1

2

3

PRESENTACIÓN En el trópico mexicano las garrapatas, moscas hematófagas y nematodos gastrointestinales son los principales parásitos que causan problemas económicos en los bovinos. Para poder diseñar programas de control de estos parásitos es necesario conocer la relación parásito-bovino-ambiente. Esta relación orientará al Médico Veterinario Zootecnista y al productor para diseñar programas de control específicos para cada hato o región ganadera. Como parte del proyecto denominado “Resistencia de Rhipicephalus (Boophilus) microplus y nematodos gastrointestinales a la ivermectina en ranchos bovinos de Yucatán, México” con registro 108773, y que fue financiado por el CONACYT-FOMIX, Yucatán, se programó la elaboración del presente Manual Técnico que tiene como objetivo proporcionar al productor de ganado bovino una guía práctica para conocer los principales parásitos internos y externos que afectan al ganado bovino, los antiparasitarios disponibles, las formas de aplicación, los métodos alternativos y los programas de control sugeridos para eficientar el control de estos parásitos que afectan al ganado bovino del sureste de México. El Manual Técnico fue realizado por un grupo multidisciplinario de académicos del Campus de Ciencias Biológicas y Agropecuarias de la Universidad Autónoma de Yucatán, bajo el auspicio del Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología (Fondos FOMIX, Yucatán).

Dr. Roger Iván Rodríguez Vivas Responsable Técnico del Proyecto

Mérida, Yucatán, México Agosto de 2011

4

ÍNDICE Pag

I. INTRODUCCIÓN……………………………………………………………… 1 II. ANTECEDENTES……………………………………………………………. 2 2. NEMATODOS GASTROINTESTINALES QUE AFECTAN AL GANADO BOVINO………………………………………………………………

2

2.1. Importancia económica…………………………………………………… 2 2.2. Principales nematodos gastrointestinales que afectan a los bovinos.. 2 2.3. Ciclo de vida de nematodos gastrointestinales………………………… 3 2.4. Métodos de control de nematodos gastrointestinales…………………. 4 2.4.1. Control químico…………………………………………………………... 6 2.4.2. Control no químico………………………………………………………. 8 2.5. Resistencia antihelmíntica………………………………………………… 8 2.6. Investigaciones sobre nematodos gastrointestinales resistentes en México…………………………………………………………………..

9

2.7. Métodos para el diagnóstico de la resistencia…………………………. 10 2.7.1. Pruebas in vivo…………………………………………………………... 10 2.7.2. Pruebas in vitro…………………………………………………………... 11 III. GARRAPATAS QUE AFECTAN AL GANADO BOVINO……………….

12

3.1. Importancia económica por las infestaciones con Rhipicephalus Microplus…………………………………………………………………….

12

3.2. Principales garrapatas que afectan al ganado bovino………………… 13 3.3. Ciclo de vida de Rhipicephalus microplus……………………………… 13 3.4. Otras garrapatas que parasitan al bovino………………………………. 16 3.5. Métodos de control………………………………………………………… 17 3.5.1. Control químico………………………………………………………….. 17 3.5.1.1. Impacto de las lactonas macrocíclicas sobre las poblaciones de escarabajos estercoleros……………………………………………….

19

3.5.1.2. Control químico con extractos de plantas con actividad ixodicida. 20 3.5.2. Control no químico……………………………………………………… 20 3.5.3. Control integrado de garrapatas………………………………………. 23 3.6. Resistencia a los ixodicidas………………………………………………. 25 3.7. Investigaciones sobre garrapatas resistentes en México…………….. 25 3.8. Diagnóstico de la resistencia……………………………………………... 27 3.8.1. Diagnóstico a nivel de campo………………………………………….. 27 3.8.2. Diagnóstico por bioensayos……………………………………………. 28 3.8.3. Diagnóstico bioquímico y molecular…………………………………… 29 3.9. Fallas en el uso de ixodicidas para el control de garrapatas…………. 29 IV. MOSCAS HEMATÓFAGAS QUE AFECTAN AL GANADO BOVINO…

30

4.1. Haematobia irritans (mosca de la paleta o de los cuernos)…………… 30 4.2. Stomoxis calcitrans (mosca de los establos)…………………………… 32

5

4.3. Tabánidos…………………………………………………………………… 33 4.4. Investigaciones sobre moscas hematófagas resistentes a antiparasitarios en México………………………………………………..

34

V. PROGRAMA DE CONTROL DE PARÁSITOS INTERNOS Y EXTERNOS……………………………………………………………………

36

5.1. Programa de control de nematodos gastrointestinales………………... 36 5.1.1. Esquemas de desparasitación…………………………………………. 5.1.2. Antihelmínticos usados para el control nematodos gastrointestinales…………………………………………………………

36 38

5.1.3. Calendario de desparasitación interna propuesto para el estado de Yucatán……………………………………………………….

38

5.2. Programa de control de garrapatas y moscas hematófagas…………. 40 5.2.1. Criterios para el uso de garrapaticidas………………………………... 40 5.2.2. Frecuencia de aplicación de garrapaticidas…………………………... 40 5.2.3. Frecuencia de aplicación de mosquicidas……………………………. 42 5.3. Sugerencias al productor para controlar la resistencia de las garrapatas a los garrapaticidas…………………………………………...

42

REFERENCIAS DE CONSULTAS…………………………………………….

43

6

ABREVIATURAS

NGI Nematodos gastrointestinales AH Antihelmíntico RA Resistencia antihelmíntica H. contortus Haemonchus contortus R. microplus Rhipicephalus microplus M. anispliae Metarhizium anisopliae H. irritans Haematobia irritans S. calcitrans Stomoxis calcitrans L3 Larva 3 L4 Larva 4

7

I. INTRODUCCIÓN En las regiones tropicales y subtropicales a nivel mundial las garrapatas, moscas hematófagas y nematodos gastrointestinales (NGI) son los principales parásitos que causan problemas económicos en los bovinos. Por su importancia económica y sanitaria, Rhipicephalus (Boophilus) microplus (R. microplus) es la principal especie de garrapata que ocasiona problemas en la ganadería bovina que van desde las pérdidas relacionadas con mortalidad de los animales, reducción en los niveles de producción animal, alteraciones reproductivas y altos costos de control. Las moscas y tábanos hematófagos (Haematobia irritans, Stomoxys calcitrans y Tabanus sp) disminuyen la productividad del ganado bovino a causa de las picaduras o la transmisión de patógenos. Asi mismo, los NGI (Haemonchus contortus, Trichostrongylus colubriformis y Cooperia spp.) producen trastornos digestivos y metabólicos que reducen la producción, llegando a causar muerte aguda en becerros y animales jóvenes. La estrategia más utilizada para controlar a las garrapatas, moscas hematófagas y NGI consiste en romper los ciclos de vida de estos organismos a través de la aplicación de antiparasitarios a intervalos determinados por la región ecológica, especies a las que se va a combatir, eficacia residual (o persistencia del antiparasitario) y por las costumbres del productor. Los ixodicidas (garrapaticidas) que se han utilizado principalmente para el control de las garrapatas incluyen las familias de las Amidinas, Organofosforados y Piretroides; siendo las dos últimas familias usadas también para el control de moscas hematófagas que afectan a los bovinos. En el caso de los nematodos, los antiparasitarios comerciales de amplio espectro pertenecen a tres familias: bencimidazoles, imidazotiazoles y lactonas macrocíclicas. Estos antiparasitarios han sido utilizados con éxito en el control de los parásitos. Sin embargo, su uso continuo e irracional ha ocasionado la generación de cepas de garrapatas, moscas hematófagas y NGI resistentes a la acción de estos productos químicos. Debido al problema de resistencia a los antiparasitarios es necesario que los productores diseñen y apliquen programas de control integral de parásitos internos y externos. El presente Manual Técnico tienen como objetivo proporcionar al productor de ganado bovino una guía práctica para conocer los principales parásitos internos y externos que afectan al ganado bovino, los antiparasitarios disponibles, las formas de aplicación, los métodos alternativos y los programas de control sugeridos para eficientar el control de estos parásitos que afectan al ganado bovino del sureste de México.

8

II. ANTECEDENTES

2. NEMATODOS GASTROINTESTINALES QUE AFECTAN AL GANADO BOVINO. Las infecciones por NGI constituyen una de las principales causas de pérdidas en la producción de rumiantes en el mundo, en particular bajo condiciones de pastoreo ramoneo. En los trópicos las infecciones en condiciones naturales normalmente son mixtas, ocasionadas principalmente por los géneros Haemonchus, Trichostrongylus, Ostertagia, Cooperia y Oesophagostomum. Estas infecciones tienen como consecuencia trastornos digestivos y metabólicos que repercuten en la salud y bienestar del hato (Figura 1). Los grupos que son más susceptibles a las infecciones con NGI son los bovinos jóvenes, cuando la inmunidad todavía no se ha establecido. El desarrollo y sobrevivencia de estadíos de vida libre de los NGI (en las pasturas) está influenciada por factores propios de los NGI y factores medio ambientales. Una humedad elevada y una temperatura cálida favorecen la dispersión de huevos de NGI desde las heces de los rumiantes hacia las pasturas y regulan el desarrollo de larvas de vida libre a lo largo de todo el año.

2.1. Importancia económica. Se estima que el gasto anual mundial para combatir esta problemática en el ganado es de $1.7 billones de dólares Americanos. La infección por NGI es reconocida como el mayor obstáculo en la producción de rumiantes en zonas tropicales como el estado de Yucatán. El impacto económico causado por la infección con NGI produce pérdidas económicas directas debidas a la disminución de la producción (reducción en la producción de carne y leche y muerte de los animales). Las pérdidas económicas indirectas se deben al aumento en los costos de control (antihelmínticos (AH), mano de obra, equipos), reducción en la calidad de la canal y predisposición a otras enfermedades. Las cifras mundiales indican que cada año se pierden alrededor de $ 4 billones de dólares americanos como resultado de estas infecciones.

2.2. Principales nematodos gastrointestinales que afectan a los bovinos. Los NGI del tracto digestivo de los bovinos son comúnmente llamados estrongilidos digestivos o estrongilidos gastrointestinales. Se localizan en diferentes órganos del tracto digestivo de los rumiantes domésticos (Cuadro 1). La

9

superfamilia Trichostrongyloidea agrupa a las especies más frecuentes y a las más patógenas. Cuadro 1. Géneros de los nematodos gastrointestinales y áreas de localización en bovinos.

Géneros y especies de nematodos gastrointestinales

Nivel Mundial Trópico mexicano Estado de Yucatán

Órgano

Abomaso Trichostrongylus axei

Ostertagia ostertagi

Teladorsagia circumcincta

Haemonchus contortus

Haemonchus contortus

Trichostrongylus

Mecistocirrus

Haemonchus contortus

Ostertagia

Cooperia

Intestino

delgado

Trichostrongylus

Cooperia

Nematodirus

Bunostomun

Strongyloides

Trichostrongylus

Cooperia

Trichostrongylus

Strongyloides

Intestino

grueso

Oesophagostomum

Chabertia

Trichuris

Agrostomum

Oesophagostomum

Agrostomum

Oesophagostomum

Trichuris

Figura 1. Nematodo adulto de Haemonchus contortus, que afecta a los bovinos en climas tropicales. A) Parásito adulto, B) Parásitos adultos recuperados del abomaso de un bovino con un cuadro clínico de nematodiasis gastrointestinal.

2.3. Ciclo de vida de nematodos gastrointestinales. La mayoría de los NGI que infectan a los rumiantes comparten el mismo ciclo de vida (Figura 2) y esta comprende dos fases: endógena y exógena.

A B

10

En la fase exógena los huevos producidos diariamente por las hembras de los diferentes NGI son eliminados en las heces al suelo donde se exponen al medio ambiente externo. En condiciones ambientales propicias (humedad relativa >80%, temperatura de 20-35 °C y presencia de oxígeno) los huevos se transforman a larvas que pasan por diferentes estadios (larva 1, larva 2 y larva 3). La larva 3 es la fase infectante. Su capacidad de migración horizontal y vertical le permite salir de las heces y subir a la vegetación, para que los bovinos puedan ingerir las larvas 3 al momento de consumir la vegetación. En la fase endógena, las larvas 3 llega al tracto digestivo para localizarse en su sitio predilecto (abomaso, intestino delgado o intestino grueso) y penetra la mucosa digestiva y posteriormente tiene dos alternativas: a) penetrar la submucosa y transformarse en larva 4 (permanece en estado de latencia o hipobiosis), o b) transformarse en nematodos adultos de algún sexo. Los parásitos juveniles (larva 5) ya presentan dimorfismo sexual (machos o hembras). Estas se desarrollan hasta alcanzar el estado adulto. Los machos y hembras copulan y las hembras grávidas ponen huevos, para iniciar nuevamente el ciclo de vida. Figura 2. Ciclo de vida de los nematodos gastrointestinales de la superfamilia trichostrongyloidea en los bovinos.

