1

El ciclo diurno de la temperatura del aire y la transmisión de la malaria en Colombia. Sebastián Bernal García

sebastbernal@gmail.com

1. Introducción El todo, el cosmos, la tierra y los hombres

Aquí, un sistema se entiende como un conjunto de elementos que se encuentran conectados de tal manera, que la suma de sus partes, y las interacciones no lineales entre estas –a diferentes escalas de tiempo, y espacio-, forman un todo. Así, se definen 4 sistemas: universo, ambiente, biosfera, y humanos, de cuyas relaciones emergen 4 ciclos de retroalimentación: cósmico, ecosistémico, biocenótico, y antrópico (Figura 1). El ciclo cósmico (Figura 1) surge de entender el universo como un sistema estocástico altamente caótico, donde la presencia de la tierra afecta al todo, al universo, y este todo a su vez, ejerce su influencia en el planeta tierra. De la misma manera que el simple aleteo de una mariposa en Brasil puede causar un tornado en Texas (Lorenz, 1972), la existencia del campo magnético y gravitacional de la tierra, hacen de la realidad del universo, una muy distinta a la que sería sin la existencia de la tierra. Como sin la insolación (Callejas, Salazar, Cuartas Restrepo, & Poveda, 2014), ni la caída de meteoritos (Braga, Pope, & Druyan, 2014), el planeta tierra sería lo que es hoy. Un claro y nefasto ejemplo del ciclo antrópico (Figura 1) es el actual consenso científico (Cook et al., 2013; Powell, n.d.) -tal vez como no lo ha habido en otro objeto de estudio de la ciencia- sobre la realidad de un cambio climático inducido por las actividades antrópicas (Field et al., 2014; Lovejoy, 2014). Incluso se habla de una nueva era geológica: el antropoceno (Crutzen, 2006; Steffen, Crutzen, & McNeill, 2007). Este cambio, inequívocamente tiene graves consecuencias directas para toda la raza humana –siendo los más pobres los que sufren las peores consecuencias- como: salud, asentamientos humanos, conflictos armados, infraestructura, economía, y morbilidad y mortalidad por eventos climáticos extremos, entre otros (Field et al., 2014) El ciclo biótico

Con la presencia de la vida en la tierra, tanto traída por meteoritos (Braga et al., 2014), como producto de la unión del carbono, el oxígeno, el nitrógeno, y el hidrogeno (Cooper & Hausman, 2009), se dio origen al ciclo ecosistémico (Figura 1). Allí, el componente biótico -biosfera- y el abiótico -ambiente- se retroalimentan uno al otro, la vida altera el ambiente abiótico, y el ambiente restringe la biota (Callejas et al., 2014; Lenton & Lovelock, 2001; Lovelock, 2003; Salazar & Poveda, 2009; Watson & Lovelock, 1983). Este ciclo de retroalimentación de doble vida es fundamental para la existencia de la vida como la conocemos en un planeta, pues interviene

2

entre otros, en la presencia de las nubes, el ciclo hidrológico, y el ciclo del carbono (Callejas et al., 2014; Gorshkov, Makarieva, & Gorshkov, 2000; Makarieva & Gorshkov, 2007; Makarieva et al., 2014). Un buen ejemplo del ciclo ecosistémico es la teoría metabólica de la ecología (Brown, Gillooly, Allen, Savage, & West, 2004), que se basa entre otras cosas, en el efecto de la temperatura ambiental sobre la tasa metabólica -la tasa a la que los organismos toman, transforman, y gastan energía y materiales- de prácticamente todos los organismos: unicelulares, ectotermos, endotermos, plantas y animales (Gillooly, Brown, West, Savage, & Charnov, 2001). Esta tasa, es la tasa biológica más fundamental, y por tanto marca el ritmo de la vida, determinando las tasas de casi todas las actividades biológicas (Brown et al., 2004). Lo que a su vez, establece mucha de la variación entre ecosistemas, como su estructura biológica, composición química, flujos de materia y energía, procesos poblacionales, y diversidad de especies (Brown et al., 2004).

