sumamente efectivo. Para mayor seguridad se debe de utilizar

hielo natural o refrigeración con una temperatura aproximada de 4°C. El hielo seco debe de ser utilizado

cuando se va a transportar muestras a distancias largas. Este hielo puede mantener las muestras a -70°C.

Muestras de sangre

Cuando se sospecha que existe en el animal una enfermedad que afecta la sangre, o se considera

necesario investigar la posibilidad de que se haya producido un cambio significativo en su composición,

debe procederse a su examen.

Cuando se necesitan grandes cantidades de sangre se lleva a cabo una venopunción, con una

jeringa hipodérmica en alguna vena superficial. La vena yugular es la más adecuada en las ovejas y

cabras.

La muestras de sangre pueden tomarse utilizando agujas de diferentes calibres dependiendo de la

especie animal.

Se puede utilizar una variedad de recipientes para el sangrado de los animales, sin embargo en la

actualidad se utiliza tubos de vacutainer con y sin anticoagulantes.

La elección del anticoagulante depende del tipo de examen que se va a realizar. Para un examen

hematológico generalmente son idóneos los frascos preparados comercialmente que contienen 5 mg de

disodio EDTA. Por otra parte se puede obtener un resultado razonablemente satisfactorio colocando



41

cada 5 ml de sangre 0.1 ml de una solución que contenga 6% de oxalato de amonio y 4% de oxalato de

potasio. El oxalato de sodio y citrato de potasio solos a razón de 2.4 mg/ml de sangre se puede usar de la

misma forma. Los oxalatos y citrato de sodio impiden la coagulación al combinarse con los iones de

calcio.

Los errores en el muestreo y en el manejo de las muestras pueden ser múltiples: se puede tener

errores en el manejo brusco de las muestras y causar hemólisis, exponerlo a la radiación solar, no

conservarla en refrigeración, etc.

Muestras de orina, órganos y fluidos

Se puede obtener una muestra de orina reuniéndola en un recipiente adecuado durante la micción

espontánea o inducida o cateterizando al animal. En las vacas frotando suavemente el periné, a corta

distancia de la vulva, se puede estimular el reflejo de la micción.

La toma de órganos, fluidos y tejidos se realiza al momento de la necropsia. Las muestras de

elección serán vísceras como hígado, bazo, pulmón, corazón, riñón, cerebro e intestino, dependiendo del

proceso infeccioso de que se trate. En animales pequeños se recomienda conservar el órgano completo,

mientras que en animales grandes se tomará un fragmento significativo que incluya la lesión.

Para el diagnóstico de parásitos pulmonares es necesario obtener exudados nasales a través de

hisopos que deben de conservarse en solución salina fisiológica o a través de heces fecales para determinar

la presencia de parásitos que fueron ingeridos durante la etapa clínica de los animales.

Muestras de heces

Es en el manejo de los productos biológicos donde radica el éxito o el fracaso de un diagnóstico

en enfermedades parasitarias. Es necesario seguir ciertos lineamientos preestablecidos para cada material

biológico.

Las muestras mal recolectadas, inadecuadamente conservadas y con mucho tiempo de haber sido

obtenidas, no servirán para observaciones y estudios posteriores, e inclusive pueden conducir a resultados

falsos.

Las muestras deberán estar libres de contaminantes físicos, empleando siempre que sea posible la

toma de muestras frescas directamente del recto del animal. Esto puede hacerse con un guante de plástico y

tan pronto se recolecte la cantidad necesaria de heces, el guante es reversado hacia dentro y de esta forma

sirve también como recipiente de recolección. Se debe cerrar cuidadosamente e identificarlo correctamente

con todos los datos necesarios.



42

Si es difícil obtener muestras directamente desde el recto, la defecación debería hacerse sobre un

piso que ha sido lavado previamente. Es preferible recolectar las heces con guante plástico o con una

espátula de madera. Si no es posible limpiar el piso, sólo se tomará la muestra que se encuentre en la capa

superior del excremento. En el caso de aves es recomendable tomar camas de las casetas para conocer la

infestación principalmente por coccidias.

Se deben evitar muestras de materia fecal vieja que presenten deshidratación ya que dificulta la

suspensión de los huevos en los líquidos de diagnóstico, cambiando además la estructura propia o fase

evolutiva de los mismos, interfiriendo con el diagnóstico.

Para la identificación de parásitos adultos que son eliminados en heces, se tamiza el contenido

intestinal y se coloca inmediatamente en solución salina fisiológica. Se sacan los parásitos de la solución y

se sumergen en solución de formol al 10% para matarlos. En algunos laboratorios prefieren utilizar alcohol

al 70% adicionando glicerina al 5%, tanto para matar los parásitos como para conservarlos.

Las muestras deberán ser enviadas en frascos de vidrio o bolsas de polietileno selladas y

debidamente identificadas; procurar refrigerar las muestras o agregar una solución de formaldehído al 10%,

en proporción de cuatro partes de heces por una de formaldehído para evitar su descomposición cuando no

vayan a ser analizadas inmediatamente.

Las muestras para coprocultivo no deben contener ningún conservador químico ya que de ellas se

pretende obtener el desarrollo de huevo al estado larval y/o el proceso de esporulación, los cuales se verían

impedidos. Si se trata de heces de aves o de sus tractos digestivos, se recomienda usar como conservador

una solución de dicromato de potasio al 2%. Para el diagnóstico de parásitos pulmonares sólo se utilizará la

refrigeración como medio de conservación, ya que los conservadores químicos destruyen a las larvas.

Se recomienda enviar una cantidad suficiente de materia fecal según la especie animal: bovinos y

equinos de 80-100 gramos, ovinos y caprinos aproximadamente 30 gramos.

Muestras para estudios de hemoparásitos y larvas en pasto

Para obtener muestras para estudios de hemoparásitos es conveniente tener muestras con

anticouagulante o realizar un frotis sanguíneo a nivel de campo. Es necesario además fijar los frotis con

metanol absoluto para permitir su adhesión a la placa de vidrio.

Para tomar muestras del pasto se debe elegir el área de muestreo. El área elegida se divide por las

"rutas" en forma de "W" o "N". Los recolectores caminan a lo largo de las "rutas", parando cada tantos

pasos (según la superficie del terreno). Las paradas deben estar a igual distancia una de otra. En cada

parada se corta con tijera 4 pequeñas porciones de pasto, cercano al pie del recolector (en cuatro



43

direcciones). Se corta el pasto al ras de la superficie, tratando de obtener porciones sin tierra adherida,

para evitar la posterior suciedad del lavado final y obstrucción del campo visual en las observaciones

microscópicas. El pasto de cada "ruta", se debe guardar en sus respectivas bolsas de plástico, y deben ser

procesados separadamente.

Referencias 1. Campos, R. R. y Bautista, G. R. 1989. Diagnóstico de Helmintos y Hemoparásitos de Rumiantes.

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8. Ministry of Agriculture, Fisheries and Food 1986. Manual of Veterinary Parasitological Laboratory Techniques. London, England.

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10. Soulsby, E. J. L. 1987. Parasitología y Enfermedades en los Animales Domésticos. 7a Edición. Interamericana. México, D.F.

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12. Vázquez, P. V. 1985. Diagnóstico de las Parasitosis Internas de los Rumiantes Domésticos y Cerdos. Memorias de la Asociación Mexicana de Parasitología Veterinaria. México, D.F.



44

7. DIAGNÓSTICO DE LAS PARASITOSIS GASTROINTESTINALE S EN PEQUEÑOS RUMIANTES

Pedro Mendoza de Gives

Introducción

Las parasitosis gastrointestinales en los rumiantes, en general se caracterizan por un cuadro

clínico muy peculiar, que es sin duda, de gran utilidad en el diagnóstico de estas enfermedades. Sin

embargo, algunas enfermedades con etiologías diferentes pueden llegar a presentar cuadros similares y

fácilmente confundir tal diagnóstico. El análisis epidemiológico de estas parasitosis en la zona bajo

estudio, provee además de una información adicional para el diagnóstico de estas enfermedades. El uso

de diferentes técnicas de laboratorio, como los exámenes coproparasitoscópicos, es por demás una útil

herramienta de apoyo en el diagnóstico. Una serie de pruebas diagnósticas han surgido en las últimas

décadas; sin embargo, debido a su complejidad o sofisticación y a los elevados costos que representan,

hasta hoy las técnicas convencionales establecidas y utilizadas desde hace mucho tiempo, no han podido

ser desplazadas por nuevas tecnologías. Para lograr un diagnóstico preciso de las parasitosis

gastrointestinales en una zona bajo estudio, es necesario conjuntar información de diagnóstico clínico,

seguido de un estudio epidemiológico de la zona y un monitoreo parasitológico del ganado debe ser

llevado a cabo, a través de estudios coproparasitoscópicos.

Estudio epidemiológico

Para poder evaluar la situación que guarda la enfermedad en la zona, un estudio epidemiológico

proporcionará información valiosa sobre los principales aspectos de estas parasitosis en la zona.

Incidencia, prevalencia, géneros de nematodos reportados, condiciones meteorológicas prevalentes en la

zona, época de mayor incidencia de parasitosis en los animales, etc., son indicadores que ayudarán en

gran medida para reforzar nuestro diagnóstico.

Factores predisponentes



45

Las nematodosis gastrointestinales son enfermedades cuyos estragos en la ganadería son

alarmantes pues provocan una merma de gran consideración en la actividad productiva.

Estas enfermedades llegan a producir un severo cuadro de anemia y desnutrición, reflejándose

principalmente en una disminución considerable en la ganancia de peso y una marcada susceptibilidad a

padecer otras enfermedades e incluso pudiendo llegar a producir la muerte en algunos animales en

infestaciones masivas. Diversos factores han sido atribuidos a la presentación y severidad de estas

parasitosis, pudiendo ser colocados en dos grandes grupos, incluyendo, factores intrínsecos y

extrínsecos. Dentro de los primeros, y que tienen que ver directamente con el estado general del animal

hospedero, destacan en primer lugar, el estado nutricional e inmunológico, factores que sin lugar a duda,

juegan un papel primordial en la presentación y severidad de estas enfermedades. Asimismo, la

susceptibilidad propia de cada individuo también juega un papel importante en la presentación de estas

enfermedades, pudiendo ser la razón de una gran diferencia en la severidad de estas enfermedades en

individuos de características similares, mantenidos bajo las mismas condiciones nutricionales y de

manejo. Por otro lado, los factores extrínsecos, son básicamente factores externos que están directamente

relacionados con el medio ambiente que rodea a los hospederos. Dentro de los factores extrínsecos,

existen diversos factores que han sido incluidos a su vez en dos grupos, factores bióticos y abióticos.

Dentro de los primeros, destaca la presencia del agente etiológico, cuyas características de infectividad y

patogenicidad, influyen directamente en la presentación de la enfermedad, pudiéndose encontrar una gran

variabilidad entre diferentes poblaciones de parásitos. En el medio ambiente, otros factores tal como la

presencia de organismos antagónicos de los nematodos en el suelo, como hongos nematófagos, bacterias

productoras de nematotoxinas y plantas productoras de sustancias nematicidas; así como, la presencia de

individuos hospederos susceptibles a ser infectados por estos parásitos, y que gracias a estos, las

reinfecciones pueden perpetuarse en los potreros, también son factores que tienen mucho que ver en la

presencia de estas parasitosis. Los factores abióticos, en cambio, son aquellos que están directamente

relacionados con las condiciones climatológicas, de temperatura y humedad, textura y pH del suelo, etc.,

que también juegan un papel muy importante en la presentación de estas enfermedades.

La presentación y la severidad de las mematodosis gastrointestinales en rumiantes están

condicionadas a la presencia e interacción de estos factores, que convergen en un momento dado y

permiten el establecimiento de los parásitos en los animales. La continua re-infección de los animales en

forma permanente, se atribuye a un proceso cíclico, en el que los parásitos cumplen exitosamente su

actividad biológica, habiendo utilizado recursos genéticos y de adaptación, superando finalmente las

condiciones adversas en la naturaleza.



46

Diagnóstico clínico

Una forma de presentación común de la gastroenteritis parasitaria en los rebaños es la forma

subclínica, en la cual los signos clínicos son muy poco manifiestos; sin embargo, esta presentación es

muy importante pues influye directamente disminuyendo la ganancia de peso y muchas veces pasa

desapercibida por el productor. Para poder detectar esta forma de la enfermedad y poder atacarla en su

momento, es necesario establecer un mecanismo rutinario de diagnóstico para tomar medidas

preventivas. A diferencia de la forma subclínica, cuando se sospecha de un problema de parasitosis

gastrointestinales en un rebaño, algunos signos clínicos son una valiosa ayuda en el diagnóstico de estas

enfermedades, pudiéndose presentar debilidad y decaimiento, los animales se aíslan, presentan pelo o

lana hirsutos, hay una pérdida de peso que puede variar dependiendo de cada animal, llegándose a

observar en algunos animales un enflaquecimiento progresivo, hasta hacerse patente un verdadero estado

caquéxico. Los animales presentan diarrea acuosa y profusa, además de una anemia que se manifiesta por

diversos grados de palidez de las mucosas, principalmente ocular y gingival. En casos extremos se puede

presentar la muerte de algunos animales, que a la necropsia presentarán en el tracto gastrointestinal una

gran cantidad de parásitos.

Diagnóstico coprológico

Cuando algunos animales del rebaño han llegado a morir, el estudio post-mortem a través de la

necropsia, puede dar la pauta para sospechar que los demás animales podrían llegar a tener una infección

parasitaria similar. Esta información sería de un gran valor diagnóstico; sin embargo, en los animales en

vivo, la forma más práctica y confiable es a través de la realización de análisis coproparasitoscópicos,

que proveen de información exacta sobre la presencia del agente causal de la enfermedad. Las técnicas de

laboratorio más comúnmente usadas para el diagnóstico coproparasitoscópico son la Técnica de

flotación, que sirve para detectar la presencia de huevos de nematodos gastrointestinales en las heces de

los animales. Por otro lado, la Técnica de Mc Master, es mundialmente utilizada como un método semi-

cuantitativo para tener una estimación del número de huevos de nematodos gastrointestinales por gramo

de heces. Estas dos técnicas tienen la limitante de determinar únicamente la presencia de huevos de un

grupo de diferentes géneros y especies de nematodos y debido a la gran similitud entre los huevos de los

diferentes géneros, no es posible diferenciar entre ellos. Una técnica que supera en parte esta limitante es

la elaboración de coprocultivos para la obtención de los estadios infectantes de los parásitos, que provee

de información sobre el género de nematodo que se ha obtenido.



47

Diagnóstico postmortem

Cuando en la práctica de campo se llega a presentar la muerte de algún animal, es posible obtener

información valiosa mediante la necropsia. Esta práctica también es posible realizarla a nivel de rastro,

para tener información general sobre el estado parasitológico que se presenta en la zona de procedencia

de los animales. La necropsia permite obtener los estadios adultos de los parásitos, mismos que pueden

ser preparados en lactofenol para posteriormente montarlos en laminillas y finalmente identificarlos

taxonómicamente hasta género y especie con la ayuda de las descripciones que han sido ampliamente

publicadas sobre las características morfométricas de los estadios adultos de estos parásitos. Cabe

mencionar que el órgano o la porción del órgano de donde los parásitos han sido obtenidos es muy

importante pues nos ayuda a discriminar del grupo de nematodos gastrointestinales a los parásitos

habituales del abomaso o del intestino delgado o grueso. Así mismo, es posible obtener los estadios

juveniles que han permanecido embebidos en la mucosa de los órganos, mediante el procesamiento de la

mucosa en una digestión artificial, que es básicamente un buffer conteniendo ácido clorhídrico y pepsina

en concentraciones similares a las del jugo gástrico. Con esto se logra que estos estadios salgan de la

mucosa y sean posteriormente recuperados y montados para su identificación.

Diagnóstico diferencial

Otras enfermedades también pueden manifestarse con algún cuadro clínico similar al causado por

las parasitosis gastrointestinales. Por ejemplo, la diarrea puede presentarse en diversos procesos

infecciosos digestivos causados por virus o bacterias. El enflaquecimiento progresivo puede también

presentarse en padecimientos metabólicos o en deficiencias nutricionales. Infecciones del tracto

pulmonar pueden provocar que los animales se muestren decaídos y débiles y también que se aíslen del

rebaño. La anemia puede presentarse con facilidad en animales con deficiencias nutricionales. Estas

enfermedades deben ser tomadas en cuenta cuando esta sintomatología esta presente en el rebaño y es

muy importante aprender a discernir entre los diferentes padecimientos.



48

8. DIAGNÓSTICO DIFERENCIAL DE LOS PROBLEMAS PARASIT ARIOS EN LA PRODUCCIÓN ANIMAL


Las enfermedades parasitarias, particularmente las que afectan al tracto gastrointestinal, cuando

cursan en forma crónica o ante una gran carga parasitaria se manifiesta, entre otros signos, por

disminución de la tasa de crecimiento, pérdida de la condición corporal que puede llegar a la emaciación,

edema submandibular, mucosas pálidas, debilidad y la muerte. Esos signos mencionados, sin embargo,

pueden ser consecuencia de diversos problemas y no necesariamente de la parasitosis. En el presente

escrito no se pretende hacer una exhausta revisión de los problemas asociados a la baja de peso o

condición de los animales, sólo se hará referencia de aquellas enfermedades que pudieran producir el

síndrome de baja de peso o síndrome de la oveja flaca. Para tal propósito se mencionarán la

malnutrición, problemas de dentición, enfermedades bacterianas (paratuberculosis, linfadenitis caseosa) y

enfermedades parasitarias (fasciolasis, monieziosis, nematodiasis gastroentérica).

Malnutrición

La malnutrición se define como una enfermedad metabólica producto de una alimentación

deficiente en los elementos que integran la dieta, por lo que en ocasiones no alcanza a cubrir los

requerimientos de mantenimiento, provocando trastornos orgánicos. Este problema es muy frecuente en

el país ya que en la mayoría de los rebaños se carece de una estrategia de alimentación que permita

complementar nutricionalmente las variaciones naturales en cuanto a cantidad y calidad del recurso

forrajero, esto es particularmente importante en aquellos ecosistemas donde existen fluctuaciones

importantes de la precipitación pluvial a través del año y, desde luego, también se asocia al estatus

fisiológico de las ovejas.

Es importante enfatizar que en las ovejas recae la mayor importancia de la empresa ovina. Ellas

deben mantener la fertilidad, producción de corderos, lana y leche. A través de un ciclo anual de la oveja,

una de las maneras más fáciles de determinar el estatus nutricional, es por medio del peso corporal del

animal y comparándolo con un peso ideal. En la siguiente figura se ilustran los cambios de peso durante

el año de una oveja con un peso normal de 70 kg. En aquellos sistemas ovinos donde se programa una

sola época de parto, las ovejas son expuestas una vez al año al carnero. En este tipo de sistemas la

hembra debe empadrarse en un momento de buena ganancia de peso, debiendo recibir después un



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alimento ligeramente mayor a sus necesidades de mantenimiento durante los 3 a 3.5 primeros meses de

gestación.

Fig. 1 Ejemplo de cambio de peso corporal que en forma natural se espera en una oveja de 70 kg con parto gemelar durante un año de producción.

Aproximadamente dos tercios del crecimiento fetal ocurren durante las últimas 6 a 8 semanas de

gestación, por lo tanto, las necesidades nutricionales aumentan y entonces deben incrementarse la

cantidad y calidad del alimento ofrecido. Con el parto ocurre una dramática caída en el peso corporal y la

demanda de nutrientes es muy alta por el inicio de la lactación. Durante esta etapa se da una disminución

gradual del peso corporal de la oveja que se explica porque la demanda para la producción de leche

generalmente es más alta a la de los nutrientes ingeridos. En ese momento, la hembra moviliza y utiliza

reservas corporales de energía, proteína y minerales. En el destete, la demanda y uso de leche disminuye

drásticamente, resultando en una disminución en la demanda de requerimientos nutricionales y por el

secado de las glándulas mamarias. Después del destete la oveja reemplaza sus reservas corporales y

ganan peso antes de un nuevo empadre. Esos cambios de peso corporal son normales pero la oveja

necesita estar debidamente alimentada para evitar problemas metabólicos y aprovechar la probabilidad de

producir corderos sanos y con buen crecimiento.

10 11 12 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12

Cam

bio

de p

eso

en la

ove

ja (

kg)

-5

70

5

10Parto Parto

Pérdida de peso al parto

Empadre

Destete

Meses

Lactación Oveja vacía Gestación



50

Si no se tiene en cuenta lo anterior, pueden existir los problemas de malnutrición en el rebaño

caracterizados por:

• Reducción de la talla y peso de los animales recién nacidos, así como un incremento en la mortalidad

perinatal

• Deficiente producción de calostro

• Retardo en el crecimiento y/o presentación de la pubertad

• Reducción en la producción de leche y retraso en el retorno al estro

• Disminución de la inmunidad con mayor susceptibilidad a enfermedades infecciosas

• Los animales con malnutrición presentan una marcada caquexia, emaciación, disminución en el

apetito, debilidad y en ocasiones, edema submandibular y palidez de las mucosas. A la necropsia, la

sangre tiene consistencia acuosa, hay ausencia de grasa perirrenal y mesentérica, se presenta ascitis y

poca cantidad de alimento en los compartimentos gastrointestinales.

Problemas de dentición

Entre los problemas más frecuentes en los rebaños ovinos y que traen como consecuencia un

cuadro de baja de condición similar a la malnutrición, son los que afectan la calidad de la mordida. Esos

problemas son muy comunes en los animales viejos y que salen a pastorear. Los problemas se pueden

relacionar con una pérdida precoz de los dientes, un desgaste excesivo de los mismos, deformaciones de

la mandíbula, problemas de oclusión (prognatismo y braquignatia), fracturas de la mandíbula abscesos en

la raíz de los molares y la caída “normal” por vejez de las piezas dentarias. Dado que el animal está

imposibilitado para aprehender, masticar o ingerir el alimento, el cuadro que manifiestan es el mismo de

la malnutrición. Es común detectar algunos animales que presentan baja condición corporal en aquellos

rebaños donde no se practica la reposición de los animales viejos.

Paratuberculosis

Esta enfermedad es provocada por la bacteria Mycobacterium avium subespecie paratuberculosis

(Map), se localiza en la mucosa intestinal desde las últimas porciones del ileon hasta el recto,

provocando una enteritis crónica y adenitis de los nódulos mesentéricos respectivos. La bacteria es

ingerida por las crías al ingerir leche, desde la piel de los pezones sucia por las heces y contaminada por

Map, la enfermedad, sin embargo, se manifesta clínicamente hasta la edad adulta, por lo que es

considerada una lentinfección. Igual que en el caso de otras micobacterias patógenas, Map es fagocitado

por los macrófagos de la mucosa intestinal, que no pueden “digerirla” a pesar de que en este caso si



51

ocurre la fusión del fagosoma con los lisosomas que vacían sus enzimas en el contenido vacuolar, sin

poder afectar a la bacteria presumiblemente protegida por sus estructuras de pared. En el interior de la

vacuola fagocítica el microorganismo se multiplica y se encuentra protegido de los diversos mecanismos

de la respuesta inmune y de los tratamientos con antibióticos. Cuando el macrófago se destruye libera sus

enzimas líticas que dañan el tejido vecino induciendo una respuesta inflamatoria y generando la

liberación de diversos mediadores de respuesta inmune que inducen procesos crónicos y de respuesta

inmune por hipersensibilidad, a los que se atribuye el cuadro de lesión. Las bacterias liberadas por el

macrófago destruido son capturadas por nuevos macrófagos que repiten el ciclo sucesivamente.

Aunque todos los animales se encuentren infectados solo algunos manifestarán signos clínicos y

morirán en la edad adulta. La morbilidad es en general baja, menos del 5%, pero todos los animales que

inician el cuadro clínico mueren, las muertes se presentan en “goteo” a lo largo del año en los rebaños

afectados y los animales que enferman pueden presentar cuadros recidivantes durante dos o tres años,

para morir luego de un proceso de emaciación de hasta dos meses. A diferencia de los bovinos que

presentan un cuadro de diarrea acuosa, los pequeños rumiantes presentan una diarrea pastosa, en la que

se pierde la forma típica de excremento en “bolitas”, al mismo tiempo que se observa el proceso de

emaciación progresiva, a pesar de que los animales siguen comiendo normalmente. El cuadro clínico se

asocia frecuentemente a condiciones de estrés como el parto, el destete o deficiencias de alimentación y

puede recurrir por si solo sin mediar tratamientos, para reaparecer nuevamente tiempo después. A la

necropsia raramente se observan lesiones macroscópicas, puede presentarse engrosamiento de la mucosa

intestinal por la enteritis crónica y agrandamiento edematoso de los nódulos mesentéricos, que

ocasionalmente pueden presentar pequeñas lesiones de aspecto caseoso. Las lesiones microscópicas son

constantes y se caracterizan por el incremento de macrófagos y la presencia de células gigantes de tipo

Langhans en la mucosa intestinal y en los nódulos mesentéricos, en los cortes teñidos con Zielh Nielsen

(ZN) los macrófagos y las células gigantes se observan con gran cantidad de bacterias ácido - alcohol

resistentes en el citoplasma.

Linfadenitis caseosa

Esta enfermedad, también conocida como pseudotuberculosis, es consecuencia de la infección

con Corynebacterium pseudotuberculosis (Cp), la patogenia de la enfermedad no está completamente

aclarada, la bacteria ingresaría por heridas en piel (forma cutánea) y mucosas (forma visceral), al igual

que Map al ser fagocitada resiste los mecanismos bactericidas del macrófago y en el ambiente

intracelular queda protegida de la acción de la respuesta inmune y los antibióticos y logra salir de los



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focos inflamatorios acarreada por los macrófagos hacia los nódulos linfáticos. Cuando el macrófago se

destruye sus enzimas líticas afectan al tejido linfoide o al parénquima involucrado, en el caso de las

formas viscerales de la enfermedad, las bacterias son captadas por nuevos macrófagos que repiten el ciclo

y dan lugar a zonas necróticas que generan abscesos caseosos, que por su similitud explican el nombre de

pseudotuberculosis. Cp. produce una citotoxina que podría ser relevante en la destrucción de los

macrófagos.

En su forma cutánea, los animales afectados presentan grandes nodulaciones en los nódulos

linfáticos abscesados, que al debridarse o romperse espontáneamente exudan material caseoso, de tipo

cremoso, verde amarillento en las cabras y blanco amarillento y gredoso (arenoso) en las ovejas. En los

animales mantenidos en corral las lesiones más frecuentes se observan en los nódulos de la cabeza y el

cuello, mientras que en el caso de animales en pastoreo, son más frecuentes las lesiones en la parte

posterior del cuerpo y en nódulos supramamarios. En la forma visceral de la enfermedad, las lesiones

abscedativas se observan en el parénquima de distintos órganos, principalmente hígado y pulmón, esta

localización no ha sido aclarada en su patogenia y es probable que se deba al desarrollo de focos

inflamatorios de otro origen, a los que acuden macrófagos infectados previamente por Cp. En ambas

formas de la enfermedad ocurre emaciación progresiva de los animales infectados. Histológicamente las

lesiones se caracterizan por granulomas abscedados, con células gigantes tipo Langhans en la pared, otra

similitud con la tuberculosis.

Fasciolasis

Es una enfermedad parasitaria ocasionada por la presencia y acción de las fases juveniles y

adultas del gusano plano Fasciola hepatica. Es común en aquellos sistemas productivos donde hay

ingestión de vegetales contaminados con la fase infestante (metacercaria). La fasciolasis es una hepatitis

parasitaria aguda o crónica la cual posee una gran gama de presentaciones, pudiendo ser desde subclínica

hasta mortal.

La fasciolasis se presenta básicamente en animales que pastan. En el pasto es donde se enquista

la fase evolutiva del parásito (metacercaria), que al ser ingerida por el animal ocasiona la fasciolasis. Los

rumiantes mantenidos en forma estabulada, pero alimentados con forraje fresco que posea la

metacercaria, también pueden padecer la enfermedad. Este problema parasitario lo padecen los

herbívoros, siendo en los rumiantes donde es más importante. Los borregos se consideran mucho más

susceptibles a la fasciolasis en comparación a los caprinos y bovinos; la razón es que sus conductos



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biliares son más delgados, se ven más afectados por el parásito. Además la alta preferencia de los ovinos

por ingerir forraje más tierno y fresco, aumenta las posibilidades de ingestión de metacercarias.

