parásitos branquiales de cuatro grupos genéticos de ... maestria... · a mi abuelo guillermo fey...
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Parásitos branquiales de cuatro grupos genéticos de tilapias, cultivados en la zona centro-norte del estado de Veracruz.
TESIS QUE PRESENTA DANIEL AGUIRRE FEY. PARA OBTENER EL GRADO DE MAESTRO EN CIENCIAS. Xalapa, Veracruz, México 2009.
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Reconocimientos
Agradezco a CONACYT por la beca de Maestría recibida durante el periodo 2006-2008.
Agradecimientos
A mi director de tesis Dr. Miguel Rubio-Godoy por la oportunidad brindad para trabajar
en su proyecto de investigación con parásitos de peces, a los miembros de jurado, Dr.
Gerardo Pérez Ponce de León, por la invaluable ayuda con la identificación de los
parásitos, a la Dra. Ana Laura Lara Domínguez, al Dr. Vinicio Sosa Fernández y al Dr.
Oscar Ríos Cárdenas por los comentarios y sugerencias para mejorar este trabajo. A
los Dres. Mario Garduño Lugo y Germán Muñoz Córdova, investigadores del Centro de
Enseñanza, Investigación y Extensión en Ganadería Tropical (CEIEGT UNAM) por
proporcionar los grupos genéticos de tilapia para este trabajo y por el acceso a las
instalaciones. Al M. en G.A. Gabriel Mercado Vidal por su gran ayuda en el trabajo de
campo. A todos mis amigos que estuvieron conmigo durante estos tres años,
apoyándome escuchándome y dándome ánimos: Miguel Elías (Prots), Alejandro
(Matts), Luis (Negrillo), Rafael (Lagar), Kloud (Claudio), Miguel Mercader (Copro) y a la
Familia Camacho Hurtarte.
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Dedicatoria
A mi abuelo Guillermo Fey Contreras (†) por ser la luz que me ha guiado hasta este
momento.
A mi abuela Carmen Alvarado Pier que siempre ha creído en mí y me ha dado su apoyo
incondicional
A mi hermano Pablo, por los ánimos que me dio al principio de esta etapa de mi vida y
que significaron mucho para mi, gracias Chavo, te amo.
A mis padres Gustavo Aguirre y Ernestina Fey, gracias por sus enseñanzas y sabios
consejos a lo largo de mi vida, gracias por su apoyo incondicional, gracias a ellos soy el
biólogo apasionado por todos los seres vivos que nos rodean. Los amo con todo mi
corazón.
A Janet, TE AMO!! Por apoyarme durante estos tres años, lo logramos Amor!!! Siempre
creíste en mí, desde el principio. Tres años en los que siempre estuviste conmigo,
siempre me apoyaste, nunca me dejaste caer, siempre me diste palmadas en la
espalda y mucho amor para no desistir en mi trabajo, me dijiste las palabras justas para
continuar. Juntos haremos muchas cosas más, tendremos muchos logros!!
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DECLARACIÓN
Excepto cuando es explícitamente indicado en el texto, el trabajo de investigación
contenido en esta tesis fue efectuado por el Biólogo Daniel Aguirre Fey como estudiante
de la carrera de Maestro en Ciencias entre Septiembre de 2006 y Agosto de 2009, bajo
la supervisión del Dr. Miguel Rubio Godoy.
Las investigaciones reportadas en esta tesis no han sido utilizadas anteriormente para
obtener otros grados académicos, ni serán utilizadas para tales fines en el futuro.
Candidato: _Daniel Aguirre Fey___
Director de tesis: _Dr. Miguel Rubio Godoy_
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INDICE
Resumen …………………………………………………………………………………... 10
CAPITULO I. Introducción general ………. …………………….………...................... 11
Hospedero………….………………………………………………………………. 11
Parásitos monogéneos ……………………….……………..………………….... 12
Interacciones parásitos-hospedero ………..………………….……………...… 13
Selección de microhábitat …………………………………….…………... 13
Inmunidad…………………………………...………………………..…..…. 15
Estacionalidad………………………………………………………...…….. 16
Efecto de los parásitos sobre sus hospederos …...…………………….. 17
Acuacultura en Veracruz…………………………………………….……………. 18
Sitio de estudio………………………………………………………………….…. 20
Objetivo general………………………………………………………………...…. 20
Objetivos particulares………………………………………………………….….. 20
Hipótesis…………………………………………………………………….……… 21
CAPITULO II. Descripción de los parámetros ecológicos de la infección, factores
que los afectan y condición corporal de cuatro grupos genéticos de tilapia…..…….
23
Introducción…………………………………………………………………...…… 23
Materiales y Métodos……………………………...……………………………… 25
Obtención de peces……………………………………………………….... 25
Diseño experimental…………………………………………………..……. 26
Examen parasitológico…………………………………………..…………. 26
Registro de datos y análisis de datos…………………………………… 27
Identificación taxonómica de los parásitos……………………….……… 28
Índice de condición corporal………………………………………..……… 28
Análisis estadístico………………………………………………….……… 29
Resultados………………………………………………………………………... 29
Especies identificadas…………………………………………………….. 29
Prevalencia, abundancia e intensidad total ……………………………... 31
6
Infección por especie de parásito……………………………….…..……. 38
Efectos de la temperatura del agua………………………………….…… 47
Efecto de Cichlidogyrus sclerosus sobre la condición corporal y efecto de la
talla sobre las cargas parasitarias de cuatro grupos genéticos de peces…...
51
Índice de condición corporal…………………………………………..…… 51
Talla del hospedero………………………………………………….……... 52
Discusión………………………………………………………………….………. 54
CAPITULO III. Selección de microhábitat de Cichlidogyrus sclerosus y
competencia en cuatro grupos genéticos de peces………………………………....…
57
Introducción……………………………………………………………………….. 57
Materiales y métodos……………………………………………………….…… 59
Registro de datos………………………………………………………..… 59
Análisis estadístico…………………………………………..……………... 60
Resultados………………………………………………………………………… 61
Distribución de C. sclerosus por arco branquial………………...……..... 62
Localización de C. sclerosus en los arcos branquiales…..…………….. 69
Discusión……………………………………………………………………..…… 75
Conclusiones generales………………………………………………………………..…. 77
Referencias……………………………………………………………………………...…. 79
Apéndice I……………………………………….…………………………………………. 80
Apéndice II………………………………………………………………………….……… 86
Lista de Figuras Figura 1. Localización de la granja acuícola de la Escuela Secundaria Técnica no.
90 en Nautla, Veracruz…………………………………………………………………...
19 Figura 2. Partes esclerosadas del haptor y el aparato reproductor masculino de
Cichlidogyrus sclerosus Paperna & Thurston, 1969 (Fotografía: Daniel Aguirre
Fey)………… ……………………………………………………………………………....
28 Figura 3. Partes esclerosadas del haptor y el aparato reproductor masculino de
Cichlidogyrus dossoui Paperna, 1960 (Fotografía: Daniel Aguirre Fey; esquema
7
del aparato reproductor masculino tomado de Vidal-Martínez et al., 2001)…...…... 28 Figura 4. Partes esclerosadas del haptor de Scutigyrus sp. (Fotografía: Daniel
Aguirre Fey)……………………………………………………………………………..….
29 Figura 5. Intensidad promedio de la infección por mes de muestreo considerando
las tres especies de monogéneos en su conjunto en cuatro grupos genéticos de
tilapia cultivada…………………………………………………………………………..…
30 Figura 6. Prevalencia e intensidad total de la infección a lo largo del ciclo de
muestreo considerando las tres especies de monogéneos en conjuntos en
cuatro grupos genéticos de tilapia cultivada (Oreochromis niloticus gris (A), O.
niloticus rosa (B), O. mossambicus (C) y Pargo UNAM (D). Se presentan los
intervalos de confianza de la intensidad al 99 %.………………………………………
33 Figura 7. Intensidad de la infección a lo largo del ciclo de muestreo de tres
especies de parásitos en cuatro grupos genéticos de tilapia (Oreochromis.
niloticus gris (A), O. niloticus rosa (B), O. mossambicus (C) y Pargo UNAM
(D)………………………………………………………………………………………...….
34 Figura 8. Prevalencia e intensidad de la infección a lo largo del ciclo de muestreo
de C. sclerosus en cuatro grupos genéticos de tilapia cultivada (Oreochromis
niloticus gris (A), O. niloticus rosa (B), O. mossambicus (C) y Pargo UNAM (D). Se
presentan los intervalos de confianza (99%) de la intensidad .….……………….….
37 Figura 9. Prevalencia e intensidad de la infección a lo largo del ciclo de muestreo
de C. dossoui en cuatro grupos genéticos de tilapia cultivada (Oreochromis
niloticus gris (A), O. niloticus rosa (B), O. mossambicus (C) y Pargo UNAM (D). Se
presentan los intervalos de confianza (99%) de la intensidad...............………….….
39 Figura 10. Prevalencia e intensidad de la infección a lo largo del ciclo de
muestreo de Scutogyrus sp en cuatro grupos genéticos de tilapia cultivada
(Oreochromis niloticus gris (A), O. niloticus rosa (B), O. mossambicus (C) y Pargo
UNAM (D). Se presentan los intervalos de confianza (99%) de la
intensidad…………………..………………………………………………………….……
41 Figura 11. Correlación de Spearman entre temperatura del agua (°C) e
intensidad de la infección de tres monogéneos en conjunto en cuatro grupos
genéticos de peces (Oreochromis. niloticus gris (A), O. niloticus rosa (B), O.
8
mossambicus (C) y Pargo UNAM (D).………………………………...………………… 44 Figura 12. Correlación de Spearman entre la abundancia de Cichlidogyrus
sclerosus y el índice de condición corporal K para Oreochromis niloticus rosa...…..
46 Figura 13. . Número de individuos de Cichlidogyrus sclerosus presentes en cuatro
grupos genéticos de tilapia a lo largo de su crecimiento (Oreochromis niloticus
gris (A), O. niloticus rosa (B), O. mossambicus (C) y Pargo UNAM (D)……………..
50 Figura 14. División de zonas de un arco branquial (Tomado de Lo & Morand,
1998)………………………………………………………………………………….…..…
57 Figura 15. Distribución de C. sclerosus en los arcos branquiales de O. niloticus
gris………………………………………………………………………………………..….
59 Figura 16. Localización de Cichlidogyrus sclerosus en los arcos branquiales de
Oreochromis. niloticus gris (A), O. niloticus rosa (B), O. mossambicus (C) y Pargo
UNAM (D) Oreochromis. niloticus gris (A), O. niloticus rosa (B), O. mossambicus
(C) y Pargo UNAM (D)……………………………………………………....…………….
63
Lista de Tablas Tabla 1. Número de individuos revisados mensualmente de cuatro grupos
genéticos de peces…………………............................................……………………..
29 Tabla 2. Valores de la prueba de Bootstrap del análisis de las intensidades entre
grupos genéticos………………………………………………………...…………………
31 Tabla 3. Parámetros físico químicos del agua (medias mensuales)….…………….. 42 Tabla 4. Valores de la correlación de Spearman entre temperatura (°C) e
intensidad de la infección por especie de parásito encontrado en cada grupo
genético……………………………………………………………………………………..
45 Tabla 5. Valores de la prueba t de Bootstrap entre arcos branquiales para C.
sclerosus en Pargo UNAM. La significancia observada en septiembre de 2006 se
puede deber a la infección inicial………………………………………………..……….
60 Tabla 6. Número de parásitos Cichlidogyrus sclerosus localizados en las
diferentes zonas de los arcos branquiales. El primer valor es el número de
parásitos y el número entre paréntesis es el porcentaje de parásitos ………..……..
61
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Resumen La acuacultura a nivel mundial es una de las actividades comerciales más extendidas debido a
su alta producción de peces; México no es la excepción y a nivel nacional, Veracruz es el primer
productor de tilapia. Muchas enfermedades que afectan a los peces cultivados son causadas
por diferentes patógenos como hongos, virus y bacterias, pero uno de los principales causantes
de grandes pérdidas son los helmintos parásitos, en particular los gusanos monogéneos, los
cuales se pueden alojar en la piel y branquias de los peces. Estos parásitos se dividen en dos
linajes dependiendo del tipo de alimentación: monopisthocotyleos, los que se alimentan del
epitelio y mucus de su hospedero, y polyopisthocotyleos, los que se alimentan de sangre e
infectan branquias y cavidad bucal. En México no se han realizado trabajos sobre parásitos
monogéneos en peces cultivados, por lo que este estudio es un acercamiento a la ecología de
estos parásitos en nuestro país.
En este estudio se determinaron las especies de parásitos presentes en cuatro grupos
genéticos de peces (Oreochromis niloticus gris, Oreochromis niloticus rosa, Oreochromis
mossambicus y Pargo UNAM), se analizó cómo la temperatura afectó las cargas parasitarias,
se analizó el efecto de los parásitos sobre los hospederos y se determinó la selección de
microhábitat de los parásitos en las branquias. Se encontraron tres especies de parásitos:
Cichlidogyrus sclerosus, que fue el más abundante, Cichlidogyrus dossoui y Scutogyrus sp. La
intensidad de la infección aumentó durante los meses fríos y disminuyó durante los meses
cálidos, por lo que la temperatura del agua es el factor que explicó los cambios estacionales en
la intensidad de la infección en los cuatro grupos genéticos de peces. También se observó que
C. sclerosus no afecta negativamente a los hospederos a pesar de ser el parásito más
abundante; los peces al crecer presentaron menos parásitos lo cual puede estar explicado por
un proceso inmune adquirido a lo largo del tiempo. Se evaluó la hipótesis de que las corrientes
de agua influyen sobre la distribución de los parásitos en el aparato branquial y se observó que
este factor no afecta la distribución de C. sclerosus en el aparato branquial ya que su
distribución fue aparentemente uniforme, por lo que no existió un selección de microhábitat
como tal. Se sugiere que se realicen más estudios de dinámica poblacional como los realizados
en este trabajo acerca de los parásitos que afectan a otras especies de peces cultivados, así
como estudiar los procesos inmunes de peces de importancia comercial.