Figura 1. Vínculos relacionales de los sistemas universo, ambiente, biosfera, y humanos

(Elaboración propia). Esta teoría, puede explicar la relación de la temperatura ambiental con las tasas de desarrollo, las tasas de mortalidad y la reproducción de insectos o artrópodos poiquilotermos -su temperatura corporal varía sustancialmente con la ambiental- (Damos & Savopoulou-Soultani, 2012; Régnière, Powell, Bentz, & Nealis, 2012); las tasas de desarrollo, y las tasas de mortalidad de los diferentes estados de desarrollo de Anopheles gambiae, An. arabiensis, An. funestus y An albimanus (M. Bayoh & Lindsay, 2003; M.N. Bayoh & Lindsay, 2004; Mohamed Nabie Bayoh, 2001; Lyons, Coetzee, & Chown, 2013; Rúa Uribe, 2006); la tasa de digestión de la alimentación sanguínea de las mosquitas hembras, An. albimanus y An. pseudopunctipennis (Lardeux, Tejerina, Quispe, & Chavez, 2008; Rúa et al., 2005; Rúa Uribe, 2006); y las tasas de desarrollo intrínsecas de los protozoos Plasmodium vivax y Plasmodium falciparum (Cator et al., 2013; Detinova, 1962; Macdonald, 1957; Paaijmans, Read, & Thomas, 2009; Rúa Uribe, 2006).

3

Jensen’s inequality y el patrón de infección

Estas relaciones, son bien representadas por funciones matemáticas cuya naturaleza es no lineal, lo que las hace susceptible a una propiedad propia de funciones de este tipo, llamada Jensen’s inequality (Jensen, 1906) que declara que para una función no lineal 𝑓(𝑥), y una serie de valores

𝑥 con media ��, el promedio de 𝑓(𝑥), 𝑓(𝑥 ), no es igual a 𝑓(��) (Ruel & Ayres, 1999). Así, una función matemática de una tasa biológica que depende de la temperatura ambiental 𝑇𝑎𝑚𝑏, toma valores distintos para una 𝑇𝑎𝑚𝑏 promedio diaria 𝑇𝑎𝑚𝑏

, que para una 𝑇𝑎𝑚𝑏 que tiene en cuenta la variabilidad diaria de la temperatura. Lo que ha sido bien documentado para las tasas de adecuación de insectos terrestres (Paaijmans et al., 2013); las tasas de desarrollo y supervivencia de larvas de An. stephensi (Paaijmans et al., 2013), y estados inmaduros de An funestus y An. arabiensis (Lyons et al., 2013); la tasa de sobrevivencia de hembras adultas de An. stephensi (Paaijmans et al., 2010), como de An funestus y An. arabiensis (Lyons et al., 2013); la tasa de digestión de sangre de hembras adultas de An. stpehnesi, el crecimiento intrínseco de P. chabaudi, la competencia de An. stpehnesi como transmisor de P. chabaudi (Paaijmans et al., 2010), y la tasa intrínseca de desarrollo de P. falciparum (Paaijmans et al., 2009). De manera que el patrón de infección de la malaria en una población de hospederos y vectores, en un tiempo y espacio determinados, es controlado, entre otras cosas, por la variabilidad ambiental, y no por las condiciones ambientales promedio (Blanford et al., 2013; Pascual, Dobson, & Bouma, 2009). Por esta razón, en este trabajo se construyó el ciclo diurno de la temperatura superficial del aire en Nuquí, y se simulo el Modelo del Clima y la Malaria en Colombia 2014 (MCMC2014) con el ciclo diurno construido como variable entrada. Esto, con el fin de determinar el efecto de la variación diaria de la temperatura superficial del aire en la transmisión de la malaria Plasmodium falciparum por Anopheles albimanus en Nuquí, Chocó, Colombia. País donde la amplitud del ciclo diurno de la temperatura del aire controlada astronómicamente, es la característica más dominante de la variabilidad climática y el tiempo atmosférico, por su ubicación en el trópico (Poveda, 2004; Germán Poveda, personal communication, 2014). 2. Metodología 2.1 Ciclo diurno de la temperatura del aire Para la construcción del ciclo diurno se adaptaron las funciones presentadas por (Brandsma & Können, 2006) e introducidas originalmente por (Parton & Logan, 1981). Estas, representan la variación diaria de la temperatura del aire mediante una función sinusoidal, y una exponencial. La sinusoidal, es usada para calcular la temperatura a la hora 𝑖 durante el día, 𝑇𝐷𝑖, entre la hora de la temperatura mínima ℎ𝑚𝑖𝑛 del día 𝑡, y la hora en la que se pone el sol ℎ𝑠𝑒𝑡 en el día 𝑡. Por su parte, la exponencial representa la temperatura a la hora 𝑖 durante la noche, 𝑇𝑁𝑖, entre la hora en la que se pone el sol ℎ𝑠𝑒𝑡 del día 𝑡, y la hora de la temperatura mínima ℎ′𝑚𝑖𝑛 del día 𝑡 +1.

