efecto de productos biorracionales en el …
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EFECTO DE PRODUCTOS BIORRACIONALES EN EL
COMPLEJO Bemisia tabaci-Begomovirus Y LA
ABUNDANCIA DE ABEJAS EN EL CULTIVO DE TOMATE
TESIS
Que presenta:
Erik Eduardo Montejo Canul
Como requisito parcial para obtener el grado de:
Maestro en Ciencias en Horticultura Tropical
Director de tesis:
Dr. Esaú Ruíz Sánchez
Conkal, Yucatán, México
Noviembre, 2019
iv
AGRADECIMIENTOS
Al Instituto Tecnológico de Conkal, por haberme otorgado la oportunidad de realizar mis
estudios de Posgrado y conducirme al éxito.
Al CONACYT, por la beca otorgada.
Al Laboratorio GeMBio del Centro de Investigación Científica de Yucatán A.C. (CICY),
por el apoyo en realización de mis estudios de posgrado.
Al Dr. Esaú Ruíz Sánchez, por su valiosa dirección, enseñanza, amistad, apoyo y confianza
brindada, en el desarrollo del presente trabajo de investigación.
A la Dra. Alejandra González Moreno, por su valiosa asesoría, enseñanza, confianza y
apoyo brindado, en el desarrollo del presente trabajo de investigación.
Al Dr. Horacio Ballina Gómez, por ser parte de mi comité tutorial, por sus sugerencias,
observaciones, enseñanzas y el tiempo dedicado al presente trabajo de investigación.
Al M.C. Rodolfo Martín Mex, por su asesoría, compromiso, consejos, apoyo ético y moral,
amistad, confianza, y valiosas contribuciones para la culminación del presente trabajo de
investigación.
Al M.C. Ángel Nexticapan Garcéz, por sus sugerencias, consejos, apoyo y amistad en el
proyecto.
Al Ing. Sergio López Vázquez, por el apoyo y facilidades brindadas en herramientas y
equipo de campo para el desarrollo de este proyecto.
Al Ing. Arturo Aguiñaga Bravo, hermano y amigo en las batallas, por su apoyo,
compromiso, confianza y lealtad en nuestro trabajo de investigación.
A mis compañeros, estudiantes y amigos académicos del laboratorio de plagas hortícolas y
del área de parcelas experimentales, que siempre me ayudaron durante el transcurso de este
trabajo.
A mi familia, por creer en mí y por ser la motivación para cada día llegar más lejos en mi
vida social y académica ante las adversidades económicas y de salud.
v
DEDICATORIA
Yo soy de los que piensan que la ciencia tiene una gran belleza. Un científico en su
laboratorio no es sólo un técnico: también es un niño colocado ante fenómenos naturales
que lo impresionan como un cuento de hadas. -Marie Curie (1867-1934).
“La vida es una unión simbiótica y cooperativa que permite triunfar a los que se asocian”.
Lynn Margulis (1938-2011).
Para mi familia y estudiantes en general.
vi
ÍNDICE DE CONTENIDO
AGRADECIMIENTOS ............................................................................................................. iv
DEDICATORIA ......................................................................................................................... v
ÍNDICE DE CONTENIDO ........................................................................................................ vi
ÍNDICE DE FIGURAS ............................................................................................................. vii
ÍNDICE DE CUADROS .......................................................................................................... viii
RESUMEN ......................................................................................................................... ix
ABSTRACT ........................................................................................................................ x
CAPÍTULO I. INTRODUCCIÓN GENERAL ................................................................... 11
1.1 Introducción ........................................................................................................................ 11
1.2 Antecedentes ....................................................................................................................... 13
1.2.1 Cultivo de tomate ............................................................................................................. 13
1.2.2 Importancia B. tabaci Genn. ............................................................................................. 13
1.2.3 Importancia de Begomovirus ............................................................................................ 14
1.2.4 Insecticidas químicos para el manejo de B. tabaci (Genn.)................................................ 15
1.2.5 Insecticidas botánicos como alternativa biorracional ......................................................... 17
1.2.6 Impacto de insecticidas convencionales y biorracionales en abejas ................................... 18
1.3 Hipótesis ............................................................................................................................. 20
1.4 Objetivos ............................................................................................................................. 21
1.4.1 Objetivo general ............................................................................................................... 21
1.4.2 Objetivos específicos ........................................................................................................ 21
1.5 PROCEDIMIENTO EXPERIMENTAL ....................................................................... 22
1.6 LITERATURA CITADA .................................................................................................... 23
CAPÍTULO II. EFFECTS OF THE INCORPORATION OF BIORATIONAL
INSECTICIDES FOR PEST MANAGEMENT TREATMENTS ON THE
WHITEFLY POPULATION, FRUIT YIELD, AND BEE ABUNDANCE IN
TOMATO .......................................................................................................................... 35
2.1 Abstract............................................................................................................................... 35
2.1 Introduction......................................................................................................................... 36
2.2 Materials y Methods ............................................................................................................ 37
2.3 Results ................................................................................................................................ 41
2.4 Discussion ........................................................................................................................... 44
2.5 Conclusion .......................................................................................................................... 45
2.6 Acknowledgments ............................................................................................................... 45
2.6 References .......................................................................................................................... 46
CAPÍTULO III CONCLUSIONES GENERALES ............................................................. 51
vii
ÍNDICE DE FIGURAS
CAPITULO II
Figura Página
1 Abundance of flowers visiting bees in tomato. Among the
abundant bees include cleptoparasite bees (Lasioglossum spp.
And Exomalopsis spp) neotropical bees and eusocial mellifera
bees (A. mellifera). The graph shows the percent of total
individuals captured by sweping-net and mouth aspirator.
43
viii
ÍNDICE DE CUADROS
CAPITULO I
Cuadro Página
1 Clasificación IRAC de MoA insecticidas usados en el control
convencional de mosca blanca.
16
CAPITULO II
1 Environmental conditions during the growing season of tomato
in Conkal, Yucatan.
37
2 Rate of mineral fertilization by growth stage for tomato (S.
lycopersicum).
38
3 Description of treatments for the management of Bemisia
tabaci in tomato (S. lycopersicum).
39
4 Mean number (± SE) of adults, nymphs and eggs of Bemisia
tabaci on plants of tomato (S. lycopersicum) under different
pest management treatments.
42
5 Incidence and severity of viral symptoms and fruit yield in
tomato (S. lycopersicum) under different pest management
treatments.
43
6 Abundance of flower visiting bees in tomato (Solanum
lycopersicum) under different pest management treatments.
44
ix
RESUMEN
El cultivo de tomate (Solanum lycopersicum L.) se ve afectado por una gran
diversidad de plagas. Entre ellos, los insectos chupadores como la mosca blanca (Bemisia
tabaci) son ampliamente dañinos por la trasmisión de Begomovirus. En el presente estudio
se evaluó la eficacia de la incorporación de insecticidas biorracionales y convencionales
para integrar tratamientos de manejo de plagas. Se evaluó el efecto de los tratamientos en la
supresión de la densidad poblacional de B. tabaci y Begomovirus asociados. Además, se
evaluó la abundancia de abejas en las parcelas tratadas. En general, la población de B.
tabaci, la incidencia final y la severidad de los síntomas virales no mostraron diferencias (P
> 0.05) entre los tratamientos. El rendimiento de frutos no fue significativamente diferente
(P > 0.05) entre los tratamientos de manejo de plagas. La abundancia de abejas visitantes de
flores no mostró diferencias (P> 0.05) entre los tratamientos. La incorporación de
insecticidas biorracionales en los tratamientos de manejo de plagas en tomate permite
suprimir el complejo B. tabaci – Begomovirus.
x
ABSTRACT
Field production of tomato (Solanum lycopersicum L.) is affected by a wide variety
of pests. Phloem sucking insects, like the whitefly (Bemisia tabaci), is a highly damaging
pests as they transmit Begomovirus. In this study, we evaluated the incorporation of
biorational insecticides and conventional chemical products into treatments for pest
management. The effects of the treatments were evaluated into the suppression of
population density of B. tabaci and associated Begomovirus. In addition, the abundance of
flower visiting bees was also evaluated. Overall, the population of B. tabaci, the final
incidence and the severity of viral symptoms were not significantly different (P > 0.05)
among treatments. The fruit yield was not significantly different (P > 0.05) among
treatments of pest management. No difference among treatments in the abundance of
flower visiting bees was observed. The incorporation of biorational insecticides into
treatments for pest management on tomato may supress the population of B. tabaci and the
severity of Begomovirus to the same extent as the conventional treatment including only
chemical insecticides.
11
CAPÍTULO I. INTRODUCCIÓN GENERAL
1.1 Introducción
La mosca blanca B. tabaci Genn. (Hemiptera: Aleyrodidae) es una de las plagas
ampliamente distribuidas en el mundo priorizando en regiones tropicales y subtropicales,
cuenta con un extenso margen de plantas hospederas cultivadas y silvestres, en particular
con alta incidencia en solanáceas, cucurbitáceas, malváceas y fabáceas cultivadas resultado
ser usuales (Papayiannis et al., 2011; Peréz & Montes, 2017; Saeed et al., 2017; Pantoja et
al., 2018). Los daños ocasionados son de tipo directo e indirecto. Efecto de la alimentación,
al succionar la savia de las plantas y provocar la muerte de éstas, indirectamente por la
transmisión de begomovirus y otros virus de ADN y ARN originando enfermedades, por
efecto de secreción de azucares (mielecilla) en el follaje, favoreciendo el establecimiento y
desarrollo de hongos del género Capnodium causantes de fumaginas (INIFAP, 2014; Inoue-
Nagata et al., 2016; Wang et al., 2018).
Esta problemática genera la implementación de estrategias alternativas o
complementarias de control en mosca blanca (B. tabaci), como el uso de insecticidas
biorracionales benignos con el medio ambiente. Por lo que la investigación relativa de
métodos alternativos de control de plagas ha incrementado en las últimas décadas, debido a
que el agricultor asiste a productos químicos como estrategia de control, produciendo
efectos colaterales en las poblaciones de entomofauna benefactora, del cual el orden
Hymenoptera se ve más afectado (Simmonds, et al., 2002; Choi et al., 2003; Balayiannis &
Balayiannis, 2008; Sánchez & Wyckhuys, 2019) sin mencionar los efectos ecotóxicos a lo
largo del tiempo.