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CAPITULO I Introducción General El cultivo de peces es una actividad que se ha incrementado significativamente a nivel
mundial durante las últimas décadas. La producción mundial de peces se ha
incrementado de una manera sorprendente y gran parte de este incremento se debe a
la acuacultura, la cual ha tenido una tasa de crecimiento muy grande en comparación
con la pesca y algunos sectores de producción de alimentos de origen animal, como los
sistemas de producción de carne. Se ha observado que la producción mundial de peces
derivada de la acuacultura ha crecido notablemente durante los últimos 50 años,
pasando de menos de un millón de toneladas en la década de 1950 a 106 millones de
toneladas en 2004 (FAO, 2007).
Aunque la acuacultura permite producir gran cantidad de peces, existen algunas
complicaciones como las relacionadas con el reducido volumen de agua donde el pez
habita en sistemas artificiales comparado con el ambiente natural, ya que así se
concentran tanto hospederos como agentes causantes de enfermedades, aumentado la
oportunidad de infección. Se ha estimado que por lo menos entre el 10-20% de las
pérdidas en acuacultura se deben a enfermedades (Thoney & Hargis Jr., 1991).
Hospedero
En años recientes, la tilapia (Oreochromis spp. y Tilapia) se ha convertido en uno de los
peces de agua dulce comercialmente más importantes en la acuacultura. La tilapia es
un pez de origen africano que es altamente productivo en cultivo, debido a varios
atributos fisiológicos de la especie como: tolerancia a variaciones de condiciones
ambientales; adaptación a amplios rangos de salinidad, oxigenación y sobrepoblación;
tiene ciclos reproductivos relativamente cortos; cría prolíficamente bajo condiciones de
cultivo y muestra alta resistencia a enfermedades e infecciones (Coward & Bromage,
2000). Por estas razones, varias especies de cíclidos africanos de los géneros
Oreochromis y Tilapia se introdujeron a diferentes partes del mundo, incluido el
11
Continente Americano (McKaye, et al., 1995; Nircho & Pérez, 2002). En México, estos
organismos han sido introducidos a diferentes cuerpos de agua desde fines de 1960 y
principios de 1970 (Morales, 1974). Sin embargo, la introducción de estos organismos
trajo consigo la introducción de algunos de sus parásitos, como lo demuestra la
transferencia de monogéneos del género africano Cichlidogyrus a tilapias nativas de
México del género Cichlasoma (Jiménez-García, et al., 2001). Con respecto a este
grupo de parásitos monogéneos, hay muchos trabajos de descripción de nuevos
géneros y redescripción de géneros en peces africanos (Douëllou, 1993; Pariselle &
Euzet, 1994, 1995a, 1995b, 1995c, 1996, 1997, 1998, 2003, 2004; N’Douba, et al.,
1997; Parsielle et al., 2003). También se han reportado parásitos del género
Cichlidogyrus sp. en cíclidos africanos introducidos en Latinoamérica (Mendoza-Franco
et al., 2006)
Parásitos monogéneos
Muchas enfermedades en peces cultivados son causados por virus, bacterias y hongos.
Sin embargo, algunos parásitos, especialmente los gusanos de la clase Monogenea,
causan grandes pérdidas a la producción acuícola (Thoney & Hargis, 1991).
Los monogéneos pertenecen al phylum Platyhelminthes (gusanos planos), son
hermafroditas; la parte anterior de su cuerpo contiene estructuras sensoriales apicales,
una boca, con o sin estructuras para succionar y unas tenazas o ganchos para
sostenerse. Los monogéneos son ectoparásitos que se adhieren a su hospedero
(peces, anfibios y reptiles) mediante un órgano especial localizado en el extremo
posterior del cuerpo, llamado haptor u opisthaptor; se pueden alojar en las branquias,
piel y cavidad bucal. A pesar de que los monogéneos tienen una amplia distribución
alrededor del mundo, son altamente específicos y restringidos a una sola especie,
género o familia que sirve como hospedero (Paperna, 1996; Smyth, 1994). Los
monogéneos se dividen en dos diferentes linajes: monopisthocotyleos y
polyopisthocotyleos, con diferencias en su biología. Los monopisthocotyleos se
alimentan principalmente del epitelio (piel, aletas, branquias) y mucus de su hospedero,
12
mientras que los polyopisthocotyleos son sanguinívoros e infectan principalmente
branquias y las cavidades branquial y bucal (Buchmann & Bresciani, 2006).
El ciclo de vida de los monogéneos es directo, por lo tanto no requiere hospederos
intermediarios. Las fases del ciclo de vida (huevo, larva y adulto) se presentan en el
mismo hospedero, con excepción de la larva llamada oncomiracidio, que es nadadora.
(Smyth & Halton, 1983)
En México, hay descritas 49 especies de monogéneos como parásitos de peces
dulceacuícolas, siendo los cíclidos la familia de peces en donde están mejor
representados (Flores Crespo & Flores Crespo, 2003; Pérez- Ponce de León &
Choudhury, 2005; Salgado-Maldonado, 2006).
Interacciones hospedero-parásitos
Selección de microhábitat
Los polyopisthocotyleos poseen un opisthaptor altamente especializado que no permite
adherirse a otros órganos más que a las branquias (Buchmann & Bresciani, 1998). Los
parásitos de las branquias prefieren microhábitats especializados en éstas.
Por ejemplo, Dzika (1999) realizó un estudio en el cual analizó la distribución espacial
de dos especies de parásitos congéneres, Pseudodactylogyrus anguillae y
Pseudodactylogyrus bini de la anguila europea (Anguilla anguilla), y observó que la
distribución de los parásitos en los arcos branquiales en la infección por separado y en
la infección de ambos parásitos, tiene una distribución bastante similar y las zonas
donde ocurrieron ambos parásitos coinciden en gran medida, lo cuál indicó que existe
una tolerancia recíproca entre ambos.
Un factor que afecta la distribución de los parásitos en los arcos branquiales son las
corrientes de agua que pasan sobre ellos. Este factor ha sido estudiado por varios
13
autores (Paling, 1968; Wooten, 1974; Gutierrez & Martorelli, 1994, 1999) y en todos los
casos concuerdan que los arcos por los cuales pasa más agua son los arcos medios,
mientras que en los arcos externo e interno, la corriente de agua es menor, lo cual
explica la distribución de los parásitos en estos arcos branquiales. Por ejemplo, Rubio-
Godoy & Tinsley (2002) revisaron ejemplares de trucha arcoiris (Oncorhynchus mykiss)
infectados natural y experimentalmente con Discocotyle sagittata, y encontraron que, en
ambos tratamientos, la mayor cantidad de parásitos adultos se localizaron en el primero
y segundo arcos branquiales. En contraste, los parásitos juveniles ocurrieron más
frecuentemente en el segundo y tercer arco. Para explicar esto, estos autores
propusieron que el primer estadio de D. sagittata, se adhiere a las partes más
ventiladas de las branquias porque son transportados por la corriente respiratoria
durante la primera invasión y ahí permanecen hasta que crecen y empiezan a migrar a
regiones menos ventiladas de las branquias.
El Hafidi et al. (1998) encontraron que dos especies de monogéneos, Metamicrocotyla
cephalus y Microcotyle mugilis, tienen microhábitats específicos en las branquias de
Mugil cephalus, en donde pueden o no coexistir sin que se presente un cambio en la
distribución de los parásitos, además de que M. cephalus prefirió el lado izquierdo de
las branquias y M. mugilis el lado derecho, por lo cual pueden coexistir sin que haya
una competencia por el hábitat. Esta selección estuvo dada por la variación en la
intensidad de las corrientes de agua que pasan sobre los distintos arcos branquiales y
por el desarrollo de las tenazas del haptor en el estado larvario de estos parásitos.
Yang et al. (2006) mostraron que la intensidad de la infección por los monogéneos
Polyabris mamaevi y Tetrancistrum nebulosi en los arcos branquiales del pez conejo
(Siganus fuscescens) presentó un incremento conforme el hospedero alcanzó una
mayor talla, ya que el área de los arcos branquiales aumentó y ofreció un mayor
espacio para el establecimiento de los parásitos.
14
Geets et al. (1997) propusieron que la selección de sitios en las branquias y por lo tanto
la distribución, están relacionadas con el tipo de alimentación (sangre o mucus) y los
órganos de sujeción de los parásitos.
Inmunidad
Un factor determinante para el establecimiento de los parásitos, es la inmunidad del pez
contra ellos. Las células mucosas son la primera barrera contra muchos gyrodactylidos
(Lindenstrøm & Buchmann, 2000; Buchmann & Uldal, 1997; Buchmann, 1997). Se ha
demostrado que estas células contienen sustancias como complemento, proteasas,
lisozimas y péptidos, entre otras, que influyen sobre el parásito, además de anticuerpos
específicos contra los monogéneos (Buchmann & Bresciani, 1998). Los estudios antes
citados han demostrado que la trucha arcoiris (Onchorhynchus mykiss) es susceptible a
infección por parte del monogéneo Gyrodactylus derjavini, y que la cantidad de células
mucosas aumentan al estar los peces infectados. La inmunidad contra los parásitos
está basada en una activación inicial de las células epiteliales y leucocitos (macrófagos,
neutrófilos) de la epidermis del hospedero (Buchmann & Bresciani, 1999), lo cual
provoca que el parásito muera o escape a una zona del hospedero con menos actividad
inmune como la córnea del ojo, en donde no hay células mucosas (Buchmann, 1999).
Los diferentes grados de susceptibilidad en el hospedero varían según las capacidades
inmunes de éste. Buchmann & Uldal (1997) lo demostraron al infectar cuatro
salmónidos: trucha café (Salmo trutta), trucha arcoiris (Oncorhynchus mykiss), salmón
del Atlántico y salmón del Báltico (Salmo salar) con Gyrodactylus derjavini y comparar la
susceptibilidad y selección de sitio por parte de los parásitos. Estos autores infectaron a
salmónidos libres de parásitos obtenidos de diferentes pesquerías y durante seis
semanas, monitorearon la dinámica de la infección, especificidad de sitio, actividad de
lisozimas en aletas y número de células mucosas. Los resultados mostraron que,
después de tres a cuatro semanas de infección, las poblaciones de G. derjavini en
trucha arcoiris y trucha café se incrementaron notablemente. La infección inicial en los
cuatro salmónidos fue predominante en las aletas pectorales, caudal, pélvicas y anal.
15
Sin embargo, cuando aumentó la población de parásitos la aleta caudal en trucha
arcoiris, trucha café y salmón del Atlántico fue la más infectada. La córnea del ojo fue
un microhábitat importante posteriormente. Se observó que la actividad de lisozimas
variaba en las diferentes especies de salmónidos, siendo la trucha arcoiris la que
presentaba una actividad mucho más fuerte. La densidad de células mucosas por área
en las aletas de la parte posterior de pez también varió de acuerdo con la especie de
pez. La trucha arcoiris y la trucha café fueron las que presentaban menor densidad, lo
cual provocó que presentaran una mayor abundancia de parásitos, mientras que el
salmón del Atlántico y el salmón del Báltico presentaba mayor densidad. Estas
variaciones contribuyeron a un cambio en la distribución del parásito en los hospederos,
escapando de las zonas con reacción epitelial inmune.
Estacionalidad
La estacionalidad juega un papel muy importante en las comunidades de parásitos, ya
que afecta la carga parasitaria. En condiciones naturales la presencia o abundancia de
parásitos está influenciada por el hospedero y por factores ambientales (Kadlec et al.,
2003). Diferentes estudios han demostrado que la temperatura del agua es el factor
abiótico más importante para la reproducción, crecimiento poblacional y variabilidad
estacional de algunas especies de gyrodactylidos. Soleng et al. (1999) observaron que
conforme aumentaba la temperatura del agua aumentaba la tasa de transmisión de
Gyrodactylus salaris en el salmón del Atlántico (Salmo salar). Appleby & Mo (1997)
demostraron que la abundancia de Gyrodactylus salaris en el salmón del Atlántico
(Salmo salar) variaba estacionalmente, incrementándose en verano cuando la
temperatura del agua aumentaba y disminuyendo a mediados del invierno o principios
de primavera. Winger et al., (2007) encontraron que Gyrodactylus salaris parasita a la
trucha ártica (Salvelinus alpinus), un pez que comparte los ríos en los que se encuentra
el salmón del Atlántico (Salmo salar), uno de los principales hospederos de G. salaris.
Estos autores observaron que la prevalencia e intensidad de G. salaris en S. alpinus se
incrementaba estacionalmente en primavera-verano y disminuía en otoño-invierno. En
contraste, Mo (1997) y Dávidová et al. (2005) demostraron que la prevalencia e
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intensidad de Gyrodactylus derjanvini en trucha café (Salmo trutta) y en salmón del
Atlántico (Salmo salar) y de Gyrodactylus rhodei en el amarguillo (Rhodeus sericeus)
respectivamente, aumentaban durante el invierno y disminuían durante el verano.
Esto permite suponer que distintas especies de gyrodactylidos presentan
estacionalidad, aunque no haya un patrón uniforme: algunas incrementan sus niveles
de infección, otras los disminuyen con el alza de temperatura y viceversa. Cabe señalar
que no todas las especies de Gyrodactylus son afectadas por la estacionalidad.