4

(1) 𝑇𝐷𝑖 = 𝑇𝑚𝑖𝑛 + (𝑇𝑚𝑎𝑥 − 𝑇𝑚𝑖𝑛) ∙ sin (𝜋 ∙ 𝑚

𝐷 + 2(𝛼 − 𝛽)) ℎ𝑚𝑖𝑛 ≤ ℎ ≤ ℎ𝑠𝑒𝑡

(2) 𝑇𝑁𝑖 = 𝑇𝑚𝑖𝑛 + (𝑇𝑠𝑒𝑡 − 𝑇𝑚𝑖𝑛) ∙ exp (−𝛾 ∙ 𝑛

24 − 𝐷 + 𝛽) ℎ𝑠𝑒𝑡 < ℎ < ℎ′𝑚𝑖𝑛

La temperatura mínima 𝑇𝑚𝑖𝑛, y máxima 𝑇𝑚𝑎𝑥, del día 𝑡, se obtuvieron de los registros de la estación Amargal del IDEAM (93% de los datos completos), ubicada a 25 Km de la zona de estudio, y a una altitud de 30 m.s.n.m. (05°36'N, 77°30'W). 𝑇𝑠𝑒𝑡, la temperatura al momento en que se oculta el sol en el día 𝑡, se calculó con la ecuación (1). La duración del día 𝐷, la hora del amanecer ℎ𝑟𝑖𝑠𝑒, el atardecer ℎ𝑠𝑒𝑡, y el mediodía solar ℎ𝑛𝑜𝑜𝑛, se obtuvieron de la calculadora solar de la NOAA para las coordenadas de la estación 05°36'N, 77°30'W, a las 13:00 -5 GMT (NOAA, 2014). El número de horas que han pasado desde ℎ𝑚𝑖𝑛 hasta la hora ℎ𝑖, representado por la letra 𝑚, y el número de horas que han pasado desde ℎ𝑠𝑒𝑡 hasta la hora ℎ𝑖, representado por la letra 𝑛, se calculan como:

(3) 𝑚 = (ℎ𝑖 − ℎ𝑟𝑖𝑠𝑒 − 𝛽)

(4) 𝑛 = (ℎ𝑖 − ℎ𝑠𝑒𝑡) Uno de los supuestos del modelo es que la temperatura máxima ocurre en algún momento durante el día, y que la temperatura mínima ocurre unas horas después, o antes, de la hora del amanecer. De esa manera 𝛼 representa el tiempo de desfase entre el mediodía solar ℎ𝑛𝑜𝑜𝑛, y la temperatura máxima 𝑇𝑚𝑎𝑥; y 𝛽 el rezago entre la hora del amanecer ℎ𝑟𝑖𝑠𝑒, y la temperatura mínima 𝑇𝑚𝑖𝑛, por lo que:

(5) ℎ𝑚𝑖𝑛 = ℎ𝑟𝑖𝑠𝑒 + 𝛽

(6) ℎ𝑚𝑎𝑥 = ℎ𝑛𝑜𝑜𝑛 + 𝛼 Debido a la ausencia de registros y estudios in situ, a la subestimación de las temperaturas locales por parte de modelos de reanálisis, como el NCEP/NCAR, y a las características hidroclimáticas de la zona, 𝛼 y 𝛽 se asumieron iguales a 1 hora. Esto, con el fin de imitar el ciclo diurno de la temperatura del aire de una estación – la más cercana encontrada en la literatura- sobre los Andes tropicales -1.495 m.s.n.m- a 138 Km de la zona de estudio -6°13’N, 75°35’W- (Marín Arroyave et al., 2005). El coeficiente de decaimiento exponencial (Brandsma & Können, 2006), o constante de temperatura nocturna (Parton & Logan, 1981), 𝛾, se asumió igual a 4. Así, se construyó el ciclo diurno del periodo Noviembre 01 de 1997 - Diciembre 31 de 2003, para los meses de ocurrencia de El Niño, La Niña, y La Nada, según el índice ONI de la NOAA (NOAA,

5

n.d.), en el programa Microsoft Excel 2013 (Figura 3); y el ciclo anual del ciclo diurno en el

programa Qtiplot (Figura 2).