11

2.4. Métodos de control de nematodos gastrointestinales. 2.4.1. Control químico. Los AH de amplio espectro están agrupados en tres familias principales que a continuación se describen brevemente: Bencimidazoles. Alterando la función y estructura de los microtúbulos en las células intestinales de los nematodos e inhiben el sistema enzimático de la fumarato reductasa, la cual es vital para la producción de energía en la mayoría de los parásitos. Imidazotiazoles. Actúan como agonistas colinérgicos. Causan parálisis espasmolítica de los músculos de los nematodos, dando lugar a la expulsión de los parásitos. Lactonas macrocíclicas (avermectinas y milbemicinas). Actúan como agonistas de gran afinidad sobre las subunidades de canales iónicos selectivos a cloro de los nematodos y artrópodos. Afectan la capacidad de alimentación y fecundidad del parásito, lo mismo que la habilidad para mantenerse en sus sitios de localización por parálisis flácida del parásito. Estos fármacos son llamados endectocidas por que actúan contra parásitos internos (nematodos) y externos (garrapatas, piojos, pulgas, etc.). Los métodos de aplicación de fármacos para el control de NGI comúnmente son por vía parenteral (Figura 3) las cuales se pueden aplicar de forma intramuscular (en el tejido muscular) o subcutánea (por debajo de la piel). La aplicación intramuscular permite una absorción rápida y completa, así como una liberación de forma prolongada y constante del fármaco. Las inyecciones subcutáneas permiten administrar grandes volúmenes del fármaco y su absorción es más lenta que la subcutánea. Otra forma de aplicación es la vía oral, en la cual los fármacos se administran por la boca, con la ayuda de dispositivos diseñados para tal fin. Figura 3. Formas de aplicación de antiparasitarios en los bovinos. A) subcutáneo en el cuello, B) subcutáneo en la base de la oreja, C) intramuscular en el anca.

A B C

12

2.4.2. Control no químico. Debido al problema en el uso indiscriminado de los AH, así como al incremento en el fenómeno de la resistencia antihelmíntica (RA, la búsqueda de métodos alternativos de control de NGI es una urgente necesidad. A continuación se describen los principales métodos alternativos de control de NGI en pequeños rumiantes, los cuales se dividen en sus fases parásita y no parásita.

a) Control de la fase parásita. Animales con resistencia genética contra los parásitos. Consiste en seleccionar animales genéticamente resistentes a los NGI. Ya sea de una línea de animales dentro de una raza o por cruzas de razas mayor capacidad para regular sus poblaciones de parásitos. Se han realizado estudios que demuestran la capacidad de algunas razas de bovinos para regular sus cargas de parásitos. Ésta regulación tiene un componente genético que es un caracter moderadamente heredable. Los beneficios de la selección de razas resistentes son: a) disminución del número de parásitos en los animales y b) menor contaminación de las pasturas. Vacunación contra NGI. Las vacunas para el control de NGI de ovinos de importancia económica han sido objeto de investigación por más de 20 años. Sin embargo actualmente no existen vacunas comerciales disponibles contra NGI en rumiantes a pesar de considerables esfuerzos en la investigación. Asimismo es difícil conocer el grado de protección obtenido en una vacuna parasitaria, debido a numerosas variables involucradas, ejemplo: especies de parásitos, clima, manejo, etc. No hay trabajos todavía en bovinos.

Suplementación alimenticia. Se ha demostrado que la suplementación alimenticia con proteína, energía o la combinación de ambas reduce el grado de parasitosis. Las dietas ricas en proteínas dificultan el establecimiento de parásitos en el huésped debido a una mayor respuesta inmune observándose reducido número de huevos en heces, menor número de parásitos adultos en abomaso, intestino grueso y delgado, disminución del tamaño de las hembras parásitas y de la fecundidad de estás. Plantas con propiedades antihelmínticas. Existen plantas que además de aportar nutrimentos al animal poseen propiedades antihelmínticas, relacionadas a compuestos secundarios, que al ser consumido por los animales (en fresco, ensilado o henificado) se obtiene el efecto AH deseado. Existen diversos estudios en los que se evaluaron el efecto de diferentes extractos de plantas que tienen efecto sobre los NGI. Dentro de las plantas identificadas con poder antihelmíntica para el control de NGI de rumiantes se encuentran: Lysiloma latisiliquum, Havardia

albicans y Phytolacca icosandra (Figura 4).

13

Figura 4. Planta de la especie Phytolacca icosandra nativa de Yucatán, México que

presenta buena eficacia para el control de NGI en rumiantes. Agujas de cobre. Las agujas de óxido de cobre pueden reducir significativamente el número de parásitos establecidos y la fecundidad de las hembras en infecciones de H. contortus. El principal factor limitante para el uso de las agujas de óxido de cobre es la toxicidad del cobre, que puede resultar en mortalidad. Sin embargo, el óxido de cobre incorporado en las ajugas de óxido de cobre es menos absorbido que otras formas de cobre, tales como el sulfato de cobre, y esto reduce el riesgo de toxicidad. b) Control de fases libres o no parásitas. Control biológico. Los métodos de control biológico se basan en el uso de un enemigo natural de los nematodos, reduciendo el nivel de infección en las pasturas, a un nivel en que los animales en pastoreo eviten los efectos clínicos y subclínicos debido a la presencia de nematodos. Duddingtonia flagrans es un hongo nematófago utilizado para reducir y matar larvas de parásitos en desarrollo en el pasto, de esta manera rompen el ciclo de vida antes de que las larvas migren de las heces a la pastura, evitando así que sean ingeridas por los animales en pastoreo. Duddingtonia flagrans (Figura 5) ha mostrado resultados favorables en pruebas in vitro e in vivo. La variación de la eficacia aumenta debido al aislamiento del hongo utilizado, al huésped, especie de parásito, sistema de manejo y las condiciones ambientales, pero la reducción en la infectividad de los pastos puede superar el 90%.

14

Figura 5. Hongo nematófago de la especie Duddingtonia flagrans “estrangulando” (flechas) a una larva de un NGI de rumiante. Manejo de praderas: El sistema de pastoreo rotacional es el método más conocido para modificar la biología de los NGI. Este método consiste en movilizar a los animales a través de diferentes potreros para evitar la infección de NGI, ya que de este modo las larvas, presentes en el potrero quedan expuestas a temperatura, humedad y radiación solar, muriendo por inanición (de 30 a 60 días en condiciones del trópico).

2.5. Resistencia antihelmíntica. La resistencia antihelmíntica (RA) en poblaciones de NGI constituye el principal problema en la producción de rumiantes no solo en los trópicos y subtrópicos, sino también, en el ganado del resto del mundo. La RA ha sido descrita como un fenomeno donde las dosis normales del AH, no promueven una consistente reducción de los parásitos o de la excreción de huevos. Muchos NGI de importancia veterinaria poseen el potencial genético para responder con éxito a los ataques químicos y los medios para asegurar la difusión de sus genes de resistencia a través de la diseminación del huésped. Existen varios factores que favorecen la emergencia de NGI resistentes a los AH. Entre ellos podemos citar los siguientes: Subdosificación. Las causas principales de subdosificación en México son las siguientes:

Cálculo inadecuado de la dosis (calculando el peso o por el peso promedio del lote).

15

Uso inadecuado del instrumento de desparasitación (vía de administración errónea, instrumento defectuoso, manos inexpertas).

Uso de dosis incorrectas indicadas en la etiqueta de algunos productos de fabricación nacional.

Dosificación muy frecuente. El incremento en la frecuencia de desparasitación puede ser el primer indicio de NGI resistentes a los AH. No rotar anualmente la familia de desparasitantes. El uso de una sola familia de desparasitantes permite a los NGI resistentes sobrevivir y prevalecer sobre las poblaciones que no son resistentes. Además, la reversión a la susceptibilidad no ocurre cuando se deja de usar ese AH. Una vez que el problema de resistencia está presente no desaparece, es decir, “la resistencia es para siempre”. Muchos productos con diferente nombre tienen el mismo principio activo. Por lo tanto muchas veces cambiar de marca no significa cambiar de familia de desparasitante. Usar desparasitantes con eficacia reducida. En muchas ocasiones se usan AH no certificados científicamente (dosis y vías de administración) para ciertas especies. En México es posible encontrar productos de dudosa calidad a bajo precio que tienen concentraciones menores a las indicadas en la etiqueta. Otro factor que puede provocar eficacia reducida es el inadecuado manejo y almacenamiento de la droga. Factores del parásito. Las cepas resistentes de parásitos que tienen un potencial biótico elevado pueden predominar rápidamente sobre las cepas susceptibles. Por otro lado, los parásitos que en su fase histotrófica (L4) pueden incurrir en hipobiosis (como H. contortus y Ostertagia) y volverse resistentes antes que aquellas especies que no presentan esas fases evolutivas.

2.6. Investigaciones sobre nematodos gastrointestinales resistentes en México. El primer registro de RA al bencimidazol fue en 1964, tres años después fue introducido comercialmente el tiabendazol. Del mismo modo, en 1976 fueron aisladas cepas resistentes al levamisol/morantel, y en 1987 la resistencia a lactonas macrocíclicas apareció en Sudáfrica. En México, fue en 1988 que se reportó por primera vez la aparición de RA (H. contortus resistente al albendazol). En Yucatán en un estudio realizado en la zona oriente del estado, se encontró un 15.8% de resistencia al bencimidazol en rebaños de ovinos y un 23.7% sospechoso. En el caso de los bovinos los reportes de RA habían sido menos comunes creyendo que este problema no sería relevante en esta especie. Sin embargo, a

16

nivel mundial múltiples reportes de RA en bovinos indican lo contrario. Los primeros casos de NGI resistentes a la ivermectina fueron en Nueva Zelanda. Posteriormente fueron reportados en el Reino Unido, Argentina, Estados Unidos, Brasil, Uruguay y Chile. Los géneros de nematodos gastrointestinales que han sido reportados como resistentes a la ivermectina son: Cooperia, Haemonchus, Ostertagia, Trichostrongylus y Nematodirus. En México solamente existe un reporte de hatos bovinos con nematodos gatrointestinales resistentes a la ivermectina (100 % de frecuencia) en el trópico húmedo. Como parte del proyecto financiado por el CONACYT-FOMIX (YUC-2008-108773) se reportó por primera vez en el trópico sub-húmedo mexicano (Yucatán) la presencia de NGI resistentes a la ivermectina en ranchos bovinos. En este estudio se encontró que el 78.6 % (21.4% sospechoso) de los hatos bovinos presentan NGI resistentes a la ivermectina. Los géneros identificados como resistentes son: Ostertagia, Haemonchus, Cooperia y Trichostrongylus. Este estudio pone de manifiesto la importancia que tiene el uso racional de los AH para evitar la generación de poblaciones de NGI resistentes y presenta evidencias de que las poblaciones de nematodos se están seleccionando para generar resistencia y que es importante implementar medidas de control estratégicas que permitan reducir al mínimo la generación de poblaciones de parásitos resistentes.

2.7. Métodos para el diagnóstico de la resistencia. Existen varias pruebas para poder detectar la resistencia hacia uno o varios AH en las poblaciones de NGI y pueden ser agrupadas en dos clases: las pruebas in vivo y las pruebas in vitro. La elección de una o más técnicas respecto a las demás dependerá del fin que se persiga cuando se estudia o diagnostica la RA y de las posibilidades económicas e infraestructura con que se cuenten para poder realizar dichas pruebas. A continuación se mencionará una breve descripción de las principales pruebas de diagnóstico. 2.7.1. Pruebas in vivo. Prueba de reducción del conteo de huevos en heces: Prueba de reducción del conteo de huevos en heces (FECRT por sus siglas en Inglés), fue diseñada para evaluar la eficacia de los AHs comerciales a nivel de campo. Se basa en comparar la cuenta de huevos en heces entre el grupo no tratado y aquellos tratados con AH. Esta prueba ofrece la ventaja de evaluar las tres principales familias de AHs de amplio espectro (bencimidazoles, lactonas macrocíclicas y levamisol) así como productos de espectro limitado (closantel). Esta prueba se basa en el uso de la cuenta de huevos en heces utilizando una técnica de conteo como el McMaster y el cultivo de heces para conocer los géneros involucrados en la RA (Figura 6). Prueba de eficacia controlada: En esta prueba se comparan las cargas parasitarias después de un tratamiento AH en animales infectados artificialmente con una cepa susceptible o una cepa sospechosa de ser resistente. Se usa para

17

evaluar la eficacia de bencimidazoles, lactonas macrocíclicas y levamisol contra los estadios adultos y larvarios de los NGI. Sin embargo, su uso es limitado ya que implica el sacrificio de los animales.

