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Composición y abundancia de especies de dinoflagelados
asociados a praderas de pastos marinos y macroalgas en la isla de Barú, durante diferentes periodos
climáticos
Anderson Ruiz Gómez
Universidad Nacional de Colombia
Facultad de Ciencias, Instituto de Biotecnología Universidad Nacional (IBUN)
Bogotá, Colombia
2016
Composición y abundancia de especies de dinoflagelados
asociados a praderas de pastos marinos y macroalgas en la isla de Barú, durante diferentes periodos
climáticos
Anderson Ruiz Gómez
Tesis o trabajo de investigación presentada(o) como requisito parcial para optar al título
de:
Magister en Ciencias - Microbiología
Director:
José Ernesto Mancera Ph.D.
Grupo de Investigación:
Grupo de Modelación de Ecosistemas Costeros / Línea Microalgas tóxicas.
Universidad Nacional de Colombia
Facultad de Ciencias, Instituto de Biotecnología Universidad Nacional (IBUN)
Bogotá, Colombia
2016
Agradecimientos Agradezco al Grupo de Modelación de Ecosistemas Costeros por permitirme llevar a cabo
este proyecto.
Al profesor José Ernesto Mancera por darme esta oportunidad, por sus grandes aportes,
por su apoyo y por la confianza que deposito en mí.
A mis amigos y compañeros del grupo por hacer más alegre y grata mi estancia durante
este tiempo.
A mi Familia por apoyarme en cada momento de mi vida, por guiarme y por darme la
fuerza para seguir adelante cada día.
A mi novia Diana Milena por ser tan comprensiva, por quererme tanto, por estar siempre
presente y porque sin ella nada de esto hubiera sido posible.
A la profesora Martha Fontanilla y al profesor Daniel Uribe por sus valiosos aportes y su
apoyo.
A Socorrito por su amabilidad y su ayuda incondicional.
A todos mis amigos y amigas que me han brindado grandes momentos y alegrías.
A las personas de Barú por ser tan amables, tan lindas y colaboradoras.
A todas aquellas personas que de un modo u otro hicieron posible este trabajo.
6
Resumen La salud humana, la economía y los ecosistemas marinos se han visto afectados en las
últimas décadas por el aumento de eventos tóxicos y proliferaciones algales nocivas
(FAN), causadas por microalgas. Este incremento ha sido atribuido a una gran variedad
de factores que van desde el aumento de la temperatura causada por El Niño o el cambio
climático hasta el incremento de nutrientes en las aguas marinas (contaminación
antropogénica). En Colombia estos sucesos han generado una serie de consecuencias
que van desde la mortandad de peces y aves hasta intoxicaciones humanas. Con el
objetivo de determinar la composición y abundancia de dinoflagelados asociados a
praderas de pastos marinos y macroalgas en la Isla de Barú, se recolectaron muestras de
pastos marinos y macroalgas en tres lugares de la Isla durante abril y septiembre de
2015. En total se hallaron 10 géneros de diatomeas y 3 géneros de dinoflagelados como
epífitos de tres especies de pastos marinos Thalassia testudinum, Syringodium filiforme y
Halodule wrightii, y una macroalga, Halimeda opuntia. Prorocentrum lima fue el
dinoflagelado epifito con mayor presencia, seguido de P. hoffmannianum, Ostreopsis sp. y
Gambierdiscus sp. No se encontraron diferencias estadísticamente significativas en la
abundancia de dinoflagelados ni entre lugares, ni entre meses de muestreo. Aunque la
densidad celular de dinoflagelados (1032 ± 1158,2 Células/g de peso seco) no es la más
alta en comparación con otros estudios, lo cual puede deberse a la presencia de
Thalassia testudinum o a que el año 2015 fue un año altamente influenciado por ¨El Niño¨,
los géneros encontrados tanto en la Isla de Barú como en San Andrés Isla
(Gambierdiscus, Prorocentrum y Ostreopsis) son de gran importancia debido a que
agrupan especies productoras de toxinas y están relacionados con eventos tóxicos como
la ciguatera. Se espera que los hallazgos obtenidos en este estudio, proporcionen
información básica que ayude en la implementación de futuros planes de gestión del
riesgo que permitan disminuir las consecuencias generadas por intoxicación debida a
microalgas en zonas costeras del Caribe colombiano.
Palabras clave
Dinoflagelados epífitos, Diatomeas epífitas, Prorocentrum lima, Pastos marinos, Isla de
Barú.
7
Abstract Human health, the economy and marine ecosystems have been affected in recent
decades by rising toxic events and harmful algal blooms (HAB), caused by microalgae.
This increase has been attributed to a variety of factors ranging from the rise in
temperature caused by El Niño event or climate change to increased nutrients in seawater
(anthropogenic pollution). In Colombia these events have generated a number of
consequences ranging from the death of fish and birds to human poisonings. In order to
determine the composition and abundance of dinoflagellates associated with seagrass and
macroalgae on Barú Island, samples of seagrass and macroalgae in three places on the
island were collected during April and September of 2015. In total ten genera of diatoms
and three genera of dinoflagellates were found as epyphytes of three types of seagrass,
Thalassia testudinum, Syringodium filiforme and Halodule wrightii and one type of
macroalgae, Halimeda opuntia.. Prorocentrum lima was the epiphytic dinoflagellate with
more presence, followed by P. hoffmannianum, Ostreopsis sp. and Gambierdiscus sp.
There were not statistically significant differences in the abundance of dinoflagellates
between sampling sites or months. Although, the cell density of dinoflagellates (1032 ±
1158,2 Cells/g dry weight) is not the highest one in comparison with other studies,
probably caused by Thalassia testudinum or by the strong El Niño observed in 2015, the
genera found in Barú Island and San Andrés Island (Gambierdiscus, Prorocentrum and
Ostreopsis) are very important because they are associated with toxin production and toxic
events such as ciguatera. We hope that these results provide basic information to assist in
the implementation of future risk management plans in order to decrease the
consequences generated by poisoning due to microalgae in coastal areas of the
colombian Caribbean.
Key words
Epiphytic dinoflagellates, Epiphytic Diatoms, Prorocentrum lima, Barú Island.
8
Contenido
Agradecimientos ....................................................................................................... 5
Resumen ..................................................................................................................... 6
Abstract ...................................................................................................................... 7
Contenido ................................................................................................................... 8
Lista de Tablas ........................................................................................................ 10
Lista de Figuras ....................................................................................................... 11
Introducción ............................................................................................................. 16
1. Marco Teórico ...................................................................................................... 18
1.1 Pastos Marinos ............................................................................................................................... 18
1.2 Macroalgas ...................................................................................................................................... 20
1.3 Plancton ........................................................................................................................................... 21
1.4 Diatomeas ....................................................................................................................................... 21
1.5 Dinoflagelados ................................................................................................................................ 22
1.6 Floraciones algales nocivas .......................................................................................................... 26
1.7 La Ciguatera .................................................................................................................................... 27
1.8 El fenómeno de El Niño y La Niña ............................................................................................... 29
2. Estado del arte ..................................................................................................... 29
3. Objetivos .............................................................................................................. 31
3.1 Objetivo general.............................................................................................................................. 31
3.2 Objetivos específicos ..................................................................................................................... 31
4. Metodología ......................................................................................................... 32
4.1 La Isla de Barú ................................................................................................................................ 32
4.2 Sitios de muestreo .......................................................................................................................... 33
4.3 Recolección de muestras .............................................................................................................. 38
4.4 Procesamiento de las muestras ................................................................................................... 39
4.5 Identificación y Cuantificación ...................................................................................................... 40
4.6 Nutrientes ........................................................................................................................................ 41
4.7 Análisis estadístico ......................................................................................................................... 41
4.8 San Andrés Isla .............................................................................................................................. 41
5. Resultados ........................................................................................................... 44
5.1 La Isla de Barú ................................................................................................................................ 44
5.1.1 Praderas de pastos marinos...................................................................................................... 44
5.1.2 Nutrientes ..................................................................................................................................... 48
5.1.3 Distribución y abundancia de dinoflagelados y diatomeas ................................................... 50
5.1.3.1 Ciénaga Cholón ................................................................................................................... 50
5.1.3.2 Isla Arena .............................................................................................................................. 51
5.1.3.3 Playa del Muerto .................................................................................................................. 51
9
5.1.4 Abundancia y periodos climáticos ............................................................................................ 55
5.1.5 Sedimentos .................................................................................................................................. 59
5.2 San Andrés Isla .............................................................................................................................. 59
5.3 Clasificación de dinoflagelados .................................................................................................... 62
5.3.1 Dinoflagelados epifitos de pastos marinos ......................................................................... 62
5.3.2 Dinoflagelados planctónicos ................................................................................................. 67
5.4 Diatomeas ....................................................................................................................................... 69
6. Discusión ............................................................................................................. 79
6.1 Pastos marinos ............................................................................................................................... 79
6.2 Nutrientes ........................................................................................................................................ 80
6.3 Características y localización de dinoflagelados ....................................................................... 81
6.3.1 Dinoflagelados epifitos de pastos marinos ......................................................................... 81
6.3.2 Dinoflagelados planctónicos ................................................................................................. 84
6.4 Localización de diatomeas ............................................................................................................ 85
6.5 Dinoflagelados epifitos en San Andrés Isla ................................................................................ 86
6.6 Abundancia de dinoflagelados en la Isla de Barú ..................................................................... 89
6.7 El Niño y La Niña ............................................................................................................................ 90
6.8 Abundancia de Diatomeas vs dinoflagelados ............................................................................ 93
7. Conclusiones ....................................................................................................... 95
8. Recomendaciones .............................................................................................. 96
9. Anexos .................................................................................................................. 97
10. Bibliografía ....................................................................................................... 120
10
Lista de Tablas
Tabla 1. Familias y géneros de pastos marinos y sus principales áreas de distribución.
Tomado de Díaz (2003) y Short & Coles (2001)………………………………………………19
Tabla 2. Casos relacionados con la mortandad de organismos marinos e intoxicaciones.
Tomado de Mancera y Vidal (2008) y Arbeláez (2016)...…….………………………………30
Tabla 3. Características de los sitios de muestreo en 2014 y 2015. (-) No
Dato……………………………………………………………….………………………………..38
Tabla 4. Cantidad de nutrientes (μM/L) en la Isla de Barú y rangos en los niveles típicos
de nutrientes (μM/L) en los hábitats de pastos marinos (Touchette & Burkholder, 2000;
Burkholder et al., 2007). (±) indica la desviación
estándar……………………………………………………………..……………………………..48
Tabla 5. Dependencia trófica y condiciones óptimas de desarrollo, de los dinoflagelados y
diatomeas hallados en la Isla de Barú. Fuente de datos Encyclopedia of Life (EOL)
(2016)…………..…………………………………………………………………………………..50
Tabla 6. Valores de ONI entre 2005 y 2016. Los valores en rojo representan episodios
calurosos (Niño) y los valores en azul episodios fríos (Niña), los demás valores se
consideran periodos neutros. Fuente NOAA (2015)………………………………………….57
Tabla 7. Abundancia de especies de dinoflagelados epifitos de Thalassia testudinum
(células/g de peso húmedo) en distintos sitios de muestreo, años y meses, en San Andrés
Isla. (-) ausencia…………………………………………………………………………………..60
11
Lista de Figuras
Figura 1. Distribución de las praderas de pastos marinos en el área de la Isla de Barú e
Islas del Rosario. Tomado y modificado de Díaz (2003)……………………………………..20
Figura 2. Diversidad de los principales linajes de dinoflagelados: 1. Ellobiopsis; 2.
Oxyrrhis; 3. Duboscquella; 4. Syndinium; 5. Kofoidinium;6. Noctiluca; 7. Spatulodinium; 8.
Scaphodinium; 9. Haplozoon; 10. Crypthecodinium; 11. Dinothrix; 12. Peridinium
quinquecorne; 13. Durinskia; 14. Phytodinium; 15. Cystodinium; 16. Borghiella; 17.
Sphaerodinium; 18. Biecheleria. 19. Symbiodinium; 20. Takayama; 21. Karlodinium; 22.
Brachidinium; 23. Pseliodinium: 24. Torodinium; 25. Gynogonadinium; 26. Amphidinium;
27. Gymnodinium; 28. Polykrikos; 29. Warnowia; 30. Erythropsidinium; 31. Dissodinium;
32. Chytriodinium; 33. Prorocentrum s.s.; 34. Dinophysis; 35. Citharistes; 36. Histioneis;
37. Parahistioneis; 38. Ornithocercus; 39. Phalacroma; 40. Amphisolenia; 41. Triposolenia;
42.Sinophysis; 43. Exuviaella/Haplodinium; 44. Peridinium s.s.; 45. Protoperidinium s.s.;
46. Diplopsalis; 47. Thecadinium; 48. Gonyaulax; 49. Spiraulax; 50. Lingulodinium; 51.
Amylax; 52. Goniodoma; 53. Gambierdiscus; 54. Ostreopsis; 55. Coolia; 56. Alexandrium;
57.Pyrodinium; 58. Centrodinium; 59. Fragilidium; 60. Pyrophacus; 61. Pyrocystis; 62.
Ceratium; 63. Neoceratium; 64. Ceratocorys; 65.Protoceratium; 66. Schuettiella; 67.
Blastodinium; 68. Heterocapsa; 69. Amphidiniopsis; 70. Herdmania; 71. Archaeperidinium;
72. Podolampas; 73. Blepharocysta; 74. Roscoffia; 75. Lessardia; 76. Heterodinium; 77.
Corythodinium; 78. Gyrodinium; 79. Hemidinium; 80. Glenodinium; 81. Pfiesteria; 82.
Scrippsiella; 83. Oodinium. Tomado de Gómez (2012)………………………………………23
Figura 3. Porcentaje de dinoflagelados (n=2377 especies) de acuerdo a su clasificación
trófica (especies heterotróficas o poseedoras de plástidos), estilo de vida (especies de
vida libre, parasitas o mutualistas simbiontes) y hábitat (marino o continental, plancton o
bentos). CHL: especies poseedoras de plástidos; HET: especies heterotróficas; FRE:
especies de vida libre; PAR: especies parasitas; SYM: especies simbiontes mutualistas;
MAR: especies marinas; CON: especies que habitan en aguas continentales; PLK:
especies plantónicas, que habitan en la columna de agua; BEN: especies bentónicas, que
habitan en el bentos. Tomado de Gómez (2012)……………………………………………..25
Figura 4. Muelle del pueblo de Barú…..………………………………………………...……..33
12
Figura 5. Sitios de muestreo. (A) Isla Arena, (B) Playa del Muerto y (C) Ciénaga Cholón.
Tomado de Google Maps (2016)………………………………………………………………..34
Figura 6. Isla Arena.……………………………………………………………………………...35
Figura 7. Ciénaga Cholón.………………………………………………………………………36
Figura 8. Playa del Muerto.…………………………...………………………………………...37
Figura 9. Cuadrantes de 25 x 25 cm (A). Red de arrastre para plancton (B). Sustratos
separados en bolsas.……………………………………………...……………………………..39
Figura 10. Sitios de muestreo de San Andrés Isla. Tomado de Rodríguez y colaboradores
(2010)………………………………………………………………………………………………42
Figura 11. Pastos marinos y macroalgas encontrados en los sitios de muestreo, durante
abril y septiembre de 2015. (A) Thalassia testudinum, (B) Syringodium filiforme, (C)
Halodule wrightii, y (D) Halimeda opuntia……………………………………………………...45
Figura 12. Biomasa vegetal promedio (gramos de peso seco) de Thalassia testudinum,
por cada sección vegetal. Los datos de biomasa vegetal corresponden al mes de
septiembre de 2015. Las barras de error representan el Intervalo de Confianza 95%......46
Figura 13. Relación entre la abundancia promedio de dinoflagelados (A) y diatomeas (B)
epifitos (células/g peso seco) y la biomasa vegetal de la hoja (g/ peso seco) de Thalassia
testudinum en el mes de septiembre. (A) y (B). Las barras de error representan el
Intervalo de Confianza 95%. ……………………………………………………………………47
Figura 14. Promedio de nutrientes (μMol/L) para cada sitio de muestreo durante el mes
de septiembre. Las barras de error representan el Intervalo de Confianza 95%...............49
Figura 15. Densidades celulares de dinoflagelados epífitos totales en Playa del Muerto,
Ciénaga Cholón e Isla Arena (células/g de peso seco) en ambos períodos climáticos. Las
barras de error representan el Intervalo de Confianza 95%...............................................52
Figura 16. Densidades celulares de diatomeas epífitas totales en Playa del Muerto,
Ciénaga Cholón e Isla Arena (células/g de peso seco) en ambos períodos climáticos. Las
barras de error representan el Intervalo de Confianza
95%...................…………………………..………………………………………………………53
13
Figura 17. Densidades celulares de dinoflagelados planctónicos en Playa del muerto,
Ciénaga Cholón e Isla Arena, en el mes de septiembre (células/400L). Las barras de error
pertenecen al valor de dinoflagelados planctónicos totales y representan el Intervalo de
Confianza 95% ……………………………………………………………………………………54
Figura 18. Densidades celulares de diatomeas planctónicas totales en Playa del muerto,
Ciénaga Cholón e Isla Arena (células/400L) en ambos períodos climáticos. Las barras de
error representan el Intervalo de Confianza 95%...............................................................55
Figura 19. Precipitación promedio entre 1981-2014 y 2015, obtenida a partir de los datos
recolectados por el IDEAM en cuatro estaciones meteorológicas cercanas a la Isla de
Barú y por el CIOH. (A) Precipitación promedio (mm) en cada mes. Las barras de error
representan el Intervalo de Confianza 95%............................…………………………..…..56
Figura 20. Temperatura promedio entre 1981 y 2010, obtenida a partir de los datos
recolectados por el IDEAM en dos estaciones meteorológicas cercanas a la Isla de Barú.
Las barras de error representan el Intervalo de Confianza
95%.........................................................................…………………………………………..57
Figura 21. Comportamiento del ONI entre 1950 y 2016. Tomado de Null (2016)……...…58
Figura 22. Relación entre la abundancia de especies de dinoflagelados, el índice ONI y
los distintos periodos climáticos en la Isla de Barú..……………………………….…………58
Figura 23. Precipitación promedio entre 1981 y 2010, obtenida a partir de los datos
recolectados por el IDEAM en tres estaciones meteorológicas de San Andrés Isla.
Precipitación promedio (mm) en cada mes. Las barras de error representan el Intervalo de
Confianza 95%.……………………………………………………………………………………61
Figura 24. Relación entre la abundancia de algunas especies de dinoflagelados, el índice
ONI y los distintos años (periodos climáticos) en San Andrés
Isla.………………………………………………………………………………………………....62
Figura 25. Prorocentrum lima. (A) MEB, (B y C) Microscopia óptica (400
aumentos)..……………...………………………………………………………………………...63
Figura 26. Prorocentrum hoffmannianum. (A) MEB, (B y C) Microscopia óptica (400
aumentos).……………………………………...…………………………………………………65
14
Figura 27. Ostreopsis sp. (A y B) Microscopia óptica (400 aumentos). Barra de escala
20µm..………………………………………………………………………………………...……66
Figura 28. Gambierdiscus sp. Microscopia óptica (400 aumentos). Barra de escala
20µm.……………………………………………………………………………………..………..67
Figura 29. Tripos furca. (A Y B) Microscopia óptica (400 aumentos). Barra de escala
20µm.…………………………………………………………………..………………..…………68
Figura 30. Tripos tripos. (A Y B) Microscopia óptica (400 aumentos) y (C) Microscopia
óptica (100 aumentos).…………………………………………………………………………..69
Figura 31. Entomoneis sp. Microscopia óptica (400 aumentos). Barra de escala
20µm..…………………………………………………………………………….………………..70
Figura 32. Cocconeis sp. (A) MEB. (B) Microscopia óptica (400 aumentos). Barra de
escala 20µm..………………………………………………………………………………..……71
Figura 33. Actinocyclus normanii. (A, B, C) MEB. (D) Microscopia óptica (400 aumentos).