Los animales desnutridos son marcadamente más susceptibles a padecer la fasciolasis. Es de

esperar en ese estado de nutrición son víctimas fáciles de los parásitos al deprimirse sus defensas

internas. Aunado a lo anterior es importante enfatizar que en esta enfermedad, el órgano afectado es el

hígado, que es primordial para la mayoría de las funciones vitales del animal, por lo que, cuando hay F.

hepatica, se agrava el estado de desnutrición trayendo como consecuencia final la muerte.

La fasciolasis puede pasar inadvertida en un rebaño ovino. Posiblemente una presentación

frecuente de esta enfermedad es la subclínica. Hay ausencia de signos clínicos por la baja cantidad DE

parásitos presentes, por el buen estado nutricional del animal o por la cronicidad del problema. Cuando

hay signos de enfermedad, la fasciolasis tiene principalmente dos presentaciones clínicamente, la

sobreaguda-aguda y la crónica. La primera es consecuencia de la ingestión masiva de metacercarias en un

periodo corto, con el posterior efecto traumático sobre la cápsula y parénquima del hígado. La de curso

crónico ocurre por la ingestión de cantidades variables de metacercarias en un tiempo prolongado, las

acciones patógenas se dan por la migración de las fases juveniles y la ubicación de adultos en el

parénquima hepático y conductos biliares respectivamente.

La fasciolasis sobreaguda-aguda tiene como característica una postración repentina de los

animales; hay quejidos por el dolor abdominal y sobreviene la muerte. En muchos casos la muerte es

súbita sin signos previos. La muerte ocurre tras una hemorragia interna por la perforación masiva de la

cápsula y parénquima hepáticos. En estos casos hay coágulos sanguíneos entremezclados con los

mesenterios y omentos, así como la presencia de fibrina. Este curso de la parasitosis es raro bajo

condiciones naturales, presentándose básicamente en ovinos que, por sus hábitos alimenticios, ingirieron

forraje fresco altamente contaminado con metacercarias.

La forma crónica, también muy común, se acompaña de signos que indican una afectación

prolongada del tejido hepático y conductos biliares, así como una alteración en la digestión de grasas. Las

lesiones en muchos casos resultan irreversibles, transformándose el tejido hepático altamente

especializado por tejido fibroso de cicatrización (cirrosis). Los signos incluyen baja de peso, llegando a

la caquexia, las mucosas están pálidas e ictéricas, se presenta anorexia, diarrea (esteatorrea), edema

submandibular, debilidad extrema y caída de pelo o lana. Son comunes los abortos y la muerte perinatal

por la disminución de la cantidad y calidad de leche. Frecuentemente los animales afectados por esta

forma crónica mueren al cabo de algunas semanas de la aparición de algunos de los signos descritos.



54

Cestodosis intestinal (monieziosis)

La monieziosis o cestodosis intestinal, también conocida como teniasis o solitaria, es ocasionada

por cestodos o “gusanos planos” del género Moniezia con sus dos especies M. expansa y M. benedeni,

ambas localizadas en la luz del intestino delgado de los rumiantes. La monieziosis se presenta en

animales que pastorean ya sea en forma continua o con pastoreo diurno y “encierro nocturno”. La razón

de lo anterior es la presencia de los hospedadores intermediarios, ácaros terrestres no parásitos, de la

familia Oribatidae (géneros Galumna, Scheloribates, Zygoribatula y Oribatula) que exclusivamente se

encuentran como habitantes normales del suelo, en especial en los pastizales. Para Argentina se ha

descubierto un nuevo género de ácaro el Ceratozetes sp., capaz de desarrollar el cisticercoide y trasmitir

la enfermedad.

Los animales adquieren la cestodosis intestinal al ingerir, junto con la pastura, los ácaros

oribátidos que contienen a la fase infestante, el cisticercoide. Muchas veces los corderos y cabritos

jóvenes adquieren la enfermedad al reducirse la disponibilidad de forraje, esto hace que coman más cerca

del piso, aumentando las probabilidades de adquirir la “teniasis”. Los animales adquieren la cestodosis

intestinal al ingerir, junto con la pastura, los ácaros oribátidos que contienen a la fase infestante, el

cisticercoide. Muchas veces los corderos y cabritos jóvenes adquieren la enfermedad al reducirse la

disponibilidad de forraje, esto hace que coman más cerca del piso, aumentando las probabilidades de

adquirir la “teniasis”.

La presencia de céstodos del género Moniezia ocurre tanto en animales jóvenes como en adultos,

sin embargo, la presentación clínica de la parasitosis dependerá de la edad y estado nutricional del

hospedador. Así se tiene que la monieziosis subclínica, o sea, aquella donde existe un reducido número

de parásitos sin existir manifestaciones de la enfermedad, ocurre en los animales adultos o en corderos o

cabritos poco después del destete pero con buen estado nutricional. Esta presentación es consecuencia de

la sólida inmunidad que logran los animales adultos o bien nutridos tras una infestación previa,

permitiendo el establecimiento de solo pocos gusanos que no son capaces de desencadenar signos

clínicos de la enfermedad.

La forma clínica de la infestación por Moniezia se da principalmente en corderos o cabritos entre

los 2 y 8 meses de edad y en especial en aquellos con un pobre estado nutricional, en donde es factible

una gran carga parasitaria. En la monieziosis clínica, el establecimiento de varios parásitos ocurre por la

inmunidad poco desarrollada o deprimida de los animales mal nutridos o que padecen otra enfermedad,

tal situación se agrava cuando el cestodo ejerce su acción quimófaga que resulta más grave en un animal



55

en pleno crecimiento. Asimismo, la obstrucción y la relación entre el tamaño del parásito con la luz

intestinal del animal joven, complican el cuadro.

En general, la cestodosis intestinal tiene una presentación subclínica, especialmente en aquellos

animales adultos o en corderos bien nutridos los que poseen una baja carga parasitaria. Es posible una

ligera ineficiencia biológica en esos animales, particularmente en los corderos en crecimiento donde se

observa una alteración negativa en su conversión alimenticia. La monieziosis clínica es posible

observarla cuando ocurren cargas parasitarias masivas en aquellos corderos subnutridos. Las

características de esta presentación incluyen retraso severo del crecimiento, pobre estado de carnes,

dilatación del vientre, episodios alternados de diarrea y constipación y signos de anemia como debilidad

y palidez de mucosas. Los animales afectados se retrasan al pastorear, se echan frecuentemente y su capa

se muestra sucia y con lana o pelo hirsuto. La muerte por monieziosis puede sobrevenir por una

exacerbación del estado de desnutrición o por asociación con enterotoxemia.

Nematodiasis gastrointestinal

Los parásitos gastrointestinales de los rumiantes provocan trastornos digestivos que interfieren en

la nutrición y desarrollo normal del individuo, además de favorecer a enfermedades secundarias, así

como pérdidas cuantiosas a la producción. Las parasitosis gastroentéricas son enfermedades cosmopolitas

cuya importancia varía de acuerdo con las condiciones climatológicas de los diferentes países del mundo.

Los localizados en el aparato digestivo, desde el abomaso hasta el colon, como son los nematodos

gastroentéricos, causan una de las parasitosis más comunes en México.

De acuerdo a su localización los géneros de los principales parásitos responsables de la

nematodiasis gastrointestinal en los rumiantes son:

Abomaso: Haemonchus, Ostertagia, Trichostrongylus, Mecistocirrus.

Intestino delgado: Trichostrongylus, Cooperia, Nematodirus, Strongyloides y Bunostomum

Ciego: Skrjabinema y Trichuris

Colon: Chabertia y Oesophagostomum.

Para que la nematodiasis pueda presentarse debe existir un ambiente adecuado. La razón es que

para adquirir esta enfermedad los animales requieren ingerir larvas infestantes que están presentes en el

pasto, que actúa como vehículo para que la larva pueda introducirse al hospedador.

Los ovinos se consideran la especie en que con mayor frecuencia se encuentran estos parásitos,

de igual manera son considerados los animales más sensibles a la acción de los mismos. Influye el hecho

de que pastorean al ras del suelo y son sumamente selectivos consumiendo forraje muy tierno que



56

contiene mucha humedad y por lo tanto con mayor posibilidad de tener gran cantidad de larvas

infestantes.

En rumiantes jóvenes existe una falta de respuesta contra helmintos gastroentéricos lo que

contribuye a un aumento en la morbilidad y mortalidad, esta se ha asociado a la edad, pues conforme esta

avanza, aumenta la respuesta contra los antígenos de los parásitos; también a la transferencia de

sustancias tolerogénicas en el calostro y a una inmunosupresión en la respuesta inducida por altas dosis

de larvas infestantes.

Los signos del cuadro clínico de las nematodiasis gastroentérica varían según la especie de

nematodos presentes en la infestación y el estado nutricional del animal. Se debe considerar que en la

mayoría de los casos la presencia de parásitos pasa inadvertida por la ausencia de signos clínicos

(parasitosis subclínica), siendo el mejor momento para el control antiparasitario.

La presencia de nematodos en el aparato gastrointestinal de los ovinos hace que se alteren las

funciones de digestión y absorción de nutrientes, lo que se traduce en un cuadro de desnutrición de

gravedad variable, que incluso puede terminar con la vida del animal parasitado. Este hecho es mucho

más crítico en los animales jóvenes dado que al estar en crecimiento, sus requerimientos nutricionales

son mayores.

En los animales jóvenes, se observa baja de peso, pérdida de la lana o pelo, anorexia, mucosas y

conjuntivas pálidas y apatía, también puede haber diarreas intermitentes y edema submaxilar.

Cuando estas enfermedades parasitarias se deben a la presencia de nematodos pertenecientes a

los géneros Haemonchus u Ostertagia, que se localizan en la pared del abomaso, los signos más

aparentes son mucosas pálidas, debilidad general, enflaquecimiento indicativo de anemia ferropriva, por

ser parásitos hematófagos.

Los nematodos adultos de Trichostrongylus y Ostertagia no se alimentan a expensas del

contenido intestinal, sino que ingieren con su pequeña cápsula bucal, contenidos variables de células

epiteliales y que pueden lesionar vasos sanguíneos con la siguiente pérdida de sangre.

Tanto las larvas 4, como los adultos de Haemonchus contortus son hematófagos y al ingerir

grandes cantidades de líquido corporal del hospedador (el promedio ingerido por parásito es 0.05 ml por

día) produce pérdida de componentes sanguíneos, incluyendo eritrocitos y proteínas plasmáticas lo cual

puede ocasionar anemias e hipoproteinemia.

Los corderos jóvenes infestados por H. contortus suelen estar afectados por la forma sobreaguda

de la enfermedad y se les encuentra con frecuencia muertos sin que se haya observado signo alguno. A la



57

necropsia se observa inflamación catarral en abomaso o intestino, ulceración y nódulos en pared

intestinal o abomasal; a veces hay hemorragia en el sitio de fijación del parásito.

Referencias 1. Cardozo, H. y Nari, A. 1987. Fasciola hepatica. En: Enfermedades de los lanares. Edit. por. J.

Bonino M., A. Durán del Campo y J.J Nari. Editorial Hemisferio Sur. Montevideo, Uruguay. 2. Cuéllar, O. J. A. 1986. Parasitosis del aparato digestivo. En: Principales enfermedades de los ovinos

y caprinos. De. P. Pijoan y J. Tórtora. México. 3. Cuéllar, O. J. A. 2002. Fasciolasis ovina. Curso de educación continúa Enfermedades de los

pequeños rumiantes del trópico, Editado por: F. Torres A., A. Ortega P., A. Aguilar C. Universidad Autónoma de Yucatán.

4. Cuéllar, O. J. A. 2002. Cestodosis intestinal. Curso de educación continúa Enfermedades de los pequeños rumiantes del trópico, Editado por: F. Torres A., A. Ortega P., A. Aguilar C. Universidad Autónoma de Yucatán.

5. García, A. A. y Gómez, D. E. 2002. Síndrome de la oveja flaca. Mem. Séptimo Curso Bases de la Cría Ovina. Toluca, México.

6. Kimberling, C. V. 1988. Jensen and Swift’s Diseases of sheep. Lea and Febiger. Philadelphia, USA. 7. Martin, W.B. 1983. Diseases of sheep. Blackwell Sci. Pub. U.K. 8. Rojo, V. F. A. y Ferre, P. I. 1999. Parasitosis hepáticas –Fasciolasis-. En: Parasitología veterinaria.

Edit. por Cordero, C.M. y Rojo, V.F.A. Editorial Mc Graw-Hill Interamericana. México. 9. Soulsby, E. J. L. 1987. Parasitología y enfermedades parasitarias en los animales domésticos. 7a. ed.

Interamericana. México.



58

9. TÉCNICAS POSTMORTEM PARA LA RECUPERACIÓN DE NEMA TODOS GASTROINTESTINALES

Armando J. Aguilar Caballero J. Felipe de J.Torres A.costa

Introducción

La identificación de las especies y el género de los nematodos gastrointestinales (NGI) que

afectan a los Pequeños Rumiantes es un requisito indispensable para establecer medidas adecuadas de

control en las unidades de producción (Reinecke, 1984). Los estudios sobre la prevalencia de las

parasitosis gastrointestinales en el mundo normalmente utilizan la técnica de McMaster para el conteo de

huevos por gramo de heces de los NGI presentes en el rebaño (Thamsborg et al., 1998; Theodoropulus et

al., 1998; Thomson et al., 2000). Sin embargo, presenta limitaciones importantes (Schillhorn, 1986;

Hansen y Perry, 1997) ya que solamente determina las familias de parásitos que afectan al rebaño pero no

a los géneros y especies presentes (Rodríguez et al., 1994). Sin embargo, cuando los estudios requieren

de la identificación de los géneros y especies participantes en el proceso infectivo esta técnica no

funciona. Los estudios postmortem a través de la necropsia de animales fallecidos o sacrificados

permiten la recuperación de larvas y parásitos adultos (Schillhorn, 1986). Esta es la técnica adecuada

para confirmar los casos de parasitosis gastrointestinal (Investigación de casos clínicos), permite

identificar a los géneros y especies de parásitos presentes en los animales sacrificados a nivel de rastro

(investigación de campo) y es indispensable para los estudios de infectividad de las praderas utilizando

vigías (Investigación semicontrolada) y en trabajos de infección artificial monoespecífica (Investigación

controlada).

Estudios postmortem

La mejor técnica para el diagnóstico de la parasitosis gastrointestinal es la necropsia (Reinecke,

1984; Schillhorn, 1986). Esta técnica puede utilizarse en animales recién fallecidos o sacrificados con

fines de diagnóstico de enfermedad. También puede utilizarse para estudios epidemiológicos (estudios de

rastro y sacrificio de centinelas).

Exámen post-mortem en la investigación de casos clínicos. La parasitosis por NGI es un

padecimiento de alta prevalencia en el trópico. Por ejemplo, en Yucatán la nematodiasis subclínica es

común en la época de seca (Torres et al., 1988a) y la aparición de casos clínicos es mayor en época de



59

lluvias (Torres et al., 1998b). Los signos clínicos de las nematodiasis como la diarrea, baja ganancia de

peso, el edema submandibular, la reducción del hematocrito, la eosinofilia y la anasarca (casos extremos)

son sígnos que ocurren en diferentes enfermedades por lo que requieren ser considerados en el

diagnóstico diferencial para establecer un diagnóstico presuntivo (Peacock, 1996; Blood, 1999). Algunos

autores recomiendan la cuenta de huevos por gramo de heces (HPG) a través de la técnica de McMaster

modificada para confirmar el diagnóstico de problemas causados por NGI (Rodríguez et al., 1994). Sin

embargo, la efectividad de la técnica esta limitada por los factores que influyen sobre la producción de

huevos por parte de las especies de NGI presentes en el animal (Coadwell y Ward, 1982). Por ejemplo,

los nematodos como Tricostrongylus spp, Ostertagia spp., T. circumcincta spp. se caracterizan por su

baja prolificidad (producen pocos huevos/hembra/día. Mientras que Oesophagostomum spp y H.

contortus tienen una gran prolificidad. Como consecuencia, dependiendo de los parásitos presentes en el

animal las cargas de HPG pueden ser diferentes. Es por esto que la correlación entre las cargas de huevos

fecales es de 66% cuando se correlacionan con la carga total de NGI y de 75% cuando se correlaciona

con H. contortus únicamente (Torres-Acosta, 1999). Al respecto, Hansen y Perry (1994) mencionan que

cuando las cuentas de HPG son bajas pero corresponden a infecciones mixtas, la patogenicidad de la

parasitosis puede ser mayor. Ante esta situación la recuperación e identificación de los parásitos adultos

y de larvas hipobióticas en los animales fallecidos o sacrificados con fines diagnósticos elimina estos

factores de sesgo en la interpretación de los parásitos presentes en el animal infectado.

Exámen post-mortem en la investigación epidemiológica

Estudios en rastros. Los estudios en los rastros utilizan la técnica de recuperación postmortem

de NGI para determinar la prevalencia de los NGI (Murgia, 1998). Estos trabajos presentan varias

limitantes. Primeramente, los animales sacrificados normalmente son de diferentes localidades. Ante esto

es factible que los resultados sobre la prevalencia de los parásitos encontrados este afectado por las

características climáticas del lugar de origen. Otro factor es la edad de los animales al sacrificio que

muchas veces no pueden determinarse por la falta de registros. Una tercera limitación es que las cargas

parasitarias en los animales adultos puede ser menor en comparación a los animales jóvenes debido a la

premunidad de los animales ya que ésta depende en mucho de la edad (Santamaría et al., 1995), como

consecuencia. La falta de registros sobre la alimentación, el área de pastoreo y las condiciones climáticas

durante el pastoreo mismo son factores que influyen sobre la prevalencia de NGI determinada, creándose

de esta manera resultados poco confiables (Stromberg, 1997).



60

Estudios utilizando cabritos o corderos centinelas. Este tipo de estudios permite evaluar la

infectividad de las praderas en periodos de tiempo definidos (normalmente de 1 a 4 semanas). De esta

manera se puede obtener la prevalencia y cuantificación de los diferentes NGI presentes en el periodo

determinado. Esta técnica consiste en enviar al pastoreo durante 1 a 4 semanas (de preferencia por pares) a

cabritos o corderos criados libres de parásitos (CLP) que se les llama centinelas ó vigías. Para el caso del

trópico se recomienda un periodo de monitoreo de 4 semanas de pastoreo. Posteriormente, los centinelas se

vuelven a alojar en corrales con piso de cemento y ahí permanecen durante 21 días. Este segundo periodo

asegura que hasta las últimas larvas consumidas en el día 28 de pastoreo logren alcanzar su etapa adulta

(Urquhart et al., 1996). La técnica para la producción de CLP ha sido descrita por Abbott et al. (1990).

Debido a las fluctuaciones relacionadas con las variables ambientales se recomienda que este tipo de

estudios con centinelas se realice al menos por dos años. Además se deben monitorear los datos

metereológicos como: Precipitación pluvial, humedad, temperatura para relacionar éstos con la dinámica de

infección parasitaria de la vegetación en el área de estudio (Stromberg, 1997).

Recuperación de NGI en animales sacrificados

Sacrificio de los animales

a) Los animales deben sacrificarse a través de uno de los métodos humanitarios autorizados en la

legislación vigente.

b) Inmediatamente los animales deben ser degollados.

c) El animal debe colocarse sobre una mesa en decúbito lateral derecho y se procede a realizar la

necropsia como normalmente se realiza en los pequeños rumiantes.

Obtención postmortem de contenidos del tracto gastrointestinal (TGI).

El abomaso y el intestino delgado deben ligarse doblemente en la región pilórica duodenal del

animal. El ciego y el intestino delgado recibirán una doble ligadura en la región de la válvula Ileocecal. Una

última ligadura debe realizarse al final del recto inmediatamete antes del esfinter anal. Inmediatamente se

cortara entre las dos ligaduras de las diferentes regiones. Las porciones correspondientes al abomaso,

intestino delgado e intestino grueso, incluyendo el ciego, se colectarán en charolas de plástico.

Manejo de los órganos colectados

Abomaso. El abomaso debe ser abierto a lo largo de la curvatura mayor. El contenido abomasal

debe colectarse en un recipiente (cubeta o frasco). La pared del abomaso se lavará bajo un chorro de agua.



61

La membrana mucosa se frotará cuidadosamente con los dedos, con el fin de remover cualquier parásito

adherido a ella. Los lavados se colectarán en el mismo recipiente del contenido del estómago. Este

contenido se pasará por un tamiz de 0.038 mm y lavado mediante chorro de agua hasta que ninguna

partícula alimenticia pase a través de este. Finalmente, los contenidos del tamiz se colocarán en un

recipiente (MAFF, 1986). La recuperación e identificación de los nematodos puede realizarse en este

momento. En caso de no ser así, el material se fijará con formol al 5 %.

Intestino delgado. Con el intestino se procederá de la siguiente manera: se eliminará el mesenterio

y se abrirá el intestino a todo lo largo. El contenido intestinal se vaciará en un recipiente. El tamizado del

contenido será similar al descrito para el contenido abomasal con un tamiz de iguales características.

Intestino grueso. El intestino grueso se dividirá en dos partes y se examinará únicamente la mitad

anterior. Esta porción debe incluir al ciego. El proceso es similar al intestino delgado excepto que el tamiz

utilizado es de 0.075mm. El contenido se colectara en un recipiente y se procederá al lavado del órgano de

igual manera al caso anterior.

Recuperación y conteo de los NGI de los contenidos del TGI.

Parásitos adultos. El contenido de los recipientes de los diferentes órganos se completará con agua

hasta 2000 ml (Hansen y Perry, 1994). Para evitar la inhalación de vapores de formalina, todo el material se

lavará con agua corriente en un tamiz antes de la dilución y subsecuente examen. El contenido total se

agitará vigorosamente y se tomarán 5 alicuotas de 40 ml (10% del contenido total) (Hansen y Perry, 1994).

Se tomarán pequeñas cantidades de esta muestra en una caja de petri con divisiones (líneas paralelas de 5

mm de separación) y se contarán los gusanos mediante un esteroscopio. Cada nematodo de las diferentes

especies en la muestra se multiplicará por 10 para dar el número total de gusanos presentes en la porción

estudiada.

Larvas hipobióticas. El material obtenido de tamizar la digestión se completa hasta un total de

200 ml de volumen. Se toma una muestra de 20 ml (5 alícuotas de 4 ml). Después de esto se usa la

misma técnica para el conteo de nematodos adultos.

Al recuperar a los diferentes parásitos presentes en los contenidos y las digestiones estos deben

almacenarse en pequeños contenedores (50-100 ml de volumen) etiquetados con el género, sexo y el

número de parásitos presentes para su posterior identificación.

Conclusión

La técnica postmortem para la recuperación de NGI es una técnica de fácil aplicación y las



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necesidades materiales son mínimas. Su utilidad en el diagnóstico y la investigación son invaluables. Es

por esto que en la medida que se requiera de mayor precisión en los estudios sobre la epidemiología de

los NGI la técnica postmortem será de gran utilidad en estos estudios.

Referencias 1. Coadwell, W. J y Ward, P. F. 1982. The use of egg counts for estimating worm burdens in sheep

infected with Haemonchus contortus. Parasitology. 85: 251-256. 2. Hansen, J. y Perry, B. 1994. The epidemiology, Diagnosis and Control of Helminth Parasities of

rumiants. Adis Ababa: ILRAD. 3. Hutchings, M. R; Kyriazakis, I. Anderson, D. H; Gordon, I. J y Coop, R. L. 1998. Behavioral

strategies used by parasitized and no parasitized sheep to avoid ingestion of gastrointestinal nematodes associated with faeces. Animal Science. 67: 97-106.

4. MAFF. 1986. Helmintology. Manual of Veterinary Paasitological laboratory Techniques. Edited by F.a.F. Ministre of Agriculture. Her Majesty’s stationary office. London: 1-65

5. Reinecke, R. K. 1984. Identification of helminths in ruminants at necropsy. Journal of the South African Veterinary Associaton.. Vol. 84. No. 3. 135-143.

6. Rodríguez, V. R; Domínguez, J. y Cob, G. L. 1994. Técnicas Diagnósticas de Parasitología Veterinaria. Editado por la Universidad Autonoma de Yucatán. pp. 78-81

7. Schillhorn Van. V. 1986. Methods for diagnosis of parasitism in small rumiants. Veterinary Clinics of North America: Food Animal Practice. Vol 2, No. 2. 335-343.

8. Stromberg, B. E. 1997. Environmental factors influencing transmission. Veterinary Parasitology. 72: 247-264.

9. Stromberg, B. E y Averbeck, G. A. 1999. The role of parasite epidemiology in the management of grazing cattle. International Journal for Parasitology. 29: 33-39.

10. Thamsborg, S. M; Jorgensen, R. J; Ranvig, H; Bartlett, P; Waller, P. J. y Nansen, P. 1998. The performance of grazing sheep in relation to stocking rate and exposure to nematode infections. Livestock Production Science. 53: 265-277.

11. Theodoropoulos, G; Koutsotolis, K.; Nikolaou, E; Kalogiannis, D. y Petrakos, G. 1998. Seasonal variation of gastrointestinal nematodes of sheep in the region of Joannina, Greece. International Journal for Parasitology. 28: 1287-1292.

12. Theodoropoulos, G; Zervas, G; Koutsotolis, K; Nikolaou, E; Kalogiannis, D. y Petrakos, G. 1998. The effect of dietary protein levels before turnout on subsequent faecal nematode egg output of grazing sheep in the Joannina region of Greece. Research in Veterinary Science. 65: 269-271.

13. Thomson, E.F; Gruner, L; Bahhady, F; Orita, G; Termanini, A; Ferdawi, A.K. y Hreitani, H. 2000. Effects of gastro-intestinal and lungworm nematode infections on ewe productivity in farm flocks under variable rainfall conditions in Syria. Livestock Production Science. 63: 65-75.

14. Torres A.F.1999. Supplementary Feeding and the control of gastrointestinal nematodes of goats in Yucatán. PhD.Thesis. RVC, University of London, U.K.



63

10. UTILIZANDO FAMACHA ® PARA LA DESPARASITACIÓN SELECTIVA EN ZONAS EN LAS QUE ABUNDA Haemonchus contortus.

Gareth F. Bath.

Livestock Health and Production Group South African Veterinary Association

Instituto de Veterinaria

A continuación se presenta el folleto informativo de la tarjeta FAMACHA® compilado por la

Facultad de Ciencias Veterinarias de la Universidad de Pretoria, el Instituto Veterinario de

Onderstepoort, el Taller de Gusanos de la Asociación Veterinaria Sudafricana e Intervet Sudáfrica, con el

respaldo de la Organización para la Alimentación y la Agricultura (FAO) de las Naciones Unidas, la

Asociación Nacional de Productores de Lana de Sudáfirca y los Departamentos Nacional y Provincial de

Agricultura en Sudáfrica. La presente traducción fue realizada, previa autorización, en la Facultad de

Medicina Veterinaria y Zootecnia de la Universidad Autónoma de Yucatán.

Es esencial para el usuario leer y seguir todas las instrucciones y entender la información

proporcionada, para ser capaz de obtener un máximo de ventajas del uso de la Guía FAMACHA®.

Instrucciones de uso:

Examen

• Examine a los ovinos con una buena luz natural. • Abra los párpados como se muestra en el esquema. • Presione el párpado superior hacia abajo con el pulgar de la mano de arriba, mientras el pulgar de la

mano de abajo jala suavemente el párpado inferior hacia abajo. • Observe especialmente al color del interior del párpado inferior. • Abra el párpado del animal durante poco tiempo solamente, puesto que en caso contrario la

membrana mucosa se puede enrojecer. • Compare los colores observados con aquellos en el reverso de esta tarjeta. • Califique a los ovinos de 1 a 5 y proceda según lo explicado en el folleto. • En caso de duda, califique al ovino en la categoría más baja (más pálida). • Examine semanalmente o como mínimo cada dos o tres semanas. • Consulte a su veterinario si Usted tiene cualquier pregunta.

Dado que esta guía es usada en circunstancias fuera del control de los compiladores, los usuarios

deberán asumir su uso bajo su propio riesgo. Los compiladores no aceptan responsabilidad por cualquier

daño o pérdida sufrida por cualquier persona como resultado de o que surja del uso de esta guía. A

continuación se indican las precauciones que se deben tener en el uso de la tarjeta FAMACHA®.