Figura 6. A) Técnica de McMaster empleada para realizar el conteo de la excresión de huevos de NGI, B) coprocultivos para producir larvas infectantes que serán usadas en la pruebas in vitro. 2.7.2. Pruebas in vitro. Prueba de eclosión de huevos: La prueba de eclosión de huevos, fue desarrollada para detecta RA hacia el grupo de los bencimidazoles al ser un AH con actividad ovicida. Para la realización de esta prueba los huevos de nematodos son obtenidos de animales infectados naturalmente o a través de una infección inducida. Después de limpiarlos se exponen al fármaco y se incuban por 48 h a una temperatura de 28 ºC. Al final de este tiempo se añade una gota de lugol para detener la eclosión y posteriormente se procede a contar el número de huevos que eclosionaron y no. Prueba de inhibición de la migración larval: Se basa en la propiedad de algunas fármacos como el levamisol, el pirantel y el morantel que actúan produciendo parálisis de los parásitos y la capacidad de las larvas de migrar a concentraciones altas del medicamento a aquellas que son susceptibles. Las larvas de los parásitos son expuestas a diferentes concentraciones del fármaco. Prueba del desarrollo larval: En esta prueba los huevos de nematodos o larvas L1 son expuestos a diferentes concentraciones del AH, incorporándolo dentro de una placa con pozos que contiene un medio nutritivo. Se incuban por 7 días a una

temperatura de 28⁰C y al final se mide el efecto del AH sobre el desarrollo a larva L3. Pruebas moleculares: Actualmente sólo se conoce la base molecular de la resistencia hacia los becimidazoles la cual es causada por una mutación en el gen β-tubulina la cual ha sido relacionada en una variedad de especies de NGI. Existe diversos protocolos de este tipo de prueba pero todas detectan la misma.

A B

18

III. GARRAPATAS QUE AFECTAN AL GANADO BOVINO. La garrapata R. microplus es uno de los ectoparásitos de mayor importancia en la ganadería de las regiones tropicales, subtropicales y templadas del mundo, debido a los daños directos que causa por el deterioro de la piel, disminución del crecimiento y por los agentes etiológicos que transmiten (Babesia bovis, Babesia bigemina y Anaplasma marginale). El microclima influye directamente en la reproducción y supervivencia de las garrapatas, y de de este depende directamente el género de garrapata presente en una región. La distribución geográfica de las garrapatas en México (Figura 7), obedece a factores ambientales, entre los que destacan la humedad relativa, la temperatura, y la vegetación, que son determinantes en la distribución de las especies. Otros factores que intervienen en la distribución son la altitud, presencia y abundancia de hospederos y las prácticas de control o erradicación que el hombre ejerce sobre las poblaciones de garrapatas. Figura 7. Distribución geográfica de Rhipicephalus microplus en Mexico de acuerdo a la SAGARPA-2011.

3.1. Importancia económica por las infestaciones con Rhipicephalus microplus. La garrapata R. microplus ha sido la especie principal bajo control en las campañas realizadas en México, debido a su importancia económica y sanitaria La infestación por garrapatas R. microplus causan las mayores pérdidas en la ganadería bovina por disminución en la ganancia de peso, costos para su control y

19

depreciación de las pieles (20-30%). La pérdida de peso de un bovino parasitado con garrapata adulta del género Rhipicephalus puede ser de hasta 0.26 kg por garrapata. Por otra parte, la FAO menciona que los costos de control de garrapatas van de 20 a 40% de la producción total, cerca de $7, 000 millones de dólares anuales. Además la presencia de garrapatas R. microplus tiene un fuerte impacto sobre la movilización y comercialización en bovinos que son exportados como ganado de engorda a los Estados Unidos. Los costos de control y tratamiento de enfermedades que transmiten las garrapatas pueden alcanzar cifras que van desde los $13.9 a $18.7 billones de dólares americanos anuales. En México, se ha calculado que estas garrapatas ocasionan pérdidas de hasta 48 millones de dólares al año.

3.2. Principales garrapatas que afectan al ganado bovino. En México se han identificado 77 especies de garrapatas que afectan al ganado bovino y al hombre. En la ganadería bovina nacional las garrapatas de importancia son las siguientes especies: Rhipicephalus microplus, R. anulatus, Amblyomma cajennense, A. imitador. A. maculatum, A. triste, A. americanum y Anocentor nitens. Sin embargo, las especies de mayor importancia para el ganado bovino en México son R. microplus y A. cajennense. De las cinco especies que integran el género Rhipicephalus, dos de ellas, R. microplus y R. annulatus, se encuentran diseminadas en México. La primera, es la especie de mayor importancia debido a su amplia distribución, ocupando el 53% del territorio principalmente en zonas del trópico bajo. Ambas especies son consideradas como objetivo del programa de control de las garrapatas de este país

3.3. Ciclo de vida de Rhipicephalus microplus Ciclo de vida. El ciclo de vida de esta garrapata es de un solo hospedero, principalmente los bovinos, sin embargo, también parasitan a caballos, cabras, borregos, burros, perros y algunos animales salvajes. El ciclo de vida se divide en 2 fases: de vida libre y de vida parasitaria (Figura 8).

20

Figura 8. Ciclo de vida de Rhipicephalus microplus garrapata de un solo hospedero que parasita principalmente al bovino.

a) Etapa de vida libre (no parásita).

Esta etapa inicia desde el desprendimiento de la hembra repleta (Figura 9) hasta la aparición de las larvas en la vegetación. Esta etapa dura de 35 a 90 días y comprende las fases: oviposición, incubación y eclosión de larvas de R. microplus, seguido de la búsqueda de un huésped. Figura 9. A) Garrapata adulta repleta de Rhipicephalus microplus, B) hembras repletas poniendo huevos.

A B

21

Después de que las larvas (Figura 10) eclosionan inician la búsqueda de hospederos, para lo cual se desplazan hacia la punta de las hojas del pasto, este proceso ocurre en las primeras horas de la mañana y coincidiendo con la mayor actividad de pastoreo por parte del bovino. Es importante mencionar, que alrededor del 95% de las infestaciones ocurren en el ambiente (etapa de vida libre), mientras que el otro 5% se manifiesta en el huésped. Esta etapa es de gran importancia cuando se desea combatir y/o erradicar a este ectoparásito.

Figura 10. Larvas (“pinolillos”) de Rhipicephalus microplus. A) Emergidas de los huevos, B) en la vegetación. La duración de esta fase de encuentro varía de acuerdo a las condiciones climáticas, influyendo principalmente la temperatura y la humedad ambiental. La temperatura tiene una relación inversa con la duración de la sobrevivencia larval, es decir a medida que la temperatura aumenta, la duración de dicha fase disminuye. En cuanto a la humedad se refiere, en estudios realizados sobre el tema se ha observado que en los meses húmedos se presenta una mayor longevidad que en los meses secos.

b) Etapa de vida parasitaria. Comienza cuando la larva infesta al bovino y finaliza con el desprendimiento de la teleogina para comenzar la oviposición y puede durar de 18 a 22 días. Durante su estancia, las garrapatas se alimentan de la sangre del huésped, llevando a cabo los diferentes procesos de muda o cambio de fases siendo tres las principales: larva, ninfa y adulto. Durante esta última fase se lleva a cabo la diferenciación de sexo. Se ha observado que las teleoginas tienen la tendencia de desprenderse preferentemente por la mañana. Una hembra repleta de R. microplus pone de 2,500-3,500 huevos (Figura 9).

A B

22

3.4. Otras garrapatas que parasitan al bovino. Varios géneros de garrapatas parasitan al ganado bovino; sin embargo, los géneros Rhipicephalus y Amblyomma son los más importantes. Ambos géneros presentan dos fases (no parásita y parásita). La garrapata del género Amblyomma (Figura 11) presenta un ciclo de vida que se caracteriza por la utilización de tres hospederos (Figura 12). Figura 11. Garrapata adulta repleta de Amblyomma cajennense.

La larva se alimenta en un primer hospedero, cae al suelo y muda al estado de ninfa, ataca a un segundo hospedero, se alimenta hasta estar repleta, se cae al suelo y muda; finalmente el adulto se sube a un tercer hospedero en donde se alimenta nuevamente. Una hembra repleta de A. cajennense pone de 5,000-6,500 huevos.

Figura 12. Ciclo de vida de Amblyomma cajennense garrapata de tres hospederos que parasita al bovino (Fuente Manual Bayer de Máxico).

23

3.5. Métodos de control. 3.5.1. Control químico.

El control de la garrapata se orienta en el combate de sus formas parásitas (larvas, ninfas y adultas) con la finalidad de evitar que se originen nuevas generaciones. El método más utilizado para el control de los géneros Rhipicephalus y Amblyomma se basa en el uso de acaricidas. La frecuencia de aplicación está determinada por la región ecológica, especie a combatir y eficacia residual del producto. Los productos químicos mayormente empleados para el control de R. microplus se describen a continuación:

Organofosforados: Inhiben la actividad de la enzima acetilcolinesterasa (neurotransmisor), produciendo un aumento de estímulos nerviosos de los insectos. Son lipofílicos y se absorben a través de la piel y se acumulan en tejido adiposo donde son liberados lentamente a la sangre y otros líquidos fisiológicos. Tienen una permanencia de 4 a 8 días. Los medicamentos de mayor uso en este grupo son: clorfenvinfos, clorpirifos, coumafos y diazinón. Piretroides: Provocan un bloqueo de la actividad motriz o bien por la producción de excitabilidad, incoordinación de movimientos, irritabilidad, parálisis, letargo y muerte del insecto. Los Piretroides tienen un efecto residual de aproximadamente 15 días. Entre los fármacos más frecuentes en este grupo se encuentran: cipermetrina, deltametrina y flumetrina. Amidinas: Causan la muerte del insecto por inhibición de las monoaminooxidasas, aunque, no se ha dilucidado la posible participación de los receptores de la octopamina. El producto de mayor uso es el amitraz. Endectocidas o lactonas macrocíclicas: Incrementan la liberación del ácido gammaaminobutírico (GABA) del sistema nervioso de los insectos, produciendo un estado irreversible de descanso, parálisis y muerte del parásito. Son usados para el control de endo y ectoparásitos incluyendo a las garrapatas. Se presentan dos grupos importantes: a) Avermectinas que incluyen avermectina, ivermectina, doramectina y eprinomectina, y b) Milbemicinas que incluye a la moxidectina. Fenilpirazolonas: Están relacionadas con las avermectinas por el modo de acción, ya que bloquea el paso de iones cloro a través del sistema receptor GABA. El Fipronil es la sustancia activa usada para el control de garrapatas de manera “pour on”, lo que permite que penetre la cutícula de los ectoparásitos. Inhibidores del desarrollo: El fluazurón, se caracteriza por interferir principalmente en la formación de la quitina, impidiendo la formación de la cutícula

24

del ectoparásito, considerándosele inhibidor de las mudas y del crecimiento. La limitante de este producto es que las garrapatas tratadas no mueren al instante, sino que su efecto es reducir la capacidad reproductiva de las garrapatas y poco a poco se ven los efectos al reducir las poblaciones de garrapatas. Los métodos de aplicación de ixodicidas para el control de garrapatas son: Baños de inmersión. Es el paso de animales por soluciones, suspensiones o emulsiones de garrapaticidas mantenidos en depósitos (baños) de 7,000 a 10,000 litros. Con este método se logra un completo mojado de todo el cuerpo del animal, lo que permite un perfecto contacto de la sustancia activa del garrapaticida con todos los estados evolutivos de las garrapatas (Figura 13). Aspersión manual. Es el método de mojado más simple y se utiliza cuando hay que bañar unos pocos animales, por lo regular el equipo consiste en una bomba de aspersión manual (Figura 13). Tratamiento por derrame dorsal: "pour-on" y "spot-on". El "pour on" o epicutáneo consiste en derramar el producto sobre la línea medial dorsal del bovino, desde la cruz hasta la base de la cola (Figura 13). El "spot on" o transcutáneo es cuando el producto se coloca en un solo sitio del dorso del animal. Las formulaciones actúan sobre los parásitos por contacto y por medio de los vapores que emanan, formando una atmósfera que rodea el cuerpo del animal tratado. Tratamiento parenteral. Es la aplicación de productos mediante inyecciones, el método es comúnmente utilizado para la aplicación de endectocidas y puede administrarse por vía intramuscular o subcutánea. Los productos aplicados por este método presentan efectos de largo plazo con tratamientos en lapsos de 30 días o más. Tratamiento con aretes y collares impregnados. Son dispositivos elaborados por lo regular a base de plástico o PVC los cuales contienen el pesticida impregnado y su eliminación es paulatina y sostenida, a partir del sitio de aplicación alcanzan todo el cuerpo del animal. Figura 13. Formas de aplicación de ixodicidas en el ganado bovino. A) Inmersión en baños. B) Derrame dorsal (“pour on”), C) Aspersión manual con bomba de mochila