Barra de escala 20µm.……………………………………………………………………….…..72
Figura 34. Nitzschia longissima. Microscopia óptica (400 aumentos). Barra de escala
40µm..…………………………………………………………………………………………...…73
Figura 35. Diploneis crabro. Microscopia óptica (400 aumentos). Barra de escala
20µm..…………………………………………………………………………………………...…73
Figura 36. (A), (C) Lichmophora ehrenbergii. (B) Lichmophora remulus. Microscopia
óptica (400 aumentos). Barra de escala 20µm.……………….………………………………74
Figura 37. Plagiotropis lepidoptera. Microscopia óptica (400 aumentos). Barra de escala
20µm.……………………………………………………………………………………………....75
Figura 38. Mastogloia corsicana. (A) MEB. (B) Microscopia óptica (400 aumentos). Barra
de escala 20µm.…………………………………………………..………………………………76
Figura 39. Rhabdonema adriaticum. Microscopia óptica (400 aumentos). Barra de escala
20µm. ……………………………………………………………………………………………...77
15
Figura 40. Thalassionema nitzschioides. Microscopia óptica (400 aumentos). Escala
20µm ………………………………………………………………………………………………78
16
Introducción La salud humana, la economía y los ecosistemas marinos se han visto afectados en las
últimas décadas por el aumento de eventos tóxicos y proliferaciones algales nocivas
(FAN), causadas por microalgas. En Colombia estos sucesos han generado una serie de
consecuencias que van desde la mortandad de peces y aves hasta intoxicaciones
humanas (Mancera et al., 2009), sin embargo, esto aún no se reconoce como un
problema serio, lo que conlleva a que no existan regulaciones, programas de monitoreo o
estudios extensos sobre estos organismos (Delgado et al., 2002; Lozano et al., 2011;
Mancera et al., 2014).
Estudios realizados en la Isla de San Andrés han encontrado dinoflagelados en praderas
de pastos marinos pertenecientes a los géneros Prorocentrum y Ostreopsis los cuales se
han asociado con la producción de toxinas causantes de diarrea (PSP) y ciguatera,
intoxicaciones que han sido documentadas en la Isla (Rodríguez, 2010). Estas y otras
toxinas generadas por microalgas tóxicas se convierten en un problema serio, si se tiene
en cuenta que pueden acumularse y extenderse en los distintos niveles tróficos,
generando un peligro latente para seres humanos y otros organismos.
La incidencia de la ciguatera en el Pacífico sur ha aumentado en un 60% en los últimos 30
años (Skinner et al., 2011) y podría incrementarse aún más, debido a cambios en los
patrones climáticos globales, la degradación del ambiente costero - marino y el aumento
de la explotación de los recursos marinos (Stinn et al., 1998; Tester et al., 2010; Celis et
al., 2014; Gingold et al., 2014). Celis y colaboradores (2014) llevaron a cabo un estudio el
cual indica que entre 1980 y 2010 ha habido 10710 casos de ciguatera registrados,
provenientes de 18 países del Centro Epidemiológico del Caribe (CAREC), con una
incidencia anual promedio del 42/100 000 habitantes, dicho estudios también muestran un
aumento en el nivel de incidencia de ciguatera en el Caribe durante los últimos 31 años,
principalmente en el Caribe Oriental.
El incremento de la ciguatera resulta bastante preocupante si se tiene en cuenta que
actualmente más de 116 millones de personas viven en las costas del Caribe y más de 25
millones de turistas visitan al año esta región, sin mencionar que el ingreso del turismo
reporta más de $25 mil millones de dólares al año para la región (Burke et al., 2005; Celis
et al., 2014).
17
Con miras a proporcionar información básica para futuros planes de gestión del riesgo,
que permitan disminuir las consecuencias generadas por intoxicación debida a microalgas
en zonas costeras del Caribe colombiano, el presente trabajo buscó determinar la
composición y abundancia de especies de dinoflagelados potencialmente tóxicos,
asociados tanto en forma libre como epífita, a praderas de pastos marinos y macroalgas
en la Isla de Barú, durante diferentes periodos climáticos.
18
1. Marco Teórico
1.1 Pastos Marinos Los pastos marinos son plantas antofitas marinas capaces de realizar todo su ciclo de
vida sumergidas en agua salina o salobre. Son el único grupo de angiospermas que ha
evolucionado del medio terrestre hacia el marino (Hartog, 1970).
Debido a que los pastos marinos requieren de luz para realizar el proceso de fotosíntesis,
su presencia está limitada a zonas con aguas de escasa profundidad y abundante
iluminación. Cuando las condiciones del agua y del sustrato son adecuadas, su capacidad
de dispersión vegetativa les permite formar praderas o lechos que cubren grandes
extensiones del fondo marino (Short et al., 2007).
A pesar de que las praderas de pastos marinos tienden a estar constituidas por una
especie dominante de fanerógama, usualmente están presentes dos o más especies,
algunas veces incluso entremezcladas. De igual manera existen otros productores
primarios que suelen hacer parte de la comunidad biológica de las praderas, como lo son
las algas, las cuales contribuyen en la captación nitrógeno y el aporte de nutrientes al
medio (Barrios & Gómez, 2001).
Estos pastos marinos se agrupan en unas 57 especies de angiospermas, doce géneros y
cuatro familias (Tabla 1) (Kuo & Hartog, 2001), más una especie (Ruppia marítima),
género y familia (Ruppiaceae) capaz de habitar tanto en aguas dulces como salinas
(Short et al., 2001).
19
Tabla 1. Familias y géneros de pastos marinos y sus principales áreas de distribución.
Tomado de Díaz (2003) y Short & Coles (2001).
En las costas del Pacifico colombiano aún no se han registrado especies de pastos
marinos (Díaz-Pulido, 1998). Por lo cual, la presencia de estas fanerógamas está
restringida a las costas del Caribe Colombiano, donde cinco de las nueve especies
conocidas en el Gran Caribe están presentes (Halodule wrightii, Syringodium filiforme,
Thalassia testudinum, Halophila baillonis y Halophila decipiens), y tres de ellas forman
praderas (solas o en conjunto) (Díaz, 2003). La Figura 1, muestra la distribución de pastos
marinos en la Isla de Barú, lugar objeto del presente estudio.
20
Figura 1. Distribución de las praderas de pastos marinos en el área de la Isla de Barú e
Islas del Rosario. Tomado y modificado de Díaz (2003).
1.2 Macroalgas Las algas son organismos que carecen de raíces, tallos y hojas. Se caracterizan
principalmente por la falta de una cubierta estéril alrededor de las células reproductivas y
por tener clorofila alfa como pigmento fotosintético primario (Lee, 1989).
Las macroalgas marinas se clasifican en tres phyla como se muestra a continuación.
Rhodophyta (o algas rojas). Poseen células sin flagelos con cloroplastos envueltos por
dos membranas. Dentro de sus pigmentos fotosintéticos se encuentran las clorofilas a, d y
ficobiliproteínas (Liuzzi, 2010).
Clorophyta (o algas verdes). Presentan clorofilas a y b como pigmentos fotosintéticos, y al
igual que en sus primas las algas rojas los cloroplastos también se encuentran envueltos
por dos membranas (Liuzzi, 2010).
Phaeophyceae (o algas pardas). Poseen cloroplastos rodeados por cuatro membranas.
Dentro de sus pigmentos fotosintéticos se encuentran las clorofilas a, c1, c2 y fucoxantina.
Las células móviles (zoosporas o gametos) tienen dos flagelos (Liuzzi, 2010).
21
En el Caribe colombiano existen alrededor de 500 especies de macroalgas bénticas
agrupadas en 75 géneros, una gran cantidad si se compara con el Pacifico colombiano en
donde solo se encuentran 124 especies (Schnetter & Bula, 1982; Bula, 1989).
1.3 Plancton El plancton es el primer eslabón de la cadena trófica en los organismos acuáticos. Se
encuentra constituido por organismos zooplanctónicos, los cuales obtienen energía a
partir de la oxidación de compuestos orgánicos y por organismos fitoplanctónicos, los
cuales en su mayoría realizan fotosíntesis (Dueñas, 1999).
El fitoplancton marino juega un papel fundamental en distintos ámbitos, es responsable de
la producción del 85% del oxígeno en la tierra (Odum, 1987), aporta más del 45% de la
producción primaria neta del planeta (Falkowsky et al., 2004; Simon et al., 2009;
Hernández, 2014) y alrededor de un 7% está asociado con la formación de floraciones
algales (mareas rojas) (Sournia, 1995; Naik et al., 2011), entre otras.
Los grupos más representativos del fitoplancton marino comprenden a los cocolitoforidos,
los silicoflagelados, las diatomeas y los dinoflagelados (Balech, 1977; Dueñas, 1999;
Hernández, 2014). Sin embargo, el número existente de especies y géneros de
fitoplancton marino todavía es desconocido, a pesar de su gran interés en estudios de
ecología, ficología y evolución (Lozano et al., 2010).
1.4 Diatomeas Las diatomeas son un grupo de microalgas unicelulares con tamaños que oscilan entre
los 2µ y los 2mm. Pertenecen a los eucariotas protistas específicamente a la Clase
Bacillariophyceae. Estos individuos se caracterizan principalmente por tener una pared
celular de sílice (dióxido de silicio hidratado) llamada frústula la cual se divide en una
parte superior (epiteca) y una parte inferior (hipoteca) (Tomas, 1997; Lozano et al., 2010;
Dimar-CIOH, 2011).
Actualmente se reconocen aproximadamente 20000 especies de diatomeas de las cuales
todas son autótrofas estrictas. Estas también cuentan con una serie de pigmentos
fotosintéticos dentro de los cuales se incluyen la clorofila a y c, betacarotenos,
fucoxantina, diatoxantina y diadinoxantina (Tomas, 1997; Lozano et al., 2010).
Dependiendo de su morfología las diatomeas pueden ser clasificadas en 2 grandes
grupos: céntricas (con valvas simétricas radialmente) y pennadas (con valvas simétricas
22
bilateralmente) (Lozano et al., 2010). De igual manera se dividen según su clase en
Coscinodiscophyceae (céntricas), Fragilariophyceae y Bacillariophyceae (pennadas)
(Round et al., 1990).
Debido a que contribuyen con cerca del 90% de la productividad de los sistemas, las
diatomeas conforman el grupo de mayor importancia en el fitoplancton. Estas microalgas
se benefician de los eventos de surgencia, que aportan aguas frías y ricas en nutrientes
hacia la superficie, lo que hace que predominen sobre otros grupos fitoplanctónicos
(Tomas, 1997; Dimar-CIOH, 2011).
1.5 Dinoflagelados Los dinoflagelados son individuos unicelulares pertenecientes a los protistas alveolados,
es decir, que al igual que sus parientes apicomplexa y ciliados, tienen en la corteza un
conjunto de vesículas aplanadas conocidas como alvéolos (Gómez, 2012). La adaptación
que tienen estos individuos a una amplia gama de ambientes es solamente equiparada
por su enorme diversidad morfológica y trófica (Taylor, 1987).
El registro fósil contiene más de 2.500 especies de dinoflagelados, en este se observa
una rápida radiación de quistes, que comienza en el Triásico, con un aumento máximo en
el Cretácico, y un declive durante todo el Cenozoico. Hasta la fecha se han descrito
alrededor de 2000 especies existentes de las cuales más de 1.700 son marinas y
aproximadamente 220 son de agua dulce (Taylor et al., 2008). La Figura 2 muestra los
principales linajes de dinoflagelados existentes.
23
Figura 2. Diversidad de los principales linajes de dinoflagelados: 1. Ellobiopsis; 2.
Oxyrrhis; 3. Duboscquella; 4. Syndinium; 5. Kofoidinium;6. Noctiluca; 7. Spatulodinium; 8.
Scaphodinium; 9. Haplozoon; 10. Crypthecodinium; 11. Dinothrix; 12. Peridinium
quinquecorne; 13. Durinskia; 14. Phytodinium; 15. Cystodinium; 16. Borghiella; 17.
24
Sphaerodinium; 18. Biecheleria. 19. Symbiodinium; 20. Takayama; 21. Karlodinium; 22.
Brachidinium; 23. Pseliodinium: 24. Torodinium; 25. Gynogonadinium; 26. Amphidinium;
27. Gymnodinium; 28. Polykrikos; 29. Warnowia; 30. Erythropsidinium; 31. Dissodinium;
32. Chytriodinium; 33. Prorocentrum s.s.; 34. Dinophysis; 35. Citharistes; 36. Histioneis;
37. Parahistioneis; 38. Ornithocercus; 39. Phalacroma; 40. Amphisolenia; 41. Triposolenia;
42.Sinophysis; 43. Exuviaella/Haplodinium; 44. Peridinium s.s.; 45. Protoperidinium s.s.;
46. Diplopsalis; 47. Thecadinium; 48. Gonyaulax; 49. Spiraulax; 50. Lingulodinium; 51.
Amylax; 52. Goniodoma; 53. Gambierdiscus; 54. Ostreopsis; 55. Coolia; 56. Alexandrium;
57.Pyrodinium; 58. Centrodinium; 59. Fragilidium; 60. Pyrophacus; 61. Pyrocystis; 62.
Ceratium; 63. Neoceratium; 64. Ceratocorys; 65.Protoceratium; 66. Schuettiella; 67.
Blastodinium; 68. Heterocapsa; 69. Amphidiniopsis; 70. Herdmania; 71. Archaeperidinium;
72. Podolampas; 73. Blepharocysta; 74. Roscoffia; 75. Lessardia; 76. Heterodinium; 77.
Corythodinium; 78. Gyrodinium; 79. Hemidinium; 80. Glenodinium; 81. Pfiesteria; 82.
Scrippsiella; 83. Oodinium. Tomado de Gómez (2012).
Estas microalgas representan alrededor del 40% de las especies eucariotas presentes en
el fitoplancton marino (Simon et al., 2009). Pueden ser fotosintéticos, mixótrofos,
heterótrofos, o parásitos (Taylor et al., 2008, Gómez et al., 2011; Hernández, 2014). Del
número total de especies, el 49% son heterótrofos (desprovistos de plástidos), mientras
que el 51% de las especies se han reportado con plástidos (esto no implica que sean
estrictamente autótrofos). La mayoría de los dinoflagelados son de vida libre; sólo el 7%
de las especies actuales son parásitas, de igual manera, casi la totalidad de los
dinoflagelados marinos son planctónicos con 1781 especies (91%), contra 170 especies
que son bentónicas (9%) (Gómez, 2012). La Figura 3 muestra el porcentaje de
dinoflagelados de acuerdo con la clasificación trófica, estilo de vida y hábitat.
25
Figura 3. Porcentaje de dinoflagelados (n=2377 especies) de acuerdo a su clasificación
trófica (especies heterotróficas o poseedoras de plástidos), estilo de vida (especies de
vida libre, parasitas o mutualistas simbiontes) y hábitat (marino o continental, plancton o
bentos). CHL: especies poseedoras de plástidos; HET: especies heterotróficas; FRE:
especies de vida libre; PAR: especies parasitas; SYM: especies simbiontes mutualistas;
MAR: especies marinas; CON: especies que habitan en aguas continentales; PLK:
26
especies plantónicas, que habitan en la columna de agua; BEN: especies bentónicas, que
habitan en el bentos. Tomado de Gómez (2012).
La distribución de especies de dinoflagelados planctónicos se ha denominado
“cosmopolitanismo latitudinal modificado” esto quiere decir que las mismas especies
morfológicas se encuentran dentro de zonas climáticas similares tanto en el hemisferio
norte como en el sur (Taylor et al., 2008). Este grupo de microalgas se encuentra
distribuido en medios acuosos con distintas salinidades, temperaturas y características
fisicoquímicas (salobres, fluviales y lacustres continentales) (Evitt, 1985).
Los dinoflagelados pueden presentar una morfología muy variada y compleja, en la cual
se distingue la presencia de dos flagelos de forma y función diferente (flagelo transversal
y flagelo longitudinal), este grupo también es capaz de formar cadenas, cenocitos o
filamentos (Dueñas, 1999).
Los dinoflagelados típicos (Dinophyceae) presentan un núcleo denominado dinocarión el
cual se caracteriza por tener cromosomas condensados de forma permanente y falta de
histonas eucariotas típicas (Spector, 1984; Lin, 2011). Entre los dinoflagelados basales, el
núcleo de los Syndiniales está mucho más cerca del tipo eucariota (Gómez, 2012).
La clasificación de los dinoflagelados es compleja y está constituida por cinco clases. Los
dinoflagelados dinocariontes (incluyendo los Noctilucales) están formados por 2,294
especies agrupadas en 238 géneros, mientras que los dinoflagelados que comprenden a
las clases Ellobiopsea, Oxyrrhea, Syndinea y Dinokaryota cobijan un total de 2,377
especies distribuidas en 259 géneros (Gómez, 2012b).
Dependiendo de la presencia o ausencia de una estructura externa dura alrededor de la
célula protista, los dinoflagelados se pueden clasificar en tecados y atecados (Balech,
1988). Estos individuos comúnmente se encuentran asociados a macroalgas, pastos
marinos, sedimentos y arrecifes de coral, y pueden estar tanto en el plancton como en el
bentos (Faust et al., 2005; Mancera et al., 2014).
1.6 Floraciones algales nocivas Las floraciones algales nocivas (FAN) son eventos naturales en los que las
concentraciones de una o varias especies de microalgas, ciliados y/o bacterias alcanzan
niveles que generan efectos nocivos sobre otros organismos acuáticos o sobre la salud
humana (Sepúlveda et al., 2008; Calvo et al., 2012). Los eventos relacionados con las
27
floraciones algales nocivas han aumentado en frecuencia, intensidad y distribución
geográfica a nivel mundial en las últimas décadas (Hallegraeff et al., 2003; García et al.,
2007, Mancera et al., 2009). Hallegraeff y colaboradores (1995) plantean que este
aumento podría deberse a un mayor conocimiento sobre las especies de algas toxicas, un
mayor uso de aguas costeras en acuacultura, transferencias de mariscos entre zonas,
eurotroficación de aguas, movilidad de sustancias húmicas y metales traza desde el suelo
por deforestación y/o precipitaciones ácidas (lluvia ácida), traslado de quistes de
dinoflagelados en el lastre de los barcos y cambios en las condiciones climáticas.
Este incremento en el número de microalgas ha dejado como resultado mortandades
masivas de organismos silvestres, pérdidas para la acuicultura y el turismo en zonas
costeras, e intoxicaciones humanas por ingesta de alimentos contaminados, o por
contacto e inhalación (Sepúlveda et al., 2008).
Los principales grupos formadores de FAN son los dinoflagelados, las cianobacterias, las
diatomeas y otras crisófitas (Calvo et al., 2012). Alrededor de 60 especies distintas de
dinoflagelados pueden producir potentes toxinas citolíticas, hepatotóxicas o neurotóxicas,
las cuales pueden ser transportadas a través de la cadena trófica volviéndose un peligro
latente para seres humanos y otros organismos (Gómez et al., 2011).
1.7 La Ciguatera La ciguatera es un tipo de envenenamiento o intoxicación alimentaria causada por el
consumo de organismos marinos que acumulan en sus tejidos biotoxinas (ciguatoxina-1,
maitotoxina, escaritoxina, palitoxina, etc), esta puede generar alteraciones crónicas sobre
la salud de las personas que se han intoxicado. Esta intoxicación causa alrededor de
50.000 casos al año en regiones del trópico y sub-trópico, y es considerada una
pandemia, debido a su magnitud y alcance geográfico (Arencibia et al., 2009).
La ciguatera es un evento complejo que involucra aspectos ecotoxicológicos, químicos,
ecológicos, económicos, sociológicos y antropológicos. Este tipo de intoxicación es
causada principalmente por el dinoflagelado Gambierdiscus toxicus que generalmente se
encuentra en arrecifes de coral (Lehane et al., 2000). Las ciguatoxinas producidas por
este y otras microalgas son transportadas a través de la cadena trófica concentrándose y
transformándose en el hígado, cerebro y gónadas de los peces carnívoros que consumen
a los herbívoros, hasta llegar a seres humanos, mamíferos, aves, reptiles, anfibios e
insectos en donde ocasionan daños (Arencibia et al., 2009). Alrededor de 300 especies de
28
peces han sido reportadas como vectores de ciguatera, dentro de las que se encuentran
especies de las familias Sphyraenidae (barracuda), Murenidae (morena), Scombridae
(sierra) y Lutjanidae (pargo), todas ellas carnívoras (Lehane et al., 2000).