Por lo que se ha impulsado la generación e implementación de estas estrategias
alternativas o complementarias biorracionales en el control de B. tabaci, ya que conforman
una opción por ser agentes derivados de microorganismos, plantas, minerales, moléculas
sintéticas y análogas a las naturales, las cuales se caracterizan por tener efecto favorable en
la agricultura, ya que presentan un efecto desfavorable en insectos plaga y patógenos que
12
causan enfermedades (insecticida, repelente, disuasivo, inhibición y remisión en el
desarrollo) (Eiras & Resende, 2009), además de no crear resistencia, debido a la presencia
de diferentes compuestos con actividad insecticida, actuando por contacto e ingestión
(Sutherland et al., 2002; Rodríguez, 2008; Valle-Pinheiro, 2009; Sarwar, 2013; 2014;
Villaverde et al., 2014).
Con relación a la productividad y rendimiento de los cultivos agrícolas, las abejas
melíferas son importantes y eficientes polinizadores (Sutter et al., 2017). En contraste están
sujetos a una intensa investigación sobre los efectos de plaguicidas químicos
(convencionales) y biorracionales, otros polinizadores como las abejas nativas
ecológicamente importantes han recibido poca atención en ecotoxicología, abundancia y
evaluación de riesgos respecto a plaguicidas en general. (Dubey et al., 2011; Breeze et al.,
2014; Tomé et al., 2015a, b; Barbosa et al., 2015; Lawrence et al., 2016; Umpiérrez et al.,
2017). La implementación de agentes biorracionales, demuestran un potencial no
perjudicial en organismos no objetivo como las abejas europeas y nativas, debido a su
plasticidad molecular y degradación por una gran variedad de microorganismos generalistas
en la mayoría de los suelos; conservando la diversidad antagonista de los enemigos
naturales que a menudo son sesgados por plaguicidas químicos. En las últimas décadas,
nuevos extractos de plantas tropicales han demostrado tener un repertorio de agentes
antibacterianos, insecticidas, efectos repelentes, ninficidas y ovicidas. Sin embargo, Tomé
et al., (2015b), reporta efectos controversiales de azadiractina en abejas obreras,
comprometiendo la actividad de alimentación, lo que puede conducir a una reducción de la
supervivencia de las colonias a dosis continuas o altas. Estos hallazgos desafían la
percepción común de la inocuidad de los insecticidas sintéticos y bioinsecticidas de bajo
riesgo, con respecto a las especies polinizadoras neotropicales nativas.
Debido a lo anteriormente mencionado y a la insuficiente información sobre el
manejo de mosca blanca con agentes biorracionales con aplicaciones directas en campo
abierto, al igual que los efectos que puedan tener en abejas nativas, surge el presente trabajo
de investigación, con el objetivo de contribuir al conocimiento de efectividad de productos
y agentes biorracionales para el control directo en campo de mosca blanca.
13
1.2 Antecedentes
1.2.1 Cultivo de tomate
El tomate (Solanum lycopersicum L.) es el principal producto hortícola exportable,
desde su domesticación por las antiguas civilizaciones precolombinas, debido a su empleo
en la diversidad gastronómica mundial, importancia nutricional, medica entre otros usos.
Este hecho, lo han consolidado como el mayor producto nacional e internacional
comerciable, es cultivado en 28 estados de la República Mexicana destacando Sinaloa
(67%) del total: 625 mil toneladas (SIAP, 2018, 2019). Canadá y Estados Unidos destacan
como los principales importadores en América, incrementando el valor per cápita de la
industria mexicana periódicamente (USDA, 2018). La producción acumulada del año
agrícola 2018 es de 3,434,778 toneladas, lo que representa el 7.8% más respecto al 2017;
sin embargo, es posible observar que los rendimientos de tomate varían en función de un
amplio rango de tecnologías empleadas actualmente (FIRA, 2017; SIAP, 2019).
1.2.2 Importancia B. tabaci Genn.
La mosca blanca B. tabaci pertenece a un complejo de especies cripticas del orden
(Hemiptera: Aleyrodidae) conformado por 24 biotipos indistinguibles morfológicamente,
los cuales se han reconocido con base a pruebas PCR (Alemandri et al., 2015). Conforma
una de las plagas cosmopolitas, se reporta atacando diversas especies vegetales de amplios
géneros a nivel mundial, por lo general en la literatura se destaca su importancia en la
transmisión de virus de la familia Geminiviridae, causantes de una amplia variedad de
síntomas (bronceado, mosaico, rizado, amarillamiento, variegados amarillos en hojas,
aclaración en venas en hojas y enanismo) en tomate, que son capaces de devastar por
completo una área determinada de cultivo, donde las etapas más críticas son las primeras
semanas después de la germinación (Jarquin, 2004; Brown et al., 2015). El insecto presenta
un ciclo de vida variable, el cual depende en gran medida del hospedero, zona geográfica y
temperatura (Salguero, 1992). Sus poblaciones inmoderadas tienden a ser muy altas en
regiones neotropicales alrededor del mundo durante las estaciones secas; por lo que
particularmente en el caribe sus fluctuaciones poblacionales tienden a incrementar entre
marzo y noviembre, su gran movilidad facilitada por el viento le permite emigrar de un
cultivo a otro; por su amplio rango de hospederos, siendo altamente polífaga. (Hilje, 2001;
14
Brown, 2010; Hasanuzzaman, et al., 2016; Domingos et al., 2018). El biotipo B tiene una
relativa importancia desde el punto de vista económico debido a su alta tasa reproductiva,
diseminación, amplio rango de adaptación a fuentes de alimento, alta voracidad y
resistencia a insecticidas piretroides y neonicotinoides; en contraste el biotipo B desplazó a
poblaciones endémicas, estableciéndose con gran facilidad (Bedforf et al., 1994; Ramos et
al., 2018).
1.2.3 Importancia de Begomovirus
Brown, en (2001) propuso la hipótesis que Centro América y el Sur de México en
particular el caribe podrían ser importantes centros de diversidad de begomovirus, por lo
que en Guatemala un estudio realizado soporta esta hipótesis, ya que se han detectado más
de veinte nuevas especies (provisionales), además de un gran número de especies
reportadas en la región de Centro América, sur de México y probablemente Yucatán sea un
centro de diversificación (Brown et al., 2001; Díaz-plaza et al., 2004). Por lo que Díaz,
2003, enfatiza la deficiente información disponible sobre la diversidad de begomovirus en
plantas nativas, malezas y otras familias hospederas (Asteraceae, Cleomaceae,
Euphorbiaceae, Hypericaceae, Fabaceae, Malvaceae, Rubiaceae, Sterculicaceae,
Valerianaceae, Verbenaceae), de la Península de Yucatán trasmitidas por mosca blanca
(Oliveira et al., 2001; Ortega et al., 2018). Sin embargo, en diversas partes del mundo se
reportan afectando el rendimiento con altas pérdidas de hasta el 100% en cultivos hortícolas
como: (algodón, calabaza, chile, tomate, fríjol, berenjena, coliflor, jatrofa, sorgo, yuca,
entre otros (Inoue-Nagata, et al., 2016; Saeed & Samad, 2016; Peréz & Montes, 2017;
Saeed et al., 2017; Ortega et al., 2018). Los begomovirus se clasifican en nueve géneros,
principalmente dependiendo de su organización genómica y vector especie, por lo que se
agrupan como monopartitos o bipartito dependiendo del número de componentes del
genoma que poseen (Navas et al., 2011; Kyallo et al., 2017; Das et al., 2018).
15
1.2.4 Insecticidas químicos para el manejo de B. tabaci (Genn.)
La mosca blanca generalmente en cultivos al aire libre se maneja con aplicaciones
de insecticidas químicos sintéticos, el Comité de Acción contra la Resistencia a Insecticidas
(IRAC), reporta el uso de 10 grupos químicos y 28 ingredientes activos para el control de
B. tabaci, esta práctica por ser costosa, se vuelve poco accesible a los pequeños
agricultores, lo cual limita el control oportuno, traduciéndose en pérdidas de rendimiento y
de igual forma representa un impacto negativo en organismos no objetivo que conllevan a
una serie de efectos y anomalías en los ecosistemas y medio ambiente. En la actualidad
nuevos grupos de insecticidas químicos sintéticos han surgido por efecto de la resistencia
en los modos de acción contra las plagas, por lo que en la actualidad se manejan los
siguientes grupos (Tabla 1).
16
∆ Sistémicos * Contacto. Clasificación IRAC MoA versión 8.3, 07/18.
Tabla 1. Clasificación IRAC de MoA insecticidas usados en el control convencional de mosca blanca.
Grupo principal y Sitio primario de
Acción
Subgrupo Químico
Ingrediente Activo Ingrediente Activo
3- Moduladores del canal de sodio 3A
Piretroides, Piretrinas
* Bifentrin, fenpropatrin, λ-cyhalotrin,
gamma-cyhalotrina, Piretrinas naturales
4- Moduladores competitivos del receptor nicotínico de acetilcolina (nAChR)
4ª
Neonicotinoides
∆Acetamiprid, Clothianidin, Dinotefuran,
Imidacloprid, Tiacloprid, Tiametoxam,
4C
Sulfoximinas ∆Sulfoxaflor
4D Butenolides
∆Flupyradifurone
4E
Mesoionicos ∆Triflumezopyrim
7- Hormona juvenil 7C Piriproxifen
*Piriproxifen
9- Moduladores de Órganos Cordotonales
9B
Derivados de la
piridina azometina
*Pimetrozina
15- Inhibidores de la biosíntesis de la quitina, tipo 0
Benzoylureas *Novalurón
16- Inhibidores de la biosíntesis de la
quitina, tipo 1 Buprofezin *Buprofezin
23- Inhibidores del acetil CoA carboxilaza
Derivados de ácidos tetrónicos y
tetrámicos
*Spiromesifen, ∆Spirotetramat
28- Moduladores del receptor de la
rianodina Diamidas ∆Chlorantraniliprole, Cyantraniliprole
29- Moduladores de los órganos cordotonales
Flonicamida ∆Flonicamida
Un- Compuestos de modo de acción
desconocido o incierto Azadiractin ∆Azadiractina
17
Debido a esta alta presión de insecticida, esta plaga ha desarrollado resistencia
moderada a extremadamente alta a insecticidas de la mayoría de las clases químicas,
incluidos los piretroides, neonicotinoides y reguladores crecimiento (Zhang et al., 2011;
Basit et al., 2013; Smith & Giurcanu, 2013; Smith & Nagle, 2014; Wang et al., 2016;
Meng et al., 2016; Smith et al., 2016; Dempsey et al., 2017; Guo et al., 2017; Moreno et
al., 2018).