A B C

25

3.5.1.1. Impacto de las lactonas macrocíclicas sobre las poblaciones de escarabajos estercoleros. Las lactonas macrocíclicas (especialmente la ivermectina y doramectina), son potencialmente tóxicas para el ambiente, debido a su persistencia durante largos períodos de tiempo en las excretas de los animales tratados. En la ganadería bovina el uso de estos químicos para el control de parásitos internos y externos, expone a los insectos que habitan o se alimentan en las heces, incluidos los escarabajos estercoleros, al efecto del agente químico, causándoles graves daños. El uso desmedido y desordenado de estos productos disminuyen o en el peor de los casos extingen las poblaciones enteras de escarabajos estercoleros, lo que afecta la integridad de los ecosistemas ganaderos, ya que las funciónes de los escarabajos son fundamentales para la subsistencia de los pastizales. Al alimentarsen de excretas que el ganado deposita sobre los pastizales, contribuyen a la producción de materia orgánica y la cantidad de elementos minerales disponibles. Los escarabajos desgajan, reparten y entierran las heces, acelerando el proceso de incorporación al suelo a la vez lo fertiliza. Sin su actuación, la acumulación de las excretas sería insoportable para los ecosistemas (Figura 14). Además al movilizar las excretas, dañan los huevos y reducen la disponibilidad de excremento para que se desarrollen las larvas de mosca del cuerno (Haematobia irritans) y de la cara (Musca autumnalis) y de larvas de NGI. El ganado que pasta en praderas sin escarabajos estercoleros adquieren 9 veces más endoparásitos (Ostertagia y Cooperia) comparado con bovinos que pastan en áreas con escarabajos. El uso indiscriminado de lactonas macrocíclicas para el control de parásitos en la ganadería, genera reducción de las poblaciones de escarabajos estercoleros y provoca un desequilibrio ecológico que repercutirá en la reducción de la cantidad y calidad de pasto en los potreros y por ende en la baja eficiencia productiva de la ganadería. Figura 14. Escarabajos estercoleros incorporando excretas de bovino al suelo.

26

3.5.1.2. Control químico con extractos de plantas con actividad ixodicida. Otro método de control se basan en el uso de extractos de plantas. Se ha estudiado la eficacia de extractos de Calea Serrata para el control de R. microplus y R. sanguineus, donde se ha obtenido una reducción del 11 al 14% en la inhibición de la oviposición y 100% de mortalidad en larvas a una concentración de 50, 25, 12.5 y 6.25 mg/ml. En un estudio realizado por nuestro equipo de trabajo evaluamos la eficacia de 45 extractos metanólicos de plantas contra larvas de R. microplus, encontrando eficacias del 5% al 99%. En otro estudio se estudió los extractos de Petiveria alliacea (Figura 15), se encontraron eficacias del 95% y 86% contra larvas y garrapatas adultas de R. microplus respectivamente. Otra planta promisoria es el árbol del neem (Azadirachta indica) (Figura 15) el cual ha mostrado buena eficacia para el control de garrapatas adultas y larvas.

Figura 15. Plantas de las especies Petiveria alliacea (A) y Azadirachta indica (B) que han mostrado actividad para el control de garrapatas en el ganado bovino. 3.5.2. Control no químico. Existen varios métodos no químicos para el control de garrapatas, a continuación se mencionan los más importantes: Animales genéticamente resistentes contra las garraptas: Todos los animales, en mayor o menor grado, tienen resistencia a los parásitos impidiendo su establecimiento en el animal. Los becerros que nacen de madres resistentes generalmente están protegidos hasta el destete. Se ha demostrado que la resistencia es hereditaria y aumenta mediante la selección de animales. Las razas europeas Bos taurus (Suizo, Charolais, Holstein, Simmental) son más susceptibles en comparación con razas Bos indicus (Brahman, Nelore, Indobrasil, Guzerat) que llegan alcanzar hasta un 99% de resistencia. Las razas B. indicus, presentan de 10 a 20% menos garrapatas que las B. taurus (Figura 16).

A B

27

Figura 16. Bovinos de la raza Brahaman resistente a las garrapatas. Rotación, descanso y quema de praderas: Es otro método empleado para controlar las poblaciones de garrapatas. Este sistema requiere de descansos obligados de las praderas con la finalidad de presionar a las garrapatas en su etapa de vida libre al impedir o retardar que como larvas activas encuentren a su hospedero para que mueran por hambre y deshidratación. En un estudio se evaluó el tiempo de descanso que debe darse a las praderas con el fin de reducir el número de larvas presentes y se encontró que se necesita de 45-60 días de descanso. El fuego afecta directamente a las garrapatas por la exposición que sufren a las altas temperaturas los estadíos de larvas, las hembras adultas y los huevos. Indirectamente tiene un efecto por la destrucción de la capa de vegetación que le sirve de protección a las garrapatas. Composición y tipo de vegetación: Tiene un efecto directo en la sobrevivencia de las garrapatas repletas, huevos y larvas. Las praderas con alta vegetación y arbustos proporcionan a las garrapatas un hábitat ideal para su desarrollo. Existen leguminosas con capacidad para atrapar larvas, mediante pelos y secreciones glandulares viscosas presentes en sus hojas y que tienen la capacidad de inmovilizar entre un 12-27% de larvas de R. microplus. Otras plantas anti-garrapatas son las gramíneas forrajeras: Melinis minutiflora, Brachiaria brizantha y Andropogon gayanus, las cuales repelen, atrapan u obstaculizan a las garrapatas que buscan hospedero. Este tipo de plantas, cultivadas en potreros estratégicamente utilizados, reducen el riesgo del encuentro garrapata-bovino y contribuyen a disminuir el uso de ixodicidas. Vacunas Anti-garrapatas: En México existe una vacuna comercial basada en el

antígeno recombinante Bm86, de origen Cubano. La vacuna han demostrado eficacia, ya que reducen el peso y la capacidad reproductiva de las garrapatas. Su eficacia varía entre 51 y 91%, de acuerdo con las características de cada población de garrapatas y con el estado nutricional de los bovinos, las variaciones de la secuencia antigénica de Bm86, diversidad de la cepa y a la magnitud y persistencia de los anticuerpos. Una de las principales limitantes en el uso de esta vacuna es que se presenta estricta especificidad al género de garrapatas a combatir. Por lo tanto, la vacunación contra la garrapata R. microplus no protege

28

contra otras especies de garrapatas, por lo consiguiente, es recomendable usar los químicos en asociación con estas vacunas. Control Biológico: Entre los métodos de control biológico aplicables para el

control de garrapatas se encuentran: depredadores, bacterias, nematodos entomopatógenos, hormigas parasitoidesy hongos entomopatógenos. Depredadores. Entre los depredadores de garrapatas podemos encontrar las hormigas, ratones, escarabajos y muchas especies de aves que se alimentan ocasionalmente de garrapatas. Existen al menos 50 especies de aves “garrapateras”, de las cuales sólo algunas parecen alimentarse específicamente de garrapatas. En áreas tropicales, las garzas “garrapateras” y las gallinas domesticas pueden ingerir garrapatas. Sin embargo, el consumo de garrapatas depende de la disponibilidad de alimentos alternativos y la densidad de la población de garrapatas presente. Algunas especies de hormigas (Pachycondyla spp) suele alimentarse de garrapatas adultas repletas siendo verano el periodo con una mayor actividad (Figura 17). Figura 17. Enemigos naturales de las garrapatas. A) Garzas “garrapateras”, B) hormigas bioreguladoras. Bacterias. Bacillus thuringiensis posee la capacidad de bioregular las poblaciones de garrapatas. Del mismo modo la bacteria Cedecea lapagei (Enterobacteria) es patógena para garrapatas R. microplus llegando a producir 100 % de mortalidad en condiciones de laboratorio. Nematodos entomopatógenos. Los nematodos entomopatogenos, Heterorhabditidae y Steinernematidae, tienen la capacidad de matar garrapatas de diferentes especies tales como Rhiphicephalus, Amblyoma, Dermacentor, Hyaloma. Siendo las hembras ingurgitadas las mas susceptibles, en garrapatas de R. microplus se presentan mortalidades >90%. Parasitoides. Se ha demostrado que los parasitoides del genero Ixodiphagus son considerados hospederos generalistas y que han sido aislados de una gran

A B

29

variedad de garrapatas duras, siendo las especies Hyaloma, Ixodes y Dermacentor las de mayor preferencia. Cabe señalar, que estos parasitoides generalmente llegan a parasitar a las garrapatas durante su fase larval. Hongos entomopatógenos. Los hongos entomopatógenos poseen potencial para el control de ectoparásitos; existen aproximadamente 700 especies de hongos entomopatógenos, de las cuales solo el 10 % se usan para el control de insectos. Dentro de los más importantes se mencionan Metarhizium spp y Cordyceps (=Beauveria) bassiana. En condiciones in vitro e in vivo M. anisopliae ha demostrado eficacias que van del 50-100% para el control de todas la fases de desarrollo de R. microplus, afectando su índice reproductivo, longevidad, eclosión, entre otros; la eficacia de M. anisopliae puede variar dependiendo de la cepa, virulencia y condiciones de temperatura y humedad ambiente. En el trópico mexicano, la cepa Ma34 de M. anisopliae ha demostrado ser eficaz para el control de fases adultas de R. microplus en condiciones de laboratorio (100% de eficacia) y de campo sobre bovinos (40-90% de eficacia) (Figura 18). La cepa Ma14 y la mezcla de las cepas Ma14+Ma34 han demostrado tener mejor eficacia para el control de larvas de R. microplus en condiciones in vitro e in vivo sobre fases juveniles y adulta, con eficacias que van del 40 al 100%.

Figura 18. A) Garrapata adulta y B) larvas de Rhipicephalus microplus afectadas por el hongo Metarhizium anisopliae. 3.5.3. Control integrado de garrapatas. El manejo integrado de garrapatas consisten en la asociación del medio ambiente y la dinámica de población de las especies de plagas, utilizando una combinación de técnicas y métodos sustentables que sean compatibles y que mantengan niveles bajos de las poblaciones de plagas que causan pérdidas económicas. Combina adecuadamente varias herramientas de control a efectos de desestabilizar la formación de aquellas poblaciones con mayor proporción de individuos genéticamente resistentes, manteniendo un nivel adecuado de producción. El manejo integrado de garrapatas generalmente se asocia a una drástica disminución de la frecuencia de tratamientos. Para prevenir y manejar la

A B

30

resistencia, no sólo es suficiente disminuir la dependencia a los ixodicidas, sino también utilizarlos en épocas/momentos/animales que no aumenten la presión de selección genética. Para poder realizar un manejo efectivo de las poblaciones de las garrapatas, minimizar sus efectos y preservar los ixodicidas disponibles, se debe emplear un manejo integral de garrapatas. La mayoría de las herramientas disponibles para alcanzar estos objetivos se encuentran disponibles e incluye las técnicas moleculares, la distribución espacial de la garrapata y de los ixodicidas resistentes, simulación de modelos, imágenes satelitales, vacunas, prácticas agronómicas (razas resistentes, rotación de potreros) y control biológico (conservación o inundación con depredadores, parasitoides o patógenos). Estudios del manejo integrado. Como ejemplo del manejo integrado de garrapatas se puede mencionar la implementación de rotación de praderas. En Australia se ha demostrado que dando un solo descanso en verano de 12 semanas se redujo las poblaciones de garrapatas. En Venezuela el empleo de la modelación por computadora permitió predecir que al emplear una rotación de praderas de 36 días de descanso en época de secas y 24 días en épocas lluvias permite una reducción sustancial de las infestaciones de garrapata. En clima tropical se evaluó la asociación de deltametrina y el hongo entomopatógenos M. anisopliae contra larvas resistentes a Piretroides de R. microplus, observando altas mortalidades. Los autores concluyeron que esta asociación puede ser utilizada como una herramienta para el MIP de la garrapata R. microplus. Además M. anisopliae presenta alta eficacia para el control a nivel de campo. Se reporta que Ma34+Ma14 tuvieron un 64-100% de eficacia en control praderas infestadas con larvas de R. microplus y un 35-55% de reducción en el índice de eficiencia reproductiva. Asimismo, en Veracruz se reporta 40-90% de eficacia del hongo para el control de garrapatas en bovinos infestados naturalmente. Estos resultados demuestran que M. anisopliae se puede emplear en combinación con otros métodos de control para reducir el número de aplicaciones de ixodicidas y permitir alargar la vida útil de los ixodicidas. En México la combinación de la vacuna Gavac® e ixodicidas para el control de R. microplus ha sido usado con buenos resultados. En condiciones de campo lograron casi el 100% de control de poblaciones de R. microplus resistentes a Piretroides, cuando se utilizó la vacuna Gavac® en combinación con tratamientos de Am. Asimismo, se reporta que en un rancho donde se usó este manejo integral de garrapatas durante 10 años y se logró reducir los tratamientos ixodicidas de 24 a 7-8 por año y reducir el número de garrapatas adultas promedio de 100 a 20 por animal.