Se ha encontrado que las intoxicaciones por ciguatera son más frecuentes en regiones
tropicales donde las temperaturas se mantienen estables por encima de los 24 grados
Celsius. Otros estudios de laboratorio han demostrado que una temperatura de 29 grados
Celsius es óptima para el crecimiento de especies de Gambierdiscus (Hales et al., 1999;
Tester et al., 2010; Gingold et al., 2014). Por otro lado, autores como Gingold et al., (2014)
sugieren que el aumento de la temperatura de la superficie del mar junto con fenómenos
ambientales como el calentamiento global, podrían estar relacionados positivamente con
la incidencia de intoxicación por ciguatera.
Las señales y síntomas de la ciguatera varían ampliamente e incluyen más de 150
posibles síntomas, lo cual hace difícil su diagnóstico (Fauci et al., 2008; Celis et al., 2014).
De igual manera este tipo de intoxicación es subvalorado en gran parte del Caribe, razón
por la cual su estudio en la región es de gran importancia, más aún si se considera que
menos del 0.1% de las personas intoxicadas acude a instituciones hospitalarias
(Tosteson, 1995; Celis et al., 2014).
Se han realizado grandes esfuerzos a fin de entender los aspectos clínicos y
epidemiológicos sobre la ciguatera (Chateau et al., 2005), sin embargo, pocos estudios se
han llevado a cabo para elucidar las interacciones entre toxinas, sustratos algales y la
ecología del fenómeno (Celis et al., 2014).
Por último, cabe resaltar, que a pesar de que las FAN y las intoxicaciones alimentarias
como la ciguatera, son generadas por dinoflagelados y otras microalgas, ambos
fenómenos presentan características ecológicas diferentes, distinta amplitud geográfica,
diferentes especies de microalgas y toxinas específicas. Además, los sustratos
empleados por las microalgas para su desarrollo y los organismos que se ven afectados
por las toxinas que dicho grupo produce son también distintos en cada uno de estos
eventos (Arencibia et al., 2009). Por ejemplo, las FAN están relacionadas con
dinoflagelados del género Alexandrium mientras que la ciguatera involucra principalmente
los géneros Prorocentrum, Ostreopsis y Gambierdiscus.
29
1.8 El fenómeno de El Niño y La Niña Los fenómenos de interacción océano-atmósfera como El Niño y La Niña pueden afectar
la prolongación y frecuencia de las épocas climáticas. En el Caribe Colombiano estos
fenómenos pueden provocar un aumento o descenso de las precipitaciones (Ruiz, 2011;
Coronado, 2015).
El índice ONI (Oceanic Niño Index) calculado por el Centro de Predicción Climática de la
Administración Nacional Oceánica y Atmosférica (NOAA) se basa en las anomalías de la
temperatura superficial del mar que sobrepasen un umbral de +/- 0.5 °C en la media móvil
de 3 meses en la región Niño 3.4 (5°N - 5°S, 12°O - 170°W) (Coronado, 2015; NOAA,
2015). Otro índice similar al ONI que mide la influencia de eventos El Niño o La Niña y
que también es realizado por la NOOA es el MEI (Multivariate ENSO Index). Este índice a
diferencia del ONI se basa en seis variables principales observadas sobre el Pacífico
tropical (presión a nivel del mar, componentes zonal y meridional del viento en la
superficie, temperatura de la superficie del mar, temperatura del aire en la superficie, y
fracción total de nubosidad del cielo) (NOAA, 2015).
2. Estado del arte El creciente aumento e impacto de las FAN generó que, en el año de 1992, los países
miembros de la Comisión Oceanográfica Intergubernamental (COI) de la UNESCO
establecieran el programa internacional Harmful Algal Blooms (HAB) con el objetivo de
comprender sus causas, predecir su aparición y mitigar sus efectos (Reguera et al., 2011).
ANCA (Algas Nocivas en el Caribe y Regiones Adyacentes) es un grupo de trabajo
perteneciente al programa HAB, cuyo principal objetivo es hacer frente y mejorar la
comprensión sobre las floraciones algales nocivas y las microalgas tóxicas en la región
caribe y las áreas adyacentes. Actualmente Colombia lidera la presidencia de dicho
grupo.
Aunque en Colombia se han presentado casos relacionados con la mortandad de
organismos marinos e intoxicaciones por ingestión de alimentos provenientes del mar
(Tabla 2), las FAN y los eventos de toxicidad por microalgas aún no se reconocen como
un problema serio. Lo que conlleva a que no existan aún regulaciones ni programas de
monitoreo (Mancera et al., 2009).
30
Tabla 2. Casos relacionados con la mortandad de organismos marinos e intoxicaciones.
Tomado de Mancera y Vidal (2008) y Arbeláez (2016).
Año Mes Lugar Especie Densidad cel/L Consecuencia Fuente
1971 Lagunas Costeras, Magdalena Anabaena circinalis Mortandad peces, aves Mancera&Vidal, 1994
1975- 1980 Bahía Cartagena Gonyaulax polyedra Discoloración Mancera&Vidal, 1994
1985 Lagunas Costeras, Magdalena Anabaena flos-aque Mortandad peces, aves Mancera&Vidal, 1994
1994 CGSM-Pajarales Anabaenopsis sp. Mortandad de peces Mancera&Vidal, 1994
1995 CGSM Anabaenopsis sp., Microcystis sp. Mortandad de peces Mancera&Vidal, 1994
1996 CGSM Anabaenopsis sp., Microcystis sp. Mortandad de peces Mancera&Vidal, 1994
1997 CGSM Anabaenopsis sp., Microcystis sp. Mortandad de peces Mancera&Vidal, 1994
1997 Lagunas, RepelónMicrocystis aeruginosa,
Anabaena spiroidesMortandad peces, aves Mancera&Vidal, 1994
1998 CGSM Anabaenopsis sp., Microcystis sp. Mortandad de peces Mancera&Vidal, 1994
2001 Bahía Tumaco Alexandrium tamarense Discoloración Mancera&Vidal, 1994
2002 Bahía Tumaco Alexandrium tamarense Discoloración Mancera&Vidal, 1994
2007 San Andrés, Isla No DeterminadoIntoxicación 16 turistas, 9
residentesMancera&Vidal, 1994
2010 mayo Bahía Cartagena Gonyaulax sp., Scrippsiella sp. 1100000 - 2000000 Discoloración INVEMAR
2010 octubre Bahía Santa Marta Cochlodinium cf. polykrikoides 5000000 Discoloración INVEMAR
2011 octubre Bahía Santa Marta Cochlodinium cf. polykrikoides 5000000 Discoloración INVEMAR
2011 abril El Laguito Cartagena No Determinado No Determinado Discoloración INVEMAR
2013 marzo Bahía de la Animas Cartagena Mesodinium cf. rubrum <800000 Discoloración INVEMAR
2014 febrero Sector Alcatraz, Santa Marta No Determinado No Determinado Mortandad de peces INVEMAR
2014 octubre CGSM Synechocystis Cf. sp. 788942319 Mortandad de peces INVEMAR
2015 eneroBahía Santa Marta y Playa
BlancaMesodinium cf. rubrum 278289 Discoloración INVEMAR
2015 enero CGSM Fibrocapsa cf. japonica >1000000 Mortandad de peces INVEMAR
2015 junio CGSM Cianobacterias >1000000000 Mortandad de peces INVEMAR
2015 julio CGSM - Pajarales Cianobacterias >3000000 Mortandad de peces INVEMAR
2015 noviembre Bahia Gaira Cochlodinium sp. >3000000 Discoloración INVEMAR
2015 noviembre CGSM-Pajarales Anabaebopsis y otras ciano >1000000 Mortandad de peces INVEMAR
2016 junio CGSM Cianobacterias Chroococcales >1000000000 Mortandad de peces INVEMAR
2016 agosto CGSM-Pajarales Cianobacterias Chroococcales >1000000000 Mortandad de peces INVEMAR
31
3. Objetivos
3.1 Objetivo general Determinar la composición y abundancia de especies de dinoflagelados asociados a
praderas de pastos marinos y macroalgas en la Isla de Barú, durante diferentes periodos
climáticos.
3.2 Objetivos específicos Identificar y cuantificar los dinoflagelados planctónicos y bentónicos (epífitos y en
sedimentos) encontrados en praderas de pastos marinos y macroalgas durante
diferentes periodos climáticos.
Determinar la distribución de los ensamblajes de dinoflagelados planctónicos y
bentónicos (epífitos y en sedimentos) en la Isla de Barú, durante la época seca y
lluviosa.
32
4. Metodología
4.1 La Isla de Barú Para la determinación de las microalgas tóxicas y nocivas presentes en ecosistemas
marinos del Caribe colombiano, se seleccionó la Isla de Barú debido a su importancia
ecológica, económica y turística.
La Isla Barú se encuentra ubicada a 18 km de la ciudad de Cartagena uno de los sitios
turísticos más importantes de Colombia que según datos de la Corporación Turismo
Cartagena de Indias (2015) recibe al año en su aeropuerto 1.700.378 turistas nacionales e
internacionales de los cuales una gran cantidad visita Barú. La Isla de Barú está ubicada
en el Departamento de Bolívar (10° 18' 03"-10° 08'02" Latitud N. 75° 42' 28"-75° 31' 07"
Longitud O.), tiene una longitud aproximada de 35 km y 1,5 km a 10 km de ancho
(Delgado et al., 1995; Berdugo et al., 2004). Posee un clima cálido con temperaturas que
oscilan entre los 27°C y los 30°C, presenta un régimen unimodal biestacional, con un
período seco que abarca los meses de diciembre a abril y un periodo lluvioso que va
desde mayo hasta noviembre; el valor mínimo de precipitación es de 0,075 mm en enero
y el máximo es de 172,42 mm en octubre (Berdugo et al., 2004).
La Isla Barú pertenece al Parque Nacional Islas del Rosario y en ella se llevan a cabo una
serie de actividades como la pesca, el turismo convencional, el cultivo de pequeñas
parcelas y la extracción de recursos del manglar, entre otros (Parques Nacionales, 2014).
33
Figura 4. Muelle del pueblo de Barú.
4.2 Sitios de muestreo La recolección de las muestras fue realizada durante los meses de abril y septiembre de
2015 en tres sitios de la Isla de Barú: Isla Arena (10° 8 ’40’’ N 75° 43’ 37’’ O), Playa del
Muerto (10° 8’ 22’’ N 75° 40’ 42’’ O) y Ciénaga Cholón (10° 9’ 53’’ N 75° 40’ 10’’ O) (Figura
5).
34
Figura 5. Sitios de muestreo. (A) Isla Arena, (B) Playa del Muerto y (C) Ciénaga Cholón.
Tomado de Google Maps (2016).
Las principales características de cada uno de los sitios de muestreo se presentan a
continuación.
Isla Arena. Ubicada mar adentro 5.2 Km hacia el occidente de la costa de la península. Es
una pequeña isla de carácter privado localizada en océano abierto, por lo cual la intrusión
humana a este lugar es poca comparada con otras islas del archipiélago.
35
Figura 6. Isla Arena.
Ciénaga Cholón. Ubicada a 3.1 Km hacia el norte del casco urbano del pueblo de Barú.
Es un lugar turístico que se ve afectado por problemas de basura causados por la gran
cantidad de gente que la frecuenta y por el comercio que genera la zona. De igual manera
las praderas de pastos marinos y macroalgas de este sitio también se ven afectadas por
la irrupción de lanchas con motor.
36
Figura 7. Ciénaga Cholón.
Playa del Muerto. Ubicada en el costado oriental a 0.8 Km del casco urbano de Pueblo
Barú colindado con la bahía Barbacoas. Es un lugar con praderas de pastos marinos muy
variadas, en ella confluyen las aguas del Río Magdalena que desembocan en la Bahía de
Barbacoas a traves del Caño Lequerica.
37
Figura 8. Playa del Muerto.
El tipo de sedimento es muy variable entre Isla Arena y Playa del Muerto, ya que el
primero está constituido principalmente por arenas medias y gruesas, mientras que el
segundo está compuesto por arenas finas y limos. Las praderas de pastos marinos se
encuentran a profundidad somera de 0,9 m. Las principales características de los sitios de
muestreo en cuanto a temperatura, pH y salinidad durante los años 2014 y 2015 se
presentan en la Tabla 3. Esta tabla fue construida gracias a los datos recolectados por el
grupo de Modelación de Ecosistemas Marinos (Informe Integrado Final, Dinoflagelados
Tóxicos).
38
Tabla 3. Características de los sitios de muestreo en 2014 y 2015. (-) No Dato.
4.3 Recolección de muestras Muestras representativas de pastos marinos y macroalgas fueron recolectadas de cada
uno de los sitios de muestreo mediante buceo autónomo.
Los lugares escogidos para el muestreo tenían praderas de pastos marinos constituidas
principalmente por Thalassia testudinum.
Para la recolección de todas las muestras se colocaron tres cuadrantes de 25 cm x 25 cm
entre 10 a 15 metros de la costa aproximadamente y a una profundidad aproximada de
1.5 m. Todo el material dentro de cada uno de los cuadrantes fue recolectado empleando
bolsas plásticas apropiadamente etiquetadas (fecha, sitio de colecta, estación) y con agua
de mar previamente filtrada para su posterior procesamiento según la metodología
descrita por Rodríguez et al., (2010).
Año Mes LugarCoordenadas
geográficas
Profundidad
(m) pH
Salinidad
(g/L)
Temperatura
(°C)TDS (g/L)
Cobertura
Vegetal (%)
Contenido de
materia orgánica
en el sedimento
(%)
Tipo de sedimento
Marzo Isla Arena10°08'32,5''N
75°41'27,3''W0.63±0.13 8.5±0.1 33±0.36 30±1.0 - 77±15 2.5±0.6
Limos3%
Arenas Finas 52%
Arenas Medias 23%
Arenas Gruesas 22%
AbrilCiénaga
Cholón
10°11'4,1''N
75°40'9,7''W1.02±0.4 8.4±0.14 34±0.14 29±0.2 - 71±14 3.5±1.0
Limos 20%
Arenas Finas 66%
Arenas Medias 6%
Arenas Gruesas 9%
Septiembre Isla Arena - - 8.49±0.10 33.3±0.36 29.8±0.98 - - 4.15
Limos3%
Arenas Finas 52%
Arenas Medias 23%
Arenas Gruesas 22%
OctubreCiénaga
Cholón- 0.76±0.15 8.24±0.07 30±0.09 31.6±0.2 30.2±0.08 - 4.31±2.6
Limos 20%
Arenas Finas 66%
Arenas Medias 6%
Arenas Gruesas 9%
Febrero Isla Arena10°8'43,0''N
75°43'40,2''O0.9±0.86 8.2±0.09 31.8±0.18 26.3±1.3 30.4±4.6 27.3±12 2.6±1.0
Limos3%
Arenas Finas 52%
Arenas Medias 23%
Arenas Gruesas 22%
FebreroCiénaga
Cholón
10°9'52,8''N
75°40'9,8''O0.86±0.42 8.1±0.04 31.6±0.18 30.4±4.6 31.8±0.4 63±25 3.0±1.3
SeptiembreCiénaga
Cholón
10°10'3,1''N
75°40'22,3''W0.6 8.15 31.2 32±0.04 - - 6.2±2.2
SeptiembrePlaya del
Muerto
10°8'32,5''N
75°40'54,1''W- 7.67 34.5 25 34.23 - -
Octubre Isla Arena10°8'55,8''N
75°43'51,3''W0.62 7.9±0.16 31.7±0.09 28±2.5 - - 5.7±1.9
Limos3%
Arenas Finas 52%
Arenas Medias 23%
Arenas Gruesas 22%
2014
2015
Limos 20%
Arenas Finas 66%
Arenas Medias 6%
Arenas Gruesas 9%
39
Para los sedimentos superficiales se tomaron los primeros centímetros del fondo marino
(0 – 5 cm) con un tubo PVC de 1cm de diámetro. Las muestras fueron almacenadas en
frascos plásticos y mantenidas a temperatura ambiente hasta su procesamiento.
Por otra parte, se realizaron arrastres con red de 65 µm de ojo de malla y boca de 30 cm,
para obtener muestras de fitoplancton a nivel superficial, filtrando aproximadamente 400L
para cada sitio de muestreo.
Figura 9. Cuadrantes de 25 x 25 cm (A). Red de arrastre para plancton (B). Sustratos
separados en bolsas.
4.4 Procesamiento de las muestras Cada sustrato (macroalga o pasto marino) fue separado por especie y almacenado en
bolsas plásticas con un volumen conocido de una solución fijadora/conservante
compuesta 50% agua de mar filtrada y 50% Transeau (6 partes de agua, 3 partes de
alcohol, 1 parte formol). Posteriormente, se realizó una agitación constante de cada
muestra durante cinco minutos con el propósito de garantizar un mayor desprendimiento
de las microalgas epífitas (diatomeas y dinoflagelados). Por medio de una red de tamaño
de poro igual a 6 µm se filtró el contenido de cada submuestra, luego el filtrado fue
resuspendido en un volumen de 15 mL de solución fijadora.
Las muestras planctónicas y los sedimentos fueron conservados de igual manera con
solución Transeau.
Los sustratos libres de microalgas, fueron pesados en fresco y llevados a peso seco a una
temperatura de 60°C para determinar el número de células/ g de peso seco.
40
4.5 Identificación y Cuantificación Las microalgas (diatomeas y dinoflagelados) obtenidas a partir de cada una de las
muestras fueron identificadas mediante microscopia óptica (400 aumentos) y microscopia
electrónica de barrido (cuando fue posible).
La microscopia electrones se llevó a cabo empleando un equipo FEI QUANTA 200 –r, las
muestras fueron deshidratadas, con el objetivo eliminar el agua de la muestra
sustituyéndola por etanol y utilizando una serie de concentraciones ascendentes de etanol
absoluto. Se trabajaron concentraciones de etanol de 30%, 50%, 70%, 90%, 95% (10
minutos cada una) y 100% (15 minutos). Posteriormente y previo a la visualización se
llevó a cabo un recubrimiento metálico en oro, en un metalizador Quorum Q150R ES.
Para el análisis de sedimentos de los tres lugares de muestreo se realizaron una serie de
extendidos sobre láminas (aproximadamente quince para cada sitio). Estos extendidos
fueron observados directamente al microscopio óptico (100 y 400 aumentos).
La caracterización de las microalgas se llevó a cabo con base en distintos trabajos
(Adachi & Fukuyo, 1979; Balech, 1988; Cupp, 1943; De Stefano & Romero, 2005; Dodge
& Bibby, 1973; Ehrenberg, 1841; Ehrenberg, 1844; Ehrenberg, 1853; Ehrenberg, 1860;
Ehrenberg-Cleve, 1899; Faust, 1990; Grunow, 1860; Grunow, 1867; Guiry, 2015; Hasle et
al., 1996; Hernández & Almazán, 2004; Hoppenrath et al., 2013; Hoppenrath et al., 2014;
Kuntze, 1898; Kutzing, 1844; Reimann & Lewin, 1964, Mereschkowsky, 1902; Nagahama
et al., 2011; Nordic Microalgae, 2010; Olenina et al., 2006; Parra et al., 2011; Riaux &
Romero, 2003; Romero, 2011; Romero & Navarro, 1999; Round et al., 1990; Schmidt,
1874; Schmidt, 1901; Stein, 1878; Tomas, 1997; Vidal & Lozano, 2011).
Las diatomeas y los dinoflagelados epifitos y planctónicos fueron cuantificados por
triplicado utilizando una cámara Sedgewick Rafter. Las densidades de diatomeas y
dinoflagelados epífitos potencialmente tóxicos, se expresan en términos de células/g de
peso húmedo o células/g de peso seco de sustrato, estableciendo la cantidad de
individuos presentes en el volumen de la muestra y dividiendo por el peso del sustrato,
empleando los cálculos para los conteos celulares con cámaras Sedgewick Rafter
(Reguera et al., 2011).
