11 micorrizas.qxp7:60 1 - revista ciencia³n esde hace mucho tiempo me fascina el estu-dio de los...

I n t r o d u c c i ó nesde hace mucho tiempo me fascina el estu-dio de los hongos (micología) y mi interés seha enfocado en el estudio de las interaccio-nes entre hongos y plantas en los sistemas

forestales y agroecosistemas. Integrando herramientasy conocimientos propios de la biotecnología y la eco-logía, busco entender el proceso ecológico denomina-do “micorriza”, con el fin de aplicar los resultados enla restauración ecológica y el establecimiento de espe-cies vegetales de interés forestal o agrícola.

Desde tiempo atrás he observado que cuando seaplica el término “micorriza” se hace como si se tratarade una especie de hongo. El concepto más común esque “la micorriza es un hongo benéfico para las plan-tas”; es fácil escuchar incluso a colegas biólogos o agró-nomos decir erróneamente: “se deben aplicar mico-rrizas”, “hemos aislado la micorriza de tal planta”, o“necesitamos producir micorrizas”, cuando en realidadse están refiriendo solamente a la especie de hongo, elcual sólo es uno de los involucrados en la interacción.Otro problema común es no saber cuántos tipos demicorriza se reconocen, y qué características presentacada uno, por lo que se hace más difícil la compren-sión del concepto.

Este artículo tiene la finalidad de aclarar a los lec-tores interesados en el tema el concepto de micorriza,así como presentar brevemente los tipos de micorrizaactualmente reconocidos y la importancia que tienenen los sistemas ecológicos y agrícolas del planeta.

D e s c u b r i m i e n t o d e l a m i c o r r i z aEn 1831 Vittadini publicó sus observaciones sobrela manera en que diferentes especies de trufas (hon-gos comestibles de gran importancia económica

en Europa, que pertenecen a los géneros Elaphomycesy Tuber; reino Fungi, clase Ascomycetes), se asociabancon las raíces de algunas especies de encinos (Quercussp.) y otras plantas vasculares. En 1840 Hartig ilustróclaramente lo que hoy conocemos como una ectomi-corriza, y en 1841 Tulasne y Tulasne describieron cómolas hifas (filamentos tubulares que son la base estruc-tural de los hongos ) del hongo Elaphomyces se asociana las pequeñas raíces secundarias de ciertos árboles, en-volviéndolas completamente. Sin embargo, todas estasobservaciones fueron interpretadas como una forma de parasitismo, pues aún no se tenía idea alguna delproceso ni su función. En 1842 Vittadini citó nueva-mente esta asociación, pero ahora mencionó que estaspequeñas raíces eran nutridas por las hifas del hongoElaphomyces. Posteriormente se presentaron algunosreportes más detallados como los de Hartig (1851),Boudier (1876), Reess (1880) y Gibelli (1882) (cita-dos por García y López, 2002), que confirman que des-de esa época se realizaron las primeras observaciones demicorrizas y, aunque aún no se acuñaba el término, yaempezaba a formarse cierta idea del sentido de estaasociación.

A principios de la década de 1880, al distinguidopatólogo forestal alemán A. B. Frank se le encomendóla difícil tarea de realizar un estudio que lo llevara aencontrar la manera de incrementar la producción de

MICORRIZAS:a n t i g u a i n t e r a c c i ó n

e n t r e p l a n t a s y h o n g o sAnton io Andrade-Torres

D

84 ciencia • octubre-diciembre 2010

11_MICORRIZAS.QXP7:60_1 17/9/10 12:55 Page 84

Las micorr i zas func ionan como f i l amentos que son cont inuac ión de las ra íces de l a s p lantas cu l t ivadas .


trufas en los bosques de Prusia (hoy en Alemania).Desafortunadamente para quienes gustan de las trufas,el profesor Frank no tuvo éxito en la misión, aunquepor otro lado realizó una importante aportación al des-cribir correctamente por primera vez la estructuraesencial y el funcionamiento de la interesante relaciónentre “una especie de hongo y la raíz de un árbol”, la cual denominó mykorhiza, que en griego significa“hongo-raíz”. Cabe destacar que el hongo asociado noes patógeno; es decir, no causa daño a la raíz.