Figura 2. Ciclo anual del ciclo diurno de la temperatura del aire en Nuquí, Chocó

(05°36'N, 77°30'W) para el periodo Noviembre 01 de 1997 - Diciembre 31 de 2003 (Elaboración propia).

2.2 Simulación del patrón de infección de la malaria El ciclo diurno construido, se usó para simular para el periodo Noviembre 01 de 1997-Abril 31 de 2003, el patrón de infección de la malaria Plasmodium falciparum por Anopheles albimanus en Nuquí, Chocó, Colombia, por medio del MCMC 2014 (Bernal et al., 2014). Este, es un modelo matemático determinístico, basado en procesos y poblaciones, constituido por ecuaciones diferenciales ordinarias no lineales, y en un estado y ambiente dinámicos. Aquí, el modelo es solucionado con el método numérico Runge-Kutta de cuarto orden, y con un paso de tiempo de 1 hora. Realizándose dos ejercicios de simulación, con dos temperaturas del aire como variables de entrada: una horaria, producto del ciclo diurno de la temperatura del aire que se construyó (MCMCh 2014), y una promedio diaria, obtenida de las mediciones de la estación Amargal del IDEAM (MCMCd 2014). 3. Resultados 3.1 Ciclo diurno de la temperatura del aire Además de los ciclos anuales, y diurnos, de la temperatura y la lluvia, conducidos astronómicamente, el clima presenta una variabilidad natural altamente compleja, en un amplia variedad de escalas espaciales y temporales, que emergen de múltiples retroalimentaciones y no linealidades dentro del sistema terrestre (Poveda et al., 2011; Germán Poveda, personal

6

communication, 2014). Es por esto que se analiza el ciclo diurno de la temperatura del aire a dos escalas de tiempo, la anual y la interanual. Variabilidad Anual

Para entender mejor la variabilidad anual del ciclo diurno, se construyó el ciclo anual del ciclo

diurno (Figura 2). Allí, se puede ver como las temperaturas máximas, y mínimas más altas durante el año en Nuquí, Chocó, se presentan en los meses de Febrero a Mayo, coincidiendo con la época del año de menor intensidad de los Chorros del Chocó, y del Caribe (Poveda, 2004; Germán Poveda, personal communication, 2014) . Esto, se debe a que un ambiente menos húmedo, hay menos vapor de agua que absorba la radiación solar cerca al infrarrojo, permitiendo que más cantidad de energía alcance la superficie de la tierra durante el día (Laing & Evans, 2011). Igualmente, siendo el Chorro de Vientos Superficiales del Oeste, vientos fríos (Germán Poveda, personal communication, 2014), una menor intensidad de estos vientos difuculta la mezcla del aire a diferentes temperaturas, y por ende la moderación del rango de temperaturas (Laing & Evans, 2011).

Figura 3. Ciclo diurno de la temperatura del aire en Nuquí, Chocó (05°36'N, 77°30'W) para los

meses de: (1) El Niño (Rojo), (2) La Nada (Mostaza), y (3) La Niña (Azul), en el periodo Noviembre 01 de 1997 - Diciembre 31 de 2003 (Elaboración propia).

Por otro lado, el hecho de que durante Septiembre, Octubre y Noviembre, se presenten las temperaturas máximas, y mínimas más bajas durante el año, coincidiendo con la época de mayor intensidad del Chorro del Chocó, y la de menor intensidad del Chorro de San Andres, plantean la hipótesis de que la variabilidad anual del ciclo diurno de la temperatura del aire en Nuquí, Chocó, es controlada por la corriente en Chorro de Vientos Superficiales del Oeste o Chorro del Chocó.

22

23

24

25

26

27

28

29

30

7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18 19 20 21 22 23 24 1 2 3 4 5 6

Tem

per

atu

ra d

el a

ire

[°C

]

Hora del día

El Niño

La Nada

La Niña

7

Variabilidad Interanual

A escalas de tiempo interanuales, el mecanismo más importante que controla la variabilidad global natural del clima y el ambiente, es El Niño Oscilación del Sur (ENSO por sus siglas en inglés)(Poveda, 2004), que ha excepción de la variabilidad estacional, es la fuente natural más fuerte de la variabilidad climática alrededor del globo (Patz, Campbell-Lendrum, Holloway, & Foley, 2005 citando a Ropelewski, C. F. & Halpert, M. S., 1987). De la Figura 3, es evidente como durante la fase cálida del ENSO, El Niño, la temperatura del aire es mayor durante todo el día respecto a La Nada, mientras que en la fase fría, La Niña, el efecto es totalmente opuesto. De la Figura 3 también se infiere que en la ocurrencia de El Niño durante el día, el factor de aumento de la temperatura es mayor al factor de disminución con La Niña, y el factor de aumento de la temperatura en la noche, es menor al factor de decremento con la Niña. Dejando en evidencia que los efectos de El Niño y La Niña no son proporcionalmente inversos. La Tabla 1 aclara más estos resultados.

