Bol. San. Veg. Plagas, 25: 347-362, 1999

Abundancia y dinámica estacional de las poblaciones detetraníquidos y fitoseidos en los cultivos hortícolas valencianos(Acari: Tetranychidae, Phytoseiidae)

L. A. ESCUDERO Y F. FERRAGUT

Los cultivos hortícolas del litoral mediterráneo español albergan a varias especiesde arañas rojas del género Tetranychus, de las cuales T. urticae Koch y T. turkestaniUgarov&Nikolski son las más abundantes, y a una rica fauna de fitoseidos, entre losque destaca Neoseiulus californicus (McGregor). Tetraníquidos y fitoseidos se encuen-tran en todas las estaciones del año, aunque los primeros se capturaron en mayor núme-ro en invierno y en menor en otoño, mientras que los fitoseidos fueron más abundantesen verano y menos en invierno. Las especies que colonizan los cultivos se encuentrantambién en la vegetación espontánea, de donde proceden. El desplazamiento de laspoblaciones tiene lugar en ambos sentidos, dependiendo de las características de cadazona y de la naturaleza de los cultivos que allí se desarrollan, existiendo claras diferen-cias entre las cinco localidades estudiadas. La vegetación espontánea tiene una granimportancia en el mantenimiento de una elevada diversidad de fitoseidos en el ecosis-tema, destacando en ella la presencia de N. californicus. No todas las especies puedencolonizar los cultivos, pero contribuyen a reducir la araña roja en la vegetación espon-tánea.

Ninguna de las tres especies de araña roja sufre un proceso de diapausa en el invier-no en el área estudiada, mientras que algunas de los principales fitoseidos, como N.californicus, Amblyseius bicaudus Wainstein, Typhlodromus rhenanus (Oudemans), T.phialatus Athias-Henriot y Euseius stipulatus (Athias-Henriot), se han capturado a lolargo de todo el año, presentando formas reproductivas incluso en invierno.

L. A. ESCUDERO Y F. FERRAGUT: Entomología Agrícola. Dpto. Producción Vegetal. Uni-versidad Politécnica de Valencia. Camino de Vera, 14. 46022 Valencia.

Palabras clave: Tetranychus urticae, Tetranychus turkestani, Tetranychus ludeni,arañas rojas, Neoseiulus californicus, fitoseidos, fenología, hibernación, cultivos hortí-colas, España

INTRODUCCIÓN

Los cultivos hortícolas del litoral medite-rráneo español acogen a una comunidad deácaros fitófagos y depredadores rica y varia-da. En ella destacan por su abundancia eimportancia económica varias especies dearañas rojas del género Tetranychus: T. urti-cae Koch, T. turkestani Ugarov y Nikolski, T.ludeni Zacher y T. evansi Baker y Pritchard,junto a un conjunto diverso y también abun-dante de fitoseidos, cuya especie más repre-

sentativa es Neoseiulus californicus (McGre-gor) (ESCUDERO, 1998; ESCUDERO y FERRA-GUT, 1998).

Al estudiar la composición y dinámica deesta comunidad de especies de importanciaagrícola es conveniente considerar a lascomarcas hortícolas como un ecosistema for-mado por los cultivos y la vegetación no cul-tivada que crece a su alrededor, ya que estaszonas se diferencian claramente de las quelas circundan, las especies de ácaros que sedesarrollan en ellas no se encuentran en otros

ecosistemas limítrofes y hay un movimientode las poblaciones entre los cultivos y lavegetación espontánea.

En un trabajo anterior ESCUDERO y FERRA-GUT (1998) han puesto de manifiesto laimportancia relativa y la distribución geográ-fica de las arañas rojas y fitoseidos en los cul-tivos hortícolas de la provincia de Valencia.Con el fin de ampliar y completar esta infor-mación se ha llevado a cabo el estudio queaquí se presenta con los siguientes objetivos:

1.° Conocer la abundancia de las diferen-tes especies de arañas rojas y fitoseidos en elecosistema hortícola estudiado en su totali-dad y en cada una de las localidades de mues-treo, y cómo se distribuyen a lo largo del año.

2.° Analizar la dinámica de las diferentesespecies en los cultivos y en la vegetaciónespontánea de cada una de las localidades alo largo del año, así como el movimiento delas poblaciones entre los dos medios y elpapel que desempeña la vegetación no culti-vada como habitat temporal para tetraníqui-dos y fitoseidos.