64

Precauciones:

• Únicamente personal correctamente entrenado y certificado debe usar esta tarjeta. • Lea toda la información del folleto antes de usar la guía y siga las instrucciones cuidadosamente. • Esta guía está diseñada únicamente para ovinos. • Si se usa para caprinos, todos los animales en la categoría 3 deben ser tratados. • Esta tarjeta es una ayuda para el control del Haemonchus contortus únicamente. • La palidez o enrojecimiento de la mucosa de los ojos puede debersde a otras causas. • Mantenga medidas estándar de control de nematodos. • Los colores de esta tarjeta se desvanecerán con el tiempo, especialmente si se exponen al sol. • Reemplace la tarjeta luego de 12 meses de uso. • Dado que el sistema es utilizado en condiciones fuera de su control, ninguna de las organizaciones

involucradas en su desarrollo o distribución acepta la responsabilidad por pérdidas o problemas asociados con su uso.

¿Por que se desarrolló el sistema FAMACHA®?

Haemonchus contortus (gusano alambre, gusano de palo de barbería) es usualmente el problema

sanitario más importante de ovinos y caprinos en zonas con lluvias de verano, particularmente en áreas

tropicales y subtropicales. Donde éste parásito no es adecuadamente controlado, pueden ocurrir grandes

pérdidas de producción y muerte de animales.

Como consecuencia de la sobreutilización de medicamentos antiparasitarios durante varios años, la

resistencia a estos medicamentos es ahora un problema que está en aumento constante. En numerosas

granjas de varios países hay resistencia a todos los grupos de drogas antihelmínticas y la viabilidad de la

producción ovina y caprina esta amenazada. Nadie puede depender únicamente del uso excesivo de

drogas para controlar este parásito en el futuro.

Mientras que la mayoría de los ovinos (especialmente los adultos) son capaces de soportar los

efectos desfavorables de Haemonchus sp, una pequeña minoría no puede. En el pasado, las estrategias de

tratamiento fueron diseñadas para esta minoría de ovinos que no tenía la habilidad de soportar la

infección.

Tanto la resistencia (la habilidad para prevenir o eliminar la infección por el parásito) como la

resiliencia (la habilidad de soportar los efectos de los parásitos), han demostrado ser heredables, aunque

no a un nivel muy alto. Esto significa que los ovinos pueden ser tanto desechados como seleccionados

con base en estos caracteres.

Una vez que se han identificado los ovinos que son incapaces de soportar el desafío parasitario

existente, se les puede señalar para darles atención especial sin necesidad de tratar a todo el rebaño. En el

largo plazo, al desechar a las ovejas señaladas en forma repetida por su incapacidad de soportar una carga



65

parasitaria moderada, puede ser criado un rebaño más resiliente, genéticamente adaptado a las

condiciones ambientales.

El principio en el que se basa el sistema

La sangre consiste en una parte liquida de color claro (llamado plasma) y una parte celular

(principalmente glóbulos rojos) la proporción de células rojas y plasma determina si se trata de un animal

saludable (normal) o enfermo (muy poco o mucho contenido de células rojas). Esta proporción puede ser

medida en un laboratorio (mediante análisis especiales), pero con entrenamiento y práctica también

puede estimarse en forma bastante precisa mediante la evaluación de los cambios de color de las

membranas mucosas (especialmente) de los ojos. Debido a que Haemonchus sp es chupador de sangre,

los efectos de una pesada carga parasitaria en ovinos no resilientes podrán ser por lo tanto evidentes

como una baja proporción de glóbulos rojos a plasma. Esto puede verse en las membranas mucosas de

los ojos como una palidez, comúnmente conocida como anemia. Al monitorear la anemia, se pueden

identificar los animales resilientes y susceptibles. Algunos animales pueden pasar por una leve anemia y

luego recuperarse sin tratamiento.

Usos y ventajas

• Se puede esperar una disminución significativa en la cantidad y frecuencia de dosificación en la

mayor parte del rebaño en granjas donde la carga parasitaria es alta.

• Debido a que se tratan menos ovejas, el desarrollo de resistencia en la población de parásitos se

retarda.

• En el largo plazo, la eliminación de ovejas no resilientes permitirá la crianza de ovinos mejor

adaptados.

• Las ovejas anémicas identificadas pueden recibir la droga correcta, si es necesario a una dosis

superior, o en dosis divididas, ya que posiblemente solo habrá un pequeño número de ovinos para

ser tratado en cada evaluación.

• Si el rebaño es supervisado con regularidad, los animales pueden ser tratados antes de que los

síntomas y sus efectos sean demasiado severos.

• Se puede indentificar a los individuos que fallan repetidamente en tolerar a Haemonchus sp a

pesar de un programa de control.



66

• Los ovinos que escaparon al tratamiento o fueron subdosificados o desparasitados

inapropiadamente (por ejemplo debido al uso de jeringas defectuosas) pueden ser identificados

antes de que ocurran problemas severos.

• Si se utiliza un tratamiento no efectivo contra Haemonchus sp, esto se hará evidente ya que se

observarán muchos ovinos anémicos después del tratamiento. Por el contrario, si se usa un

tratamiento efectivo, las mucosas pálidas deben tornarse notablemente de color más rojo en una

semana aproximadamente, siempre y cuando la ingesta de proteína sea suficiente y la condición

corporal sea adecuada.

• Si se produce un incremento importante del número de larvas infectantes en la pastura, una señal

de alerta temprana del peligro inminente puede ser el repentino incremento en el número de

ovinos anémicos.

• Se pueden identificar y establecer medidas apropiadas en, praderas, corrales y ranchos que

presenten problemas repetidamente.

• Una vez aprendida la técnica, es relativamente barata si los costos de mano de obra (que

habitualmente deben considerarse como costos fijos) no son considerados.

• El procedimiento de inspección de ojos de los ovinos es rápido y puede integrarse fácilmente con

otras actividades como vacunación, pesaje, evaluación de condición corporal o inventario. Hasta

500 ovinos pueden ser inspeccionados por hora cuando hay buenas instalaciones y práctica.

• Debido a que los ovinos son revisados frecuentemente, es fácil descubrir otros problemas no

relacionados.

• La técnica es muy fácil y suficientemente confiable una vez que se aprendió bajo la dirección de

un instructor competente.

• Los ovinos se vuelven más dóciles y fáciles de manejar.

Precauciones y problemas potenciales

Esta técnica sólo es apropiada para monitorear infecciones por Haemonchus sp. Para controlar otros

nematodos se debe usar otro programa.

• Se debe usar un buen programa de control integral contra Haemonchus sp – el sistema

FAMACHA ® solo servirá para mejorar, no para reemplazar este programa.

• Se deben hacer recuentos de huevos de parásitos en heces del rebaño cada 4-6 semanas.

• Existen otras causas de anemia que pueden causar confusión. Algunos ejemplos son:

Trichostrongilidos



67

Fasciola

Parásitos externos

Hemoparásitos

Infecciones y

Deficiencias nutricionales

Sin embargo, la causa más importante de anemia en ovinos de zonas cálidas con lluvia en verano

como Sudáfrica es Haemonchus sp.

Por otro lado, ciertas condiciones pueden hacer que las membranas mucosas del ojo aparezcan

más rojas que lo esperado, por tanto, enmascaran la presencia de anemia. Algunos ejemplos son:

• Condiciones polvorientas ó cobertizos cerrados, que irritan los ojos

• Condiciones calurosas

• Acarrear animales una distancia larga sin dar un periodo de descanso posterior

• Cualquier tipo de fiebre

• Enfermedades infecciosas de los ojos ó

• Enfermedades asociadas con falla de la circulación sanguínea.

Los ovinos deben ser revisados regularmente (al menos cada 2 - 3 semanas, y posiblemente tan

regular como una vez por semana en el pico máximo de infección de estos parásitos en la pradera) para

mantener bajo vigilancia el aumento de casos. Los corderos y ovejas preñadas ó lactantes son más

susceptibles y requieren atención especial.

Uso práctico del sistema FAMACHA®

• El sistema FAMACHA® debe ser usado solamente después de ser completamente explicado y

demostrado por un instructor certificado.

• Debe ser usado únicamente en conjunto con un programa integral de control de nemátodos,

diseñado por un veterinario capacitado. No se puede usar por sí solo.

• En la primera parte del verano se debe implementar un programa de dosificación estratégica

apropiado pero de bajo nivel junto con un monitoreo de cuentas de huevos de parásitos, un

sistema de pastoreo rotacional y la alternancia del pastoreo con bovinos o caballos.

• Durante la primera mitad del verano (Octubre a Diciembre en el Hemisferio sur) las revisiones

del rebaño usando el sistema FAMACHA® deben hacerse cada 2 a 3 semanas, por personas bien

entrenadas, totalmente competentes para ver cambios que indiquen anemia.



68

• Durante la segunda mitad del verano, o antes en áreas con clima cálido y alta humedad, lluvia o

con riego, puede ser necesario monitorear el rebaño más frecuentemente, aún en forma semanal.

• El programa integral de control de parásitos debe continuarse hasta que termine el período de

peligro por infección de Haemonchus spp (entre finales de marzo y finales de junio del

Hemisferio sur dependiendo de la temperatura y lluvia).

• La tarjeta FAMACHA® debe usarse siempre en las inspecciones. No se base en el registro de

inspecciones previas.

• Cualquier ovino que se vuelve claramente anémico (categorías 4 o 5 en la guía FAMACHA®, y

los casos dudosos de la categoría 3) deberán ser tratados con un antiparasitario apropiado (de

acuerdo a lo que recomiende el veterinario que supervise la tarea) y deben ser marcados ó

identificados en alguna forma permanente (aretes, marcas en orejas, muescas, collares, etc.).

• Se recomienda que los ovinos marcados en forma permanente también sean identificados con

algún tipo de marca temporal (marcador de lana) de colores diferentes o en diferentes partes del

cuerpo para que el mismo ovino no sea marcado injustamente en la siguiente inspección.

• Si se utiliza el sistema con cabras, se recomienda que cualquier animal que se califique como de

categoría 3 sea tratado.

• En caso de que una gran proporción (>10%) del rebaño se encuentra anémico (categorías 4 y 5)

en cualquier inspección, es recomendable dosificar a todos los animales o, de ser posible,

cambiar de pradera. En caso de duda consulte con el veterinario.

• La decisión esencial a tomar en cada inspección es: cuales son los animales que deben ser

tratados y cuales no. La asignación de categorías es menos importante.

• Si el rebaño ha permanecido en la misma pradera durante más de 2 meses, solo se deberán tratar

los ovinos anémicos antes de mover al rebaño de pradera. Si se deben tratar todos los ovinos,

entonces el rebaño debe ser mantenido en la misma pradera al menos una o dos semanas antes de

ser cambiado a otra pradera.

• Los ovinos que sean identificados por necesitar dos tratamientos adicionales (más que el

esquema de tratamiento normal del rebaño) deben ser considerados para desecho, mientras que

aquellos que necesiten tres o más dosis adicionales deben ser definitivamente desechados.

• La proporción del rebaño en cada categoría (de 1 a 5) puede registrarse fácilmente colocando

cada animal en la hoja histograma que se proporciona. Esto puede hacerlo cualquiera persona y

constituye un registro visual fácil de la situación en el rebaño.



69

• Si el rebaño es muy grande, se puede inspeccionar una muestra aleatoria de 50 ovinos. Si el

porcentaje combinado de las categorías 1 y 2 excede 80% (preferiblemente 90%) y en la muestra

no hay ovinos en las categorías 4 y 5, es poco probable que haya algún peligro si no se

inspecciona a todo el rebaño. Sin embargo, si algún ovino es calificado como 4 ó 5, o si hay más

de un 10 - 20% de animales en la categoría 3, es más recomdable inspeccionar a todos los

animales.

• Los ovinos sin pigmentación en la piel pueden ser detectados como anémicos aún a distancia ya

que la nariz o la vulva aparecen pálidas.

• Examine especialmente a aquellos animales que se quedan resagados del rebaño en movimiento.

Estos animales pueden estar sufriendo los efectos de la anemia.

• Siempre observe a los ovinos para detectar el “cuello de botella”, la presencia de una inflamación

blanda por debajo de la mandíbula. Todos los ovinos con “cuello de botella” deben ser tratados,

sin importar la presencia ó ausencia de anemia.



70

11. EL MEJOR USO DE LOS ANTIHELMÍNTICOS PARA EL CON TROL DE LOS NEMATODOS GASTROINTESTINALES DE OVEJAS Y CABRAS

Frank Jackson

Introducción

El costo asociado al desarrollo y registro de drogas antihelminticas junto con los bajos ingresos

por la venta de productos para la salud animal son factores que limitan la investigación de nuevos

antihelmínticos. Aunque se está investigando sobre algunas drogas nuevas, los mecanismos de acción de

estos no son diferentes a los conocidos en el mercado. Si analizámos la historia de la investigación sobre

los antihelmínticos encontraremos que la información sobre los modos de acción es escasa. Con el

incremento de la prevalencia de la resistencia a los antihelmínticos en el mundo, la conservación de la

eficacia de las drogas de familias de amplio espectro particularmente endectocidas (avermectina,

milbemicina, figura 1), es de una importancia considerable.

Figura 1 Antihelmínticos de corto y amplio espectro

Espectro Amplio

Benzimidazoles Probenzimidasoles

Lactonas Macrocíclicas

Imidazoles Tetrahidropirimidinas

Espectro Reducido

Fenoles Compuestos Organofosforados

Salicilanilidas



71

Para conservar la eficacia de las familias de drogas recientes los productores necesitan explotar

nuestros conocimientos sobre los factores fisiológicos y farmacológicos que afectan la biodisponibilidad

de estas (aplicación de la groga y su presentación para el parásito) particularmente en ralación a las

poblaciones parásitas resistentes a los AH.

Medidas para asegurar la concentración óptima de la droga en el organismo y la eficacia de la administración oral de los AH

Los estudios farmacológicos sugiren que la eficacia depende del mantenimiento de una

concentración efectiva de la droga durante un periodo de tiempo determinado. Las prácticas en la

administración oral que inducen el sobrepaso de la droga en el rumen reducen el periodo de la

concentración efectiva de la droga en la sangre (fig. 2).

Figura 2. Efecto de sobrepaso del rumen sobre la concentración de las drogas

El uso de pequeñas dosis de volumen y asegurarse que la droga se esta aplicando en la parte

posterior de la lengua y no en la cavidad bucal de las ovejas ayudan a evitar la formación refleja de la

gotera esofágica, de tal manera que el desparasitante va directo al rumen y no al abomaso. Como se

observa en la fig. 2 cuando la droga pasa al abomaso la concentración efectiva de la droga se mantiene

por un corto periodo de tiempo, siendo mayor este periodo cuando la droga pasa primero por el rumen.

Un requisito para la conservación de la eficacia es el uso de un número mínimo de tratamientos lo cual

permite que todo el AH aplicado sea efectivo tan pronto como sea posible. La calibración correcta del

Time after administration

Dru

g c

on

cen

tra

tion

.

Into Rumen

Rumenbypass

EffectiveConcentration



72

equipo de dosifcación oral y evitando la subdosificación de los animales de acuerdo a la categoría de

edad que se trate son vitales para asegurar que estos reciban la dosis correcta.

Dosificación inteligente

Investigación pionera en Australia ha desarrollado una práctica llamada dosificación inteligente,

cuyo autor es Deshenessy. Una manera páctica de incrementar la eficacia contra las poblaciones de NGI

resistentes considera reducir el consumo de alimento previo a la desparasitación oral o dividir la dosis en

2 o más tomas.

Reduciendo el consumo de alimento

Estudios en rumiantes han mostrado la importancia del tipo de dieta sobre la farmacodinámica de

los BZ e IV en tasas altas de pasaje en dietas ricas en vegetación comparado con dietas de raciones secas.

La tendencia de los AH orales de las familias de BZ y lactonas macrocíclicas se asocian con las

partículas de materia en el rumen que reducen el flujo de la digesta y que por lo tanto incrementan la

absorción de la droga y el reciclaje que mejoran la fijación y eficacia de la misma. Reduciendo el

consumo de alimento durante 36 horas o sosteniéndolo por 24 horas antes del tratamiento ha demostrado

que mejora la eficacia contra poblaciones de H. contortus, T. colubriformis y Teladorsagia spp

resistentes. En Escocia, donde los animales rutinariamente son estabulados durante los meses de

invierno, esta técnica implica que los animales deban ser desparasitados antes de regresar al pastoreo. Sin

embargo, hay que tener precaución en animales en gestación tardía cuando existe el riesgo de que se

presente la toxemia de la preñez.

Dosis dividida

Estudios que investigan la administración de dosis recomendadas de BZ a las cabras en 3 dosis

(una cada 24 horas) demuestran un incremento significativo en la persistencia de la droga. Estudios

subsecuentes muestran que prolongando el periodo de administración de la droga por la dvisión de la

dosis en periodos mayores a 12 horas incrementan la eficacia de BZ contra Haemonchus, Ostertagia y

Trichostrongylus resistentes en Australia y contra Ostertagia resistente en Escocia.

Modificación del metabolismo de la droga

Un marcado incremento de la eficacia de más de un 80% de fenbendazole contra Teladorsagia

resistente a BZ se ha observado en borregos estabulados a los cuales se administro Piperonyl butóxido,



73

una droga que afecta a las enzimas hepáticas que ayudan a remover al BZ. Sin embargo, estudios de

campo subsecuentes mostraron que el piperonyl butóxido solamente mostró un 27% de la eficacia de la

droga sobre Teladorsagia. Este manejo para incrmentar la biodisponibilidad contra parásitos resistentes

debe ser mejor evaluada en animales no consumibles por los costos inherentes en la toxicidad y la

seguridad de los alimentos de origen animal.

Modificación de transportadores químicos y físicos

Las solubilidades inherentes a las sales, aceites, matrices de drogas sólidas y liposomas, tienen el

potencial de mejorar la disponibilidad de drogas por medio de la modificación de los perfiles de

transporte y de absorción de la droga. Sin bien existen pocas dudas acerca de la utilidad potencial que

tienen estos enfoques para prolongar la vida media de las actuales familias de drogas antihelminticas

disponibles, debido al costo que representa la investigación para la industria, su aplicación podría darse

en productos futuros.

Otras medidas prácticas para asegurar una óptima absorción y eficiencia de antihelmínticos administrados oralmente El entendimiento de la relación concentración-perfiles de tiempo de los mtebolítos de las drogas

con absorción de primer orden y el proceso de eliminación sugiere que la eficacia depende del

mantenimiento de una concentración efectiva de la droga por determinado período de tiempo (Hennessy,

1994). Las prácticas de desparasitación oral que logran el sobrepaso del rumen pueden reducir el período

de mantenimiento de una concentración efectiva. El uso de pequeños volumnes de dosis y asegurar que

las desparasitaciones son depositadas en la parte poserior de la lengua y no dentro de la cavidad bucal

ayudan tanto a limitar el reflejo de la gotera esofágica como a asegurar que la dosis aplicada llegó al

rumen y no al abomaso. Un requisito previo para conservar la eficacia es el uso de un número mínimo de

tratamientos, asegurándose de que todos los tratamientos antihelmínticos son tan efectivos como sea

posible. Una correcta calibración del equipo de desparasitación es vital para asegurar que los animales

reciben la dosis correcta, de la misma manera, se evita una subdosificación al tratar animales por grupos

de edad pero proporcionando a todos los animales de ese grupo la dosis del animal más pesado.

Las estrategias dirigidas a favorecer la biodisponibilidad también requieren la integracion de

otras formas de control tales como el manejo del pastoreo, optimizacion de la nutricion del hospedero y

el uso de hongos nematófagos para minimizar la adaptacion del parásito. Aunque la manipulación de la

biodisponibilidad tal vez no mejore la eficacia de las drogas contra los parasitos resistentes lo importante



74

es que mantenga los niveles normales para el control efectivo de los NGI. Esta alternativa es

particularmente relevante para el control de ostertagiosis con el control pretende reducir el impacto del

parasistismo a niveles que no comprometa la salud y la producción del animal.

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76

12. CONTROL DE LOS NEMATODOS GASTROINTESTINALES MED IANTE LA APLICACIÓN SELECTIVA DE ANTIHELMÍNTICOS DIRIGIDA A HOSPEDEROS A

RIESGO

Hervé Hoste

Introducción

El control de la Tricostrongilosis gastrointestinal en pequeños rumiantes se encuentra

severamente afectado por el aumento en el desarrollo de la resistencia antihelmíntica (ver texto de Frank

Jackson). Ya se ha descrito la resistencia a las tres familias principales de Antihelmínticos (AH),

disponibles en todo el mundo en la mayoría de las especies de nematodos (Sangster, 1999, Jackson y

Coop, 2000). Así también, ya se conocen casos de nematodos resistentes a varios, o incluso a las

principales clases de antihelmínticos (van Wyck et al., 1997). Esta situación hace imperativa la

reconsideración del modo usual del control de las infecciones por nematodos y mirar hacia soluciones

alternativas. En particular, en cuanto al uso de fármacos AH, se conoce actualmente la importancia de

combinar el control del parasitismo gastrointestinal y el manejo de la resistencia a los AH. Dentro de las

soluciones existentes, una opción sería la aplicación del tratamiento selectivo a los animales dentro del

rebaño que representan el mayor riesgo parasitario.

El principio y objetivo general de los tratamientos dirigidos

El desarrollo y difusión de la resistencia está relacionado al uso excesivo de los antihelmínticos

(AH), los cuales seleccionan a los nematodos resistentes dentro de una población. Por esta razón, el

objetivo general de casi todas las estrategias que se han propuesto para el manejo de resistencia a AH, es

mantener una proporción suficiente de nematodos susceptibles dentro de la población parasitaria para

diluir a los individuos resistentes.

Una manera de alcanzar este objetivo es el mantenimiento de un balance entre la población

parasitaria en el pasto (la fase larval que no esta en contacto con el fármaco), y la población parasitaria en

el hospedero, los cuales se encuentran directamente sometidos a los tratamientos. Las recomendaciones

aplicadas derivadas de esta propuesta son: 1) Reducir la frecuencia de los tratamientos y 2) Evitar

desparasitaciones orales en momentos en que la población larvaria en el pasto es bajo comparado con la

población parasitaria dentro del hospedero (Jackson, 1993; Jackson y Coop, 2000).

Una segunda opción es mantener a los helmíntos susceptibles dentro de la población nemátoda

manteniendo sin desparasitación a algunos animales del rebaño. (Barnes et al., 1995). Antes de presentar



77

diferentes modos de aplicaciones dirigidas de AH en pequeños rumiantes, es necesario insistir en dos

características principales de las infecciones por nematodos las cuales proveen el razonamiento de las

desparasitaciones dirigidas a los individuos más susceptibles del rebaño.

La distribución repetible y agregativa de los parásitos dentro de un rebaño

La distribución agregativa de las infecciones por nematodos dentro de la población hospedadora,

medida en la oviposición o la población parasitaria, ha sido ampliamente documentada en ovinos (Sreter

et al., 1994; Stear et al., 1995; 1998) y se ha confirmado recientemente en cabras (Vlassof et al., 1999;

Hoste et al., 2001, 2002a). Esta dispersión de la población parasitaria es producto ya sea de las

variaciones individuales en la respuesta inmune contra el helminto o de las diferencias en el

comportamiento alimenticio, los cuales modulan el contacto con la larva infectante. Este concepto de la

distribución agregativa significa que solamente pocos individuos del rebaño de ovinos o cabras están

altamente infectados y éstos son los responsables de la contaminación parasitaria en el medio

ambiente exterior.

Además, en ambas especies de pequeños rumiantes, los estudios conducidos en condiciones de

infección natural y experimental han demostrado la repetibilidad de las medidas parasitológicas

(oviposición) y fisiopatológicas dentro del rebaño (Stear et al., 1995; 1998, Hoste et al., 2001, 2002a).

Algunos datos indican que la alta repetibilidad de estos parámetros también existe anualmente. En pocas

palabras, los datos sugieren que los mismos animales son los que están regularmente involucrados en

la contaminación de los pastizales durante la época de pastoreo o através de los años. Es por eso que,

los tratamientos dirigidos específicamente a estos animales proveerían de beneficios sustanciales

relacionados al control de los nematodos. En otras palabras: Con pocos tratamientos, un lote puede

alcanzar un buen control de nematodos. Sin embargo, la piedra angular de cualquier aplicación

selectiva de tratamiento está representada por la necesidad de identificar con confianza a los animales

más infectados, los cuales represtan el principal riesgo epidemiológico. Esto se puede alcanzar ya sea

evaluando la intensidad de infección en individuos usando diferentes métodos diagnósticos; o por el

tratamiento de categorías de animales dentro del rebaño, las cuales han demostrado previamente

representar el mayor riesgo parasitario.

Identificación de animales altamente infectados a un nivel individual

Los muestreos coproscópicos regulares son la primera manera de identificar a los animales

altamente infectados del rebaño. Estos métodos diagnósticos se han aplicado con éxito en caballos en



78

Sudáfrica (Gomez y Georgi, 1991; Krecek et al., 1994). Sin embargo, la metodología es laboriosa, y

requiere de muestras enviadas al laboratorio, lo cual también es caro para el caso de los pequeños

rumiantes.

De nuevo en Sudáfrica, el concepto de tratamiento selectivo ha sido utilizado también para

controlar la haemoncosis en ovinos. En este caso, los animales a desparasitar son identificados através de

muestreos regulares en busca de signos clínicos de anemia (palidez de las mucosas), ya que Haemonchus

contortus es un gusano hematófago. Este método es descrito como el sistema FAMACHA. Los

resultados de varias investigaciones en Sudáfrica indican que, con el entrenamiento suficiente, los

ganaderos fueron capaces de implementar el sistema FAMACHA en sus rebaños. En total, disminuye en

un 58% los costos por tratamiento (Van Wyck et Bath, 2002). Algunos resultados están disponibles en

cabras (Vatta et al., 2001; Torres Acosta et al., 2002) pero ellos sugieren que éste método puede ser muy

útil al probarse en gran escala en Sudáfrica o en México.

Identificación de las categorías de animales en riesgo

Es bien sabido que los ovinos desarrollan una inmunidad contra los trichostrongilidos después de

desafíos repetidos con el nematodo, siempre y cuando no se encuentren desnutridos (Coop y Kyriazakis,

1999). Consecuentemente, los ovinos adultos estan usualmente menos infectados que los corderos y la

excreción de huevos es generalmente más baja que la encontrada en los jóvenes. Este punto ha sido

constante tanto en razas de lana como de carne y leche. Basado en estas observaciones, se propone que

los tratamientos selectivos deberán dirigirse a los animales jóvenes (corderos y destetes) (Leathwick et

al., 1995) como una manera de reducir la resitencia emergente en los rebaños.

A diferencia de los ovinos, las cabras son menos capaces de aumentar su respuesta inmune hacia

los gusanos (Hoste y Chartier, 1998). En rebaños caprinos lecheros, los animales en primera lactancia y

aquellos con niveles altos de producción de leche, han sido identificados como altamente susceptibles a

las infecciones parasitarias (Hoste et al., 1993; Hoste et al., 1999). Por esta razón, se considera que estos

animales representan el mayor riesgo epidemiológico dentro del rebaño. Las consecuencias de los

tratamientos antihelmínticos durante la época de pastoreo, aplicados exclusivamente a estas dos

categorías han sido estudiadas tanto en rebaños experimantales como en en granjas. Los resultados

obtenidos fueron consistentes y demostraron que el tratamiento dirigido al 66% de los animales del

rebaño fué tan eficiente como los tratamientos sistemáticos para controlar el parasitismo y no tuvo

efectos negativos en la producción de leche (Hoste et al., 2002 b, c, d).



79

Conclusión

El control de las infecciones por nematodos en la producción de pequeños rumiantes es

probablemente uno de los mejores ejemplos para ilustrar la «era post anthelmíntica» evocada en una

reciente publicación (Thamsborg, 1999). Sin embargo, esta noción no indica que los antihelmínticos sean

obsoletos. Significa que la confianza exclusiva en las sustancias químicas actualmente debe ser

reconsiderada y el manejo del parasitismo del tracto digestivo se está volviendo cada vez más compleja.

Las diferentes maneras de aplicar los tratamientos selectivos en ovinos y caprinos ilustran éste aspecto.