𝑻𝒎𝒊𝒏 [°𝑪] 𝑻𝒎𝒂𝒙 [°𝑪] 𝑻𝒎𝒂𝒙 − 𝑻𝒎𝒊𝒏 [°𝑪]

La Niña 22,69 ± 0,03 28,11 ± 0,04 5,41 ± 0,01

La Nada 23,37 ± 0,03 28,58 ± 0,06 5,21 ± 0,03

El Niño 23,81 ± 0,04 29,85 ± 0,1 6,03 ± 0,05

Tabla 1. Temperaturas del aire mínima 𝑇𝑚𝑖𝑛, máxima 𝑇𝑚𝑎𝑥, y amplitud del ciclo diurno 𝑇𝑚𝑖𝑛 −𝑇𝑚𝑎𝑥 en Nuquí, Chocó (05°36'N, 77°30'W) para los meses de: (1) La Niña, (2) La Nada, y (3) El

Niño, en el periodo Noviembre 01 de 1997 - Diciembre 31 de 2003 (Elaboración propia).

Mientras que durante la fase fría del ENSO, la temperatura mínima es menor en 0.68 [°C] respecto a la nada, en El Niño la temperatura es mayor en 0.44 [°C]. Esto también es cierto para la temperatura máxima, donde La Niña disminuye en 0.47 [°C], y en El Niño aumenta en 1.27 [°C] la temperatura máxima que se experimenta durante La Nada. Sin embargo, es de especial atención como durante las dos fases del ENSO, la amplitud del ciclo diurno aumenta. En mayor grado en la fase cálida, El Niño, 0.82 [°C], que durante la fase fría, La Niña, 0.2 [°C]. 3.2 Simulación del patrón de infección de la malaria Los resultados parciales de la simulación del MCMCh 2014, y el MCMCd 2014, se observan en la Figura 4, donde es evidente que la inclusión de la variabilidad diaria de la temperatura del aire altera el decaimiento constante que mostraban los casos simulados por el MCMCd 2014. Los casos simulados con el MCMCh 2014 en cambio, decrecen, pero no lo hacen de manera constante, mostrando un aumento en los brotes malaricos. Sin embargo, se observa que es necesario continuar el mejoramiento del MCMC 2014, en aras de representar mejora la dinámica de transmisión de la malaria en Colombia bajo la influencia de la variabilidad climática diaria.

8

4. Conclusiones La variabilidad del ciclo diurno de la temperatura del aire en Nuquí, Chocó, para el periodo comprendido entre Noviembre 01 de 1997 y Diciembre 31 de 2003, a escalas de tiempo anual e interanual, está dominada por el Chorro del Chocó y el ENSO, respectivamente. Esta variabilidad diaria, que es la característica más dominante de la variabilidad climática y el tiempo atmosférico en el trópico, afecta el patrón de transmisión de la malaria Plasmodium falciparum por Anopheles albimanus en Nuquí, Chocó, Colombia. El trabajo futuro en esta temática es extensa, e incluye entre otros, realizar experimentos de laboratorio con vectores de malaria en Colombia, como los hechos por Rúa et al. (2005), y Rúa Uribe (2006), pero no con temperaturas constantes, más si con temperaturas que simulen la variabilidad diaria; aclarar la relación entre el ciclo diurno de la temperatura del aire, y el ciclo diurno de la temperatura del agua en el trópico; y, mejorar la realidad física del ciclo diurno de la temperatura del aire con la inclusión de información satelital horaria para la temperatura superficial del aire, como la publicada recientemente por (Kearney, Isaac, & Porter, 2014).

Figura 4. Casos simulados de malaria P. falciparum por An. albimanus en Nuquí, Chocó, entre

Noviembre 01 de 1997 y Abril 31 de 2003. La linea roja representa los casos simulados con una temperatura promedio diaria, MCMCd 2014, y la linea verde, los simulados con la temperatura

horaria cosntruida en el presente estudio, MCMCh 2014.