31

3.6. Resistencia a los ixodicidas.

El uso frecuente de tratamientos con ixodicidas favorece la resistencia de las garrapatas a estos productos, incrementando la sobrevivencia de individuos resistentes. Esta situación fue demostrada en un estudio, donde garrapatas fueron presionadas con amitraz durante dos años y medio, transformsndoce de cepa susceptible a resistente, y cepas resistentes continuaron siendo resistentes. Asimismo, se he demostrado que el retorno de la eficacia a los Organofosforados y Piretroides después de haberse dejado de usar debido a la emergencia de resistencia, es difícil, ya que la resistencia hacia estos ixodicidas en R. microplus tiene la característica genética de presentar dominancia incompleta, por lo que es posible encontrar poblaciones de garrapatas resistentes a Organofosforados y Piretroides años después de haberse dejado de usar. La aplicación indiscriminada de garrapaticidas ha ocasionado la aparición de cepas de garrapatas resistentes a nivel de campo. El desarrollo de la resistencia es un proceso evolutivo que aparece por selección genética y se presenta en tres fases: Fase de establecimiento. Momento en que surge el alelo resistente en una población y el proceso se realiza por mutaciones naturales e independientes a la presión de selección.

Fase de desarrollo. Es el incremento en el número de individuos resistentes que ocurre por la tasa de sobrevivencia preferencial sobre individuos susceptibles después del uso de productos químicos.

Fase de emergencia. Este proceso es de corta duración y el alelo de resistencia es común en la población que manifestará la ineficacia del garrapaticida.

3.7. Investigaciones sobre garrapatas resistentes en México.

El principal problema de resistencia de R. microplus a los ixodicidas en México se presenta con los Piretroides. En el sureste de México las prevalencias de ranchos con garrapatas resistentes van del 66 al 95%, situación similar a lo ocurrido en Australia después del uso intensivo de Piretroides para el control de garrapatas. Nuestro equipo de trabajo estudiaron 43 ranchos de tres municipios del estado de Yucatán y determinaron el índice de resistencia de R. microplus a la cipermetrina. Encontraron una variación marcada en los índices de resistencia en los ranchos estudiados con un rango general de 0.62 a 2599. El 68% de los ranchos estudiados presentaron garrapatas clasificadas como tolerantes o resistentes. En el estado de Yucatán, ranchos con garrapatas resistentes a los Piretroides y Organofosforados no han revertido su resistencia cuando se dejan de presionar por al menos 4-5 años. El modo de heredabilidad es un importante factor en la

32

velocidad de emergencia de la resistencia. La resistencia de R. microplus a los Piretroides se hereda de forma parcialmente dominante con posible efecto maternoy es controlada por más de un gen. A pesar de que los Organofosforados son los productos que más se han utilizado para el control de garrapatas en México, el problema de la resistencia es todavía manejable, principalmente con el uso del coumafos y clorfenvinfos donde las prevalencias de ranchos con R. microplus resistentes son inferiores al 50%. La resistencia al amitraz es todavía también manejable en México, donde los índices de resistencia son todavía bajos y se ha observado que cepas que se dejan de presionar con amitraz después de 3-5 años pueden regresar a la susceptibilidad, como ha ocurrido en Australia. La resistencia al amitraz es de tipo recesiva con fuerte efecto materno lo que permite que cepas resistentes al amitraz puedan revertir a la susceptibilidad cuando no son presionadas con el mismo ixodicida. En una investigación para conocer el problema de resistencia de las garrapatas R. microplus a los garrapaticidas en ranchos bovinos del sureste de México se encontró que el 100% de los productores de los cuatro estados estudiados usan garrapaticidas para controlar esta plaga. El amitraz es la sustancia química que tiene mayor uso en la actualidad para el control de garrapatas en la ganadería bovina del sureste del país. Los organoclorados se siguen usando en la ganadería bovina, a pesar de que ser productos químicos de uso prohibido por sus efectos negativos a la salud humana. Por tal motivo es importante crear conciencia en los productores de que este producto no debe ser utilizado para el control de esta plaga. La epidemiología de la resistencia presenta una multicausalidad que podemos referirla a factores intrínsecos y extrínsecos, los cuales en forma conjunta permiten operar a las poblaciones de garrapatas para el establecimiento de la resistencia. Los factores extrínsecos son aquellos que estimulan la presencia de la resistencia como son ecología de la localidad o región que permiten el desarrollo, sobrevivencia y densidades de las poblaciones de R. microplus, factores de variación como la migración, selección de poblaciones, mutaciones y recombinaciones, dosis, frecuencia y formulaciones de los garrapaticidas, y aspectos culturales del combate a la garrapata entre otros. Los factores intrínsecos de la resistencia están relacionados al proceso evolutivo de la garrapata R. microplus para su sobrevivencia debido a la presión de selección y es de tipo genético, que podría manifestarse en co-evolución, variabilidad genética (resistencia a un garrapaticida y a varios, presencia de una mutación génica puntual o cromosómica) y especialización fisiológica (individuos genéticamente iguales). Por lo cual es importante entender o elaborar modelos que nos permitan tener un mejor entendimiento de la epidemiología de la resistencia de las diferentes poblaciones de garrapatas observadas a nivel de campo. La familia de los Organofosforados presenta una alta prevalencia en ranchos del sureste del país; sin embargo, la prevalencia contra coumafos y clorfenvinfos es

33

todavía moderada, lo que indica que se pueden seguir usando con éxito en muchos ranchos del sureste del país. El amitraz es un producto químico que requiere un control en su uso. Es el producto que más se utiliza en la actualidad y la prevalencia de resistencia se está incrementando, hasta niveles que en el futuro cercano podría ser un problema a la ganadería del sureste del país. Como parte del proyecto financiado por el CONACYT-FOMIX (YUC-2008-108773) se reportó por primera vez en México tres poblaciones de garrapatas R. microplus resistentes a la ivermectina. Posteriormente, en este proyecto se estudió la distribución de este problema de resistencia en la zona ganadera del estado de Yucatán y se concluyó que el uso indiscriminado de las lactonas macrocíclicas para el control de NGI y garrapatas ha propiciado que varias poblaciones de garrapatas presenten problemas de resistencia a la ivermectina. En la actualidad este problema se presenta de manera poco diseminada con índices de resistencia bajas lo que indica que se puede controlar esta situación pero si se sigue con el uso de estos fármacos de manera irracional en la ganadería bovina, el problema se incrementará y tendrá repercusiones en la salud de los bovinos y en la economía de la ganadería del sureste del país.

3.8. Diagnóstico de la resistencia. 3.8.1. Diagnóstico a nivel de campo. Al principio, la evidencia más clásica de la resistencia es la supervivencia de algunas ninfas que evolucionan normalmente hasta llegar a hembras repletas, de 10-14 días después de haberse aplicado el tratamiento. Para comprobar que existe resistencia a los garrapaticidas en un rancho, se requiere de una cuidadosa evaluación de las prácticas utilizadas para su aplicación, esto permite estar seguro de que realmente se está ante una situación de desarrollo de resistencia y no ante un problema de inadecuado uso del producto. Cuando se detecta una falla en el control, la primera reacción debe ser comprobar si el garrapaticida se está aplicando correctamente y a la concentración adecuada. Esto incluirá una inspección de los medios y registros para determinar si el tratamiento ha sido bien manejado. Una vez que se ha comprobado que no existen fallas en el uso del garrapaticida, es necesario recurrir a métodos de diagnóstico de laboratorio para confirmar que el problema en el control se debe al desarrollo de la resistencia. No existe una característica morfológica que distinga una cepa resistente de una susceptible.

34

3.8.2. Diagnóstico por bioensayos. Es la técnica más utilizada para el diagnóstico de la resistencia y son las pruebas oficiales recomendadas por la FAO, para lo cual se emplean pesticidas a concentración comercial o a dosis llamadas dosis discriminantes. Estas pruebas tienen una sensibilidad que les permite detectar un aumento significativo de individuos dentro de una misma especie capaces de resistir dosis de garrapaticidas que han probado ser letales para la mayoría de los individuos de la misma especie.

Los bioensayos (Figura 19) se dividen en dos grupos:

Los que utilizan larvas (Prueba de paquete de larvas y de inmersión de larvas), y

Los que utilizan garrapatas adultas (Inmersión de garrapatas adultas). Las técnicas basadas en larvas son las más difundidas; teniendo como principal ventaja la posibilidad de trabajar con mayor número de individuos y evaluar cantidades importantes de principios activos y concentraciones de producto. Sin embargo, su principal desventaja sobre las pruebas que analizan los estados adultos, es que se requiere más de seis semanas para obtener los resultados, debido a que es necesario recolectar en los ranchos garrapatas repletas, ponerlas a ovipositar y esperar varias semanas para que emerjan las larvas y luego esperar a que tengan de 7 a 14 días de edad, para desarrollar la prueba.

Figura 19. Pasos que se siguen para realizar la prueba de paquetes de larvas. A) Incubación de garrapatas repletas, B) Postura de huevos, C) Obtención de larvas, D) Dilución de los productos a evaluar, E) Realización de paquetes de larvas para la obtención de resultados. Las técnicas que utilizan garrapatas adultas tienen ventajas sobre las que utilizan larvas, debido a que ofrecen una información rápida sobre la situación de la resistencia en condiciones de campo, pero la desventaja de estas pruebas es que se requiere de un alto número de garrapatas adultas repletas (100-200), las que en ocasiones son difíciles de recolectar en condiciones de campo. Esta cantidad de garrapatas puede ser menor si se cuenta con dosis discriminantes (el doble de concentración de producto que mata el 99.9% de una población susceptible de

A B C D E

35

garrapatas) para los productos a probar, situación que debe ser motivo de investigación en la actualidad. 3.8.3. Diagnóstico bioquímico y molecular. Las esterasas son un grupo de enzimas fuertemente asociadas con el fenómeno de resistencia en R. microplus. Este grupo de enzimas ha sido reconocido como uno de los sistemas más importantes en el metabolismo de compuestos xenobióticos, y su mecanismo está asociado con la producción masiva de enzimas hidrolíticas y de secuestro en varias especies de insectos. En México se estudiaron dos cepas aisladas y se encontró que las cepas resistentes a los Piretroides y Organofosforados mostraron una actividad de esterasas incrementada en relación con una cepa susceptible. Sin embargo, en otro estudio se encontraron que en 9 poblaciones de campo provenientes del sureste de México las esterasas no juegan un papel importante en la resistencia de R. microplus a los Piretroides. Usando sinergistas (PBO y trifenilfosfato) se encontró que la resistencia de una cepa mexicana al coumafos y diazinón se debió a la presencia de mono-oxigenasas y esterasas. Asimismo, se ha encontrado que existe una asociación entre el incremento de la actividad de la mono-oxigenasa y la resistencia a los Piretroides en R. microplus procedentes de México. El mecanismo de resistencia de R. microplus a los Piretroides en México, es producido principalmente por una mutación en el canal de sodio de las garrapatas.