3.° Comprender las estrategias que siguenestas especies para pasar el invierno y laimportancia de este comportamiento en sudinámica poblacional.

MATERIAL Y MÉTODOS

Este estudio se ha realizado en un marcogeográfico amplio y representativo del áreahortícola de la provincia de Valencia queabarca zonas litorales productoras sometidasa una horticultura intensiva (Alboraia, ElMareny y Bolbaite) y comarcas del interiorde clima más frío y caracterizadas por aplicarprácticas culturales tradicionales y escasautilización de agroquímicos (Buñol y Ade-muz). Las características climáticas y cultu-rales de cada localidad se han especificadoen ESCUDERO y FERRAGUT (1998).

Durante un año completo se tomaron untotal de 400 muestras, correspondiendo 200 acultivos y 200 a vegetación espontánea. Elmuestreo fue al azar, tomándose en cadafecha 10 muestras de hortalizas de los culti-

vos más representativos en cada zona y épo-ca del año y 10 de la vegetación espontáneaasociada, de unos 150 gr. cada una. Lasmuestras se tomaban realizando un transectode unos 2 kms. de longitud a través de la zonaagrícola, procurando seguir el mismo reco-rrido en todos los muéstreos de cada locali-dad. Se realizaron cuatro muéstreos anuales,uno por cada estación (otoño, invierno, pri-mavera y verano). Las fechas en que se reali-zaron fueron las siguientes: en Alboraia 03-11 -94; 26-01 -95; 01 -05-95 y 26-07-95. En ElMareny 12-12-94; 07-03-95; 06-06-95 y 15-09-95. En Bolbaite 15-11-94; 08-02-95; 24-05-95 y el 04-08-95. En Buñol 08-10-94; 13-01-95; 22-04-95 y 31-07-95. Finalmente, enAdemuz el 21-10-94; 22-02-95; 15-05-95 yel 18-09-95. Las muestras se colocaban enembudos de Berlese durante 48 horas paraseparar los ácaros, que posteriormente sedigerían en ácido láctico y montaban entrecubre y portaobjetos con líquido de Hoyerpara su identificación.

Se han contabilizado todos los ejemplaresrecolectados. Sin embargo, en el caso de lasarañas rojas los datos representados estáninfravalorados, ya que se presentan única-mente los resultados de aquellas muestras enque se ha podido determinar de forma riguro-sa la especie. No se han contabilizado lasmuestras en que no se encontraron machos,que son necesarios para la identificaciónespecífica, ya que las hembras e inmadurosde T. urticae y T. turkestán, las dos especiesmás abundantes, son idénticos.

En el estudio de las estrategias reproducti-vas de los fitoseidos durante el invierno, sehan agrupado los datos de las cinco localida-des, uniéndose los resultados de las localida-des más afines por su situación geográfica ycaracterísticas climáticas, y resultando asítres grupos de localidades homologas: Albo-raia-El Mareny, Bolbaite-Buñol y Ademuz,que por sus peculiares características sesepara claramente de las demás. Se han con-tabilizado únicamente las especies represen-tadas por más de diez individuos en cadaagrupación, despreciando las demás poraportar datos poco significativos. Asimismo,

Fig. 1. - a) Abundancia total de Tetranychus spp. en cada estación del año en todas las localidades, b) Abundancia de las tresespecies del género Tetranychus en cada época del año y en todas las localidades. Los valores sobre las barras indican el total

de individuos determinados.

se ha considerado como evidencia del perio-do reproductivo de estos ácaros la presenciade formas inmaduras y de hembras que pre-sentan huevos en el interior de su cuerpo.

RESULTADOS Y DISCUSIÓN

Abundancia y dinámica estacional de laspoblaciones de tetraníquidos.

