departamento de ciencias biológicas, universidad de los
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Análisis de comunidades de foraminíferos bentónicos como indicadores de calidad de agua
(FORAM INDEX) en arrecifes del Caribe colombiano
Johanna Velásquez-Niño
Departamento de Ciencias Biológicas, Universidad de Los Andes. E mail: [email protected]
La crisis mundial con respecto a la eficiencia de APMs y el efecto sobre la resiliencia
ecosistémica que tienen los impactos locales, ha destacado la importancia de conseguir
indicadores que logren establecer las causas específicas que tiene un contaminante sobre los
ecosistemas. Los foraminíferos bentónicos marinos son eucariotas unicelulares que habitan en
sedimentos arenosos. Por su corto ciclo de vida y resistencia a otros factores como enfermedades
específicas a corales y resistencia a disturbios físicos, los foraminíferos son considerados
excelentes indicadores para cambios ambientales. Debido a que existen foraminíferos bentónicos
simbióticos, oportunistas y “otros taxa pequeños”, y teniendo en cuenta que la simbiosis no se
favorece bajo altas concentraciones de nutrientes, estos organismos logran reflejar, según la
composición de comunidades, el grado de contaminación por nutrientes. Con base en esto, este
estudio realizó un análisis de comunidades de foraminíferos bentónicos según el índice propuesto
para calidad de agua (FORAM INDEX), con el fin de determinar las condiciones de los arrecifes
dentro y fuera de Áreas Marinas Protegidas (AMPs) en Colombia. Se encontró que a excepción
de cuatro estaciones, el resto presentaron índices que favorecían el crecimiento y la recuperación
de los arrecifes. En general, las AMPs presentaron índices más bajos que fuera de éstas, resultado
que fue destado en las localidades de Islas del Rosario e Isla Fuerte. De igual forma, se encontró
que las estaciones más cercanas a la costa presentaron un índice más bajo con respecto a las
estaciones más lejanas. Ambos resultados sugieren que posiblemente la mayor fuente de
contaminación proviene de actividades antropogénicas como el turismo y la agricultura.
Adicionalmente, se logro establecer que la susceptibilidad de los foraminíferos simbióticos es
determinante en la variación del índice. Finalmente, se encontraron diferentes resultados que
soportaron muy bien la efectividad del índice: (1) Se observo una relación entre el índice y la
concentración de nutrientes, coberturas coralinas y coberturas de algas registradas en otros
estudios; (2) se encontró una relación entre el agrupamiento de las estaciones según la
composición y abundancia de géneros, y el índice; finalmente, (3) se determino que el tipo de
substrato del que era recogida la muestra no tuvo ninguna influencia sobre la composición de
foraminíferos.
Palabras claves: Foraminíferos bentónicos, Isla Fuerte, Islas del Rosario, Parque Nacional
Natural Tayrona, Áreas Marinas Protegidas, eutrofización, análisis de comunidades.
Introducción
A pesar de que los arrecifes coralinos son los ecosistemas marinos más diversos y productivos,
en la últimas décadas éstos han sido deteriorados por factores tanto globales (como
calentamiento global y acidificación oceánica) (Hughes et al., 2003 [1]; Hoegh-Guldberg et al.,
2007 [2]) como por impactos locales (como es el caso de la sobrepesca y contaminación del
agua, entre otros) (e.g., Richmond, 1993 [3]; Jackson et al., 2001 [4]). Debido a esto, los
impactos locales han llevado a que algunos arrecifes pierdan su capacidad de resiliencia, por lo
que nunca logran recuperarse después de un fuerte disturbio [1,5,6,7,8]. En 1998 se estimo que
cerca del 60% de los arrecifes del mundo se encontraban bajo diferentes tipos de impactos
locales [9] y que ya el 16% de los arrecifes se estaban perdiendo [10]. En el año 2004 de éste
16%, solo el 40% de los arrecifes se estaban recuperando [10]. Para este mismo año, se estimo
que el 24% de los arrecifes se encontraban en alto riego, el 26% en riesgo medio y que solo el
50% en riesgo bajo [10]. Específicamente, el Mar Caribe parece ser una de las zonas más
afectadas a nivel mundial, ya que la pérdida de corales a través del tiempo es cada vez más
severa [11]. Con estas cifras tan alarmantes, nace la preocupación de entender como están
respondiendo las estructuras tróficas de los arrecifes coralinos a los impactos locales producidos
por el hombre, para de este modo establecer estrategias y planes de conservación (e.g., West,
2003 [5]; Bellwood et al., 2004 [12]).