Es importante reconocer que la micorriza no es só-lo el hongo, como generalmente se cree, y muchomenos es algo estático; es más bien un proceso intere-sante en el cual se conforma una estructura que per-mite el mutuo intercambio de agua y nutrimentos me-diante la interacción de ciertas partes especializadas deal menos dos individuos (planta y hongo). Al igual quemuchas otras interacciones entre especies, es resultadode una larga historia evolutiva. Por otro lado, duranteeste proceso se pueden presentar toda una gama deniveles de “beneficio” para cada una de las partes,dependiendo de las condiciones en que se establezca la interacción. Podemos considerar entonces que bajociertas condiciones (ambientales, fisiológicas o gené-ticas) ambas partes se “benefician” (+ / +). Pero si lascondiciones son diferentes, puede ser “beneficiada”sólo una de las partes involucradas (+ / –), por lo quepara el hongo o la planta en algún momento la in-teracción puede representar más un “costo” que un“beneficio”, lo que puede provocar la pérdida de lainteracción.

Considerando todo lo antes mencionado, podemosproponer la siguiente definición general para la mico-rriza: “proceso ecológico –resultado de una historiaevolutiva– caracterizado por una interacción en la quelas hifas de al menos una especie de hongo y las raícessecundarias de una o más plantas conforman una es-tructura a través de la cual se realiza un intercambio de agua, nutrimentos y reguladores del crecimiento”.De manera general, durante este proceso las hifas delhongo actúan como una extensión de la raíz, aumen-tando su superficie de exploración en el sustrato, loque concede a la planta mayor oportunidad de absor-ber agua y minerales esenciales. Por otro lado, la plan-ta proporciona al hongo carbohidratos (nutrimentos),

resultado de su actividad fotosintética, y un ambienteestable para las hifas.

Se ha propuesto que este mecanismo de asociaciónapareció en nuestro planeta hace aproximadamente400 millones de años (en el periodo Silúrico), coinci-diendo con la aparición de las primeras plantas terres-tres (musgos, helechos, equisetos, licopodios), por loque también se ha sugerido que la micorriza pudo serun factor importante en la invasión de la Tierra por las plantas, al favorecer la supervivencia de aquellasque presentaban la interacción.

Aunque es difícil probar esta hipótesis, reciente-mente se encontraron fósiles de esporas de hongos formadores de micorriza; dichas esporas tienen unaantigüedad estimada en 460 millones de años (perio-do Ordovícico). También se han encontrado plantasvasculares primitivas de los géneros Rhynia, Asteroxylony Psilophyton de principios del Devónico (hace 300 mi-llones de años), con estructuras que parecen correspon-der a lo que hoy conocemos como endomicorriza. Porotro lado, se sugiere que los hongos basidiomicetosaparecieron en el Mesozoico tardío; es decir, hace sólo80 millones de años, época en la que también apare-cieron las pináceas, uno de los grupos de plantas queforman micorriza como una asociación casi obligadacon basidiomicetos.

B r e v e h i s t o r i a d e u n t é r m i n oDesde que se acuñó la palabra “micorriza”, ésta hasido usada con diferentes connotaciones. En unprincipio Frank la usó en el sentido morfológico de

la asociación, por lo que distinguió entre dos tipos de micorrizas (endo y ectomicorrizas), de acuerdo conla forma en que las hifas del hongo se asocian con lascélulas de la raíz.

De acuerdo con Kelley (1931) y Vasilkov (1954),después de analizar el uso que había tenido la pala-bra “micorriza” hasta ese momento, concordaron endeterminar que en general se había usado en senti-do estrictamente morfológico, tal como lo hizo Frank originalmente; es decir, sin dar ninguna connotaciónecológica, fisiológica o funcional de la relación. Es per-tinente destacar que aun en la nomenclatura actual, elaspecto morfológico sigue teniendo mayor importancia

Comunicac iones l ib res



que el funcional. Para la década de 1960 ya se distin-guían tres tipos principales de micorriza, denominadasectotrófica, endotrófica y ectendotrófica. Estos términosincluyen ya una connotación fisiológica; sin embargo,de acuerdo con Wilde y Lafond (1967), aún eran usa-dos en sentido puramente morfológico o estructural, locual creaba cierta incongruencia, por lo que sugirieronla necesidad de contar con nombres más adecuados, ypropusieron los términos micorriza ectocelular, endoce-lular y ectendocelular.