Rubio-Godoy & Tinsley (2008) realizaron un estudio en el que monitorearon durante 3
años granjas productoras de trucha arcoiris (Onchorynchus mykiss) y trucha café
(Salmo trutta) parasitadas con Discocotyle sagittata. Estos autores encontraron que la
transmisión es estacional: hubo infecciones nuevas en el verano-otoño mientras que
durante invierno-primavera la transmisión fue muy baja.
Efecto de los parásitos sobre sus hospederos
Generalmente, la relación entre altas cargas parasitaras y la condición corporal de los
peces es negativa, lo cual indica que la salud de los hospederos se ve afectada
(Shirakashi et al., 2006; Rubio-Godoy & Tinsley, 2008). Varios estudios han demostrado
que los monogéneos producen gran mortalidad en peces de importancia económica al
provocar daños sobre el cuerpo o las branquias de los peces. Por ejemplo, altas cargas
parasitarias de D. sagittata en la trucha arcoiris (Onchorynchus mykiss), están
relacionadas con branquias pálidas que indican anemia con el consiguiente decremento
en la condición corporal y un aumento en la mortalidad de hospederos (Rubio-Godoy &
Tinsley, 2004; Rubio-Godoy & Tinsley, 2008); efectos similares a los provocados por D.
sagittata se han observado en la corvina (Argyrosomus japonicus) parasitada por
Sciaenacotyle sciaenicola (Hayward et al., 2007) y en la lubina (Dicentrarchus labrax)
parasitada por Diplectanum aequans (Dezfuli et al., 2007); en el lenguado japonés
(Paralichtys olivaceous), altas cargas parasitarias del monogéneo Neoheterobothrium
17
hirame provocan un decremento en los niveles de hemogoblina en la sangre resultando
en anemia (Yoshinaga et al., 2001).
Acuacultura en Veracruz
Por su ubicación geográfica, Veracruz permite que las actividades de acuacultura se
desarrollen de manera extensiva. Este estado ocupa el primer lugar a nivel nacional
como productor de tilapia, produciendo 17,580 toneladas durante el 2003.
(CONAPESCA, 2003). En México se han realizado estudios de parásitos en
poblaciones de peces silvestres e introducidos (Jiménez-García, et al., 2001; Salgado-
Maldonado, et al., 2005; Pérez- Ponce de León & Choudhury, 2005). Sin embargo, a
excepción quizás del trabajo realizado por Pineda-López et al. (1985) sobre el efecto del
digéneo Austrodiplostomum compactum en piscifactorías del sureste de México, hay un
desconocimiento sobre la biología de los parásitos de peces en condiciones de
acuacultura, por lo que es necesario contribuir al conocimiento de este tema.
En este estudio se evaluaron los parásitos branquiales de cuatro grupos genéticos de
tilapia que se cultivan en Veracruz, en individuos de la misma edad, manipulados en
paralelo y mantenidos bajo condiciones de acuacultura durante las fases de crianza y
engorda. Para este estudio, el término grupo genético se refiere a organismos que
están constituidos por genomas de diferentes especies (híbridos). Los grupos genéticos
utilizados para este estudio fueron Oreochromis niloticus gris, Oreochromis niloticus
rosa, Oreochromis mossambicus roja y Pargo UNAM. Se utilizaron las tilapias del
género Oreochromis ya que son las que crecen mejor y su producción para el consumo
humano es de las más grandes en México; el Pargo UNAM se utilizó debido a que tiene
un crecimiento muy similar a O. niloticus gris (Morales, 2005) pero crece más que O.
mossambicus roja (Salazar, 2008; Jiménez, 2002).
El trabajo presenta la descripción de los parámetros ecológicos de la infección, factores
que los afectan y condición corporal de cuatro grupos genéticos de tilapia (capítulo II) y
18
un análisis sobre la selección de microhábitat de Cichlidogyrus sclerosus y la
competencia en los mismos cuatro grupos genéticos de tilapia (capítulo III). Sitio de estudio El trabajo se realizó en una granja acuícola ubicada en la desembocadura del río
Nautla, en Nautla (20°12’ 68’’ Norte, 96°46’ 25’’ Oeste), Veracruz (Escuela Secundaria
Técnica no. 90) (Figura 1).
Figura 1. Localización de la granja acuícola de la Escuela Secundaria Técnica no. 90
en Nautla, Veracruz.
Objetivo General
El objetivo general de este trabajo es registrar y conocer las especies de monogéneos
que parasitan a cuatro grupos genéticos de tilapia bajo condiciones de cultivo, así como
la dinámica de uso de microhábitat por los parásitos y los posibles efectos de éstos
sobre los grupos genéticos de tilapia.
19
Objetivos particulares
-Determinar la(s) especie(s) de monogéneo(s) que parasitan a cuatro grupos genéticos
de tilapia cultivada.
-Determinar si la estacionalidad influye sobre la intensidad de la infección
-Determinar los efectos de la infección sobre la condición corporal y la talla de los
hospederos.
-Determinar la selección de microhábitat de los parásitos encontrados en los cuatro
grupos genéticos de tilapia cultivada
Hipótesis
-Los distintos grupos genéticos de tilapia presentarán distintas cargas parasitarias
dependiendo de la temperatura del agua.
-La estacionalidad afectará la intensidad de la infección en los cuatro grupos genéticos
de peces.
-Se espera que el índice de condición K se vea afectado negativamente por la
abundancia de parásitos.
-Se espera que conforme aumente la talla del los hospederos, éstos presentarán un
mayor número de parásitos.
-La distribución de los parásitos en las branquias estará influenciada por las corrientes
de agua que pasan sobre los arcos por lo que se esperaría que la carga parasitaria en
cada arco branquial fuera diferente.
20
CAPITULO II Descripción de los parámetros ecológicos de la infección, factores que
los afectan y condición corporal de cuatro grupos genéticos de tilapia. Introducción Los parásitos monogéneos son muy específicos en cuanto a sus hospederos los cuales
pueden ser organismos de una sola especie, género o familia (Paperna, 1996; Smyth,
1994). Éstos parasitan diversas especies de peces, principalmente del orden
Perciformes, al que pertenecen los cíclidos. Uno de los principales parásitos
monogéneos que se ha encontrado en especies de cíclidos como Sarotherodon, Tilapia
y Oreochromis, es el monogéneo del género Cichlidogyrus, el cual parasita
principalmente las branquias (Douëllou, 1993; Pariselle & Euzet, 1995a, 1995b, 1997).
Los ciclos estacionales de muchos helmintos han sido bien documentados, sin embargo
los mecanismos que causan estos ciclos no siempre son bien entendidos. Las
variaciones estacionales de la temperatura han sido consideradas como el factor más
importante en la presencia/ausencia de helmintos parásitos ya que los afectan directa e
indirectamente (Steinauer & Font, 2003).
La temperatura puede influir directamente las etapas de vida libre de los helmintos. Por
ejemplo, bajas temperatura pueden prevenir la emergencia de algunos tremátodos de
su hospedero o pueden inhibir sus movimientos de natación. Las influencias indirectas
de la temperatura sobre los helmintos incluyen cambios de abundancias de hospederos,
cambios en la conducta reproductiva o cambios en la inmunidad del pez contra los
parásitos (Steinauer & Font, 2003).
Hay diversos estudios que han demostrado que hay helmintos parásitos de peces que
presentan variaciones estacionales en la prevalencia e intensidad de la infección,
debido a que la temperatura es el principal factor que afecta tanto a los hospederos
como a los mismos parásitos, además de que influye en variables fisiológicas de los
21
peces, tales como alimentación, crecimiento y tasas metabólicas (Myrick & Cech, 2000).
Muchos trabajos del efecto de la temperatura sobre los peces y sus parásitos se han
realizado en salmónidos. Por ejemplo, Soleng et al. (1999) encontraron que en el
salmón del atlántico (Salmo salar) la tasa de transmisión de Gyrodactylus salaris, está
relacionada con la temperatura del agua, ya que conforme aumentó la temperatura,
aumentó la tasa de transmisión del parásito. Winger et al. (2007) observaron que la
infección de G. salaris sobre la trucha ártica (Salvelinus alpinus) presentó valores
máximos a fines del verano y principios del otoño y durante el inverno se observó un
decremento significativo en la infección; Rubio-Godoy & Tinsley (2008) observaron que
la transmisión del parásito Discocotyle sagittata parasitando trucha arcoiris
(Onchorynchus mykiss) y trucha café (Salmo trutta) tuvo variaciones estacionales en la
que hubo infecciones nuevas en el verano-otoño mientras que las nuevas infecciones
fueron insignificantes durante invierno-primavera. Se ha observado que otros parásitos
de peces también presentan variaciones estacionales, como el protozoario Myxobolus
gibelioi (Wang et al., 2003), el cual presentó abundancia alta al subir la temperatura, y el
nematodo Camallanus cotti (Wu et al., 2007), el cual presentó un incremento en la
abundancia al empezar a bajar la temperatura.
Las variaciones estacionales de temperatura también están relacionadas con la
inmunidad de los peces, ya que ésta puede estar regulada por la temperatura. Se ha
observado que las variaciones estacionales afectan la inmunidad de los peces ya que
generalmente cuando baja la temperatura los procesos inmunes disminuyen y cuando
sube la temperatura los procesos inmunes aumentan (Saha et al.,2002; Lamková et al.,
2007). Los cambios de esta respuesta inmune juegan un papel importante en el
establecimiento de los parásitos, ya que los hospederos pueden presentar a lo largo del
tiempo inmunidad adquirida contra los parásitos después de infecciones iniciales
(Lindenstrøm & Buchmann, 2000)
Se ha observado que el parasitismo puede afectar a los hospederos dependiendo de la
edad (Hawlena et al., 2006) o tamaño de éstos (Rohde et al.,1995; Geets et al., 1997;
Lo et al, 1998; Kadlec et al., 2003). Los parásitos juegan también un papel importante
22
en la ecología de sus huéspedes, ya que los pueden afectar de manera que influyen en
la supervivencia o en el estado físico de los organismos (Räti et al., 1993; van
Oosterhout et al., 2007).
Los parásitos monogéneos pueden provocar efectos negativos notables en los peces
como es el decremento de la condición corporal dependiendo de la densidad de
parásitos que hay en el pez (Neff & Cargnelli, 2004). Hay estudios en los cuales se ha
demostrado que los monogéneos producen gran mortalidad en peces de importancia
económica, al provocar daños sobre el cuerpo o las branquias de los peces (Dezfuli et
al., 2007; Hayward et al., 2007; Rubio-Godoy & Tinsley, 2008).
En esta parte del estudio se ponen a prueba las hipótesis: 1) cada grupo genético de
pez presentará diferentes cargas parasitarias a lo largo del año del estudio, 2) las
cargas parasitarias se verán afectadas por los cambios estacionales de temperatura, 3)
las cargas parasitarias en los grupos genéticos de peces afectarán negativamente la
condición corporal de los peces y 4) conforme crezcan los peces tendrán más parásitos.
Materiales y Métodos
Obtención de peces
Se emplearon 4 grupos genéticos de tilapia: tilapia del Nilo (Oreochromis niloticus) de
color gris y de color rosa, tilapia mosámbica de color rojo (Oreochromis mossambicus) y
Pargo UNAM, cuya composición genética es 50% de tilapia roja de Florida, 25% de
tilapia Rocky Mountain y 25% de O. niloticus rosa. Los individuos analizados
procedieron de 20 reproductores machos y 30 hembras de cada grupo genético,
mantenidos en estanques circulares de concreto de 5 m de diámetro, con agua del Río
Nautla. La crianza y mantenimiento de estos individuos se realizó en la granja por
personal del Centro de Extensión, Investigación y Enseñanza en Ganadería Tropical
(CEIEGT), FMVZ, UNAM, de la siguiente manera: al detectar crías en los estanques, se
colectaron y pasaron por un tamiz de 2 mm de diámetro para que todas tuvieran una
talla menor a 11 mm de longitud total, requerimiento necesario para la aplicación de la
23
técnica de inversión sexual (Phelps, et al. 1992; Velázquez, 2001). Se emplearon peces
revertidos sexualmente pues es una práctica común en la acuacultura. La reversión
sexual se aplicó para que las poblaciones de los tanques fueran sólo de machos y evitar
una reproducción descontrolada en los tanques de producción, además de que
presentan un crecimiento mayor que las hembras.
Para la inversión sexual se añadió fluoximesterona al alimento de las crías a una dosis
de 5 mg / kg de alimento, ofrecido durante un periodo de 28 días (Phelps et al., 1992;
Velázquez, 2001).
Diseño experimental
Una vez concluida la reversión sexual, se transfirieron las crías a tanques circulares de
plástico de 750 l para la crianza. En cada tanque se colocaron 200 crías, con 4
repeticiones aleatorias por cada grupo genético, dando un total de 16 tanques. Los
tanques tuvieron aireación continua las 24 horas del día mediante un aereador de
turbina de 1 hp y tuvieron un flujo de agua de 0.02 l/seg proveniente del río Nautla. La
etapa de crianza duró 90 días, durante los cuales se proporcionó a los peces alimento
comercial con 45% de proteína cruda, según lo recomendado por Olvera y Olivera
(1996). Durante la etapa de engorda se mantuvieron los peces por un periodo de 270
días en los mismos tanques circulares de plástico de 750 l. Al inicio del periodo de
engorda se redujo la densidad a 65 peces por tanque. Todos los peces en engorda
recibieron un alimento comercial con 32% de proteína cruda (Olvera & Olivera, 1996).