Agradecimientos El autor agradece al profesor Germán Poveda por despertar y aumentar el interés por este tema en sus clases. Igualmente agradece a Sandra Uribe, Santiago Arango, Liliana Jaramillo, Juan Suaza, Luisa Diez, y Juliana Valencia por las valiosas discusiones y comentarios, que enriquecieron este trabajo.

9

REFERENCIAS

Bayoh, M., & Lindsay, S. W. (2003). Effect of temperature on the development of the aquatic stages of Anopheles gambiae sensu stricto (Diptera: Culicidae). Bulletin of Entomological Research, 93(05), 375–381. doi:10.1079/BER2003259

Bayoh, M. N. (2001). Studies on the development and survival of anopheles gambiae sensu stricto at various temperatures and relative humidities. Durham University. Retrieved from http://etheses.dur.ac.uk/4952/

Bayoh, M. N., & Lindsay, S. W. (2004). Temperature-related duration of aquatic stages of the Afrotropical malaria vector mosquito Anopheles gambiae in the laboratory. Medical and Veterinary Entomology, 18(2), 174–179.

Bernal, S., Diez, L., Arango, S., Suaza, J., Uribe, S., Jaramillo, L., & Poveda, G. (2014). An Improved Mathematical Model of Malaria Incidence in Colombia. In WCRP Conference for Latin America and the Caribbean: Developing, linking, and applying climate knowledge. Montevideo. Retrieved from https://www.researchgate.net/publication/260794496_An_Improved_Mathematical_Model_of_Malaria_Incidence_in_Colombia

Blanford, J. I., Blanford, S., Crane, R. G., Mann, M. E., Paaijmans, K. P., Schreiber, K. V, & Thomas, M. B. (2013). Implications of temperature variation for malaria parasite development across Africa. Scientific Reports, 3, 1300. doi:10.1038/srep01300

Braga, B., Pope, B., & Druyan, A. (2014). Cosmos: A spacetime odyssey. Retrieved from http://www.cosmosontv.com/

Brandsma, T., & Können, G. P. (2006). Application of nearest-neighbor resampling for homogenizing temperature records on a daily to sub-daily level. International Journal of Climatology, 26(1), 75–89. doi:10.1002/joc.1236

Brown, J. H., Gillooly, J. F., Allen, A. P., Savage, V. M., & West, G. B. (2004). TOWARD A METABOLIC THEORY OF ECOLOGY. Ecology, 85(7), 1771–1789. doi:10.1890/03-9000

Callejas, J. I. Z., Salazar, J. F., Cuartas Restrepo, P., & Poveda, G. (2014). The Habitable Zone of Inhabited Planets. Medellín.

Cator, L. J., Thomas, S., Paaijmans, K. P., Ravishankaran, S., Justin, J. A., Mathai, M. T., … Eapen, A. (2013). Characterizing microclimate in urban malaria transmission settings: a case study from Chennai, India. Malaria Journal, 12(1), 84. doi:10.1186/1475-2875-12-84

10

Cook, J., Nuccitelli, D., Green, S. A., Richardson, M., Winkler, B., Painting, R., … Skuce, A. (2013). Quantifying the consensus on anthropogenic global warming in the scientific literature. Environmental Research Letters, 8(2), 024024. doi:10.1088/1748-9326/8/2/024024

Cooper, G. M., & Hausman, R. E. (2009). The Cell: A Molecular Approach. (Fifth edit., p. 765). Sinauer Associates, Inc. Retrieved from http://www.amazon.com/The-Cell-Molecular-Approach-Edition/dp/087893300X

Crutzen, P. (2006). The “Anthropocene.” In Earth System Science in the Anthropocene (pp. 13–18). Springer Berlin Heidelberg. doi:10.1007/3-540-26590-2_3

Damos, P., & Savopoulou-Soultani, M. (2012). Temperature-Driven Models for Insect Development and Vital Thermal Requirements. Psyche: A Journal of Entomology, 2012, 1–13. doi:10.1155/2012/123405

Detinova, T. S. (1962). Age-grouping methods in Diptera of medical importance with special reference to some vectors of malaria. Monograph Series. World Health Organization, 47, 13–191. Retrieved from http://www.ncbi.nlm.nih.gov/pubmed/13885800