También, existe una necesidad clara de evaluar alternativas, alcances no-químicos, para completar o

reforzar la acción de las drogas. El manejo del parasitismo debe tener alcances integrados combinando

diferentes métodos, los cuales se deben adaptar a las situaciones epidemiológicas encontradas en cada

país.

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81

13. RESISTENCIA DE ANTIHELMÍNTICOS EN OVINOS Y CAPRINOS

F. Jackson

Introducción

No cabe duda de que el desarrollo y la introducción de un número de familias de antihelmínticos

de amplio espectro en la actualidad, ha propiciado mejoras tanto en la producción como en el bienestar

de los pequeños rumiantes en todo el mundo. Sin embargo, la sustentabilidad a largo plazo de estos

beneficios se ha puesto en duda por el surgimiento, a una amplia escala, de resistencia antielmíntica

(Craig, 1993; Jackson, 1993; Hazelby et al., 1994; Prichard, 1990, 1994; Waller, 1994, 1997; Conder y

Campbell, 1995; Sangster, 1999; Jackson, y Coop, 2000). Existe un número de definiciones de

resistencia antihelmíntica, la mayoría se basa en cambios de la eficacia de un fármaco a través del

tiempo. Conder y Campbell (1995) ha definido a la resistencia antihelmíntica simplemente como “una

reducción heredable de la sensibilidad de una población de parásitos a la acción de un fármaco”. La

literatura muestra casos de parásitos resistentes a los antihelmínticos en bovinos, equinos y cerdos, pero

existen muchos reportes de resistencia múltiple tanto en ovinos como en caprinos en todo el mundo. Los

caprinos, particularmente los que provienen de sistemas de producción intensiva, han sido implicados en

varios de los primeros casos registrados de resistencia contra antihelmínticos de reciente creación.

En términos generales existen más de 30 países con casos registrados de resistencia

antihelmíntica, muchos casos involucran grupos de fármacos múltiples y/o especies múltiples.

Actualmente la resistencia antihelmíntica ha sido registrada en muchos de los parásitos comunes de

ovinos y caprinos, y es especialmente relevante en la mayoria de los parásitos de importancia económica

tales como Haemonchus, Trichostrongylus y Teladorsagia al igual que Fasciola hepatica y Nematodirus.

Selección de resistencia

El consenso general es que la resistencia antihelmíntica parece ser un fenómeno heredable

preadaptativo con el gen o genes que confieren la resistencia presente en la población parasitaria. Bajo

estas circunstancias la resistencia surge como resultado de una selección a través de la exposición, en

serie, de la población parasitaria a un antihelmíntico. Cuando un animal es expuesto en condiciones

óptimas a un antihelmíntico los únicos parásitos que sobrevivan serán aquellos que contengan los genes

que confieren la resistencia. Por muy poco tiempo (hasta que el animal se reinfecta con parásitos alojados

en el pasto que son susceptibles al fármaco) los sobrevivientes resistentes son los únicos parásitos que

ovopositan y de esta forma se incrementa el pool de genes para la resistencia. La frecuencia del



82

tratamiento es un factor importante que afecta el proceso de selección. Si los tratamientos sucesivos son

administrados al poco tiempo del periodo prepatente de parásitos gastrointestinales (tres semanas

aproximadamente) entonces solo los parásitos resistentes pueden sobrevivir y los pastos pueden

rápidamente contaminarse con parásitos resistentes. Otro factor crítico que afecta el proceso de selección

es el tamaño de la población de vida libre que no fue expuesta al antihelmíntico (población del refugio).

En muchos países tropicales y subtropicales las sequías temporales matarán a la basta mayoría de los

huevecillos y etapas larvarias que se encuentran en los pastos. Bajo esta circunstancia casi la totalidad de

la población parasitaria se encuentra hospedada en el huésped. Si el huésped es tratado, los individuos

resistentes sobreviven. Estos parásitos resistentes proporcionarán huevos para repoblar el pasto cuando

las condiciones sean apropiadas para las etapas de desarrollo de vida libre de los parásitos. El tercer

factor que se sabe influye en el proceso de selección, es la subdosisficación. Durante el desarrollo del

fármaco, la investigación tiene como objeto definir los niveles de dosis óptimo específico que

discriminarán entre individuos completamente susceptibles (susceptibilidad homocigótica) e individuos

parcialmente resistentes (resistencia heterocigótica). Este método solo permite sobrevivir a individuos

completamente resistentes (resistentes homocigóticos) que contribuyen al pool de genes para la

resistencia. Se cree que una exposición subóptima a la droga permite que los individuos resistentes

heterocigóticos y homocigóticos sobrevivan y contribuyan al pool de genes para la resistencia.

Factores dependientes del huésped

En estudios administrando en forma oral fármacos de la familia de los benzimidasoles

(Hennessey et al, 1993), imidazotiasoles/tetraidropyrimidina (Galtier et al, 1981) y lactonas

macrosíclicas han mostrado que, en comparación con los ovinos todos estos antihelminticos son más

rápidamente eliminados en la sangre de los caprinos. Además se ha demostrado que el reflejo de la gotera

esofágica es más frecuente en cabras adultas que en ovejas y de esta manera puede influir sobre la

asimilación del desparasitante oral (Sagnster et al, 1991). Ambos fenómenos sirven para reducir la

biodisponibilidad del antihelmintico en los caprinos y así se incrementa el potencial de sobrevivencia en

los parásitos parcialmente resistentes (resistencia heterocigótica). A pesar de la limitada investigación

sobre la farmacodinamia de los antihelmínticos en cabras, apoya el punto de vista que las cabras

requieren niveles de dosis específicas, las cabras no son los principales candidatos para la investigación

dentro la industria farmacéutica y relativamente pocos antihelmínticos son registrados para uso en cabras.

Se ha sugerido que los caprinos sean tratados oralmente con el doble de la dosis recomendada para los

ovinos en el caso de los benzimidasoles (10 mg/kg de peso vivo), y oralmente en aproximadamente 1.5



83

veces (11.25 mg/ de peso vivo) la dosis de los ovinos en caso de levamisol (Coles et al., 1989). Es

importante tener precaución con el levamisol ya que dosis de 16 mg/kg de peso vivo en cabras puede

causar intoxicación (Smith y Bell, 1971). Estudios sobre el uso de ivermectina inyectable sugieren una

dosis de 0.3 mg/kg de peso vivo. Investigación usando eprinomectina también sugieren una dosis mayor

para esta lactona macrocíclica cuando se usa en cabras (Alvinerie et al., 1999).

Factores de manejo del huésped

Otro más de los factores dependientes del huésped que influye en la frecuencia del tratamiento y

por consiguiente en la tasa de selección de resistencia antihelmíntica es la habilidad relativamente pobre

de las cabras para adquirir una respuesta inmune efectiva contra nematodos gastrointestinales. Estudios

en cabras de vellón sugieren que, en comparación con los ovinos, puede haber algunas limitaciones en los

procesos claves de desarrollo en cabras, particularmente en aquellos que regulan el establecimiento y la

eliminación de poblaciones establecidas (Huntley et al., 1995). Estudios comparativos en los cabras y

borregos han pastoreado juntos, generalmente han mostrado más altas cunentas de huevos fecales y

cargas de nematodos en cabras. Esta fuerte susceptibilidad de las cabras a la infección, ha llevado al uso

de tratamientos frecuentes particularmente en sistemas de producción intensivos en los que las cabras son

obligadas a pastorear en lugar de ramonear y a animales de todas las edades. Cuando todas las edades son

tratadas se reduce efectivamente el tamaño de la población de refugio para las cabras. Esta situación en

ovinos y bovinos difiere de los caprinos. En los ovinos la mayoría de los tratamientos son administrados

a animales adultos durante el periodo del periparto y en bovinos de climas templados se dan muy pocos

tratamientos a animales adultos, por otro lado, en un estudio comparativo, en el cual cabras y borregos

pudieron elegir entre pastorear o ramonear, las cuentas de huevos fecales en cabras fueron menores que

en borregos.

Efectos epidemiológicos

Los patrones epidemiológicos estacionales y anuales que son determinados por las características

biológicas del parásito, su relación hospedero parásito y factores ambientales, también ejercen una

influencia considerable sobre el proceso de selección. Uno de los principales dilemas que enfrentan los

productores y la comunidad veterinaria es el conflicto entre el momento más apropiado de tratamiento y

las consecuencias de la selección de resistencia a fármacos. El momento más apropiado para administrar

antihelmínticos en términos de efecto en la reducción del tamaño de la población parasitaria es durante

períodos de “vulnerabilidad epidemiológica”. Las reducciones a gran escala de la suprapoblación como



84

resultado de sequías estacionales o a través del manejo del pasto pueden producir una situación en la cual

casi la totalidad de la población está hospedada en el hospedero. Los tratamientos administrados en esos

momentos inevitablemente imponen una alta presión de selección, ya que ellos aseguran que el pasto esté

altamente infectado con huevecillos provenientes de individuos resistentes que han sobrevivido al

tratamiento. La habilidad de una especie parasitaria de repoblar rápidamente el pasto también depende de

su potencial biótico y particularmente de su fecundidad. La habilidad de especies altamente prolíficas

tales como Haemonchus para reestablecer la población en un periodo muy pequeño en el pasto, es una de

las principales razones por la cual esta especie resistente se encuentra con mayor frecuencia en muchas

regiones tropicales y subtropicales. En periodos prolongados de sobrevivencia, los parásitos adultos e

inmaduros pueden también afectar la tasa de selección de resistencia ya que ellos la incrementan, a través

de exposiciones múltiples, de una población de parásitos altamente resistentes.

Transmisión de resistencia

Los estudios sobre cambios en la prevalencia de resistencia antihelmíntica han sugerido que

inicialmente la selección “en la granja” es el proceso crucial. Sin embargo, cuando las poblaciones

parasitarias resistentes llegan a ser más comunes el movimiento animal es uno de los factores claves que

tienen que ver con los cambios rápidos que ocurren durante las últimas etapas del desarrollo. Ha habido

varios ejemplos bien documentados de transmisión de resistencia internacional en cabras. Toda esta

información enfatiza la importancia de las medidas de cuarentena efectivas. En Australia y Nueva

Zelanda las medidas de cuarentena ahora incluyen tratamientos con combinaciones usando tres familias

de amplio espectro.

Manejo de resistencia

Los medios más apropiados para retrasar el desarrollo de resistencia antihelmíntica y aspectos de

su manejo ha sido el tema de interminables debates. La mayoría de las estrategias para reducir la

adaptación parasitaria tiene como objetivo la conservación de los genes para la susceptibilidad integrando

la quimioterapia con otras formas de control, reduciendo la frecuencia de tratamientos, dejando una

porción del rebaño sin desparasitar y adoptando tratamientos de cuarentena de ganado importado en la

granja (Coles y Roush, 1992).

Conclusiones

El enorme costo de desarrollo, el registro de los nuevos antihelmínticos y su valor terapéutico es



85

tal que la conservación de la eficacia de nuestros compuestos, tanto nuevos como los ya existentes, ya es

crítica. Un requisito para la conservación es una adecuada comprensión las prácticas que aceleran el

proceso de selección y amplifican la transmisión de poblaciones resistentes.

Referencias

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86

14. IMPORTANCIA DE LAS PLANTAS TANÍFERAS Y TANINOS EN EL CONTROL DE NEMATODOS GASTROINTESTINALES EN PEQUEÑOS RUMIANT ES

Hervé Hoste

Introducción

La infección del tracto gastrointestinal con nematodos es una de las principales limitantes para la

produccion extensiva de los pequeños rumiantes. El modo usual de control de este parasitismo hasta

ahora se ha basado en el uso de drogas químicas (antihelminticos). Sin embargo, debido al uso repetido

de éstas drogas, la resistencia antihelmintica ha llegado a ser altamente prevalente en ovejas y cabras.

Este fenómeno mundial es particularmente importante para los benzimidasoles, pero se reportan casos de

resistencia a levamisol o ivermectinas. Debido a ésta reducción en la eficacia de drogas antiparasíticas,

se están desarrollando muchos esfuerzos para encontrar métodos alternativos que logren ya sea

incrementar la resistencia de los animales (selección genética de razas o líneas resistentes, vacunas,...) o

reducir la contaminación de la pradera (metodos de manejo de pastoreo). Algunas evidencias recientes

subrayan la importancia de algunas sustancias de plantas que modulan las infecciones con nematodos del

tracto alimenticio de los rumiantes.

Plantas con propiedades antihelmínticas

Antes de 1960, cuando los antihelmínticos químicos actuales no estaban disponibles, muchas de

las drogas usadas para tratar las infecciones con helmintos de los rumiantes se derivaban de plantas

(Chenopodium, extracto de helecho, ajo y artemisa) o sulfato de cobre (Marotel, 1949; Lecleec, 1922).

Desde la aparición de la resistencia a antihelminticos en poblaciones de nematodos, la investigación se ha

enfocado de nuevo en las propiedades antiparasitarias de varias plantas o forrajes. Varios resultados

indican que las plantas o algunos extractos de plantas pueden tener potencial como futuras alternativas

para el control de nematodos en rumiantes. Sin embargo, es importante señalar que: 1) aunque algunos

resultados in vitro parecen prometedores, la confirmación en vivo en las condiciones de campo son más

difíciles de obtener; 2) los efectos de varios aspectos de la biología de los helmíntos pueden diferir. Por



87

ejemplo, se ha obtenido una pequeña reducción en la excreción de huevos de cabras parasitadas con la

alimentación de menta (Menta sp.), semillas y tallos de melones de San Calletano (Momordica

charantia) u hojas de “sweetsop” (Anona squamosa) pero no se encontraron efectos sobre la población

de parasitos excepto para A. squamosa sobre especies de oesophagostomum en intestino grueso (Vieira

et al., 1999). A pesar de todo, la estrategia etnoveterinaria representa en la actualidad un campo

importante de investigación en paises tropicales y templados (Hammond et al., 1997; Akhtar et al., 2000;

Waller et al., 2001). Sin embargo, los resultados más consistentes y prometedores adquiridos en el

posible efecto nematocida de plantas han sido obtenidos repetidamente con plantas taniferas y los taninos

condensados. La mayor parte de la información ha sido obtenida en ovinos, pero estudios recientes

sugieren que estas plantas también pueden ofrecer una solución valiosa en cabras.

Plantas taníferas y taninos

Observaciones de campo: infecciones por nematodos en condiciones de ramoneo vs pastoreo.

Cuando las cabras pastorean con ovejas en pasturas de gramíneas, estas usualmente están más infectadas

que las ovejas. Por el contrario cuando ambas especies pastorean en agostadero, en donde se le da la

oportunidad a las cabras de ramonear arbustos, árboles y hierbas, su nivel de infección parasitaria es

menor que la de las ovejas (Hoste y Chartier, 1998). Más aun, estudios epidemiológicos indican que la

incorporación de los agostaderos en sistemas de pastoreo se asocia usualmente con infecciones reducidas

de nematodos en cabras lecheras (Vallade, 2000). Estas diferencias han sido relacionadas usualmente con

los siguientes hechos: 1) los arbustos, hierbas y árboles forman un ambiente menos favorables para la

infección de larvas en comparción con el pasto; 2) la carga animal aplicada al agostadero es usualmente

menor que en las praderas de gramíneas. Sin embargo, resultados de un estudio de campo reciente que

utilizó cabras anglonubias sugirió que la reducción del parasitismo en condiciones de ramoneo puede

estar relacionado con la ingestión de algunas plantas peculiares con alto contenido de taninos (Kabasa et

al., 2000).

Comparación del parasitismo del tracto gastrointestinal cuando se pastorea o ramonean plantas

taniferas. Desde la década de los 90's se realizaron varios estudios en Nueva Zelanda donde se comparó

las consecuencias del pastoreo de diferentes forrajes sobre la reistencia y tolerancia de ovinos contra los

NGI. En particular, existe un creciente interés en las propiedades antihelminticas de ciertas leguminosas

como la Sulla (Hedysarum coronarium), sainfoin, diferentes especies de lotus (L. pedunculatos o L.

Corniculatos), o de Dorycnium (D. pentaphaphyllum o D. rectum). Uno de los principales aspectos

comunes de estas plantas es su riqueza en taninos condensados (TC). Los taninos son compuestos



88

fenólicos presentes en una gran cantidad de especies botánicas, incluyendo plantas leñosas pero también

algunas leguminosas forrajeras.

La mayoría de estos resultados mostraron que el pastoreo de sulla, sanfoin o lotus sp comparado

con la alfalfa o el pasto raigras fue asociado con una mejor tolerancia a los NGI en los corderos, que se

expresó como una mejor ganancia de peso diario o una mejor producción de lana a pesar de infecciones

parasitarias naturales o experimentales (Niezen et al., 1995; 1998 a y b, Knight et al., 1996). Más aun, el

consumo de sulla también ha sido asociado con una mejora en los signos clínicos debidos a la infección

por nematodos. La restauración del apetito y la reducción en la frecuencia de diarrea ha sido encontrada

freceuentemente después de incorporar plantas taníferas en los sistemas de alimentación (Niezen et al.,

1998). Esta mejor tolerancia de los corderos que resulta de alimentar con plantas taníferas ha sido

asociada en algunas ocasiones con reducciones en la cantidad de los parasitos en el interior de los

animales o en la reducción de la excreción de huevos. Sin embargo, la mejora en la resistencia del

hospedero fue menos constante en los diferentes estudios y ha sido principalmente con sulla (Niezen et

al., 1995; 1998 a y b). Los dos principales géneros de nematodos en Nueva Zelanda son Teladorsagia y

Tricostrongylus. Por lo tanto, la mayor parte de los resultados adquiridos conciernen a estos parásitos. La

información de posibles efectos de plantas taníferas sobre infecciones naturales de H. contortus no está

disponible en ovinos. Sin embargo, los resultados de un estudio con cabras anglonubias sugieren que los

taninos condensados también pueden modular la biologia de las poblaciones de Haemonchus (Kabasa et

al., 2000).

Uso experimental de taninos condensados

Para confirmar los resultados obtenidos con plantas en condiciones naturales de infección y para

examinar los posibles mecanismos que están detrás de los efectos de los taninos, se han desarrollado

experimentos controlados. Estos han servido para medir las consecuencias de la aplicación directa de TC

a rumiantes infectados. Estos resultados tienden a confirmar la información obtenida con plantas

taníferas. La aplicación de extractos de Quebracho, una fuente rica de taninos condensados, a corderos

infectados con T colubriformis causó una reduccion de 50% en la excresion de huevos y una disminución

de 30% en las cantidades de parásitos en el tracto gastrointestinal. La concentración de quebracho que

debe ser incorporado en la dieta para obtener esta eficacia fue superior al 3% pero inferior al 8% ya que

se empiezan a encontrar signos tóxicos en los animales (Athanasiadou et al., 1999, 2000).

Cuando se utilizó el quebracho para alimentar cabras infectadas con poblaciones adultas de

teladorsagia, trichostróngylus o haemonchus se confirmó una reduccion en la cantidad de huevos en



89

heces del 50%. En contraste con los ovinos, los taninos condensados no fueron asociados con una

reduccion en la poblacion de helmíntos pero si con una reduccion importante en la fecundidad de las

hembras de NGI. Adicionalmente, otros resultados sugieren que la distribucion de TC puede provocar

diferentes cambios en la biología de los gusanos dependiendo de las etapas parasíticas que son tratadas.

Cuando las cabras recibieron TC simultaneamente con exposicion a larvas de T colubriformis o T

circumcincta se pudo apreciar una reducción en la población de parásitos.

Estudios In vitro

La confirmación de los efectos antihelmínticos potenciales de diferentes fuentes de TC han sido

confirmados mendiante varias pruebas In vitro realizadas en huevos, larvas infectantes o gusanos adultos

de diferentes especies (Molan et al., 2002, Athanasiadou et al., 2001). Estos resultados sugieren que los

mecanismos de acción de los taninos pueden ser directos aunque algunas evidencias también han

sugerido un efecto indirecto a traves de la estimulación de la respuesta del animal.

Uso agronómico de plantas taníferas

Si la habilidad de las plantas taníferas para modular varios aspectos de la biología de los

nematodos parásitos fuera confirmada, uno de los principales aspectos prácticos sería el modo de

distribución de las mismas en condiciones de granja. Idealmente, se podrían crear praderas

antihelmínticas que serían pastoreadas en momentos estratégicos en relación con la epidemiología de los

nematodos. Sin embargo, podrían existir limitaciones agronómicas que limiten el crecimiento de plantas

taníferas cuando son necesitadas (competición botánica, demandas nutricionales de la planta, patrones de

lluvia...). Es posible que los hallazgos realizados por Paolini et al. (2002) puedan ser una respuesta a

estos problemas, ya que estos autores han econtrado una reducción en la excresión de huevos de gusanos

tras la alimentación con heno de sainfoin. También es posible que algunas especies de rumiantes (cabras

vs ovejas por ejemplo) o razas locales de estos mismos animales podrían estar más adaptadas a explotar

plantas taníferas que otras. Por último, parece ser también evidente que diferentes plantas taníferas

deberán ser seleccionadas específicamente para adaptarse a condiciones climáticas y agronómicas

locales.

Conclusiones

Se requiere de más estudios para acumular información sobre los efectos de los taninos sobre las

infecciones de nematodos y para comparar su eficacia sobre varias especies de nematodos, incluyendo H



90

contortus. Sus efectos tóxicos o colaterales sobre la producción, en particular la de leche, deben ser

también medidas. Se requieren también estudios separados y comparativos en ovinos y cabras. A pesar

de la relativa escasez de información, la posible integración de taninos o plantas taníferas en el manejo de

pastoreo aparece como una de las opiones más prometedoras para el control sustentable de parásitos en

los pequeños rumiantes. La explotación de la diversidad de los recursos botánicos disponibles

regionalmente debe ser promovida para adaptar soluciones locales a condiciones epidemiológicas locales.

Referencias

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91

15. AGUJAS DE ÓXIDO DE COBRE PARA EL CONTROL DE NGI s

Aguilar-Caballero, A. J Torres-Acosta, J. F

El uso de métodos alternativos para el control de NGIs es una acción prioritaria en la producción

de pequeños rumiantes en el trópico. Esto como resultado de la aparición de cepas de NGI resistentes a

las drogas antihelmínticas, el alto costo para el desarrollo de nuevas drogas, el riesgo en la salud humana

por la presencia de residuos tóxicos en la carne y leche (Nari y Hansen, 1999; Fernández, 2002) y por el

impacto de los AH al ambiente (Barger, 1993; Gill et al., 1993; Stear y Murray, 1994).

Efectos antihelmínticos del Cu

El sulfato de cobre (CuSO4) fue el primer mineral que mostró evidencia científica de su efecto

antihelmíntico. En 1940 se demostró que los compuestos de Cobre inorgánico fueron letales para los

parásitos (Strongylus vulgaris) in-vitro, en un medio ácido (Bang et al., 1990). Gordon y Withlock

(1939), demostraron que el CuSO4 necesita pasar directamente a la porción ácida del abomaso para ser

efectivo. Esta forma química del cobre, también se ha empleado para el control de NGI en rumiantes, en

particular contra H. contortus (Bang et al., 1990a). Sin embargo, la desventaja del CuSO4 es que puede

provocar intoxicaciones (especialmente en ovinos) por su alta biodisponibilidad. Ante esto, actualmente

se utilizan compuestos de menor absorción como el Óxido de Cobre (CuO) (CSIRO, 1978).

Agujas de óxido de cobre

Las Agujas de Óxido de Cobre (AOC) o partículas de alambre, son fragmentos de alambre de

cobre de 5mm de longitud y 0.5mm de diámetro. Inicialmente fueron utilizadas para el control de las

deficiencias de Cu en ovinos (Suttle, 1983; Judson et al., 1982; Radostits et al., 2002; León et al., 2000;

Solaiman et al., 2001). Actualmente se han realizado estudios que demuestran la eficacia de las AOC

como método alternativo para el control de H. contortus (Bang et al., 1990a; Falminton et al., 1997;

Knox, 2002; Walkins et al., 2003; Vargas, 2003).

Control de NGI con AOC en Ovinos

Bang et al. (1990a), evaluaron el uso de las AOC en ovinos de 10 semanas de edad y

suministraron por vía oral 5g de AOC, 5 días después, estos fueron infectados experimentalmente con

larvas de H. contortus, T. circumcincta y T. colubriformis. Al sacrificio se recuperaron el 96%, 56 % y



92

100% de parásitos adultos para las especies antes mencionadas. Las AOC no tuvieron efecto alguno

sobre la ganancia de peso y concentración de Cu en plasma sanguíneo. En un segundo estudio con dos

grupos de ovinos de 8 semanas de edad, a uno se les suministró AOC de (5g) (grupo tratado) y al otro no

(grupo control). Siete días después ambos grupos fueron infectados experimentalmente con larvas de O.

circumcincta; se monitoreo el pH del abomaso, el nivel de Cu en hígado y se practicó la necropsia a los

22 días post-infección, para contar la población de parásitos adultos. Como resultado, se observó que las

AOC presentaron mayor solubilidad a pH de 1.8 y 2.2. Con niveles de pH de 3.4, las AOC no se

solubilizaron. La concentración de Cu en hígado fue de 598mg/kg MS en animales tratados. No se

encontraron diferencias en el número de parásitos adultos entre grupos. Watkins et al. (2003), realizaron

un experimento en ovinos suministrando AOC, encontraron una reducción de HPG, demostrando

igualmente reducción de L3 del género Haemonchus. Knox (2002) por su parte, evaluó las AOC en

ovinos de 10 a 12 meses de edad. Formó grupos: tratados con AOC (2.5g) (IA) y grupo sin AOC (I).

Suministró AOC y una semana después, ambos grupos fueron infectados experimentalmente con 2000 L3

de H. contortus por 8 semanas y pastoreados en praderas infectadas con diferentes NGI. Ocho semanas

después de la infección, 8 borregos del grupo I fueron seleccionados y divididos en tratados con AOC

(2.5g) y otro grupo con (5.0g) de AOC. No se observó diferencia significativa en la eliminación de HPG

entre grupos. El grupo IA presentó una reducción de 37% de parásitos adultos. Los grupos que recibieron

2.5g y 5.0 g de AOC mostraron un reducción de 85% de HPG en comparación con el grupo no tratado.

Un segundo experimento realizado en ovinos de 3 a 4 meses, siguiendo el mismo protocolo, mostró que

en los grupos tratados a las 4 y 6 semanas después de la infección, existió una reducción de HPG de NGI

en más del 90% en corderos tratados con AOC; al sacrificio, se encontró que el número de parásitos

adultos de NGI se redujo hasta en un 54% hasta la 6ª semana. Estos resultados confirman que las AOC

tienen un efecto AH contra nematodos abomasales en las ovejas. Este autor concluye que las AOC

mantienen su eficacia durante 5 a 7 semanas después de la administración. Así también, encontró una

mayor ganancia de peso en los corderos tratados con las AOC.

En Yucatán (Pérez-García, 2004), aplicó tres cápsulas de AOC (dosis de 2g c/u, 0, 60 y 120 días)

en corderos de raza Pelibuey y Panza negra pastoreando agostadero nativo durante la parte final de la

época de seca y una época de lluvia siguiente. Adicionalmente los corderos fueron suplementados con

108 g de un concentrado (74% sorgo y 26% soya). Esta autora, reportó que la ganancia de peso en los

animales tratados con AOC + suplemento (46g / día) fue similar al grupo tratado solamente con

suplemento (45g / día), siendo ambos, estadísticamente inferiores al grupo mantenido con infecciones

mínimas de NGI (tratado con moxidectina + suplemento) (71g / día, P<0.05). Así también, encontró una



93

reducción significativa en la excreción de HPG (61%) en los corderos tratados con AOC comparado con

el grupo suplementado (P<0.05) y una reducción en la población de parásitos adultos de H. contortus. El

uso de las AOC + 300 g de suplemento ha sido probado en corderos pastoreando praderas bajo riego.

Alexandre (2004), encontró que una cápsula de AOC (dosis 2g) durante la época de seca no redujo la

cuenta de HPG en los animales tratados en comparación al grupo solamente suplementado. Sin embargo

una segunda dosis de AOC aplicada 84 días después, redujo significativamente la excreción de HPG

durante este segundo periodo. La ganancia de peso en los animales de los diferentes grupos no fue

significativa. Estos resultados muestran que las AOC son eficaces para el control de Haemonchus, sin

embargo, los otros géneros como Trichostrongylus y Oesophagostomum no se ven afectados. Es claro

que la suplementación (108g - 300g/animal/día) ayuda a mejorar la tolerancia de los corderos a los NGI

como ya se ha probado en múltiples trabajos (Steel, 2003). La combinación de estos dos métodos

alternativos de control mostró un efecto sinérgico. Sin embargo, el costo de los insumos (sorgo y soya)

parecen ser todavía una limitante para el trópico.

