Bio log ia y pato log ia

^ b io lo g ía y pato log ía de los g=t = OÍDIOS

Silvia E. Lopez1 & Marta C. Rivera2' Laboratorio de Micologia. PRHIDEB/CONICET. Departamento de Ciencias Biológicas. Facultad de Ciencias Exactas y Naturales. Ciudad Universitaria (1428), Buenos Aires, Argentina

2Facultad de Agronomía. Universidad de Buenos Aires. Av. San Martín 4453 (1417), Buenos Aires, Argentina

I En este capítulo se desarrollan aspectos básicos de la biología y patología de os oídios, los cuales serán ampliados en los capítulos subsiguientes. Se incluye

formación referida a los estadios del ciclo de vida, sintomatología y algunos Rectos del ciclo de la enfermedad tales como estrategias de supervivencia, formas

^dispersión y características de los estadios tempranos de la interacción hospedante atógeno.

r; Dado que los cambios en la nomenclatura del grupo son recientes, se ha , idido m encionar el nombre de las especies, tal com o fuera citado por los lec tivos autores. Para conocer la situación actual de cada una de ellas, se debe ,sultar los trabajos de Braun (1999) y Braun & Takamatsu (2000).

SCLO DE VIDA DE ERYSIPHALES

Los Erysiphales, por sus características biotróficas, desarrollan su ciclo de £ siempre en relación con sus hospedantes, de modo tal que tanto el estadio

como el asexual se producen sobre tejidos vivos. Fue en este grupo que ">ne & Tulasne (1861) establecieron la conexión entre ambas etapas por primera para los hongos. Sin embargo muchas veces alguna de estas estructuras no se

principalm ente por influencias am bientales, por lo cual el ciclo de la miedad no siempre es equivalente al ciclo de vida del hongo.

O id io s

Figura 1. Micelio superficial, conidióforos y cadenas de conidios del estado anamórfico tipo Oidium. Ilustración de Tulasne &Tulasne (1861).

El ciclo asexual comienza en un nuevo hospedante con la germinación de conidios haploides depositados sobre la superficie de las hojas. Las interacciones específicas con el hospedante conducen a: la fijación del patógeno sobre la epidermis, la generación de un apresorio, la penetración de una hifa de infección y la formación de haustorios intraepidérm icos. A partir de este punto, el m icelio biotrófico extracelular es capaz de crecer y extenderse sobre la epidermis foliar, repitiendo los procesos mencionados. Luego las hifas originan conidióforos erectos (Figs. 1 y 2), donde una célula conidiógena (la célula madre del conidio) por un proceso blástico genera conidios solitarios o en sucesión basípeta, con la morfología típica de cada género/especie (Alexopoulos et al. 1996).

El desarrollo del estadio sexual tiene lugar en el otoño y ha generado controversias en relación con la existencia de un ascogonio y anteridio funcionaleso a la simple anastomosis entre hifas vegetativas. Braun (1995) en su monografía de los mildius europeos, resume los 3 tipos de desarrollo reconocidos por Dórfelt & Ali (1990): el tipo sexual, con desarrollo monoascal y poliascal, el tipo seudosexual y el tipo no sexual.

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figura 2. Micelio superficial, conidióforos y cadenas de conidios del estado anamórfico tipo Ovulariopsis. Ilustración de Tulasne & Tulasnc (1861).

El proceso sexual más generalizado en todas las especies se origina en unScogonio y un anteridio que surgen como ramas laterales del micelio, se enroscan

?rltre sí y sufren plasmogamia. El pasaje de núcleos del anteridio al ascogonio,ínera un estado dicariótico breve, tal como ocurre en todos los Ascomycetes. La fi 7

iogamia no ha sido realmente observada en esta etapa (Braun 1995). El ascogonio iltinucleado se divide en un número variable de células dicarióticas en las cuales

Ai> más células, según se trate de especies mono o pluriascales, desarrollan los 'Os. Se estima que la cariogamia tiene lugar en los ascos jóvenes y da origen a

esporas haploides. Al mismo tiempo, células provenientes de la base del l^ogonio se ramifican y forman una envoltura hifal que constituye la pared primaria

Cleistocarpo. La pared se diferencia en dos o varias capas (de varias células de tfundidad): las externas más pigmentadas, con paredes celulares gruesas y las

|ernas menos pigmentadas, con abundante protoplasm a y pared delgada.