41
D = N * (1000/ Cc) * (Vm/ Pm)
Dónde:
D= Densidad celular en células/g peso húmedo o células/g peso seco de sustrato
N= Número de células contadas de una especie determinada
Cc= Número de cuadros barridos en la cámara
Vm= Volumen de la muestra (ml)
Pm: Peso húmedo o peso seco del sustrato (g)
4.6 Nutrientes
En cada uno de los sitios de muestreo se recolectaron muestras de agua de mar (500 mL)
a un metro de profundidad, a 10, 30 y 50 metros de la costa. El agua se filtró el mismo día
de la colecta, utilizando filtros de fibra de vidrio marca Sartorius™ con tamaño de poro de
0.7 µm. Con estas muestras se realizó la determinación de Amonio (𝑁𝐻3 −𝑁), Nitratos
(𝑁𝑂3−) y Fosforo (𝑃𝑂4
3−), empleando el espectrofotómetro HACH DR/200 y los reactivos
Polyvinil alcohol, estabilizador mineral, reactivo de Nessler (para amonio), NitriVer 3 y
NtriVer 6 (para nitratos), y PhosVer 3 (para fosforo), según los protocolos y
recomendaciones del fabricante (HACH ®).
4.7 Análisis estadístico Dada la naturaleza de los datos biológicos recolectados en la Isla de Barú, determinada
mediante un test de Shapiro-Wilk se procedió de la siguiente manera. Las diferencias en
el número de microalgas presentes en los distintos lugares de muestreo (Playa del
Muerto, Isla Arena y Ciénaga Cholón) se determinaron mediante una prueba de ANOVA
de un factor. La diferencia en el número de microalgas entre épocas climáticas (abril y
septiembre) para cada uno de los sitios de muestreo, se determinaron mediante un Test-T
para muestras relacionadas. Ambos análisis se llevaron a cabo con la ayuda del programa
SPSS Statistics®.
4.8 San Andrés Isla Buscando ampliar el análisis de los efectos climáticos (el fenómeno de El Niño y La Niña)
sobre la abundancia de dinoflagelados, se evaluaron datos inéditos recolectados entre
2007 y 2009 por el grupo de Modelación de Ecosistemas Costeros. Los datos
corresponden a dinoflagelados epífitos asociados a praderas de pastos marinos y
macroalgas en San Andrés Isla.
42
Las descripciones de los sitios de muestreo de San Andrés Isla (Figura 10) mostradas a
continuación fueron tomadas de Rodríguez y colaboradores (2010).
Figura 10. Sitios de muestreo de San Andrés Isla. Tomado de Rodríguez y colaboradores
(2010).
Isleño. Localizado a 240 m mar adentro frente a una popular playa de la isla. En esta zona
no hay tránsito de botes.
Toninos. Localizado a 507 m mar adentro en una zona de muelles para pequeños botes.
Cotton Cay. Localizado a 648 m mar adentro en un área muy poco profunda con un alto
tráfico de botes.
Harbor. Localizado a 298 m mar adentro, en un área cercana al puerto que fue construido
en 1966, donde el tránsito de botes es alto.
Bahía Honda. Localizada a 27 m mar adentro, un área rodeada por manglares.
43
Mar Azul. Localizado a 481 m mar adentro esta área tiene un alto tráfico de botes
pequeños que transportan turistas hacia el acuario.
Acuario. Localizado a 536 m mar adentro es el punto más cercano a Haynes Cay donde
se practica careteo.
Rocky Cay. Localizado a 34 m de la costa tiene un alto impacto antropogénico debido a la
actividad hotelera que allí se realiza.
Con base en la naturaleza de los datos biológicos de San Andrés Isla determinada
mediante un test de Shapiro-Wilk se realizaron las pruebas mencionadas a continuación.
Las diferencias en el número de microalgas presentes en los ocho lugares de muestreo
(Rocky Cay, Bahía Honda, Toninos, Harbor, Acuario, Cotton Cay, Isleño, Mar Azul) y la
diferencia en el número de microalgas entre años (2007, 2008 y 2009) para cada uno de
los sitios de muestreo, se determinaron mediante una prueba de Kruskal-Wallis. Ambos
análisis se llevaron a cabo con la ayuda del programa SPSS Statistics®.
44
5. Resultados
5.1 La Isla de Barú
5.1.1 Praderas de pastos marinos Tres especies de pastos marinos correspondientes a Thalassia testudinum, Syringodium
filiforme y Halodule wrightii, y un tipo de macroalga, Halimeda opuntia fueron encontrados
en la Isla de Barú (Figura 11). Thalassia testudinum fue el único pasto marino que se
encontró en todos los sitios de muestreo y en ambos meses. Syringodium filiforme y
Halodule wrightii se encontraron tanto en abril como en septiembre, aunque solo en Playa
del Muerto. Finalmente, Halimeda opuntia se encontró únicamente en Ciénaga Cholón en
el mes de abril.
45
Figura 11. Pastos marinos y macroalgas encontrados en los sitios de muestreo, durante
abril y septiembre de 2015. (A) Thalassia testudinum, (B) Syringodium filiforme, (C)
Halodule wrightii, y (D) Halimeda opuntia.
46
El recurso espacio puede jugar un papel fundamental entre dinoflagelados y diatomeas
epifitas a la hora de competir por luz, nutrientes y soporte. Por lo cual, una gran cantidad
de biomasa en las hojas, sección donde generalmente se localizan los individuos epífitos
como diatomeas y dinoflagelados, podría indicar una mayor área para el desarrollo de
estas microalgas.
La cantidad de biomasa vegetal acumulada en el rizoma y en la raíz de Thalassia
testudinum, podría indicar que los nutrientes se están acumulando en estas secciones
más que en las hojas (Figura 12). Adicionalmente, estos resultados muestran que
Ciénaga Cholón es el sitio de muestreo con mayor cantidad de biomasa en las hojas, en
comparación con Isla Arena y Playa del Muerto, los cuales no presentan diferencias
significativas (Figura 12).
Figura 12. Biomasa vegetal promedio (gramos de peso seco) de Thalassia testudinum,
por cada sección vegetal. Los datos de biomasa vegetal corresponden al mes de
septiembre de 2015. Las barras de error representan el Intervalo de Confianza 95%.
Sin embargo, no se observa una relación clara entre la biomasa de la hoja (recurso
espacio) registrada en el mes de septiembre y las diatomeas (R2=0,175) o los
dinoflagelados (R2=0,131) recolectados durante el mismo mes (Figura 13, Anexo 6).
Hojas Raíz Necromasa Meristemo Rizoma
0
1
2
3
4
5
6
7
8
Bio
ma
sa
(g
pe
so
se
co
)
Sección Vegetal
Playa del Muerto
Isla Arena
Ciénaga Cholón
47
(A)
(B)
Figura 13. Relación entre la abundancia promedio de dinoflagelados (A) y diatomeas (B)
epifitos (células/g peso seco) y la biomasa vegetal de la hoja (g/ peso seco) de Thalassia
0
500
1000
1500
2000
2500
0
0,5
1
1,5
2
2,5
3
3,5
Playa del Muerto Ciénaga Cholón Isla Arena
Din
oflagela
dos (
célu
las/g
peso s
eco
)
Bio
masa v
egeta
l (g
peso s
eco)
Sitio de muestreo
Biomasa Dinoflagelados
0
100000
200000
300000
400000
500000
600000
0
0,5
1
1,5
2
2,5
3
3,5
Playa del Muerto Ciénaga Cholón Isla Arena
Dia
tom
eas (
cé
lula
s/g
peso
se
co
)
Bio
masa v
egeta
l (g
peso s
eco)
Sitio de muestreo
Biomasa Diatomeas
48
testudinum en el mes de septiembre. (A) y (B). Las barras de error representan el
Intervalo de Confianza 95%.
5.1.2 Nutrientes En todos los sitios de muestreo la relación N:P que generalmente está en una proporción
15:1, fue baja, con un rango de 0,08 a 1,71. Esto podría indicar que el nitrógeno
probablemente está limitando la producción biológica. Así mismo, se encontró que el
fósforo fue el más abundante en todos los sitios de muestreo seguido del amonio (Figura
14).
Tabla 4. Cantidad de nutrientes (μM/L) en la Isla de Barú y rangos en los niveles típicos
de nutrientes (μM/L) en los hábitats de pastos marinos (Touchette & Burkholder, 2000;
Burkholder et al., 2007). (±) indica la desviación estándar.
Sin embargo, los niveles típicos de nutrientes en los hábitats de pastos marinos, según lo
mencionan Touchette & Burkholder (2000), y Burkholder y colaboradores (2007), se
encuentran dentro del rango para los valores de nitrato en los tres sitios de muestreo,
aunque están por debajo para los valores de amonio y fósforo obtenidos en el presente
estudio (Tabla 4).
Playa del Muerto
(µM/L)
Isla Arena
(µM/L)
Ciénaga Cholón
(µM/L)Columna de agua (µM/L) Sedimento (µM/L)
Fósforo 9.79 ± 8.32 46.15 ± 4.32 10.64 ± 11.59 0.1 a 0.7 0.3 a 20
Nitrato 0.48 ± 0 0.16 ± 0.16 2.58 ± 0.96 0.05 a 8 2 a 10
Amonio 26.05 ± 16.07 221.17 ± 19.95 7.76 ± 4.98 0 a 3.2 1 a 180
Nutrientes Isla de Barú (µM/L)
Niveles típicos de nutrientes en los hábitats de pastos
marinos (Touchette & Burkholder, 2000; Burkholder et
al.,2007)
49
Playa del Muerto Isla Arena Ciénaga Cholón
0
15
30
45
60
75
90
105
120
135
150
165
180
195
210
225
240
255
270
Nu
trie
nte
s (
uM
ol/L
)
Sitio de muestreo
Amonio (NH3- N)
Nitrato (NO3
-)
Fósforo (PO4
3-)
Nitrógeno inorgánico total
N:P
Figura 14. Promedio de nutrientes (μMol/L) para cada sitio de muestreo durante el mes
de septiembre. Las barras de error representan el Intervalo de Confianza 95%.
Como se observa en la Tabla 5, la gran mayoría de diatomeas y dinoflagelados
encontrados en la Isla de Barú no requieren de grandes concentraciones de nitratos o
fosfatos para su desarrollo óptimo, esto indica que, aunque las concentraciones de
nitratos son bajas en relación a las del fosforo, estas son suficientes para el crecimiento
de las microalgas. La Tabla 5 también muestra que en general las especies de diatomeas
encontradas en la Isla de Barú poseen rangos de temperatura más amplios que las
especies de dinoflagelados y soportan mejor las temperaturas de 28°C a 30°C,
temperaturas que presentaba la Isla de Barú durante los meses de muestreo.
Por último, cabe anotar que al igual que ocurría con la biomasa vegetal no se observa una
relación clara entre la abundancia de dinoflagelados (Amonio R2=0.392, Nitrato R2=0.035,
Fósforo R2=0.487) y Diatomeas (Amonio R2=0.334, Nitrato R2=0.060, Fósforo R2=0.427), y
la concentración de nutrientes (Anexo 7).
50
Tabla 5. Dependencia trófica y condiciones óptimas de desarrollo, de los dinoflagelados y
diatomeas hallados en la Isla de Barú. Fuente de datos Encyclopedia of Life (EOL) (2016).
5.1.3 Distribución y abundancia de dinoflagelados y
diatomeas
5.1.3.1 Ciénaga Cholón
Las densidades celulares de dinoflagelados epifitos para Ciénaga Cholón presentaron
valores de 342 ± 231.3 células/g de peso seco en septiembre y de 142 ± 109.67 células/g
de peso seco en abril (Figura 15). Sin embargo, no se encontraron diferencias
estadísticamente significativas entre sitios y meses de muestreo (p˃0.05) (Anexo 2).
En el plancton marino de Ciénaga Cholón no se detectaron dinoflagelados en el mes de
abril. En contraparte, durante el mes de septiembre se registraron densidades de 3000 ±
5196 células/400L pertenecientes a Tripos furca (Figura 17).
En cuanto al número de diatomeas epífitas encontradas en Ciénaga Cholón, se
presentaron valores mayores para el mes de septiembre (79334 ± 13997.9 células/g de
peso seco) que para el mes de abril (2414 ± 994.5 células/g de peso seco) (Figura 16)
(p˂0.05) (Anexo 2). Así mismo, las diatomeas planctónicas presentaron valores mayores
(372000 ± 49568 células/400L) en el mes de septiembre, en comparación con abril (69000
± 10392 células/400L) (Figura 18).
Dependencia
trófica
Fosfatos
(µmol/L)
Nitratos
(µmol/L)
Salinidad
(PPS)
Tempertura
(°C)
Prorocentrum lima Fotoautótrofo 0.098-1.857 0.324 - 27.926 32.851 - 39.081 -0.434 - 20.014
Prorocentrum hoffmannianum Fotoautótrofo 0.126-0.225 0.542-0.872 37.158-37.172 26.481-26.681
Ostreopsis sp. Fotoautótrofo 0.21-0.63 1.72-6.89 34.7-37.78 12.22-16.58
Gambierdiscus sp. Fotoautótrofo - - - -
Tripos lineatum - - - - -
Tripos breve - 0.11-1.08 0.46-8.91 34.34-34.81 15.36-20.17
Amphiprora sp. Fotoautótrofo 0.051-1.45 0.056-13.67 17.94-36.13 -2.04 - 29.47
Cocconeis sp. Fotoautótrofo 0.102-2.358 0.084-34.04 24.513-37.765 -1.46-29.2
Coscinodiscus centralis Fotoautótrofo 0.074-1.717 0.360-18.305 17.940-36.252 -1.743-24.625
Cylindrotheca closterium Fotoautótrofo 0.046-2.358 0.053-34.037 17.940-37.775 -2.058-29.468
Diploneis sp. Fotoautótrofo 0.114-1.268 0.499-6.894 26.805-36.252 -1.948-24.142
Lichmophora ehrenbergii Fotoautótrofo 0.212-0.328 1.008-1.543 34.685-34.788 3.084-5.196
Lichmophora remulus Fotoautótrofo - - - -
Lichmophora sp. Fotoautótrofo 0.071-1.408 0.030-14.869 20.691-37.765 -1.203-27.397
Plagiotropis lepidoptera Fotoautótrofo 0.063 - 0.870 0.056 - 4.985 31.845 - 35.318 10.864 - 29.365
Navicula sp. Fotoautótrofo 0.046 - 2.354 0.053 - 33.849 17.940 - 36.252 -2.045 - 29.468
Rhabdonema adriaticum Fotoautótrofo 0.074 - 1.271 0.360 - 10.214 30.598 - 34.788 -1.364 - 23.536
Thalassionema nitzschioides Fotoautótrofo 0.046 - 2.366 0.053 - 33.849 19.590 - 37.775 -1.938 - 29.468
Dinoflagelados
Diatomeas
51
De igual manera se observó que el número de diatomeas epifitas en el mes de septiembre
fue mayor en comparación con el número de dinoflagelados epifitos (Anexo 8).
5.1.3.2 Isla Arena
Los valores de abundancia de dinoflagelados epifitos en Isla Arena fueron de 127 ± 29.8
células/g de peso seco en el mes de septiembre y de 164 ± 27.30 células/g de peso seco
en el mes de abril (Figura 15). No obstante, no se encontraron diferencias
estadísticamente significativas entre lugares y meses de muestreo (p˃0.05) (Anexo 2).
El plancton marino de Isla Arena registro densidades celulares de 3000 ± 5196
células/400L pertenecientes a Tripos tripos en septiembre (Figura 17). Mientras que en el
mes de abril no se detectaron dinoflagelados planctónicos.
El mayor número de diatomeas epifitas encontradas en Isla Arena, fue de 37659 ±
9497.94 células/g de peso seco en septiembre y de 2609 ± 266.6 células/g de peso seco
en abril (Figura 16) (p˂0.05) (Anexo 2). Así mismo, las diatomeas planctónicas
presentaron valores de abundancia de 216000 ± 41243 células/400L en septiembre y de
57000 ± 5196 células/400L en abril (Figura 18).
De igual manera se observó que el número de diatomeas epifitas en el mes de abril fue
mayor en comparación con el número de dinoflagelados epifitos (Anexo 8).
5.1.3.3 Playa del Muerto
Las densidades celulares de dinoflagelados epifitos en Playa del muerto presentaron
valores de 1032 ± 1023.5 células/g de peso seco en el mes septiembre y de 132 ± 32
células/g de peso seco en el mes de abril (Figura 15). Aunque, no se encontraron
diferencias estadísticamente significativas entre sitios y meses de muestreo (p˃0.05)
(Anexo 2).
En el mes de abril, no se detectaron dinoflagelados en el plancton marino de Playa del
Muerto. Sin embargo, en el mes de septiembre se evidencio la presencia de Ostreopsis
sp. y Tripos furca, con valores de abundancia de 33000 ± 5196 células/400L (Figura 17).
Por otra parte, el número de diatomeas epifitas encontradas en Playa del Muerto fue de
269900 ± 247014.9 células/g de peso seco en septiembre y de 3086 ± 2220.1 células/g de
peso seco en abril (Figura 16), entre estas abundancias no se encontraron diferencias
estadísticamente significativas entre sitios y meses de muestreo. Por otro lado, las
52
diatomeas planctónicas presentaron valores de 156000 ± 31607 células/400L en
septiembre y de 66000 ± 10392 células/400L en abril (Figura 18).
Figura 15. Densidades celulares de dinoflagelados epífitos totales en Playa del Muerto,
Ciénaga Cholón e Isla Arena (células/g de peso seco) en ambos períodos climáticos. Las
barras de error representan el Intervalo de Confianza 95%.
Playa del Muerto Ciénaga Cholón Isla Arena
0
200
400
600
800
1000
1200
1400
1600
1800
2000
2200
2400
Cé
lula
s/g
de
pe
so
se
co
Sitio de muestreo
Abril
Septiembre
53
Playa del Muerto Ciénaga Cholón Isla Arena
0
50000
100000
150000
200000
250000
300000
350000
400000
450000
500000
550000
Cé
lula
s/g
de
pe
so
se
co
Sitios de muestreo
Abril
Septiembre
Figura 16. Densidades celulares de diatomeas epífitas totales en Playa del Muerto,
Ciénaga Cholón e Isla Arena (células/g de peso seco) en ambos períodos climáticos. Las
barras de error representan el Intervalo de Confianza 95%.
En Ciénaga Cholón P. hoffmannianum, Ostreopsis sp. y P. lima fueron encontrados en el
mes de septiembre, no obstante, solo los dos últimos habían sido hallados en abril. De
igual manera el número de Ostreopsis sp. disminuyó en relación al número de P. lima.
Por otra parte, en Isla Arena P. hoffmannianum, Ostreopsis sp., P. lima y Gambierdiscus
sp. fueron encontrados en el mes de abril, aunque, solo P. lima fue hallado en el mes de
septiembre. Finalmente, en Playa del Muerto P. hoffmannianum, Ostreopsis sp. y P. lima
fueron encontrados en septiembre, sin embargo, el primero no fue hallado en abril (Anexo
5).
54
Playa del Muerto Ciénaga Cholón Isla Arena
0
5000
10000
15000
20000
25000
30000
35000
40000
Ce
lula
s/4
00
L
Sitio de muestreo
Tripos lineatum
Ostreopsis ovata
Tripos breve
Figura 17. Densidades celulares de dinoflagelados planctónicos en Playa del muerto,
Ciénaga Cholón e Isla Arena, en el mes de septiembre (células/400L). Las barras de error
pertenecen al valor de dinoflagelados planctónicos totales y representan el Intervalo de
Confianza 95%.
Tripos furca
Ostreopsis sp.
Tripos tripos
55
Playa del Muerto Ciénaga Cholón Isla Arena
0
100000
200000
300000
400000
Cé
lula
s/4
00
L
Sitio de muestreo
Abril
Septiembre
Figura 18. Densidades celulares de diatomeas planctónicas totales en Playa del muerto,
Ciénaga Cholón e Isla Arena (células/400L) en ambos períodos climáticos. Las barras de
error representan el Intervalo de Confianza 95%.