Examen parasitológico
El estudio duró un año (septiembre de 2006 a agosto de 2007). Mensualmente, durante
septiembre, noviembre y diciembre de 2006, se analizaron 20 especímenes de cada
uno de los 4 grupos genéticos de tilapia cultivados, tomando 5 peces de cada uno de
los 4 tanques por grupo genético. Posteriormente se analizaron sólo 10 especímenes
por grupo genético, como se explica en el apartado de registro y análisis de datos. Este
24
tamaño de muestra (n=10) es de tamaño medio y tiene suficiente poder estadístico para
llevar a cabo análisis numéricos y una buena probabilidad de representar
adecuadamente la prevalencia de infección de la población (Jovani & Tella, 2006).
AsumimosNo se esperó que la remoción de peces haya tenido un efecto muy
importante ya que mantuvo una biomasa semejante en los tanques a lo largo del
estudio.
El examen parasitológico se hizo siguiendo técnicas estándar (Lamothe - Argumedo,
1997; Mydtling et al., 2000).
Para localizar ectoparásitos las branquias se fijaron previamente con formaldehído al
4 % y se revisaron bajo el microscopio binocular de disección. Los parásitos colectados
fueron contados y conservados en formaldehído al 4% o alcohol etílico al 96% y
posteriormente se identificaron taxonómicamente.
Registro y análisis de datos
El nivel de infección se expresó tomando en cuenta los siguientes parámetros:
prevalencia (porcentaje de hospederos infectados por una especie de parásito),
intensidad de la infección (número promedio de parásitos por hospedero parasitado) y
abundancia de los parásitos (número promedio de parásitos por hospedero revisado)
(Bush et al., 1997).
Con el fin de optimizar el esfuerzo de muestreo (Shaw et al., 2005), al momento del
conteo de los parásitos, se revisaron sólo los arcos branquiales del lado izquierdo
siguiendo el siguiente criterio: 1) si tenían < 50 parásitos en el lado izquierdo, se
procedió a revisar el lado derecho y se sumaron las cargas para obtener la carga
parasitaria de ambos arcos branquiales; 2) si tenían > 50 parásitos en el lado izquierdo,
se revisó solo el lado izquierdo y se duplicó el número de parásitos para obtener un
estimado de la carga parasitaria de ambos arcos branquiales.
25
Una prueba de t pareada (g.l.= 19, p>0.05) mostró que no hubo diferencias
significativas en el número de parásitos entre las arcos branquiales derechos e
izquierdos en las muestras de los 4 grupos genéticos correspondientes a los tres
primeros meses de muestras analizados (septiembre, noviembre y diciembre de 2006),
a partir del mes de enero de 2007 se revisaron sólo los arcos branquiales del lado
izquierdo de las muestras. No se incluyó el mes de octubre de 2006 en los análisis
estadísticos debido a que no se hizo la separación de los parásitos por lado izquierdo y
derecho de las branquias.
Para calcular la intensidad de la infección de los primeros 3 meses (septiembre,
noviembre y diciembre de 2006) se sumaron la cantidad de parásitos de los arcos
branquiales de ambos lados; para el resto de los meses (enero a agosto de 2007), se
multiplicó por 2 el número obtenido para lograr un estimado de la carga parasitaria total
(Shaw et al., 2005)
Identificación taxonómica de los parásitos
Para la identificación taxonómica de los parásitos se utilizó la literatura con las
descripciones de estos (Pariselle & Euzet, 1995a) y el Atlas de los helmintos parásitos
de Cíclidos de México (Vidal-Martínez, et al., 2001). Se corroboró la correcta
identificación de los parásitos con los expertos de la Colección Nacional de Helmintos,
Instituto de Biología, UNAM. Para la identificación rápida de los parásitos (una vez
conocidas las especies que ocurrieron), se colocaron sobre portaobjetos añadiendo
picrato de amonio para teñirlos y digerirlos y se observaron bajo el microscopio
compuesto (Woo et al., 2002).
Índice de condición corporal
Se midieron (longitud estándar en centímetros) y pesaron (peso total en gramos) cada
uno de los peces (Tabla 1) y se anotaron los valores. Posteriormente, se calculó el
26
coeficiente de condición corporal K (Lemly & Esch, 1984) para cada pez según la
fórmula:
K= __100 x peso (g)___
[ Longitud std (cm)]3
Análisis estadístico
Se utilizó una prueba t -bootstrap con 2000 repeticiones para analizar y comparar las
intensidades de infección entre grupos genéticos; los intervalos de confianza al 99%
para la intensidad de la infección total y por especie de parásitos se calcularon con una
prueba de bootstrap BCa con 2000 repeticiones; todos los cálculos se realizaron con el
programa Quantitative Parasitology 3.0 (Rósza, et al., 2000). No se utilizó estadística
paramétrica debido a que los datos nos fueron normales, incluso después de una
transformación con log X +1. Se graficó la asociación entre temperatura e intensidad de
la infección total (los cuatro grupos genéticos) y por especie de parásito, y se calculó la
correlación por rangos de Spearman (Zar, 1999) utilizando el programa Statistica 7
(StatSoft, Inc. 2004).
Se calculó y graficó el coeficiente de Spearman para determinar la relación entre la
intensidad de la infección y el índice K y la relación entre la intensidad de la infección y
la talla (longitud estándar en centímetros) de los peces (Zar, 1999) para ver si las
cargas parasitarias afectaban la condición corporal y si al aumentar la talla de los
hospederos tenían más parásitos.
Resultados
Especies identificadas
Se identificaron tres especies de parásitos, las cuales fueron: Cichlidogyrus sclerosus
Paperna & Thurston, 1969 (Figura 2), Cichlidogyrus dossoui Paperna, 1960 (Figura 3) y
27
Scutogyrus sp. (Pariselle comunicación personal; Pariselle & Euzet, 1995a) (Figura 4).
Cichlidogyrus sclerosus y Cichlidogyrus dossoui se identificaron mediante las partes
esclerosadas del haptor y el aparato reproductor masculino, Scutogyrus sp. se identificó
mediante el haptor. La descripción de las especies se anota en el Apéndice I.
Figura 2. Partes esclerosadas del haptor y el aparato reproductor masculino de Cichlidogyrus sclerosus Paperna & Thurston, 1969
(Fotografía: Daniel Aguirre Fey).
Figura 3. Partes esclerosadas del haptor y el aparato reproductor masculino de Cichlidogyrus dossoui Paperna, 1960 (Fotografía:
Daniel Aguirre Fey; esquema del aparato reproductor masculino tomado de Vidal-Martínez et al., 2001).
28
Figura 4. Partes esclerosadas del haptor de Scutogyrus sp. (Fotografía: Daniel Aguirre Fey).
Prevalencia, abundancia e intensidad total
Se revisó un total de 568 individuos de los cuales148 fueron O. niloticus gris y 140 O.
niloticus rosa, 140 O. mossambicus roja y 140 Pargo UNAM (Tabla 1).
Tabla 1. Número de individuos revisados mensualmente de cuatro grupos genéticos de tilapia.
O. niloticus (gris) O. niloticus (rosa) O. mossambicus Pargo UNAM Total Mes N N N N
Sept 2006* 18 20 20 20 78 Oct 2006* 20 20 20 20 80 Nov 2006* 20 10 10 10 50 Dic 2006* 10 10 10 10 40 Ene 2007 10 10 10 10 40 Feb 2007 10 10 10 10 40 Mar 2007 10 10 10 10 40 Abr 2007 10 10 10 10 40 May 2007 10 10 10 10 40 Jun 2007 10 10 10 10 40 Jul 2007 10 10 10 10 40 Ago 2007 10 10 10 10 40
Total 148 140 140 140 568
Con respecto a la infección total, se observó un aumento en las cargas parasitarias en
los cuatro grupos genéticos de peces durante los primeros 6 meses del estudio, y
posteriormente se observó una disminución de éstas (Figura 5).
29
050
100150200250300350400
S 06 O N D E 07 F M A M J J A
Meses
Inte
nsid
ad d
e la
infe
cció
n (g
usan
os/p
ez)
Oreochromis niloticus (gris) Oreochromis niloticus (rosa)Oreochromis mossambicus (roja) Pargo UNAM
Figura 5. Intensidad promedio de la infección por mes de muestreo considerando las tres especies de monogéneos en su
conjunto en cuatro grupos genéticos de tilapia cultivada
A lo largo del año se pudo observar que las intensidades de la infección presentaron
diferencias entre grupos genéticos de peces en ciertos meses del año (Figura 5;
Apendice II A). Los valores máximos de la intensidad de la infección total fueron, para
O. niloticus gris (media ± EE) 112.05 ± 12.9 gusanos/hospedero registrado en
noviembre de 2006; para O. niloticus rosa 356 ± 80.3 gusanos/hospedero registrado en
febrero de 2007; para O. mossambicus 174.4 ± 39 gusanos/hospedero registrado en
marzo de 2007 y para Pargo UNAM 373.4 ± 87.5 gusanos/hospedero en marzo de
2007. A partir de abril de 2007, se observó un decremento en la intensidad de la
infección en los cuatro grupos genéticos de peces, y no hubo incrementos notables
durante mayo, junio, julio y agosto de 2007.
Comparando entre sí los grupos genéticos de peces presentaron diferencias
significativas en sus cargas parasitarias a lo largo del año. En enero de 2007, O.
niloticus rosa y Pargo UNAM, presentaron diferencias significativas en sus intensidades
(Bootstrap t test: t=-2.197, p= 0.048); O. niloticus gris y O. mossambicus, también
presentaron diferencias significativas en sus intensidades, durante los meses de
noviembre de 2006 (Bootstrap t test: t=-5.305, p<0.0001) y marzo de 2007 (Bootstrap t
test: t=2.221, p= 0.036) (Tabla 2).
30
Tabla 2. Valores de la prueba de Bootstrap del análisis de las intensidades entre grupos genéticos (p: probabilidad bajo la hipótesis
nula de significancia de la prueba; t: estadístico de prueba). Valores significativos en rojo.
UNAM-NR MOS-NG NG -NR UNAM-NG MOS-NR UNAM-MOS Mes p t p t p p t p t p t
Sept 2006 0.212 -1.317 0.951 -0.059 0.054 -2.045 0.053 -2.268 0.031 -2.222 0.051 -2.322
Oct 2006 0.159 -1.405 0.746 -0.324 0.032 -2.325 0.0005 -0.472 0.026 -2.337 <0.001 -4.292
Nov 2006 0.764 -0.312 <0.001 -5.306 0.336 0.999 0.406 0.803 0.017 -2.910 0.002 -4.122
Dic 2006 0.200 1.342 0.099 -1.734 0.0005 -3.887 0.119 -1.720 <0.001 -5.364 0.018 -2.889
Ene 2007 0.048 -2.197 0.052 2.168 0.506 -0.734 0.017 -3.014 0.364 0.917 0.123 -1.645
Feb 2007 0.466 0.740 0.777 0.292 0.018 -2.811 0.054 -2.256 0.019 -2.705 0.074 -2.128
Mar 2007 0.249 -1.188 0.036 2.221 0.074 -2.1 0.042 -3.268 0.471 -0.737 0.081 -2.045
Abr 2007 0.394 1.276 0.400 -0.867 0.374 -1.534 0.597 -0.575 0.355 -1.698 0.383 -1.049
May 2007 0.158 -1.575 0.147 1.650 0.498 0.681 0.270 -1.144 0.112 1.855 0.345 0.986
Jun 2007 0.343 1.317 0.318 1.613 0.504 -0.763 0.528 0.701 0.339 1.306 0.306 1.784
Jul 2007 - - - - - - - - - -
Ago 2007 0.545 -1 1 0.000 0.039 3.207 0.151 1.729 0.260 1.500 0.340 1
La prevalencia mostró valores constantes durante octubre 2006 – abril 2007 en los
cuatro grupos genéticos de peces (90 -100%) (Figura 6); durante los últimos meses del
estudio se observó que la prevalencia empezó a decrecer pero mostró valores
relativamente altos (más del 50%) en algunos grupos genéticos de peces, pero con
valores bajos de la intensidad de la infección (Apéndice II A). De septiembre de 2006 y
hasta febrero-marzo de 2007, la intensidad de la infección aumentó en los cuatro
grupos genéticos de peces. A partir de abril – mayo de 2007 la intensidad de la
infección disminuyó notablemente hasta desaparecer completamente en julio de 2007.
En agosto de 2007 reaparece la infección pero con intensidades muy bajas (Figura 6).