Bio log ía y pato log ía

O id i o s

Figura 3. Erysiphe. Ascocarpos en vista superficial y en corte longitudinal con ascos y ascosporas. Ilustración de Tulasne & Tulasne (1861).

Durante mucho tiempo, las fructificaciones sexuales de este grupo, fueron consideradas cleistotecios. Sin embargo, por su ontogenia son en realidad peritecios cerrados, ya que los ascos se desarrollan en un estrato himenial aunque no posean un ostíolo predeterminado. En este capítulo se utilizará la denominación cleistocarpoo ascocarpo.

A medida que se desarrolla, el ascocarpo se hace globoso o elipsoidal y com ienza a desarrollar filamentos rizoidales, que emergen desde la mitad inferior e irradian en todas direcciones. Su color, originalmente blanco, se tom a amarillo- rojizo a castaño-rojizo, castaño y negro según las especies y se diferencian células madres de los apéndices formando un anillo sobre la mitad superior del ascocarpo. Recién cuando los ápices de los apéndices empiezan a adquirir la morfología típica de los distintos géneros, se pueden diferenciar los ascos en el interior de los cleistoscarpos, que alcanzan color castaño oscuro (Fig. 3). En los ascocarpos castaño-negruzcos y de m ayor tam año se pueden registrar los ápices de los apéndices totalmente diferenciados y los ascos son fácilmente liberados por ruptura de la pared (Yao 1990). La morfología externa del ascocarpo (Gáumann 1964. Yarwood 1978, Zheng 1985) se considera dorsiventral cuando las células de la porción superior son más chatas y de paredes más gruesas que en la porción inferior, como en Sawadaea M iyabe (Yao 1990), Pleochaeta Sacc. & Speg., M icrosphaera Lév. y Uncinula Lév (Fig. 4). Son similares en forma y tam año en todo el ascocarpo en Erysiphe DC., Leveillula Arnaud y Sphaeroteca Lév.

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Bio log ía y pato log ía

En cuanto a los sistemas de compatibilidad en Erysiphales, se han verificado tanto cepas heterotálicas como homotálicas. McGrath (1994) trabajando con S.

inea, patógeno cosmopolita de cucurbitáceas, com probó una distribución de los dos tipos compatibles, con uno muy abundante y el otro poco

frecuente, lo que determina un registro muy esporádico de cleistocarpos en todo el mundo.

Tanto las esporas sexuales como las asexuales son infectivas, aunque las mas importantes desde el punto de vista epidem iológico en los sistemas agrícolas son los conidios.

Figura 4. Microsphaera. Ascocarpos con apéndices dicotómicamentc ramificados. Ilustración de Tulasne &. Tulasne (1861).

O id io s

C ic lo de la en ferm id a d

Características generales

Una enfermedad vegetal resulta de la interacción de un hospedante y un patógeno, influenciados por el am biente (Cam pbell & M adden 1990). Si un hospedante susceptible y un patógeno están presentes, la enfermedad desarrolla solamente en la medida en que el medio ambiente físico lo permite (Fry 1982). Las plantas en crecimiento, con tejidos jóvenes, son especialm ente propensas a la infección por oídios. Por lo tanto, es de suponer que todos aquellos factores que promueven un activo crecimiento podrían estimular la susceptibilidad a los mismos. Por ejemplo, es ampliamente conocido que los fertilizantes nitrogenados (Daamen et al. 1989, Braun 1995, Jensen & Munk 1997) ó el calcio (Jenkin & Bainbridge 1978) ocasionan un aumento en la severidad de las infecciones.