5.1.4 Abundancia y periodos climáticos En el Caribe colombiano, septiembre es un mes que históricamente se ha caracterizado
por ser un periodo con un mayor número de precipitaciones que el mes de abril (Figura
19). Sin embargo, el fenómeno de El Niño observado durante gran parte del 2015 (Tabla
6) generó que las precipitaciones observadas septiembre fueran 96.3 mm (aprox.), es
decir, que estuvieron por debajo del promedio histórico (1981-2014) para dicho mes. Por
lo cual, la abundancia de dinoflagelados observados durante esta época pudo verse
influenciada por dicho fenómeno climático.
No obstante, la temperatura media en la ciudad de Cartagena (la localización más
cercana a la Isla de Barú) no varió considerablemente en el mes de septiembre (28 a 30
°C) o en el mes de abril (28 °C) de 2015 en relación al promedio histórico (1981-2010) de
dichos meses (Figura 20).
56
Figura 19. Precipitación promedio entre 1981-2014 y 2015, obtenida a partir de los datos
recolectados por el IDEAM en cuatro estaciones meteorológicas cercanas a la Isla de
Barú y por el CIOH. Precipitación promedio (mm) en cada mes. Las barras de error
representan el Intervalo de Confianza 95%.
Enero
Febrero
Marzo
Abril
Mayo
Junio
Julio
Agosto
Septiembre
Octubre
Noviembre
Diciembre
0 50 100 150 200 250
mm
Me
s
Años 1981-2014
Año 2015
57
Enero
Febrero
Marzo
Abril
Mayo
Junio
Julio
Agosto
Septiembre
Octubre
Noviembre
Diciembre
--
0 5 10 15 20 25 30
Temperatura (°C)
Me
s
Temperatura
Figura 20. Temperatura promedio entre 1981 y 2010, obtenida a partir de los datos
recolectados por el IDEAM en dos estaciones meteorológicas cercanas a la Isla de Barú.
Las barras de error representan el Intervalo de Confianza 95%.
Los datos del ONI muestran que en el año 2014 se presentó un Niño débil que incrementó
hasta categoría de Niño muy intenso en el segundo semestre de 2015 y se prolongó hasta
el primer trimestre de 2016 (Tabla 6 y Figura 21), considerándose como el segundo “El
Niño” más fuerte en los últimos 65 años.
Tabla 6. Valores de ONI entre 2005 y 2016. Los valores en rojo representan episodios
calurosos (Niño) y los valores en azul episodios fríos (Niña), los demás valores se
consideran periodos neutros. Fuente NOAA (2015).
Año Enero Febrero Marzo Abril Mayo Junio Julio Agosto Septiembre Octubre Noviembre Diciembre
2005 0.6 0.6 0.5 0.5 0.4 0.2 0.1 0 0 -0.1 -0.4 -0.7
2006 -0.7 -0.6 -0.4 -0.2 0 0.1 0.2 0.3 0.5 0.8 0.9 1
2007 0.7 0.3 0 -0.1 -0.2 -0.2 -0.3 -0.6 -0.8 -1.1 -1.2 -1.3
2008 -1.4 -1.3 -1.1 -0.9 -0.7 -0.5 -0.3 -0.2 -0.2 -0.3 -0.5 -0.7
2009 -0.8 -0.7 -0.4 -0.1 0.2 0.4 0.5 0.6 0.7 1 1.2 1.3
2010 1.3 1.1 0.8 0.5 0 -0.4 -0.8 -1.1 -1.3 -1.4 -1.3 -1.4
2011 -1.3 -1.1 -0.8 -0.6 -0.3 -0.2 -0.3 -0.5 -0.7 -0.9 -0.9 -0.8
2012 -0.7 -0.6 -0.5 -0.4 -0.3 -0.1 0.1 0.3 0.4 0.4 0.2 -0.2
2013 -0.4 -0.5 -0.3 -0.2 -0.2 -0.2 -0.2 -0.2 -0.2 -0.2 -0.2 -0.3
2014 -0.5 -0.6 -0.4 -0.2 0 0 0 0 0.2 0.4 0.6 0.6
2015 0.5 0.4 0.5 0.7 0.9 1 1.2 1.5 1.8 2.1 2.2 2.3
2016 2.2 1.9 1.6
58
Figura 21. Comportamiento del ONI entre 1950 y 2016. Tomado de Null (2016).
La Figura 22, muestra que las especies de dinoflagelados epifitos hallados en la Isla de
Barú mostraron una tendencia al aumento acorde con el incremento del ONI, entre abril y
septiembre de 2015. No obstante, el mayor aumento se presentó en las especies
pertenecientes al género Prorocentrum.
Figura 22. Relación entre la abundancia de especies de dinoflagelados, el índice ONI y
los distintos periodos climáticos en la Isla de Barú.
Prorocentrum lima
Prorocentrum hoffmannianum
Ostreopsis sp.
Gambierdiscus sp.
0 20 40 60 80 100
Celúlas/g de peso húmedo
Abril de 2015 (ONI = 0.7 Niño)
Septiembre de 2015 (ONI = 1.8 Niño)
59
5.1.5 Sedimentos Los extendidos realizados con los sedimentos de cada uno de los sitios de muestreo
fueron analizados mediante microscopia óptica (400 aumentos). Sin embargo, ningún tipo
de dinoflagelado o estructura de resistencia (quiste) fue detectado.
Si se tiene en cuenta que la abundancia de dinoflagelados hallados sobre pastos marinos
en el presente estudio fue baja, era lógico pensar que las densidades celulares de
dinoflagelados sobre sedimentos pudieran ser aún más bajas, ya que como lo muestra un
estudio llevado a cabo por Delgado (2005) la abundancia de dinoflagelados puede llegar a
ser nueve veces mayor sobre el sustrato macroalgas que en sedimentos. La autora
también menciona en su estudio que P. lima fue la especie dominante en ambos
sustratos.
5.2 San Andrés Isla Los datos recolectados entre 2007 y 2009 por el grupo de Modelación de Ecosistemas
Costeros en San Andrés Isla (Tabla 7) muestran una mayor cantidad de especies de
dinoflagelados que las encontradas en la Isla de Barú.
60
Tabla 7. Abundancia de especies de dinoflagelados epifitos de Thalassia testudinum
(células/g de peso húmedo) en distintos sitios de muestreo, años y meses, en San Andrés
Isla. (-) ausencia.
Los datos recolectados en la Tabla 7 muestran que la mayor cantidad de dinoflagelados
epifitos se encontró en abril de 2008 (16237 células/g de peso húmedo), un mes que
históricamente ha mostrado ser un periodo con un bajo número de precipitaciones o un
periodo seco (Figura 23). Sin embargo, el fenómeno de La Niña observado durante la
primera mitad del año (Tabla 6) pudo influenciar la abundancia de dinoflagelados
observados en esta época, principalmente por el aumento de las precipitaciones.
Rocky CayBahía
HondaIsleño Toninos
Cotton
CayHarbor Mar Azul Acuario
Dinoflagelados
totales por año
y por especie
2007 (Neutro) Julio 23 ± 41 110 ± 177 13 ± 5 1 8 ± 8 - 2 5 ± 4 162
2008 (Niña) Abril - - 80 ± 49 - - - - - 80
2009 (Niño) Septiembre - - - - 30.3 ±30.3 - - - 30.3
2007 (Neutro) Julio 13 ± 8 50 ± 55 15 ± 11 29 ± 21 22 ± 10 12 ± 6 19 ± 6 18 ± 6 178
2008 (Niña) Abril 267 ± 749 50 ± 113 - 89 ± 112 - 2 ± 3 34 ± 53 273 ± 386 715
2009 (Niño) Septiembre - 29.7 ±25.8 23.1 ±19.3 16.6 ± 28.8 34.3 ±23.6 11.8 ±14.5 16.0 ± 12.4 - 131.5
2007 (Neutro) Julio 3 ± 1 - - - - - - - 3
2008 (Niña) Abril 84 ± 251 13 ± 28 - 101 ± 199 222 ± 437 29 ± 30 136 ± 325 - 585
2009 (Niño) Septiembre 7.7 ± 9.5 - - - - - 43.8 ± 23.2 - 51.5
2007 (Neutro) Julio 9 ± 6 157 ± 110 13 ± 2 9 ± 5 7 ± 5 3 ± 1 11 ± 9 4 ± 1 213
2008 (Niña) Abril 4 ± 13 25 ± 57 - 237 ± 376 31 ± 63 11 ± 8 1249 ± 613 283 ± 379 1840
2007 (Neutro) Julio 5 ± 3 5 ± 6 59 ± 39 17 ± 15 45 ± 19 6 ± 4 20 ± 4 27 ± 14 184
2008 (Niña) Abril 550 ± 953 2718 ± 5694 - 518 ± 613 638 ± 752 116 ± 110 2614 ± 1785 1699 ± 1577 8853
P.cf lima 2009 (Niño) Septiembre 127.0 ±81.4 - - - - - 241.0 ±78.2 19.9±19.9 387.9
2007 (Neutro) Julio 5 ± 3 168 ± 102 36 ± 35 36 ± 26 33 ± 15 21 ± 11 31 ± 21 24 ± 7 354
2008 (Niña) Abril - - 120 ± 170 330 ± 362 626 ± 810 103 ± 68 419 ± 704 293 ± 373 1891
P. cf 1 maculosum 2009 (Niño) Septiembre 22.6 ±12.5 31.2 ±25.7 221.5 ± 143.7 51.4 ± 89.1 21.7 ±21.7 10.3 ±12.6 91.1 ±40.5 10.5 ±10.6 460.3
P. cf 2 maculosum 2009 (Niño) Septiembre 20.0 ±24.5 6.8 ±6.0 31.5 ± 38.5 125.3 ± 155.1 43.4 ±43.4 67.6 ±22.7 16.0 ±12.4 54.4 ±43.8 365
P. rathymum 2007 (Neutro) Julio 2 ± 2 130 ± 106 17 9 ± 3 11 ± 10 4 ± 3 2 ± 1 14 ± 6 189
Prorocentrum arenarium 2008 (Niña) Abril - - - 14 ± 38 25 ± 51 125 ± 217 34 ± 84 41 ± 57 239
Prorocentrum mexicanum 2008 (Niña) Abril - - - 33 ± 75 - 7 ± 12 67 ± 163 - 107
Prorocentrum micans 2009 (Niño) Septiembre - - 5.3 ± 6.6 - - - - - 5.3
P. cf concavum 2009 (Niño) Septiembre 3.9 ±4.9 - - - - - 37.8 ±29.3 27.3 ±27.3 69
P. dentatum 2009 (Niño) Septiembre - - 5.3 ± 6.6 - - - - - 5.3
Prorocentrum compressum 2009 (Niño) Septiembre - - 15.3 ± 18.8 - - - - - 15.3
2007 (Neutro) Julio 4 ± 2 23 ± 27 2 ± 1 4 ± 2 12 ± 2 4 ± 1 3 ± 3 6 ± 4 58
2009 (Niño) Septiembre - 32.4 ±19.9 - 16.6 ±28.8 4.3 ±4.3 0 11.8 ± 9.2 - 65.1
Alexandrium sp. 2008 (Niña) Abril 28 ± 64 - - 125 ± 135 184 ± 298 7 ± 12 1446 ± 1441 - 1790
Dinophysis acuminata 2008 (Niña) Abril 24 ± 62 - - 78 ± 153 2 ± 5 - 18 ± 40 15 ± 15 137
Gambierdiscus toxicus 2008 (Niña) Abril 42 ± 125 - - 14 ± 38 - - - - 56
Gambierdiscus cf. toxicus 2009 (Niño) Septiembre 8.1 ±6.3 - 24.0 ± 29.5 - - - 40.1 ±31.1 - 72.2
Cochlodinium polykrikoides 2009 (Niño) Septiembre 41.9 ±25.9 - - - - - 94.6 ±42.4 - 136.5
2007 (Neutro) Julio 232 643 155 105 138 160 88 98 1619
2008 (Niña) Abril 999 2793 200 1506 1728 390 6017 2604 16237
2009 (Niño) Septiembre 227.3 100.1 326 209.9 134 89.7 592.2 112.1 1791.3
Lugar de Muestreo
Especie MesAño
Ostreopsis ovata
Prorocentrum belizeanum
Dinoflagelados totales por
año y sitio de muestreo
Prorocentrum hoffmanium
Prorocentrum lima
Prorocentrum maculosum
Prorocentrum emarginatum
Sinophysis microcephala
61
Enero
Febrero
Marzo
Abril
Mayo
Junio
Julio
Agosto
Septiembre
Octubre
Noviembre
Diciembre
--
0 50 100 150 200 250 300 350
mm
Me
s
Precipitación (mm)
Figura 23. Precipitación promedio entre 1981 y 2010, obtenida a partir de los datos
recolectados por el IDEAM en tres estaciones meteorológicas de San Andrés Isla.
Precipitación promedio (mm) en cada mes. Las barras de error representan el Intervalo de
Confianza 95%.
Por otro lado, septiembre de 2009 presento la segunda mayor abundancia (1791.3
células/g de peso húmedo), este mes históricamente ha mostrado ser un mes lluvioso o
con un alto número de precipitaciones (Figura 23). Sin embargo, al igual que ocurría con
La Niña en 2008, los efectos del fenómeno de El Niño durante la segunda mitad del año
(Tabla 6) pudieron influenciar o afectar la abundancia de dinoflagelados.
La Figura 24, muestra que las especies de dinoflagelados epifitos hallados en San Andrés
Isla, tuvieron una tendencia al aumento tanto bajo la influencia de El Niño como de La
Niña con respecto al periodo neutro. Sin embargo, el mayor incremento en la abundancia
de dinoflagelados se presentó en las especies del género Prorocentrum.
62
Figura 24. Relación entre la abundancia de algunas especies de dinoflagelados, el índice
ONI y los distintos años (periodos climáticos) en San Andrés Isla.
Se encontraron diferencias estadísticamente significativas (p˂0.05) entre la abundancia
de dinoflagelados en cada uno de los años (2007, 2008, 2009). Sin embargo, no se
encontraron diferencias estadísticamente significativas (p˃0.05) entre el número de
dinoflagelados de cada uno de los ocho sitios de muestreo (Rocky Cay, Bahía Honda,
Toninos, Harbor, Acuario, Cotton Cay, Isleño, Mar Azul) (Anexo 3).
5.3 Clasificación de dinoflagelados
5.3.1 Dinoflagelados epifitos de pastos marinos
En las praderas de pastos marinos de los tres sitios de muestreo, se encontraron en total
cuatro morfoespecies de dinoflagelados, agrupadas en tres géneros y cuatro especies
(Figuras 25-28). De estos tres géneros todos han sido reportados como toxicogénicos.
Ostreopsis ovata
Prorocentrum belizeanum
Prorocentrum emarginatum
Prorocentrum hoffmannianum
Prorocentrum lima
Prorocentrum maculosum
Gambierdiscus toxicus
0 2000 4000 6000 8000
Células/g de peso húmedo
Julio de 2007 (ONI = -0.3 Neutro)
Abril de 2008 (ONI = -0.9 Niña)
Septiembre de 2009 (ONI = 0.7 Niño)
63
Figura 25. Prorocentrum lima. (A) MEB, (B y C) Microscopia óptica (400 aumentos).
64
Los dinoflagelados pertenecientes al orden Prorocentrales, presentan por lo general una
teca sencilla bivalvar (derecha e izquierda). Cada valva está conformada por una sola
placa que por lo general tiene poros dispuestos en campos o hileras bien definidas
(Dodge & Bibby 1973; Balech 1988; Parra et al., 2011).
Prorocentrum lima posee células ovoides alargadas con un área periflagelar en forma de
V, los tamaños de las células varían de 30 a 34 µm de largo y 21 a 46 µm de ancho.
Poseen un llamativo pirenoide con envoltura de almidón en el centro de la célula. La
superficie de las tecas es lisa con poros grandes dispersos que pueden ser redondos,
ovoides o con forma de riñón, también se destaca la presencia de una fila marginal de
amplios poros que por lo general son de forma redonda u ovoide. El centro de la placa
carece de poros y el núcleo oval es posterior (Ehrenberg, 1860; Stein, 1878; Nagahama et
al., 2011; Hoppenrath et al., 2014).
65
Figura 26. Prorocentrum hoffmannianum. (A) MEB, (B y C) Microscopia óptica (400
aumentos).
66
Prorocentrum hoffmannianum (Figura 26) posee células ovoides con un pirenoide central,
los tamaños de las células varían de 45 a 55 µm de largo y de 40 a 45 µm de ancho. El
área periflagelar tiene forma de V y la superficie de las tecas es reticulada-foveada. La
ornamentación de las tecas varia de casi lisa con solo unos poros en depresiones poco
profundas hasta reticulada-foveada. Los poros se encuentran dispersos y el centro de la
placa carece de poros (Faust, 1990; Hoppenrath et al., 2013; Hoppenrath et al., 2014).
Figura 27. Ostreopsis sp. (A y B) Microscopia óptica (400 aumentos). Barra de escala
20µm.
Las especies del género Ostreopsis (Figura 27) se caracterizan por tener células
aplanadas con forma oval (o forma de pera). La ornamentación de las tecas es lisa con
poros tecales de uno o dos tamaños dependiendo de la especie. La placa del poro apical
consiste en un área en forma de rendija estrecha y el cíngulo es estrecho, bordeado por
bandas lisas (Schmidt, 1901; Hoppenrath et al., 2014).
67
Figura 28. Gambierdiscus sp. Microscopia óptica (400 aumentos). Barra de escala 20µm.
Los dinoflagelados del género Gambierdiscus (Figura 28) poseen células solitarias,
ligeramente comprimidas lateralmente, de longitud variable y forma redondeada a ovalada
(Adachi & Fukuyo, 1979; Hernández & Almazán, 2004; Hoppenrath et al., 2014).
5.3.2 Dinoflagelados planctónicos
En total, dos especies y un género de dinoflagelados fueron identificados en plancton
marino de los tres sitios de muestreo (Figuras 29 y 30).
68
Figura 29. Tripos furca. (A Y B) Microscopia óptica (400 aumentos). Barra de escala
20µm.
Tripos furca (Figura 29) posee células con un largo que de 180 µm, un ancho de 34,5 µm,
epicono de 100,5 µm, hipocono de 78 µm, espina larga de 54 µm, espina corta 24 µm
(Vidal, 2010). Las células cuentan con un cuerno apical formado a partir de una epiteca
triangular, en dirección hacia la derecha. Presentan cuernos en la hipoteca con extremos
cerrados, divergentes y dirigidos más allá del margen posterior del cuerpo, el cuerno
izquierdo es más largo. La forma del cuerpo es pentagonal y la superficie tiene poros y
marcas lineales (Hasle et al., 1996; Ehrenberg-Cleve, 1899).
69
Figura 30. Tripos tripos. (A Y B) Microscopia óptica (400 aumentos) y (C) Microscopia
óptica (100 aumentos).
Las células de Tripos tripos (Figura 30) se caracterizan por presentar una curvatura en
sus cuernos y por presentar una longitud entre 0,2 y 0,35 mm (Kindersley, 2014).
5.4 Diatomeas Un total de doce especies de diatomeas distribuidas en diez géneros, fueron halladas en
el plancton y el bentos de Ciénaga Cholón, Isla Arena y Playa del Muerto (Figuras 31-40).
Del total de géneros, ninguno ha sido reportado como productor de toxinas hasta la fecha.
70
Figura 31. Entomoneis sp. Microscopia óptica (400 aumentos). Barra de escala 20µm.
El género Entomoneis (Figura 31) se caracteriza por tener células solitarias o en cadenas,
constreñidas en el medio, válvulas lanceoladas, convexas, con rafe, poseen un nódulo
central y una quilla sigmoide. La mitad de la quilla se encuentra en cada lado del eje de la
cadena. Nódulos terminales presentes (Grunow, 1860; Choudhury & Pal, 2014; Guiry,
2015).