1.2.5 Insecticidas botánicos como alternativa biorracional
En la naturaleza las plantas promueven metabolitos secundarios tóxicos en el cual
su repertorio bioquímico es único, esto les permite actuar como antagonistas de patógenos
bióticos y plagas, se promueven como mezclas de productos muy relacionados
químicamente entre sí, habitualmente; los metabolitos secundarios son muy variados, entre
los más estudiados se pueden mencionar a las sesquiterpenlactonas, flavonoides, glicósidos,
taninos, alcaloides, terpenoides, saponinas, esteroides, oxalatos de calcio y aceites
esenciales, conformando insecticidas biorracionales potenciales (Kumar et al., 2011;
Hammuel et al., 2011; Dietrich et al., 2011; Gomes et al., 2014; Ashfaq et al., 2019; Feder
et al., 2019). África es sin duda el continente que tiene más que ganar con el desarrollo de
insecticidas botánicos. Cientos de especies autóctonas y exóticas con propiedades
pesticidas han sido reportadas para la industria del piretro, que se ve dominada por la
producción de África oriental a través de pequeños agricultores (Stevenson & Belmain,
2016; Stevenson et al., 2017).
Actualmente las preocupaciones sobre los efectos y factores nocivos de los
insecticidas químicos son continúas provocando diversos desbalances como: la alteración
del ciclo del nitrógeno (Campos et al., 2018), cambios en la actividad enzimática del suelo
e interrupción de la simbiosis los cuales repercuten en la fertilidad del suelo y en
consecuencia la pérdida de antagonistas (Malik et al., 2017). Motivo por el cual los agentes
biorracionales han estimulado el interés de estudios de investigación para fomentar
alternativas de manejo integrado de plagas (MIP) como B. tabaci, con diversos ensayos, los
cuales comprenden el uso de extractos con efecto repelente, ninficida, ovicida e insecticida,
18
que permitan manejar la plaga, obtención de productos inocuos e incremento en la
producción (Isman, 2006; El-Wakeil, 2013; Martín et al., 2015). En la literatura se reporta
diferentes mecanismos de acción en insectos que pueden presentar los plaguicidas
botánicos, actuando especialmente en el sistema nervioso, afectando al ácido γ-
aminobutírico (GABA), canales de cloruro cerrados, acetilcolinesterasa, acetilcolina
nicotínica receptores (nAChR), receptores de octopamina y tiramina, y canales de sodio,
entre otros mecanismos posibles (García et al., 2006; Pavela & Benelli, 2016; Campos et
al., 2018); Por otra parte se ha promovido el manejo de agentes biorracionales como una
alternativa en la reducción de efectos ecotoxicologicos en los 5 últimos años. Sin embargo,
la aplicación a gran escala de estas sustancias para el control de plagas es limitada por su
poca estabilidad molecular y problemas tecnológicos (Reddy & Miller, 2014; Kedia et al.,
2015; Ghodake et al., 2018).
1.2.6 Impacto de insecticidas convencionales y biorracionales en abejas
En las últimas décadas se reportan efectos negativos de pesticidas químicos
(convencionales), causando una variedad de efectos subletales como: residuos en miel y
polen, alteración del desarrollo, deformación en la probóscide, abundancia, la reproducción
y el comportamiento; sesgando con estos efectos dañinos la supervivencia de colonias y
poblaciones de abejas melíferas y nativas (Lundin et al., 2015; Pisa et al., 2017; Tosi et al.,
2018; De Oliveira et al., 2018; Sánchez-Bayo & Wyckhuys, 2019). Las abejas
constantemente están expuestas a una amplia gama de presiones vitales y no vitales, como
los factores y efectos de los insecticidas u otros pesticidas en la industria agrícola, los
cuales interactúan afectando la salud, abundancia y la supervivencia de sus poblaciones.
Gonzáles et al., (2016), estudiaron el efecto del agente biorracional botánico Azadirachta
indica en colmenas de Apis mellifera (L.) y el control de plagas, en el cual a ninguna de las
concentraciones disminuyó la población de abejas, la cría operculada de obreras o las
reservas de miel y polen. En 2017 dos especies del género Asteraceae (Artemisia
absinthium y Eupatorium buniifolium) fueron evaluadas por su posible toxicidad para los
insectos polinizadores , por lo que los resultados demostraron que para la toxicidad de la
abeja: el uso de estos aceites esenciales en las cantidades necesarias de E. buniifolium
19
(0.04–0.13 mg/cm2) y A. absinthium (0.16–0.22 mg/cm2) para controlar mosca blanca (T.
vaporariorum) no fueron tóxicos (Umpiérrez et al., 2017).
Sin embargo, la preocupación alarmante en la reducción de pesticidas, efectos
colaterales en abejas y un control de plagas se siguen evaluando otros agentes y productos
en otros grupos de insectos benéficos y polinizadores los cuales pueden presentar una baja
o nulo efecto con aplicaciones de agentes biorracionales (Monsreal, et al., 2017; Arthur et
al., 2018). Algunos de los beneficios adicionales de los insecticidas biorracionales aparte de
su acción contra las plagas objetivo, flexibilidad y nula toxicidad en insectos polinizadores
y no objetivo; es el manejo eficiente de la resistencia para prolongar la vida útil de los
plaguicidas químicos convencionales (Haramboure et al., 2017).
Por la problemática planteada anteriormente, considerando la importancia que tiene
B. tabaci, por los daños que ocasiona como vector en tomate rojo, efectos de resistencia,
residuales y efectos subletales de los agroinsecticidas en la abundancia en abejas melíferas
y nativas, se plantea el presente estudio con el objetivo de comparar la eficiencia de modos
de manejo con inclusiones de insecticidas biorracionales y convencionales incorporados en
el manejo de B. tabaci en condiciones de cielo abierto, sobre la densidad poblacional de
adultos, ninfas y huevos, la incidencia/severidad viral de Begomovirus y el efecto en la
abundancia de polinizadores (Hymenoptera) representativos en el cultivo de tomate rojo en
la Península de Yucatán, México.
20
1.3 Hipótesis
La incorporación de insecticidas biorracionales en los tratamientos de manejo de
plagas tienen el mismo efecto que los tratamientos a base de insecticidas químicos en la
supresión de la densidad poblacional de mosca blanca (B. tabaci Genn.) y virosis asociada.
La incorporación de insecticidas biorracionales en los tratamientos de manejo de
plagas no posee efectos negativos en la abundancia de abejas en comparación con el
tratamiento a base de insecticidas químicos.
21
1.4 Objetivos
1.4.1 Objetivo general
Evaluar el efecto de los tratamientos con inclusiones de insecticidas químicos y
biorracionales en la supresión poblacional de mosca blanca (B. tabaci Genn.) en tomate y
su impacto en abejas.
1.4.2 Objetivos específicos
Evaluar el efecto de los tratamientos insecticidas en la densidad poblacional de
adultos, ninfas y huevos de mosca blanca (B. tabaci Genn).
Evaluar el efecto de los tratamientos insecticidas en la incidencia y severidad viral
de begomovirus y rendimiento de frutos del cultivo de tomate.
Determinar el impacto de los tratamientos insecticidas en la abundancia de abejas
melíferas y nativas.
22
1.5 PROCEDIMIENTO EXPERIMENTAL
Abundancia de abejas
Muestreos matutinos 8:00-11:00 h
Captura por medio de aspiradores bucales y Red de golpeo
Identificación taxonómica de abejas (Hymenópteros: Claves
dicotómicas, Michener et al., 1994; Goulet and Huber, 1993)
Preservación en etanol al 70% y conformación de colección en
departamento de Entomología y plagas de posgrado de
Instituto Tecnológico de Conkal
Manejo del complejo Bemisia tabaci-Begomovirus
Evaluación de poblaciones de B. tabaci (Adultos/Hoja-1);
ninfas y huevos (cm-2)
Extracción de DNA por (PCR) (Presencia /Ausencia
Begomovirus)
Incidencia/Severidad
Rendimiento (Kg/Planta-1)
Evaluación de tratamientos en cultivo de tomate
(Diseño de bloques completos al azar)
Análisis estadístico
Infostat, 2018
“EFECTO DE PRODUCTOS BIORRACIONALES EN EL COMPLEJO Bemisia tabaci-
Begomovirus Y LA ABUNDANCIA DE ABEJAS EN EL CULTIVO DE TOMATE”
23
1.6 LITERATURA CITADA
Alemandri, V., C. G. Vaghi-Medina, A. D. Dumón, E. B. Argüello-Caro, M. F. Mattio, S.
García-Medina, P. M. López-Lambertini, and G. Truol. 2015. Three members of the
Bemisia tabaci (Hemiptera: Aleyrodidae) cryptic species complex occur
sympatrically in Argentine horticultural crops. J. Econ. Entomol. 105: 1-9.
Ashfaq, N., Bashir, M., Noreen, M., Jameel, N., Ayoub, A., & Latif, A. 2019. Insecticidal
efficiency of native plant extracts against whitefly (Bemisia tabaci) on cotton crop.
Pure and App. Biol. (PAB), 8 (1): 727-732.
Balayiannis, G., y Balayiannis, P. 2008. Bee honey as an environmental bioindicator of
pesticides’ occurrence in six agricultural areas of Greece. Arch. of Environ.
Contam. and Toxic., 55(3): 462–470.
Basit, M., Saeed, S., Saleem, M.A., Denholm, I., Shah, M. 2013. Detection of resistance,
cross-resistance, and stability of resistance to new chemistry insecticides in Bemisia
tabaci (Homoptera: Aleyrodidae). J. Econ. Entomol. 106; 1414-1422.
Barbosa, W. F., Smagghe G., Guedes R. N. C. 2015. Perspective pesticides and reduced-
risk insecticides, native bees and pantropical stingless bees: pitfalls and
perspectives. Pest Manag. Sci. 71:1049–1053.
Bedford, I. D., Briddon, R. W., Brown, J. K., Rosell, R. C. y Markham, P. G. 1994.
Geminivirus transmission and biological characterization of Bemisia tabaci
biotypes from different world regions. A. of Appl. Biol. 125: 311-325.
Breeze, T. D., Vaissière, B. E., Bommarco, R., Petanidou, T., Seraphides, N., Kozák, L.,
Scheper J., Biesmeijer, J. C., Kleijn, D., Gyldenkærne, S., Moretti, M., Holzschuh,
A., Steffan-Dewenter, I., Stout, J. C., Pärtel, M., Zobel, M., Potts, S. G. 2014.
24
Agricultural policies exacerbate honeybee pollination service supply-demand
mismatches across Europe. PLoS One 9(1): e82996.
Brown, J. K., Idris A. M., Rogan, D., Hussein, M. H., Palmieri, M. 2001. Melon chlorotic
leaf curl virus, a new begomovirus associated with Bemisia tabaci infestations in
Guatemala. Plant Dis. 85: 1027.