Los Erysiphales usualmente no exceden los límites de una familia botánica y, a menudo, de un género o especie. Sin embargo, existen algunos grupos polífagos, especialmente Erysiphe cichoracearum DC., Sphaerotheca fusca (Fr.) Blumer y Leveillula (Braun 1995).

Un aspecto único pero controvertido de la historia de los oídios es su relación con la humedad. Ha sido una creencia casi universal que todas las esporas fúngicas requieren agua libre externa para su germinación (Yarwood 1978). Sin embargo, las Erysiphaceas no absorben agua, y el volumen de las esporas disminuye durante ese proceso (Braun 1995). En consecuencia, ya que las infecciones en los mildiús no dependen de la frecuencia y duración de los períodos húm edos, podrían considerarse virtualmente continuas (Xu 1999). Por otra parte, por su condición de ectoparásitos, que están particularmente expuestos a la lluvia, la mayoría de los autores consideran que ésta tiene un efecto negativo (Yarwood 1957, Sutton & Jones 1979) al reducir el número de conidios sobre la superficie vegetal y disminuir la capacidad de inoculación (Sivapalan 1993).

Las dificultades para el aislamiento y mantenimiento de los oídios constituyen un obstáculo para su estudio. Como no pueden ser cultivados en medios artificiales, una form a com ún de conservarlos es m ediante propagación en hospedantes susceptibles (M orrison 1960, Bertrand 1991). Esta m etodología presenta la desventaja de requerir una constante reinoculación de ejemplares. Con el fin de evitar dichos inconvenientes se han desarrollado métodos para su conservación en nitrógeno líquido (Dahmen et al. 1983, Bardin & Nicot 1999), sobre hojas mantenidas sobre medio agarizado (Molot et al. 1990) y cultivos duales patógeno-hospedante in vitro (Kenyon et al. 1995).

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Sintomatologia

B io log ía y pato log ia

Las enfermedades son comúnmente denominadas oídios, ceniza, cenicilla, mal blanco, “powdery mildew” o mildiú pulverulento, aluden al nombre de la generación conídica (antiguo género-forma Oidium Link) y se refieren al gran número de propágulos producidos sobre la superficie de la planta parasitada. Algunos oídios se encuentran entre las enfermedades de las plantas más destructivas que se conocen, en tanto otros pueden ser muy leves y causan poco daño (Alexopoulos el al. 1996). En ocasiones llegan a cubrir casi la totalidad de la superficie foliar (Weht el al. 1997, Agostini & Reis 1998). Los síntomas típicos son áreas cloróticas, generalmente irregulares encubiertas bajo el signo constituido por micelio superficial, conidióforos, conidios y, en ocasiones, cleistoscarpos (Jenkin & Bainbridge 1978). Usualmente ocasionan necrosis (Jauch 1958, Klingner & Lucero 1985, Liberato el al. 1998), retraso en el desarrollo de brotes (Liyanage & Royle 1976), aborto de pimpollos o frutos jóvenes (Cook 1995) y distorsiones (Jauch 1958, Álvarez & Mazzanti de Castañón 1991). En especies perennes causan un acentuado enanismo, debilitamiento progresivo, reducción de la calidad y vigor de las plantas y a veces su muerte (Jauch 1958, Nikolov & Andreev 1997, Xu 1999). En ocasiones se observa defoliación (Carver & Griffiths 1981, Cook 1995, Arredondo el al. 1996. Agostini & Reis 1998). Por lo general las yemas infectadas no se abren (Jauch 1958).

Habitualm ente disminuye la productividad de sus hospedantes (Yarwood 1978, Wiese 1991, Reis el al. 1997, M clntosh 1998). Por ejemplo, el oídio de la cebada (Blumeria graminis f. sp. hordei) causa una senescencia prematura de las hojas, lo que origina a su vez una disminución del área foliar verde de acuerdo a su severidad. El rendimiento en grano del cultivo está altamente correlacionado con este parámetro. Los ataques tempranos de oídio reducen todos los componentes del rendimiento, incluido el tamaño de los granos, aún cuando mediante controles químicos se haya eliminado la enfermedad antes de la antesis. La disminución en el tamaño de los granos se debe a una deficiencia en el almacenamiento de hidratos de carbono en las cañas de las plantas, disponibles para ser retranslocados a los granos en desarrollo (Carver & Griffiths 1982).