71
Figura 32. Cocconeis sp. (A) MEB. (B) Microscopia óptica (400 aumentos). Barra de
escala 20µm.
72
El género Cocconeis (Figura 32) exhibe una morfología heterovalvar, cada frústula se
compone de una válvula sin rafe y una válvula estriada con rafe. Por lo general, la válvula
con rafe es menos silicificada y es caracterizada por estrías uniseriadas y una corta zona
hialina transapical, asociada con las terminaciones centrales del rafe, mientras que las
zonas hialinas en forma de medialuna de diferentes longitudes están presentes en los
ápices de las válvulas (Schmidt, 1874; Romero & Navarro, 1999; Riaux & Romero, 2003;
De Stefano & Romero, 2005; Romero, 2011).
Figura 33. Actinocyclus normanii. (A, B, C) MEB. (D) Microscopia óptica (400 aumentos).
Barra de escala 20µm.
73
Actinocyclus normanii (Figura 33) puede tener la valva ligeramente levantada o hendida al
centro, y algunos presentan inclusiones oscuras, tienen un diámetro de 18 a 70 µm,
areolas de 8 a 10 µm y pervalvar de 18 a 32 µm (Vidal, 2010).
Figura 34. Nitzschia longissima. Microscopia óptica (400 aumentos). Barra de escala
40µm.
Nitzschia longissima (Figura 34) se caracteriza por tener células alargadas filiformes que
pueden ser poco arqueadas o muy arqueadas. Extremos valvares como dos cuernos, de
menor diámetro que el huso, normalmente uno más largo que el otro. Presentan una
longitud de 218 a 720 µm, ancho de 9 a 12 µm (Vidal, 2010).
Figura 35. Diploneis crabro. Microscopia óptica (400 aumentos). Barra de escala 20µm.
74
El género Diploneis (Figura 35) posee células solitarias, válvulas constreñidas con una
terminación subelíptica, caras valvulares lisas, curvadas u onduladas y tienen dentro de la
valva un canal longitudinal (Ehrenberg, 1853; Round et al., 1990).
Figura 36. (A), (C) Lichmophora ehrenbergii. (B) Lichmophora remulus. Microscopia
óptica (400 aumentos). Barra de escala 20µm.
El género Lichmophora fue el que conto con un mayor número de representantes (dos)
(Figura 36).
Se ha reportado que las células de Lichmophora remulus tienen un tamaño de 54 a 194
µm de largo, un ancho valvar de 9 a 16 µm y estrías en su estructura (Grunow, 1867).
75
Figura 37. Plagiotropis lepidoptera. Microscopia óptica (400 aumentos). Barra de escala
20µm.
Plagiotropis lepidoptera (Figura 37) se caracteriza por presentar células estriadas con
tamaños de 112 a 142 µm de largo, 18 a 24 µm de ancho y áreas hialinas en su
estructura (Kuntze, 1898).
76
Figura 38. Mastogloia corsicana (A) MEB. (B) Microscopia óptica (400 aumentos). Barra
de escala 20µm.
77
Mastogloia corsicana (Figura 38) este es el primer registro en el Caribe Colombiano. Se
caracterizan por tener longitudes de 20 a 23 µm y ancho de 9 a 9,5 µm (Guiry, 2016).
Figura 39. Rhabdonema adriaticum. Microscopia óptica (400 aumentos). Barra de escala
20µm.
Rhabdonema adriaticum (Figura 39) se caracteriza por su forma rectangular, y por estar
unidas por el ápice de las valvas (Kutzing, 1844).
78
Figura 40. Thalassionema nitzschioides. Microscopia óptica (400 aumentos). Barra de
escala 20µm.
Thalassionema nitzschioides (Figura 40) se caracteriza principalmente por tener células
rectangulares unidas en forma de hilos y zig-zag, poseen valvas lineales y espina apical
(Mereschkowsky, 1902).
79
6. Discusión
6.1 Pastos marinos De los cuatro sustratos hallados en el presente estudio, el que se encontró en mayor
proporción en todos los sitios de muestreo fue Thalassia testudinum llamado también
pasto tortuga, el más abundante y común en el Caribe según lo menciona Díaz (2003).
Las praderas de la Isla de Barú pueden también predominar (o entremezclarse)
Syringodium filiforme y Halodule wrightii, este último por lo general se sitúa en el extremo
de la península bordeando el litoral a una profundidad de hasta dos metros (Díaz, 2003).
Así mismo, las algas observadas con mayor frecuencia en asocio con los pastos marinos
pertenecen a los géneros Halimeda, Dictyota y Caulerpa, lo que concuerda con hallazgo
de Halimeda opuntia en el presente estudio, la cual también ha sido encontrada en otros
lugares del Caribe colombiano como la Bahía de Chengue en praderas de Thalassia
testudinum (Díaz, 2003).
Las hojas de los pastos y las macroalgas sirven como sustratos para la fijación de una
amplia variedad de individuos sésiles (Díaz, 2003) como diatomeas y dinoflagelados. Por
esta razón, se podría sospechar que una mayor cantidad de microalgas epífitas
(diatomeas y dinoflagelados) podría encontrarse en los sitios que presentaran pastos
marinos con una mayor biomasa en las hojas. Sin embargo, en el presente estudio no se
observó una relación clara entre la biomasa de las hojas y la abundancia de las
microalgas epifitas (Anexo 7).
No obstante, autores como Morton & Faust (1997) han mencionado que la baja
abundancia de dinoflagelados tóxicos (como los encontrados en el presente estudio) ha
sido asociada con la macrófita dominante Thalassia testudinum. Estos autores mencionan
que la baja incidencia de ciguatera en el ecosistema del arrecife de barrera de Belice
meridional podría ser provocada por este pasto marino. Esto puede deberse a que
Thalassia testudinum es capaz de producir taninos en condiciones de heridas (Arnold et
al., 2008), los cuales actúan como alguicidas contra dinoflagelados (Nagayama et al.,
2003). De igual manera, Vergeer y colaboradores (1995) mencionan que en general los
pastos marinos son una fuente rica de taninos condensados, ácidos fenólicos, ácidos
fenólicos sulfatados y flavonoides.
80
Por otra parte, un estudio conducido por Grzebyk y colaboradores (1994) mostro que
dinoflagelados pertenecientes a los géneros Gambierdiscus, Prorocentrum y Ostreopsis
tenían abundancias distintas en diferentes sustratos (corales muertos, macroalgas, etc),
los autores sugieren que en el caso de las macroalgas estos cambios en la abundancia de
dinoflagelados son causados por una estimulación o inhibición sobre las microalgas
epifitas a través de exudados algales, ya que como se observa en su estudio el alga roja,
Halymenia floresia (un alga del mismo género que H. opuntia hallada en el presente
estudio) inhibe el crecimiento de G. toxicus mientras que Portieria horemanii lo estimula,
de igual manera el estudio sugiere un efecto estimulador del crecimiento en Ostreopsis
ovata en presencia de macroalgas rojas.
Los resultados encontrados en estos estudios podrían sugerir que la baja abundancia de
dinoflagelados encontrada en la Isla de Barú es debida en parte a la gran abundancia o a
la dominancia de Thalassia testudinum en las praderas de pastos marinos, por encima de
otros sustratos. Sin embargo, otros factores como la presencia de algunas algas o pastos
podrían estar generando otros efectos inhibidores o estimuladores del crecimiento lo cual
debe estudiarse mucho más a fondo.
6.2 Nutrientes Los niveles típicos de nutrientes en los hábitats de pastos marinos, según lo mencionan
Touchette & Burkholder (2000), y Burkholder y colaboradores (2007), se encuentran
dentro del rango para los valores de nitrato en los tres sitios de muestreo, aunque están
por debajo para los valores de amonio y fósforo obtenidos en el presente estudio (Tabla
5). Esto podría sugerir que existe un sobre enriquecimiento de fósforo y amonio, y no una
carencia de nitratos, aunque estos valores pueden variar dependiendo de la(s) especie(s)
de pasto(s) marino(s) que compone(n) la(s) pradera(s)
En condiciones en las cuales existe un enriquecimiento de nutrientes tanto el nitrógeno
como el fósforo pueden ser almacenados en tejidos superiores. Un ejemplo es el nitrato el
cual generalmente se almacena en vacuolas dentro del citoplasma de la hoja (Touchette
& Burkholder, 2000; Ferdie & Forquerean, 2004). Este planteamiento podría dar un indicio
de porqué Ciénaga Cholón presenta valores mayores de biomasa en las hojas en
comparación con los otros dos sitios de muestreo (Figura 12).
81
Por otra parte, un sobre enriquecimiento de nutrientes puede generar un declive de los
pastos marinos, causado principalmente por la reducción de la luz debido al aumento
excesivo en la biomasa algal (macroalgas y microalgas epífitas) (Burkholder et al 2007),
así como también puede generar cambios en la dominancia de las especies de pastos
marinos (Fourquerean et al 1995).
Por otro lado, se ha mencionado que una baja leve en salinidad, junto con un incremento
de la temperatura y baja concentración de N, favorecen el crecimiento del dinoflagelado
P.lima (Arbeláez y Mancera, 2016)
Por último, aunque se evaluó la concentración de nitrato, fosfato y amonio, es necesario
evaluar la presencia de otros nutrientes como nitritos, silicato (silicio) y elementos traza
como el hierro, ya que estos están involucrados en la síntesis de moléculas complejas,
tales como las proteínas y en el caso del silicio este es un constituyente esencial del
esqueleto de las diatomeas y la carencia de este puede inhibir la reproducción de la célula
o suprimir su actividad metabólica (Levinton,1995; Segar, 1998; Rojas & Ortiz, 2007). Lo
que podría ayudar a explicar la alta abundancia de diatomeas en relación a los
dinoflagelados en la Isla de Barú.
6.3 Características y localización de dinoflagelados
6.3.1 Dinoflagelados epifitos de pastos marinos
P. lima
Una amplia gama de variabilidad morfológica ha sido reportada para P. lima (Nagahama
et al., 2011), sin embargo, todos los cultivos de este dinoflagelado evaluados hasta la
fecha se han caracterizado por producir ácido okadaico (AO) y sus análogos, en distintas
concentraciones (Hoppenrath et al., 2014). Suganuma y colaboradores (1988) han
reportado que la exposición crónica a largo plazo a estas toxinas puede promover el
crecimiento de tumores en ratones.
De las 80 especies de Prorocentrum descritas hasta la fecha, al menos nueve (incluyendo
a P. lima y P. hoffmannianum) son capaces de producir toxinas como el ácido okadaico
(AO) y sus análogos (1-6 diol AO; Metil AO; Etil AO; 7-deoxy AO) Dinofisistoxinas (DTXs),
Prorocentrolides (A y B) y otras toxinas indefinidas (Hoppenrath et al., 2014). Por otro
82
lado, aunque no es frecuente la asociación de especies del genero Prorocentrum a
intoxicaciones diarreicas por mariscos, existen reportes que los involucran en estas
(Lawrence et al., 2000; Levasseur et al., 2003; Foden et al., 2005).
Las especies del género Prorocentrum generalmente se encuentran en hábitats epífitos y
bénticos (Mackenzie et al., 2011; Hoppenrath et al., 2014). P. lima es una especie
cosmopolita ampliamente distribuida en zonas tropicales y templadas (Nagahama et al.,
2011; Hoppenrath et al., 2014). Por ejemplo, esta microalga ha sido encontrada al
suroeste del Golfo de México (Licea et al., 2004), en la costa norte de Brasil (Wood, 1968)
y en la Costa oeste de Florida (Steidinger, 1970). En Colombia existen registros de este
dinoflagelado en La Ciénaga Grande de Santa Marta (Vidal, 2010), en la Bahía de
Chengue (Arbeláez y Mancera, 2016) y en San Andrés y Providencia (Márquez & Herrera,
1986; Rodríguez et al., 2010; Mancera et al., 2014) sitio en donde se ha encontrado
asociado a Sargassum polytripos (Mancera et al., 2014) y a Thalassia testudinum
(Rodríguez et al., 2010).
P. hoffmannianum
A nivel mundial P. hoffmannianum se encuentra distribuido en el Pacifico y el Atlántico
(desde Belice hasta el Norte de Florida) (Steidinger y Melton, 1999). En Colombia este
dinoflagelado se ha encontrado en praderas de Thalassia testudinum (Rodríguez et al.,
2010).
Un estudio realizado por Morton y colaboradores (1994) mostro que el contenido de ácido
okadaico producido por P. hoffmannianum cambia drásticamente en condiciones variables
de temperatura y luz, por lo que estos autores plantean que, un aumento en el contenido
de ácido okadaico podría estar correlacionado con un incremento del estrés ambiental.
Cabe mencionar que además del ácido okadaico (AO) P. Hoffmannianum es capaz de
producir una toxina llamada hoffmanniolide (Hu et al., 1999) así como también otras
toxinas de acción rápida (Okolodkov et al., 2014).
Ostreopsis sp.
Hasta la fecha nueve morfoespecies han sido descritas en el género Ostreopsis, basados
solo en tamaño, morfología y patrón de las tecas (Hoppenrath et al., 2014).
83
Hoppenrath y colaboradores (2014), mencionaron que la identificación a nivel de especie
es problemática, debido a que existen imprecisiones en las descripciones originales, que
generan interpretaciones erróneas.
Dentro de las especies de Ostreopsis existen varias que son capaces de producir toxinas
como O. ovata, la cual puede generar palitoxinas y ovatoxinas (Ciminiello et al., 2008) u
O. mascarenensis quien produce análogos de palitoxinas como las mascarenotoxinas (A y
B) (Lenoir et al., 2004), entre otras especies. Estas toxinas son unos de los compuestos
marinos tóxicos más potentes, conocidos hasta la fecha (Usami et al., 1995; Ukena et al.,
2001; Ciminiello et al., 2010; Suzuki et al., 2012).
Los individuos del genero Ostreopsis generalmente se encuentran en aguas templadas y
tropicales (Tawong et al., 2014) habitando sedimentos marinos o como epifitos, sin
embargo, en algunas condiciones particulares se pueden encontrar en el plancton
(Parsons & Preskitt, 2007; Faust, 2009; Hoppenrath et al., 2014). Algunas especies de
Ostreopsis se han encontrado formando parte de ensamblajes de Gambierdiscus y
Prorocentrum, indicadores de las áreas de ciguatera (Steidinger & Melton, 1999; Parsons
& Preskitt, 2007; Faust, 2009).
Una gran cantidad de especies de Ostreopsis han sido reportadas en el mar Caribe
(Belice y Puerto Rico) (Faust, 1999), en el este del mar de China (Faust y Morton. 1995;
Faust et al., 1996) y Tailandia (Tawong et al., 2014) entre otros. En Colombia, Rodríguez
y colaboradores (2010) han reportado la presencia de O. ovata asociado a varios
sustratos en San Andrés y Providencia.
Gambierdiscus sp.
Muchas especies del genero Gambierdiscus son consideradas toxicas debido a que
producen ciguatera (Hoppenrath et al., 2014). De estas, la más reconocida a nivel mundial
es G. toxicus capaz de producir ciguatoxinas (CTXs) y Maitotoxinas (MTXs) (Chinain et
al., 1999; Chinain et al., 2010; Roeder et al., 2010; Yogi et al., 2011). Sin embargo, esta
no es la única especie de este género que produce estas toxinas, ya que también se
encuentran otras como G. polynesiensis (Chinain et al., 2010), G. australes (Chinain et al.,
2010; Rhodes et al., 2010; Kohli et al., 2012; Nishimura et al., 2013) y G. caribaeus
(Holland et al., 2013), entre otras.
84
Estos individuos pueden ser bénticos o epifitos de macroalgas, macroalgas calcáreas,
raíces de mangle y arrecifes coralinos, o pueden ser ocasionalmente encontrados en el
plancton (Arencibia et al., 2009; Hoppenrath et al., 2014). Pueden encontrarse en
regiones tropicales subtropicales y templadas, como, por ejemplo: Japón (Ishikawa &
Kurashima, 2010; Kuno et al., 2010), el Caribe Mexicano (Hernández y Almazán, 2004) y
Australia (Holmes et al., 1994), entre otras.
En Colombia Gambierdiscus toxicus ha sido encontrado asociado a Cladonia cervicornis
presente en el drift en San Andrés Isla (Mancera et al., 2014).
6.3.2 Dinoflagelados planctónicos
El género Tripos, es una agrupación propuesta por Gómez (2013) para delimitar a todas
aquellas especies marinas que pertenecían al género Neoceratium. Un gran número de
especies del genero Tripos son planctónicas y se encuentran ampliamente distribuidas en
todos los mares y aguas epicontinentales (Gómez et al., 2010).
Tripos furca
No existen reportes que vinculen a Tripos furca con la producción de toxinas. Sin
embargo, este al igual que otras especies del mismo género como T. fusus, son capaces
de generar floraciones no toxicas ocasionalmente (Baek et al., 2008), causando la
decoloración del agua y síntomas estéticos indeseados (Weaver, 1979; Onoue, 1990;
Glibert et al., 2002; Rost, 2006; Ignatiades & Gotsis; 2010).
A nivel mundial Tripos furca se ha encontrado en el Golfo de México (Balech, 1967),
Australia este, Tasmania y Nueva Zelanda (Wood, 1954).
El género Tripos se ha encontrado en diferentes sitios del Caribe Colombiano como la
bahía de Nenguange (Caycedo, 1977) y la bahía de Cartagena (Carbonell, 1979). Tripos
furca se ha encontrado específicamente en la Bahía de Cartagena (Vidal & Carbonell,
1977).
Tripos tripos
En Colombia Tripos tripos ha sido encontrado en el mar Caribe Colombiano (Lozano,
2011).
85
6.4 Localización de diatomeas
Entomoneis sp.
A nivel mundial, algunas especies del género Entomoneis como E. alata, se ha
encontrado en el Lago de Maracaibo en Venezuela (Hustedt, 1956), Puerto Rico
(Hagelstein, 1938; avarrof, 1961), el en Golfo de México (Saunders et al., 1969), en el sur
de África (Giffen, 1963) y en varios estados de Norte América (Patrick & Reimer, 1975).
En Colombia se han reportado en el Caribe: bahía de Cartagena (Vidal & Carbonell,
1977), Ciénaga de Tesca, al norte de Cartagena (Tobón, 1989), en el Pacífico en la
Ensenada de Tumaco (Calderón, 1986).
Cocconeis sp.
Algunos representantes de este género como Cocconeis placentula, han sido encontrados
en distintos lugares del mundo como Venezuela (Diaz & Ramos, 2000), en Panamá (Soler
et al., 2003), en Chile (Rivera, 1973; Rivera, 1974; Rivera & Valdebenito, 1979), y en
Francia (Druart, 1990). En Colombia se ha reportado Cocconeis sp. en la bahía de
Cartagena (Dimar-CIOH, 2011).
Actinocyclus normanii
Actinocyclus normanii a nivel mundial ha sido encontrado en el lago de Maracaibo en
Venezuela (Hustedt, 1956) y en Panamá (Soler et al., 2003). En Colombia se ha
encontrado en la desembocadura del río Magdalena (Hasle, 1970) y en la ciénaga de
Tesca (Tobón, 1989).
Nitzschia longissima
Nitzschia longissima se ha encontrado en el Golfo de México (Curl, 1959) y en Colombia
se ha encontrado en la bahía de Cartagena (Vidal & Carbonell, 1977), Islas del Rosario
(Vidal, 1981) y Bahía Gaira en el Golfo de Salamanca (Fernández et al., 1999).
Diploneis crabro
Especies del género Diploneis como D. smithii se han encontrado en Venezuela (Hustedt,
1956), Puerto Rico (Hagelstein, 1938), Cuba (Foged, 1984) y Ecuador (Jiménez, 1976).
En Colombia se ha encontrado Diploneis sp. en la bahía de Cartagena (Dimar-CIOH,
2011).
86
Lichmophora ehrenbergii y Lichmophora remulus
Representantes de este género también han sido hallados al norte de Jamaica
(Buchanan, 1971), en Florida (Reyes, 1970), en Francia (Peragallo & Peragallo, 1897). En
Colombia existen otros reportes de Lichmophora remulus en Magdalena, más
específicamente en el Parque el Tairona (Vidal, 2010) y de Lichmophora lingbyei en la
bahía de Cartagena (Vidal & Carbonell, 1977).