Varios estudios coinciden que la fuente directa de contaminación proviene de los ríos y del
aumento de poblaciones humanas aledañas a éstos, pues por procesos como la escorrentía, todos
los desechos, sedimentos, y otras sustancias como nutrientes (provenientes de actividades como
la agricultura), se descargan finalmente en el mar (e.g., Fabricius 2005 [13]; Restrepo et al., 2006
[14]). Hasta el momento se sabe que probablemente el factor más influyente en el cambio de la
composición de comunidades bentónicas es la eutrofización [15]. Este patrón se da debido a que
un aumento en la concentración de nutrientes, produce un cambio en la dominancia de
organismos simbióticos, como los corales, por una dominancia de organismos que se ven
beneficiados en su tasa de crecimiento, como las algas [15]. Estas condiciones de nutrificación
desfavorecen la simbiosis por dos razones principales: atenuación de luz [15] y una relación
negativa entre el aumento de nitrógeno disuelto y la estabilidad de la simbiosis (e.g., Dubinsky y
Jokiel, 1994 [16]).
Frente a este escenario, las Áreas Marinas Protegidas (AMPs) se han convertido en la
herramienta de manejo más usada para conservar ecosistemas marinos. Sus objetivos se
concentran principalmente en proteger especies, hábitats marinos y manejar sosteniblemente
bienes y servicios socioeconómicos. Debido al rol ecológico de las AMPs y a la aparente perdida
de arrecifes prístinos, estas áreas por medio de comparaciones entre AMPs y no AMPs, se han
convertido en el mejor acercamiento para entender la respuesta de diferentes organismos a
cambios ambientales [17]. En busca de conseguir mejorar la efectividad de las AMPs, se han
establecido diferentes áreas de manejo como “las áreas de no captura” o reservas marinas [18],
las cuales se definen según un patrón de zonación, dependiendo del potencial de los recursos
biológicos (como lugares de desove) y socioecónomos (turismo, pesca, etc.) [19]. Sin embargo,
el paradigma de las AMPs atraviesa por una crisis a nivel mundial debido a su baja eficiencia con
respecto a sus objetivos iníciales de conservación. La eficiencia de las AMPs ha sido
particularmente pobre en zonas que incluyen arrecifes coralinos donde áreas con y sin manejo
presentan una disminución de la cobertura coralina, aumento en la abundancia algal y bajas tallas
y densidades de peces (e.g., Camargo et al.,2009 [20]). Adicional a esto, se ha encontrado que el
número y cubrimiento de AMPs no es un indicador honesto de conservación debido a que
estudios recientes han mostrado que sólo el 2% de los arrecifes del mundo se encuentran bajo
protección eficiente [21].
En Colombia, al igual que en el resto del mundo, la preocupación por los impactos negativos que
causa la contaminación de agua, ha llevado a que se establezcan programas de monitoreo a
grandes escalas. Por ejemplo, la “Red de Vigilancia para la Conservación y Protección de las
Aguas Marinas y Costeras de Colombia” (REDCAM) establecido por el centro de investigación
INVEMAR, evalúa las fuentes, el tipo, el impacto y el riesgo de diferentes tipos de
contaminantes derivados de actividades humanas. Según sus investigaciones y con ayuda del
Departamento Nacional de Planeación, ellos determinaron, que por su alta densidad poblacional
y nivel de urbanización, los departamentos de Bolívar, Magdalena, Guajira y Atlántico son los
mayores generadores de residuos. Adicionalmente, otro estudio mostro que tanto el incremento
en la densidad poblacional y la sobreexplotación de la tierra, han causado que el flujo de
sedimentos en el rio Magdalena este aumentando considerablemente, causando efectos negativos
sobre arrecifes que se encuentran bajo protección, como en la estación de Isla Grande que está
ubicada en el Parque Nacional Natural Corales del Rosario y San Bernardo (PNN-CRSB) [14].
Debido a estos factores, y junto con los niveles de pobreza y los conflictos que se presentan entre
las metas de conservación y el uso de los servicios que provee el mar, los objeticos primordiales
del AMP en PNN-CRSB, en cuanto a variables biológicas, sociales y económicas, no se están
alcanzando [20].
Con estos antecedentes, se puede concluir que la sinergia entre el cambio climático y las
presiones antropogénicas en los arrecifes ocasionan graves disminuciones o pérdidas de la
resiliencia, generando de este modo cambios indeseados en la estructura y función de los
ecosistemas, los cuales a su vez comprometen la capacidad de generar bienes y servicios para la
sociedad humana [22]. Por esta razón, se hace necesario diseñar y estandarizar indicadores
biológicos de resiliencia que sean prácticos para determinar la efectividad del manejo de las
AMPs, de tal manera que se logre anticipar y prevenir los cambios ecosistémicos indeseados. Sin
embargo, surgen las preguntas: ¿Cómo conseguir un indicador que permita distinguir entre los
efectos del cambio climático y los de índole antropogénico? y ¿Cómo podría este indicador
adelantarse en el tiempo para prevenir el deterioro de los arrecifes?