Las hojas son el sitio de infección más común pero puede extenderse a los tallos, pétalos y frutos. La mayoría de las Erysiphaceas pueden desarrollar sobre

mbas superficies de las hojas, pero son generalmente más abundantes sobre una de las superficies (Yarwood 1978). A pesar de que el ataque a tejidos jóvenes es típico de esta enfermedad, existen excepciones. Por ejemplo: Leveillula taurica (Lév.) Arnaud ocasiona lesiones principalmente en las hojas adultas de algodón

O id io s

(Gossypium hirsutum L.) (Correli 1985), Oidium sp. ataca hojas adultas de azalea (Rhododendron sp.) (Rivera & Wright 1992), Erysiphe sp. se observa con mayor frecuencia sobre hojas m aduras de tom ate (Lycopersicon esculentum M ili.) (Bélanger & Jarvis 1994, Karasevicz & Zitter 1996) y M icrosphaera diffusa Cooke & Peck com ienza su infección en la parte inferior de las plantas de soja (Glycine max (L.) Merr.) (Agostini et al. 1999a, 1999b).

A diferencia del crecimiento exógeno de los oídios en general (Blumeria, Sphaero theca , E rys iphe , U ncinuta , P od o sp h a era ), L eve illu la taurica , se caracteriza por un desarrollo miceliano a la vez interno y externo. Sus esporas germinan perfectamente en medio líquido y sus tubos germinativos penetran los tejidos vegetales a través de los estomas (Molot et al. 1990). Se ha confirmado la emergencia de conidióforos de la forma anamórfica de L. taurica, a través de los estomas de plantas de tomate (Lycopersicon esculentum L.), pimiento (Capsicum annuum L.) y kenaf (Hibiscus cannabinus L.) (Cook 1995, Liberato et al. 1998, 2000).

La enfermedad produce perjuicios básicos en la nutrición de la planta. Existe una dem anda a lim en tic ia que no puede ser sa tis fech a ni c u a lita tiv a ni cuantitativamente ya que por alteración de la permeabilidad celular, hay acumulación y consumición de fotosintatos en las zonas infectadas (Jauch 1958). En este sentido, se ha investigado la incorporación de azúcares por el micelio de Eiysiphe pisi DC. en hojas de arveja (Pisum sativum L.). La absorción de glucosa, más rápida que la de fructosa o sacarosa, sería facilitada por un gradiente de concentración originado por su rápido metabolismo en el citoplasma del hongo (Aked & Hall 1993a). Las células infectadas aumentan su demanda metabòlica convirtiéndose en un destino altamente competitivo. Tanto la mayor disponibilidad de nutrientes en el apoplasto como la mayor permeabilidad de las membranas celulares, beneficiarían el desarrollo del hongo (Aked & Hall 1993b). Otro caso muy estudiado es el del oidio de los cereales ocasionado por B. graminis, donde los cam bios en el metabolismo de las hojas enfermas son complejos. (Jenkin & Bainbridge 1978). Se observa un aumento importante en la respiración (Alien 1942).

Supervivencia

La primera fase del ciclo de las relaciones patógeno-hospedante, que sirve para diferenciar el ciclo primario del ciclo secundario, es la supervivencia del inoculo que garantiza la persistencia del agente patógeno frente a situaciones adversas, tales como la ausencia del hospedante y/o condiciones climáticas desfavorables (Fig. 5). Los patógenos de cultivos anuales, donde las plantas mueren al final del ciclo, y también de cultivos perennes de hoja caduca, donde las hojas y frutos caen en el invierno, están obligados a soportar períodos prolongados de tiempo en ausencia