Plagiotropis lepidoptera
Esta especie se ha encontrado en Brasil (Wood, 1966), en la costa este de Estados
Unidos (Marshall, 1976), en las Islas Galápagos (Hendey, 1971), en el oeste de África
(Sterrenburg & Sterrenburg, 1990) y en el Golfo de México (Wood, 1963). En Colombia
esta especie ha sido encontrada en la bahía de Cartagena (Vidal & Carbonell, 1977) y en
la ciénaga Tesca cerca de Cartagena (Tobón, 1989).
Mastogloia corsicana
Esta especie se ha encontrado en Francia (Loir, 2016), Australia (McCarthy, 2013), China
(Liu, 2008) y Taiwan (Shao, 2003).
Rhabdonema adriaticum
Esta microalga se ha encontrado en el Golfo de México, Líbano, Nueva Zelanda y Túnez
(Guiry, 2015). En Colombia esta especie se ha encontrado en la bahía de Cartagena
(Dimar-CIOH, 2011).
Thalassionema nitzschioides
Este género ha sido encontrado en Venezuela (Margalef, 1969), Alaska (Cupp, 1943),
Brasil (Wood, 1966), en el Golfo Pérsico (Hendey, 1970), en Chile (Rivera, 1968), en
Dinamarca, Finlandia, Rusia e Inglaterra (Lebour, 1930; Hendey, 1964). En Colombia se
ha encontrado en la bahía de Cartagena (Vidal & Carbonell, 1977).
6.5 Dinoflagelados epifitos en San Andrés Isla Al igual que en la Isla de Barú los géneros Prorocentrum, Gambierdiscus y Ostreopsis
asociados con la producción de toxinas, fueron encontrados en San Andrés Isla. Sin
embargo, otros géneros de gran importancia a nivel toxicogénico como Cochlodinium,
Alexandrium y Dinophysis también estuvieron presentes en este lugar (Tabla 10).
87
Cochlodinium polykrikoides
Este dinoflagelado desnudo está presente en regiones tropicales, subtropicales y
templadas y es capaz de formar florecimientos algales los cuales por lo general se
presentan al medio día (Gárate et al., 2004; Azanza et al., 2008; Kudela & Gobler, 2012;
Gobler et al., 2012). Esta microalga puede llevar una alimentación mixotrófica o puede ser
fotoautótrofa (Jeong et al., 2004). Las proliferaciones algales de C. polykrikoides han sido
asociadas a la eutrofización natural por escurrimientos, lluvias y actividad antropogénica
(Kudela & Gobler 2012).
C. polykrikoides puede ser una especie inocua, aunque, durante sus florecimientos puede
provocar deterioro y mortalidad en diversos organismos, especialmente en peces de
cultivo (Gárate et al., 2004; Kudela & Gobler, 2012). C. polykrikoides ocasiona una
hiperplasia epitelial al ponerse en contacto con las lamelas branquiales de los peces lo
que algunas veces genera la muerte de estos organismos (Gobler et al., 2008, Mulholland
et al., 2009, Dorantes et al., 2010). Su toxicidad involucra agentes citotóxicos (Kim et al.,
1999b; Kim et al., 2002), neurotóxicos y hemolíticos, constituidos generalmente por
especies reactivas del oxígeno (ROS) (Kim et al., 1999) y cadenas largas de ácidos
grasos poliinsaturados (18:5 n3, 22:6 n3) (Kim et al., 2001, Dorantes et al., 2009;
Dorantes et al., 2010). Los compuestos responsables de su toxicidad no han sido
dilucidados completamente y pueden variar entre cepas. Sin embargo, aún no se existen
reportes de afecciones en humanos (Kudela & Gobler, 2012).
Esta especie se ha encontrado en la Ensenada de La Paz en el Golfo de California (López
et al., 2014), en la Bahía de Manzanillo en México (Morales et al., 2001) y en Sabah
(Malasia) (Anton et al., 2008), entre otras. En Colombia existen reportes de este
organismo en la Bahía de Santa María (Malagon & Perdomo 2013).
Alexandrium sp.
El género Alexandrium cobija hasta la fecha 31 especies descritas (Hoppenrath et al.,
2014). Algunas de estas especies como es el caso de A. tamarense pueden producir
toxinas paralíticas de moluscos (PSP), que durante las floraciones algales pueden
acumularse en bivalvos por la ingestión de los dinoflagelados (Hamasaki et al., 2001;
Shimada et al., 2011). De igual manera, un estudio llevado a cabo por Kaga y
colaboradores (2006) detecto toxina C, gonyautoxina (GTX) neosaxitoxina (neoSTX) y
saxitoxina en cultivos de A. tamarense.
88
En Colombia en el año 2001 entre los meses de abril y mayo Alexandrium tamarense
causo una marea roja en la Bahía de Tumaco en la Costa Pacífica colombiana (García et
al., 2001). En Ciénaga Grande Santa Marta han sido también reportadas varias especies
de este género dentro de las que se encuentra A. minutum (Vidal, 2010). De igual manera
un reporte de Alexandrium catenella fue registrado en la Bahía de Cartagena (Dimar-
CIOH, 2011).
Dinophysis acuminata
Muchas especies de Dinophysis producen toxinas asociadas a la intoxicación diarreica
por moluscos (DSP), ácido okadaico (OA) Dinofisistoxina-1 (DTX1) y pectenotoxinas
(PTXs), que causan enfermedades gastrointestinales, incluso en bajas densidades
celulares (<103 células/L) (Hattenrath et al., 2013; Reguera et al., 2014). Observaciones
de campo y experimentos de laboratorio han demostrado que la mayoría de las toxinas
producidas por Dinophysis spp. se liberan en el medio (Reguera et al., 2014).
A nivel mundial D. acuminata ha sido encontrada en varios lugares como Korea del Sur
(Park et al., 2006), al noreste de Japón (Kamiyama & Suzuki, 2009), al noroeste de
Dinamarca (Riisgaard & Hansen, 2009), al noreste de los Estados Unidos (Hackett et al.,
2009; Smith et al., 2012) y al noreste de España (Rial et al., 2013).
En Colombia otras especies pertenecientes al género Dinophysis como D. caudata han
sido registradas en la Bahía de Cartagena (Dimar-CIOH, 2011).
Sinophysis microcephala
De las especies halladas en San Andrés Isla la única que no ha sido asociada con la
producción de toxinas es Sinophysis microcephala (Nie & Wang, 1944; Rodríguez et al.,
2010).
Esta microalga puede encontrarse como epifita, sobre detrito flotante o en sedimentos
arenosos, en áreas tropicales (Hoppenrath et al., 2014). Por ejemplo, a nivel mundial esta
especie ha sido encontrada en China (Nie & Wang, 1944) y en el Pacifico Mexicano
(Hernández, 1988).
89
6.6 Abundancia de dinoflagelados en la Isla de Barú Prorocentrum lima fue el único dinoflagelado presente en todos los sitios de muestreo
durante ambas épocas climáticas seguido de Ostreopsis sp. que solo estuvo ausente en
Isla Arena durante el mes de septiembre. P. lima también se encontró en cada uno de los
sustratos evaluados en este estudio.
Un estudio realizado en la región noroccidental de Cuba mostro que la mayor incidencia
de G. toxicus, P. lima, P. concavum y P.belizeanum se presentaba entre los meses de
Mayo y Septiembre. En este estudio, Prorocentrum siempre se encontró en mayores
densidades que Gambierdiscus, sin observar alguna preferencia por el sustrato (Delgado,
2005).
De igual manera, el estudio realizado en Cuba por Delgado (2005) sobre distintos
sustratos, mostro valores de 37778 ± 2399 células/g para P. lima, 6716 ± 1124 células/g
para G. toxicus, y 471 ± 42 células/g para O. lenticularis. Ballantine y colaboradores
(1985), registraron abundancias muy variables de especies de Ostreopsis, con picos de
hasta 43000 células/g de peso húmedo en las aguas costeras del suroeste de Puerto
Rico.
Mancera y colaboradores (2014) han reportado valores mayores a los encontrados en
este estudio para P. lima (6622 ± 8864 células/g peso seco), P. hoffmannianum (3608 ±
2789 células/g peso seco) y G. toxicus (1190 ± 1650 células/g peso seco) en material
orgánico flotante (drift) en San Andrés Isla, Colombia.
En contraparte, abundancias de 59 ± 39 células/g peso seco para P. lima, 157 ± 110
células/g peso seco para P. hoffmannianum y 110 ± 177 células/g peso seco para
Ostreopsis sp. fueron reportadas en San Andrés Isla por Rodríguez y colaboradores
(2010) en T. testudinum como sustrato. Abundancias menores en comparación con el
presente trabajo.
De igual manera, un estudio realizado por Muciño y colaboradores (2015) en dos granjas
atuneras en la Bahía de la Paz, México, encontró que P. lima presentaba abundancias
relativamente bajas en comparación con otros géneros de Prorocentrum.
A pesar de las bajas densidades celulares de dinoflagelados halladas en la Isla de Barú,
algunos autores sostienen que los eventos tóxicos pueden generarse incluso si las
concentraciones del organismo que los causa son muy bajas (Reguera et al., 1993;
90
Blanco et al., 1998; Masó & Garcés, 2006). Es decir, que depende más de la acumulación
de toxinas y de la capacidad de producción de cada especie de dinoflagelado, por
ejemplo, la ciguatoxina y el ácido okadaico tienen unas dosis letales medias (DL50) de
30μg/Kg y 210μg/Kg en ratones (Andrew et al., 1993; Omaña, 1997), respectivamente.
Por otra parte, aunque se reconoce que algunos géneros de dinoflagelados epifitos
tóxicos (Gambierdiscus, Ostreopsis y Prorocentrum) crecen y se desarrollan sobre una
variedad de sustratos bentónicos, cuantificar la abundancia de estos presenta grandes
problemas metodológicos, debido a la abundancia relativamente baja de células y el alto
grado de variabilidad espacial / temporal (Tester et al., 2010).
Así mismo, los datos recogidos mediante la enumeración de microalgas asociadas con las
macrófitas bentónicas (células/g de peso seco) son difíciles de normalizar debido a la gran
variabilidad del área superficial entre distintas macrófitas y a la distribución limitada de
estas en los diferentes hábitats tropicales (Tester et al., 2010). Estos planteamientos
podrían explicar la variación en el número de dinoflagelados y diatomeas, entre
cuadrantes, lugares de muestreo y periodos climáticos, hallados en el presente estudio.
En cuanto a los dinoflagelados planctónicos, el género Tripos hallado en los sitios de
muestreo del presente trabajo, ha sido también encontrado en otros lugares del territorio
colombiano. Como es el caso de la Cuenca Pacífica Colombiana en donde Arteaga y
colaboradores (2008) determinaron que este género a nivel superficial (1m) ocupaba el
séptimo lugar en abundancia relativa (4%) entre 11 géneros y el sexto en presencia (55%)
entre veinticinco estaciones de muestreo.
6.7 El Niño y La Niña El 2015 fue un año marcado principalmente por la influencia del fenómeno de El Niño
(Tabla 6), sin tener en cuenta los efectos adicionales que el calentamiento global pudiera
ejercer sobre este mismo año. El Niño generó una disminución en la prolongación y
frecuencia de las precipitaciones que históricamente se han presentado en la región a la
que pertenece la Isla de Barú (Figura 19).
Aunque no se observaron diferencias estadísticamente significativas en las densidades
celulares de dinoflagelados de Barú entre abril y septiembre, si se observó una tendencia
al aumento en la abundancia de dinoflagelados en el mes de septiembre. Adicionalmente,
las densidades celulares de diatomeas si mostraron diferencias estadísticamente
91
significativas entre abril y septiembre, encontrando una mayor abundancia en este último
mes.
Respecto a San Andrés Isla, la mayor abundancia de dinoflagelados se presentó en abril
de 2008 (16237 células/g de peso húmedo) durante una época marcada por la influencia
de La Niña según el ONI, mientras que la segunda mayor abundancia (1791.3 células/g
de peso húmedo) se presentó en septiembre de 2009, un mes que se encontraba bajo la
influencia de El Niño. El menor valor de abundancia se ubicó durante el mes de julio de
2007 (1619 células/g de peso húmedo) (Tabla 7 y Figura 24), correspondiente a un mes
neutro (Tabla 6).
Los brotes de ciertas especies de dinoflagelados y diatomeas (Por ejemplo: Gymnodinium
breve, Nitzschia pungens, Pseudo-nitzschia pseudodelicatissima) que tienen un desarrollo
óptimo en climas cálidos ha coincidido con los eventos El Niño, lo que sugiere que las
tendencias de calentamiento generadas por el cambio climático global junto con la
eutrofización de origen antropogénico, pueden estimular el crecimiento de estas especies
y ampliar o cambiar su rango (Epstein et al., 1993; Burkholder, 1998). Sin embargo, el
fenómeno de El Niño no es el único capaz de elevar las temperaturas marinas ya que el
calentamiento global probablemente ha contribuido con las variaciones en la temperatura
de la superficie del mar (Epstein et al., 1993). En otras palabras, el aumento de la
temperatura causado por el fenómeno de El Niño que se presentó en la Isla de Barú
durante 2015 pudo influenciar o generar un cambio en la abundancia de microalgas
epifitas (diatomeas y dinoflagelados).
Un estudio llevado a cabo por Coronado (2015) usando imágenes satelitales, menciona
que los eventos La Niña podrían propiciar la presencia de florecimientos algales en el
Caribe Colombiano (el Golfo de Urabá, la desembocadura del Río Magdalena y la
Península de la Guajira) en mayor proporción que los eventos El Niño. Otro estudio
realizado en el Pacifico colombiano entre 1995 y 1997, encontró que el descenso de la
abundancia de las diatomeas y el incremento de los dinoflagelados, ante un aumento de
la temperatura del agua, está relacionado con el desarrollo de un evento cálido como El
Niño (Medina, 1997).
Por otra parte, un estudio llevado a cabo por Calvo y colaboradores (2014) evaluó la
presencia y abundancia de especies de dinoflagelados y diatomeas durante dos eventos
La Niña (2008 y 2010) y un evento El Niño (2009), en el Golfo de Nicoya (Costa Rica). El
92
estudio llevado a cabo por los autores mostro en general un aumento en la abundancia de
dinoflagelados y diatomeas durante los eventos La Niña y una disminución de estos
grupos durante el evento El Niño, sin embargo, algunas especies de dinoflagelados como
Prorocentrum micans y Tripos furca, entre otras mostraron un comportamiento opuesto,
alcanzando sus picos máximos durante el evento El Niño. Un estudio similar sobre la
abundancia del fitoplancton marino en el Pacífico Colombiano, durante eventos El Niño y
La Niña fue conducido por Rojas & Ortiz (2007). El estudio encontró que la abundancia de
dinoflagelados tiene un comportamiento diferente al de las diatomeas, pues tiende a ser
mayor en condiciones El Niño que en condiciones La Niña tanto en la región costera como
en la región oceánica. Otro trabajo conducido por Gingold y colaboradores (2014), mostró
que tanto el aumento en la frecuencia de tormentas tropicales como el incremento en la
temperatura superficial del mar generado por el cambio climático están relacionados
positivamente con las intoxicaciones causadas por ciguatera, la cual es generada por un
incremento en el número de dinoflagelados tóxicos, principalmente los pertenecientes al
género Gambierdiscus. Por su parte, otros autores como Lavaniegos y colaboradores
(2003) y Tapia (2007) observaron aumentos en las concentraciones de diatomeas durante
eventos el Niño entre 1997-1998 y 1999-2000, respectivamente.
Estos efectos sobre la abundancia de dinoflagelados y diatomeas observados durante
eventos El Niño y La Niña son causados por una variedad de factores. Por ejemplo, en el
caso de El Niño se generan cambios a nivel ambiental como el aumento del nivel marino,
cambios en los patrones de circulación, vientos más débiles, disminución en la producción
primaria (fitoplancton), hundimiento de la termoclina, disminución en el enriquecimiento
del agua, entre otras (Escalante et al., 2013; Gajardo et al., 2013; Calvo et al., 2014). Por
su parte, La Niña además de provocar un aumento de las precipitaciones, genera el
afloramiento de aguas subsuperficiales con temperaturas más bajas que las normales en
el centro y este del Océano Pacífico ecuatorial (García et al., 2008; Escalante et al., 2013;
Gajardo et al. 2013; Calvo et al., 2014), esto causa que la corriente fría de Humbolt
recorra la costa sudamericana con aguas ricas en nutrientes provocando un aumento en
la producción primaria (fitoplancton) (Gajardo et al., 2013; Calvo et al., 2014).
En relación a los efectos de El Niño, Rojas & Ortiz (2007) observaron en su estudio una
disminución en la concentración de nutrientes durante los períodos cálidos (mayo de 1997
y mayo de 1998), y un aumento en esta durante los períodos fríos (mayo de 1999); esto
explican los autores, se debe a que El Niño provoca un hundimiento de la termoclina,
93
ocasionando que las aguas ascendentes sean cálidas y pobres en nutrientes (Uribe,
2003; Rojas & Ortiz, 2007). En contra parte, un estudio realizado por Ceballos (2006) en
la Costa Michoacana, menciona que un florecimiento nocivo en el año 2004, fue
provocado por un incremento en la temperatura. El autor argumenta que el aumento en la
temperatura, generó la resuspensión de las aguas profundas hacia la superficie, poniendo
a disposición del fitoplancton marino una gran cantidad de nutrientes, además el acenso
del agua también trajo consigo quistes de dinoflagelados potencialmente nocivos, que en
las aguas superficiales encontraron las condiciones óptimas para su desquistamiento.
Al igual que lo propone Coronado (2015), estos resultados sugieren que tanto eventos El
Niño como La Niña pueden afectar las abundancias de las microalgas epifitas (diatomeas
y dinoflagelados). Aunque, el aumento en las precipitaciones generado por La Niña podría
generar un efecto mucho mayor sobre las densidades celulares de las microalgas, en
comparación con El Niño según lo observado en San Andrés Isla.
6.8 Abundancia de Diatomeas vs dinoflagelados Las densidades celulares de diatomeas fueron mayores en Isla Arena en los meses de
abril y septiembre, y en Ciénaga Cholón en el mes de septiembre en comparación con las
densidades celulares de dinoflagelados. Un comportamiento similar observó Arteaga y
colaboradores (2008) en la cuenca pacífica colombiana para microalgas planctónicas.
Ellos reportaron un predominio en la abundancia y número de taxa de las diatomeas
respecto a los dinoflagelados, tanto en superficie como a 50m de profundidad (>98.7 %).
En donde los valores de abundancia para las diatomeas a nivel superficial (1m) estuvieron
entre 456 a 1109 888 células/L, mientras que para los dinoflagelados fueron entre 95 a
2071 células/L.
Hinder y colaboradores (2012) elaboraron una serie de tiempo de 50 años (1960- 2009)
sobre la presencia de diatomeas y dinoflagelados en el noreste Atlántico y el Mar del
Norte usando 92.263 muestras del registro continuo de plancton. Ellos encontraron que
los dinoflagelados, incluyendo tanto a taxa asociados a FAN (por ejemplo, Prorocentrum
spp.) como a taxa no asociados a FAN (por ejemplo, Tripos furca), han disminuido en
abundancia, en especial desde el año 2006. En contraparte, ellos observaron que la
abundancia de diatomeas no ha mostrado este declive tanto para taxa asociados a FAN
(por ejemplo, Pseudo Nitzschia spp.) como para no asociados (por ejemplo, Thalassiosira
94
spp.), por el contrario, estos han aumentado en abundancia. Los autores sugieren que
este marcado aumento en la abundancia relativa de las diatomeas frente a los
dinoflagelados es causada por un aumento de las temperaturas superficiales del mar
combinado con condiciones de vientos que van en aumento durante el verano.