Dos años más tarde, Peyronel y colaboradores(1969) analizaron los nuevos términos y consideraronla necesidad de modificarlos, argumentando que serelacionaban etimológicamente poco con la palabraoriginal (micorriza), y que además la raíz latina “cellu-laris” no ha sido tradicionalmente incorporada parauso botánico en las lenguas eslavas (como el ruso), loque dificultaría la aceptación y el uso de los términos.Propusieron entonces los términos que aún usamos pa-ra referirnos a los tres tipos estructurales de micorrizaaceptados: “ectomicorriza”, “endomicorriza” y “ecten-domicorriza”.

T i p o s d e m i c o r r i z aLa clasificación actual fue propuesta por Harley y Smith en 1983, y fue refrendada por Smith yRead en 1997. Reconoce siete diferentes tipos de

micorriza, considerando tanto sus características es-tructurales como el grupo taxonómico del hongo o laplanta involucrada y las alteraciones morfológicas queexperimentan las partes en el desarrollo de la nuevaestructura.

E c t o m i c o r r i z a

Se trata de una interacción en la que las hifas de unhongo penetran las raíces secundarias de la planta paradesarrollarse, rodeando las células de la corteza radical,y forman una trama intercelular denominada red deHartig, además de una capa de micelio (conjunto dehifas que constituyen el cuerpo o talo del hongo) en laparte exterior de la raíz, llamada manto (Figura 1). Co-mo resultado de este proceso, se forma una nueva es-tructura que puede ser reconocida y clasificada, deno-minada morfotipo ectomicorrícico. El término “estructura

ectomicorrícica” se refiere al arreglo y organización delos tejidos fúngicos (del hongo) en la raíz, mientrasque los morfotipos son la caracterización completa delas estructuras ectomicorrícicas en la raíz (Agerer, 1991).La ectomicorriza tiene gran importancia en los apro-vechamientos forestales, ya que al parecer es requeridaen diferentes etapas de la mayoría de los árboles made-rables en los bosques fríos, y proporciona a la plantacierta protección contra algunos agentes patógenos.Se ha estimado que tres por ciento de las especies deplantas vasculares del planeta forman esta interac-ción, considerando principalmente a todas las Pina-ceae, Fagaceae y Betulaceae, así como a diversas espe-cies de Salicaceae, Tiliaceae, Rosaceae, Leguminosae yJuglandaceae. Los hongos involucrados en esta aso-ciación son principalmente integrantes del grupo Ba-sidiomycotina.

M i c o r r i z a a r b u s c u l a r

Primero clasificada como endomicorriza, a la micorri-za arbuscular también se le ha conocido como micorri-za vesículo-arbuscular. Es una asociación obligada paralos hongos que la forman, pero no para las plantas. Eneste caso no se forman la red de Hartig ni el manto, yse caracteriza porque las hifas penetran la raíz, se intro-

octubre-diciembre 2010 • ciencia 87

Micorr i zas : ant igua interacc ión entre p lantas y hongos

Figura 1. Ectomicorr i za . Representac ión de un corte t ransversa l

de ra í z donde se aprec ian l a s cé lu las s iendo rodeadas por l a s

h i fas de l hongo (co lor amar i l lo ) . La t rama de h i fas se denomina

red de Hart ig . Nótese que l a s h i fas nunca penetran l a s cé lu las .

En l a parte super ior , sobre l a s cé lu las de l a ep idermis de l a ra í z ,

se aprec ia l a capa externa de h i fas que forma e l manto .


ducen en las células y pueden formar dos tipos de es-tructuras (Figura 2). Su principal característica es laestructura denominada arbúsculo, la cual se originacerca del cilindro vascular de la planta mediante nu-merosas ramificaciones dicotómicas sucesivas de unahifa, y tiene la función de transferir nutrimentos desdey hacia la planta. La segunda estructura es llamadavesícula, y puede o no estar presente, dependiendo delhongo. Es de forma ovalada a esférica; puede formarseentre o dentro de las células radicales, y funcionacomo almacén de nutrimentos. La micorriza arbuscu-lar tiene gran importancia en agricultura y fruticul-tura, ya que promueve un mejor desarrollo y aumenta la producción en diferentes especies de leguminosas,cítricos, papaya, aguacate, manzana, mango, fresa ydurazno, entre muchos otros. Asimismo, la micorrizaarbuscular se forma con diferentes especies de briofitas(musgos), pteridofitas (helechos), gimnospermas (Pi-naceas, Cycadaceas), y muchas angiospermas (plantascon flor). Los hongos formadores de micorriza arbuscu-lar pertenecen al grupo de los zigomicetos, familia En-dogonaceae, géneros Glomus, Sclerocystis, Acaulospora,Gigaspora, Entrophospora y Scutellospora. Los zigomicetosfueron recientemente clasificados como Glomeromy-cota por Schüler y colaboradores (2001).