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de tejido susceptible. Para ello, estos agentes desarrollaron una gran variedad de estrategias de supervivencia (Am orim 1995): m icelio protegido en yem as, c leistocarpos y hospedantes alternativos que actúan com o reservorios. La información sobre las formas de supervivencia y las fuentes de inoculo primario es básica para la implementación de medidas de control de la enfermedad (Gadoury et al. 1994). En distintos patosistem as se han verificado una o más de estas estrategias, dependiendo de las condiciones ambiéntales. Por ejemplo Podosphaera leucotrhicha (Eli. & Ev.) Salmón, persiste como micelio vegetativo en yemas de

M a lu s sy lvestris M ili. (W oodward 1927), así com o Sphaerotheca pannosa (Wallr.:Fr.) Lév. lo hace sobre Rosa spp. (Price 1970) y S. mors-uvae (Schwein.) Berk. & M.A. Curtis sobre Ribes grossularia L. (M erriman & Weller 1968).

En otros casos, por ejemplo Sphaeroteca fuliginea (Schltd.:Fr.) Pollacci, se ha postulado la supervivencia del ascocarpo en malezas o plantas ornamentales

$que actuarían como reservorios (McGrath 2001). La mayoría de las observaciones de S. fuliginea en los Estados Unidos involucran el estado conidial, y las citas de estados sexuales son raras. Sin embargo, fueron observados ascocarpos en cultivos de cucurbitáceas altamente infectados situados en Indiana, Estados Unidos (Latin

.4993). En cuanto a la existencia de reservorios naturales, se ha planteado que, en % eas de cultivo de cereales de invierno, éstos son hospedantes de B. graminis, preservándolo durante la estación adversa. La magnitud de la importancia que

3|lcanzan los hospedantes alternativos en la supervivencia de patógeno es variable 1 ún la regiones y por lo tanto difícil de estimar (Jenkin & Bainbridge 1978). En

experimentos conducidos en Brasil se pudo determ inar la patogenicidad de iM icrosphaera difusa sobre diferentes especies vegetales que funcionarían como

^ p e d a n te s secundarios del patógeno (Agostini et al. 1999b).

En general, los ascocarpos no se forman en situaciones de inviernos benignos su mera presencia no constituye una prueba de su función en el ciclo de la

nfermedad (Gadoury & Pearson 1988). Por ejemplo, se registraron fructificaciones sexuales de Sphaero teca pannosa sobre rosa y M icrosphaera s ir in g a e pchw ein .) M agnus sobre lilas (Syringa spp.), pero ex iste poca ev idencia

. xperimental para indicar su función. Price (1970) estima que en S. pannosa la -orm a sexual no es significativa en la perpetuación de patógeno.

En estudios llevados a cabo en Oxon, Gran Bretaña, sobre Sphaerotheca áprs-uvae , agente causal del oídio de la grosella (Ribes nigrum L.), se observó pe cleistocarpos formados a comienzos del otoño presentaron la mayor liberación . ascosporas en coincidencia con la brotación del grosellero en el campo (Jackson

JW heeler 1974). Los ascocarpos son degradados por microorganismos del suelo ,? contribuyen a la ruptura de su pared y a la expansión del asco (Jackson & GayM ) .

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O íd io s

solitarios o en cadena

Dispersión

Primavera

ascosporasn

invierno \ascocarpo estado inmaduro dicariotico

; M ! ascos m ! j( !

Dispersión

n+nSupervivencia

breve

Vascocarpo

Figura 5. Esquema del ciclo de vida de un oídio. G !: germinación; P!: plasmogamia; K!: cariogamia; M!; meiosis; m!; mitosis.

Para el caso de Microsphaera pulchra Cooke & Peck, agente causal de oídio en Cornus spp. en Tennessee, Estados Unidos, las principales estructuras de supervivencia son los cleistoscarpos y las fuentes de inoculo primario son los restos de follaje (M mbaga 2000).