Brown, J. K. 2010. Phylogenetic biology of the Bemisia tabaci sibling species group. In P.
A. Stansly and S. E. Naranjo [ed.]. Bemisia: Bionomics and Management of a
Global Pest. Spring. Netherlands. 31-67.
Brown, J. K., F. Murilo-Zerbini, J. Navas-Castillo, E. Moriones, R. Ramos-Sobrinho, J. C.
F. Silva, E. Fiallo-Olive, R. W. Briddon, C. Hernández-Zepeda, A. Idris, V. G.
Malathi, D. P. Martin, R. Rivera-Bustamante, S. Ueda, and A. Varsani. 2015.
Revision of Begomovirus taxonomy based on pairwise sequence comparisons.
Arch. Virol. 160: 1593-1619.
Campos, E. V. R., Proençaa, P. L. F., Oliveiraa, J. L., Bakshic, M., Abhilashc, P. C.,
Fracetoa, L. F. 2018. Use of botanical insecticides for sustainable agriculture:
Future perspectives. Ecol. Indic.
Choi W. I., Lee, E. H., Choi, B. R., Park, H. M. and Ahn. Y. J. 2003. Toxicity of plant
essential oils to Trialeurodes vaporariorum (Homoptera: Aleyrodidae). J. of Eco.
Entomol. 96 (5): 1479-1484.
Das, S., Hegde, A., & Shivaprasad, P. V. 2018. Molecular characterization of a new
begomovirus infecting Synedrella nodiflora in South India. Archives of Virology.
25
Dempsey, M., Riley, D. G., Srinivasan, R. 2017. Insecticidal effects on the spatial
progression of Tomato yellow leaf curl virus and movement of its whitefly vector in
tomato. J. Econ. Entomol. 110; 875–883.
De Oliveira, A. C., Junqueira, C. N., & Augusto, S. C. 2018. Pesticides affect pollinator
abundance and productivity of sunflower (Helianthus annuus L.). Journal of
Apicultural Research, 1–7.
Dietrich, F., Strohschoen, A. A. G, Schultz G, Sebben, A. D, Rempel, C. 2011. Utilização
de inseticidas botânicos na agricultura orgânica de Arroio do Meio/RS. R. Bras.
Agrociência, Pelotas, V: (17).24, p. 251255.
Díaz-plaza R., Aviles-Baeza W., Ascencio-lbañez J.T., Rivera-Bustamente R. 2004.
Distribución espacio temporal del (Tomate yellow leaf curl virus) TYLCV y otros
(Geminivirus) de Yucatán ln: Ojeda NF, Ramírez L (ed) Fundación Produce
Yucatán A.C. 1 Reunión Estatal de lnvestigación Agropecuaria y Forestal, Mérida,
Yuc. pp.309.
Díaz-Plaza, R. 2003. Distribución de geminivirus en la península de Yucatán y estrategias
moleculares para su control. Tesis Doctoral. Cinvestav Irapuato, México. 145p.
Domingos, G. M., Baldin, E., Canassa V. F., Silva, I. F., Lourencão. A. L. 2018. Resistance
of Collard Green Genotypes to Bemisia tabaci Biotype B: Characterization of
Antixenosis. Neotrop. Entomol. 47: 560.
Dubey, N. K., Shukla, R., Kumar, A., Singh, P., Prakash, B. 2011. Global scenario on the
application of natural products in integrated pest management programmes. In:
Dubey NK (ed) Natural products in plant pest management. CAB International,
London, pp 1–20.
26
Eiras, A. E. y M. C. Resende. 2009. Preliminary evaluation of the “Dengue-MI” technology
for Aedes aegypti monitoring and control. Cad. Saúde Pública 25(1): S45-S58.
El-Wakeil N.E. 2013. Botanical pesticides and their mode of action. Gesunde Pflanzen
65:25–149.
FIRA. 2017. Fideicomisos Instituidos en Relación a la Agricultura. Programa Agroalimentario
“Tomate rojo”. Dirección de Investigación y Evaluación Económica y Sectorial.
https://www.fira.gob.mx/InfEspDtoXML/abrirArchivo.jsp?abreArc=65310.
Feder, D., Gonzalez, M. S., Mello, C. B., Santos, M. G., Rocha, L., Kelecom, A., & Folly,
E. 2019. Exploring the Insecticide and Acaricide Potential of Development
Regulators obtained from Restinga vegetation from Brazil. Anais da Academia.
Brasileira de Ciências, 91(1): e20180381. Epub April 08, 2019.
García, D. A., Bujons, J., Vale, C., Suñol, C. 2006. Allosteric positive interaction of thymol
with the GABAA receptor in primary cultures of mouse cortical neurons.
Neuropharmacology 50; 25–35.
Goulet, H., & Huber, J. T. 1993. Hymenoptera of the world: an identification guide to
families. Agric. Canada Pub Ottawa. 668 p.
Gomes, G. A., Monteiro, C. M. O., Julião, L. de S., Maturano, R., Senra, T. O. S.,
Zeringóta, V., Calmon, F., Matos, R. S., Daemon, E., Carvalho, M. G. 2014.
Acaricidal activity of essential oil from Lippia sidoides on unengorged larvae and
nymphs of Rhipicephalus sanguineus (Acari: Ixodidae) and Amblyomma cajennense
(Acari: Ixodidae). Exp Parasitol. 137: (2014) 41–45.
González-Gómez, R., Otero-Colina, G., Villanueva-Jiménez, J. A., Santillán-Galicia, M. T.,
Peña-Valdivia, C. B., Santizo-Rincón, J. A. 2016. Effects of neem (Azadirachta
27
indica) on honey bee workers and queens, while applied to control Varroa
destructor. J. of Apicul. Res. 55 (5).
Guo, L., Liang, P., Fang, K., Chu, D. 2017. Silence of inositol 1,4, 5-trisphosphate receptor
expression decreases cyantraniliprole susceptibility in Bemisia tabaci. Pestic.
Biochem. and Physiol. Vol. 142; Pages 162-169.
Ghodake, V. N., Naik, S. V., Bhukhanwala, K. N., Kande, K. V., Bhor, N. J., & Patravale,
V. B. 2018. Nanoengineered Systems for Biopesticides. Handbook of Nanomat. for
Indus. Applic., 243–259.
Hasanuzzaman, A. T. M., Islam, M. N., Zhang, Y., Zhang, C.-Y., Liu, T.-X. 2016. Leaf
morphological characters can be a factor for intra-varietal preference of whitefly
Bemisia tabaci (Hemiptera: Aleyrodidae) among eggplant varieties. PLoS One
11(4): e0153880.
Hammuel, C., Yebpella, G. G., Shallangwa, G. A., Asabe, M., Magomya, A. M. and
Agbaji, A.S. 2011. Phytochemical and antimicrobial screening of methanol and
aqueous extracts of Agave sisilana. Acta Poloniae Pharmaceutica - Drug Research. 68:
535-539.
Haramboure* Marina. 2017. Lethal and sublethal effects after treatment with conventional
and biorational insecticides on eggs of Chrysoperla externa (Neuroptera: Chrysopidae).
Revist. Colom. Entomol. 43 (2): 161-166.
Hilje, L. 2001. Avances hacia el manejo sostenible del complejo mosca blanca-
Geminivirus en tomate, en Costa Rica. ed. Manejo integrado de plagas N° 61. p. 69-
80.
28
Isman, M. B. 2006. Botanical insecticides, deterrents, and repellents in modern agriculture
and an increasingly regulated world. Annu. Rev. Entomol., 51: 45-66.
INIFAP. 2014. Instituto Nacional de Investigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias.
Plagas.http://biblioteca.inifap.gob.mx:8080/xmlui/bitstream/handle/123456789/429
4/010208218900071269_RASPA.pdf?sequence=1 (25/01/18).
Inoue-Nagata, Alice K, Lima, Mirtes F y Gilbertson, Robert L. 2016. Una revisión de las
enfermedades por geminivirus en vegetales y otros cultivos en Brasil: estado actual
y enfoques para la gestión. Horticultura Brasileira, 34 (1): 8-18.
Jarquin, D, 2004. Evaluación de cuatro variedades de tomate (Lycopersicum esculentum
Mil), basado en el complejo Mosca blanca (Bemisia tabaci) Geminivirus, en la
comunidad de Apompuá, Potosí, Rivas, Nicaragua. Tesis de M.Sc. Managua,
Nicaragua. p. 21-25.
Kedia, A., Prakash, B., Mishra, P. K., Singh, P., Dubey, N. K. 2015. Botanicals as
ecofriendly biorational alternatives of synthetic pesticides against Callosobruchus
spp. (Coleoptera: Bruchidae) a review. J. food Sci. Technol. 52 (3): 1239–1257.
Kyallo, M., Ateka, E. M., Sseruwagi, P., Ascencio-Ibáñez J. T., Ssemakula, M. O., Skilton,
R. Ndunguru, J. 2017. Infectivity of Deinbollia mosaic virus, a novel weed-infecting
begomovirus in East Africa. Arch Virol 162: 3439.
Kumar S, Wahab N, Warikoo R. 2011. Bioefficacy of Men tha piperita essential oil against
dengue fever mosquito Aedes aegypti L. Asian Pac J Trop Biomed 2:85–88.
Lawrence, T. J., Culbert, E. M., Felsot, A. S., Hebert, V. R., Sheppard, W. S. 2016. Survey
and risk assessment of Apis mellifera (Hymenoptera: Apidae) exposure to
29
neonicotinoid pesticides in urban, rural, and agricultural settings. J. Econ. Entomol.
109 (2): 520–528.
Lundin O, Rundlo¨f M, Smith HG, Fries I, Bommarco R. 2015. Neonicotinoid insecticides
and their impacts on bees: a systematic review of research approaches and
identification of knowledge gaps. PLoS One. 10(8): e0136928.
Martín, M. R. 2015. Actividad biológica de extractos vegetales contra mosca blanca
(Bemisia tabaci Genn.). Tesis de Maestría. Instituto Tecnológico de Conkal.
Conkal, Yucatán. 33 p.
Malik, Z., Ahmad, M., Abassi, G.H., Dawood, M., Hussain, A., Jamil, M. 2017.
Agrochemicals and soil microbes: interaction for soil health. In: Hashmi, M.Z.,
Kumar, V., Varma, A. (Eds.), Xenobiot. in the Soil Environ. Soil Biol. Spring.
Internat. Publish. pp. 139–152.
Meng, X.Q., Zhu, C.C., Feng, Y., Li, W.H., Shao, X.S., Xu, Z.P., Cheng, J.G., Li, Z. 2016.
Computational insights into the different resistance mechanism of imidacloprid
versus dinotefuran in Bemisia tabaci. J. Agric. Food Chem. 64: 1231-1238.