M i c o r r i z a s d e o r q u í d e a s o e n d o m i c o r r i z a

o r q u i d e o i d e

Es un subtipo de endomicorriza que se describió hacemás de 100 años, en el que también se observa que elhongo penetra las células radicales y forma estructuras.Sin embargo, se distingue de las demás endomicorrizasen que se presenta principalmente en las orquídeas, ylos hongos que la forman son del grupo Basidiomy-cotina (no son Zigomycetes o Glomeromycota, comoen el caso anterior). Además, en este caso la planta(orquídea) es muy dependiente del hongo, ya que ésteestimula la germinación de sus semillas y el crecimien-to inicial de la plántula. En su fase de plántulas lasorquídeas son aclorófilas (no presentan clorofila) y portanto saprobias (no producen su propio alimento), por lo que dependen directamente de las aportacionesde compuestos de carbono y nutrimentos que propor-ciona el hongo. Para algunas especies de orquídea, estadependencia se observa incluso en etapa adulta. Loshongos involucrados generalmente son de los génerosThanatephorus, Ceratobasidium, Ypsilonidium, Sebacinay Tulansnella. Con menor frecuencia, se han identifi-cado asociados a orquídeas hongos de los génerosMarasmius, Xerotus, Hymenochaete, Armillaria, Fomes,Favolaschia, Coriolus, Telephora y Tomentella.

M i c o r r i z a e r i c o i d e

Es otro caso de endomicorriza: el hongo también pene-tra las células radicales, pero se distingue porque laplanta involucrada es generalmente del orden Ericales(comúnmente llamados brezos), aunque este tipo demicorriza se ha observado también en algunas briofitas(grupo de los musgos), y el hongo es del grupo Asco-mycotina (no Basidiomycotina). Todas las especies delas familias Ericaceae (excepto por los géneros Arbutusy Arctostaphylos), Epacridaceae y Empetraceae formanmicorriza ericoide; en cuanto a los hongos, se hanidentificado especies de los géneros Scytalidium, Hyme-noscyphus y Oidiodendron, aunque muchas de las espe-cies aisladas no han sido aún identificadas.

E c t e n d o m i c o r r i z a

Este tipo de micorriza es especial, pues presenta carac-terísticas de las ectomicorrizas (red de Hartig y man-to), pero simultáneamente presenta un cierto grado de



Figura 2. Micorr i za arbuscu lar . Representac ión de un corte

transversa l de ra í z donde se observa que l a s cé lu las de l a p lanta

pueden ser rodeadas o penetradas por l a s h i fas de l hongo (co lor

amar i l lo ) . Nótese que hay t res arbúscu los y una ves ícu la forma-

dos a l in ter ior de a lgunas cé lu las y una ves ícu la formada en e l

espac io interce lu la r .


penetración intracelular, como en las endomicorrizas.En algunos casos no se forma el manto, pero siemprela red de Hartig. Esta interacción se presenta princi-palmente entre hongos de los grupos Basidiomycotinay Ascomycotina, y plantas coníferas del género Pinus,aunque también se ha reportado para algunas angios-permas (plantas con flores). Wilcoxina mikolae y W.rehmii son las dos especies de hongos asociados mejorcaracterizadas (Peterson y Farquhar, 1994).

M i c o r r i z a a r b u t o i d e

Es un tipo de ectendomicorriza, pues se observa quesimultáneamente el hongo penetra las células radica-les de la planta y forma la red de Hartig. Se presentaen plantas de los géneros Arctostaphylos, Arbutus yPyrola, integrantes del orden Ericales, comúnmenteconocidas como madroños. Los hongos asociados sonsiempre Basidiomycotina; se han reportado especies de los géneros Hebeloma, Laccaria, Poria, Rhizopogon,Pisolithus, Thelephora, Piloderma, Cenococcum y Lacta-rius. Generalmente los hongos que forman micorrizaarbutoide son capaces de formar ectomicorriza si inte-ractúan con plantas del género Pinus (Peterson y Far-quhar, 1994).