En Nueva York, Uncinula necator (Schwein.) Burrill, agente causal del oídio de la vid (Vitis labrusca L.), presenta dos fuentes de inoculo primario: micelio en las yem as (Pearson & Gartel 1985) y cleistoscarpos (Pearson & Gadoury 1987) sobre la corteza de las plantas (Gadoury & Pearson 1988). En Europa y Australia no se registraron cleistocarpos hasta el final de los siglos XIX y XX respectivamente cuando fueron introducidos las cepas compatibles del patógeno. Hasta ese momento, se presume que sobrevivía el invierno com o micelio en yemas en dormición. El heterotalismo para esta especie ha sido dem ostrado recientemente (Schneider et al. 1999). Los cleistoscarpos representan la form a más común de supervivencia del hongo en Europa (Bulit & Lafon 1978). La com paración de aislam ientos de India y Europa por métodos m oleculares, revela 1a existencia de poblaciones genéticam ente aisladas, con diferentes tolerancias climáticas (Déyle et al. 1997).

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La supervivencia de Sphaeroteca humuli (DC.) Burril, agente causal del oídio del lúpulo (Humulus lupulus L.) en Kent, Inglaterra, ocurre en las yemas

* aéreas en dormición durante el otoño. Ocasionalmente se observaron cleistocarpos I asociados al micelio invernante. Todas las infecciones primarias en los nuevos

brotes estuvieron asociadas con la existencia de yemas infectadas por micelio. | Existen evidencias que permiten suponer que el éxito en la supervivencia depende £ de las condiciones am bientales durante el invierno. La m aduración de los

I cleistocarpos de distintos géneros no sigue un patrón general. Las condiciones del . tiempo durante la estación de crecimiento, probablemente influye en la proporción

| de cleistocarpos que son capaces de liberar ascosporas en la primavera (Liyanage fjj & Roy le 1976).

En áreas geográficas con inviernos suaves o no existentes, los oídios puedenS estar activos durante todo el año (Braun 1995) y ser transportados por el viento

hacia otras regiones durante la primavera (Yarwood 1978).

El proceso de infección puede ser iniciado por la germinación de conidios o ascosporas sobre sustratos apropiados, así como a partir de micelio invernante en yemas en dormición o micelio común (Braun 1995). No está demostrado si existe

I o no un período de dormición (Yarwood 1978).

Dispersión

Cualquier material capaz de producir infección puede ser considerado inoculo. Cuando el inoculo se deposita sobre el hospedante bajo condiciones que favorecen el desarrollo de una enfermedad, la frecuencia de infección está de algún modo

I relacionada con el número de partículas infectivas presentes en el medio ambiente | del hospedante sano. Inoculo potencial es el número de partículas infectivas presente ^ en el am biente de un hospedante no infectado. En enfermedades fúngicas del

follaje y el tallo, las esporas aéreas son el tipo principal de inoculo infectivo. En la gran mayoría de las enfermedades aéreas, no existen dudas de que una única espora es capaz de establecer una infección progresiva y exitosa, y que puede ser considerada como un inoculo efectivo (Garret 1960).

Los cleistoscarpos de Uncinula necator formados sobre el follaje de las plantas de Vitis sp., son lavados por el agua de lluvia al final del verano y principios de otoño (Cortesi et al. 1995). En las condiciones climáticas de Nueva York, Estados Unidos, aquellos que caen dentro o sobre el suelo mueren durante el invierno (Gadoury & Pearson 1988). Los que permanecen retenidos en la corteza de las plantas liberan ascosporas infectivas durante las lluvias de primavera (Gubler et

______B io log ía y pato log ía

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O íd lo s

al. 1988, Gadoury & Pearson 1990). Si bien la incidencia y severidad de la enfermedad puede determinar la población potencial disponible para ser dispersada, las lluvias determinan la eficiencia real de transferencia desde los órganos infectados hacia la corteza. La densidad y viabilidad de las poblaciones de cleistoscarpos sobre la corteza durante la brotación de la vid son determinadas en la época de dehiscencia foliar durante el otoño previo, y no son modificadas por las condiciones am bientales posteriores (Cortesi et al. 1995).