Michener, C. D., Mcginley, R. J., Danforth, B. N. 1994. The bee genera of North and
Central America (Hymenoptera: Apoidea). Smithsonian Institute. 209 pp.
Moreno, I., Belando, A., Grávalos, C., Bielza, P. 2018. La susceptibilidad basal de las cepas
mediterráneas de Trialeurodes vaporariorum (Westwood) a ciantraniliprol. Dpto.
Produccion Vegetal, Universidad Politécnica de Cartagena, P Alfonso XIII 48:
30203-Cartagena, Spain.
Monsreal-Ceballos, R. J., Ruíz-Sánchez, E., Sánchez B. M., Ballina-Gómez, H. S.,
González-Moreno, A., & Reyes-Ramírez, A. 2017. Efectos de insecticidas botánicos
30
comerciales en Tamarixia radiata, un ectoparasitoide de Diaphorina citri.
Ecosistemas y recursos agropecuarios. 4(12): 589-596.
Navas-Castillo J, Fiallo-Olivé E, Sánchez-Campos S. 2011. Emerging virus diseases
transmitted by whitefies. Annu Rev. Phyto. 49:219–248.
Oliveira, M. R., T. J. Henneberry y P. Anderson. 2001. Historia, estado actual y proyectos
de investigación en colaboración para B. tabaci. Crop Protect. 20:709-723.
Ortega-Acosta, C., Ochoa-Martínez, D. L., Hernández M. J., Ramírez-Rojas S. and
Gutiérrez Gallegos, J. A. 2018. Evaluation of seed transmission of begomoviruses in
roselle and roselle-associated weeds. Rev. Mex. de Fito. 37(1): 135-146.
Papayiannis, L.C.; N. I. Katis; A. M. Idris y J. K. Brown. 2011. Identification of weed hosts
of Tomato yellow leaf curl virus in Cyprus. Plant Dis. 95(2): 120–125.
Pavela, R., Benelli, G. 2016. Essential oils as ecofriendly biopesticides? Challenges and
constraints. Trends Plant Sci. 21, 1000–1007.
Pantoja, K. F. C.; Rocha, K.C.G.; Melo, A. M. T.; Marubayashi, J. M; Baldin, E.L. L.;
Bentivenha, J. P. F.; Gioria, R.; Kobori, R.F; Pavan, M. A.; Sakate, R. K. 2018.
Identification of Capsicum accessions tolerant to Tomato severe rugose virus and
resistant to Bemisia tabaci Middle East-Asia Minor 1 (MEAM1). Trop. plant pathol.
43: 138.
Pérez, H. V. y Montes, C. S. 2017. Identificación de malezas hospederas de los virus PVX,
PVY, AMV y TiCV, en las zonas productoras de tomate de árbol (Solanum
betaceum Cav) del cantón Antonio Ante, Provincia de Imbabura. Carrera de
Ingeniería Agropecuaria-Universidad Técnica del Norte. Av. 17 de Julio 5-21.
Ibarra, Imbabura, Ecuador. 9 pp.
31
Pisa, L., Goulson, D., Yang, E. C., Gibbons, D., Sánchez-Bayo, F., Mitchell, E. 2017. An
update of the worldwide integrated assessment (WIA) on systemic insecticides. Part
2: impacts on organisms and ecosystems. Environ Sci. Pollut. Res. Enviro. Sci. and
Pollut. Res. 1–49.
Ramos, R. S., Kumar, L., Shabani, F., Picanço, M. C. 2018. Mapeo de los niveles de riesgo
global de Bemisia tabaci en áreas de aptitud para el cultivo de tomate en campo
abierto en climas actuales y futuros. PLoS ONE 13 (6): e0198925.
Reddy, G.V.P. y Miller R.H. 2014. Biorrational versus conventional insecticides–
Comparative field study for managing red spider mite and fruit borer on tomato.
Crop Protec. 64: 88-92.
Rodríguez, H. C. y Vendramim, J. D. 2008. Sustancias vegetales para el manejo de la
mosca blanca. In Moscas blancas temas selectos sobre su manejo. S. Infante G.
(ed.). 1a. Edición. Colegio de Posgraduados. Mundi Prensa. México, D.F. pp. 83-
102.
Salguero, Y. 1992. Perspectivas para el manejo del complejo mosca blanca-virosis. La
mosca blanca (Homóptera: Aleyrodidae). En América Central y el Caribe. Memoria.
Turrialba, Costa Rica. Nº 205: p. 20-26.
Sarwar, M. 2013. Management of Spider Mite Tetranychus cinnabarinus (Boisduval)
(Tetranychidae) Infestation in Cotton by Releasing the Predatory Mite Neoseiulus
pseudolongispinosus (Xin, Liang and Ke) (Phytoseiidae). Biol. Cont. 65(1): 37-42.
Saeed, S. T., Samad, A. 2016. Emerging threats of begomoviruses to the cultivation of
medicinal and aromatic crops and their management strategies. VirusDis. 28(1): 1–
17.
32
Saeed, S. T., Kumar, B., Shasany, A. K., Samad, A. 2017. Molecular identifcation of Chili
leaf curl India virus along with betasatellite molecule causing leaf curl disease of
menthol mint (Mentha arvensis var. Kosi) in India. J. Gen. Plant. Pathol. 83:333–
336.
Sánchez-Bayo, F., y Wyckhuys, K. A. G. 2019. Worldwide decline of the entomofauna: A
review of its drivers. Biological Conservation, 232: 8–27.
Simmonds, M. S. J.,y Manlove, J. D., Y Khambay, B. P. S. 2002. Effects of selected
botanical insecticides on the behaviour and mortality of the glasshouse whitefly
Trialeurodes vaporariorum and the parasitoid Encarsia Formosa. Entomol. Exp.
Appl. 102 (1): 39–47.
SIAP. 2018. Servicio de Información Agroalimentaria y Pesquera. Producción agrícola por
cultivo y por estado http://www.siap.gob.mx.
SIAP. 2019. Servicio de Información Agroalimentaria y Pesquera. Producción agrícola por
cultivo y por estado http://www.siap.gob.mx.
Sutherland, J., Baharally, V. P. & Permaul, D. 2002. Use of the botanical insecticide, neem
to control the small rice stinkbug Oebalus poecilus (Hemiptera: Pentatomidae) in
Guayana. Entomotropica. 17:96-101.
Sutter, L., Jeanneret, P., Bartual, A. M., Bocci, G. & Albrecht M. 2017. Enhancing plant
diversity in agricultural landscapes promotes both rare bees and dominant crop‐
pollinating bees through complementary increase in key floral resources. J. of App.
Ecol. 54: 1856–1864.
33
Smith, HA y Giurcanu, M. C. 2013. Efectos residuales de nuevos insecticidas en las
densidades de huevos y ninfas de Bemisia tabaci. Florida Entomol. 96(2): 504–511.
Smith, H. A., and M. C. Giurcanu. 2014. New insecticides for management of tomato
yellow leaf curl, a virus vectored by the silverleaf whitefly, Bemisia tabaci. J. Insect
Sci. 14: 183.
Smith, H. A., Nagle, C. A., MacVean, C. A., McKenzie, C. L. 2016. Susceptibilidad de
Bemisia tabaci MEAM1 (Hemiptera: Aleyrodidae) a imidacloprid, thiamethoxam,
dinotefuran y flupyradifurone en el sur de Florida. Insectos 7: 57.
Stevenson, P.C., & Belmain, S.R. 2016. Pesticidal plants in african agriculture: local uses
and global perspectives. Outlook Pest Manage. 10, 226–229.
Stevenson, P. C., Ismanc, M. B., & Belmain, S. R. 2017. Pesticidal plants in Africa: A
global vision of new biological control products from local uses. Industrial Crops
and Products, 110, 2–9.
Tosi S, Costa C, Vesco U, Quaglia G, Guido G. 2018. A 3-year survey of Italian honey
bee-collected pollen reveals widespread contamination by agricultural pesticides.
Sci Total Environ. Elsevier B.V.; 2018; 615: 208–218.
Tomé, H. V. V., Barbosa, W. F., Corrêa, A. S., Gontijo, L. M., Martins, G. F., Guedes, R.
N. C. 2015a. Reduced-risk insecticides in Neotropical stingless bee species: impact
on survival and activity. Ann Appl Biol 167:186–196.
Tomé, H. V. V., Barbosa, W. F., Martins, G. F., Guedes, R. N. C. 2015b. Spinosad in the
native stingless bee Melipona quadrifasciata: regrettable non-target toxicity of a
bioinsecticide. Chemosphere 124:103–109.
34
Umpiérrez, M. L., Paullier, J., Porrini, M., Garrido, M., Santos, E., Rossini, C. 2017.
Potential botanical pesticides from Asteraceae essential oils for tomato production:
Activity against whiteflies, plants and bees. Ind. Crops and Prod. Vol: (109) 15,
Pages 686-692.
USDA. 2018. National Agricultural Statistics Service (NASS). Vegetables 2018 Summary.
Abril 2018.
Valle-Pinheiro, P., E. Dias Quintela., J. Pereira de Oliveira y J. C. Seraphin. 2009. Toxicity
of neem oil to Bemisia tabaci biotype B nymphs reared on dry bean. Pesq. agropec.
bras., Brasília, 44 (4): 354-360.
Villaverde, J.J., Sevilla-Moran B, Sandin-Espana P, Lopez-Goti C, Alonso-Prados J.L.
2014. Biopesticides in the framework of the European Pesticide Regulation (EC)
No. 1107/2009. Pest Manag. Sci. 70:2–5.
Wang, R., Zheng, H.X., Qu, C., Wang, Z.H., Kong, Z.Q., Luo, C. 2016. Lethal and
sublethal effects of a novel cis-nitromethylene neonicotinoid insecticide,
cycloxaprid, on Bemisia tabaci. Crop. Prot. 83: 15-19.
Wang, Fan, Liu, Jin, Dong, Yonghao, Chen, Peng, Zhu, Xiaoping, Liu, Yongjie, & Ma,
Jingyu. 2018. Insect-proof netting technique: Effective control of Bemisia tabaci
and Tomato chlorosis virus (ToCV) in protected cultivations in China. Chilean J. of
Agri. Res., 78 (1): 48-58.
Zhang, L. P, Greenberg, S. M., Zhang, Y. M., Liu, T. X. 2011. Eficacia de los tratamientos
de semillas de tiametoxam e imidacloprid contra Bemisia tabaci (Hemiptera:
Aleyrodidae) en algodón. Pest Manag. Sci. 67: 226-232.