Control de NGI con AOC en Caprinos

La eficacia de la AOC ha sido probada en caprinos de desecho (Chartier et al., 2000). Cabras de

2 a 5 años de edad fueron infectadas experimentalmente con una mezcla de larvas de H. contortus, T.

circumcincta y T. colubriformis, 21 días después se les suministró una cápsula de AOC (4g). Se observó

que la cuenta de HPG se redujo de 67% a 85%. La reducción de parásitos adultos de H. contortus fue

75%. Sin embargo, no se encontró diferencia estadística para T. circumcincta o T. colubriformis. En otro

experimento, evaluaron el efecto preventivo suministrando AOC (4g) y 7 días después los animales

fueron infectados experimentalmente con H. contortus. Se encontró una reducción importante en la

cuenta de HPG en la sexta semana del estudio y una reducción del 40% en la carga de parásitos adultos.

El porcentaje de estados inmaduros fue 45 y 55% para el grupo tratado y control, respectivamente

(Chartier et al., 2000). En Yucatán, México, buscando probar el efecto de las AOC + suplementación

alimenticia, se realizó un estudio con cabritos criollos en pastoreo durante la época de lluvia (Vargas-

Magaña, 2003). Los tratamientos fueron 100 g de un concentrado (74% sorgo/26% soya) y/o dos dosis de

2g de AOC (una el día 0 y otra 60 días después). Este autor encontró que los caprinos tratados con las

AOC + suplementación presentaron una reducción del 55% en la cuenta de parásitos adultos de H.

contortus y ganancias de peso 44.9% mayores con respecto al grupo que no recibió tratamiento. La

ganancia de peso fue similar al grupo que se mantuvo siempre libre de parásitos (tratados con

moxidectina experimentalmente). Sin embargo, los cabritos que recibieron las AOC sin el suplemento



94

presentaron cuadros clínicos similares a los cabritos que no recibieron tratamiento. Los coprocultivos de

este grupo mostraron que efectivamente Haemonchus fue controlado, sin embargo, Trichostrongylus y

Oesophagostomum aun estaban presentes. Estos resultados confirmaron que las AOC, son eficaces para

el control de H. contortus, pero bajo infecciones de NGI mixtas (H. contortus, T. colubriformis y O.

columbianum), este método de control no es suficiente para mantener la producción y la salud de los

cabritos. Por lo tanto las AOC en cabritos en estas condiciones como único método de control no son

recomendables. Canto-Dorantes (2004) por su parte, incrementó de 100 a 108 g la suplementación

alimenticia + tres cápsulas de AOC (0, 60 y 120días) a cabritos bajo pastoreo de agostadero nativo

durante la segunda mitad de la época de seca y toda la de lluvia. Este autor encontró que la cuenta de

HPG de NGI y la ganancia de peso fue similar en los cabritos tratados con AOC + suplemento y

suplemento solamente. Aunque el grupo tratado con moxidectina (droga antihelmíntica)

experimentalmente presentó una ganancia de peso ligeramente mayor esta no fue significativa (P>0.05).

En los caprinos la suplementación también mejora la tolerancia y la resistencia contra los NGI (Gutiérrez

et al., 2003).

Toxicidad del cobre en Pequeños Rumiantes

La intoxicación por cobre se divide en primaria y secundaria. La intoxicación primaria incluye la

forma aguda causada por ingestión accidental de grandes cantidades de sales de cobre de una sola vez

(Blood y Radostits, 1992). Buscando probar que el uso de las AOC no causan toxicidad en los pequeños

rumiantes, Martínez-Ortíz de Montellano (2004), demostró que el uso de dos cápsulas de AOC (2g de

AOC / cápsula) permitió controlar Haemonchus contortus, sin ocasionar lesión alguna sobre el hígado de

los animales tratados (Vargas-Magaña, 2003). El uso de las AOC solas dieron lugar a un nivel de cobre

en hígado de 1036 ± 68.9 ppm. Sin embargo, cuando el tratamiento incluyó 100 g de suplemento (antes

descrito) la acumulación de cobre se redujo significativamente a 668 ± 75.5 ppm. Este último valor fue

similar grupo no tratado con AOC (435±59.7 ppm).

Conclusiones

Podemos concluir de acuerdo a los resultados de los diferentes trabajos realizados en ovinos y

caprinos que las AOC son un buen método de control contra Hemonchus en condiciones de infección

experimental y natural (en pastoreo). Sin embargo, las infecciones naturales en el trópico son mixtas,

como resultado, es necesario incluir un segundo método de control (probado en caprinos) tal como la

suplementación alimenticia. Nuestros resultados muestran que la combinación de ambos métodos es más



95

eficaz que por si solos. Por otra parte, las cápsulas de AOC (con 2g) en aplicaciones únicas o múltiples

(2 - 3) resultaron ser inocuas para los animales.

Referencias

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97

16. MANEJO DEL PASTOREO PARA EL CONTROL DE NEMATODOS GASTROINTESTINALES EN PEQUEÑOS RUMIANTES

Hervé Hoste

Introducción

El pasto representa la fuente de infección para los rumiantes debido a su contaminación con

larvas infectantes. Además de usar antihelmínticos (AH) dirigidos a la eliminación helmíntos en los

animales, el manejo del pastoreo ha sido reconocido como una de las opciones posibles para disminuir la

infección en los rumiantes. Se han propuesto diversos métodos de pastoreo; todos con la intención de

alcanzar el mismo objetivo: limitar el contacto entre el hospedero susceptible y el parásito y situar a los

animales en potreros con conteos larvales reducidos.

El manejo de pastoreo tiene la ventaja de ser barato; sin embargo, es complejo en su aplicación.

Sistemáticamente el pastoreo puede clasificarse de acuerdo a tres procedimientos diferentes:

1. Esperar la reducción natural del riesgo,

2. Proceder para acelerar la muerte de las larvas infectantes.

3. Diluir la concentración de larvas y consecuentemente el riesgo parasitario.

Aunque estos métodos se basan en principios similares, se hace necesario adaptarlos a las

condiciones epidemiológicas locales y regionales. Por ejemplo, algunas soluciones propuestas para la

producción ovina de zonas templadas pueden ser ineficientes en el trópico; consecuentemente, el éxito de

estos métodos depende en gran medida del conocimiento de la epidemiología local de las infecciones por

nematodos.

Información epidemiológica de la biología de las larvas de tercer estadío bajo condiciones tropicales

Bajo condiciones de clima templado, en ganadería ovina y bovina existe mucha información

acerca de la evolución de las poblaciones de larvas infectantes en potreros y las posibles soluciones

relacionadas al manejo del pastoreo (ver las revisiones de Barger, 1999). En contraste, los datos de la



98

biología de las larvas bajo condiciones tropicales son muy limitados. Además, son escasos los estudios de

manejo de potreros en caprinos.

El número de larvas infectantes (L3) ingeridas diariamente de las pasturas es una variable de

primer orden que modula el parasitismo de los animales. La dinámica de la población larval depende de:

1) La velocidad y éxito del desarrollo de los huevos depositados en el pasto hasta su transformación en

larvas; y 2) La supervivencia de las larvas, y en menor grado, de los huevos en el pasto.

Se han realizado algunos estudios piloto en diferentes países tropicales, tanto en condiciones

húmedas como secas (Aumont y Gruner, 1989; Banks et al., 1990, Barger et al., 1994). Las principales

especies involucradas fueron Haemonchus contortus, Trichostrongylus colubriformis y menos frecuente,

Oesophagostomum columbianum

La mayoría de los resultados demostraron que la L3, de cualquier especie, aparece rápidamente

en la hierba después de haber sido depositada en las heces. El pico de contaminación larval ocurre

generalmente entre los días 10 y 20 después de haber comenzado la contaminación, particularmente para

Haemonchus (Aumont and Gruner, 1989).

Por otra parte, la mayoría de los resultados hacen hincapie en la baja tasa de sobrevivencia de las

larvas, comparados con los resultados obtenidos en climas templados. En Guadalupe, la tasa de

sobrevivencia de Haemonchus y Trichostrongylus L3 no sobrepasó los 60 días. Estos resultados son

similares a los encontrados en Fidji durante la época de lluvia (Banks et al., 1990) e incluso menores (30

días) en las Islas Tonga (Barger et al., 1994). La consistencia de éste resultado es muy importante debido

a que proporciona el razonamiento de los sistemas de pastoreo rotacional (ver abajo).

Obviamente, las condiciones estacionales modulan. La época de lluvias es particularmente

favorable para el desarrollo del parásito. La estación seca tiene varias consecuencias. En Guadalupe, la

seca está asociada con la disminución en la eclosión de huevos y del desarrollo larval. Se han descrito

eclosiones de huevos durante la seca para el caso de Trichostrongylus lo cual puede representar un riesgo

parasitario cuando las lluvias inician (Aumont y Gruner 1989). En Fidji, en contraste con la época de

seca, la estación más fresca, se relacionó con la mayor sobrevivencia en las larvas (Banks et al., 1990).

Estos hallazgos resaltan la necesidad de estudios locales detallados sobre la dinámica larval.

Debido a la importancia de la irrigación, las consecuencias de la evolución de las larvas bajo

estas condiciones también se han examinado (Gruner et al., 1989). Los estudios comparativos

demostraron que la irrigación durante la época de seca en Guadalupe favoreció la eclosión de los huevos

y evitó el atraso de la eclosión de T. colubriformis. En resumen, la irrigación contribuye en mayor o

menor medida, a la recreación de condiciones parasitarias parecidas a la época de lluvias.



99

Diferentes métodos de manejo de pastoreo

Esperar la reducción natural del riesgo

La vida media de la L3 depende de la especie de helmínto y de las condiciones ambientales

(temperatura, humedad). En países templados, la vida media se estima en un rango de 6 a 12 meses para

la mayoría de las especies. Esto significa que la infectividad de un potrero contaminado disminuirá

solamente después de 6 a 12 meses. Por esta razón, la rotación de potreros es ineficiente para disminuir

el riesgo parasitario en climas templados (Hoste et al., 1999).

En contraste, en países tropicales, la sobrevivencia de las larvas es menor (2 a 3 meses).

Consecuentemente la rotación de potreros en los que los animales regresan al potrero después de 2

meses, ha demostrado ser exitosa bajo condiciones tropicales. Esto se ha comprobado tanto en

producción ovina como caprina. Por ejemplo, en Fidji, el parasitismo en caprinos se comparó entre el

sistema rotacional y el sistema intensivo. El sistema rotacional se basó en diez potreros con un tiempo de

estancia de 3.5 días cada uno, lo cual significó que las cabras regresaron a un mismo potreros después de

35 días. Los resultados arrojaron que la cuenta de huevos en las cabras bajo sistema rotacional disminuyó

más de la mitad de los valores obtenidos en animales en el sistema intensivo. Además, la aplicación de

AH se hizo necesaria en los animales en el sistema intensivo para controlar el parasitismo (Barger et al.,

1994). Resultados similares se han encontrado en Guadalupe (Aumont et al., 1991).

Los métodos biológicos, físicos y químicos se pueden emplear para acelerar la muerte de las

larvas y la limpieza de los potreros. De hecho, usualmente se ha demostrado que la distribución de

diversos químicos en el pasto únicamente presenta efectos limitados sobre la contaminación con larvas de

nematodos. Por otro lado, varios métodos mecánicos y físicos parecen tener consecuencias benéficas

sobre la infección del potrero, en particular la resiembra y la utilización de los esquilmos. Por último, se

ha desarrollado un método original basado en el principio del “control biológico”. Algunos hongos son

usados para descontaminar parcialmente los pastos debido a su naturaleza de nematófagos que atacan a

las L3 (Larsen, 2000). En particular, las esporas de una de estas especies de hongos, Duddingtonia

flagrans, sobreviven el pasaje a través del tracto digestivo de los rumiantes y posteriormente producen



100

los hongos que atrapan las larvas infectivas. Se han obtenido resultados significativos en términos de

reducción de la infección en los pastos y en los animales, tanto bovinos como ovinos bajo condiciones

tropicales (ver texto de P Mendoza). Los estudios preliminares remarcan el potencial de estos métodos

en cabras (Gawor et al., 1999).

Diluir el riesgo. Reducir la carga animal es el primer paso para disminuir el riesgo parasitario.

Los resultados de recientes estudios epidemiológicos que relacionan la intensidad de los nematodos

gastrointestinales con las características de unidades caprinas lecheras indican que una densidad animal

baja es una de las medidas más efectivas para reducir el parasitismo (Vallade et al., 2000; Etter et al.,

2000). Esto confirma los datos obtenidos previamente con ovinos.

Diversos estudios indican que cuando los pastizales son incorporados como la fuente parcial o

total como fuente de alimento dentro del manejo de pastoreo, el riesgo parasitario desciende

notablemente. El efecto positivo debido a la dilución o a algunas sustancias asociadas con las plantas,

todavía está por determinarse.

Otra estrategia de “dilución” está basada en el pastoreo comunal entre diferentes especies de

hospederos. El razonamiento de estos métodos es la alta especificidad de los nematodos por sus

hospederos. Debido a la cercanía de las especies de gusanos entre cabras y ovinos, ésta opción

únicamente se puede emplear entre bovinos y pequeños rumiantes o entre caballos y cabras y borregos. El

pastoreo comunal simultáneo o alterno entre bovinos y ovinos puede incluso proveer descontaminación

del pasto debido a la ingestión de larvas por hospederos no susceptibles (Mahieu et al., 1997; Bairden et

al., 1995, Reinecke y Louw, 1991). Sin embargo, en algunos casos se ha observado una posible

adaptación de parásitos a una nueva especie. Así también, hay que considerar otros riesgos para la salud

de los rumiantes, tales como las duelas.

Conclusión

El control actual de los nematodos en las unidades lecheras caprinas, es quizás uno de los

mejores ejemplos para ilustrar la “era postantihelmíntica” evocada en una revisión reciente (Thamsborg

et al., 1999). Esta noción no significa que los antihelmínticos sean actualmente obsoletos sino que la

confianza exclusiva en las sustancias químicas debe ser reconsiderada y que el manejo del parasitismo

del tracto digestivo se está volviendo cada vez más complea. Existe una necesidad clara de evaluar

alternativas, enfoques no químicos para reforzar la acción de los fármacos. El manejo del parasitismo

debe dirigirse hacia alcances más integrados, combinando diferentes métodos, que deberán adaptarse a

las diferentes situaciones epidemiológicas.



101

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102

17. USO DE ANTAGONISTAS NATURALES DE NEMATODOS EN EL CONTROL DE PARÁSITOS DE PEQUEÑOS RUMIANTES

Pedro Mendoza de Gives

Resumen

Las nematodiasis en pequeños rumiantes ocasionan una considerable disminución del potencial

zootécnico de los animales, lo que se refleja en una pérdida económica que afecta no solo los costos de

producción; sino que desestimula la actividad ganadera en el país. En este trabajo se presenta un

panorama general sobre la problemática causada por los parásitos gastrointestinales a los ovinos y

caprinos y una posible alternativa de control y prevención de estas enfermedades mediante la utilización

de enemigos naturales de los nematodos. Esta tecnología de vanguardia puede ser utilizada como una

herramienta biológica que permitirá disminuir el uso desmedido de los antihelmínticos de naturaleza

química y potenciar las ventajas y los beneficios que se fundamentan en un control natural.

Introducción

La gran bio-diversidad de especies presentes en el hábitat suelo y que están en estrecho contacto

con una extensa gama de organismos de alguna manera compiten por un lugar o un sustrato en su entorno

biológico. Esto, ha dado origen a una extensa lista de asociaciones biológicas que van desde el

parasitismo hasta el mutualismo lo que provoca una constante dinámica de los tamaños poblacionales

(Jovani, 2003), involucrando procesos adaptativos que permiten a una especie permanecer o desaparecer

dentro de alguna cadena biológica. Existen diversas asociaciones biológicas entre individuos del suelo,

observándose un fenómeno de antagonismo entre especies. Dentro de los antagonistas naturales de los

nematodos se incluye a hongos, bacterias, virus, ácaros y una gran variedad de insectos y plantas (Tribe

1980). El uso de microorganismos antagónicos de nematodos del ganado ha sido recientemente

considerado como una alternativa de gran interés en la investigación en diversos países incluyendo

México y muy probablemente en breve se contará con algún producto biológico que permita obtener los

beneficios sobre los costos de producción, disminuyendo el uso de productos químicos y como

consecuencia sus desventajas y sobre todo, evitando el deterioro que muchos productos químicos causan

al medio ambiente.



103

Las nematodiasis del rebaño, un problema que merece ser atendido.

Las nematodiasis gastrointestinales son consideradas como un problema de gran magnitud que

ocasionan cuantiosas pérdidas debido a efectos patológicos causados directamente sobre el rebaño. Los

efectos de esta enfermedad en los animales dependerán de varios factores tales como género, especie y

cantidad de nematodos que se encuentran infectando a los animales, además de la edad y del estado

nutricional de los animales. Algunas especies de nematodos han sido consideradas como altamente

patógenas dependiendo de sus hábitos nutricionales; por ejemplo, una hembra adulta del nematodo

hematófago Haemonchus contortus puede succionar hasta 0.05 ml de sangre por día (Quiróz, 2002),

ocasionando severos estados de anemia (Thamsborg et al., 2001). Esta alarmante pérdida de sangre en

ocasiones puede significar inclusive la muerte de los animales. Por otra parte, además de los efectos

dañinos sobre los animales, los productores tienen que enfrentarse a un enorme desembolso en

medicamentos desparasitantes ya que en ocasiones tienen que estar desparasitando a sus rebaños en

forma periódica, constante y permanente. En diversas zonas ovejeras del país, el hecho de que los

productores no desparasiten significaría la diferencia entre la vida y la muerte de sus animales, motivo

por el cual el uso de los antihelmínticos químicos es hasta ahora desafortunadamente imprescindible. El

uso desmedido de estos compuestos al parecer han desencadenado la presencia de resistencia

antihelmíntica en los parásitos y lo que es más preocupante es que se corre el riesgo de enfrentarse tarde

o temprano a un problema de resistencia múltiple o sea que un parásito llega a desarrollar resistencia a

compuestos químicos con diferentes modos de acción, lo que puede conducir a la total incapacidad de

controlar a los parásitos.

Los investigadores a nivel mundial, han mostrado una gran preocupación por este problema y

durante las últimas décadas se ha puesto gran atención en el estudio de enemigos naturales de los

nematodos en el suelo que pudiesen tener alguna implicación benéfica en el control de las nematodiasis

de los animales. Hasta ahora se ha logrado identificar una lista de antagonistas naturales de los

nematodos incluyendo bacterias, hongos, nematodos y extractos de plantas con actividad nematicida con

posibilidades de ser utilizadas en forma sustentable para el control y prevención de las nematodiasis de

pequeños rumiantes, haciendo énfasis en el sentido de compatibilidad y respeto hacia el medio ambiente.

(Mendoza de Gives et al., 1998, Dimander et al., 2003).

Bacterias con posible implicación potencial en el control de nematodos parásitos de ovinos y caprinos



104

Existen algunas bacterias que hasta la fecha han sido identificadas con actividad letal en contra

de nematodos de diversas líneas taxonómicas. Tal es el caso de Bacillus thuringiensis (Bt) que es una

bacteria Gram negativa que produce cristales de naturaleza proteica y que han sido utilizados

exitosamente durante décadas en el control de plagas agrícolas. En años recientes se informó en México

sobre algunas especies y variedades de esta bacteria que poseen una extraordinaria capacidad letal en

contra de diferentes estadios de nematodos parásitos de rumiantes (López Arellano., et al., 2002). En el

Centro Nacional de Investigación Disciplinaria en Parasitología Veterinaria del INIFAP se han llevado a

cabo estudios in vitro con estos aislamientos y se ha observado que son capaces de inhibir la eclosión de

los huevos y matar a las larvas preparasíticas del nematodo hematófago Haemonchus contortus. Por otro

lado en diversos ensayos con animales de laboratorio se han observado que toxinas seleccionadas de dos

aislamientos de esta bacteria al parecer actúan como posibles antihelmínticos biológicos al ser

administrados en los animales por lo que es necesario profundizar estas investigaciones (López Arellano

et al., 2006). Otra especie considerada como antagonista natural de los nematodos en el suelo es la

bacteria hiperparásita Pasteuria penetrans la cual produce endosporas adhesivas que se adhieren al

integumento de los nematodos y desencadena un sistema enzimático y mecánico que disuelve la pared

cuticular del nematodo para crecer en su interior produciendo una gran cantidad de microcolonias

bacterianas y provocar la muerte o al menos reducir significativamente su poder infectante. Este sistema

biológico hasta ahora se ha observado afectando a algunas especies de nematodos parásitos de plantas

como Meloidogyne spp y algunos nematodos de vida libre y hasta ahora no se ha informado de algún

aislamiento que produzca esporas que se adhieran a la cutícula de nematodos parásitos de animales. Es

muy probable que en la naturaleza haya aislamientos de esta bacteria que produzcan endosporas capaces

de adherirse a la pared cuticular de los nematodos parásitos de rumiantes y ejercer un efecto letal contra

estos. Por otro lado, hasta ahora se desconoce cual es la razón por la cual algunas cepas de P. penetrans

son capaces de infectar a nematodos parásitos de plantas pero no a nematodos parásitos de rumiantes

(Mendoza de Gives et al., 1999) si se investiga este fenómeno a nivel molecular, entonces seguramente

se encontrará la clave para dirigir su efecto hacia los parásitos de rumiantes. Esta línea de investigación

requiere de ser ampliamente estudiada a fin de encontrar los resultados esperados en el control de

nematodos parásitos de pequeños rumiantes.

Hongos nematófagos

Uno de los sistemas biológicos más estudiados en el control de los nematodos parásitos de

rumiantes es el uso de hongos nematófagos. Los hongos nematófagos son microorganismos del suelo que



105

poseen la característica de ya sea formar órganos especializados para capturar nematodos y nutrirse de

sus tejidos o bien para formar esporas pequeñas que son ingeridas por algunos nematodos y finalmente

los hongos desarrollan en el interior de los nematodos, destruyéndolos y alimentándose de ellos (Barron,

1977).

Los órganos de captura que desarrollan los hongos nematófagos a través de la diferenciación de sus

micelios pueden agruparse en diferentes tipos de anillos, incluyendo anillos simples, anillos constrictores

o bien redes tridimensionales de anillos pegajosos. En todas estas estructuras se producen polímeros

extracelulares o sustancias adhesivas de naturaleza mucilaginosa que participan en la captura de los

nematodos (Veenhuis et al., 1985, Nordbring-Herts & Friman, 1982).

Por otra parte, algunas especies pueden producir diferentes tipos de botones y columnas

adhesivas que son potentes trampas en las que los nematodos quedan firmemente atrapados para

finalmente ser digeridos y consumidos por los hongos a través de la producción de hifas invasivas e hifas

asimilativas que invaden el cuerpo de los nematodos infectados (Barron, 1977).

Uso práctico de los hongos nematófagos para el control de parásitos de pequeños rumiantes

El control biológico a través del uso de enemigos naturales de los nematodos en general se logra

cuando los ciclos biológicos de ambas poblaciones son manipulados de manera que se logran entrelazar

en algún punto provocando un rompimiento del ciclo del parásito y como consecuencia disminuyendo las

infecciones en los rebaños.

Algunos investigadores trataron de buscar una forma práctica de hacer coincidir los ciclos

biológicos de los parásitos con los hongos nematófagos. Inicialmente se propuso dispersarlos en los

potreros con avioneta como fumigantes, aunque este sistema además de ser muy costoso posee pocas

posibilidades de éxito debido al gran desperdicio del hongo y a que los hongos tardan en establecerse en

el suelo debido a diversos factores bióticos y abióticos que impiden su eficaz y rápido desarrollo. Una

forma sencilla y práctica con la que se consigue una relación estrecha entre ambas poblaciones es

administrarlos por vía oral para que una vez que pasen a través del tracto digestivo y sean eliminados

junto con las heces al medio ambiente produzcan sus trampas, capturen y destruyan a los nematodos in

situ (Chartier & Pors, 2002; González-Garduño et al., 2005). Con este sistema, lo que se espera es que el

ciclo biológico de los nematodos se vea interrumpido, evitando la diseminación de larvas hacia las áreas

que circunscriben a la materia fecal (Peña et al., 2002). De esta manera se espera que los animales estén

cada vez menos expuestos al riesgo de ingerir larvas infectantes. En otras palabras, se pretende llevar a



106

cabo una reducción de la población larvaria en los potreros e indirectamente en los animales (Ojeda-

Nieto et al., 2005).

Debido a que la mayoría de las especies de hongos que son administradas en los animales se

destruyen por acción de las condiciones digestivas de los rumiantes, hubo necesidad de buscar alguna

especie que tuviera la característica de resistir a los procesos digestivos de la oveja. Esta característica la

presenta la especie Duddingtonia flagrans. Esta especie produce una gran cantidad de clamidosporas que

son esporas de resistencia capaces de pasar el tracto digestivo de la oveja sin sufrir alteración alguna

(Llerandi-Juárez y Mendoza de Gives, 1998).

Actualmente en México se cuenta con una cepa Mexicana de Duddingtonia flagrans (cepa

FTHO-8) que fue obtenida a partir de una muestra fecal de ovino en una ranchería en el poblado de

Fierro del Toro, Huitzilac, Estado de Morelos (Llerandi-Juárez & Mendoza de Gives, 1998). Esta cepa ha

sido evaluada en pruebas controladas en ovinos con infecciones artificiales con Haemonchus contortus y

se ha observado que la administración de clamidosporas de esta cepa logra reducir satisfactoriamente la

población de larvas infectantes en ovinos mantenidos bajo condiciones de confinamiento (Mendoza de

Gives et al., 1998; Arroyo-Balán et al., 2006). De manera similar pero bajo condiciones de una granja en

clima frío en Tres Marías, Huitzilac, Estado de Morelos se obtuvieron reducciones de hasta un 56% en

Ostertagia (Teladorsagia) ostertagi y hasta un 94% en el caso de Nematodirus sp en ovinos rastreadores

(Mendoza de Gives et al., 2006). Actualmente en México se intenta llevar este sistema al campo para

evaluar su eficacia bajo diversas condiciones ambientales y bajo diferentes esquemas de producción y

buscar su efecto benéfico en contra de los parásitos que tanto afectan a la actividad ovina y caprina en

diversas zonas del país.

Conclusiones

Uno de los principales problemas que afectan a la actividad ovina y caprina del país son las

nematodiasis del ganado. Estas enfermedades provocan importantes pérdidas económicas en diferentes

zonas ovinocultoras del país. El uso irracional de los antihelmínticos ha desencadenado un problema

creciente de resistencia antihelmíntica lo que trae como consecuencia una alarmante ineficacia de los

tratamientos químicos. El uso de antagonistas naturales de los nematodos puede ser considerado como

una herramienta adicional a otras medidas de prevención y control que permitiría disminuir el uso de los

medicamentos de naturaleza química junto con sus desventajas, aprovechando los beneficios que implica

utilizar agentes naturales de control. En México, han destacado algunos candidatos para ser utilizados

como herramientas biológicas de control de las nematodiasis como son dos cepas seleccionadas de la



107

bacteria Bacillus thuringiensis que han mostrado una alta capacidad nematicida del nematodo

hematófago Haemonchus contortus. En forma similar, clamidosporas de la cepa Mexicana (FTHO-8) del

hongo nematófago Duddingtonia flagrans al ser administradas en ovinos han dado resultados

alentadores como un excelente agente auxiliar de control antiparasitario para uso en el ganado. Estos y

otros agentes biológicos de control deberán ser estudiados a fondo para poder establecer las condiciones

óptimas bajo las cuales estos microorganismos deberán ser utilizados para ofrecer los mayores beneficios

potenciales a favor de la actividad productiva ovina y caprina del país.