3.9. Fallas en el uso de ixodicidas para el control de garrapatas. El uso inadecuado de garrapaticidas puede generar la aparición rápida de la resistencia. Entre las principales fallas podemos mencionar:

Fase de Preparación de la solución garrapaticida. Depende del producto y casa comercial. En el caso del amitraz es necesario en los baños de inmersión verificar el pH de la solución (el pH óptimo es de 12-14).

Dosis adecuada del garrapaticida. Se deben seguir las recomendaciones de la etiqueta del producto.

Cantidad de solución utilizada por animal. Para el caso de aspersión en la mayoría de los productos se debe de utilizar 1 litro de solución preparada por cada 100 kg de peso del animal.

Forma de aplicación.

Dosis adecuada de carga y recarga en baños de inmersión.

36

IV. MOSCAS HEMATÓFAGAS QUE AFECTAN AL

GANADO BOVINO.

4.1. Haematobia irritans (mosca de la paleta o de los cuernos).

Es un ectoparásito de gran importancia en la ganadería bovina de México, por su amplia distribución en climas tropicales, templados y áridos, y por su capacidad de atacar animales en sistemas productivos abiertos (pastoreo) y cerrados (establos lecheros). Las pérdidas económicas en México se debe a la disminución en la productividad del ganado bovino a causa de las picaduras. La transmisión de patógenos por esta especie de mosca es desconocida (Figura 20). En México se ha minimizado su importancia haciendo difícil cuantificar y discernir su efecto en bovinos cuando se practica el pastoreo o ganadería extensiva, como sucede en la península de Yucatán, México.

Figura 20. Fase adulta de Haematobia irritans mosca de los cuernos que parasita principalmente al ganado bovino.

En los animales parasitados generalmente se encuentra sobre la zona dorsal del cuerpo y colocada con la cabeza dirigida hacia abajo, en número que varía desde varias decenas a cientos de moscas (Figura 21). Tanto la hembra como el macho de H. irritans son hematófagos, y muestran cierta preferencia por los bovinos, pero pueden alimentarse de otras especies animales, como equinos, ovinos, caninos y en algunos casos del hombre, particularmente en aquellos sitios donde humanos y otros animales domésticos conviven con los bovinos. Su preferencia a los bovinos

37

está ligada a sus requerimientos reproductivos, ya que el lugar de postura de huevos es la materia fecal bovina recién eliminada, la cual, si se mantiene intacta asegura el posterior desarrollo larvario y pupal, etapas del desarrollo de las moscas que son muy susceptibles a la desecación y requieren humedad dentro de la masa fecal, característica en la temporada de lluvias.

Figura 21. Moscas de Haematobia irritans parasitando el lomo de un bovino.

Las poblaciones de moscas son más abundantes en períodos cálidos y lluviosos. En la península de Yucatán es común observar gran cantidad de moscas en los meses de Julio, Agosto y Septiembre (observaciones no publicadas). En general estos insectos se encuentran en actividad en temperaturas desde los 15°C pero el desarrollo más rápido se logra con temperaturas de alrededor de 25°C.

Si bien no se ha cuantificado la tasa de ataque de H. irritans en bovinos de la península de Yucatán, se ha observado que en la ganadería de pie de cría los toros son más atacados que las vacas. Esta mayor susceptibilidad en los toros se debe a la menor movilidad y sensibilidad y a factores hormonales como la testosterona. También, los animales de mayor tamaño se infestan con más moscas que los animales pequeños. Asimismo, los animales de capa oscura también se infestan con más moscas que los animales de color claro.

Las acciones patológicas causadas por H. irritans están casi en su totalidad ligadas a la irritación e intranquilidad de los animales parasitados; los huéspedes cambian su comportamiento tratando de liberarse de las moscas, lo que puede ocasionar pérdidas en la productividad. En los Estados Unidos, se menciona que una población de 700 a 1000 moscas en un animal reduce la ganancia de peso entre 40 y 90 g diarios en un periodo de 4 meses. Al mismo tiempo se determinó que becerros de madres tratadas pesaron al destete 7.4 kg más por cabeza que los becerros de madres no tratadas. Este incremento en la ganancia de peso en los becerros fue debido a la mayor producción de leche de las madres tratadas. En

38

Canadá, se determinó que 50 a 60 H. irritans por animal pueden reducir la ganancia de peso de 17% a 22% y llegar al 45% cuando el número de moscas llega a 200. Adicionalmente, se sabe que son hospederos intermediarios de la filaria Stephanofilaria stilesi en Estados Unidos de Norteamérica y Canadá y por su tasa de picadura y abundancia pueden ser vectores secundarios de diversos patógenos.

No hay reportes de manifestaciones de anemia ni de enfermedades transmitidas por alguna especie de Haematobia en la península de Yucatán, tampoco se ha reportado Stephanofilaria stilesi; pero se cree que juegan un papel como vector mecánico de Anaplasma marginale en bovinos.

4.2. Stomoxis calcitrans (mosca de los establos).

Es la mosca típica de los sistemas de animales de engorda, lechería y caballerizas. Al igual que la mosca de la paleta, S. calcitrans (Figura 22) tiene hábitos hematófagos (machos y hembras). Pero a diferencia de H. irritans, no vive continuamente sobre los animales, sino que sólo se acerca a ellos para alimentarse, y aunque abunda en las pasturas alrededor de los establos, no sigue a los animales por largas distancias. Las hembras de S. calcitrans ponen huevos en materia vegetal en descomposición, heno, paja, etc que se encuentra en los alrededores de los sistemas ganaderos. En estos sitios es donde se encuentran normalmente las poblaciones de adultos, que se desplazan diariamente hasta las vacas en pastoreo cerca de las instalaciones o sobre los animales estabulados o semiestabulados. Tiene una alta afinidad por los equinos, por lo que son muy comunes en las caballerizas. No obstante, puede alimentarse de muchas especies animales incluyendo el hombre.

Figura 22. Fase adulta de Stomoxys calcitrans mosca de los establos que parasita principalmente al ganado bovino.

39

Constituye otro ectoparásito de gran importancia en la ganadería bovina, en los Estados Unidos, causa pérdidas de $600 millones de dólares americanos en la producción de leche y carne. Tiene una alta incidencia económica por su picadura y hematofagia. En épocas o zonas de altas poblaciones de moscas, pueden provocar anemia, aunque su importancia principalmente reside en pérdida de tiempo de pastoreo o alimentación y reducción de la ganancia de peso y producción láctea por el estrés e incomodidad que generan. No se tienen datos cuantitativos sobre sus efectos en México.

Como efectos indirectos, transmiten enfermedades tales como anaplasmosis y mastitis por Corynebacterium pyogenes. Son vectores frecuentes de Dermatobia hominis. La anaplasmosis producida por Anaplasma marginale es endémica en la península de Yucatán y la mayoría de los bovinos presentan anticuerpos protectivos que permiten mantener una estabilidad enzoótica sin la presencia de brotes de la enfermedad. En un estudio realizado por nuestro equipo de trabajo se encontró que bovinos de 1-2 años de 92 ranchos en el estado de Yucatán presentan una seroprevalencia global del 70%. Se reconoce que la garrapata R. microplus transmite A. marginale a los bovinos de la península de Yucatán pero las moscas hematófagas S. calcitrans, H. irritans y alguna(s) especie(s) de tábanos juegan un papel importante como vectores de este agente. Sin embargo, se carecen de estudios directos sobre los efectos que estos vectores ocasionan a ganadería bovina de la península de Yucatán.

4.3.Tabánidos.

A diferencia de las moscas anteriores, estos dípteros son de una familia diferente de moscas, la familia Tabanidae (Figura 23). Agrupan a 29 especies en la península de Yucatán. A diferencia de S. calcitrans y H. irritans, solamente las hembras se alimentan de sangre, necesaria aunque no indispensable, para producir huevos viables.

Figura 23. Mosca del género Tabanus que parasita principalmente a los equinos y bovinos en la península de Yucatán.

40

En la península de Yucatán, los tábanos adultos se distribuyen en todos los ambientes y aunque la mayor riqueza de especies se observa en la selva baja caducifolia y en los petenes por ser excelentes voladores también se encuentran en pastizales o sabanas rodeadas de selva, donde comúnmente se desarrolla la ganadería en esta zona de México. Por su gran capacidad de vuelo pueden seguir a los animales cuando pastan. En la península de Yucatán, los tabánidos tienen un comportamiento cíclico y la abundancia poblacional se presenta en los meses de lluvias (observaciones no publicadas). Los adultos abundan aquellos días calurosos con sol brillante, cuando es común encontrarles alrededor de los corrales y caballerizas atacando a los bovinos y equinos.

Esta familia representa uno de los grupos más importantes desde el punto de vista veterinario; y el daño que producen a la producción ganadera puede ser de forma directa o indirecta. Se alimentan en el abdomen o la cara interna de los miembros locomotores de los animales, aunque en algunas especies prefieren el cuello y la espalda. Su picadura es dolorosa e irritante, pican varias veces para sustraer una pequeña cantidad de sangre hasta que se satisfacen, por ende, el ganado se muestra intranquilo, no come bien y algunas veces los caballos y los bovinos se hacen inmanejables debido a la tensión que les provoca su presencia. La gran abundancia de algunas especies y la acción directa de sus picaduras han influenciado el desarrollo de la ganadería bovina y limitado la cría de equinos localmente. Sin embargo, no se han realizado estudios locales de las preferencias alimentarias de las especies de tábanos locales y sus tasas de ataque en animales domésticos y mucho menos silvestres en la península de Yucatán. Las especies de tabánidos que se alimentan de bovinos y equinos en el estado de Yucatán son: Diachlorus ferrugatus, Lepiselaga crassipes, Tabanus colombensis y Tabanus haemagogus.

Los tabánidos son capaces de transmitir una amplia gama de enfermedades a los humanos y animales domésticos. No obstante que en Yucatán no se ha asociado a ninguna especie con la transmisión de agentes patógenos, es probable que tengan un papel importante en la transmisión de A. marginale al ganado bovino.

4.4. Investigaciones sobre moscas hematófagas resistentes a antiparasitarios en México. El control de las moscas hematófagas (H. irritans, S. calcitrans y Tabanus sp) se ha realizado principalmente mediante la aplicación de productos químicos a través de baños de inmersión o aspersión sobre los animales. A finales de 1970 se desarrollaron diversas formulaciones a base de Organofosforados, útiles para el combate de las moscas. En 1981 se introdujeron aretes a base de piretroides sintéticos, como el fenvalerato y la permetrina; con ello se consiguió aumentar la duración del efecto hasta por cinco meses. Sin embargo, después de dos años de uso continuo se tuvieron las primeras fallas de control en Florida, EUA. En 1982 se detectó resistencia al fenvalerato, a la cipermetrina y al DDT en H. irritans en

41

Australia. Más tarde se demostró que la resistencia a los piretroides estaba dispersa en Estados Unidos, esto último en Florida, Texas y California; en Canadá esta situación se registró en 1993. En México a principios de 1990 se detectaron fallas en el control de H. irritans, en 1992 se realizó un seguimiento en siete ranchos de Tamaulipas, Veracruz y San Luis Potosí, donde se encontró que todos los predios presentaban resistencia de H. irritans a los piretroides, en tanto que en un predio de San Luis Potosí se encontró resistencia al grupo de los Organofosforados. A partir del diagnóstico de la resistencia a piretroides, el uso de insecticidas Organofosforados se incrementó en México y se encontraron poblaciones de H. irritans resistentes a este grupo de insecticidas. En México se ha reportado resistencia a cipermetrina y diazinón en la mosca H. irritans, siendo mayor la resistencia a la cipermetrina que para el diazinón. En Yucatán se reportan a nivel de campo casos de tratamientos con piretroides que no tienen buen efecto para el control de moscas hematófagas en el ganado bovino; sin embargo, no se han hechos estudios científicos para demostrar este problema.