M i c o r r i z a m o n o t r o p o i d e

Es otro tipo de ectendomicorriza que se caracterizapor establecerse solamente entre plantas de la familiaMonotropaceae (perteneciente al orden Ericales), lacual tiene 10 géneros de plantas pequeñas completa-mente aclorófilas (sin clorofila), por lo que dependenmucho del hongo asociado para obtener nutrimen-tos. Las plantas asociadas son de los géneros Sarcodes,Pterospora y Monotropa. Los hongos asociados sonsiempre del grupo Basidiomycotina, principalmentede los géneros Lactarius, Russula, Suillus y Rhizopogon.Las semillas de las plantas del género Monotropa sonpequeñas y presentan dificultades para germinar enausencia de hongos asociados. Por otro lado, se haobservado que el hongo que forma micorriza mono-tropoide es capaz de colonizar las raíces de árbolescercanos (uno a dos metros) principalmente de losgéneros Pinus y Picea, y transportar nutrimentos des-de el árbol a las plantas aclorófilas (Peterson y Far-quhar, 1994).

E s t u d i o d e l a i n t e r a c c i ó n e nM é x i c oEn nuestro país este tipo de estudios son muy re-cientes. Sin embargo, ya existen algunos grupos deinvestigación que desarrollan proyectos enfocados

al estudio de la micorriza. Uno de los más importantesse encuentra en el Colegio de Postgraduados, y es li-derado por el doctor Ronald Ferrera Cerrato, quien harealizado numerosas investigaciones sobre micorrizaarbuscular con especies agrícolas. El doctor Jesús PérezMoreno, también en el Colegio de Postgraduados, haestudiado algunos aspectos ecológicos de los hongosformadores de ectomicorriza. El doctor Arturo Estrada,en la Universidad Autónoma de Tlaxcala, ha estudia-do la biodiversidad y aspectos taxonómicos de los hon-gos formadores de ectomicorriza.

En la Universidad Veracruzana también se desarro-lla investigación en este campo: la doctora Dora Trejorealiza investigación sobre micorriza arbuscular condiferentes especies de plantas de interés económico.En el Laboratorio de Biotecnología y Ecología Apli-cada (LABIOTECA) de la Universidad Veracruzana, unade las líneas de investigación que desarrollamos se en-foca al estudio de hongos formadores de micorriza enbosque de Abies y bosque mesófilo de montaña, prin-cipalmente; también estamos caracterizando los mor-fotipos de las ectomicorriza formadas por diferentesespecies de hongos asociadas con plantas del géneroPinus y Abies, así como con plantas leñosas caracterís-ticas del bosque mesófilo de montaña en Veracruz. Lafinalidad es entender el proceso de formación de mico-rriza para aplicarlo con fines de restauración ecológicao de establecimiento de plantaciones para aprovecha-mientos comerciales sostenibles. En este caso, los hon-gos formadores de ectomicorriza, además de que jue-gan un papel importante en la dinámica de sistemasecológicos naturales o transformados por el ser huma-no (agroecosistemas), pueden ser aprovechados comofuente alimenticia y de ingresos económicos. Por ejem-plo, algunas especies favorecen el establecimiento ydesarrollo de plantas en etapas juveniles, aun bajocondiciones de estrés ambiental, y además producenesporangios (hongos) comestibles de alto valor nutri-cional, por lo que pueden ofrecer un ingreso extra si semanejan en sistemas de plantaciones.

octubre-diciembre 2010 • ciencia 89

Micorr i zas : ant igua interacc ión entre p lantas y hongos


C o n s i d e r a c i o n e s f i n a l e sLa micorriza es una importante interacción que seobserva en la naturaleza. Es probable que la mayo-ría de las plantas vasculares hayan coevolucionado

asociadas con hongos, al menos durante los últimos100 millones de años. Por tanto, lo que hoy observa-mos y clasificamos es resultado de esta cercana interac-ción y la subsiguiente modificación y especializaciónde determinadas estructuras (hifas y raíces principal-mente) en ambos grupos de organismos a través deltiempo. A esto se debe el que encontremos tanta espe-cificidad y dependencia en algunos casos (por ejemplo,micorriza ericoide, micorriza monotropoide, micorrizaarbuscular y endomicorriza orquideoide).