Debido a que su deterioro está sujeto a muchos factores (enfermedades, disturbios físicos,
calentamiento global, contaminación del agua, etc.), los corales no logran ser un indicador
especifico para un determinado impacto [23]. Por su parte, los foraminíferos bentónicos marinos,
cumplen con ciertas cualidades principalmente fisiológicas y morfológicas, que los convierten en
excelentes indicadores de calidad de agua. Estos pequeños protozoos se caracterizan por tener
forámenes por dónde salen pseudópodos para alimentarse, y una testa con una o más cámaras
que les permite alcanzar tamaños usualmente entre 0.1 y 1.0 mm [24]. Estas testas se vuelven
fundamentales en diferentes tipos de estudios como por ejemplo: paleontológicos debido al gran
registro fósil que tienen (e.g., Renema et al., 2008 [25]) y ambientales, por su relación entre la
deformación de éstas testas y la concentración de metales pesados [26]. Adicionalmente, y lo que
a este estudio le interesa, los foraminíferos tienen características, que a diferencia de los corales,
los hacen indicadores muy buenos para contaminación por nutrientes [23]. El fundamento de esto
nace de la existencia de foraminíferos bentónicos simbióticos (con diferentes tipos de
microalgas), oportunistas y “otros taxa pequeños heterotróficos”, los cuales varían su
composición dentro de las comunidades según la disponibilidad de nutrientes (al igual que los
corales y algas) [23]. La ventaja de los foraminíferos simbióticos sobre sus análogos (corales), es
que presentan resistencia a enfermedades especificas de corales, y debido a que su ciclo de vida
es muy corto, tienen la capacidad de responder más rápido a cambios ambientales [27]. Es decir,
que debido a que tanto los corales y foraminíferos simbióticos tienen los mismos requerimientos
ecológicos frente a la disponibilidad de nutrientes, y a la independencia que tienen los
foraminíferos a responder frente a otros factores que llevan al deterioro de los arrecifes, este
grupo logra establecer potencialmente si el ecosistema está siendo afectado por impactos de tipo
antropogénico o global [27].
Hallock et al., 2003 [23], con base en 30 años de investigación, propone el “FORAM
(Foraminifera in Reef Assessment and Monitoring) INDEX (FI)”. Este índice consiste en una
medida eficiente [28,29,30] que determina el efecto de la concentración de nutrientes sobre la
capacidad de recuperación y resiliencia de los arrecifes [23]. La base fundamental de este índice,
es que al igual que los corales, se ha visto que en arrecifes sanos y con bajas concentraciones de
nutrientes, dominan los foraminíferos simbióticos [31], mientras que cuando las condiciones
cambian, al igual que las algas y otros organismos, empiezan a proliferar “otros taxa pequeños”
de foraminíferos herbívoros y detritívoros (e.g., Cockey et al., 1996 [27]). En condiciones más
extremas, en donde elevados niveles de nutrientes llevan al aumento desproporcionado de
materia orgánica y que a la vez produce una disminución en la concentración de oxigeno
disuelto disponible, las comunidades bentónicas continúan cambiando, incluyendo la dominancia
de foraminíferos oportunistas capacitados para sobrevivir episodios de anoxia (e.g., Alve, 1995
[32], Kahio, 1994 [33]). Con base en esto, se propuso la siguiente ecuación por la cual se obtiene
el inidice [23]:
FI= (10 x Ps) + (Po) + (Ps)
Donde,
Ps es la proporción de foraminíferos simbióticos, Po es la proporción de foraminíferos
oportunistas y Ps es la proporción de “otros taxa pequeños”.
Como bien lo explican Carnahan et al., 2009 [29] y Hallock et al., 2003 [23] en sus estudios, esta
ecuación es interpretada según los cambios en las comunidades bentónicas de foraminíferos y las
diferencias en las tasas de crecimiento de cada grupo funcional. Es decir, que si el 100% de los
foraminíferos pertenecieran a “otros taxa pequeños” el FI=2 y que a medida que aumentara el
número de foraminíferos simbióticos u oportunistas el índice subiría o bajaría respectivamente.
Por lo tanto, si se presentara esta situación, las concentraciones de nutrientes serian lo
suficientemente altas como para que los foraminíferos simbióticos no pudieran crecer, pero no lo
suficientes como para bajar las concentraciones de oxigeno disuelto considerablemente y hacer
que los foraminíferos oportunistas dominaran en el sedimento. Por lo tanto, un FI<2 va a indicar
que por las altas concentraciones de nutrientes, los organismos como los corales hermatípicos no
van a poder crecer ni recuperarse después de un disturbio. Además, teniendo en cuenta que para
los organismos calcificadores mixotróficos (corales con zooxantelas y foraminíferos
simbióticos), los requerimientos respiratorios son mayores, (ciclo de vida más largo y tasa de
crecimiento menor), se le da un peso mayor a los foraminíferos simbióticos en la ecuación
(multiplicado por 10). Debido a esto, se predice que si el sedimento tiene entre 25-30% de
foraminíferos simbióticos, las condiciones del arrecife van a ser lo suficientemente buenas para
que estos organismos puedan crecer y recuperarse (F>4).