31
0102030405060708090
100
S 06 O N D E 07 F M A M J J A
Meses
Pre
vale
ncia
(%)
01002003004005006007008009001000
Inte
nsid
ad d
e la
infe
cció
n (g
usan
os/h
ospe
dero
)
Prevalencia Intensidad
A
0102030405060708090
100
S 06 O N D E 07 F M A M J J A
Meses
Pre
vale
ncia
(%)
01002003004005006007008009001000
Inte
nsid
ad d
e la
infe
cció
n (g
usan
os/h
ospe
dero
)
Prevalencia Intensidad
B
0102030405060708090
100
S 06 O N D E 07 F M A M J J A
Meses
Pre
vale
ncia
(%)
01002003004005006007008009001000
Inte
nsid
ad d
e la
infe
cció
n (g
usan
os/h
ospe
dero
)
Prevalencia Intensidad
C
32
0102030405060708090
100
S 06 O N D E 07 F M A M J J A
Meses
Pre
vale
ncia
(%)
01002003004005006007008009001000
Inte
nsid
ad d
e la
infe
cció
n (g
usan
os/h
ospe
dero
)
Prevalencia Intensidad
D
Figura 6. Prevalencia e intensidad total de la infección a lo largo del ciclo de muestreo considerando las tres especies de
monogéneos en conjuntos en cuatro grupos genéticos de tilapia c ultivada (Oreochromis niloticus gris (A), O. niloticus rosa (B)
O. mossambicus (C) y Pargo UNAM (D). Se presentan los intervalos de confianza de la intensidad al 99 %.
El parásito más abundante y con mayor intensidad de infección en los cuatro grupos
genéticos de peces fue C. sclerosus, seguido de C. dossoui y Scutogyrus sp. (Figura 7)
0
100
200
300
400
Sept2006
Nov2006
Dic2006
Ene2007
Feb2007
Mar2007
Abr2007
May2007
Jun2007
Jul2007
Ago2007
Meses
Inte
nsid
ad d
e la
infe
cció
n (g
usan
os/h
ospe
dero
)
C. sclerosus C. dossoui Scutogyrus sp.
A
33
0
100
200
300
400
Sept2006
Nov2006
Dic2006
Ene2007
Feb2007
Mar2007
Abr2007
May2007
Jun2007
Jul2007
Ago2007
Meses
Inte
nsid
ad d
e la
infe
cció
n (g
usan
os/h
ospe
dero
)
C. sclerosus C. dossoui Scutogyrus sp
B
0
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200
300
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Sept2006
Nov2006
Dic2006
Ene2007
Feb2007
Mar2007
Abr2007
May2007
Jun2007
Jul2007
Ago2007
Meses
Inte
nsid
ad d
e la
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cció
n (g
usan
os/h
ospe
dero
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C. sclerosus C. dossoui Scutogyrus sp
C
0
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200
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Sept2006
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Ene2007
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Mar2007
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May2007
Jun2007
Jul2007
Ago2007
Meses
Inte
nsid
ad d
e la
infe
cció
n (g
usan
os/h
ospe
dero
)
C. sclerosus C. dossoui Scutogyrus sp
D
Figura 7. Intensidad de la infección a lo largo del ciclo de muestreo de tres especies de parásitos en cuatro grupos genéticos de
tilapia (O. niloticus gris (A), O. niloticus rosa (B), O. mossambicus (C) y Pargo UNAM (D).
34
Infección por especie de parásito
En la infección por especie de parásito se observó que C. sclerosus fue el parásito más
representativo y con las intensidades de infección más altas de este estudio, mientras
que las intensidades de la infección de C. dossoui y Scutogyrus sp. fueron muy bajas
por lo que el segundo capítulo de este estudio se enfoca sólo en la infección de C.
sclerosus.
C. sclerosus estuvo presente gran parte del año y presentó prevalencias altas y
constantes (Figura 8), mientras que las intensidades de la infección fueron variables en
los cuatro grupos genéticos de peces (Figura 8). De septiembre de 2006 a abril de
2007, las prevalencias de la infección fueron constantes en los cuatro grupos genéticos
de peces (70 al 100%). Durante junio y agosto de 2007, la infección presentó
prevalencias altas (junio: O. niloticus rosa (60%) (Figura 8B) y O. mossambicus roja
(50%) (Figura 8C); agosto: O. niloticus gris (60%) (Figura 8A), O. niloticus rosa (60%)
(Figura 8B) y O. mossambicus roja (Figura 8C) (50%) pero con intensidades bajas. La
intensidad de la infección en los cuatro grupos genéticos aumentó durante el periodo de
septiembre de 2006 – marzo de 2007 y posteriormente decreció a partir de marzo de
2007 – abril de 2007. Los valores de la intensidad presentaron un patrón más o menos
regular en los cuatro grupos genéticos de peces. Los valores máximos para la
intensidad de la infección que presentaron los grupos genéticos de peces fueron, en O.
niloticus gris 105 ± 35.8 gusanos/hospedero, en O. niloticus rosa, 352.9 ± 80.4
gusanos/hospedero, en O. mossambicus 177.2 ± 39.1 gusanos/hospedero y en Pargo
UNAM 371.2 ± 87.4 gusanos/hospedero (Apéndice II B)
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A
B
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C
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Prevalencia Intensidad
D
Figura 8. Prevalencia e intensidad de la infección a lo largo del ciclo de muestreo de C. sclerosus en cuatro grupos genéticos
de tilapia cultivada (O. niloticus gris (A), O. niloticus rosa (B), O. mossambicus (C) y Pargo UNAM (D). Se presentan los
intervalos de confianza ( 99%)de la intensidad.
C. dossoui también estuvo presente en los cuatro grupos genéticos de peces pero
presentó prevalencia irregular a lo largo del año empezando a desaparecer de O.
mossambicus en febrero de 2007 (Figura 9). Hubo meses en los cuales la prevalencia
fue alta (más del 50%) pero la intensidad fue baja. Los valores máximos de la
intensidad registrados fueron, en O. niloticus gris 10 ± 2.7 gusanos/hospedero,
registrado en marzo de 2007; en O. niloticus rosa, 8.7 ± 2.1 gusanos/hospedero,
registrado en noviembre de 2006; en O. mossambicus 1.91 ± 0.3 gusanos/hospedero,
registrado en septiembre de 2006 y en Pargo UNAM 4 ± 1.2 gusanos/hospedero,
registrado en noviembre de 2006. (Figuras 9 A, B y D; Apéndice II A). Durante
noviembre-diciembre de 2006 y febrero de 2007 se observó un incremento en la
intensidad de la infección en O. niloticus gris, O. niloticus rosa y Pargo UNAM. (Figuras
9 A, B y D). A partir de junio de 2007, C. dossoui desaparece del resto de los grupos
genéticos de peces.
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A
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Prevalencia Intensidad
C
D
Figura 9. Prevalencia e intensidad de la infección a lo largo del ciclo de muestreo de C. dossoui en cuatro grupos genéticos
de tilapia cultivada (O. niloticus gris (A), O. niloticus rosa (B), O. mossambicus (C) y Pargo UNAM (D). Se presentan los
intervalos de confianza (99%) de la intensidad.
Scutogyrus sp. se presentó en los cuatro grupos genéticos, pero sólo en los meses de
diciembre de 2006, marzo y abril de 2007. En el resto de los meses se presentó de
manera irregular (Figura 10). Se observaron altas prevalencias (50 – 80%) pero con
bajas intensidades de infección. Los valores máximos fueron, en O. niloticus gris
3.6 ± 0.8 gusanos/hospedero, registrado en febrero de 2007; en O. niloticus rosa 3.7 ±
1.2 gusanos/hospedero, registrado en noviembre de 2006; en O. mossambicus 1.5 ±
0.3 gusanos/hospedero, registrado en noviembre de 2006 y en Pargo UNAM 6
gusanos/hospedero, registrado en abril del 2007 (Figuras 10 A y B). Al igual que C.
dossoui, Scutogyrus sp. presentó un aumento en la intensidad de la infección durante
39
noviembre-diciembre de 2006 y febrero de 2007. En enero de 2007 no se registró en O.
niloticus gris y O. mossambicus roja y reapareció al mes siguiente; en febrero de 2007
no se registró en O. niloticus rosa y reaparece al mes siguiente; en mayo de 2007 dejó
de registrarse completamente de O. mossambicus roja y Pargo UNAM y en junio dejó
de registrarse completamente de O. niloticus gris y O. niloticus rosa.
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)
Prevalencia Intensidad
D
Figura 10. Prevalencia e intensidad de la infección a lo largo del ciclo de muestreo de Scutogyrus sp. en cuatro grupos genéticos
de tilapia cultivada (O. niloticus gris (A), O. niloticus rosa (B), O. mossambicus (C) y Pargo UNAM (D). Se presentan los intervalos
de confianza (99%)de la intensidad.
Efectos de la temperatura del agua
Como era de esperarse, se observó una variación estacional en la temperatura del
agua. Durante el otoño y la primera mitad del invierno hubo un decremento en la
temperatura del agua (26.9 – 19.6 °C) en la segunda mitad del invierno y hasta el
verano hubo incremento en la temperatura del agua (21.7 – 29.65 °C). En la Tabla 3 se
muestran las medias de las temperaturas mensuales del agua así como las de otros
parámetros medidos.
41
Tabla 3. Parámetros físico químicos del agua (medias mensuales).
Mes Temperatura (°C) Oxígeno (mg/l) Salinidad (ppm) NH4 (mg/l)
SEP 06 26.95 3.7 0.5 0.325 OCT 06 25.65 2.95 1 0.4125 NOV 06 20.73 3.93 1 0.525 DIC 06 21.35 3.9 1.25 0.45 ENE 07 19.6 4.7 3 0.325 FEB 07 21.7 3.93 1.25 0.425 MAR 07 24.5 3.95 2.75 0.3375 ABR 07 26.73 3.9 3 0.5 MAY 07 28.55 4.75 4 0.525 JUN 07 29 4.7 2.75 0.675 JUL 07 28.05 4.65 2.75 0.55 AGO 07 29.65 4.33 1 0.4
Se observó un patrón que indica que conforme baja la temperatura del agua, sube la
intensidad de infección. Se obtuvo una correlación negativa significativa entre la
temperatura y la intensidad total de la infección en los cuatro grupos genéticos de peces
(O. niloticus rosa: rs= -0.797, N=148, P<0.001, O. niloticus gris: rs=-0.719, N=140,
p<0.001, O. mossambicus: rs=-0.657, N=140, p<0.001 y Pargo UNAM: rs=-0.826,
N=140, p<0.001) (Figura 11).
42
18 20 22 24 26 28 30 32
Temperatura (°C)
0
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200
250
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350
Gus
anos
/hos
pede
ro
A
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Temperatura (°C)
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500
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700
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Gus
anos
/hos
pede
ro
B
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18 20 22 24 26 28 30 32
Temperatura (°C)
0
50
100
150
200
250
300
350
400
Gus
anos
/hos
pede
ro
C
18 20 22 24 26 28 30 32
Temperatura (°C)
0
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200
300
400
500
600
700
800
900
1000
Gus
anos
/hos
pede
ro
D
Figura 11. Correlación de Spearman entre temperatura del agua (° C) e intensidad de la infección de tres monogéneos en conjunto
en cuatro grupos genéticos de peces (O. niloticus gris (A), O. niloticus rosa (B), O. mossambicus (C) y Pargo UNAM (D).
44
Separando las especies de parásito, en la mayoría de los casos, también se observó
una correlación negativa significativa entre la intensidad de la infección y la temperatura
promedio del agua (Tabla 4).
Tabla 4. Valores de la correlación de Spearman entre temperatura del agua (°C) y la intensidad de la infección por
especie de parásito encontrado en cada grupo genético.
C. sclerosus C. dossoui Scutogyrus sp.
Grupo Genético ρ (rho) p ρ (rho) p ρ (rho) p
O. niloticus gris -0.736 0.01 -0.761 0.006 -0.295 0.378
O. niloticus rosa -0.736 0.01 -0.827 0.002 -0.721 0.012
O. mossambicus -0.669 0.024 -0.642 0.033 -0.481 0.134
Pargo UNAM -0.764 0.006 -0.636 0.035 -0.742 0.009 Efecto de Cichlidogyrus sclerosus sobre la condición corporal y efecto de la talla sobre las cargas parasitarias de cuatro grupos genéticos de peces. Coeficiente de condición corporal
Sólo se consideró en los análisis C. sclerosus por ser la especie de parasito más
abundante, y por lo tanto el más probable de ejercer un efecto negativo en caso de que
exista o se pueda detectar.
La correlación entre la abundancia de C. sclerosus por grupo genético de pez y el
coeficiente de condición corporal (K) fue positiva, pero sólo fue significativa para O.
niloticus rosa (O. niloticus gris: rs=0.064, N=148, p=0.509; O. niloticus rosa: rs=0.352,
N=140, p<0.001, O. mossambicus: rs=0.098, N=140, p=0.282 y Pargo UNAM: rs=0.104,
N= 140, p=0.256) (Figura 12)
45
0 100 200 300 400 500 600 700 800
Gusanos/hospedero
0.0
0.5
1.0
1.5
2.0
2.5
3.0
3.5
4.0
4.5
Indi
ce d
e co
ndic
ión
corp
oral
K
Figura 12. Correlación de Spearman entre la abundancia de C. sclerosus y el índice de condición corporal K
para O. niloticus rosa
Talla del hospedero
Después de analizar y graficar los datos de la correlación de Spearman de la talla del
hospedero vs. número de parásitos, se observó que en las gráficas de puntos no existió
correlación gráfica, por lo que los datos se reportaron con gráficas de barras de estas
mismas variables. Estas gráficas muestran que hay intervalos de tallas en las cuales los
hospederos estuvieron más parasitados (O. niloticus gris: 17 – 19.4 cm; O. niloticus
rosa: 16.2 – 18 cm; O. mossambicus: 15.4 – 16.9 cm y Pargo UNAM: 14.9 – 19 cm).
Estas tallas corresponden a los estadios juvenil y subadulto de los cuatro grupos
genéticos de peces (Figura 13).
46
47
48
49
Figura 13. Número de individuos de Cichlidogyrus sclerosus presentes en cuatro grupos genéticos de tilapia a lo largo de su
crecimiento (Oreochromis niloticus gris (A), O. niloticus rosa (B), O. mossambicus (C) y Pargo UNAM (D).
50
Discusión Las tres especies de parásitos, C. sclerosus, C. dossoui y Scutogyrus sp., encontradas
en los cuatro grupos genéticos de peces estudiados, han sido previamente encontradas
en cíclidos africanos nativos (Douëllou, 1993; Pariselle & Euzet, 1995a) y en cíclidos
africanos cultivados en México (Vidal-Martínez et al., 2001). En el caso de Pargo
UNAM, la presencia de estos tres parásitos es un reporte nuevo para esta variedad de
tilapia.