35
CAPÍTULO II. EFFECTS OF THE INCORPORATION OF BIORATIONAL
INSECTICIDES FOR PEST MANAGEMENT TREATMENTS ON THE
WHITEFLY POPULATION, FRUIT YIELD, AND BEE ABUNDANCE IN
TOMATO
E E Montejo- Canul1, A Aguiñaga-Bravo1, E Ruiz- Sánchez1*, H Ballina-Gómez1, A
González-Moreno1, L Latournerie-Moreno1, R Martín-Mex2, R Garruña-Hernández3
1Tecnológico Nacional de México. Instituto Tecnológico de Conkal. Conkal, Yucatán,
México. 2Laboratorio GeMBio, Centro de Investigación Científica de Yucatán A.C. Mérida,
Yucatán, México. 3CONACYT-Instituto Tecnológico de Conkal. Conkal, Yucatán, México.
Corresponding autor: Esaú Ruiz-Sánchez, [email protected]. Tecnológico Nacional
de México, Instituto Tecnológico de Conkal. Avenida Tecnológico s/n, Conkal, Yucatán,
C.P. 97345, México. Tel. 52 (999) 912 4135 Ext. 121.
2.1 Abstract
This study was conducted to evaluate the effects of incorporation of biorational insecticides
into pest management treatments in tomato. The abundance of flower visiting bees was also
evaluated. Overall the population of Bemisia tabaci, the final incidence and severity of viral
symptoms showed no difference (P > 0.05) among treatments. Marketable fruit yield was
not significantly different (P > 0.05) among pest management treatments. The abundance
of flower visiting bees showed no difference (P > 0.05) among treatments.
Keywords: Biorational insecticides; pest management; bee abundance; solanaceous crops
36
2.1 Introduction
Tomato (Solanum lycopersicum L.) is one of the important solanaceous crops in
tropical America. The fruits of these horticultural vegetable crops are well appreciated for
consumption and for agroindustrial purposes (Knapp and Peralta 2016; Valdivia et al.
2016). One of the limiting factors in tomato production under field conditions is the
incidence of phytophagous insects (Diatte et al. 2018; Ramírez et al. 2018; Ramasamy and
Ravishankar 2018). In tropical areas, tomato is mainly damaged by other pests has been
also recorded, including the leafminer Liriomyza sativae, the fruitworm Heliothis zea and
the two-spotted mite Tetranychus urticae (Reddy and Miller 2014; Diatte et al. 2018). A
wide range of chemical insecticides has been used to control pest insects in Solanaceae
crops. In conventional production systems, the number of insecticide sprays per growth
cycle ranges from 10 to 20, depending on the degree of technification (Reddy and Miller
2014; Smith and Nagle 2014). The constant use of chemical insecticides has been linked to
the insect resistance (Hawkins et al. 2018; Basit 2019), soil and water polution (Rodriguez
et al. 2018), residues in fruits (Jallow et al. 2017) and decrease in beneficial insects (Jacob
et al. 2019; Sánchez and Wyckhuys 2019). Various attempts have been made to use
integrated pest management in horticultural crops (Kuhar et al. 2006; Reddy et al. 2018). In
tomato, positive results have been observed when incorporating biorational agents into
treatments against major pests like the red mite (Tetranychus marianae) and the tomato
worm (Helicoverpa armigera) (Reddy and Miller 2014). The inclusion of microbial and
botanical insecticides has been highly effective to reduce population density of the whitefly
(B. tabaci), the aphid (Aphis gossypii) and fruit damage by the African bollworm
(Helicoverpa armigera) (Reddy and Tangtrakulwanich 2014; El Shafie and Abdelraheem
2012; Soliman and Tarasco 2008). In tomatillo, however, no studies have been undertaken
on the use of biorational products for pest management.
The present work was carried out to evaluate the incorporation of biorational
insecticides into treatments for pest management on the density of the population of
whitefly and damage of associated Begomovirus. In addition, the impact of the application
of biorational insecticides was also evaluated on the abundance of flower visiting bees.
37
2.2 Materials y Methods
2.2.1 Site description
The experiment was conducted at the horticultural production and research unit at
the Technological Institute of Conkal (21 ° 4'N and 89 ° 31'W) in Yucatan, Mexico. The
experiment was established in a Leptosol soil, with the following characteristics: pH: 8.0,
electric conductivity: 1.4 ms cm-1, organic matter: 14.2%, total N: 63.9%, P: 82 mg / kg,
Na: 850 mg / kg, K: 9000 mg / kg, Ca: 1180 mg / kg, Mg: 420 mg / kg. The environmental
conditions during the growth cycle for tomato (February-July 2018) are shown in Table 1.
Table 1. Environmental conditions during the growing
season of tomato in Conkal, Yucatan.
Month Minimum
temp (°C)
Medium
temp (°C)
Maximum
temp (°C)
Precipitation
(mm3)
January 16.1 21.7 27.3 55.2
February 18.7 25.5 32.3 5.8
March 18.9 26.3 33.6 15.1
April 20.4 27.7 35.1 57.1
May 21.6 28.1 34.6 118.8
June 22.5 28.2 33.9 170.0
July 22.5 28.8 35.1 97.3
August 22.2 28.3 34.4 159.2
September 22.5 28.2 33.8 137.3
October 21.9 27.3 32.8 87.0
November 19.8 25.4 31.1 67.4
December 17.7 23.7 29.7 28.5
*CONAGUA (2018). Annual report of temperature and
precipitation during the year of 2018 for the area corresponding
to Conkal, Yucatan.
2.2.2 Plot design and crop establishment
The plot treatments were arranged in a randomized complete block design with five
replicates (blocks). Plots were separated from other plots in buffer zones of 1.2 m to
prevent contamination for insecticides drift. For tomato, plants of 30 days of age were
transplanted with a space of 1.2 m between rows and 40 cm between plants within rows.
Each plot consisted of 3 rows of 20 tomato plants, for a total of 60 plants per plot.
Fertilizers were applied through a drip irrigation system based on the crop growth stage
38
(Table 2).
2.2.3 Treatment procedure
Biorational pest management treatments included botanical insecticides and insect
growth regulators. Conventional treatments (the growers practice) included only chemical
insecticides. The insecticides were applied individually or in combinations (Tables 3). In all
treatments for pest management in tomato included the application of neonicotinoid
insecticides. Neonicotinoids are required in the production of tomato as they are effective in
supressing the population density of B. tabaci. These insecticides secure the B. tabaci
control in the field. The applications were made at the established time intervals normally
practiced by farmers. The rates of insecticides were calculated based on the following
amount of spray solutions: 250 L/ha for small plants (up to 45 DAT), 350 L/ha for medium-
sized plants (45 to 80 DAT) and 600 L/ha for large plants (80 to 120 DAT). Insecticide
applications were carried out by a motorized backpack sprinkler (STIHL SR-430),
calibrated to deliver the desired amount of spray per hectare.
Table 2. Rate of mineral fertilization by growth stage for tomato (S. lycopersicum)
Mineral fertiizer rate (% of total)
Crop growth stage Period (DAT) N P K
Tomato
Establisment 0-15 50 25 25
Vegetative growth 16-25 75 38 25
Flowering / fruit development 26-90 40 25 75
Maturity 91-140 35 12 25
39
2.2.4 Pest insects sampling in tomato
To determine the presence of phytophagous insects, the whole growth cycle was
scouting. From transplanting to harvesting, B. tabaci was the only pest that colonized the
plants. Whitefly population levels were sampled at 32, 64, 88, 104 and 120 DAT. Fifteen
plants were randomly selected per plot. For each plant, three leaflets were sampled: one
from the top, one from the middle, and one from the bottom. Adults were counted by
Table 3. Description of treatments for the management of Bemisia tabaci in tomato (S. lycopersicum).
Treatment
Active ingredient
(Trade name and doses) Manufacturer
Timing of treatment application
(days after transplanting, DAT)
Bio- 1
Flupyradifurone (Sivanto ® 2.5 ml/L first
application as a soil drench, 2.0 ml/L subsequent
applications as foliar spray)
Bayer S.A. de C.V.
1, 7, 28, 77
Flonicamid (Beleaf ® 1 g/L) ISK Biosciences S.A. de C. V. 14 *Pyriproxifen (Knack ® 1.25 ml/L) Valent Mexico S.A. de C.V. 58
*Novaluron (Rimon ® 1.75 ml/L) Adama S. A. de C.V. 70 *Argemonine (Omega ® 5 ml/L) Ultraquimia S. A. de C.V. 42 *Potassium salts of fatty acids (Ultralux ® 10
ml/L)
Ultraquimia S. A. de C.V. 7, 21, 35,49, 63, 77, 91, 105
*Argemonine + berberine + ricinine (BioDie ® 5
ml/L)
Ultraquimia S. A. de C.V. 14, 28, 42, 56,70, 84, 98, 112
Bio-2
Dinotefuran (Venom® 2.5 g/L first application as
a soil drench, 2.0 g/L subsequent applications as
foliar spray)
Valent Mexico S.A. de C.V. 1, 7, 28, 77
Pymetrozine (Plenum ® 1.5 g/L) Syngenta Agro. S.A. de C.V. 14 *Azadirachtin (Nimicide ® 10 ml/L) Ultraquimia S. A. de C.V. 56
*Novaluron (Rimon ® 1.75 ml/L) Adama S. A. de C.V. 42, 70 *Potassium salts of fatty acids (Ultralux ® 10
ml/L)
Ultraquimia S. A. de C.V. 7, 21, 35, 49, 63, 77, 91, 105
*Soybean oil (Epa ® 5 ml/L) Biokrone S.A. de C.V. 14, 28, 42, 56, 70, 84, 98, 112
Bio-3
Flupyradifurone (Sivanto ® 2.5 ml/L first
application as a soil drench, 2.0 ml/L subsequent
applications as foliar spray)
Bayer S.A. de C.V.
1, 7
*Azadirachtin (Nimicide ® 10 ml/L) Ultraquimia S. A. de C.V. 7, 35, 63, 91 *Argemonine (Omega ® 4 ml/L) Ultraquimia S. A. de C.V. 14, 42, 70, 98 *Soybean oil (Epa ® 5 ml/L) Biokrone S.A. de C.V. 21, 49, 77, 105 *Extract of garlic and pepper (Gamma ® 5 ml/L) Ultraquimia S. A. de C.V. 28, 56, 84, 112
*Novaluron (Rimon ® 1.75 ml/L) Adama S. A. de C.V. 42, 70
Conventional (The growers
practice)
Imidacloprid (Confidor ® 3 ml/L first application as a soil drench, 2.0 ml/L subsequent applications
as foliar spray)
Bayer S.A. de C.V. 1, 7, 28
Fenpropatrin (Herald ® 1.75 ml/L) Valent México S.A. de C.V. 14, 35, 49, 63, 84, 98, 112
Lambda-cyhalothrin (Karate ® 1.25 ml/L) Syngenta Agro.S.A. de C.V. 21, 42, 56, 70, 91, 105
*Buprofezin (Balanka ® 2 g/L) Gowan Mexicana S.A. de C.V. 56
Acetamiprid (Rescate ® 2 g/L) SummitAgro S.A. de C.V. 77
(*) The asterisk represents the biorational insecticides.