En el género Phyllactinia, se presenta una estrategia muy particular de diseminación. Los cleistoscarpos poseen dos tipos de apéndices: los ecuatoriales, que sobresalen radialmente, sin ramificaciones y con una base bulbosa, y los apicales, muy ramificados y con secreción mucilaginosa, que forman una corona en el cuarto superior del ascocarpo. La base de los apéndices bulbosos tiene paredes engrosadas por encima y delgadas por debajo (Fig. 6). Al secarse, se curvan hacia la superficie de la hoja, ya que la porción de pared delgada se retrae, y la presión generada eleva al cleistoscarpo liberándolo del micelio superficial. En el aire, los apéndices le confieren propiedades aerodinámicas que lo mantienen en vuelo, contribuyen a su dispersión y cuando cae lo hace sobre el lado de los apéndices m ucilaginosos, que así lo fijan a la superficie (Webster 1979). Después de la hibernación, se abren por una línea ecuatorial de dehiscencia, quedando la base de la fructificación abierta como la tapa de un cofre para situar en línea adecuada a los ascos que así descargan las ascosporas (Webster 1980).

Como ejemplo de dispersión de propágulos asexuales, Pady (1972) describe las infecciones primarías de Sphaerotheca pannosa durante la primavera en hojas nuevas de rosal. Los conidios producidos en ellas inician las infecciones secundarias sobre nuevos tejidos jóvenes del hospedante. Se suceden m uchos ciclos de multiplicación de inoculo dentro de una estación. Los conidios son dispersados en el aire con periodicidad diaria, alcanzando máximas concentraciones de propágulos en el aire en los días consecutivos posteriores a lluvias leves, que favorecen el desprendimiento de la colonia (Willocquet & Clerjeau 1998).

Interacciones tempranas (inoculación- penetración)

La secuencia de eventos que dan origen a la infección de las hojas por los agentes del mildiú pulverulento, han sido objeto de múltiples estudios.

Existen evidencias de la formación de una cubierta adhesiva debajo del conidio, cuando arriva al campo de infección, que le permite la adhesión efectiva al hospedante (Mims et al. 1995).

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V

Biologia y patologia

Fric & W olf (1994) estudiaron varias enzimas hidrolíticas en los conidios de* B. graminis. La primera evidencia de cambios m etabólicos en el patógeno es la

producción de exudados (Nicholson et al. 1988) que contienen esterasas y cutinasas ,que degradan el material amorfo de la cutícula. Ésta, como cutina polimerizada, \parece m ezclada con placas de cera en la superficie de la hoja (Kunoh et al. 990). Al mismo tiempo la superficie del conidio cambia de hidrofóbica a hidrofílica . Jos exudados depositados debajo del conidio, también transforman la superficie e la hoja de hidrofóbica a hidrofílica. Estos eventos preparan el campo de infección

la adhesión del tubo germinativo y hacen posible el reconocimiento del sitio de enetración. El prim er suceso fácilmente reconocible es la em ergencia de: tubo rminativo primario (TGP) aseptado y corto, entre 0,5-2 horas después que el nidio se deposita sobre la superficie del hospedante. La célula madre del conidio Jc e un efecto supresivo de la germinación, ya que la sola liberación de éste, rmite la emisión del tubo germinativo independientemente del sustrato adonde |b e (Fig. 7) (Nicholson et al. 1993). W illocquet et al. (1998), trabajando con U. dtor sobre vid, no registraron gradiente de maduración en la cadena de conidios,

Figura 6. Phyllactinia. Ascocarpo con apéndices ecuatoriales con base bulbosa y pared gruesa, y apéndices digitiformes, mucilaginosos en la zona apical. Ilustración de Tulasne & Tulasne (1861).

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O íd io s

por lo cual cualquiera sería capaz de germinar inm ediatam ente al ser liberado. En cambio en el mildiu de la cebada (Pauvert 1986) la tasa de germinación de los conidios más jóvenes puede disminuir al 30%.