Con la relación que existe entre este contaminante y el ensamblaje de comunidades de
foraminíferos bentónicos, se ha logrado establecer algo que antes no se había podido hacer:
determinar la respuesta y capacidad de resiliencia a corto y largo plazo de los arrecifes en cuanto
a la concentración de nutrientes. La razón de esto, es que cuando se presentaban eventos de
nutrificación (la concentración de nutrientes no es suficiente para que haya una disminución de
oxigeno disuelto) no se podían hacer mediciones confiables de la concentración de nutrientes,
debido a que diferentes organismos tienen la capacidad de incorporar y utilizar estos nutrientes
disponibles (e.g., Twilley et al., 1985 [34]). Finalmente hay tres atributos más que hacen que este
índice sea un excelente indicador: (1) sirve a cualquier profundidad que no supere los 20m
[23,28]; (2) se ha comprobado que la composición del sedimento (tamaño de grano) no lo afecta
[15,30,35,36], y (3) al parecer tiene un rango de aplicación geográfico muy alto [23,28].
Por lo tanto y debido a la baja eficiencia de las AMPs y el gran deterioro de los arrecifes del
Caribe, el presente proyecto pretende realizar un análisis de comunidades y calcular el índice de
los foraminíferos bentónicos en arrecifes de Colombia, contribuyendo en la manera de medir la
efectividad de manejo de los arrecifes coralinos y así definir de manera más precisa los
correctivos necesarios hacia nuevas y efectivas estrategias de conservación.
Metodología
Áreas de estudio y muestreo
Se realizaron muestreos de sedimento arenosos en tres localidades del mar Caribe de Colombia:
Isla Fuerte (IF) (departamento de Bolívar), Islas del Rosario (PNN-CRSB) (departamento de
Bolívar) y Parque Natural Nacional Tayrona (PNNT) (departamento de Magdalena). Para IF se
evaluaron cinco estaciones que comprendían áreas marinas no protegidas (No AMPs), para
PNN-CRSB cuatro estaciones dentro de áreas marinas protegidas (AMPs), y para PNNT tres No
AMPs y dos AMPs (Figura 1). A cada estación se le calculo su distancia a la costa por medio de
Google Earth y se categorizaron entre cerca, media y lejos. Por medio SCUBA y snorkel, y con
ayuda de bolsas y cucharas de plástico previamente marcadas, se colectaron 4 muestras de
sedimento por estación. Para cada muestra se registro el tipo de substrato (alga o coral) del que
era colectada. Una vez en tierra, las muestras fueron puestas en viales plásticos de orina (38 ml)
y posteriormente fijadas con alcohol absoluto.
Figura1. Áreas y estaciones de estudio. Representa las estaciones que se encuentran
dentro de un AMP.
Conteo y FORAM INDEX
Cada vez que una muestra iba a ser contada se ponía a secar a temperatura ambiente y
posteriormente se pesaban 2 g (el conteo se realizaba de a 1 g por separado). Esta cantidad era
colocada en cajas de preti de 90 mm de diámetro y por medio de un estereoscopio Leica EZ4 se
llevaba a cabo el conteo de individuos de foraminíferos según el género al que pertenecían [23].
Cada género nuevo era identificado y fotografiado, para posteriormente categorizarlos según el
grupo funcional (simbiótico, oportunista y otros taxa pequeños) [23]. Después y según lo
propuesto por Hallock et al., 2003, se obtuvieron las proporciones para cada grupo funcional por
estación, para finalmente obtener el FORAM INDEX. Adicionalmente, se determino si existía
algún patrón similar entre el FORAM INDEX y la concentración de nitratos y ortofosfatos
medidos por el REDCAM en 2008.
Análisis estadísticos
Con los programas SPSS Statistics 17.0 y Statistix 8.0, se realizaron diferentes tipos de análisis
estadísticos. Para identificar si existían diferencias entre los índices calculados para cada estación
por localidad, según la distancia a la costa y entre AMPs y No AMPs, se realizo un análisis con
el método de Kruskal-Wallis (K-W) y un alfa de 0.05, después de realizar el test de normalidad
de Shapiro-Wilk el cual detecto diferencias significativas entre las varianzas de las muestras
(P=0.0000). En caso de encontrar diferencias significativas en alguno de los resultados de K-W,
se realizo un análisis de múltiples comparaciones por pares, para saber entre cuales variables
estaban las diferencias. El mismo análisis fue realizado con el fin de identificar como influía el
cambio de composición de cada grupo funcional tanto entre como dentro de cada localidad y
según el tipo de substrato del que era recogida la muestra. Es decir, que a partir de los conteos
totales por estación de simbióticos, oportunistas y “otros taxa pequeños”, se observo si los
cambios de composición eran significativamente diferentes para las localidades y para los dos
tipos de substrato. Adicionalmente, para establecer la influencia del índice sobre el cambio en la
composición de otras comunidades bentónicas, se realizo una regresión lineal entre el FI y las
coberturas de corales y el FI y las coberturas de algas, halladas por un grupo de investigación de
la universidad Jorge Tadeo Lozano, Colombia.