42

V. PROGRAMA DE CONTROL DE PARÁSITOS INTERNOS Y EXTERNOS.

5.1. Programa de control de nematodos gastrointestinales. El control de los NGI en rumiantes debe basarse en el conocimiento de todos los factores epidemiológicos que se han mencionado anteriormente y las interacciones entre hospedero, parásitos y medio ambiente. Principalmente se debe tener en cuenta las especies de NGI presentes en la zona, la estructura (edades y estados fisiológicos) del hato y su manejo de pastoreo, la disponibilidad de larvas L3 en la pastura y el clima que los determina, la tolerancia y resistencia de los animales. El control de los NGI se basa en dos principios: a). Romper el ciclo biológico del parásito (mediante el uso de AH convencionales y no-convencionales, manejo de potreros, control biológico y estabulación). b). Fortalecer las defensas del animal (mediante vacunación, selección genética de animales resistentes y manipulación de la dieta). La herramienta más común para el control de los NGI son los fármacos AH. Un AH es un compuesto que destruye o elimina los helmintos del tracto gastrointestinal. Los AH han permitido mejorar la producción y bienestar de los rumiantes en el mundo. En muchos países se ha abusado de estas herramientas como única medida de control, dando como resultado un incremento en la aparición de NGI resistentes a los AHs. Existe una actitud errónea entre muchos veterinarios y productores de que los modernos AH hacen innecesaria la información epidemiológica de los NGI, de tal manera que solamente se requiere instituir un programa de tratamiento AH "regular" para resolver este problema. Sin embargo, existe evidencia contundente de que el uso intensivo e irracional de AH, no es una opción sustentable ya que selecciona aquellos nematodos que son resistentes a los AH. Un ejemplo de esta situación es el alto nivel de resistencia contra benzimidazoles, levamisol e ivermectina en rebaños de cabras y ovinos de Sudamérica. Esta resistencia a los AH representa la amenaza más grande para el control de los NGI sobre todo de pequeños rumiantes en las regiones húmedas y subhúmedas del mundo. 5.1.1. Esquemas de desparasitación. El esquema de desparasitación debe minimizar, hasta donde sea sustentable, las pérdidas de producción de carne y leche que generan las infestaciones por NGI. Por lo tanto, la meta no es tener a los animales libres de la infección. El aspecto crucial de la mayoría de los esquemas de desparasitación será utilizar los AH en los momentos cruciales que permitan a los animales obtener una producción

43

óptima (probablemente no máxima) y además les permita expresar su capacidad de tolerar y resistir la infección. La estacionalidad del desarrollo y sobrevivencia de las larvas L3 en la pastura debe determinar la frecuencia de las desparasitaciones. Es difícil definir “un momento mágico” de cuando tratar y cuando no tratar. No es posible sugerir un solo esquema de uso de AH que sea aplicable para los diferentes sistemas de pastoreo y las diferentes zonas agroecológicas. Esto es, aún más complicado en los sistemas de producción donde la reproducción no es estacional y varios grupos de animales pueden estar gestando y pariendo en diferentes momentos del año dentro de un mismo hato. Para establecer un esquema de desparasitación se requiere en primera instancia definir algunos umbrales importantes. El umbral terapéutico es utilizado para identificar un animal con un nivel de parásitos que requiera un tratamiento inmediato para evitar mayores pérdidas en la producción o la muerte. En este caso la generación de inmunidad no es importante. La clave en este sistema está en como relacionar los signos clínicos con los niveles de infección. Un umbral económico que busca medir, en una etapa temprana, los efectos del parasitismo subclínico y en este caso la inmunidad tampoco es importante. A continuación se indican algunos de los esquemas de tratamiento más comunes en bovinos. Esquema táctico. Es aquel que busca desparasitar cuando la mayor parte de la carga de NGI se encuentra fuera del animal, es decir, en el refugio. Su objetivo es minimizar el efecto patogénico de una alta infectividad en la pastura. Los tratamientos tácticos se realizarían en los meses de lluvia, cuando las condiciones para el brote y desarrollo de larvas L3 son ideales. Debido a que el tratamiento coincide con la máxima población larvaria en la pastura disminuye el riesgo de generar NGI resistentes a ls desparasitantes. Esquema de casos clínicos. Este es un esquema táctico y consiste en aplicar tratamientos a individuos con signos clínicos de NGI. La principal limitante es que antes de presentarse los signos clínicos, el hato habrá sufrido pérdidas de producción severas. El tratamiento se basa en identificar a los animales que rebasen el umbral terapéutico. Esto se determina a través de los resultados de laboratorio que pueden incluir pruebas de extremento como McMaster. Esquema selectivo. Este esquema es una variante del esquema táctico. Consiste en dejar una parte del hato sin desparasitar para reducir la presión de selección sobre los NGI y atrasar la aparición de cepas resistentes. El esquema puede apoyarse igualmente en la determinación del umbral de producción. Esquema estratégico. El esquema se basa en desparasitar en forma preventiva a grupos de animales, principalmente basado en la edad de los animales. Este debe estar diseñado para proteger a los animales de una infectividad de pradera específica para tener mínimos efectos patogénicos de los NGI sobre los

44

rumiantes. El tratamiento AH preventivo debe estar integrado al manejo de pasturas para prevenir tratamientos insuficientes o excesivos. Esquema involuntario. Este ocurre cuando el productor utiliza lactonas macrocíclicas para controlar parásitos externos. Un ejemplo es el uso de lactonas macrocíclicas para el control de garrapatas en bovinos. 5.1.2. Antihelmínticos usados para el control nematodos gastrointestinales. Los principales AH de amplio espectro que se emplean para el control de NGI en bovinos en México se presentan en el Cuadro 3. 5.1.3. Calendario de desparasitación interna propuesto para el estado de Yucatán. Las recomentaciones para realizar desparasitaciones internas en ganado bovino se realizan con base a la edad (esquema estratégico) y época del año (esquema táctico). En el Cuadro 2 se presenta el calendario de desparasitación interna contra NGI en bovinos del estado de Yucatán, basado en la edad de los animales. Cuadro 2. Calendario de desparasitación interna contra nematodos gastrointestinales propuesto para bovinos del estado de Yucatán, basado en la edad de los animales.

Desparasitación interna

Edad del animal (en meses)

Etapa Productiva

Peso aproximado*

1ª desparasitación 3-5 Becerro 110-130 kg 2ª desparasitación 8-10 Destete 180-220 kg 3ª desparasitación 14-16 Novillo 250-270 kg 4ª desparasitación 20-22 Toros 390-410

*varía de acuerdo a la genética y alimentación del animal.

Otra forma para realizar es calendario de desparasitación es basándose en la época del año. En animales jóvenes se recomienda realizar dos desparasitaciones durante la época de lluvias la primera se debe relizar al inicio de esta época en los meses de junio y julio y la segunda desparasitación en los meses de octubre-noviembre, en el Cuadro 3 se presentan los principales AH que se emplean en bovinos.

45

Cuadro 3. Principales antíhelminticos de amplio espectro disponibles en México para el control de nematodos gastrointestinales en bovinos. Moléculas Nombre comercial Laboratorio Vía de

administración

Benzimidazoles Albendazol Albendaphore 10%® Salud y bienestar animal Oral Albendazol Axilur® Intervet Inyectable Albendazol Valbazen 10%® Pfizer Oral Fenbendazol Vermax® Probe Oral Fenbatel Bayverm 10%® Bayer Oral Oxfendazol Imidiazotiazoles Levamisol Levamisol Levamisol Levamisol Levamisol Levamisol Lactonas macrocíclicas Ivermectina Ivermectina Ivermectina Ivermectina Ivermectina Ivermectina Ivermectina Ivermectina Moxidectina Moxidectina Doramentina Abamectina

Synanthic 9.06%® Vermivet polivitamin® Sinvermex ADE® Helmicin 12%® Letrisol ADE® Ripercol ADE® Vermifin ADE® Baymec prolong® Coopermec® Ivermectina 1%® Ivermectina 1% LA® Ivomec Gold® Ivomec® Rank L.A. ® Zeramec® Cydectin NF® Cytectin Onyx® Dectomax® Virbamax®

Ford Dodge Revetmex Pisa Sanfer Lapisa Ford Dodge Boehringer Bayer Schering-Plough Ouro Fino Ouro Fino Merial Merial Intervet Virbac Ford Dodge Ford Dodge Pfizer Virbac

Oral, intraruminal Inyectable Inyectable Inyectable Inyectable Inyectable Inyectable Inyectable Inyectable Inyectable Inyectable Inyectable Inyectable Inyectable Inyectable Inyectable Inyectable Inyectable Inyectable

En época de secas se recomienda que los animales jovenes reciban suplementos alimenticios para preveerlos de nutrientes, debido que es esta época los nematodos tienen baja sobrevivencia al estar expuestos a las condiciones medio ambientales, disminuyendo las posibilidades de infecciones severas. Debido a que los animales adultos (vacas y sementales) poseen altos niveles de inmunidad contra los NGI, estos solo se deben desparasitar en casos particulares, por ejemplo cuando presenten baja condición corporal y puedan ser una fuente importante de infección para los becerros.

46

5.2. Programa de control de garrapatas y moscas hematófagas. 5.2.1. Criterios para el uso de garrapaticidas. La base para establecer un programa de control de garrapatas y moscas hematófagas en el ganado bovino es el conocimiento de la biología de las garrapatas en cada región. Se debe de tomar en cuenta que existen dos fases importantes, la fase parasítica y la fase no parasítica. La fase parasítica sobre el ganado bovino en el género Boophilus es constante y dura de 19-21 días; sin embargo, la fase parasítica de las moscas hematófagas es de tipo temporal (solo parasitan por períodos cortos), pero la parasitosis es estacional y se presenta principalmente en los meses de lluvia (de junio a diciembre de cada año) 5.2.2. Frecuencia de aplicación de garrapaticidas. Con el propósito de retardar el problema de resistencia a los garrapaticidas, es necesario implementar nuevas estrategias para disminuir el número de aplicaciones de ixodicidas. Se debe seleccionar y usar pesticidas con baja persistencia biológica (tiempo que tarda el garrapaticida en el animal para controlar garrapatas) con el fin de reducir exposición parasitaria. La frecuencia del uso de ixodicidas debe basarse en la estimación del número de garrapatas Rhipicephalus por animal (garrapatas adultas de más de 4mm). En estudios realizados en el trópico mexicano se ha observado que cuando los animales tienen entre 35 y 50 garrapatas se empiezan a observar efectos negativos en la salud y producción de los animales. Por tal motivo, se recomienda que los tratamientos se realicen cuando se observen más de 30 garrapatas adultas por animal. La selección de los ixodicidas depende de los siguientes aspectos:

Los antecedentes sobre los problemas de resistencia en las garrapatas del rancho (se espera una eficacia superior al 98%).

Persistencia del producto.

Espectro del producto.

Costo de los productos comercialmente disponibles.

Los principales garrapaticidas, lactonas macrocíclicas, fenilpirazolonas e Inhibidores del crecimiento autorizados en México para el control de garrapatas se presentan en los Cuadros 4 y 5.

47

Cuadro 4. Garrapaticidas autorizados por la Secretaría de Agricultura, Ganadería, Desarrollo rural, Pesca y Alimentacióm en México para el control de garrapatas.

ORGANOFOSFORADOS

Producto comercial Principio activo

Forma de aplicación Laboratorio

Asuntol líquido Coumafos Aspersión, Inmersión Bayer

Asuntol polvo Coumafos Aspersión, Inmersión Bayer

Co-ral flowable Coumafos Aspersión, Inmersión Bayer

Dursban 24E Clorpirifos Aspersión, Inmersión Elanco

Ganafos Coumafos Aspersión, Inmersión Pfizer

Link Clorpirifos Aspersión, Inmersión Elanco

Supona CE Clorfenvinfos Aspersión, Inmersión Fort Dodge

PIRETROIDES

Barricada CE Cipermetrina Aspersión, inmersión Fort Dodge

Batestan plus Cipermetrina Aspersión, inmersión Intervet

Batestop Deltametrina Pour on Intervet

Bayticol baño Flumetrina Aspersión, inmersión Bayer

Bayticol PO Flumetrina Pour on Bayer

Butox Deltametrina Aspersión, inmersión Intervet

Cypermil aspersion Cipermetrina Aspersión Ouro Fino

Cypermil pour on Cipermetrina Pour on Ouro Fino

Ectiban L pour on Landacyalotrina Pour on Schering-Plough

Elantik 25 Zeta Cipermetrina Pour on Elanco

Elantik 62.5 Zeta Cipermetrina Aspersión, inmersión Elanco

Panecto pour on Alfa Cipermetrina Pour on Fort Dodge

Renegade pour on Alfa Cipermetrina Pour on Novartis

Ticoff Cipermetrina Aspersión, inmersión Lapisa

Ultimate Alfa Cipermetrina Aspersión, inmersión Pfizer

Ultimate pour on Alfa Cipermetrina Pour on Pfizer

AMIDINAS

Bombard Amitraz Aspersión, inmersión Fort Dodge

Bovitraz Amitraz Aspersión, inmersión Bayer

Drastic Amitraz Aspersión, inmersión Novartis

GAmitraz Amitraz Aspersión, inmersión Pfizer

Nokalt Amitraz Aspersión, inmersión Ouro Fino

Preventick Amitraz Aspersión, inmersión Virbac

Taktic Amitraz Aspersión, inmersión Intervet

Trak Amitraz Aspersión, inmersión Lapisa

Triatix Amitraz Aspersión, inmersión Schering-Plough

48

Cuadro 5. Lactonas macrocíclicas, fenilpirazolonas e inhibidores del crecimiento autorizados por la Secretaría de Agricultura, Ganadería, Desarrollo rural, Pesca y Alimentación en México para el control de garrapatas