Field, C. B., Barros, V. R., Dokken, D. J., Mac, K. J., Mastrandrea, M. D., Bilir, T. E., … White, L. L. (Eds.). (2014). IPCC, 2014: Summary for Policymakers. In Climate Change 2014: Impacts, Adaptation, and Vulnerability. Part A: Global and Sectoral Aspects. Contribution of Working Group II to the Fifth Assessment Report of the Intergovernmental Panel on Climate Change (pp. 1–32). Cambridge University Press, Cambridge, United Kingdom and New York, NY, USA. Retrieved from http://ipcc-wg2.gov/AR5/images/uploads/WG2AR5_SPM_FINAL.pdf

Gillooly, J. F., Brown, J. H., West, G. B., Savage, V. M., & Charnov, E. L. (2001). Effects of size and temperature on metabolic rate. Science, 293(5538), 2248–51. doi:10.1126/science.1061967

Gorshkov, V. G., Makarieva, A. M., & Gorshkov, V. V. (2000). Biotic Regulation of the Environment: Key Issues of Global Change (p. 367). Springer. Retrieved from http://books.google.com.co/books/about/Biotic_Regulation_of_the_Environment.html?id=-wgY0rwX_iEC&pgis=1

Jensen, J. L. W. V. (1906). Sur les fonctions convexes et les inégalités entre les valeurs moyennes. Acta Mathematica, 30(1), 175–193. doi:10.1007/BF02418571

11

Kearney, M. R., Isaac, A. P., & Porter, W. P. (2014). microclim: Global estimates of hourly microclimate based on long-term monthly climate averages. Scientific Data, 1, 1–9. doi:10.1038/sdata.2014.6

Laing, A., & Evans, J.-L. (2011). Introduction to Tropical Meteorology (2nd ed.). University Corporation for Atmospheric Research. Retrieved from http://www.goes-r.gov/users/comet/tropical/textbook_2nd_edition/index.htm

Lardeux, F. J., Tejerina, R. H., Quispe, V., & Chavez, T. K. (2008). A physiological time analysis of the duration of the gonotrophic cycle of Anopheles pseudopunctipennis and its implications for malaria transmission in Bolivia. Malaria Journal, 7, 1–17. Retrieved from 10.1186/1475-2875-7-141

Lenton, T. M., & Lovelock, J. E. (2001). Daisyworld revisited: quantifying biological effects on planetary self-regulation. Tellus B, 53(3). doi:10.3402/tellusb.v53i3.16597

Lorenz, E. N. (1972). Predictability; Does the Flap of a Butterfly’s wings in Brazil Set Off a Tornado in Texas? In American Association for the Advancement of Science, 139th Meeting.

Lovejoy, S. (2014). Scaling fluctuation analysis and statistical hypothesis testing of anthropogenic warming. Climate Dynamics. doi:10.1007/s00382-014-2128-2

Lovelock, J. (2003). Gaia: the living Earth. Nature, 426(6968), 769–70. doi:10.1038/426769a

Lyons, C. L., Coetzee, M., & Chown, S. L. (2013). Stable and fluctuating temperature effects on the development rate and survival of two malaria vectors, Anopheles arabiensis and Anopheles funestus. Parasites & Vectors, 6(1), 104. doi:10.1186/1756-3305-6-104

Macdonald, G. (1957). The Epidemiology and Control of Malaria (p. 201). London: Oxford University Press. Retrieved from http://books.google.com.co/books/about/The_epidemiology_and_control_of_malaria.html?id=xMu2AAAAIAAJ&redir_esc=y

Makarieva, A. M., & Gorshkov, V. G. (2007). Biotic pump of atmospheric moisture as driver of the hydrological cycle on land. Hydrology and Earth System Sciences, 11(2), 1013–1033. doi:10.5194/hess-11-1013-2007

Makarieva, A. M., Gorshkov, V. G., Sheil, D., Nobre, A. D., Bunyard, P., & Li, B.-L. (2014). Why Does Air Passage over Forest Yield More Rain? Examining the Coupling between Rainfall, Pressure, and Atmospheric Moisture Content*. Journal of Hydrometeorology, 15(1), 411–426. doi:10.1175/JHM-D-12-0190.1

12

Marín Arroyave, L. M., Jiménez Ramírez, J. P., Moreno Ramírez, H. A., Vélez Upegui, J. I., Guzmán Sossa, J. V., & Poveda, G. (2005). Distribución espacial y ciclo diurno de la temperatura ambiente y punto de rocio en una región de los Andes Tropicales de Colombia. Avances En Recursos Hidráulicos, (12). Retrieved from http://www.bdigital.unal.edu.co/4716/1/No.12-2005-6.pdf