Aunque aún escaso, el conocimiento que tenemossobre el funcionamiento de esta interacción ecológicay su amplia distribución tanto en número de especiesde plantas y hongos como en ambientes, hace indiscu-tible considerar que la micorriza es importante. Pode-mos pensar también que la micorriza juega un papelpreponderante en el mantenimiento de la salud de losecosistemas, al promover un mejor desarrollo, supervi-vencia y éxito de los individuos (plantas y hongos)que la conforman.

Es deseable que la aplicación del conocimiento ge-nerado sobre este proceso sea útil en la producción deplantas para diferentes propósitos (alimenticio, fores-tal, ornamental, ambiental) y que genere resultadospositivos en cuanto a productividad y eficiencia de lossistemas a mayor escala que la experimental. Sin em-bargo, aún conocemos muy poco, por lo que debemosestudiar mejor esta interacción entre plantas y hongos,pues al caracterizar bien este proceso será posibleencontrar mejores formas de aprovechar una de lasmás comunes y tal vez la más importante de las inte-racciones observadas en el reino vegetal.

Antonio Andrade-Torres es doctor en ciencias, académico

y fundador del Instituto de Biotecnología y Ecología Aplicada

(INBIOTECA) de la Universidad Veracruzana, donde realiza investi-

gación sobre biotecnología de plantas y hongos simbióticos.

[email protected]



L e c t u r a s r e c o m e n d a d a sAllen, M. F. (1996), The ecology of mycorrhizae, Gran Bre-

taña, Cambridge University Press.Brundrett, M., N. Bougher, B. Dell, T. Grove y N. Malajc-

zuk (1996), Working with mycorrhizas in forestry and agri-culture, Australia, ACIAR Monograph 32.

García, J. y A. López (2002), “Las micorrizas no son hongos”,en línea, http://www.uv.mx/institutos/forest/hongos(acceso: 4 de julio de 2002).

Gómez-Cruz, G. (1995), “La micorriza vesículo arbuscularen frutales”, en Ferrera-Cerrato, R. y J. Pérez-Moreno(editores), Agromicrobiología, elemento útil en la agricul-tura sustentable, México, Colegio de Postgraduados enCiencias Agrícolas, pp. 184-199.

Guzmán-Plazola, R. A. y R. Ferrera-Cerrato (1990), La en-domicorriza vesículo-arbuscular en las leguminosas, Méxi-co, Colegio de Postgraduados en Ciencias Agrícolas.

Peterson, R. L. y M. L. Farquhar (1994), “Mycorrhizas-Integrated development between roots and fungi”,Mycologia, 86 (3), 311-326.

Peyronel, B., B. Fassi, A. Fontana y J. M. Trappe (1969),“Terminology of Mycorrhizae”, Mycologia, 61, 410-411.

Smith, S. E. y D. J. Read (1997), Mycorrhizal symbiosis,California, Academic Press.

Schüler, A., Schwarzott, D. y C. Walker (2001), “A newfungal phylum, the Glomeromycota phylogeny andevolution”, Mycological Research, 105, 1413-1421.

Wilde, S. A. y A. Lafond (1967), “Symbiotrophy of Ligno-phytes and Fungi: its terminology and ConceptualDifficulties”, Bot. Rev., 33, 99-104.

Agradecimientos

Se agradecen las valiosas observaciones y sugerencias vertidassobre este manuscrito por parte del revisor anónimo, así comodel doctor Carlos M. Contreras, del Instituto de Neuroetolo-gía de la Universidad Veracruzana; doctor Lázaro R. SánchezVelásquez, del LABIOTECA, Universidad Veracruzana; doctorMartín Mata, del Jardín Botánico Francisco J. Clavijero delInstituto de Ecología, A. C., de Xalapa, Veracruz; y Víctor H. Rodríguez, Iván Oros y Rubén Guzmán, estudiantes quecolaboraron leyendo las versiones de este artículo.


11 micorrizas.qxp7:60 1 - revista ciencia³n esde hace mucho tiempo me fascina el estu-dio de los...

Documents