Las cargas parasitarias de los tres parásitos en conjunto encontradas en los cuatro
grupos genéticos de peces aumentaron durante los primeros seis meses del estudio,
disminuyendo marcadamente durante los seis meses restantes. Aun así, el parásito que
mostró mayor prevalencia e intensidad durante todo el estudio fue C. sclerosus. Por
especie de parásito, se observó que C. sclerosus presentó la mayor intensidad de
infección en Pargo UNAM y O. niloticus rosa, seguido de C. dossoui y Scutogyrus sp.,
estos dos últimos presentaron las intensidades más bajas en los cuatro grupos
genéticos de peces.
Se observó que la intensidad de la infección en los grupos genéticos de peces varió
estacionalmente en invierno y primavera, aumentando y decreciendo la intensidad de la
infección durante estas estaciones respectivamente. Las correlaciones negativas entre
temperatura e intensidad de infección respaldan la interpretación de que los cambios
estacionales afectan la intensidad de la infección (Mo, 1997; Winger et al., 2007;
Dávidová et al., 2005). Estas fluctuaciones en la intensidad de la infección se han
observado tanto en peces de agua fría, con un patrón en el que la intensidad de la
infección se incrementa en primavera y decrece en invierno, como en peces de agua
cálidas (Steinauer & Font, 2003; Baker et al., 2008), en los que se ha observado un
patron de incremento de la intensidad de la infección en invierno y decremento en
primavera. Este último patrón coincide con el observado en los grupos genéticos de
peces utilizados en este estudio, ya que las tilapias son peces de agua cálidas.
51
Con respecto a la relación entre la abundancia de C. sclerosus y el índice de condición
corporal, se esperaba que fuera negativa, pero fue positiva, contrario a lo encontrado en
otros estudios (Shirakashi et al., 2006; Rubio-Godoy & Tinsley, 2008), que han
demostrado que cargas parasitarias altas van en detrimento de la condición corporal de
los peces, inclusive causando la muerte del hospedero. Esta correlación positiva, sólo
significativa en uno de los grupos genéticos de peces (O. niloticus rosa), indica que la
abundancia del parásito no afecta la condición corporal del hospedero.
También se esperaba que a mayor talla los hospederos tuvieran más parásitos, pero se
observó que a mayor talla, los hospederos tuvieron menos parásitos, lo cual puede
indicar que los hospederos presentaron inmunidad contra los parásitos. Aunque no se
realizó ninguna prueba de inmunidad en este trabajo, se observó un claro decremento
en la intensidad de la infección a partir de marzo/abril (primavera) en los cuatro grupos
genéticos de peces, lo cual sugiere la presencia de una actividad inmune contra los
parásitos asociada a un aumento de la temperatura y la edad de los peces, en este
caso, organismos juveniles y sub adultos. Se ha demostrado que la temperatura tiene
un efecto estacional sobre la inmunidad de los peces, ya que generalmente la
inmunidad baja en los meses fríos y aumenta durante los meses cálidos (Saha et al.,
2002). Además, la edad del hospedero también es indicador de inmunidad ya que a
medida que los peces tienen más edad presentan mayor inmunidad contra los parásitos
(Knudsen et al., 2002). A lo largo del año se observaron diferencias en la intensidad de
infección en los grupos genéticos de peces, además cabe mencionar que se observaron
re-infecciones en los grupos genéticos de peces a partir de agosto de 2007, pero con
intensidades muy bajas, además de que sólo se observaron re-infecciones de C.
sclerosus.
Este estudio muestra, que de las tres especies de parásitos presentes en los cuatro
grupos genéticos de peces, sólo C. sclerosus presentó valores altos de intensidad de
infección, pero sin llegar a representar un detrimento en la condición corporal de los
hospederos bajo las condiciones de cultivo en que son mantenidos.
52
No hay estudios publicados a cerca de la dinámica estacional de las especies de
parásitos registradas en este estudio, por lo que los resultados obtenidos son un
acercamiento al conocimiento de la estacionalidad que éstos presentan. El posible
efecto de inmunidad observado podrá ser demostrado con estudios inmunológicos para
poder dar una explicación más acertada de la inmunidad que algunas especies de
Oreochromis presentan aparentemente contra monogéneos como C. sclerosus.
53
CAPITULO III Selección de microhábitat de Cichlidogyrus sclerosus en cuatro
grupos genéticos de tilapia. Introducción
Entre los platelmintos monogéneos, muchas especies parasitan solamente un grupo
especifico de hospederos, géneros o familias, además de que el parasitismo en este
grupo de gusanos también varía dependiendo del hábitat, comportamiento y edad del
hospedero (Rohde, 1979). En los cíclidos africanos, muchas especies de monogéneos
son específicos de sus hospederos y de sitios particulares en éstos, como el caso de C.
sclerosus, el cual parasita las branquias de sus hospederos (Vidal-Martínez et al.,
2001).
Muchas especies de monogéneos no sólo ocurren exclusivamente en las branquias,
sino que también pueden presentan preferencia por ciertos arcos branquiales e incluso
por ciertos sectores en éstos (Euzet & Combes, 1998; Pie et al., 2006). Esta preferencia
se ha observado en varios monogéneos como Ancyrocephalus mogurndae, que
parasita al pez mandarín (Siniperca chuatsi) en el que se observó que más del 50 % de
los gusanos se encontraron el primero y segundo arcos branquiales (Nie, 1996). En
Pseudodactylogyrus anguillae y P. bini, que parasitan a la anguila europea (Anguilla
anguilla), se observó que, en la infección por especie de parásito, P. anguillae prefirió
el primero y segundo arcos branquiales, mientras que P. bini se distribuyó en todo el
aparato branquial (Dzika, 1999).
La especificidad de ciertos sitios en los hospederos es el resultado de una selección
activa por parte del parásito (Rohde, 1979). La especificidad de los monogéneos a
ciertos sitios de su hospedero ha sido cuantificada de varias maneras, las cuales
incluyen el conteo de gusanos en ciertas zonas como las branquias, arcos branquiales,
54
aletas o en la superficie del cuerpo, medida de las distancias relativas entre arcos
branquiales y el uso de técnicas del vecino próximo (Anderson et al., 1993).
Se ha discutido que hay diferentes factores que pueden influir sobre la distribución de
los parásitos y selección de microhábitat en los peces. En el caso de las branquias, se
han realizado estudios en lo cuales se ha tratado de dar una explicación del porqué de
la preferencia de ciertos sitios en los arcos branquiales. Una de las explicaciones más
aceptada sobre esta preferencia tiene que ver con el efecto de las corrientes de agua
que pasan sobre los arcos branquiales (Gutiérrez & Martorelli, 1999). Uno de los
primeros investigadores que probaron que las corrientes de agua influyen sobre la
distribución de los parásitos en los arcos branquiales, fue Paling (1968) quien observó
que el parásito Anodonta cygnea se distribuía de la siguiente manera en los arcos
branquiales del la trucha café (Salmo trutta): arco I= 24.2%, arco II= 30.0%, arco III=
28.2% y arco IV= 17.6%.
Paling (1968) también observó que un mayor volumen de agua pasa sobre los arcos II y
III (arcos medios) que sobre los arcos I y IV (arcos más externos y más internos
respectivamente). Resultados similares se observaron en la preferencia de arcos
branquiales del monogéneo Demidospermus valenciennesi parasitando al pez gato
(Parapimelodus valenciennesi) (Gutiérrez & Martorelli, 1994).
Existen otros factores que también pueden influenciar la selección de sitios donde los
parásitos se hospedan, tales como el sexo de los hospederos, la respuesta inmune del
hospedero, la estacionalidad, el micro y macrohábitat (incluyendo la calidad del agua),
distribución geográfica, competencia, depredación, tamaño del hospedero, etc. (Bagge
& Valtonen, 1998; Raymond et al., 2006, Chapman et al., 2000; Lo & Morand, 2001;
Yang et al., 2006).
La coexistencia entre especies de parásitos es también un factor importante para la
selección de microhábitat y se puede dar entre congéneres (Šimková et al., 2000;
Matejusová et al., 2003) o entre especies no relacionadas (Geets et al., 1997; El Hafidi
55
et al., 1998). Generalmente, las especies relacionadas están segregadas espacial y
morfológicamente cuando ocurren en el mismo huésped, mientras que las especies no
relacionadas se ignoran entre ellas y pueden ocupar el mismo sitio (Rohde, 1991).
Como se puede ver, una seria de factores que afectan la distribución de los parásitos en
sus hospederos, por lo que en este estudio determinamos como se distribuye C.
sclerosus en los arcos branquiales de cuatro grupos genéticos de tilapia cultivada.
En esta parte del estudio se pone a prueba la hipótesis de que las corrientes de agua
que pasan a través de los arcos branquiales es el factor que afecta la distribución de los
parásitos. Aunque no se hizo ninguna medición de las corrientes de agua, se probó la
distribución encontrada por Paling (1968): arco I= 24.2%, arco II= 30.0%, arco III=
28.2% y arco IV= 17.6%, para inferir si las corrientes de agua afectan la distribución de
C. sclerosus en los arcos branquiales en cuatro grupos genéticos de tilapia cultivada.
Materiales y métodos El sitio de estudio, la obtención de peces, el diseño experimental, el examen
parasitológico, la identificación taxonómica y los criterios para el conteo de parásitos
son los mismos descritos en el capítulo II.
Registro y análisis de datos Para determinar la selección de microhábitat por los parásitos se anotó el número de
parásitos por arco branquial, numerados del I (el más externo) al IV (el más interno), así
como la posición de los parásitos en tres zonas de los arcos branquiales: proximal (la
más cercana a la parte ósea del arco), media y distal (la más alejada de la zona ósea
del arco) (Figura 14).
56
Figura 14. División de zonas de un arco branquial (Tomado de Lo & Morand, 1998)
Análisis estadístico Para determinar si había diferencias significativas en la distribución de los parásitos
entre arcos branquiales por grupo genético, se analizó la distribución de los parásitos en
los diferentes arcos branquiales con una prueba de chi cuadrada, tomando como
distribución esperada la propuesta por Paling (1968).
Se utilizó una prueba t de bootstrap con 2000 repeticiones para determinar si había
diferencias significativas en las cargas parasitarias entre los distintos arcos branquiales
con el programa Quantitative Parasitology 3.0 (Rózsa et al., 2000). Se aplicó un
ANOVA de Friedman para detectar si existían diferencias entre la distribución de los
parásitos en las diferentes posiciones (proximal, media y distal) de los arcos
branquiales, utilizando el programa Statistica 7 (Statsoft, 2004). Se emplearon pruebas
no paramétricas debido a que la distribución de los datos no fue normal.
Los análisis de chi cuadrada, ANOVA de Friedman y la prueba de bootstrap, se
realizaron sólo para C. sclerosus, ya que esta especie fue la más abundante.
57
Resultados Se examinaron 568 peces, de los cuales 148 fueon O. niloticus gris, 140 fueron O.
niloticus rosa, 140 fueron O. mossambicus y 140 fueron Pargo UNAM. De este total,
122 (82.43%) O. niloticus gris, 118 (84.28%) O. niloticus rosa, 117 (83.57%) O.
mossambicus y 111 (79.28 %) Pargo UNAM estuvieron infectados con las tres especies
de parásitos (C. sclerosus, C. dossoui y Scutogyrus sp.) Después de sumar las cargas
parasitarias de tres de los primeros cuatro meses del estudio y duplicar el número de
parásitos del resto de los meses se obtuvo un total de 32 883 parásitos de los cuales
31 886 (96.97%) fueron C. sclerosus, 747 (2.27%) fueron C. dossoui y 250 (0.76%)
fueron Scutogyrus sp.
Durante los 12 meses que comprendió este estudio, se observó un aumento en la carga
parasitaria de C. sclerosus en los cuatro grupos genéticos de peces durante los
primeros 6 meses, siendo durante febrero y marzo de 2007 cuando se registró un pico
notable en la intensidad de la infección en O. niloticus rosa y Pargo UNAM,
posteriormente se observó una disminución de intensidad de la infección en los cuatro
grupos genéticos de peces (ver figura 5, capítulo II)
Distribución de C. sclerosus por arco branquial
La distribución de C. sclerosus en los arcos branquiales a lo largo del año fue
relativamente uniforme y similar en los cuatro grupos genéticos de peces (la figura 20
ilustra esta distribución para O. niloticus gris, la distribución de los parásitos en los arcos
branquiales de los otros hospederos fue similar). En el mes de julio de 2007, este
parásito no se presentó en ningún grupo genético de peces, reapareciendo en agosto
de 2007, pero con baja carga parasitaria.
58
Septiembre 2006
0
20
40
60
80
100
ARCO I ARCO II ARCO III ARCO IV
%
Abril 2007
0
20
40
60
80
100
ARCO I ARCO II ARCO III ARCO IV
%
Dciembre 2006
0
20
40
60
80
100
ARCO I ARCO II ARCO III ARCO IV
%
Mayo 2007
0
20
40
60
80
100
ARCO I ARCO II ARCO III ARCO IV
%
Enero 2007
0
20
40
60
80
100
ARCO I ARCO II ARCO III ARCO IV
%
Junio 2007
0
20
40
60
80
100
ARCO I ARCO II ARCO III ARCO IV
%
Fe br e br o 2 0 0 7
0
20
40
60
80
100
ARCO I ARCO II ARCO III ARCO IV
Julio 2007
0
20
40
60
80
100
Arco I Arco II Arco III Arco IV
%
Marzo 2007
0
20
40
60
80
100
ARCO I ARCO II ARCO III ARCO IV
%
Agosto 2007
0
20
40
60
80
100
ARCO I ARCO II ARCO III ARCO IV
%
Figura 15. Distribución de C. sclerosus en los arcos branquiales de O. niloticus gris
59
Se hizo una prueba de chi cuadrada para comparar la distribución observada de C.
sclerosus en los arcos branquiales con la distribución prevista con base los resultados
de Paling (1968) y se observó que no hay diferencias significativas, por lo tanto la
distribución observada en este estudio no difiere de la propuesta por este autor.