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108

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109

18. UTILIZANDO LA SUPLEMENTACIÓN COMO UNA ESTRATEGI A PARA EL CONTROL DE LA NEMATODIASIS GASTROINTESTINAL EN CAPR INOS Y

OVINOS

J. Felipe de J. Torres Acosta

Introducción

Antes de la llegada de los antihelmínticos modernos los productores de ovinos conocían un

principio básico confirmado por trabajos científicos de la época: "Si el productor cuida de sus corderos,

estos se cuidarán de sus parásitos" (Fraser, 1945). Este principio forma parte del sentido común de

muchos productores de pequeños rumiantes como mostraron las encuestas realizadas en Yucatán (Torres

et al., 2000c). A finales de los cuarenta se consideraba que era más fácil aumentar la resistencia de los

ovinos contra los NGI que reducir el número de estos mediante antihelmínticos como fenotiazina

(Naerland, 1949). Con la llegada de los antihelmínticos modernos ocurrió un cambio en la actitud de

productores, veterinarios e investigadores que consideraban que el problema de los nematodos

gastrointestinales (NGI) podía ser resuelto únicamente con la aplicación de esas drogas. Actualmente se

reconoce que el uso de los antihelmínticos como único método de control de NGI no es sustentable.

Como resultado surge de nuevo el interés por los métodos alternativos de control como la

suplementación alimenticia. Este método se fundamenta en evidencias que indica que la suplementación,

principalmente proteica, mejora la capacidad de los rumiantes para soportar los efectos patogénicos del

parasitismo (Van-Houtert y Sykes, 1996) permitiendo mantener su nivel de crecimiento y producción a

pesar de la infección (resiliancia). Además permite montar una respuesta inmunológica efectiva para

regular su población parasitaria (resistencia) (Torres-Acosta, 1999). El objetivo de este trabajo es

identificar los avances obtenidos en ésta estrategia de control y se discutirán algunos aspectos que aún

necesitan ser aclarados para hacer posible su aplicación en los sistemas de producción de pequeños

rumiantes en pastoreo y/o ramoneo.

¿Cómo funciona la suplementación como un método alternativo de control de NGI?

El principio básico de la suplementación como método alternativo de control es mantener la

cantidad de nutrientes que se absorben y llegan a tejidos productivos (mascullo, huesos, etc.) así como

proveer simultáneamente los nutrientes necesarios para la reparación de tejidos dañados por los parásitos,

la secreción de moco en intestino, el reemplazo de plasma y sangre así como la respuesta inmune del

hospedero (Coop y Holmes, 1996). La principal consecuencia patofisiológica de la nematodiasis



110

gastrointestinal es alterar el metabolismo proteico. El hígado tiene que incrementar la producción de

albúmina para contraatacar la pérdida de proteína causada por los nematodos. Mientras tanto, la síntesis

de músculo, hueso y leche se reducen (McRae, 1993). Además, el incremento en la producción de moco

y la producción de leucotrienos asociada con la respuesta inflamatoria local en los animales infectados

puede imponer un aumento en la demanda de aminoácidos específicos, incluyendo los aminoácidos

azufrados (MacRae, 1993). La infección por Haemonchus contortus también incrementa la pérdida no

recuperable de aminoácidos hacia el intestino (Rowe et al., 1988). Debido a lo anterior, los esfuerzos se

han concentrado en determinar los efectos de diferentes niveles de proteína dietética o de aminoácidos

específicos sobre las consecuencias del parasitismo. Existe abundante evidencia que indica que la

suplementación con proteína dietética y/o aminoácidos permite mejorar la resiliancia y resistencia contra

los NGI en los pequeños rumiantes (Coop y Kyriazakis, 1999). Sin embargo, es un error estudiar el

metabolismo proteico como un proceso independiente de la energía (Oldham, 1996). Este último

concepto de considerar la proporción energía-proteína de la dieta ha sido considerado solamente en los

últimos años y todavía no existen muchos trabajos que consideren esa relación.

¿Qué resultados existen hasta ahora en corderos y ovejas en pastoreo?

Resiliancia. Estudios realizados con corderos infectados con H. contortus (Abbott et al., 1986a,

1986b) demostraron que aquellos que reciben dietas altas en proteína (harina de soya u otro tipo de

proteína de sobrepaso) muestran efectos patofisiológicos y signos clínicos menos severos (perdida de

peso, inapetencia y anemia) que animales alimentados con dietas bajas en proteína metabolizable a pesar

de tener perdidas de sangre semejantes en el tracto gastrointestinal. Estudios recientes en corderos

infectados con H. contortus (Wallace et al., 1995; Datta et al., 1998) donde se ofrecieron cantidades más

precisas de energía y proteína metabolizables, se encontraron resultados similares a estudios previos

menos sofisticados.

Trabajos realizados con corderos infectados de manera continua con T. colubriformis mostraron

que la administración post-ruminal de proteína reduce la cuenta de parásitos en el animal así como la

cantidad de huevos de nematodos en heces. Además permitió restaurar la retención de nitrógeno, la

eficiencia de la utilización de la energía neta y la ganancia de peso vivo hasta niveles semejantes a los de

animales no-infectados (Bown et al., 1986).

Recientemente se ha demostrado que los ovinos infectados artificialmente en forma continua con

T. colubriformis son capaces de cambiar su comportamiento de selección de la dieta. Los animales



111

infectados seleccionan preferentemente la dieta alta en proteína aparentemente para satisfacer el

incremento en el requerimiento de proteína (Kyriazakis et al., 1994, 1996).

Los resultados de la suplementación dependen de la susceptibilidad genética de los animales a la

infección parasitaria (Coop y Holmes, 1996). Por ejemplo, la suplementación proteica puede reducir

significativamente los efectos patofisiológicos de la haemoncosis en animales genéticamente susceptibles

y resistentes. Sin embargo, estos efectos son más pronunciados en los primeros y menos críticos en los

segundos (Abbott et al., 1985a, 1985b; Wallace et al., 1995, 1996).

Debido al alto costo de las fuentes de proteína sobrepasante se ha fomentado la búsqueda de

opciones de suplementación nitrogenada más económicas tales como nitrógeno no proteico (NNP) (Van

Houtert y Sykes, 1996). Estudios de infección controlada en corrales han demostrado que este tipo de

suplemento puede reducir los efectos patofisiológicos de H. contortus (Wallace et al., 1994), y de

infecciones mixtas (H. contortus y T. colubriformis) (Knox y Steel, 1996).

La suplementación con metionina permite mejorar la ganancia de peso y crecimiento de lana de

corderos además de reducir los efectos adversos de T. colubriformis comparado con animales no

infectados consumiendo cantidades idénticas de alimento (Coop et al., 1998).

Resistencia. La suplementación de la dieta con proteína de sobrepaso puede acelerar la

adquisición de la inmunidad en rumiantes. Esto se relaciona con reducciones en el número, tamaño y

fecundidad de las poblaciones de nematodos en hospederos suplementados comparados con los no

suplementados. Esto ha sido reportado en estudios realizados con ovinos infectados con H. contortus

(Abbott et al., 1985, 1986a; Israf et al., 1998) y T. colubriformis (Van-Houtert et al., 1995). Los

animales vacunados con larvas irradiadas de T. colubriformis pueden acelerar su respuesta a la

vacunación (Wagland et al., 1984). La suplementación proteica incrementa las respuestas humoral y

celular contra infecciones de T. colubriformis. Kambara et al., 1993; Van-Houtert et al., 1995a), N.

Battus (Israf et al., 1996a) y T. circumcincta (Coop et al., 1995). También se ha encontrado reducción en

la cantidad total de nematodos en corderos suplementados con metionina comparados con aquellos no

suplementados (Richardson et al., 1998). Sin embargo, una nueva interpretación de los resultados de los

diversos autores indica que la suplementación no afecta la tasa de adquisición de inmunidad a los

parásitos (Coop y Kyriazakis, (1999). Sin embargo, la nutrición proteica y energética puede afectar la

expresión de inmunidad en ovinos en etapas tardías de crecimiento y en animales adultos.

En las ovejas se ha observado que tanto la concentración de huevos fecales como la cantidad de

NGI presentes en el hospedero alrededor del parto pueden reducirse en las borregas suplementadas con

proteína dietética. Esto quiere decir que se puede eliminar la relajación peripartal de la inmunidad en las



112

borregas. Lo mismo ocurre pero en menor grado con la suplementación energética (Donaldson et al.,

1998).

¿Qué resultados existen en cabritos en crecimiento y en cabras lecheras?

Resiliancia. Cabritos infectados artificialmente con H. contortus y alimentados en un plano alto

de nutrición tienen mejor ganancia de peso que los animales en plano bajo (Blackburn et al., 1991,

1992). Otros trabajos han demostrado que los animales suplementados y con infestaciones naturales

tienen mayores ganancias de peso que animales no suplementados (Torres et al., 2000a). Sin embargo,

cuando se utilizaron cabritos infectados artificialmente con H. contortus no se encontraron diferencias en

ganancia de peso ó en efectos fisiopatológicos (Torres et al., 2000b). Tampoco se encontraron diferencias

debidas a la suplementación en la resiliancia de cabritos genéticamente resistentes y no resistentes

infectados con T. circumcincta (Bartley et al., 1998).

En cabras de alta producción de leche que están parasitadas, la suplementación proteica mejora

la producción de leche en comparación de aquellas que no lo están (Etter, et al., 2000).

Resistencia. Existen pocos resultados relacionados con la resistencia de cabritos en crecimiento

ó cabras adultas. En cabritos alimentados en vegetación nativa, la suplementación con proteína y energía

(74% sorgo y 24% soya) incrementó la cantidad de eosinófilos periféricos comparado con aquellos

animales no suplementados (Torres et al., 2000a). Sin embargo, en un trabajo de infección controlada (H.

contortus) con cabritos Criollos donde se incrementó únicamente la proteína de la dieta, mostró que los

animales reducían las cargas de huevos fecales conforme el experimento avanzó, independientemente del

nivel de proteína de la dieta (Torres et al., 2000b).

Etter et al. (1999) encontraron que la suplementación permite eliminar el efecto de la relajación

peripartal de la inmunidad en cabras lecheras cuando las especies de nematodos presentes en los

coprocultivos de las cabras fueron T. colubriformis y T. circumcincta. Sin embargo, sí se incrementó la

cantidad de huevos fecales en cabras suplementadas cuando la especie predominante en los coprocultivos

era O. columbianum. Un estudio posterior permitió demostrar que la suplementación proteica de cabras

lecheras redujo la cantidad de huevos de NGI en heces y aumentó las cuentas de eosinófilos (Etter et al.,

2000). Estos autores reportan que en cabras lecheras la expresión de resiliancia y resistencia no ocurre

cuando la cantidad de proteína disponible es insuficiente. Además reportan que existe competencia en el

uso de proteína entre el desarrollo de la resistencia y la producción de leche.

El uso de NNP en cabras no mejora la resistencia de cabras excepto cuando se añade una fuente

de proteína de sobrepaso (Singh et al., 1995; Knox y Steel, 1996).



113

La adición de metionina en la dieta de cabras lecheras no mejoró su resistencia contra T.

colubriformis por sí sola (Chartier et al., 1998) o acompañada de H. contortus (Bouquet et al., 1997).

¿Qué falta para poner estos resultados en práctica?

Existen muy pocos estudios acerca del efecto de la suplementación sobre la resiliancia de ovinos

en pastoreo (Shaw et al., 1995; Van-Houtert et al., 1995a; 1996) y caprinos en ramoneo (Torres-Acosta

et al., 1999; Aguilar et al., 2000) o pastoreo (Etter et al., 1999). Estos trabajos muestran que se puede

incrementar la resiliancia de los pequeños rumiantes mediante la suplementación de fuentes proteicas

poco degradables en rumen. Los trabajos realizados en caprinos en ramoneo muestran la suplementación

no tiene un efecto de larga duración. Es decir, haber suplementado a los animales inicialmente no implica

que los efectos de esta suplementación se mantengan en el futuro, si la infectividad de la pradera

aumenta. Una crítica común de la suplementación como método alternativo es el alto costo de las fuentes

de proteína dietética poco degradables. Esta crítica es valida por lo que deben buscar opciones de menor

costo para que sean realmente aplicables para los productores. Por ejemplo, el uso de NNP (urea) es

factible siempre si se cuente con alguna fuente de carbohidratos fácilmente fermentables para hacer

eficiente el uso del NNP. Los resultados de Van-Houtert et al. (1996) sugieren que la suplementación

energética también puede mejorar la resiliancia de corderos contra NGI. Esto último puede ser de gran

importancia pues el costo de fuentes de energía es menor que la proteína.

Los resultados obtenidos hasta ahora en la suplementación de cabritos en ramoneo muestran que

la suplementación, aún con proteína sobrepasante como la soya, puede tener viabilidad económica para

los productores de cabras de Yucatán (Torres-Acosta, 1999). Sin embargo, falta todavía investigar, bajo

las mismas condiciones de manejo, otros suplementos más económicos y disponibles para sustituir a la

harina de soya. Una vez que el sustituto sea identificado, se deberá estudiar en las mismas condiciones de

producción para determinar su viabilidad económica para los productores. Esto facilitará todavía más la

adopción de este método de control de NGI. Esos estudios requerirán algunos años de investigación para

poder confirmar qué suplemento(s) se puede(n) usar en zonas tropicales como Yucatán.

¿Comó podemos integrar la suplementación con otras estrategias de control?

La gama de estrategias que pueden ser utilizadas para el control de los NGI está incrementándose

paulatinamente. El uso integral de estas estrategias permitirá la reducción sustancial del uso de los

desparasitantes (Coop y Holmes, 1996; Van-Houtert y Sykes, 1996). La suplementación se presta para la

integración de diversos métodos alternativos de control de NGI en los pequeños rumiantes. Tomemos



114

como ejemplo el caso de los caprinos en Yucatán. Los resultados obtenidos por Torres et al. (1999)

muestran que los animales recibiendo únicamente suplemento requieren de una sola desparasitación al

año. Aunque los datos parecen indicar que el mejor momento para esa desparasitación sería a la mitad de

la época de lluvia (septiembre), la información necesita ser confirmada en trabajos futuros. Además se

debe aprovechar la presencia de caprinos Criollos adaptados al trópico. En estos se puede realizar la

selección de animales genéticamente más aptos para resistir contra los NGI. Esa estrategia se puede

complementar con la suplementación para reducir aún más la necesidad de desparasitación en estos

animales. Otra estrategia factible de ser usada en conjunto con la suplementación es el control biológico

ya que las esporas de los hongos nematófagos pueden ser incluidas en bloques alimenticios como los de

melaza-urea. Finalmente, otro elemento que naturalmente debe ser considerado es el uso de follaje que

contenga taninos condensados (TC) sustancias que tiene un efecto antihelmíntico directo contra los NGI

de rumiantes (Athanasiadou et al., 1999).

Conclusión

Cada vez hay más evidencia indicando que la suplementación puede ser una método alternativo

de control de NGI. La suplementación principalmente proteica mejora la capacidad de los animales para

resistir los efectos de la infección y favorece una mejor respuesta inmune contra los NGI en los

pequeños rumiantes. Los efectos de la proteína dietética parecen ser evidentes en ambas especies. Sin

embargo, los efectos positivos de la suplementación con fuentes de NNP y de aminoácidos específicos

encontrados en ovinos no parecen ser tan efectivos en caprinos. Esto muestra una vez más que no se

deben extrapolar resultados obtenidos en ovinos hacia los caprinos. Se deben buscar fuentes de proteína

dietética de fácil disponibilidad para los productores si se quiere favorecer la adopción de esta estrategia.

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118

19. GENERACIÓN DE VACUNAS CONTRA NEMATODOS EN RUMIA NTES: AVANCES Y PERSPETIVAS

Ma. Eugenia López Arellano

Nematodos: Problema de salud e impacto ambiental y económico La importancia de los nematodos parásitos de rumiantes se debe a la numerosa cantidad de

géneros que los afectan, y al desarrollado mecanismo de sobrevivencia que tienen para adaptarse al

medio y al hospedero. La mayoría de los géneros que afectan a rumiantes domésticos pertenecen al orden

Strongylida con 4 principales superfamilias en rumiantes domésticos: Strongyloidea,

Trichostrongyloidea, Metastrongyloidea y Trichuroidea.

Los rumiantes afectados por nematodos gastroentéricos y pulmonares (NGEyP), presentan

severos signos clínicos como diarrea líquida, anorexia, pérdida de peso, anemia y pelo irsurto; además,

durante la fase aguda de la enfermedad, animales de diferente edad y sexo pueden morir si no son

tratados (Manton 1962; Souslby 1987). El sistema inmune de los hospederos tiene una importante

actividad contra los NGEyP, sin embargo, se ha observado variación en los mecanismos de respuesta

inmune, tendiendo a disminuir o a estar ausente en animales menores de seis meses de edad (Petit et al.,

1981; Charlay-Poulain et al., 1984). Factores ecológicos, como temperatura de 20 C a 35 C y humedad

de 60% a 80%, influyen en el desarrollo y persistencia de NGEyP, razón por lo cual, las regiones

geográficas que cumplen con éstas condiciones son áreas de riesgo de NGEyP para los animales

domésticos, como sucede en nuestro país.

Los NGEyP son un problema mundial que se presenta en diversos países de nuestro continente,

África, Asia, Australia y Europa. Los productos químicos contra nematodos, denominados

antihelmínticos, son hasta este momento la única medida de control disponible en el mercado; sin

embargo, el impacto negativo de éstos sobre la fauna silvestre (intoxicación en insectos) y en productos

de origen animal (residuos tóxicos) son motivos muy importantes para identificar nuevas alternativas de

control antihelmíntico (Food Agriculture Organization, 2003; Consejo Técnico Consultivo Nacional de

Sanidad Animal, 1999). Asimismo, el problema de resistencia antihelmíntica en nematodos

gastroentéricos (NGE) en los últimos años en México se ha diversificado e intensificado debido a la

presencia de resistencia múltiple a diferentes principios activos de antihelmínticos, como son los

derivados de los bencimidazoles, lactonas macrocíclicas e imidazotiazoles (Torres et al., 2003; Montalvo

et al., 2006), lo cual dificulta el control anti-parasitario e inclusive se podria llegar a perder la batalla



119

contra algunos géneros como ha sucedido en Sudáfrica contra H. contortus y Teladorsargia circumcincta

en ovinos (Van Wyk, 2003).

En 1998, la Federación Internacional para la Salud Animal, notificó el gasto de inversión de

2´340 000 millones de millones de dólares en productos antihelmínticos, lo cual representa el 13% del

gasto total en productos farmacéuticos a nivel mundial. Este gasto se considera una fuerte inversión

mundial, puesto que está alcanzando el gasto de inversión en antibióticos (15%), cuyo uso es muy

frecuente, y hasta la fecha, similar costo económico se continúa invirtiendo en antihelmínticos

(International Federation for Animal Health, 2004). En 1988, Campos y colaboradores observaron una

pérdida de 28,8 kg de peso vivo en bovinos sin tratar contra NGEyP provenientes de una región tropical

en México, y debido a que no se cuenta con un análisis económico actualizado y por las últimas

notificaciones de resistencia a diversos antihelmínticos en nuestro país, se podría pensar que la inversión

por antihelmínticos no ha disminuido y probablemente ha incrementado (García et al., 2003; Montalvo et

al., 2006; Torres et al., 2003), razón por la cual se debe considerar la integración de métodos alternativos

de control.

Métodos alternativos de control: Obtención y evaluación de agentes Inmunizantes y recombinantes de NGE

En la actualidad, diferentes métodos de control están en estudio con resultados prometedores

contra NGEyP, por ejemplo, el uso de hongos con trampas especializadas contra NGE, plantas con

actividad nematicida contra H. contortus, selección genética de individuos resistentes a NGE, etc.

(Mendoza et al., 1998; Gasbarre et al., 2001). Dentro de éste grupo se incluye el uso de agentes

inmunizantes, cuyos avances parecen indicar su posible uso como vacunas contra NGE en un futuro

cercano. Actualmente, se cuenta con una vacuna comercial contra el nematodo pulmonar Dictyocalus

viviparus, denominada Dictol® (Huskvac, Intervet, UK). Ésta vacuna fue generada en 1960 por Jarret y

colaboradores de larvas infectantes (L1) irradiada con rayos gamma a 400Gy, la cual protege a más del

95% de bovinos durante la etapa de desafío natural. La respuesta de protección contra D. viviparus es

activada por la migración linfática de la L1 en torrente circulatorio, en donde se inicia la presentación de

antígenos de L1para activar la respuesta adquirida a través de linfocitos TH2 y B, favoreciendo la

memoria inmunológica efectiva. En Estados Unidos (Engelbretch, 1961), Brazil (Genari & Duncan,

1983) y México (Canto et al., 1994) similares pruebas se realizaron para validar la vacuna de D.

viviparus utilizando germoplasma autóctono. El resultado obtenido fue mayor del 90% de protección, el

cual es aceptable para su aplicación in infestaciones naturales y cómo método de control integral.



120

Ensayos similares se llevaron a cabo con larvas infectantes (L3) de los NGE Haemonchus contortus

(Urquhart et al., 1966) y Trichostrongylus colubriformes (Mulligan et al., 1961), sin embargo, sólo los

ovinos adultos desarrollaron mecanismos de protección ante el desafío natural y el porcentaje de

protección fue muy bajo comparado con los resultados obtenidos contra D.viviparus. En México, pocos

son los estudios epidemiológicos relacionados a la frecuencia de Dictiocaulosis, por corresponder a su

desarrollo a climas templados y ser una nematodosis estacionaria. Sin embargo, la enfermedad está

presente y es importante contemplarla para disminuir el uso por antihelmínticos.

La mayoría de los estudios llevados a cabo son en estadios endoparásitos de H. contortus,

Ostertagia ostertagi, Teladorsargia circumcincta y T. colubriformis, debido a su importancia en salud.

El adulto de estos nematodos se localiza en la luz del abomaso e intestino delgado de rumiantes, y la

larva cuatro (L4) y larva cinco ó pre-adulto (L5) dentro de la mucosa. Los estadios endoparásitos de

H.contortus, O. ostertagia y T. circumcincta son de hábitos hematófagos e histiófagos y T. colubriformis

es histiófago. El daño a la mucosa se observa a través de micro hemorragias internas y edema en la

mucosa. Como consecuencia del daño causado los ovinos presentan anemia, edema sub-maxilar, pérdida

de peso y en caso severos, los animales mueren (Dargie & Allonby 1975; Soulsby 1982).

En los primeros años de estudio, los trabajos estuvieron dirigidos a la identificación y

caracterización de antígenos somáticos y productos de excreción/secreción (ES) de la L3 y adultos. Por

ejemplo, Petit et al., (1981) y Charley-Poulain et al., (1984) administraron bajas cantidades de L3 (500

L3) de H. contortus, con objeto de estimular la respuesta de memoria por antígenos de ES. Durante estos

ensayos realizados en forma experimental, se obtuvo 90% de protección. Sin embargo, la respuesta de

protección disminuyó al suspender la administración de L3. Asimismo, se han evaluado diversos

antígenos irradiados con Cobalto60, usando como modelo experimental a la L3 de Haemonchus contortus

en ovinos. El mecanismo de protección que se esperaba al realizar éstos estudios, posiblemente no se

presento por la ausencia de una respuesta efectiva local y sistémica como consecuencia de la

nematodosis. En los últimos años y con el uso de nuevas tecnologías, se ha observado que la presencia de

macrófagos, células de la mucosa, citocinas (IL-5, IL-4 e Inmunoglobulinas son expresadas en animales

que responden contra antígenos específicos de H. contortus (Else, 2005).

Los NGE presentan un amplio mosaico antigénico, lo cual dificulta la detección de antígenos

específicos con potencial protector ante una infección natural o experimental, pero el uso de técnicas

bioquímicas, inmunológicas y moleculares han favorecido el análisis y avance de dichos estudios, aunque

no se cuenta aún con una vacuna comercial. Con objeto de facilitar el análisis de los antígenos de H.

contortus, éstos han sido clasificados en AgN y AgO, con base en su localización y capacidad para



121

estimular la respuesta protectora. Un ejemplo, son los antígenos de superficie (Sup), y los antígenos de

ES. Así, diversos AgN, obtenidos de L3. L4 y de adultos de H. contortus y T. circumcincta han sido

identificados como posibles vacunas, como es el caso de la glicoproteína de Sup de ∼70 a 90 kDa (Jacobs

et al., 1999) y los antígenos de ES de 15 y 24 kDa (Schallig et al., 1997). El análisis de la secuencia de

clonas de cDNA de la proteína de 15 kDa señala relación de ésta proteína con las moléculas de 11 y 30

kDa de T. colubriformis (Frenkel et al., 1992), mientras que la proteína de 24 kDa es similar al producto

de ES de Ancylostoma Ac-ASP-1,2 (Hawdon et al., 1996, 1999; Ghosh et al., 1996), ambos tipos de

moléculas fueron notificados con efecto protector. Respecto a los antígenos de Sup, éstos han recibido

especial atención debido a que se relacionan con la respuesta de evasión de NGE al sistema inmune del

hospedero. Las moléculas que conforman el antígeno de Sup de ∼70 a 90 kDa están presentes en la L3 y

en la L2 de H. contortus, pero en ésta último estadio el peso molecular cambia a de 28 a 31 kDa (Raleigh

& Meesen, 1996), sugiriendo que está ensamblada a moléculas de alto peso molecular durante el proceso

de ontogénesis a L3. Los mecanismos de protección generados en contra de estos antígenos parecen ser

activados por anticuerpos, mediados por señales quimiotácticas de los eosinófilos, como se demostró in

vitro con L3 de H. contortus (Rainbird et al., 1998), pero al momento de quitar los eosinófilos se

observaron cambios constantes en los antígenos de superficie de la L3, lo cual sugiere mecanismos de

evasión inmune similares a la mucina, que es una proteína de ES del nematodo de perros Toxocara canis

(Ashman et al., 1995; Gems & Maizels 1996).

Recientemente, Redmond et al (2005), realizaron el análisis proteómico de los productos de ES

obtenidos de la L4 de T. circumcincta y cuyo resultado sugiere la presencia de una enzima identificada

como Catepsina F, la cual podría estar involucrado como posible agente inmunogénico contra

Teladorgiasis.

Por otro lado, los AgO, conocidos también por sus siglas en ingles como “Hags”, son

denominados así, por estar localizados en lugares, en dónde los mecanismos de acceso del sistema

inmune son casi nulos durante una infección natural. Sin embargo, al ser analizados experimentalmente

como antígenos protectores, éstos antígenos han mostrado activar una respuesta inmune de tipo protector

en hospederos infectados. Ejemplo de ello, son los antígenos localizados en la membrana del intestino de

los adultos de H. contortus, además éstos antígenos son potenciales prospectos en los ensayos de

vacunación contra NGE en ovinos.

La glicoproteina H11 (110 kDa), y el complejo glicoproteico, H-gal-GP con componentes de 32,

40, 42, 170 y 230 kDa, han mostrado conferir protección en ovinos adultos y jóvenes. Ambos antígenos

se localizan en las microvellosidades de la membrana del tubo intestinal del adulto de H. contortus



122

(Munn et al., 1987, 1997). La glicoproteína H11 ha demostrando conferir diferentes rangos de protección

en 17 ensayos con ovinos inmunizados experimentalmente con H. contortus. Munn (1997) notifica que

en promedio se han obtenido protección de ∼70% contra machos adultos, ∼80% contra hembras y∼ 90%

en la disminución de huevos en heces. La aplicación de H11 ha mostrado proteger a individuos jóvenes

(Munn et al., 1993) y hembras gestantes y transferir a su descendencia protección a través del calostro

(Andrews et al., 1995), los cuales son individuos altamente susceptibles a la infestación por

Haemonchus. Asimismo, se han realizado evaluaciones utilizando aislamientos de H. contortus

resistentes a bencimidazoles y procedentes de diferentes regiones geográficas (Newton et al., 1995). La

cDNA de la glicoproteina H11 ha sido clonada y se ha demostrado que es una doble banda antigénica,

identificada como aminopeptidasa microsomal de la membrana (ApM), una ectoenzima, la cual es una

proteína integral de la membrana tipo II (Smith et al., 1997). La identificación de la actividad de la

aminopeptidasa in vitro, mostró la separación de la unión de peptidos para amino ácidos (Haslam et al.,

1996), por lo cual los autores sugieren la importancia de ésta proteína en la digestión de los nutrientes

adquiridos por los estadios hematófagos de H. contortus. Una proteína homologa de H11 en O. ostertagi

y en Teladorsargia circumcincta ha sido nombrada O12, la cual confiere una débil protección a bovinos

y ovinos infestados en forma natural respectivamente (Claerebout et al, 2003).