ENDECTOCIDAS

Producto comercial Principio activo

Forma de aplicación Laboratorio

Baymec prolong Ivermectina Inyectable Bayer

Coopermec Ivermectina Inyectable Schering-Plough

Cydectin NF Moxidectina Inyectable Fort Dodge

Cydectin Onyx Moxidectina Inyectable Fort Dodge

Dectomax Doramectina Inyectable Pfizer

Dectiver Premium Ivermectina Inyectable Lapisa

Ivermectina 1% Ivermectina Inyectable Ouro Fino Ivermectina 1% LA Ivermectina Inyectable Ouro Fino

Ivomec Gold Ivermectina Inyectable Merial

Ivomec inyectable Ivermectina Inyectable Merial

Rank L.A. Ivermectina Inyectable Intervet

Zeramec Ivermectina Inyectable Virbac

FENILPIRAZOLONAS

Ectoline pour on Fipronil Pour on Merial

INHIBIDORES DEL DESARROLLO

Acatak Fluazurón Pour on Novartis

5.2.3. Frecuencia de aplicación de mosquicidas. Los productos químicos usados principalmente para el control de moscas hematófagas son la familia de los Piretroides (inmersión, aspersión o “pour on”) y Organofosforados (inmersión o aspersión). Estos deben de aplicarse de forma integral para el control tanto de garrapatas como de moscas. La frecuencia de aplicación debe ser casi exclusivamente cuando haya presencia de moscas y debe ser en la época de lluvias. Para tomar la decisión del uso de mosquicidas, debe de basarse en el número de garrapatas presenten y en relación al número de moscas (calculado) que parasitan a los bovinos. En el caso de las moscas del género Tabanus, el tratamiento debe de frecuente cuando los bovinos pastoreen en montes o cerca de ellos.

5.3. Sugerencias al productor para controlar la resistencia de las garrapatas a los garrapaticidas.

Debido al alto costo en el control de las garrapatas, a la existencia de garrapatas resistentes a los garrapaticidas y a la necesidad de preservar la vida útil de los productos químicos disponibles, es necesario seguir las siguientes recomendaciones:

Usar los garrapaticidas adecuadamente siguiendo las recomendaciones de uso del fabricante.

49

Conocer la situación propia sobre la resistencia de las garrapatas en cada rancho, ya que esta se desarrolla en función del manejo individual del rancho.

Realizar el diagnóstico de resistencia por lo menos una vez al año.

Elegir el producto garrapaticida en función de los resultados de laboratorio.

Rotar los productos químicos de acuerdo a la situación de cada rancho (previo análisis de la resistencia en el laboratorio). La rotación se debe de dar considerando el principio activo y no el nombre comercial con asesoramiento de un profesional.

Implementar métodos de control no químico para reducir el número de aplicaciones de ixodicidas

Ejemplos reales del manejo apropiado de los garrapaticidas en ranchos donde se detectaron casos de resistencia:

Rancho 1. El diagnóstico de laboratorio, indica que en este rancho existen garrapatas resistentes a los productos Organofosforados. Recomendaciones para el rancho 1: utilizar algún producto de la familia de los Piretroides autorizado por la SAGARPA y después de un año de usar cualquiera de estos productos, cambiar a las Amidinas. Realizar el diagnóstico de resistencia cada año. Rancho 2. El diagnóstico del laboratorio indica que, en este rancho, hay garrapatas resistentes a todos los productos de las familias Organofosforados y Piretroides. Recomendaciones para el rancho 2: utilizar amitraz y utilizar endectocidas o la

vacuna GAVAC para reducir el número de tratamientos. Realizar el diagnóstico cada año. Rancho 3. El diagnóstico de laboratorio, indica que en este rancho existen garrapatas resistentes a los productos Piretroides y amitraz. Recomendaciones para el rancho 3: utilizar algún producto de la familia de los Organofosforados. Realizar el diagnóstico de resistencia cada año.

REFERENCIAS DE CONSULTA.

Almazán, G.C., Cantú, C.A., Vega, F.A., García, V.Z., Kunz, S., Medellín, L.A., 2004. Situación de la resistencia a la cipermetrina y diazinon en mosca del cuerno (Haematobia irritans) en Tamaulipas, México. Veterinaria México. 35(3), 237-244. Barger, I.A., 1996. Prospects for integration of novel parasite control options into grazing systems. International Journal for Parasitology. 26, 1001-1007. Coles, G., Bauer, C., Borgsteede, F., Klei, T., Taylor, M., Waller, P., 1992. Methods for the detection of anthelmintic resistance in nematodes of veterinary importance. Veterinary Parasitology. 44, 35-44.

50

Coles, G., Jackson, F., Pomroy, W.E., Prichard, R.K., Samson-Himmelstjerna, G., Silvestre, A., Taylor, M.A., Vercruysse, J., 2006. The detection of anthelmintic resistance in nematodes of veterinary importance. Veterinary Parasitology. 136, 167-185. Coop, R.L., Sykes, A.R., 2002. Interactions between gastrointestinal parasites and nutrients. International Sheep Nutrition. 17, 313-329. Hernández-Villegas, M.M., Borges-Argáez, R., Rodriguez-Vivas, R.I., Torres-Acosta, J.F.J., Méndez-Gonzalez, M., Cáceres-Farfan, M., 2011. Ovicidal and larvicidal activity of the extracts from Phytolacca icosandra against Haemonchus contortus. Veterinary Parasitology. 179, 100-106. Jackson, F., Miller, J., 2006. Alternative approaches to control-Quo vadit? Veterinary Parasitology. 139, 371-384. Kaplan, R.M., 2004. Drug resistance in nematodes of veterinary importance: a status report. Trends in Parasitology. 20, 477-481.

Rodríguez-Vivas, R.I. (Editor), 2005. Enfermedades de importancia económica en producción animal. McGraw-Hill-UADY. México, D.F. México. ISBN: 970-10-4876-8. Rodríguez-Vivas, R.I., Rosado, A.A., Basto E.G., García V.Z., Rosario C.R., Fragoso S.H., 2006. Manual técnico para el control de garrapatas en el ganado bovino. IFARVET-UADY-SAGARPA-INIFAP. Publicación técnica 4. Octubre de 2006. Rodríguez-Vivas, R.I., Sierra, L.E., Gutiérrez, B.E., Erales, V.J., 2008. Manual sobre la salud del hato bovino en Yucatán, México- Programa de vacunación y desparasitación. Universidad Autónoma de Yucatán. Mérida, México. ISBN: 978-607-7573-06-7. Rodríguez-Vivas, R.I., Alonso-Díaz, M.A., Rodríguez-Arevalo, F., Fragoso-Sanchez, H., Santamaria, V.M., Rosario-Cruz, R. 2006. Prevalence and potential risk factors for organophosphate and pyrethroid resistance in Boophilus microplus ticks on cattle ranches from the state of Yucatan, Mexico. Veterinary Parasitology. 136, 335-442.

Rodríguez-Vivas, R.I., Rodríguez-Arevalo, F., Alonso-Díaz, M.A., Fragoso-Sanchez, H., Santamaria, V.M., Rosario-Cruz, R. 2006. Amitraz resistance in Boophilus microplus ticks in cattle farms from the state of Yucatan, Mexico: prevalence and potential risk factors. Preventive Veterinary Medicine. 75, 280-286. Taylor, M.A., Hunt, K.R., Goodyear, K.L., 2002. Anthelmintic resistance detection methods. Veterinary Parasitology. 103, 183-194. Torres-Acosta, J.F.J., Dzul-Canche, U., Aguilar-Caballero, A.J., Rodríguez-Vivas R.I., 2003. Prevalence of benzimidazole resistant nematodes in sheep flocks in Yucatán, México. Veterinary Parasitology. 114, 33-42.

51

AGRADECIMIENTOS Nuestro equipo de trabajo quisiera agradecer a las siguientes Uniones y

Asociaciones Ganaderas, así como a los Médicos Veterinarios Zootecnistas que apoyaron el proyecto investigación denominado “Resistencia de Rhipicephalus (Boophilus) microplus y nematodos gastrointestinales a la ivermectina en ranchos bovinos de Yucatán, México” con registro 108773, que fue financiado por el CONACYT-FOMIX Yucatán: Uniones y Asociaciones Ganaderas.

Consejo Nacional De Ciencia Y Tecnología, Fondo Mixto Gobierno del Estado de Yucatan.

Unión Ganadera Regional del Oriente del Estado de Yucatan.

Unión Ganadera Regional de Yucatán.

Asociación Ganadera Local de Panabá, Yucatán

Asociación Ganadera de Sucilá

Asociación Ganadera Local de Tizimin, Yucatán

Asociacion Ganadera Local de Buctzotz, Yucatán

Asociación Ganadera Local de Cenotillo, Yucatán

Médicos Veterinarios Zootecnistas que apoyaron el proyecto

MVZ. Dagoberto Rodríguez Domínguez

MVZ. Ubaldo Dzul Canché

MVZ. Gregorio Monforte Briceño

MVZ. Juan Pablo Novelo

MVZ. Valentín Cardenas Medina

MVZ. Wilberth Cáceres Vergara

MVZ. William Ortiz

MVZ. Carlos Soberanis López

MVZ. José G. Pérez Bates

MVZ. Marco Peniche Bautista

MVZ. Martín Méndez Chan

52

Productores que apoyaron el proyecto

Nombre del productos Nombre del rancho Municipio

Carlos Esperon Villanueva San Agustín, Blanca Flor Tizimín

Ignacio Esperon Villanueva Kantok Tizimín

Victor Cervera Hernández Chenpato, El Lirio Buctzotz

Ismael Charruf Navarrete San Diego Tizimín

Abraham Xacur San Fernando Tizimín

Luis Rodríguez Canto Chacara Tizimín

Enrique Saiden Chonkil Buctzotz

Pedro Cohuo Suaste San Francisco Tizimín

Alberto Peréz San Carlos Tizimín

Elsy Fuentes Loría San Jacinto Tizimín

Rafael Medina San Antonio Tizimín

Alberto Bannet Chenel Tizimín

Carlos Peréz Arizpe Los Laureles Sucila

Carlos Peraza Canto La Flecha Sucila

Alvaro Bolio El Chivo Sucila

Julio Carrillo San Pedro Navajuelas Sucila

Manuel Díaz Rocha El Diamante Tizimín

Mauricio Loría San Lorenzo Sucilá

Dionisio Mora Rebeca 1 Sucilá

Wilmer Monforte Marfil El Chaparral Sucilá

Enrique Cisneros La Loma Sucilá

Nelly Campos Boochen Sucilá

Luis Meneses Santa Teresa Tizimín

Fernando Chan Yoactum Calotmul

Feliciano Chan Manpit Calotmul

Anastacio Poot Uc Bonzonot Tizimín

Mario Avilez Santa Úrsula Dzilam González

Wilder Monforte X-Diablo Chunzalam

Wilbert Carballo El Relicario Xmatcolam

Antonio Coronado San Isidro Sucila

Raul de Hoyos Apolinar Dzinup Sucilá

Mauricio Monforte San Jóse Sucila

Gaston Vergara El Cielo Sucilá

Héctor Cortez Santa Rita Tizimín

Javier Briceño Pérez Sagrado Corazón Tizimín

Javier Solorio Sánchez Kampepen Mérida

FMVZ Lechería Mérida

Luis Ramírez Avilés Kakalnáh Tzucacab

José G. Pérez Bates Santa Cecilia Tizimín

Manuel Medina Castro Texas Cenotillo

Eduardo Andrés González El Gran Reto Tizimín

Emilio Gutiérrez Méndez Alamo Sucilá

Valentín Cardenas Pedregal Tizimín

Alberto Cervantes San Carlos Tizimín

Ernesto López Aranda X-Bella Panabá

Roger Medina Morales Xnohayan Tizimín

Edgardo Rodríguez Conrado Santa Elena, Akulá Panabá

José Luis Vergara Sánchez Moluxtun Tizimin

Jorge André Díaz Loeza Santa Fé Tizimín