Como se observó que la distribución de C. sclerosus fue relativamente uniforme en los
cuatro grupos genéticos de peces a lo largo del año, se comparó la distribución
observada en este estudio contra una distribución uniforme en los cuatro arcos
braquiales (25 % en cada uno) sin que se observaran diferencias significativas.
Dado que la prueba de chi cuadrada no arrojó ningún resultado significativo, se realizó
una prueba t de Bootstrap con 2000 repeticiones para analizar más robustamente la
intensidad de la infección entre arcos ranquiales, encontrándose diferencias
significativas en el mes de septiembre de 2006 en Pargo UNAM (Tabla 5), entre el
primer arco y los otros tres arcos branquiales. Tabla 5. Valores de la prueba t de Bootstrap entre arcos branquiales para C. sclerosus en Pargo UNAM. La significancia observada en septiembre de 2006 se puede deber a la infección inicial.
AI – AII AI - AIII AI - AIV AII - AIII AII - AIV AIII- AIV t p T p t p t p t p T p
SEP 06 2.04 0.05 2.82 0.01 3.26 0.01 0.81 0.43 1.41 0.17 0.73 0.48 NOV 06 -0.30 0.76 1.26 0.23 0.91 0.38 1.75 0.10 1.29 0.22 -0.24 0.82 DIC 06 0.47 0.68 0.77 0.45 1.41 0.22 0.34 0.76 0.93 0.40 0.42 0.69 ENE 07 -0.24 0.83 0.71 0.48 1.01 0.32 1.05 0.30 1.36 0.19 0.36 0.71 FEB 07 -0.84 0.47 1.05 0.33 1.38 0.22 1.14 0.39 1.21 0.39 0.25 0.82 MAR 07 0.03 0.97 0.40 0.71 1.22 0.24 0.37 0.73 1.21 0.26 0.84 0.41 ABR 07 0.36 0.98 -0.03 0.99 0.32 0.77 -0.06 0.95 0.35 0.76 0.31 0.79 MAY 07 0.09 0.93 0.36 0.75 0.10 0.93 0.35 0.74 0.00 1.00 -0.37 0.75 JUN 07 - - - - - - - - - - - - JUL 07 - - - - - - - - - - - - AGO 07 - - - - - - 0.00 1.00 - - - -
Localización de C. sclerosus en los arcos branquiales.
La localización de C. sclerosus en los arcos branquiales fue predominantemente en la
parte proximal, aunque también se observó preferencia por las zonas media y distal de
los arcos branquiales pero en menor proporción (Tabla 6).
60
Se observó que C. sclerosus tuvo preferencia por la parte proximal de los arcos branquiales
en O. niloticus gris y O. mossambicus, ya que fue de mas del 50% en todos los meses; en O.
niloticus rosa y Pargo UNAM durante el mes de febrero de 2007 la preferencia de este
parásito fue por las zonas proximales principalmente aunque se observó también en la zona
media (Tabla 6)
Tabla 6. Número de parásitos C. sclerosus localizados en las diferentes zonas de los arcos branquiales. El primer valor es el
número de parásitos y el número entre paréntesis es el porcentaje de parásitos. O. niloticus gris O. niloticus rosa
Proximal Medio Distal Proximal Medio Distal
Dic 06 677(90.87) 56(7.52) 12(1.61) Dic 06 1457(88.30) 144(8.73) 49(2.97)
Ene 07 718(97.82) 16(2.18) - Ene 07 818(86.11) 132(13.89) -
Feb 07 798(76) 252(24) - Feb 07 1980(62.34) 1192(37.53) 4(0.13)
Mar 07 630(91.84) 52(7.58) 4(0.58) Mar 07 2120(89.98) 228(9.68) 8(0.34)
Abr 07 504(93.33) 36(6.67) - Abr 07 946(93.48) 66(6.52) -
May 07 104 (98.11) 2(1.89) - May 07 72(97.30) 2(2.70) -
Jun 07 8(100) - - Jun 07 44(100) - -
Jul 07 - - - Jul 07 - - -
Ago 07 22(100) - - Ago 07 12(100) - -
O. mossambicus Pargo UNAM
Proximal Medio Distal Proximal Medio Distal
Dic 06 414(86.07) 12(2.49) 55(11.43) Dic 06 913(72.63) 330(26.25) 14(1.11)
Ene 07 1322(99.25) 10(0.75) - Ene 07 1686(77.34) 492(22.57) 2(0.09)
Feb 07 1212(98.70) 16(1.30) - Feb 07 1354(48.81) 1298(46.79) 122(4.40)
Mar 07 1734(97.86) 36(2.03) 2(0.11) Mar 07 2364(63.69) 1210(32.60) 138(3.72)
Abr 07 462(99.14) 4(0.86) - Abr 07 598(86.42) 94(13.58) -
May 07 282(97.92) 6(2.08) - May 07 112(96.55) 4(3.45) -
Jun 07 104(100) - - Jun 07 6(100) - -
Jul 07 - - - Jul 07 - - -
Ago 07 22(100) - - Ago 07 8(100) - -
Se observaron diferencias significativas entre la preferencia de la zona del arco
branquial en los cuatro grupos genéticos de peces (ANOVA de Friedman: O. niloticus
gris, χ2=15.2, g.l.=2, p= 0.0005; O. niloticus rosa, χ2=15.2, g.l=2, p=0.0005; O.
mossambicus, χ2=13.86, g.l.=2, p=0.0009; Pargo UNAM, χ2=15.2, g.l.=2, p=0.0005)
(Figura 21).
61
Mediana 25%-75% Min-Max
Proximal Medio Distal-100
0
100
200
300
400
500
600
700
800
900
Gus
anos
/hos
pede
ro
Mediana 25%-75% Min-Max
Proximal Medio Distal-200
0
200
400
600
800
1000
1200
1400
1600
1800
2000
2200
2400
Gus
anos
/hos
pede
ro
A
B
62
Mediana 25%-75% Min-Max
Proximal Medio Distal-200
0
200
400
600
800
1000
1200
1400
1600
1800
2000
Gus
anos
/hos
pede
ro
Mediana 25%-75% Min-Max
Proximal Medio Distal-200
0
200
400
600
800
1000
1200
1400
1600
1800
2000
2200
2400
2600
Gus
anos
/hos
pede
ro
C
D
Figura 16. Localización de Cichlidogyrus sclerosus en los arcos branquiales de Oreochromis. niloticus gris (A), O. niloticus rosa (B),
O. mossambicus (C) y Pargo UNAM (D)
63
Discusión Diversos autores han tratado de dar una explicación para la selección de microhábitat y
distribución de parásitos branquiales y una de las más aceptadas y que más explican
esa distribución tiene que ver con el efecto de las corrientes de agua que pasan sobre
los arcos branquiales (Paling, 1968; Gutiérrez & Martorelli, 1994; Chapman et al., 2000).
Muchos estudios de selección de microhábitat en los cuales se utiliza la explicación de
las corrientes de agua han sido realizados en polyopisthocotyleos, ya que estos
gusanos son parásitos exclusivos de las branquias. Algunos ejemplos son: Discocotyle
sagittata que parasita a la trucha café (Salmo trutta) (Paling, 1968), Metamicrocotyla
cephalus y Microcotyle mugilis que parasita al la lisa (Mugil cephalus) (El Hafidi el al.,
1998) y Discocotyle sagittata que parasita a la trucha arcoiris (Onchorynchus mikiss)
(Rubio-Godoy, 2008). Aunque en menor número, también se han realizado estudios de
selección de microhábitat debido al efecto de las corrientes de agua con
monopisthocotyleos que parasitan las branquias, como con Dactylogyrus
amphibothrium que parasita a la perca (Gymnocephalus cernua) (Wooten, 1974). En este estudio se probó la distribución porcentual de parásitos en los arcos
branquiales propuesta por Paling (1968): arco I= 24.2%, arco II= 30.0%, arco III= 28.2%
y arco IV= 17.6%. Se observó que C. sclerosus no presentó esta distribución en los
arcos branquiales de los cuatro grupos genéticos de peces, por lo que las corrientes de
agua no son el factor que explica la distribución observada. También se observó que la
distribución de los parásitos en los arcos branquiales fue relativamente homogénea a lo
largo del año, por lo que se probó esta distribución porcentual (25 % en cada arco
branquial) para demostrar si los parásitos se distribuyen homogéneamente en el
aparato branquial, pero los resultados indicaron que no hubo diferencias significativas,
por lo que no existe una selección de microhábitat como tal por los parásitos al no
existir preferencia por ningún arco branquial en particular.
La selección de zonas (proximal, media o distal) en los arcos branquiales por parte de
los parásitos, también puede estar afectada por las corrientes de agua que pasan sobre
64
las branquias (Wooten, 1974; Dzika, 1999). C. sclerosus mostró preferencia por la zona
proximal de los arcos branquiales durante todo el año en los cuatro grupos genéticos de
peces, aunque en O. niloticus rosa hubo una preferencia por la parte proximal y media
durante el mes de febrero de 2007 y en Pargo UNAM también se observó preferencia
por la parte proximal y media durante los meses de febrero y marzo de 2007,
probablemente porque en estos meses, los dos grupos genéticos de peces presentaron
las intensidades parasitarias más altas del año, pudiendo presentarse un efecto de
competencia temporal por espacio, y probables cambios de uso de microhábitat
dependientes de la intensidad de infección (Yang et al., 2006). En este estudio se
observó que los parásitos se localizan principalmente en la zona proximal del arco,
probablemente debido a que, en comparación con las zonas media y distal de los arcos,
en la zona proximal la corriente de agua es de menor intensidad lo cual facilita el
establecimiento de los parásitos en esta zona de los arcos branquiales. Una situación
similar, relacionada con las corrientes de agua que pasan sobre los arcos branquiales,
se observó en la distribución de parásitos microcotylidos en los arcos branquiales de la
lisa (Mugil cephalus) (El Hafidi et al., 1998).
Al parecer no se han realizado trabajos sobre la dinámica de selección de microhábitat
por C. sclerosus, por lo que este estudio es un aporte al conocimiento del proceso de
selección de microhábitat de este parásito en tilapias cultivadas.
65
Conclusiones Generales.
-Se identificaron tres especies de monogéneos branquiales parasitando las branquias
de cuatro grupos genéticos de peces cultivados: C. sclerosus que fue el más
abundante, C. dossoui y Scutogyrus sp.
-La temperatura del agua es el factor más importante que afecta las cargas parasitarias
en los cuatro grupos genéticos de peces cultivados, pues hay una correlación negativa
significativa que indica que conforme baja la temperatura del agua, aumentan las
cargas parasitarias.
-C. sclerosus tuvo una distribución relativamente uniforme en el aparato branquial de
cuatro grupos genéticos de peces a lo largo del año del estudio, lo cual puede indicar
que no existe competencia entre los parásitos y hay suficiente espacio para que se
distribuyan homogéneamente. A nivel de zona del arco branquial, la preferencia por la
zona proximal pudo estar dada por las corrientes de agua, ya que en esta zona no es
tan fuerte y permite el establecimiento de los parásitos.
-No existió una correlación negativa entre la abundancia de C. sclerosus y el índice de
condición corporal K de los hospederos.
-La disminución de parásitos conforme aumentó la talla de los hospederos, puede estar
explicada por la presencia de un proceso inmune adquirido a lo largo del tiempo, debido
a infecciones previas.
Este trabajo es un acercamiento al estudio de parásitos que afectan peces comerciales
en el territorio nacional, por lo que se recomienda continuar con este tipo de estudios a
largo plazo en otras especies de peces de importancia comercial que se vean afectados
por el parasitismo.
66
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APENDICE I
Cichlidogyrus sclerosus (Paperna y Thurston, 1969)
Descripción (modificación de la descripción original de Douëllou, 1993): Cuerpo robusto,
fusiforme, 410 – 440 de largo. Glándulas cefálicas moderadamente desarrolladas. Dos
a cuatro manchas oculares. Faringe esférica. Pedúnculo alargado (Fig. A). Haptor
rectangular. Macroganchos dorsales y ventrales muy similares en forma y tamaño, cada
uno con raíces deprimidas o pobremente desarrolladas, mango doblado, ligeramente
cerrado, punta recta, corta y base bien desarrollada (Figs. C y D). Macrogancho
ventral, 34 – 36 de largo, base 20 – 24 de ancho. Macrogancho dorsal, 32 – 34 de
largo, base 20 – 23 de ancho. Barra ventral, 51 – 54 largo, en forma de yunta (Fig. E).
Barra dorsal, 41 – 48 de largo, en forma de H, con dos proyecciones en forma de oreja
de ratón dirigidas anteriormente (Fig. F). Catorce microganchos, de dos diferentes
tamaños, par 1, 14 – 16 de largo (Fig. H), partes 2, 3, 4, 5, 6 y 7, 16 – 19 de largo (Fig.