El complejo H-gal-GP ha mostrado conferir protección de 53% a 72% en ovinos adultos (Smith

& Smith 1996, Knox & Smith, 2001), sin embargo, aun esta en estudio determinar si todos los

componentes del complejo son responsables de la protección conferida contra H. contortus o si sus

componentes actúan por separado. Algunos de los componentes del complejo H-gal-GP han sido

identificados con actividad de proteasas como aspartato, cisteina y metalopeptidasa (Smith et al., 1997;

Longbottom et al., 1997; Redmond et al., 2001). La función de dichos productos no ha sido aún

mostrada, sin embargo, los autores sugieren una posible actividad enzimática sobre los nutrientes llevada

a cabo por el estadio adulto de H. contortus. Los autores sugieren que dicha actividad se debe a la acción

de inmunoglobulinas (Ig) específicas como la IgG1, la cual parece inhibir el proceso digestivo de H.

contortus. Otro componente digestivo muy importante del complejo es la proteasa cisteina obtenida de H.

contortus con componentes de peso molecular de 35 y 55 kDa. El componente de la cisteina de ∼35 kDa

fue evaluado en ovinos infestados con H. contortus y se demostró que confiere baja protección

(Boisvenue et al., 1992, Knox et al., 2003). Similar efectividad de protección se observo en bovinos

infestados con O. ostertagi tratados con una fracción enriquecida con cisteína (Geldhof et al., 2002,

Claerebout et al., 2003). La similitud de la respuesta protectora contra Haemonchus y Ostertagia podría

deberse a la homologia de genes de cisteina (Pratt et al., 1992).



123

Muchos otros AgO de NGE de rumiantes han sido identificados con posible potencial protector,

sin embargo, la aplicación de agentes inmunizantes de NGE se ha enfrentado a diversos problemas de

efectividad al ser expresados como antígenos recombinantes en diversos vectores como en la bacteria

Escherichia. coli, la expresión en células de insectos (Spodoptera frugiperda) y la expresión en

levaduras. Un claro ejemplo de ello, fue la expresión de tres isoformas contenidas en la glicoproteína

H11 (Newton & Meeusen, 2003) y varias cDNAs de la proteína H-Gal-GP dentro de los vectores de

baculovirus y levaduras (Knox et al., 2003). La vacunación de H11 con versiones recombinantes no

fueron protectoras al desafío en ovinos (Newton & Meeusen, 2003). Un método alternativo para resolver

éste problema es la expresión de antígenos protectores en el nematodo de vida libre Ceanorhabditis

elegans, el cual es de fácil manejo, rápida obtención de las subsiguientes generaciones y sobre todo

porque conserva características bioquímicas similares a la de NGE, además, porque el genoma de C.

elegans es actualmente conocido en su totalidad. El objeto de usar dicho vector en prospectos de vacuna

como la H11 y la H-Gal-GP es porque conserva moléculas como los carbohidratos, los cuales conforman

la estructura de proteínas de importancia biológica. Asimismo, la morfología y fisiología de C. elegans es

similar a la de NGE. Recientemente C. elegans fue modificado genéticamente con la inserción de un

plasmido transportando un fragmento de DNA genómico codificando pepsinógeno, un componente del

complejo H-Gal-GP (Redmond et al., 2001, Redmond et al, 2004), con este estudio se demostró que el

nematodo C. elegans transgénico fue capaz de expresar la proteína en estudio y de llevar a cabo el

correcto procesamiento de post-translación, el cual significa problemas en otros vectores (Hashmi et al.,

2001, Redmond et al., 2004).

La expresión de sistemas recombinantes en líneas celulares podría ser otra alternativa de

vacunación que recientemente se ha iniciado. Coyne & Brake (2001) propagaron una población de

células in vitro obtenidas de L3 por >48 h las cuales fueron notificadas por los autores por contener en el

extracto celular fracciones moleculares de 29, 45, 55 y 200 kDa. El extracto obtenido de las líneas

celulares fue preparado con detergente y adyuvante para su aplicación en ovinos. Al desafío experimental

con H. contortus, los animales mostraron reducción del 60% de la carga parasitaria y se detecto

incremento de IgG e IgM.

Vacunas generadas de cDNA

Recientemente la biotecnología ha incrementado las posibilidades de obtener productos de

vacunación con mayor efectividad contra NGE a través del uso de DNA como vacuna e incluso como

adyuvante. Las vacunas de DNA tienen la ventaja de activar la respuesta del subtipo TH1 cuando son

administradas por vía intramuscular (IM) y el subtipo TH2 a través de la aplicación intradérmica (Torres



124

et al., 1997; Feltquate et al., 1997). Las vacunas de DNA están construidas en plásmidos o en vectores

virales los cuales contienen el gene insertado o la cDNA de NGE de interés bajo el control de un fuerte

promotor (Knox et al., 2001). El cDNA es controlado por las células del hospedero y el gen que

expresado que codifica la proteína es activado. La proteína en estudio es entonces reconocida como

agente extraño por el sistema inmune, induciendo una adecuada respuesta inmune de protección, sin

dañar al hospedero (Dankko & Wolf, 1994). Las vacunas de DNA no solamente eliminan la necesidad de

expresión y purificación de proteínas recombinantes, sino que también son estables y pueden ser

transportadas en campo sin hielo, lo cual facilita el trabajo y la duración de la misma. Sin embargo, el

problema podría presentarse en el proceso de glicosilizacion, debido a que los grupos glicanes de

nematodos son diferentes a la de los mamíferos (Knox et al., 2001, Kofta & Wedrychovicz, 2001).

El uso de productos derivados de DNA como vacunas en el área de NGE en rumiantes está en

estudio. Sin embargo, diversas secuencias de DNA de importancia en parásitos de Cryptoporidium,

Plasmodium, Tripanosoma, Toxoplasma, Fasciola y Schistosoma (Kofta & Wedrychowicz, 2001), han

siendo evaluados en animales de laboratorio, observando resultados positivos en algunos caso, pero en

otros aun faltan por hacer mas estudios y aplicarlo en mamíferos.

A pesar de los adelantos en vacunación con DNA, aun se requiere de conocer más las

posibilidades de aplicación a través de su estudio, porque es un área relativamente nueva (13 años).

Dentro de los principales temas a seguir evaluando son el diseño de nuevos vectores conteniendo

adecuadas secuencias de DNA, clonación y evaluación de nuevas secuencias de DNA (proyecto de

genomas para parásitos), evaluación de vacunas en mamíferos, tanto en aspectos de seguridad como de

efectividad, evaluación de la vacuna en estudio en diferentes razas, evaluación de diferentes vías de

administración con base al parásito en estudio, etc.

Es Importante el Estudio de Agentes Protectores Contra NGEyP en México?

La gran distribución geográfica de regiones templadas y tropicales de nuestro país, favorecen el

desarrollo y continuidad de nematodos parásitos. La virulencia de NGEyP representa un problema para el

país debido a problemas de salud, contaminación ambiental y resistencia antihelmíntica (López et al.,

2006). Por esta razón y durante años, se han realizado diversos ensayos para evaluar AgN y AgO como

agentes inmunizantes o recombinantes con potencial protector utilizando cepas autóctonas autóctonas de

NGEyP (López et al, 1991, Canto et al., 1994, 1995, López et al., 2005). Estos estudios han demostrado

la similitud de productos somaticos y de ES con los notificados con potencial protector con otros autores.

Sin embargo, nuestros estudios aún continúan debido a que se requiere identificar agentes protectores de

individuos que muestren los fenotípos y genotípos de resistencia hacia nematodos bajo condiciones



125

naturales, considerando, que el problema de NGEyP es en campo, y en ocasiones se dificulta transferir

los resultados de laboratorio.

La importancia de las nematodosis se representa por el complejo de NGEyP y su patogenia, lo

cual presenta es un reto en la ciencia para México y no sólo para países en el extranjero. Nuestro país

carece de mucha información a este respecto y no debemos olvidar que el estudio de las nematodosis no

son un problema aislado para rumiantes, por lo que se deben incluir otros mamíferos, incluyendo al

hombre.

Conclusión

La identificación de productos antigénicos o secuencias de DNA de importancia biológica en

NGE son potenciales productos de vacunación, como se ha descrito en los ejemplos anteriormente

citados. Sin embargo, considerando que los NGE son un complejo, es importante realizar estudios

relacionados a otros parásitos de rumiantes como son Mecistocirrus digitatus, Cooperia spp,

Oesophagostomum sp, Trichuris spp, etc. En contraste con Haemonchus, Ostertagia y Trichostrongylus,

estos géneros han sido estudiados muy poco y para una futura vacunación se requiere contar con mayor

conocimiento de las características de respuesta inmune, expresión de antígenos en vectores apropiados,

de la presentación de antígenos homólogos, y sobre todo de la validación, así como realizar estudios en

caprinos y bovinos.

Este aspecto es muy importante para la identificación, caracterización y evaluación de posibles

vacunas. Conocer todos los aspectos que rodean a la enfermedad es una herramienta útil para determinar

los métodos a seguir. El comportamiento de la respuesta inmune protectora requiere del adecuado

procesamiento del antígeno en estudio y de desarrollar sistemas de presentación de antígenos que

induzcan o estimulen el mecanismo inmune de la mucosa, si es que se van a usar. Sin embargo, la tarea

no es fácil debido a la diversidad de NGE en rumiantes, los cuales activan diferentes tipos de

mecanismos inmunes, pero el avance observado hasta la fecha, promete contar con al menos un producto

en corto plazo. La vacuna de H11 contra H. contortus parece ser la más prometedora, los obstáculos para

que se exprese como un agente recombinante que conserve alta efectividad está en estudio al emplear al

nematodo de vida libre C. elegans. Ejemplos como éste se podría citar muchos más, sin embargo, es de

considerar que una vacuna requiere de un agente inmunizante que active una eficaz respuesta de

protección, que sea biosegura, seleccionar un adecuado adyuvante (si se va a usar), que el costo al

mercado sea accesible al cliente y de fácil manejo.

El estudio de diferentes métodos de control ha tomado gran importancia en las últimas décadas;

debido a la alarmante presencia de resistencia a los antihelmínticos de todos los compuestos químicos



126

desarrollados (Köhler, 2001). La identificación de antígenos con potencial protector, es una alternativa de

control inmunológico en rumiantes, con la posibilidad de disminuir el uso de fármacos, y la de conferir

un periodo mayor de protección, inclusive a su descendencia. Además, es factible de aplicar el uso de

vacunas contra nematodos en campo, pero es necesario optimizar su efecto al analizar diversos factores

en la relación hospedero-parásito, como es el uso de aislamientos autóctonos de los nematodos más

patógenos en rumiantes.

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20. AVANCES RECIENTES EN LA INVESTIGACIÓN DE VACUNA S PARA EL CONTROL DE PARÁSITOS HELMÍNTOS DE RUMIANTES EN PAST OREO

W. D. Smith F. Jackson

Introducción

Con la notable excepción de la vacuna contra el gusano de pulmón de bovino, Dictyocaulus

viviparus, no hay vacunas comerciales para el control de infecciones por helmintos en rumiantes. Las

Fasciolas hepáticas y los nematodos gastrointestinales son casi siempre controlados por una combinación

de drogas antihelmínticas y manejo de pasturas. Aunque estas prácticas pueden ser extremadamente

efectivas, el advenimiento de resistencia antihelmíntica indica que estas no son sostenibles.

En los últimos 15 años se ha logrado un considerable progreso en la identificación de candidatos

de antígenos vacunales para varias especies de helmintos importantes. Esto ha sido reportado en

numerosas publicaciones recientes (Knox, y Smith, 2001; Knox, Redmond, et al., 2003; Lightowlers,

Colebrook, et al., 2003; Newton y Meeusen, 2003).

La presente revisión se concentra en algunas de las estrategias que son utilizadas para lograr la

meta de obtener vacunas contra helmintos para rumiantes y describe algunos de los antígenos protectores

que han sido descubiertos, con énfasis en los descubrimientos más efectivos y más recientes. Una lista

más completa de antígenos descubiertos menos recientemente puede ser encontrada en otros artículos

(Emery, D. L., 1996), aunque la investigación en muchos de estos parece estar abandonada.



131

Las estrategias vacunales

En los años sesentas se descubrió que la infección con larvas de Dictyocaulus que habían sido

atenuadas con irradiación, estimulaban un alto nivel de protección en contra del reto con larvas

infectantes normales. Este descubrimiento llevó al desarrollo “Dictol”, una vacuna aún vendida el día de

hoy. Se realizaron inmediatamente intentos de extender el principio a los helmintos gastrointestinales,

pero desafortunadamente se encontró que, aunque el método trabajaba bien bajo condiciones

experimentales contra Haemonchus contortus y Trichostrongylus colubriformis en borregas sexualmente

maduras, en las infecciones de campo, el efecto protectivo era muy débil o muy variable para ser una

proposición práctica, particularmente en corderos jóvenes. Las vacunas de larvas atenuadas utilizan el

mecanismo de complejo efector que constituye la inmunidad adquirida naturalmente, la cual, para

muchos endoparásitos, se sabe que es adquirida más lentamente en animales jóvenes y que además puede

ser sujeta a interrupción durante la gestación y lactancia o por la desnutrición.

Las estrategias de vacunación que actualmente disfrutan de mayor éxito ignoran los mecanismos

de inmunidad natural, y tratan de dirigir las respuestas contra blancos potencialmente susceptibles en o

secretados por el parásito.

Por ejemplo, con los céstodos, Taenia y Echinococcus, existe moléculas en la superficiede la

delicada etapa de oncosfera que son blancos apropiados, mientras que para F. hepatica, H. contortus y O.

ostertagi, algunas proteínas secretadas por el parásito pueden ser candidatos de antígenos protectores.

Estos últimos se conocen como antígenos ES (Excresión / Secreción) y, debido a que son reconocidos

por el sistema inmune del hospedero después de la infección, son clasificados como antígenos

“naturales”. Sin embargo, en el caso del hematófago Haemonchus, la superficie del lumen de su

intestino ha sido también una fuente particularmente rica de moléculas blanco efectivas.

Ejemplos de ES y antígenos protectores intestinales para helmintos de rumiantes se describen

posteriormente en detalle. El mecanismo general para identificar cualquier tipo de antígeno ha sido

primero, tamizar fracciones protectoras candidato que son enriquecidas para el parásito blanco en

experimentos de protección preliminares, segundo, purificar los componentes protectores lo más posible,

y finalmente aislar y expresar los genes que codifican ese, de tal manera que una proteína recombinante

funcional puede ser producida como un antígeno vacunal costeable.

Mientras las etapas parasitarias de las especies de helmintos de rumiantes económicamente

importantes no puedan ser cultivadas satisfactoriamente in vitro, puede ser relativamente difícil obtener

suficiente cantidad de gusanos para el primero de esos pasos y para colectar suficiente material para



132

purificar el antígeno de interés fraccionando el material de inicio en el paso dos es aún más problemático.

Grandes números de animales donadores de parásitos son requeridos, haciendo el proceso muy caro,

especialmente si el ES que se utiliza como material de inicio es de baja productividad. Un análisis de

sensibilidad reciente reveló cuantas proteínas están presentes en los ES de Haemonchus (Yatsuda,

Krijgsveld, et al., 2003). Con los regímenes de inmunizaciones recientes o actuales, unos cuantos

microgramos de proteína contaminante son suficientes para estimular una respuesta de anticuerpos fuerte,

enfatizando las dificultades de dirigir protección a cualquier molécula particular. La mayoría de de los

antígenos derivados de ES fueron obtenidos por un único paso simple de fraccionamiento, un proceso

que difícilmente purificaría completamente cualquier molécula proveniente del complejo material inicial.

Esta limitación debe ser considerada con los antígenos protectivos que se describen abajo.

Antígenos de oncósfera de cestodos

Técnicamente, las vacunas de antígenos definidos más avanzadas para cualquier parásito

helminto, son aquellas para las etapas quísticas de varias especies de céstodos donde los rumiantes o los

cerdos actúan como agentes intermedios. Extensos estudios iniciales de campo en estas infecciones

muestran que la inmunidad adquirida naturalmente era sólida, que puede ser reproducida con

preparaciones de oncósferas de parásitos (huevos). Después de largos experimentos de fraccionamiento

con proteínas de oncósferas nativas para identificar los componentes activos, antígenos recombinantes

altamente protectores fueron sintetizados de T. ovis y E, granulosus. La identificación de estos antígenos

permitió subsecuentemente el desarrollo rápido de vacunas homólogas para el huésped intermediario de

T. sanguinata, E. multilocularis y T. solium (Knox, Redmond, et al., 2003). Sin embargo, debido a que

la importancia de estos parásitos es principalmente zoonótica y que la enfermedad esta principalmente

restringida a los pobres de países en desarrollo, permanece para ser determinado si este éxito científico

puede ser traducido en vacunas ya sea comerciales o apoyadas con fondos públicos, especialmente ahora

que el control puede también alcanzarse con medidas tales como una mejor inspección de carne y un

mejor nivel sanitario en la población.

Antígenos ES de Nematodos y Fasciola

Aunque es conveniente separar los antígenos protectores de helmintos por su origen como ES o

de intestino, debe recordarse que los límites precisos entre estas fuentes son poco claros. Los ES se

obtienen incubando parásitos en medios simples hasta por 48 horas después de cosechados de animales

donadores. Durante este tiempo algunos parásitos pueden morir liberando proteínas de membrana de



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intestino hacia el medio en una manera no fisiológica. Por ejemplo, aminopéptidos microsomales han

sido detectados en el ES de Haemonchus (Yatsuda, Krijgsveld, et al., 2003), aún cuando se conoce que

estos son proteínas de membrana microbiliar de intestino íntegro (Smith et al., 1997). De la misma

manera las proteínas de intestino, que se sabe que son integrales en la membrana microbiliar, ya que

solamente pueden ser extraídas con detergente (Smith et al., 1999), pueden subsecuentemente aparecer o

secretarse de una manera fisiológicay de esta manera sus fragmentos aparecen en el ES (Yatsuda,

Krijgsveld, et al., 2003).

La catepsina L de la F. hepática es un ejemplo de una enzima que es reconocida por el rumiante

después de la infección y que puede inducir altos niveles de protección cuando se usa como una vacuna

de antígeno. La vacunación de ovinos con enzimas nativas redujo la producción de huevos de Fasciola en

70% y la viabilidad de huevos en más de 80% (Wijffels, et al., 1994). Mientras que un reporte en bovinos

reclama un 50% de reducción en el numero de Fasciolas, este efecto fue mejorado hasta 70% en ganado

inmunizado con catepsina L combinada con hemoglobina de Fasciola y también se encontró que casi el

100% de los huevos excretados por los animales vacunados no embrionaron, lo que sugiere que la

transmisión de parásitos sería enormemente reducida (Dalton, et al., 1997).

Efectos protectores impresionantes han sido reportados contra Haemonchus, usando

preparaciones enriquecidas por dos proteínas de 15 y 24 kDa a partir de productos de ES de gusanos

adultos (Schallig et al., 1997). Estos antígenos son reconocidos cerológicamente por ovinos infectados y

se cree que están relacionados con moléculas similares en Ancylostoma (llamados ASPs). Su función

biológica no ha sido determinada. Al principio no era posible inmunizar exitosamente a corderos en

crecimiento con estos antígenos (Vervelde, Kooyman et al., 2001), como pudo haberse predicho en

observaciones de desarrollo de inmunidad natural (desarrolla más lentamente en corderos que en ovejas

adultas). Este problema parece haber sido resuelto a través de la selección de un diferente adyuvante,

aunque, debido a que se usaron ES completos en esos estudios, no era del todo claro si la protección se

podría atribuir solamente a los componentes de 15 a 24 kDa (Verbelde, Bakker et al., 2003).

Desafortunadamente, los intentos de reproducir la protección con varias versiones recombinantes de

moléculas de 15 y 24 kDa no han sido exitosas aún (Vervelde, Van Lee Uwen et al., 2002). En dos

experimentos distintos se utilizó una fracción ligada a tiol de ES de adultos de O. ostertagia redujo las

cuentas de huevos de becerros vacunados en un 60%, aunque no hubo efecto sobre los números de

parásitos (Geldhof, Claerebout et al., 2002; Geldhof, Vercauteren, et al., 2004). La misma fracción pero

de una fracción extractada con detergente con O. ostertagia fue inefectiva. En contraste, experimentos

con Haemchus encontraron protección con una fracción detergente de membranas de gusanos, pero no



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con una fr4acción extractada con medio salino. Sin embargo, una fracción ligada a tiol de ES de

Haemonchus también redujo las cargas de huevos y las cuentas de este parásito en cerca de 50% (Bakker,

Vervelde et al., 2004).

Antígenos de intestino de nematodos y Fasciola

La estrategia de utilizar la membrana del intestino fue aplicada por primera vez exitosamente

contra garrapatas en estudios que culminaron con el lanzamiento de la vacuna recombinante contra

Boophilus microplus, la garrapata de ganado en Australia (Willadsn et al., 1995). El principio es sencillo.

El hospedero es inmunizado con proteínas apropiadas de la membrana de intestino de un parásito

hematófago y esto hace que se incremente la respuesta con elevados títulos de anticuerpos circulantes.

Cuando los parásitos se alimentan en el hospedero, estos ingieren anticuerpos que se unen a proteínas

funcionales en la frontera de las vellosidades de sus células intestinales, de tal manera que su proceso

digestivo se compromete, llevando a la inanición, pérdida de fecundidad y debilidad del parásito.

Eventualmente el parásito se suelta del animal y, en el caso de las especies gastrointestinales, es barrido

hacia fuera del intestino por la peristalsis. Esta técnica esta mostrando ser prometedora como un método

para controlar el hematófago H. contortus, del cual se han aislado varias proteínas diferentes de

membrana de intestino, así como complejos de proteínas que ocasionan más del 80% de reducción de los

huevos junto con más de 50% de protección en contra de números de parásitos cuando se prueban en

condiciones experimentales (Jasmer et al., 1993; Smith et al., 1994; Smith et al., 1997; Knox et al.,

1999).

Las mejores caracterizadas y más efectivas de estas son conocidas como H11 y H-gal-GP, que

resdpectivamente consisten de una familia de aminipeptidasas microsomales (Smith et al., 1997), y un

complejo que contiene aspartyl y metaloproteasas protectoras (Smith, Newlands et al., 2003; Smith

Skuce et al., 2003). Se presume que todas estas tres familias de proteasas están relacionadas con la

digestión posterior al consumo de sangre, una función comprometida por anticuerpos en borregas

vacunadas. La inmunización con una combinación de H11 y H-gal-GP puede ofrecer protección

sustancial contra haemonchosis en ovinos en pastoreo (Smith, Van Wyk et al., 2001). Intentos para

producir versiones protectoras recombinantes de estos antígenos han sido frustrantemente fallidos hasta

la fecha, aunque los intentos siguen realizando (Newton y Meeusen, 2003; Smith, Newlands et al., 2003;

Smith, Sauce et al., 2003). Razones posibles de este fallo han sido discutidos (Newton y Meeusen 2003).

El suero de ovejas infectadas repetidamente e inmunes a Haemonchus no reconoció las proteínas

de la membrana de intestino íntegra de los parásitos (Smith, 1993), lo que originó la conclusión de que,



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como algunas proteínas de intestino de Boophilus, estos son antígenos “ocultos”. Desde entonces existe

evidencia de que las proteínas de membrana intestinal de Haemonchus son reconocidas por ovejas o

cabras vacunadas después de una infección artificial (Andrews, Hole et al., 1995; Jasme, Karanu et al.,

2003), aunque no en una cantidad de respuesta que sea capaz de conferir inmunidad protectora (Andrews,

Hole et al., 1995; Smith, Van Wyk et al., 2001). Una principal ventaja de la estrategia de antígenos de

intestino es que, debido a que el mecanismo de inmunidad es muy diferente, este funciona en situaciones

en donde la inmunidad natural contra Haemonchus es débil o inefectiva. Por lo tanto, se ha mostrado que

corderos jóvenes (Travemor et al., 1992; Smith, 1993), cabritos (Jasmer y McGuire, 1991) y ovejas en el

periparto (Andrews, Hole et al., 1995), pueden ser inmunizadas exitosamente y que alguna inmunidad

protectiva es también transferida en los anticuerpos maternos (Andrews, Hole et al., 1995). Por otro lado,

cuando los títulos de anticuerpos vacunales circulantes han reducido con el tiempo, una infección de reto

no mejora la respuesta inmune suficientemente rápido o efectivo para que la infección sea eliminada

(Smith, Van Wyk et al., 2001).

Esto es en claro contraste a vacunas microbiales convencionales podría ser visto como una

desventaja seria, ya que se requerirían frecuentes inmunizaciones para mantener un nivel de protección

efectivo. Sin embargo, la evidencia experimental sugiere otra cosa. El mecanismo de protección en

corderos inmunizados con este método afecta principalmente la etapa tardía de larva 4 y a los parásitos

adultos, mientras que las etapas larvarias nuevas que no son todavía hematófagas no son generalmente

afectadas (Smith 1993; Smith y Smith 1993). Por lo tanto, cuando los corderos inmunizados son

sometidos a infecciones diarias repetidas de larvas, para simular la situación en el campo, las cuentas de

huevos fecales y el numero de gusanos adultos son controlados por la vacuna y la presencia continua y

actividad de las etapas larvarias estimulan una inmunidad natural que es capaz de sustituir los efectos de

la inmunidad vacunal cuando esta se reduce (Smith 1993; Smith y Smith 1993). Se han realizado

intentos para determinar si los antigenos de intestino pueden ser exitosamente destacados en contra de

especies de nematodos que no son directamente hematofagos. La dieta precisa de generos

económicamente importantes como ostertagia y dictyocaulus se desconocen, pero estos contienen

inmunoglobulina del hospedero presumiblemente ingerida con el moco, fluidos titulares y/o exudados

serosos (Murray y Smith 1994). Se ha reportado éxito parcial contra O. ostertagi con homólogos de H11

y H-gal-GP, los antigenos de Haemonchus más protectivos (Smith, Smith y Pettit 2000), pero no contra

Teladorsagia circumcincta (Smith, Pettit y Smith 2001). Interesantemente las preparaciones de antígenos

para cada una de las especies mencionadas anteriormente fueron más efectivas contra Haemonchus que

un reto homólogo, lo que sugiere que la falla relativa se debía más bien a una ingestión inadecuada de



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sangre del hospedero y por lo tanto anticuerpos, y no debido a una preparación de antígeno deficiente

(Smith, Smith y Pettit 2000; Smith, Pettit y Smith 2001).

Las glutation S-transferasas (GST) de F. hepatica fueron elegidas como antígenos vacunales

candidados debido a que proteínas homólogas de Schistosoma mansoni y S. japonicum han demostrado

ser protectores en infecciones utilizando animales de laboratorio como modelos (Sexton et al., 1990).

Los GST son antígenos ocultos ya que no son reconocidos cerológicamente por los ovinos o

bovinos infectados con este parásito (Creaney et al., 1995). Aunque estos están presentes en la superficie

de las células intestinales de la F. hepatica, los GSP también están distribuidos en el parénquima y

tegumento del parásito (Morrison et al., 1996), y no es claro si el modo de protección es análogo a aquel

descrito para las enzimas de membrana intestinal de nematodos. Se piensa que los GST están

relacionados con el metabolismo de los xenobióticos en la Fasciola, en el transporte de compuestos

aniónicos y la detosificación de peróxidos líquidos.

Ovinos y bovinos inmunizados con GSDT nativos aislados de F. hepatica han sido protegido en

promedio por 49 y 29% respectivamente, aunque el resultado de experimentos individuales ha sido muy

variable (Creaney et al., 1995). El efecto depende mucho del coadyuvante utilizado, pero la formulación

más efectiva contra F. hepatica no funciono contra F. gigantita (Estuningsih et al., 1997), sugiriendo que

no era posible extrapolar resultados de una especie de Fasciola a otra. No son muy claros los

mecanismos de protección que son inducidos, pero la posibilidad más simple que los anticuerpos anti-

GST neutralizan estas enzimas, parece haber sido descartada. Desafortunadamente, el intento de lograr

protección con una GST recombinante en bovinos fue un fracaso (De Bont, Claerebout et al., 2003).