En la figura 1 se muestra el número totalde ácaros del género Tetranychus recolecta-dos en cada una de las estaciones del año, asícomo la abundancia estacional de las tresespecies, T. urticae, T. turkestán} y T. ludeni.En general, la abundancia y los daños produ-cidos por estos ácaros fitófagos se asocian entodas las latitudes del hemisferio norte con el

verano o, al menos, con los periodos máscálidos y secos del año (JEPPSON et al, 1975).Sin embargo, la época del año en que se reco-gió una mayor cantidad de araña roja en esteestudio fue el invierno (5421 ejemplaresidentificados) y la menor el otoño (1490),encontrándose valores intermedios y simila-res en la primavera (3087) y verano (2798).La mayor cantidad de araña roja en inviernono es el resultado de la abundancia concretade alguna de las tres especies, sino que tantoT. urticae como T. turkestán! y T. ludeni serecogieron en invierno en mayor cantidadque en cualquier otra época del año. Estosresultados demuestran que en la región geo-gráfica estudiada, las condiciones climáticasy la disponibilidad de recursos que ofrece elecosistema hortícola durante el invierno nosólo no frenan o reducen las poblaciones

naturales de tetraníquidos sino que éstos pue-den alcanzar poblaciones muy elevadas, apesar de que los cultivos de invierno y lasplantas espontáneas en esos momentos noparecen los más adecuados para el desarrollode estos ácaros. Aunque es cierto que lamayor cantidad de araña roja se encuentra en

las localidades donde se practica una agricul-tura más intensiva y con mayor uso de pla-guicidas, la influencia del litoral parece serdecisiva en este comportamiento, ya que sontambién Alboraia, El Mareny y Bolbaite lasestaciones de muestreo situadas más cerca dela costa. El efecto que produce el litoral al

Cuadro 1. - Abundancia estacional de las tres especies del género Tetranychus en cada una de laslocalidades y habitats muestreados

Alboraia

El Mareny

Bolbaite

Buñol

Ademuz

Alboraia

El Mareny

Bolbaite

Bufiol

Alboraia

El Mareny

Bolbaite

Bufiol

Ademuz

Tetranychus urticae

Tetranychus turkestán!

Tetranychus ludeni

suavizar las temperaturas extremas permiteque una especie subtropical como T. ludeni,que se ha capturado aquí en el límite septen-trional de su área de distribución conocida,pueda aparecer de forma abundante en losmeses de invierno (ESCUDERO y FERRAGUT,1998).

Estas diferencias se aprecian mejor al ana-lizar los datos separados por localidades y ladinámica de las poblaciones observada entrela vegetación espontánea y los cultivos (cua-dro 1). Según estos datos, T. urticae es laespecie predominante en todo el ecosistema(8.002 ejemplares identificados), seguida enimportancia por T. turkestani (3.855 ejem-plares) y T. ludeni (944 especímenes). Lastres arañas rojas se encuentran tanto en lasplantas cultivadas como en la vegetaciónespontánea que rodea los cultivos. En gene-ral, se desarrollan predominantemente sobrelos cultivos, constituyendo el único grupo deácaros del ecosistema hortícola cuya abun-dancia es mayor sobre las plantas cultivadasque sobre la vegetación espontánea (ESCUDE-RO, 1998).

En Alboraia, el elevado número de ácarosrecogidos en invierno (2342 especímenesdeterminados) se encontraban en la vegeta-ción espontánea, siendo T. urticae y T. ludenilas especies predominantes, que fueron cap-turadas preferentemente sobre plantas deDatura (1024 ácaros) y Parietaria (419). Loscultivos albergan poblaciones escasas enesos momentos. En los muéstreos no vuelvena encontrarse poblaciones apreciables de ara-ña roja sobre los cultivos hasta el verano, porlo que la mayor parte de la araña roja en estalocalidad parece distribuirse a lo largo delaño habitando en las plantas no cultivadas.

En El Mareny, donde la mayor parte de loscultivos se encuentran protegidos y la espe-cie predominante es T. urticae, se encontrómás araña roja en primavera y verano, encantidades bastante semejantes (1527 y 1268individuos, respectivamente), y debido a laabundancia con que se desarrollan estos áca-ros sobre las cucurbitáceas cultivadas, desta-cando los valores de 805 T. urticae sobrecalabacín y 464 sobre sandía. En otoño e

invierno la cantidad de araña roja recolectadadisminuyó, siendo siempre T. urticae, queaparece repartido entre los cultivos y la vege-tación espontánea.