NOAA. (n.d.). Historical El Nino/ La Nina episodes (1950-present). Retrieved June 15, 2014, from http://www.cpc.ncep.noaa.gov/products/analysis_monitoring/ensostuff/ensoyears.shtml

NOAA. (2014). Solar calculator. NOAA. Retrieved from http://www.esrl.noaa.gov/gmd/grad/solcalc/NOAA_Solar_Calculations_year.xls

Paaijmans, K. P., Blanford, S., Bell, A. S., Blanford, J. I., Read, A. F., & Thomas, M. B. (2010). Influence of climate on malaria transmission depends on daily temperature variation. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America, 107(34), 15135–9. doi:10.1073/pnas.1006422107

Paaijmans, K. P., Heinig, R. L., Seliga, R. A., Blanford, J. I., Blanford, S., Murdock, C. C., & Thomas, M. B. (2013). Temperature variation makes ectotherms more sensitive to climate change. Global Change Biology, n/a–n/a. doi:10.1111/gcb.12240

Paaijmans, K. P., Read, A. F., & Thomas, M. B. (2009). Understanding the link between malaria risk and climate. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America, 106(33), 13844–9. doi:10.1073/pnas.0903423106

Parton, W. J., & Logan, J. A. (1981). A model for diurnal variation in soil and air temperature. Agricultural Metereology, 23(2462), 205–216.

Pascual, M., Dobson, A. P., & Bouma, M. J. (2009). Underestimating malaria risk under variable temperatures. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America, 106(33), 13645–6. doi:10.1073/pnas.0906909106

Patz, J. a, Campbell-Lendrum, D., Holloway, T., & Foley, J. a. (2005). Impact of regional climate change on human health. Nature, 438(7066), 310–7. doi:10.1038/nature04188

Poveda, G. (2004). La hidroclimatología de colombia: una síntesis desde la escala inter-decadal hasta la escala diurna. Revista de La Academia Colombiana de Ciencias Exactas, Físicas Y Naturales, 28(107), 22.

Poveda, G., Estrada-Restrepo, Ó. A., Morales, J. E., Hernández, Ó. O., Galeano, A., & Osorio, S. (2011). Integrating knowledge and management regarding the climate–malaria linkages in

13

Colombia. Current Opinion in Environmental Sustainability, 3(6), 448–460. doi:10.1016/j.cosust.2011.10.004

Powell, J. (n.d.). Science and Global Warming. Retrieved from http://www.jamespowell.org/index.html

Régnière, J., Powell, J., Bentz, B., & Nealis, V. (2012). Effects of temperature on development, survival and reproduction of insects: Experimental design, data analysis and modeling. Journal of Insect Physiology, 58(5), 634–647. doi:10.1016/j.jinsphys.2012.01.010

Rúa, G. L., Quiñones, M. L., Vélez, I. D., Zuluaga, J. S., Rojas, W., Poveda, G., & Ruiz, D. (2005). Laboratory estimation of the effects of increasing temperatures on the duration of gonotrophic cycle of Anopheles albimanus (Diptera: Culicidae). Memórias Do Instituto Oswaldo Cruz, 100(5), 515–20. doi:/S0074-02762005000500011

Rúa Uribe, G. L. (2006). Variabilidad climática con énfasis en el evento El Niño/Oscilación del Sur, y su impacto sobre los factores entomológicos de la transmisión de malaria en zonas de Colombia. Universidad de Antioquia.

Ruel, J. J., & Ayres, M. P. (1999). Jensen’s inequality predicts effects of environmental variation. Trends in Ecology & Evolution, 14(9), 361–366. doi:10.1016/S0169-5347(99)01664-X

Salazar, J. F., & Poveda, G. (2009). Role of a simplified hydrological cycle and clouds in regulating the climate–biota system of Daisyworld. Tellus B, 61(2). doi:10.3402/tellusb.v61i2.16846

Steffen, W., Crutzen, P. J., & McNeill, J. R. (2007). The Anthropocene: Are Humans Now Overwhelming the Great Forces of Nature. AMBIO: A Journal of the Human Environment, 36(8), 614–621. doi:10.1579/0044-7447(2007)36[614:TAAHNO]2.0.CO;2

Watson, A. J., & Lovelock, J. E. (1983). Biological homeostasis of the global environment: the parable of Daisyworld. Tellus B, 35(4). doi:10.3402/tellusb.v35i4.14616