40
carefully turning the leaf and observing the abaxial side of a leaflet. Observed leaflets were
detached, labeled, put in plastic bag and carried to the laboratory, where the numbers of
eggs and nymphs were counted under a stereoscope.
The incidence and severity of viral symptoms in the plots were also evaluated at 15
days intervals, beginning at 27 DAT. For viral incidence, percent of plants with symptoms
was determined based on the total number of plants in each plot. For viral severity, a scale
of six levels was modified from Caballero et al. (2015); level 0, asymptomatic; level 1,
slight yellowing on leaves; level 2, moderate to severe leaf yellowing but no presence of
leaf crumpling; level 3, severe leaf yellowing and slight leaf crumpling; level 4, Severe leaf
yellowing and severe leaf crumpling; level 5, severe leaf yellowing, severe leaf crumpling
and plant malformation. To confirm the presence of Begomovirus in symptomatic plants,
samples of leaves with different levels of severity were taken from the field, DNA was
obtained, and genes were amplified for Begomovirus detection as described by Tapia et al.
(2005). For Begomovirus detection in leaf samples, the universal primers pAV324 (5´-
GCCYATRTAYAGRAAGCCMAG-3´) and Ac1154 (5´-
CTSAAYTTCMAAGTYTGGACG -3´) were used (Idris and Brown 1998).
2.2.5 Abundance of flowers visiting bees
Native stingless bees and honeybees visiting flowers were collected at flowering
period in both crop species. Bee collecting period for tomato was from 60 to 80 DAT and
for tomatillo was from 40 to 65 DAT. Bee sampling was carried out at week intervals for
tomato and twice a week for tomatillo. Bees were directly collected using cone-type
sweeping nets and suction mouth aspirators. Collectors remained for 25 minutes in each
plot to observe 20 plants of the central area where all visiting bees were collected. Bees
were sampled from 8:00 to 11:00 h. Collected bees were kept in 70% alcohol and taken to
the laboratory for identification with taxonomic keys (Michener et al. 1994; Goulet and
Huber 1993).
41
2.2.6 Fruit yield
Fruits were harvested and yield was recorded with only undamaged (marketable)
fruits. Fruits were graded and the total fruit yield was divided by the number of plants in
each plot. Fruit yield was reported as kg/plant-1.
2.2.7 Data analysis
Analysis of variance and Tukey mean comparison were performed for density of B.
tabaci populations, fruit yield, abundance of flower visiting bees, and final incidence of
viral symptoms. Prior to run, data in percent were transformed to y = arcsin (√(x/100)).
Data were checked for homogeneity of variance (Levene test) and normality (Shapiro-Wilk
test). Kruskal-Wallis non-parametric test was performed for the severity of viral symptoms.
All data were analyzed in the statistical software InfoStat (Di Rienzo et al. 2018).
Difference were considered significant if P < 0.05.
2.3 Results
2.3.1 Fluctuation of B. tabaci population, viral symptoms and fruit yield in tomato
The population density of adults, nymphs and eggs were recorded at five sample
times, 32, 64, 88, 104 and 120 days after transplant (DAT). The population density of
adults and eggs on tomato plants showed no differences among treatments (P > 0.05),
except at 120 DAT, where plants treated with Bio-3 showed significantly higher (P < 0.05)
number of adults and eggs on leaves. The population density of nymphs showed no
difference among treatments, except at 64 DAT. Higher population of nymphs was
observed on plants treated with Bio-3 relative to those with conventional treatment
(chemical insecticides) (Table 4).
Virus incidence and severity in tomato plants was also evaluated at 15 days
intervals. Final incidence of virus was not significantly different among treatments (P >
42
0.05). Virus incidence ranged from 59.5 to 66.5 % in plots with biorational treatments,
whereas in plots with conventional treatment (chemical insecticides) the virus incidence
was in average 70.5 %. Final severity of viral symptoms ranged from 2.1 to 2.6 in plots
with biorational treatments, and 2.8 in plots with conventional treatment (Table 5). Final
severity of viral symptoms was not significantly different among treatments (P > 0.05). For
marketable fruit yield, plants with biorational treatments produced 1.4 to 1.7 kg/plant,
whereas plants with conventional treatment (chemical insecticides) produced 1.6 kg/plant
(Table 5). No significant differences among treatments was observed for fruit yield (P >
0.05).
* Means within the same column followed by the same letter are not significantly different
(P < 0.05, Tukey).
Table 4. Mean number (± SE) of adults, nymphs and eggs of Bemisia tabaci on plants of tomato
(S. lycopersicum) under different pest management treatments.
Treatment Sample dates (days after transplanting, DAT)
32 64 88 104 120
Adults/leaf
Bio-1 0.12 ± 0.03 a 0.44 ± 0.08 a 0.55 ± 0.12 a 0.59 ± 0.08 a 0.40 ± 0.06 a
Bio-2 0.30 ± 0.06 a 0.47 ± 0.07 a 0.51 ± 0.08 a 0.46 ± 0.03 a 0.41 ± 0.02 a
Bio-3 0.29 ± 0.05 a 0.68 ± 0.11 a 0.61 ± 0.08 a 0.57 ± 0.02 a 0.86 ± 0.08 b
Conventional 0.23 ± 0.04 a 0.41 ± 0.03 a 0.73 ± 0.09 a 0.48 ± 0.03 a 0.37 ± 0.02 a
Nymphs/cm2
Bio-1 0.01 ± 0.01 a 0.49 ± 0.03 ab 1.04 ± 0.21 a 0.60 ± 0.02 a 0.59 ± 0.07 a
Bio-2 0.11 ± 0.05 a 0.48 ± 0.06 ab 0.85 ± 0.18 a 0.56 ± 0.03 a 0.72 ± 0.13 a
Bio-3 0.03 ± 0.01 a 0.68 ± 0.07 b 1.05 ± 0.18 a 0.66 ± 0.07 a 1.01 ± 0.13 a
Conventional 0.07 ± 0.04 a 0.43 ± 0.04 a 1.30 ± 0.11 a 0.62 ± 0.05 a 0.61 ± 0.19 a
Eggs/cm2
Bio- 1 0.10 ± 0.05 a 0.75 ± 0.14 a 0.96 ± 0.17 a 0.49 ± 0.07 a 0.65 ± 0.07 a
Bio-2 0.45 ± 0.16 a 0.66 ± 0.10 a 0.69 ± 0.16 a 0.51 ± 0.03 a 0.67 ± 0.17 a
Bio-3 0.31 ± 0.12 a 1.11 ± 0.19 a 0.95 ± 0.16 a 0.60 ± 0.04 a 1.39 ± 0.14 b
Conventional 0.18 ± 0.10 a 0.85 ± 0.10 a 0.86 ± 0.26 a 0.62 ± 0.03 a 0.61 ± 0.09 a
43
Table 5. Incidence and severity of viral symptoms and fruit yield in tomato (S.
lycopersicum) under different pest management treatments.
Treatment Final incidence (%) Final severity Fruit yield (kg/plant-1)
Bio-1 66.50 ± 24.24 a 2.53 ± 0.96 a 1.47 ± 0.16 a
Bio-2 59.50 ± 3. 41 a 2.09 ± 0.18 a 1.70 ± 0.11 a
Bio-3 65.50 ± 13.60 a 2.62 ± 0.67 a 1.40 ± 0.23 a
Conventional 70.50 ± 18.35 a 2.82 ± 0.87 a 1.61 ± 0.14 a
* Means within the same column followed by the same letter are not significantly different
(P < 0.05, Tukey). Final severity was analyzed by non-parametric Kruskal-Wallis test.
2.3.1. Abundance of flower visiting bees in tomato
Abundance of flower visiting bees was evaluated at flowering stage in both crop
species. For such purposes, only the three most abundant group of bees were analysed and
reported. In tomato, the most abundant groups were Apis mellifera, Exomalopsis spp. and
Lasioglossum spp. (Figure 1). In tomato plants, the abundance of flower visiting bees (A.
mellifera, Exomalopsis spp., and Lasioglossum spp.) was not significantly different among
treatments (P > 0.05) (Table 6).
Figure 1. Abundance of flowers visiting bees in tomato. Among the abundant bees include
cleptoparasite bees (Lasioglossum spp. and Exomalopsis spp) neotropical bees and
eusocial mellifera bees (A. mellifera). The graph shows the percent of total
individuals captured by sweping-net and mouth aspirator.
44
Table 6. Abundance of flower visiting bees in tomato (S. lycopersicum)
under different pest management treatments.
Treatment A. mellifera Exomalopsis spp. Lasioglossum spp.
Bio-1 3.40 ± 1.20 a 4.80 ± 1.68 a 2.00 ± 0.94 a
Bio-2 4.80 ± 1.98 a 5.60 ± 2.06 a 1.80 ± 0.58 a
Bio-3 9.00 ± 3.64 a 5.40 ± 1.86 a 0.40 ± 0.40 a
Conventional 1.40 ± 0.24 a 3.60 ± 1.86 a 0.60 ± 0.40 a
Means within the same column followed by the same letter are not significantly different (P
< 0.05, Tukey).
2.4 Discussion
The use of biorational insecticides for pest management has recently gained great
importance in horticultural production owing to their low toxicity to non-target organisms
and high effectiveness against economically important pest insects (Horowitz and Ishaaya,
2004). Various studies have documented the feasibility of biorational treatments for pest
management in vegetable production under greenhouses and field conditions (Reddy and
Miller 2014; Umpiérrez et al. 2017; Jallow et al. 2018). In the present study, the
incorporation of biorational insecticides into treatments to manage B. tabaci and associated
viral disease on tomato was as effective as the treatment that included only chemical
insecticides. In field experiments, various studies have found significant effects of
biorational treatments on pest control. Reddy and Miller (2014) found that petroleum spray
oil, Beauveria bassiana, azadirachtin, Bacillus thuringiensis are effective insecticides to
manage the tomato fruitworm (Helicoverpa armigera), and the red spider mite
(Tetranychus marianae). Ewunkem et al. (2014) found that suppression of phytophagous
insects, like Pentatomidae, Cicadellidae and Thripidae were similar in plots treated with
plant-derived products and those treated with chemical insecticides (neonicotinoids). Patil
et al. (2018) found slightly lower effects of botanical/microbial insecticides relative to those
of chemical insecticides against tomato fruit borer (Helicoverpa armigera).