Según lo descrito por Hinder y colaboradores (2012), el aumento de las temperaturas
superficiales del mar puede generar un declive en la abundancia de dinoflagelados
respecto a las diatomeas, lo que explicaría las altas densidades celulares de diatomeas
en relación a los dinoflagelados, encontradas tanto en abril como en septiembre de 2015
en la Isla de Barú, más si se tiene en cuenta el marcado efecto de El Niño (Tabla 6), los
efectos del calentamiento global observados durante este año y las temperaturas optimas
de crecimiento de las diatomeas con relación a los dinoflagelados (Tabla 5).
No obstante, las diatomeas y dinoflagelados encontrados en la Isla de Barú también
podrían estar compitiendo por recursos como el espacio/soporte, los nutrientes
(macronutrientes y micronutrientes) y la luz, debido a que en su gran mayoría presentan la
misma dependencia trófica (fotoautótrofos) (Tabla 5). Por ejemplo, algunos estudios han
planteado que en el 30-40% de los océanos del mundo, el crecimiento de fitoplancton está
limitado por la disponibilidad del micronutriente hierro. Los estudios también muestran
que, la adición de hierro a las aguas superficiales puede inducir floraciones masivas de
fitoplancton en donde dominan principalmente las diatomeas pennadas. Esta dominancia
ha sido atribuida a una rápida captación y almacenamiento del hierro, lo que les permite a
las diatomeas realizar divisiones continuas, incluso una vez retornan las bajas
concentraciones crónicas del hierro (Martin & Fitzwater, 1988; Moore et al., 2002;
Marchetti et al., 2006; de Baar et al., 2005; Marchetti et al., 2009). Así mismo, para el caso
del Pacífico Colombiano se ha observado que altos niveles de silicato están relacionados
con una mayor abundancia de diatomeas (Rojas & Ortiz, 2007).
Por otro lado, tal vez como lo planteaba Margalef (1978) en su ensayo “Las formas de
vida de fitoplancton como alternativas de supervivencia en un ambiente inestable”, las
diatomeas son dominantes en aguas turbulentas ricas en nutrientes mientras que los
dinoflagelados constituyen el grueso de la población en aguas estratificadas pobres en
nutrientes, sin olvidar que además las diatomeas presentan tasas mayores de asimilación
de nutrientes y una alta capacidad de acumulación en vacuolas de estos. Estas razones
por separado o en conjunto podrían explicar las diferencias en las abundancias halladas
en la Isla de Barú entre ambos grupos (Figura 15 y Figura 16).
95
7. Conclusiones Cuatro especies de dinoflagelados epifitos y dos especies de dinoflagelados planctónicos
fueron encontrados en los tres sitios de muestreo del presente estudio. En donde P. lima
fue el dinoflagelado epifito con mayor presencia, seguido de P.hoffmannianum, Ostreopsis
sp. y Gambierdiscus sp. Sin embargo, no se encontraron diferencias estadísticamente
significativas en la abundancia de dinoflagelados ni entre lugares de muestreo, ni entre
periodos climáticos.
Aunque la densidad celular de dinoflagelados no es la más alta en comparación con otros
estudios, lo cual puede deberse a la presencia de Thalassia testudinum o a que el año
2015 fue un año mayormente influenciado por ¨El Niño¨, los géneros encontrados tanto en
la Isla de Barú como en San Andrés Isla (Gambierdiscus, Prorocentrum y Ostreopsis) son
de gran importancia debido a que agrupan especies productoras de toxinas y están
relacionados con eventos tóxicos como la ciguatera.
Los resultados de este trabajo muestran que las densidades celulares de las diatomeas
epifitas en Isla Arena en el mes de abril y en Ciénaga Cholón en el mes de septiembre
fueron mayores en comparación con las densidades celulares de dinoflagelados y el resto
de diatomeas en ambos meses. Sin embargo, a diferencia de los dinoflagelados ninguna
de las diatomeas halladas en el presente estudio ha sido reportada como tóxica.
Por otra parte, los datos recolectados en San Andrés Isla mostraron una mayor cantidad
de especies en comparación con la Isla de Barú, entre las que se destacan especies
pertenecientes géneros toxicogénicos Cochlodinium, Alexandrium y Dinophysis, además
de los ya mencionados anteriormente.
Los resultados encontrados tanto en la Isla de Barú como en San Andrés Isla, sugieren
que tanto eventos El Niño como La Niña (en el caso de San Andrés Isla) podrían estar
generando un incremento en la abundancia de diatomeas y dinoflagelados en
comparación con los periodos neutros, tal como lo han reportado otros autores,
especialmente en especies del género Prorocentrum.
96
8. Recomendaciones Se recomienda realizar la identificación a nivel molecular de los dinoflagelados y
diatomeas del presente estudio. Esto podría servir como registro base y facilitaría la
identificación del fitoplancton marino de la isla de Barú y en última instancia del Caribe
Colombiano, en estudios y programas futuros.
Se sugiere evaluar la producción de toxinas en los dinoflagelados de los géneros
potencialmente tóxicos (Gambierdiscus, Prorocentrum y Ostreopsis) para determinar su
riesgo potencial.
Seguir estas recomendaciones ayudaría en la implementación de futuros planes de
contingencia, que permitan entender y disminuir las consecuencias generadas por las
microalgas tóxicas y por las FAN en el Caribe Colombiano.
97
9. Anexos
ANEXO 1. Valores correspondientes a los muestreos realizados en abril (A) y en
septiembre (B). Para los datos de Diatomeas y Dinoflagelados los datos están dados en
células/g de peso seco. Para los datos de Plancton los datos están dados en
células/400L.
A.
Diatomeas
Dinoflagelados
Plancton
C1 C2 C3 C1 C2 C3 C1 C2 C3
Thalassia testudinum 3070 ± 374 2901 ± 277 2269 ± 309 2794 ± 282 2303 ± 261 2728 ± 271 4930 ± 384 - -
Halodule wrightii - - - - - - - - 3706 ± 491
Syringodium filiforme - - - - - - - 622 ± 137 -
Halimeda opuntia - - 269 ± 49 - - - - - -
Ciénaga Cholón Isla Arena Playa del Muerto
C1 C2 C3 C1 C2 C3 C1 C2 C3
Thalassia testudinum 264 ± 76 111 ± 102 103 ± 52 135 ± 45 190 ± 131 166 ± 44 96 ± 24 - -
Halodule wrightii - - - - - - - - 147 ± 97
Syringodium filiforme - - - - - - - 155 ± 104 -
Halimeda opuntia - - - - - - - - -
Ciénaga Cholón Isla Arena Playa del Muerto
Diatomeas
Dinoflagelados- - -
Ciénaga Cholón Isla Arena Playa del Muerto
69000 ± 10392 57000 ± 5196 66000 ± 10392
98
B.
Diatomeas
Dinoflagelados
Plancton
C1 C2 C3 C1 C2 C3 C1 C2 C3
Thalassia testudinum 70719 ± 14506 95486 ± 7197 71798 ± 7672 30493 ± 3631 34052 ± 3666 48432 ± 3557 - - 119943 ±102235
Halodule wrightii - - - - - - 555000 ± 7978 - -
Syringodium filiforme - - - - - - - 134757 ± 3508 -
Halimeda opuntia - - - - - - - - -
Ciénaga Cholón Isla Arena Playa del Muerto
C1 C2 C3 C1 C2 C3 C1 C2 C3
Thalassia testudinum 576 ± 143 114 ± 197 337 ± 146 154 ± 267 95 ± 82 133 ± 115 - - 567 ± 246
Halodule wrightii - - - - - - 2206 ± 764 - -
Syringodium filiforme - - - - - - - 324 ± 281 -
Ciénaga Cholón Isla Arena Playa del Muerto
Diatomeas
Dinoflagelados 3000 ± 5196
216000 ± 41243
3000 ± 5196 33000 ± 5196
156000 ± 31607372000 ± 49568
Ciénaga Cholón Isla Arena Playa del Muerto
99
ANEXO 2. Pruebas normalidad y significancia estadística Isla de Barú.
Shapiro–Wilk
Datos de diatomeas correspondientes a abril.
Tests of Normality
Lugar Kolmogorov-Smirnova Shapiro-Wilk
Statistic Df Sig. Statistic df Sig.
Diatomeas
Playa del Muerto ,277 3 . ,941 3 ,533
Ciénaga Cholón ,294 4 . ,831 4 ,170
Isla Arena ,340 3 . ,849 3 ,237
a. Lilliefors Significance Correction
100
Datos de diatomeas correspondientes a septiembre.
Tests of Normality
Lugar Kolmogorov-Smirnova Shapiro-Wilk
Statistic df Sig. Statistic df Sig.
Diatomeas2
Playa del Muerto ,375 3 . ,776 3 ,057
Ciénaga Cholón ,372 3 . ,783 3 ,074
Isla Arena ,315 3 . ,892 3 ,360
a. Lilliefors Significance Correction
101
Datos de dinoflagelados correspondientes a abril.
Tests of Normality
Lugar Kolmogorov-Smirnova Shapiro-Wilk
Statistic df Sig. Statistic df Sig.
Dinoflagelados
Playa del Muerto ,340 3 . ,850 3 ,239
Ciénaga Cholón ,281 4 . ,941 4 ,659
Isla Arena ,200 3 . ,995 3 ,860
a. Lilliefors Significance Correction
102
103
Datos de dinoflagelados correspondientes a septiembre.
Tests of Normality
Lugar Kolmogorov-Smirnova Shapiro-Wilk
Statistic df Sig. Statistic df Sig.
Dinoflagelados2
Playa del Muerto ,342 3 . ,845 3 ,227
Ciénaga Cholón ,177 3 . 1,000 3 ,962
Isla Arena ,242 3 . ,973 3 ,685
a. Lilliefors Significance Correction
104
T Student para muestras relacionadas.
Diatomeas y dinoflagelados Playa del Muerto
Paired Samples Statistics
Mean N Std. Deviation Std. Error Mean
Pair 1 DiatomeaPM 3086,00 3 2219,914 1281,668
DiatomeaPM2 269900,00 3 247014,921 142614,131
Pair 2 DinoflageladosPM 132,67 3 32,005 18,478
DinoflageladosPM2 1032,33 3 1023,661 591,011
Paired Samples Correlations
N Correlation Sig.
Pair 1 DiatomeaPM &
DiatomeaPM2 3 ,698 ,508
Pair 2 DinoflageladosPM &
DinoflageladosPM2 3 -1,000 ,004
105
Diatomeas y dinoflagelados Isla Arena
Paired Samples Statistics
Mean N Std. Deviation Std. Error Mean
Pair 1 DiatomeaIA 2608,33 3 266,478 153,851
DiatomeaIA2 37659,00 3 9497,882 5483,605
Pair 2 DinoflageladosIA 163,67 3 27,574 15,920
DinoflageladosIA2 127,33 3 29,905 17,266
Paired Samples Correlations
N Correlation Sig.
Pair 1 DiatomeaIA & DiatomeaIA2 3 ,209 ,866
Pair 2 DinoflageladosIA &
DinoflageladosIA2 3 -,972 ,152
Diatomeas y dinoflagelados Ciénaga Cholón
Paired Samples Statistics
Mean N Std. Deviation Std. Error Mean
Pair 1 DiatomeaCC 1869,33 3 1442,637 832,907
DiatomeaCC2 79334,33 3 13998,154 8081,838
Pair 2 DinoflageladosCC 122,33 3 133,058 76,821
DinoflageladosCC2 342,33 3 231,046 133,395
106
Paired Samples Correlations
N Correlation Sig.
Pair 1 DiatomeaCC &
DiatomeaCC2 3 -,949 ,204
Pair 2 DinoflageladosCC &
DinoflageladosCC2 3 ,369 ,760
Diferencias entre los sitios de muestreo para diatomeas y dinoflagelados en abril y
septiembre.
ANOVA
Sum of Squares df Mean Square F Sig.
Diatomeas
Between Groups 1586120.183 2 793060.092 .371 .703
Within Groups 14958705.417 7 2136957.917
Total 16544825.600 9
Diatomeas2
Between Groups 91987988801.5
56 2
45993994400.7
78 2.251 .186
Within Groups 122605058456.
667 6
20434176409.4
44
Total 214593047258.
222 8
107
ANOVA
Sum of Squares df Mean Square F Sig.
Dinoflagelados
Between Groups 3413.767 2 1706.883 .306 .746
Within Groups 39074.333 7 5582.048
Total 42488.100 9
Dinoflagelados2
Between Groups 1341350.000 2 670675.000 1.826 .240
Within Groups 2204318.000 6 367386.333
Total 3545668.000 8
108
ANEXO 3. Pruebas normalidad y significancia estadística San Andrés Isla.
Shapiro–Wilk
Tests of Normality
Año Kolmogorov-Smirnova Shapiro-Wilk
Statistic df Sig. Statistic df Sig.
Abundancia
2007 .341 8 .007 .639 8 .000
2008 .216 8 .200* .862 8 .125
2009 .242 8 .186 .799 8 .028
*. This is a lower bound of the true significance.
a. Lilliefors Significance Correction
109
Kruskal – Wallis
Ranks
Año N Mean Rank
Abundancia
2007 8 8.50
2008 8 19.50
2009 8 9.50
Total 24
Test Statisticsa,b
Abundancia
Chi-Square 11.840
Df 2
Asymp. Sig. .003
a. Kruskal Wallis Test
b. Grouping Variable: Año
110
Shapiro–Wilk
Tests of Normality
Lugar Kolmogorov-Smirnova Shapiro-Wilk
Statistic df Sig. Statistic df Sig.
Abundancia
Rocky Cay .383 3 . .755 3 .010
Bahía Honda .313 3 . .894 3 .366
Isleño .286 3 . .930 3 .490
Toninos .361 3 . .806 3 .128
Cotton Cay .384 3 . .752 3 .004
Harbor .299 3 . .914 3 .431
Mar Azul .358 3 . .813 3 .147
Acuario .383 3 . .754 3 .009
a. Lilliefors Significance Correction
Kruskal – Wallis
Ranks
Lugar N Mean Rank
Abundancia
Rocky Cay 3 15.33
Bahía Honda 3 15.00
Isleño 3 11.67
Toninos 3 12.33
Cotton Cay 3 12.00
Harbor 3 9.33
Mar Azul 3 14.00
Acuario 3 10.33
Total 24
Test Statisticsa,b
Abundancia
Chi-Square 1.933
Df 7
Asymp. Sig. .963
a. Kruskal Wallis Test
b. Grouping Variable: Lugar
111
ANEXO 4. Distribución de dinoflagelados por cuadrantes.
C1 T. testudinum C2 T. testudinum C3 T. testudinum C3 H. opuntia
0
20
40
60
80
100
120
140
160
180
200
220
240
260
280
300
320
340
360
Cé
lula
s/g
de
pe
so
seco
Cuadrantes
Prorocentrum lima
Ostreopsis sp.
(A)
C1 T. testudinum C2 T. testudinum C3 T. testudinum
0
50
100
150
200
250
300
350
400
450
500
550
600
650
700
750
800
Cé
lula
s/g
de
pe
so
se
co
Cuadrantes
Prorocentrum lima
Prorocentrum hoffmannianum
Ostreopsis sp.
(B)
Densidades celulares de dinoflagelados epífitos en Ciénaga Cholón (células/g de peso
seco). (A) Mes de Abril. (B) Mes de Septiembre. Las barras de error representan el
Intervalo de Confianza 95%. Fuente autor.
112
C1 T. testudinum C2 T. testudinum C3 T. testudinum
0
20
40
60
80
100
120
140
160
180
200
220
240
260
280
300
320
340
360
380
400
Cé
lula
s/g
de
pe
so
se
co
Cuadrantes
Prorocentrum lima
Gambierdiscus sp.
Prorocentrum hoffmannianum
Ostreopsis sp.
(A)
C1 T. testudinum C2 T. testudinum C3 T. testudinum
0
50
100
150
200
250
300
350
400
450
Cé
lula
s/g
de
pe
so
se
co
Cuadrantes
Prorocentrum lima
(B)
Densidades celulares de dinoflagelados epífitos en Isla Arena (células/g de peso seco).
(A) Mes de Abril. (B) Mes de Septiembre. Las barras de error representan el Intervalo de
Confianza 95%. Fuente autor.
113
C1 T. testudinum C2 S. filiforme C3 H. wrightii
0
20
40
60
80
100
120
140
160
180
200
220
240
260
280
300
Cé
lula
s/g
de
pe
so
se
co
Cuadrantes
Ostreopsis sp.
Prorocentrum lima
(A)
C1 T. testudinum C2 S. filiforme C3 H. wrightii
0
200
400
600
800
1000
1200
1400
1600
1800
2000
2200
2400
2600
2800
3000
3200
Cé
lula
s/g
de
pe
so
se
co
Cuadrantes
Prorocentrum lima
Prorocentrum hoffmannianum
Ostreopsis sp.
(B)
Densidades celulares de dinoflagelados epífitos en Playa del muerto (células/g de peso
seco). (A) Mes de Abril. (B) Mes de Septiembre. Las barras de error representan el
Intervalo de Confianza 95%. Fuente autor.
114
ANEXO 5. Promedios y desviación estándar de la densidad de especies de
dinoflagelados en distintos meses, sitios de muestreo, cuadrantes y sustratos, en la Isla
de Barú. (PS) células/g de peso seco, (PH) células/g de peso húmedo y (-) ausencia.
Mes Sitio de muestreo Cuadrante y Sustrato PS PH PS PH PS PH PS PH
C1 Thalassia testudinum 28±24 2±2 - - 69±24 6±2 - -
C2 Syringodium filiforme 52±52 5±5 - - 104±52 9±5 - -
C3 Halodule wrightii 42±37 3±3 - - 105±97 8±8 - -
C1 Thalassia testudinum 149±50 21±7 - - 116±29 16±4 - -
C2 Thalassia testudinum 44±38 7±6 - - 66±66 10±10 - -
C3 Thalassia testudinum 86±60 12±8 - - 17±30 2±4 - -
C3 Halimeda opuntia - - - - - - - -
C1 Thalassia testudinum 75±26 10±3 15±26 2±3 30±26 4±3 15±26 2±3
C2 Thalassia testudinum 108±62 10±6 14±24 1±2 68±62 6±6 - -
C3 Thalassia testudinum 102±44 10±4 13±22 1±2 51±22 5±2 - -
C1 Thalassia testudinum 425±425 60±60 - - 142±246 20±35 - -
C2 Syringodium filiforme - - - - 324±281 37±32 - -
C3 Halodule wrightii 1765±1528 96±83 441±764 24±42 - - - -
C1 Thalassia testudinum 329±285 55±47 165±143 27±24 82±143 14±24 - -
C2 Thalassia testudinum 114±197 13±23 - - - - - -
C3 Thalassia testudinum 337±146 51±22 - - - - - -
C1 Thalassia testudinum 154±267 19±33 - - - - - -
C2 Thalassia testudinum 95±82 13±12 - - - - - -
C3 Thalassia testudinum 133±115 21±18 - - - - - -
PS: Peso Seco PH: Peso Húmedo
P. lima P. hoffmannianum Ostreopsis sp. Gambierdiscus sp.
Playa del Muerto
Isla Arena
Abril
(Periodo seco)
Playa del Muerto
Ciénaga Cholón
Isla Arena
Septiembre
(Periodo
lluvioso)
Ciénaga Cholón
115
ANEXO 6. Regresión lineal diatomeas
116
ANEXO 7. Regresión lineal dinoflagelados
Amonio
117
Nitrato
118
Fósforo
119
ANEXO 8. Abundancia de dinoflagelados Vs diatomeas.
Playa del Muerto Ciénaga Cholón Isla Arena
0
1000
2000
3000
4000
5000
6000C
élu
las/g
pe
so
se
co
Sitio de muestreo
Dinoflagelados Abril
Dinoflagelados Septiembre
Diatomeas Abril
Playa del Muerto Ciénaga Cholón Isla Arena
0
50000
100000
150000
200000
250000
300000
350000
400000
450000
500000
550000
600000
Cé
lula
s/
g p
eso
se
co
Sitio de muestreo
Dinoflagelados Abril
Dinoflagelados Septiembre
Diatomeas Septiembre
120
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