Análisis de comunidades
Finalmente, con el programa PRIMER 6.0 se obtuvo el índice de diversidad de Shannon para
cada estación, se realizo un análisis de similaridad con el método de Bray-Curtis y se estableció
el porcentaje de contribución de género con SIMPER, para establecer posibles relaciones entre
la agrupación de las estaciones según la composición y abundancia de géneros y el FORAM
INDEX.
Resultados
Conteo y FORAM INDEX
Debido a que se realizaron conteos de 1 g por muestra y que por cada una de éstas se contaban 2
g, se obtuvo un total de 112 conteos, 3353 individuos y 33 géneros identificados. Los resultados
del FI por estaciones para cada localidad y AMPs y No AMPs, se encuentran representados en la
Figura 2. Todas las estaciones presentaron un FI>2, lo que indica que todos los arrecifes se
encuentran en la capacidad de crecer. Sin embargo, se encontró que a diferencia de todas las
estaciones fuera de AMPs que tuvieron un FI > 4, dos estaciones dentro de AMPs en PNNT
(Chengue y Cangrejo Moró) y dos estaciones de PNN-CRSB (Punta Brava y Boya Spawning)
presentaron un FI <4, lo cual indica que si se presentara algún tipo de mortalidad masiva por
factores independientes a la eutroficación, los arrecifes probablemente no estarían en la
capacidad de recuperase.
Figura 2. FORAM INDEX por estaciones en las tres localidades muestreadas. B=Bajo
Burbujas, P=Planchón, FL=Fondo Loco, BB= Bajo Bushnell, CI= Canal del Inglés, M=
Morro, PV= Punta Venado, PBT=Punta Betín, C=Bahía Chengue, C= Cangrejo Moró, IG=
Isla Gloria, CR= Caño Ratón, PB= Punta Brava, BS= Boya Spawning.
Debido a que pocas estaciones evaluadas en este estudio coincidían con estaciones evaluadas por
la REDCAM, no se pudo realizar una regresión lineal entre el FI y la concentración de
nutrientes. Sin embargo, por medio de un histograma (Figura 3), se encontró que en las
estaciones de Bolívar (las cuales coincidían con una estación de PNN-CRSB de este estudio),
presentaron concentraciones muy elevadas de nutrientes, mientras que en Magdalena (donde
coincidían tres estaciones de PNNT), mostraron concentraciones más bajas. Teniendo en cuenta
esto, y que en general el FI fue más bajo para las estaciones de PNN-CRSB que para el PNNT
(Figura2), se puede considerar que efectivamente existe una relación entre el índice y la
concentración de nutrientes. Además, para las cuatro estaciones que compartían ambos estudios,
se encontró que para tres estaciones (Morro, Punta Betín y Caño Ratón) el FI>4 y que la
concentración de nutrientes fue muy baja, mientras que para una estación (Chengue) el 2<FI<4 y
que la concentración de nutrientes fue la mayor con respecto a las otras tres estaciones.
Figura 3. Concentración de nitratos y ortofosfatos en estaciones del departamento de
Bolívar y Magdalena. C=Chengue, PBT= Punta Betín, CR= Caño Ratón.
Análisis estadísticos y nutrientes
Al comparar los incides de cada estación por localidad (Figura 4a), se encontraron diferencias
significativas entre IF e PNN-CRSB (F=7.95, P=0.0073), las cuales comprendían justamente las
dos localidades en donde todas las estaciones son No AMPs y AMPs respectivamente. Esto
coincidió muy bien cuando se realizo el análisis entre AMPs y No AMPs (Figura 4b), pues entre
ambas áreas se encontraron diferencias significativas con respecto al FI (F=19.6, P=0.0008)), y
donde sorpresivamente los FI resultaron ser mayores para las No AMPs.
a. b.
Figura 4. Análisis con Kruskal-Wallis entre el FORAM INDEX por estación, entre
localidades (a) y AMPs y No AMPs (b).