G). Gónadas separadas. Testículo oval. Vesícula seminal (VS) elongada. Dos
reservorios prostáticos. Órgano copulador masculino (OCM), 43 – 57 de largo, simple,
delgado, ligeramente curvado en su parte proximal formando una L (Fig. B); base del
OCM esclerotizada, con placa semicircular serrada. Pieza accesoria, 43 – 58 de largo,
oval, cavernosa, con el extremo distal en forma de gancho (Fig. B). Ovario oval. Vagina
con abertura medioventral, ligeramente esclerotizada. Vitelógenas limitadas al tronco,
ausentes en la región de los órganos reproductivos.
80
Estructuras esclerosadas de Cichlidogyrus sclerosus (figura tomada del Atlas de los helmintos parásitos de cíclidos de México Vidal-Martínez, et al., 2001)
81
Cichlidogyrus dossoui (Paperna, 1960)
Descripción (modificación de la descripción original de Douëllou, 1993): Cuerpo
elongado, 380-494 de largo. Pedúnculo amplio. Haptor rectangular, 91-102 de ancho.
Dos ocelos, algunas veces cuatro. Macroganchos ventrales y dorsales bien
diferenciados en tamaño, cada uno con raíces divergentes, mango ligeramente
elongado y punta moderadamente curva. Macrogancho ventral 33 de largo, con base
15-16 de ancho (fig. H). Macrogancho dorsal 24 de largo, con base 16 de ancho (Fig. I).
Barra ventral 52-57 de largo, en forma de U, con extremos que tienen una pequeña
protuberancia dirigida anteriormente (Fig. B). Barra dorsal en forma de H, 36-45 de
largo, con dos proyecciones en forma de orejas de conejo dirigidas anteriormente (fig.
C). Catorce microganchos, de tres diferentes tamaños, par 1, 15-16 de largo (Fig. E),
par 5, 10 de largo (Fig. F), pares 2, 3, 4, 6, 7, 34-37 de largo (Fig. G). Órgano copulador
masculino (OCM), 42 de largo, delgado, semejante a una J pobremente definida (Fig.
A); base del OCM semicircular, con una solapa esclerotizada oval. Pieza accesoria 48-
53 de largo, sigmoide y tortuosa (Fig. A). La vagina es un tubo corto, 22 de largo,
esclerotizada, dilatada distalmente (Fig. D). Vitelógenas dispersas a través del tronco,
ausentes en la región de los órganos reproductivos.
82
Estructuras esclerosadas de Cichlidogyrus dossoui (figura tomada del Atlas de los helmintos parásitos de cíclidos de México (Vidal-Martínez, et al., 2001)
83
Scutogyrus sp. (Dossou, 1982)
Tres pares de glándulas cefálicas. Dos ocelos posteriores con lentes cristalinos. Dos
ocelos pequeños anteriores, no siempre presentes. Ramas intestinales simples unidas
posteriormente. Dos pares de ganchos (G), uno dorsal y uno ventral. Barra dorsal (DB)
transversa muy arqueada, alargada lateralmente, alada, teniendo en su porción media
dos largas aurículas huecas en la base. Barra ventral transversa (VB) arqueada, rígida,
la cual soporta una placa, delgada, oval en forma de abanico. Catorce microganchos
(U). Testículos medianos ubicados en la parte posterior. Vaso deferente dextral, sin
rodear la rama intestinal. Vesícula seminal presente. Un reservorio prostático. Aparato
reproductor masculino (MA) con pene y pieza accesoria. Ovario mediano pretesticular.
Abertura vaginal sublateral dextral. Vagina esclerosada (VG). Receptáculo seminal
presente.
84
Estructuras esclerosadas de Scutogyrus sp. utilizadas para la determnacion taxonómia (tomada do Pariselle & Euzet, 1995)
85
Apendice II
A) P(%) (prevalencia), A ± EE (abundancia ± error estandar, I ± EE (intensidad de la infección ± error estandar) en cuatro grupos
genéticos de peces
O. niloticus (gris) O. niloticus (rosa)
Mes N P (%) A ± EE I ± EE N P (%) A ± EE I ± EE
Sept 2006 18 70 2.6±0.57 3.71±0.62 20 95 5.15±0.6 5.42±0.57
Oct 2006 20 100 38±3.31 38±3.31 20 90 56.5±10.06 62.78±10.13
Nov 2006 20 100 112.05±12.93 112.05±12.93 10 100 90±17.87 90±17.87
Dic 2006 20 100 81.3±13.5 81.3±13.5 10 100 172.5±19.18 172.5±19.18
Ene 2007 10 100 74.8±12.38 74.8±12.38 10 100 98.4±29.67 98.4±29.67
Feb 2007 10 100 109.2±35.57 109.2±35.57 10 90 320.4±80.13 356±80.27
Mar 2007 10 100 79.8±20.27 79.8±20.27 10 100 238.2±72.65 238.2±72.65
Abr 2007 10 100 62.2±13.65 62.2±13.65 10 100 316.2±95.95 316.2±95.95
May 2007 10 90 11.6±2.61 12.89±2.54 10 80 8.6±2.04 10.75±1.85
Jun 2007 10 40 1.8±1 4.5±1.89 10 80 5.8±2.6 7.25±3.07
Jul 2007 10 0 0 0 10 0 0 0
Ago 2007 10 50 2.2±0.81 4.4±0.75 10 60 1.2±0.33 2 O. mossambicus (roja) Pargo UNAM
Mes N P (%) A ± EE I ± EE N P (%) A ± EE I ± EE
Sept 2006 20 90 3.3±0.54 3.77±0.54 20 100 7.75±1.67 7.75±1.67
Oct 2006 20 90 32.35±5.44 35.94±5.4 20 100 82.1±9.29 82.1±9.29
Nov 2006 10 100 34.2±6.93 34.2±6.93 10 100 97±13.56 97±13.56
Dic 2006 10 100 49.2±12.65 49.2±12.65 10 100 130.2±25.01 130.2±25.01
Ene 2007 10 100 133.4±24.02 133.4±24.02 10 100 219.4±46.26 219.4±46.27
Feb 2007 10 100 123±31.22 123±31.22 10 100 279±66.31 279±66.31
Mar 2007 10 100 174.4±38.99 174.4±38.99 10 100 373.4±87.53 373.4±87.53
Abr 2007 10 100 46.8±11.36 46.8±11.36 10 100 82±31.58 82±31.58
May 2007 10 90 28.8±10.6 32±11.3 10 60 11.8±4.4 19.67±5.35
Jun 2007 10 70 14.6±7.51 20.86±9.96 10 20 0.6±0.42 3±1
Jul 2007 10 0 0 0 10 0 0 0
Ago 2007 10 50 2.2±1.05 4.4±1.6 10 30 0.8±0.44 2.67±0.67 .
86
B) Parámetros ecológicos de la infección en cuatro grupos genéticos de peces cultivados por especie de parásito. (N: número de
peces analizados), P (%): prevalencia, A ± EE: abundancia ± error estandar, I ± EE : intensidad ± error estandar, Int: intervalo).
O. niloticus gris
C. sclerosus C. dossoui Scutogyrus sp. Mes N P (%) A ± EE I ± EE Int P (%) A ± EE I ± EE Int P (%) A ± EE I ± EE Int
Sept 2006 18 72 1.85±0.42 2.85±0.44 0-6 44 0.75±0.24 1.88±0.3 0-3 0 0 0 0
Nov 2006 20 - - - - - - - - - - - -
Dic 2006 10 100 74.5±12.74 74.5±12.74 12-132 80 5.7±1.15 7.13±0.81 0-10 50 1.1±0.43 2.2±0.49 0-4
Ene 2007 10 100 73.4±12.9 73.4±12.9 18-132 20 1.4±1.03 7±3 0-10 0 0 0 0
Feb 2007 10 100 105±35.82 105.0±35.82 24-332 40 2.4±1.33 6±2.45 0-12 50 1.8±0.70 3.6±0.75 0-6
Mar 2007 10 100 68.6±18.77 68.6±18.77 2-182 90 9±2.6 10±2.68 0-26 80 2.2±0.47 2.75±0.37 0-4
Abr 2007 10 100 54±14.08 54±14.08 14-146 100 6.8±1.37 6.8±1.37 2-14 40 1.4±0.52 3.5±0.63 0-4
May 2007 10 90 10.6±2.5 11.78±2.46 0-26 10 0.2±0.20 2 0-2 30 0.8±0.44 2.67±0.67 0-4
Jun 2007 10 30 0.8±0.44 2.67±0.67 0-4 0 0 0 0 0 0 0 0
Jul 2007 10 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0
Ago 2007 10 60 2.4±0.78 4±0.73 0-6 0 0 0 0 0 0 0 0
O. niloticus rosa
C. sclerosus C. dossoui Scutogyrus sp.
Mes N P (%) A ± EE I ± EE Int P (%) A ± EE I ± EE Int P (%) A ± EE I ± EE Int
Sept 2006 20 90 3.8±0.51 4.22±0.47 0-8 60 1.15±0.24 1.92±0.36 0-5 15 0.2±0.12 1.33±0.33 0-2
Nov 2006 20 100 78.7±16.43 78.7±16.43 9-166 100 8.7±2.13 8.7±2.13 0-5 70 2.6±0.99 3.71±1.19 0-10
Dic 2006 10 100 165±18.85 165±18.85 74-276 100 6.8±1.27 6.8±1.27 2-14 50 1.7±0.76 3.4±1.08 0-6
Ene 2007 10 100 95±29.94 95±29.94 20-344 40 1.6±0.98 4±2 0-10 60 1.8±063 3±0.68 0-6
Feb 2007 10 90 317.6±80.14 352.89±80.44 0-756 60 2.8±1.16 4.67±1.52 0-12 0 0 0 0
Mar 2007 10 100 235.6±72.16 235.6±72.16 2-596 40 1.6±0.98 4±2 0-10 30 1±0.61 3.33±1.33 0-6
Abr 2007 10 90 101.2±24.13 53.26±23.87 0-238 80 3.6±0.93 4.5±0.91 0-8 30 0.8±0.44 2.67±0.58 0-4
May 2007 10 80 7.4±1.84 9.25±1.73 0-16 30 0.8±0.44 2.67±0.67 0-4 20 0.4±0.27 2 0-2
Jun 2007 10 60 4.4±2.7 7.33±4.18 0-28 0 0 0 0 0 0 0 0
Jul 2007 10 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0
Ago 2007 10 60 1.2±0.33 2 0-2 0 0 0 0 0 0 0 0
87
88
B) Continuación
O. mossambicus
C. sclerosus C. dossoui Scutogyrus sp.
Mes N P (%) A ± EE I ± EE Int P (%) A ± EE I ± EE Int P (%) A ± EE I ± EE Int
Sept 2006 20 85 2.25±0.40 2.65±0.39 0-6 55 1.05±0.27 1.91±0.28 0-3 0 0 0 0
Nov 2006 20 100 32±6.78 32±6.78 4-78 70 1.3±0.50 1.86±0.59 0-5 60 0.9±0.31 1.5±0.34 0-3
Dic 2006 10 100 48.1±12.55 48.1±12.55 7-138 60 0.7±0.21 1.17±0.17 0-2 30 0.4±0.22 1.33±0.33 0-2
Ene 2007 10 100 133.2±23.94 133.2±23.94 8-268 10 0.2±0.20 2 0-2 0 0 0 0
Feb 2007 10 100 122.8±31.29 122.8±31.29 32-356 0 0 0 0 10 0.2±0.20 2± 0-2
Mar 2007 10 100 177.2±39.06 177.2±39.06 16-350 0 0 0 0 10 0.2±0.20 2± 0-2
Abr 2007 10 100 46.6±11.21 46.6±11.21 2-124 0 0 0 0 10 0.2±0.20 2 0-2
May 2007 10 90 28.8±10.6 32±11.30 0-96 0 0 0 0 0 0 0 0
Jun 2007 10 50 10.4±7.62 20.8±14.40 0-78 0 0 0 0 0 0 0 0
Jul 2007 10 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0
Ago 2007 10 50 2.2±1.05 4.4±1.6 0-10 0 0 0 0 0 0 0 0
Pargo UNAM
C. sclerosus C. dossoui Scutogyrus sp.
Mes N P (%) A ± EE I ± EE Int P (%) A ± EE I ± EE Int P (%) A ± EE I ± EE Int
Sept 2006 20 95 5.55±1.21 5.84±1.23 0-20 55 2.1±0.6 3.82±0.77 0-9 10 0.1±0.07 1 0-1
Nov 2006 20 100 90.6±12.66 90.6±12.66 25-148 80 3.6±1.21 4.5±1.34 0-12 70 2.8±1 4±1.15 0-10
Dic 2006 10 100 125.9±24.55 125.9±24.55 45-304 80 3.6±1.14 4.5±1.22 0-10 50 0.9±0.31 1.8±0.2 0-2
Ene 2007 10 100 218±46.38 218±46.38 4-484 30 0.6±0.31 2 0-2 40 0.8±0.33 2 0-2
Feb 2007 10 100 277.4±65.98 277.4±65.98 36-810 70 1.2±0.61 1.71 0-4 20 0.4±0.27 2 0-2
Mar 2007 10 100 371.2±87.40 371.2±87.40 106-898 40 0.8±0.33 2 0-2 60 1.4±0.43 2.33±0.33 0-4
Abr 2007 10 90 69.2±32.36 76.89±35.14 0-350 40 1±0.45 2.5±0.5 0-4 10 0.6±0.6 6 0-6
May 2007 10 60 11.6±4.45 19.33±5.43 0-38 10 0.2 2 0-2 0 0 0 0
Jun 2007 10 20 0.3±0.21 1.5±0.5 0-2 0 0 0 0 0 0 0 0
Jul 2007 10 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0
Ago 2007 10 30 0.8±0.44 2.67±0.67 0-4 0 0 0 0 0 0 0 0