Este primer tubo que induce respuestas defensivas localizadas en el sitio de contacto con la epidermis del hospedante, solamente ha sido registrado en B. < graminis. Sus funciones serían: en primer lugar el anclaje rápido a la superficie hospedante (Kunoh el al. 1991, Nicholson & Epstein 1991, Mendgen & Deising 1993).

Figura 7. Germinación de conidios, colonización por micelio superficial y conidiogénesis.Ilustración de Tulasne & Tulasne (1861).

Carver & Bushnell (1983) han propuesto el acceso al agua de hospedante, como segunda función del TGP. Kunoh el al. (1978) sugieren que se produce una hifa de penetración por la cual el patógeno tendría acceso al agua y otros compuestos del hospedante. Experimentalmente se pudo dem ostrar el pasaje de naranja de acridina desde la hoja al micelio.

La tercera función del TGP es el reconocimiento de la superficie de contacto y la transm isión de señales que inducen la elongación del segundo tubo de germinación. La naturaleza del factor inductivo no está dilucidada todavía (Carver& lngerson 1987, Kobayashi el al. 1991, N icholson et al. 1993). Se sugiere que existe influencia de la calidad y cantidad de ceras am orfas de la pared celular, que en ocasiones, llega a interferir con la germinación del conidio. La manipulación de estas características en el hospedante sería un camino hacia una resistencia durable.

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Bio log ía y pato log ía

Poco tiempo después, (entre 15 y 60 minutos) se genera un segundo tubo, septado, en general en el extremo y dirección opuestos al TGP, que se hincha en el extremo distai para formar el apresorio. El desarrollo continúa con la formación de la hifa de penetración desde la cara inferior y la iniciación del haustorio estableciendo la relación biotrófica. Aunque existe evidencia de la producción de cutinasa en B. graminis (Pascholati et al. 1992) continúa discutiéndose la naturaleza mecánica o enzimàtica de la penetración, así como la influencia de la luz en la maduración del apresorio. Bajo luz continua los primeros haustorios aparecen 30 horas después de la inoculación mientras que en oscuridad aparecen a las 15 horas. Este retraso se interpreta como una ventaja adaptativa, ya que la infección diurna coincidiría con una baja actividad de PAL (fenilalanin-amonioliasa) en la planta, que se traduce como un bajo metabolismo fenilpropanoide. Como consecuencia, disminuye la efectividad de la resistencia al mildiú, favoreciéndo al patógeno (Carver et al. 1994).

D is tr ib u c ió n y h o sped an tes

La distribución de las Erysiphales es cosmopolita, extendiéndose desde los trópicos hasta las áreas polares. Las principales regiones geográficas son, sin embargo, las áreas templadas del Hemisferio Norte. En los subtrópicos y trópicos los oídios están escasamente representados, y se manifiestan principalmente en estado conidial. Los diferentes taxones de las Erysiphaceas poseen un amplio rango de patrones de distribución, desde cosmopolitas hasta endém icos (Braun 1995).

El rango de hospedantes de los oídios cubre 9838 especies en 1617 géneros, 169 fam ilias y 44 ó rdenes de ang iosperm as. No p resen tan hospedan tes pertenecientes a las gymnosperm as o pteridófitas (Am ano 1986, citado por Braun 1995).

Hay 31 familias de angiospermas con una proporción de especies atacada por oidio que supera el 6,8% . Estas fam ilias están consideradas com o muy susceptibles a oídios o estrechamente conectadas con dichos patógenos debido a una co-evolución entre hospedante y hongo (Braun 1995).

Algunos géneros de las Erysiphaceae pueden ser clasificados como típicos parásitos de plantas herbáceas (por ejemplo Erysiphe, Sphaeroteca y Leveillula) mientras que otros géneros pueden ser considerados como parásitos de especies arbóreas (por ejemplo Podosphaera , M icrosphaera, Uncinula y Phyllactinia) (Hirata 1957, 1976, citado por Braun 1995). Existen por supuesto, excepciones en ambos grupos (Braun 1995).

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O id i o s

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