Con las distancias a la costa, cuatro estaciones de PNN, tres de PNN-CRSB y una de IF se
agruparon en “cerca”, una PNNT y dos de IF en “media”, y dos de IF y una de PNN-CRSB en
“lejos”. Al comparar estos índices (Figura 5), se encontraron diferencias entre las estaciones
lejanas y cercanas a la costa (F=9.25, P=0.0044), en donde las lejanas resultaron tener mejor FI.
Figura 5. Análisis con Kruskal-Wallis entre el FORAM INDEX por estación según su
distancia a la costa.
Se realizaron seis análisis para determinar si existían diferencias en el cambio de la composición
de las comunidades de foraminíferos según el grupo funcional dentro y entre las localidades. En
la Figura 6 se representan las únicas diferencias que se encontraron, los otros gráficos no se
muestran. Se encontró que el número de individuos simbióticos contados en las estacione de IF
son significativamente diferentes de los individuos oportunistas dentro de la misma localidad
(F=20.4, P=0.0001) (Figura 6a), y de los individuos simbióticos contados en PNN-CRSB y
PNNT (F=12.4, P=0.0015) (Figura 6b). De la misma forma, se realizaron cinco análisis para
determinar cómo variaba la composición en el grupo funcional en cada uno de los substratos. No
se encontraron diferencias de ningún tipo entre los factores de cada variable (P<0.05) (los
resultados no se muestran), lo que indica que el tipo de substrato no está afectando en la
composición de foraminíferos y por lo mismo en el muestreo realizado.
a. b.
Figura 6. Análisis con Kruskal-Wallis entre el conteo de individuos según el grupo
funcional en IF (a) y según el conteo de individuos simbióticos para cada localidad (b).
Adicionalmente, se realizo una regresión lineal del FI contra la cobertura de corales y algas, para
once estaciones de PNN-CRSB y PNNT que coincidían con los estudios de la universidad Jorge
Tadeo Lozano (Figura 7). Aunque se encontró una tendencia positiva entre el FI y la cobertura
coralina (Figura 7a) y una negativa con la cobertura de algas (Figura 7b), no se puedo establecer
un efecto del FI sobre el cambio de la composición de comunidades en ambos organismos
(P=0.5615 para corales, P=0.4975 para algas).
a. b.
Figura 7. Regresión lineal del FI contra cobertura coralina (a) y cobertura de algas (b)
para 11 estaciones de PNN-CRSB y PNNT.
Análisis de comunidades
El índice de diversidad de Shannon se encuentra detallado para cada estación en la Tabla 1. Una
estación de IF fue la única que presento un índice menor a 1, mientras que una estación de PNNT
y dos de PNN-CRSB arrojaron un índice mayor a 2. Estos valores resultaron ser inversos a lo
encontrado para el FI (Figura2).
Tabla1. Para cada estación: Número de géneros (S), Número de individuos (N) e Índice de
Shannon (H`(log)). En rojo los índices<1 y en azul los índices>2.
LocalidadEstació
n S N H`(loge)IF B 18 577 0.44744 P 20 551 1.0439 FL 22 527 1.145 BB 21 478 1.1831 CI 18 241 1.3183
PNNT M 15 110 1.6479 PV 13 139 1.45 PBT 16 72 2.2874 C 12 44 1.9193 CM 10 23 1.7476PNN-CRSB IG 15 100 2.0608 CR 10 106 1.7556 PB 17 295 1.8771 BS 18 96 2.088
Por medio del análisis de clasificación con el método de Bray-Curtis se encontraron cuatro
grupos según el porcentaje de similaridad (Figura 8), los cuales resultaron estar muy bien
relacionados con respecto a los FI. El Grupo A conformó todas las estaciones con los FI más
altos de IF (FI>8). Dentro del Grupo B se agrupo la estación con el FI más bajo de IF y las
estaciones con el FI más altos de PNNT (7<FI<7.3). El Grupo C lo conformaron dos estaciones
de PNNT con un FI muy parecido (4.05 y 3.77). Y el Grupo D abarco todas las estaciones de
PNN-CRSB con un rango del FI más amplio (2.4 a 5.03). La estación Cangrejo Moró (CM) no se
agrupo dentro de ninguno de los grupos, y fue la estación con el FI más bajo (2.34). Esta estación
fue además la más cercana a la costa y representaba un arrecife muy pequeño y deteriorado.
Debido a que se encontró una agrupación en donde la similaridad entre las estaciones disminuía
a medida que bajaba el FI, se determino por medio del análisis de SIMPER el género que mas
contribuía a la formación de cada grupo, para de este modo establecer si también existía una
relación con el grupo funcional dominante para cada grupo. Para el Grupo A se encontró que el
género Amphistegina contribuyo en un 87.55% sobre el porcentaje de similaridad. Este género
hace parte de los organismos simbióticos y mostro ser muy representativo en las muestras de IF.