45
Fruit yield in both crop species showed no significant differences among treatments.
Overall, fruit yield was relatively low compared to the average yield reported for these
crops in other studies. Fruit yield in tomato reported by other studies ranges from 2.75
kg/plant to 3.36 kg/plant (Díaz et al. 2017; Maboko and Du Plooym 2018), whereas in our
study we reported 1.4 to 1.7 kg/plant. The low fruit yield obtained in our study was likely
due to the por soil conditions in the Yucatan Peninsula, characterized by soil with high
concentration of calcium bicarbonate and low availability of mineral elements, like P and
K, typical of skarst soils with limestone on the ground (Beach 1998; Estrada et al. 2013).
The use of biorational insecticides for pest management treatments has been associated
with slight or null effects on beneficial insects, including various species of bees. Our
results show that in tomato, bee abundance (Apis mellifera, Exomalopsis spp. and
Lasioglossum spp.) was not significantly different in plots with biorational treatments and
those with conventional treatment.
2.5 Conclusion
In conclusion, biorational treatments, similarly to conventional treatment that
included only the use of chemical insecticides, supressed the population density of B.
tabaci and virus incicdence and severity in tomato. Fruit yield showed no difference among
treatments. The abundance of flower visiting bees (A. mellifera, Exomalopsis spp. and
Lasioglossum spp.) in tomato plants was not different among pest management treatments.
2.6 Acknowledgments
Authors thank Karely Valencia-Polanco, Joaquin Cano-Pech and Perla Navarrete-
Uc for their assistance in crop maintaining and data collecting. This study was supported by
Tecnológico Nacional de México, Grant number 5137.19-P.
46
2.6 References
Basit, M. 2019. Status of insecticide resistance in Bemisia tabaci: resistance, cross-
resistance, stability of resistance, genetics and fitness costs. Phyto. 1-19.
Beach T. 1998. Soil constraints on northwest Yucatán, México: pedoarchaeology and Maya
subsistence at Chunchucmil. Geoarchaeol. 13(8): 759–791.
Caballero RD, Schuster NA, Peres J, Mangandi T, Hasing, F, Trexler S, Kalb HE, Portillo
PC, Marc ON, Annan I. B. 2015. Effectiveness of cyantraniliprole for managing
Bemisia tabaci (Hempitera: Aleyrodidae) and interfering with transmission of tomato
yellow leaf curl virus on tomato. J Econ Entomol. 108(1): 894–903.
Di Rienzo JA, Casanoves F, Gonzalez LA, Tablada EM, Díaz MP, Robledo CW, Balzarini
MG. 2018. InfoStat versión 2018. Grupo InfoStat, FCA, Universidad Nacional de
Córdoba, Argentina.
Díaz HS, Gallo LL, Domínguez CP, Rodríguez A. 2017. Effect of repeated cycles of soil
solarization and biosolarization on corky root, weeds and fruit yield in screen-house
tomatoes under subtropical climate conditions in the Canary Islands. Crop Prot.
94(1): 20–27.
Diatte M, Brévault T, Sylla S, Tendeng E, Sall-Sy D, Diarra K. 2018. Arthropod pest
complex and associated damage in field-grown tomato in Senegal. International J
Trop Insec Sci. 38(03):243-253.
Goulet H; Huber JT. 1993. Hymenoptera of the world: an identification guide to families.
Agric Canada Pub Ottawa. 668 p.
Hawkins NJ, Bass C, Dixon A, Neve P. 2018. The evolutionary origins of pesticide
resistance. Biol Rev Camb Philos Soc. 94(1):135-155.
47
Horowitz AR, Ishaaya I. 2004. Biorational insecticides - mechanisms, selectivity and
importance in pest management programs. In: Insect Pest Management - Field and
Protected Crops (A.R. Horowitz and I. Ishaaya, eds.), pp.1-28. Springer, Berlin,
Heidelberg, New York.
El Shafie AF, Abdelraheem BA. 2012. Field evaluation of three biopesticides for integrated
management of major pests of tomato, Solanum lycopersicum L. in Sudan. Agric and
Biol J North America. 3(9): 340-344.
Estrada MH, Bautista F, Jiménez JM, González IJ, Aguilar WJ. 2013. Maya and WRB soil
classification in Yucatán, México: Differences and similarities. ISRN Soil Sci. 2013:
1–10.
Ewunkem A, Ernest L, Jackai NO, Sintim H, Dingha B. 2014. Comparing the impact of a
neonicotinoid and biorational agroneem® on herbivorous and beneficial arthropods
on cowpea and tomato.4(1): 585-596.
Idris, A.M., Brown, J.K., 1998. Sinaloa tomato leaf curl geminivirus: biological and
molecular evidence for a new subgroup III virus. Phyto. 88: 648–657.
Jacob CR., Zanardi OZ, Malaquias JB, Souza CA, Yamamoto PT. 2019. The impact of four
widely used neonicotinoid insecticides on Tetragonisca angustula (Latreille)
(Hymenoptera: Apidae). Chemosphere. 224: 1010-1016.
Jallow MFA, Awadh DG, Albaho MS, Devi VY, Ahmad N. 2017. Monitoring of pesticide
residues in commonly used fruits and vegetables in Kuwait. Int J Environ Res Public
Health. 14(8):833.
48
Jallow FA, Dahab AA, Albaho MS, Devi VY. 2018. Efficacy of some biorational
insecticides against Tuta absoluta (Meyrick) (Lepidoptera: Gelechiidae) under
laboratory and greenhouse conditions in Kuwait. J App Entomol. 143(3): 1–9.
Kuhar TP, Nault BA, Hitchner EA, Speese J. 2006. Evaluation of action threshold-based
insecticide spray programs for tomato fruitworm management in fresh-market
tomatoes in Virginia. Crop Prot. 25(6): 604–612.
Knapp S, Peralta IE. 2016. The tomato (Solanum lycopersicum L., Solanaceae) and its
botanical relatives. In: Causse M, Giovannoni J, Bouzayen M, Zouine M, eds. The
tomato genome. Spri Berlin Heidelberg. 7–21.
Maboko MM, Du Plooy CP. 2018. Response of field grown indeterminate tomato to plant
density and stem pruning on yield. Int J Vegetable Sci. 24(6): 612-621.
Michener CD, Mcginley RJ, Danforth BN. 1994. The bee genera of North and Central
America (Hymenoptera: Apoidea). Smithsonian Institute. 209 pp.
Patil PV, Pawar SA, Kadu RV, Pawar DB. 2018. Bio-efficacy of newer insecticides,
botanicals and microbial against tomato fruit borer Helicoverpa Armigera (Hubner)
infesting tomato. J Ento Zool Stud. 6(5): 2006-2011.
Ramírez JF, Acosta AD, Martínez QM, Figueroa DK, Lara VF. 2018. Spatial distribution
of eggs of Bactericera cockerelli (Hemiptera: Trizoidae) in tomatillo using
geostatistical techniques. J Entomol Sci. 53(4): 422–433.
Ramasamy S, Ravishankar M. 2018. Integrated pest management strategies for tomato
under protected structures. Sust Manag Arth Pests of Tom. 313–322.
49
Reddy GV, Miller RH. 2014. Biorational versus conventional insecticides – Comparative
field study for managing red spider mite and fruit borer on tomato. Crop Prot. 64:88-
92.
Reddy VP, Tangtrakulwanich K. 2014. Module of integrated insect pest management on
tomato with growers´ participation. J Agri Sci. 6(5): 10-17.
Reddy DS, Madhumati C, Nagaraj R. 2018. Bio-Rational insecticides toxicity against
Liriomyza trifolii (Burgess) damaging cantaloupes, Cucumis melo var. cantalupensis.
J App Nat Sci. 10(4): 1271-1275.
Rodríguez AGP, López MIR, Casillas TAD, León JAA, Banik SD. 2018. Impact of
pesticides in karst groundwater review of recent trends in Yucatan, Mexico. Groundw
Sustain Dev 7(1):20–29.
Sánchez BF, Wyckhuys KA. 2019. Worldwide decline of the entomofauna: A review of its
drivers. Biol Conserv. 232: 8-27.
Soliman MM, Tarasco E. 2008. Toxic effects of four biopesticides (Mycotal, Vertalec,
Vertemic and neem Azal-t/S) on Bemisia tabaci (Gennadius) and Aphis gossypii
(Glover) on cucumber and tomato plants in greenhouses in Egypt. Entomol. 41: –217.
Smith, H.A., Nagle, C.A., 2014. Combining novel modes of action for early-season
management of Bemisia tabaci (Hemiptera: Aleyrodidae) and Tomato yellow leaf
curl virus in tomato. Flor Entomol. 97:1750-1765.
Tapia TR, Quijano RA, Rojas HR, Larque SA, Pérez BD. 2005. A fast, simple and reliable
high-yielding method for DNA extraction from different plant species. Mol Biotech.
31: 137-139.
50
Umpierrez ML, Paullier J, Porrini M, Garrido M, Santos E, Rossini C. 2017. Potential
botanical pesticides from Asteraceae essential oils for tomato production: activity
against whitefies, plants and bees. Ind Crop Prod. 109: 686–692.
Valdivia MLE, Zaragoza FAR, González JJS, Vargas PO. 2016. Phenology, agronomic and
nutritional potential of three wild husk tomato species (Physalis, Solanaceae) from
Mexico. Sci Hortic-Amsterdam 200:83–94.
51
CAPÍTULO III CONCLUSIONES GENERALES
Los tratamientos biorracionales de manera similar al tratamiento convencional con
insecticidas químicos, suprimieron la densidad de población de B. tabaci, la incidencia y
severidad de Begomovirus en el tomate.
El rendimiento de fruta comercializable no mostró diferencias entre las parcelas
tratadas con la inclusión de productos biorracionales y parcelas bajo manejo convencional.
La abundancia de abejas visitadoras de flores (A. mellifera, Exomalopsis spp. y
Lasioglossum spp.) no fue significativamente diferente entre los tratamientos de manejo de
mosca blanca (B. tabaci).
En el futuro se requiere más investigación en otras condiciones de cultivo y épocas
de siembra, para determinar los efectos de los tratamientos de manejo de plagas a través del
tiempo y espacio en la riqueza y abundancia de abejas, de igual manera determinar los
metabolitos de los insecticidas con efecto residual en las flores, cuyo efecto pudiera ser
responsable del impacto en la abundancia de abejas en el cultivo del tomate.