Dos grupos sudamericanos han hecho recientemente avances significativos dirigidos a obtener la

vacuna de F. hepatica ovina. Piacenza y colaboradores reportaron casi 90% de reducción en Fasciolas

después de la inmunización en corderos con un aleucina aminopeptidasa aislada de un extracto detergente

de F. hepatica adultas, presumiblemente con un mecanismo semejante al descrito para H11, la familia de

aminopeptidasa microsomal de Haemonchus contortus (Piacenza, Acosta, et al., 1999). aún más

impresionante, Almeida y colaboradores encontraron una ausencia casi total de parásitos y de patologías

hepáticas en ovinos inmunizados con una versión recombinante de una proteína ligada a ácido graso

derivada del S. mansoni conocido como Sm14, que también es altamente eficaz contra retos homólogos

en modelos de schistosomiasis de roedores (Almeida, Torloni et al., 2003). Se cree que Fasciola utiliza

proteínas ligadas a ácidos grasos para obtener ácidos grasos de la sangre del hospedero y se asume que la

inmunización de alguna manera bloquea este mecanismo con consecuencias fatales para el parásito. Aún

cuando el efecto protectivo fue reproducido en dos experimentos separados, el número de ovinos en cada



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grupo fue pequeño y, como mencionan los autores mismos, se requieren trabajos de campo más reales

para evaluar el producto que parece ser la cosa más cercana a una vacuna comercial contra Fasciola

descrita hasta el día de hoy.

Comparado a las especies abomasales, poco trabajo ha sido publicado recientemente en antígenos

protectores para nematodos del intestino delgado de rumiantes. Un descubrimiento importante describió

un mecanismo de aglutinación mediado por anticuerpos del moco, con el que los ovinos eliminaron

larvas de Trichostrongylus colubriformis. El antígeno en cuestión que se encuentra solamente en la larva

3 y su cubierta, está compuesto de subunidades de carbohidratos de 35 kDa y se le ha nombrado CarLa

(Harrison, Pulfort et al., 2003; Harrison, Pulfort et al., 2003a). Moléculas similares estan presentes en

Nematodirus, Cooperia, Haemonchus y Teladorsagia. Será interesante conocer si los ovinos pueden ser

inmunizados con esta gente y, de ser así, si estos están protegidos. Sin embargo, aún cuando esto pueda

ser alcanzado el problema de la producción en masa de esta molécula de carbohidrato de una manera

costo efectiva aún permanece. Una forma recombinante de una molécula similar a la globina de 17 kDa

obtenida de T. colubriformis (Frenkel, Dopheide et al., 1992), redujo la excresión de huevos y las cuentas

de parásitos de corderos jóvenes hasta en un 50% después de haber sido tratados en forma intraperitoneal

en un adyuvante Freund (Emeri, McClure et al., 1999). Sin embargo, varios experimentos con el mismo

antígeno, administrados con diferentes adyuvantes y por otras rutas han producido resultados mixtos (S.

J. McClure, comunicación personal).

La formulación de vacunas y la forma del modo de administración

La selección del adyuvante puede ser crucial para el éxito de cualquier vacuna. Por ejemplo,

utilizando como antígeno los ES de Haemonchus, se obtienen mucho mejores respuestas de anticuerpos

de protección en corderos cuando se utiliza Alhydrogel como adyuvante, comparado con el Bromuro

dimetil dioctadecil amonio (Vervelde, Bakker et al., 2003). Sin embargo, cuando Alhydrogel fue

comparado con QuilA para inmunizar becerros con antígenos de ES tiol de O. ostertagi, sólo aquellos

inmunizados con el Quil A fueron protectores (Geldhof, Vercauteren et al., 2004). En el caso de los

antígenos de oncósfera de cestodos, se requiere todavía un adyuvante que estimule una respuesta con

altos títulos de anticuerpos. Con los antígenos de intestinos de nematodos el requerimiento es el mismo,

excepto que la respuesta también debe ser lo más prolongada posible. Debido a que los mecanismos de

protección no se entienden aún, no está claro todavía que requerimientos de adyuvantes son necesarios

para los antígenos de Fasciola, pero los experimentos hasta el día de hoy han mostrado que la elección

puede ser crítica. Para aquellas especies de nematodos que residen en el intestino delgado, puede ser

necesario para las vacunas recombinantes estimular fases de la respuesta mucosal par inducir una



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protección efectiva. Una variedad de adyuvantes administrados por diferentes rutas han sido probados y

la posibilidad de usar vectores de Salmonella para alcanzar esto ha sido intentado (Brahmbhatt et al.,

1997). El concepto de vacunas de DNA desnudo es atractivo particularmente porque esta podría acabar

con la necesidad de producir proteínas recombinantes comárcales. Desafortunadamente, inmunizar ovejas

solamente con DNA no fue muy alentador en el caso del antígeno 45w de T. ovis, ya que solamente se

invocaron respuestas con bajos títulos de anticuerpos y sin protección contra el reto parasitario. Sin

embargo, ovinos sensibilizados con este DNA desnudo y reestimulados por el mismo gen en un vector de

adenovirus tuvieron títulos de anticuerpos mucho mayores y mostraron también altos niveles de

protección después de la exposición (Rothel et al., 1997).

¿Que tan buenas deben ser las vacunas contra gusanos?

En el caso de nematodos de rumiantes es necesario considerar las vacunas como una herramienta

epidemiológica para mantener bajos niveles de contaminación de pasturas, y no como un arma para

abolir completamente la infección. Barnes et al. (1995) desarrolló un modelo matemático para simular

poblaciones de Trichostrongylus en ovinos en pastoreo y comparó vacunas teóricas de eficacia nominal

con métodos de control convencionales basados en tratamiento antihelmíntico. Ellos concluyeron que si

las vacunas consistían de un antígeno natural, solamente 60% de eficacia en 80% del rebaño proveería de

beneficios sustanciales; que si la vacuna se basaba en un antígeno oculto, entonces la protección del 80%

del rebaño daría un mejor control que un programa convencional con antihelmínticos.

De la misma manera, se ha mencionado que una vacuna que pueda reducir en un 60% la

eliminación de huevos de O. ostertagi de becerros en su primera estación de pastoreo durante los dos

primeros meses después del inicio del pastoreo, sería suficiente para controlar la ostertagiosis en las

condiciones del Noroeste Europeo. Esta conclusión fue alcanzada, primero, porque la mayor parte de la

contaminación de la pastura en lo alto de los meses de verano se deriva de esta contaminación temprana;

segundo, porque los becerros expuestos, rápidamente adquieren una inmunidad que controla la

fecundidad de Ostertagia hacia el pico de infección, y tercero, porque el control efectivo de la

enfermedad era obtenido con una droga antihelmíntica de similar eficacia (Geldhof, Claerebouth et al.,

2002; Geldhof, Vercauteren et al., 2004).

Conclusiones

En la última década se han realizado tremendos avances en el descubrimiento de vacunas contra

parásitos de rumiantes en pastoreo. Varios antígenos altamente protectores han sido descubiertos y los

genes codificando varios de estos han sido clonados. Sin embargo, hay aún considerables obstáculos que



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vencer antes de que las vacunas monovalentes para Haemonchus y Fasciola alcancen su sitio de mercado

y los prospectos para una vacuna multivalente de nematodos es aún distante. Obstáculos específicos

incluye la producción de versiones recombinantes costo-efectivas de los antígenos protectores con la

configuración terciaria correcta para desencadenar una respuesta efectiva y adyuvantes apropiados. Si el

ritmo del progreso visto en los últimos 10 años puede mantenerse, entonces es posible vislumbrar la

introducción de una vacuna contra nematodos en la siguiente década.

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142



143

21. SELECCIÓN GENÉTICA EN PEQUEÑOS RUMIANTES

Frank Jackson

Introducción

Una de las opciones más prometedoras a largo plazo para el control de los nematodos es la

manipulación genética del hospedero. Mediante esta se pueden producir individuos que exhiben niveles

elevados de resistencia ó tolerancia a la infección. La resistencia es definida como la habilidad individual

para regular la población de parásitos mientras que la tolerancia es la habilidad de un individuo para

comportarse bien aún estando parasitado. En un individuo resistente se esperan bajas cargas de parásitos

y bajos conteos de huevos de parásitos en las heces. En un individuo tolerante no necesariamente hay

menores cargas de parásitos y huevos en las heces pero pueden mostrar una buena ganancia de peso ó

buena producción de lana ó leche. Se ha demostrado que ambos caracteres están bajo control genético, y

por lo tanto, pueden ser usados como criterios de selección para producir animales que muestren una

mejor resistencia ó tolerancia.

Programas de selección genética

El incesante incremento en la prevalencia de rebaños con nematodos resistentes a

antihelmíniticos se observó por primera vez en el hemisferio sur. Esto llevo a iniciar programas de

selección genética. Estos programas fueron inicialmente desarrollados en Australia en los setentas y

posteriormente se iniciaron proyectos semejantes en Nueva Zelanda en los ochentas. Estos programas

produjeron líneas de ovejas experimentales con altos niveles de resistencia a la infección con gusanos

del abomaso tales como Haemonchus contortus y Teladorsagia circumcincta así como especies

intestinales tales como Trichostrongylus colubriformis. Durante la década de los noventas los estudios de

selección ovina fueron también inicados en muchos otros países incluyendo Francia, Polonia y el Reino

Unido. También se han iniciado programas de selección genética de cabras en Escocia y Guadelupe y

programas en bovinos en Australia. Los rebaños experimentales que poseen animales que responden a la

selección han proveido información valiosa relacionada con criterios apropiados de selección,

heredabilidades de la respuesta genética contra NGI y el efecto de la selección sobre la productividad.

Estos programas experimentales han cimentado las bases para los esquemas de selección comercial. Esto

ha permitido a los granjeros de Australia, Nueva Zelanda y el Reino Unido, participar recientemente en

programas de selección genética “en granja” para resistencia contra parásitos.



144

Criterios de selección

La selección puede utilizar marcadores. Estos pueden ser genéticos ó fenotípicos y pueden ser

usados para incrementar la resistencia y tolerancia individual y de rebaño. Si sabemos que genes

controlan la resistencia contra los parásitos se pueden buscar estos genes en los animales y utilizar los

marcadores genéticos en un programa de selección. Sin embargo, en la actualidad tenemos un

conocimiento limitado de los genes que controlan la resistencia y aparentemente las diferentes especies y

razas podrían utilizar diferentes genes para controlar sus poblaciones de parásitos. Los programas de

selección actuales no identifican los genes directamente sino que dependen en medir la expresión de

estos. Los animales que poseen genes de resistencia responden de manera similar (respuesta fenotípica).

Los programas de selección usan esta respuesta fenotípica para identificar animales adecuados para ser

futuros reproductores.

La respuesta fenotípica más obvia de la resistencia del hospedero, la población de parásitos, no

puede ser usada fácilmente para la selección de animales reproductores. Esto se debe a que no existen

métodos para medir la cantidad de parásitos en el interior de animales vivos. Por esta razón la mayoría de

los programas utilizan un solo marcador fenotípico para la medir la repuesta genética / resistencia: la

cuenta de huevos por gramo de heces (HPG) para identificar los animales adecuados para la crianza.

La cuenta de HPG es un método económico y fácil de realizar. Por esta razón, esta técnica ha

formado la base para los esquemas comerciales de selección que se llevan a cabo en Australia, Nueva

Zelanda y el Reino Unido.

Estudios a través del mundo han mostrado que la resistencia tiene una heredabilidad cercana a

0.3. Es decir, es similar a la heredabilidad de muchos caracteres productivos que los granjeros han

seleccionado por muchos años. Los marcadores inmunológicos de resistencia (niveles de anticuerpos

antiparásitos circulantes y tipos de células inmunológicas específicas) han sido utilizados en estudios de

selección, en especial en conjunto con marcadores fenotípicos y no sustituyéndolos.

También es posible seleccionar en base a caracteres de desempeño productivo tales como la

tolerancia. Sin embargo, varios estudios realizados en Neva Zelanda han demostrado que la tolerancia

tiene una heredabilidad baja (0.1)

Una de las mayores dificultades inherentes al uso de marcadores fenotípicos parasitológicos e

inmunológicos en animales infectados naturalmente, es la necesidad de uniformidad en la infección. Sin

embargo, las infecciones artificiales de grandes cantidades de animales en diferentes medioambientes

presenta problemas prácticos que han llevado a los investigadores a buscar e identificar marcadores

genéticos apropiados. Se han identificado candidatos tanto para genes como para alelos en diferentes



145

razas de ovinos en Escocia, Nueva Zelanda y Estados Unidos. Sin embargo, hasta la fecha no se ha

podido identificar un gen común. El alto costo de la evaluación genética de individuos parece limitar la

aplicación comercial de esta tecnología. Por lo tanto, es necesario encontrar formas de reducir estos

costos si queremos que estas técnicas puedan ser utilizadas en países en desarrollo.

Heredabilidad de la respuesta genética

La revisión de literatura muestra que las cuentas de huevos fecales tienen una heredabilidad

moderada. Esta varía entre 0.1-0.5 para las diferentes especies (cuadro1). Estas son muy parecidas a

aquellas reportadas para caracteres productivos como producción de leche, ganancia de peso y peso de la

lana. Las heredabilidades reportadas son suficientes para permitir alcanzar progreso genético en el corto

y mediano plazo. Estudios realizados en Australia muestran que, después de diez años de selección, la

línea de ovinos respondente podría no requerir tratamiento antihelmíntico.

Cuadro 1. Heredabilidades de la respuesta genética en varios estudios de selección que han

utilizado cuenta de huevos fecales

Especies Raza Parásito Heredabilidad

Ovinos Merino H. contortus 0.34


Ovinos Merino T. colubriformis 0.39


Ovinos Polaca Infecciones naturales 0.2-0.33

Caprino CCE T. circumcincta 0.31

Caprino Criollo Infecciones naturales mixtas 0.33

Bovino N’Dama Infecciones naturales mixtas 0.28

CCE = Cabra Cachemira Escocesa

Beneficios de la selección genética Los beneficios más obvios que han sido reportados con la selección incluyen: a) Una reducción

marcada de la cantidad de huevos que eliminan en heces hacia la pastura y, b) Una reducida dependencia

en la quimioprofiláxis. Estudios en ovinos y caprinos han demostrado que las cuentas de huevos en

animales de líneas seleccionadas puede ser reducido en más del 50% en comparación con líneas de

animales no seleccionados. Como regla general las líneas de animales seleccionados requieren



146

intervención antihelmíntica menos frecuente. Estudios en Australia han mostrado que una línea

seleccionada no requiere tratamiento. Otro estudio realizado en cabras de Cachemira de Escocia muestra

que los tratamientos se pueden reducir de 5 a 2 por época de pastoreo. La reducción en la contaminación

de la pastura debe resultar en una reducción en el tamaño de la población de larvas infectantes en la

pastura. Este efecto positivo parece acumularse a lo largo de varias épocas de pastoreo. Sin embargo,

estudios recientes han mostrado que esto no siempre será el caso. Estudios repetidos por varios años en

Nueva Zelanda han mostrado que laproducción de huevos en el excremento de ovinos seleccionados

mostraron una reducción trece veces por debajo de la línea no seleccionada, pero la población de larvas

en el pasto se redujo solamente de tres a cuatro veces por debajo de los no seleccionados. Estos estudios

muestran que no existieron diferencias significativas entre el comportamiento de animales seleccionados

y no seleccionados.

Efecto de la selección sobre la productividad.

Un área de considerable interés es el determinar si la respuesta genética tiene un costo productivo

para el hospedero. Los primeros estudios realizados en Australia sugirieron que los individuos con mayor

respuesta fueron capaces de mantener una alta productividad. Sin embargo, estudios posteriores en

Nueva Zelanda sugieren que puede haber una rebaja en la productividad de lana y carne. Algunos

estudios han mostrado que la respuesta contra la infección por larvas está asociada con diarrea y por lo

tanto la productividad puede ser reducida en animales seleccionados. Un estudio realizado en Nueva

Zelanda ha mostrado la correlación entre una mejora la producción de lana y una mayor susceptibilidad a

la infección por nematodos. Estudios realizados con cabras de fibra, que tienen una más pobre habilidad

para regular sus poblaciones de parásitos, comparado con las ovejas, no han dado evidencia de alguna

reducción en el crecimiento ó la producción de fibra en animales de líneas seleccionadas. Una

explicación para esta gran variabilidad en los resultados encontrados hasta ahora puede depender

simplemente del tamaño de la respuesta. Un ejemplo son los animales que han sido seleccionados para

tener una gran respuesta contra los nematodos, pagando un alto costo por este carácter. Bajo estas

circunstancias, animals como las cabras que aún siguiendo un programa de selección tienen un rango

limitado de respuesta comparado con las ovejas, pueden no sufrir severas reducciones en su

comportamiento. Estos resultados sugieren que los genetistas podrían necesitar un balance en los

procesos de selección para asegurar que, mientras se selecciona para mejorar la respuesta de rebaño

también deberán buscar minimizar cualquier efecto detrimental sobre la productividad.



147

La selección genética tiene un claro potencial de proveer un medio sustentable para controlar

infecciones por gusanos redondos y, por lo tanto, reducir nuestra dependencia en los antihelmínticos. Sin

embargo, es necesario recordar que mientras la selección puede incrementar la tasa de desarrollo de

adquisición de inmunidad, no podrá solventar algunas de las limitantes de la inmunidad natural tales

como la ausencia de respuesta en animales muy jóvenes y la relajación peripartal de la inmunidad.

El reto que deben enfrentar los criadores y los genetistas en el futuro será el de maximizar la

respuesta en estos tipos de animales. También se deberá buscar mantener niveles aceptables de

productividad aún en animales seleccionados para resistencia.

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150

22. ASPECTOS SOCIALES QUE INFLUYEN EN LA APLICACIÓN DE MÉTODOS DE CONTROL DE NEMATODOS GASTROINTESTINALES

J. Felipe de J. Torres-Acosta

Introducción

Un problema común de la producción caprina y ovina del trópico es la nematodiasis

gastrointestinal. Los ovinos y caprinos son especies que desarrollan poca inmunidad contra los

nematodos gastrointestinales (NGI) comparadas con el bovino. Es por esto que los productores que

pastorean animales en el trópico tienen que enfrentarse de manera constante al reto de los NGI,

principalmente en la época de lluvia. El Médico Veterinario Zootecnista (MVZ), las empresas

farmacéuticas y los investigadores saben que el control de los NGI en estas especies debe establecerse

con base en la epidemiología de los mismos dentro de los sistemas de producción. Sin embargo, en

muchas ocasiones no consideran al productor y su sistema de producción como parte del ambiente donde

ocurre el problema. Otros factores que generalmente omiten considerar y que pueden ser de importancia

para el control de la nematodiasis son la formación (o deformación) profesional del MVZ, el entorno

social donde se desempeña y los aspectos relacionados con los auténticos intereses mercantiles de

empresas farmacéuticas. Este documento utiliza información generada con los productores de ovinos y

caprinos en Yucatán para reflexionar sobre diversos aspectos sociales que deben considerarse para

mejorar las posibilidades de control de NGI en el trópico.

Aspectos relacionados con el productor y su sistema de producción

La aplicación de métodos de control de NGI depende en gran manera del productor y su sistema

de producción. En Yucatán, por ejemplo, la mayoría de los productores de ovinos y caprinos pastorean a

sus animales en la vegetación nativa por lo que sus animales están en contacto constante con NGI. Por

esta razón más de la mitad de los productores (alrededor del 55% de los caprinocultores y 72% de los

ovinocultores) utilizan desparasitantes en sus animales para controlar los NGI (Torres et al., 2000a;

Torres et al., 2000b). Sin embargo, estudios más profundos del manejo de los caprinocultores permiten

identificar varios aspectos que ponen en peligro la sustentabilidad de las drogas desparasitantes entre

estos productores. Por ejemplo, muy pocos productores conocen el producto que usan y la frecuencia de

desparasitación. Además, la mayoría de los productores de cabras (70%) determinan la dosis de

desparasitante que aplican calculando de peso mientras que solamente el restante 30% pesan a sus



151

animales para dosificar. Aún más, la mayor parte de las veces la aplicación del desparasitante es

realizada por personas sin preparación y solamente en un 28% de los casos es realizado por un MVZ

(Torres et al., 2000b). La aplicación de fármacos sin supervisión del veterinario aumenta el riesgo de

usar dosificaciones que no correspondan a los pequeños rumiantes. Además, aumenta el riesgo de

desparasitar cabras en producción de leche, lo que puede redundar en la presencia de desparasitantes en

leche de consumo humano. Otros riesgos que se deben considerar son el uso de fármacos caducos, la

inadecuada conservación del fármaco y la mala técnica de aplicación lo que originaría lesiones en el

animal.

Por otro lado, cuando se consideran otros métodos de control de NGI, se observó que los

productores de Yucatán pueden adoptar la suplementación pues de hecho casi todos la realizan

actualmente. Además estos sistemas de producción cuentan con alojamiento nocturno que se presta para

manejo diario y cuentan con comedero en su mayoría (Torres-Acosta, 1999; Torres et al., 2000b). Los

hongos nematófagos pueden integrarse al suplemento para combinar estas dos estrategias de control de

NGI. Otra estrategia que permiten los sistemas de Yucatán es la suplementación con plantas locales que

contengan taninos condensados.

Aspectos relacionados con los Médicos Veterinarios Zootecnistas

En muchos casos una parte del problema del control de NGI es la escasa disponibilidad de

Médicos Veterinarios Zootecnistas capacitados para trabajar con ovinos y caprinos en muchas zonas de

México. Los Médicos veterinarios Zootecnistas deben conocer los NGI que afectan a los pequeños

rumiantes en su zona de trabajo, su epidemiología, factores predisponentes y principales métodos de

control, además de las dosificaciones específicas de drogas que requieren estas especies. Muchas veces el

MVZ tiene la actitud errónea de considerar que los modernos antihelmínticos hacen innecesaria la

información epidemiológica de los NGI de tal manera que solamente se requiere instituir un programa de

tratamiento antihelmíntico "regular" para resolver este problema. Sin embargo, existe evidencia

contundente de que el uso intensivo de antihelmínticos en ovinos y caprinos no es una opción sustentable

ya que selecciona aquellos nematodos que son resistentes a los antihelmínticos (Jackson, 2000). El

surgimiento de NGI resistentes a los antihelmínticos ha creado la necesidad de actualizar al MVZ en

ejercicio y capacitar al futuro MVZ para reducir el riesgo de crear NGI resistentes a las drogas. Además

se debe informar al MVZ de los adelantos de investigación relacionada con métodos alternativos de

control de NGI. También es necesario actualizar y hacer cumplir la normatividad existente para la

comercialización y uso de medicamentos y de esta forma evitar el mal uso de las drogas.



152

Aspectos relacionados con los laboratorios farmacéuticos

La disponibilidad de drogas en muchas regiones rurales es limitada. Por ejemplo, del total de

productores de cabras de Yucatán que desparasitan a sus cabras el 60.7% adquieren los antihelmínticos

en la ciudad de Mérida, 25% lo adquieren en otras ciudades de Yucatán y el 14.3% restante dependen del

producto que trae el MVZ que los asesora (Torres-Acosta, 1999). Lo anterior desanima a los productores

de comunidades lejanas para llevar al cabo la desparasitación de sus animales cuando lo necesitan.

Muchos productores de pequeños rumiantes reciben "asesoría" para el tratamiento de sus cabras y

ovejas por parte de los trabajadores de las farmacias Veterinarias. Por ejemplo, en Yucatán el 33% de los

productores caprinos que desparasitan a sus cabras utilizan la "asesoría" de los dependientes de farmacias

Veterinarias. Sin embargo, muchos dependientes de farmacias no cuentan con capacitación profesional lo

que puede provocar el mal uso de las drogas.

La mayoría de los productos desparasitantes que están en el mercado no tienen indicaciones

específicas para los ovinos y mucho menos para caprinos. Por ejemplo, los productos locales que

contienen levamisol recomiendan una dosis de 6mg/kg de peso vivo, mientras que la recomendación

aceptada internacionalmente para cabras es de 8 a 10mg/kg de peso vivo (McKenna y Watson, 1987). Por

lo tanto, los productores que están desparasitando sus animales de acuerdo a la recomendación del

fabricante están sub-dosificando.

Algunos productores utilizan desparasitantes que no han pasado por el proceso de autorización

del sector salud en México y otras partes del mundo. Tal es el caso de las lactonas macrocíclicas

(ivermectina, moxidectina, doramectina) que son productos que carecen de licencia para su uso en cabras

y, sin embargo, se utilizan para desparasitar caprinos (Kettle et al., 1983; Scherrer et al., 1990; Torres-

Acosta, 1999; Torres et al., 2000b). Las empresas farmacéuticas no invierten en la obtención de licencia

para estos productos a nivel internacional debido al temor de que en los caprinos se generan nematodos

resistentes a los antihelmínticos más rápidamente que en ovinos o bovinos. Sin embargo, al carecer de

licencia se incrementa el riesgo de mal utilizar esos productos y crear resistencia contra estas drogas.

Esto debido a que los productores usan las dosis recomendadas para otros rumiantes, lo cual no

necesariamente es lo más adecuado (Torres-Acosta, 1999). Existen también ejemplos de drogas que

solamente han sido probadas y aprobadas a nivel internacional para bovinos. Sin embargo, el fabricante

local indica en su etiqueta que esta droga puede ser usada en ovinos y caprinos.



153

Para retardar la aparición de nematodos resistentes a los antihelmínticos se necesita establecer un

esquema de rotación anual de drogas. Sin embargo, en nuestro país no existe un esquema sencillo que

permita a los productores saber qué medicamentos comerciales pertenecen a las tres diferentes familias

de desparasitantes. En algunos países se ha establecido que las etiquetas de los diferentes fármacos

comerciales de las diferentes familias tengan un código de color común para que los productores y

dependientes de farmacias los puedan identificar con más facilidad.

Aspectos relacionados con la investigación

La necesidad de establecer métodos alternativos de control de NGI ha despertado un nuevo

interés en el estudio de la epidemiología y las estrategias de control de los NGI. El reto ahora es adaptar

estas estrategias a las condiciones de los productores y sus sistemas de producción. En Yucatán, por

ejemplo, la mayoría de los productores de pequeños rumiantes tienen estas actividades como algo

secundario (Torres et al., 2000b), donde su mano de obra es la mayor parte de la escasa inversión que

realizan. Estas características asignan a los pequeños rumiantes muy baja prioridad para la inversión en

innovaciones (Fielding, 1988). Por lo tanto, cualquier estrategia de intervención para el control de NGI

debe estar diseñada para resolver las necesidades del productor y su sistema de producción utilizando los

recursos que este tiene disponible (Waller, 1997). Sin embargo, esto es fácil decirlo pero es muy difícil

aplicarlo. Esto implica un proceso lento que va desde los primeros años en los que se estudian las

estrategias en condiciones controladas, luego otros años para estudiar los efectos en condiciones de

campo semi-controladas y finalmente la aplicación por algunos productores colaborantes. En la situación

ideal este proceso llevará años de trabajo y recursos económicos no siempre disponibles. Pero después

viene otra etapa complicada: la divulgación de recomendaciones. Esta etapa se complica pues muchas de

estas estrategias innovadoras no tienen interés económico y además muchas son contrarias a los intereses

de empresas farmacéuticas que ven como un peligro la reducción en las ventas de sus fármacos.

Conclusión

La mayor parte de los factores sociales que limitan la aplicabilidad de estrategias más efectivas

de control de NGI están íntimamente relacionados con la falta de información a diferentes niveles. El

MVZ, el investigador y las empresas farmacéuticas pocas veces conocen el sistema de producción y al

productor de pequeños rumiantes que aplicará las estrategias que estos sugieran. El productor, y muchas

veces el MVZ, tienen poco acceso a información relacionada con el uso adecuado de las drogas

desparasitantes en pequeños rumiantes. También carecen de mecanismos eficaces para conocer los



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avances de investigación en métodos alternativos y su aplicabilidad en los sistemas de producción

locales. Las empresas farmacéuticas deben obtener información de cómo son utilizados sus productos en

la realidad y deben invertir recursos para facilitar el acceso de información sobre el uso adecuado de sus

fármacos para todos los usuarios. Por lo tanto, la capacitación y disponibilidad de información son

componentes importantes para la implementación adecuada de cualquier estrategia de control de NGI.

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