En el Grupo B nuevamente Amphistegina fue el que presento mayor porcentaje de contribución
pero con un porcentaje menor (69.99%). Para el Grupo C, donde el índice es mucho más bajo
con respecto al Grupo A y B, se encontró que los géneros que mas porcentaje de contribución
tuvieron fueron los catalogados como “otro taxa pequeño” de los géneros Rosalina (32.25%),
Triloculina (26.47%) y Quinqueloculina (14.71%). Y finalmente para el Grupo D, se encontró
que el género de mayor aporte fue “otro taxa pequeño” llamado Planorbulina (25.58%), seguido
por Quinqueloculina (24.89).
Figura 8. Análisis de similaridad con el método de Bray-Curtis según el conteo de géneros
por estación.
Discusión
Ningún sitio de muestreo tenía características evidentes de eutrofización (por ejemplo
afloramientos de algas), lo cual indicaba que a pesar de que podrían existir eventos de
nutrificación, las concentraciones de nutrientes no eran suficientes para que existiera una
proliferación de plantas acuáticas. Debido a esto, es posible que no se hayan encontrado FI<2
(Figura 2), ya que la ausencia de acumulación de materia orgánica hace que no haya un
decaimiento en las concentraciones de oxigeno disuelto, y por lo mismo la dominancia de
organismos resistentes a estas condiciones (e.g., Alve, 1995 [32], Kahio, 1994 [33]) (y los
determinantes de que el FI sea menor a 2 [29]), no se presentan.
En cuanto a las cuatro estaciones de AMPs (dos de PNNT y dos de PNN-CRSB) que
presentaron un FI<4 (Figura 2), sería importante evaluar las posibles causas que están llevando a
que los arrecifes se encuentren bajo estrés por altas concentraciones de nutrientes, ya que esto
está provocando que a pesar de que la población de organismos simbióticos tiene la capacidad
de crecer, esta tasa no es suficiente para que el arrecife tenga posibilidades de recuperarse
después de un evento de mortalidad masiva como por blanqueamiento [23,29]. Según los
resultados donde los FI entre las localidades de IF e PNN-CRSB (Figura 4a), AMPs y No AMPs
(Figura 4b), y estaciones cercanas y lejanas a la costa (Figura 5), resultaron ser diferentes
(P<0.005), se podría atribuir que las mayores causas de contaminación pueden estar relacionadas
con diferentes fuentes: 1). Descargas de ríos con altos sedimentos, debido a que se ha encontrado
que el aporte de nutrientes de ríos como el Magdalena afecta a los arrecifes más expuestos en
PNN-CRSB [14]. En el caso de este estudio se sabe que la estación de “Boya Spawning” recibe
gran cantidad de sedimentos descargados por este rio por medio del canal del Dique y sus
descargas en la Bahía de Barbacoas, lo cual explica su FI tan bajo (2.42). 2). El aumento de
densidades poblacionales es una fuente determinante sobre el incremento en las concentraciones
de contaminantes, por lo que el aporte de contaminación por las altas actividades turísticas junto
con sus altas densidades poblacionales en PNN-CRSB (que representa toda una AMP), puede
estar llevando a que los esfuerzos en conservación en esta área no sean eficientes. Esto explicaría
muy bien los resultados encontrados en la Figura 4a y 4b, ya que las diferencias poblacionales y
turísticas de PNN-CRSB (AMP) e IF (No AMP) son considerablemente diferentes. 3). Con
relación al punto 2, se estima que por causa del incremento en la urbanización (y densidad
poblacional), los desechos producidos desde la costa son de gran aporte para que se desarrollen
eventos de eutrofización, por lo que la cercanía de los arrecifes se vuelve definitivo en cuanto a
su nivel de impacto. Es por esto que probablemente se haya encontrado diferencias significativas
entre las estaciones lejanas (FI mayores) y las estaciones cercanas (Figura 5). Todo lo
mencionado anteriormente, coincide muy bien con los resultados en dónde se encontró que en
general las concentraciones de nutrientes en estaciones del Bolívar (incluye PNN-CRSB) son
mucho mayores con respecto a estaciones del Magdalena (incluye estaciones de PNNT) (Figura
3).
Con base en los resultados en la Figura 6, se puede observar como los organismos simbióticos
son los determinantes sobre el FI, ya que se encontró que en condiciones buenas de nutrientes su
dominancia dentro de una misma localidad (IF) fue determinante sobre el resto de los grupos
funcionales (Figura 6a). Además, a medida que las condiciones empiezan a ser desfavorables, la
dominancia de estos organismos simbióticos empieza a disminuir principalmente por causa de su
mortalidad (Figura 6b) y no por la proliferación de “otros taxa pequeños” (no se encontraron
diferencias entre este grupo funcional según la localidad, P>0.05).
Este estudio logro establecer que además de la profundidad [23] y el tamaño del grano (e.g.,
Daniels. 2005 [30]), el tipo de substrato del que es colectada la muestra no tienen una influencia
sobre la composición de foraminíferos, por lo que el FI no se va a ver afectado por estas
variables.
La tendencia positiva entre la relación de los FI y las coberturas coralinas (Figura 7a) y negativa
entre los FI y las coberturas de algas (Figura 7b) dio como se esperaba, pues bajos niveles de
nutrientes (altos FI) benefician el crecimiento y dominancia de corales, mientras que niveles
altos de nutrientes (bajo FI) producen el mismo efecto sobre las algas [15]. Sin embargo, al
realizar la regresión lineal no se encontró una relación causa/efecto en ninguno de los dos casos,
lo cual se podría explicar a la variedad de factores (como blanqueamiento, disturbios, entre
otros), que influyen en la variación de cobertura de estos dos tipos de organismos [23].
Al igual que en otros estudios (e.g., Barbosa et al., 2009 [37]) se encontró que paradójicamente
los índices de diversidad de foraminíferos bentónicos disminuyen a medida que mejoran las
condiciones en cuanto a nutrientes (Tabla1). Este es el caso de las estaciones de IF las cuales en
general presentaron menor índice de Shannon y mayor FI con respecto a PNN-CRSB y PNNT.
Actualmente se conocen más especies de foraminíferos de “otros taxa pequeños” que de
foraminíferos simbióticos, por lo que probablemente en condiciones donde la simbiosis no se
beneficia, la dominancia de estos taxa heterotróficos va hacer que la diversidad aumente.
El análisis de similaridad mostro una relación clave de cómo la composición y abundancia de
foraminíferos son determinantes en el FI (Figura 8), ya que precisamente estos dos factores son
el fundamento de este índice y serian equivalentes al grupo funcional y sus proporciones. Con
respecto a lo arrojado con el método de SIMPER se encontró que además de una variación en la
composición en el grupo funcional de los foraminíferos, existen géneros claves que responden
mejor a los cambios de nutrientes. En la estaciones con mejor FI (Grupo A y Grupo B), se
encontró una dominancia clara del genero simbiótico Amphistegina, el cual a medida que los FI
iban disminuyendo su porcentaje de contribución también lo hacía. Cockey et al., 1996 [27]
encontraron el mismo patrón con el mismo género, por lo que su susceptibilidad a cambios
ambientales hace que este género pueda ser considerado con un muy buen indicador de
eutrofización. En las dos estaciones que tenían índices parecidos en PNNT (Grupo C), se
encontró un porcentaje de contribución mayor por el género Rosalina, mientras que para todas
las estaciones de PNN-CRSB (Grupo D) (con los índices más bajos), fue el género Planorbulina
el que mayor porcentaje de contribución tubo. Teniendo en cuenta que tanto Rosalina como
Planorbulina son generos que pertenecen al grupo funcional de “otros taxa pequenos”, se puede
concluir que tanto las concentraciones de nutrientes como la localidad afectan la dominancia de
cierto grupo funcional y ciertos géneros, los cuales se están viendo favorecidos bajo diferentes
condiciones ambientales.
Conclusiones
Los impactos antropogénicos están siendo determinantes sobre la baja eficiencia de las AMPs
con respecto a sus objetivos en conservación. Urbanización, agricultura y densidad poblacional
están llevando a que los arrecifes pierdan su capacidad de responder a efectos globales. Por esto,
arrecifes localizados en AMPs como en PNN-CRSB, los cuales se ven también afectados por
actividades turística, no logran presentar condiciones tan buenas como en arrecifes en No AMPs
como en IF.
El FI resultó ser un indicador muy bueno de calidad de agua, pues análisis estadísticos y de
comunidades soportaron muy bien lo encontrado para cada localidad. Además de lo ya estipulado
(profundidad y grano de arena), el substrato al que pertenece la muestra tampoco tuvo ningún
efecto sobre la composición de foraminíferos bentónicos y el FI, por lo que su aplicación como
indicador de eutrofización se considera muy pertinente.
Agradecimientos
Especial agradecimiento al profesor y director del laboratorio de Biología Molecular Marina
BIOMMAR (Departamento de Ciencias Biológicas-Facultad de Ciencias, Universidad de los Andes),
Juan Armando Sánchez por dirigir este estudio. A la profesora Pamella Hallock de la Universidad
del Sur de Florida, por su colaboración en la identificación morfológica de los organismos de
estudio. A los estudiantes de maestría de la Universidad de los Andes Dairo Escobar y Juliana
López, por sus aportes y conocimientos en conservación. Al profesor y estudiante de doctorado
de la Universidad de los Andes Patrick Alain Venail, por su ayuda en los análisis estadísticos. Y
en general a la Universidad de Los Andes en donde se llevó a cabo este proyecto.
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