En Bolbaite se observó mucha más arañaroja en invierno (2687 ácaros identificados)que en primavera (710), verano (556) y oto-ño (16). En el invierno casi todos los ácarosparecen encontrarse en los cultivos, desta-cando la altas densidades encontradas sobreel fresón, donde la especie predominante esT. turkestani (unos 1500 ácaros), y sobrealgunas cruciferas como la col de Bruselascolonizada en este caso por T. urticae (800ácaros). Aparentemente en esta localidadcoexisten en abundancia semejante las dosespecies de arañas rojas, encontrándoseambas sobre cualquier especie cultivada ysobre la flora espontánea, aunque hay quedestacar el elevado número de T. turkestaniencontrado en el fresón, dada la importanciade este cultivo en la comarca.

Buñol se caracteriza por contener pobla-ciones escasas de araña roja en cualquierépoca del año. Los valores más elevados seencontraron en otoño (con 266 ácaros) yverano (243) y los más bajos en primavera(50) e invierno (33). Durante el verano pre-domina T. urticae que se encuentra en loscultivos y en la vegetación de los márgenes ycaminos y en otoño T. turkestani, abundanteen cucurbitáceas como la calabaza.

Por último, la localidad de Ademuz secaracteriza por presentar cultivos de hortali-zas de pequeña superficie, escasos y pocovariados, sobre todo en el invierno, y por laescasa araña roja que se encuentra en generalen todo el ecosistema. Hay más tetraníquidosen primavera (con 597 ejemplares) que enverano (67), otoño (59) e invierno (39). Enprimavera la mayor parte de la araña roja esT. turkestani que se encuentra en la vegeta-ción espontánea, destacando en esta épocalos 445 individuos de esta especie recolecta-dos sobre Potentilla reptans L.

Aún cuando no se ha realizado un segui-miento poblacional periódico, ya que éste noera un objetivo del trabajo realizado, la reco-gida y análisis de las muestras ha permitido

obtener algunas observaciones sobre laspoblaciones de tetraníquidos y las estrategiasreproductivas que manifiestan en los perio-dos fríos del año. Este es un aspecto impor-tante no sólo por su influencia en la dinámicaanual de las especies (y por tanto, también,en su importancia agronómica) sino porquees un tema poco conocido y estudiado enEspaña, donde la literatura publicada recogea veces informaciones escasas o que necesi-tan ser contrastadas.

En todas las estaciones del año y en todaslas localidades, excepto en Ademuz eninvierno, se han encontrado inmaduros ymachos formando parte de las poblacionesde las tres especies de araña roja. En Ademuzen el muestreo de invierno realizado el 22 defebrero se encontraron hembras adultas ymachos de T. urticae y £ turkestani, pero noformas inmaduras. Estos datos sugieren queninguna de las tres especies de Tetranychussufren un proceso de diapausa en el inviernoen el área estudiada. Durante todo el periodode estudio se han mantenido en el laboratoriocrías de T. urticae y T. turkestani sobre plan-tas de judía, que se iniciaron a partir de ejem-plares recolectados en el campo en los mesesfríos del año.

La diapausa en los miembros del géneroTetranychus afecta únicamente a las hembrasadultas y se manifiesta por una detención dela actividad reproductiva y la puesta de hue-vos. En general, la única forma invernal pre-sente es la hembra adulta que mantiene unaactividad física y metabólica muy reducida.Esta capacidad se ha observado en T. urticaey T. turkestani, pero no en T. ludeni (VEER-

MAN, 1985). En poblaciones de T. urticae depaíses de climas templados o fríos se haobservado que las hembras invernantes aban-donan la planta huésped y buscan un lugarpara pasar el invierno, al tiempo que se pro-duce un cambio de coloración respecto de laque exhibían anteriormente.

La existencia de poblaciones diapáusicasde T. urticae en España ha sido defendida porARIAS (1996) al referirse a la dinámicapoblacional de este ácaro en los viñedos deExtremadura. Según este autor las hembras

en diapausa pasan el invierno en las hojasmuertas y en las cepas, observándose tam-bién "cualquier estado de vida activa sobrelas malas hierbas", dando a entender conesto que una parte de la población inverna enel cultivo mientras que otra permanece activasobre la vegetación circundante. La propor-ción de la población que pasa el inviernosobre la vegetación espontánea varía depen-diendo de la temperatura de la comarca y decada año (ARIAS y NIETO, 1981). Arias hacereferencia, también, a las diferencias de colorque se observan entre las hembras activas, decolor amarillo verdoso y con dos manchasoscuras laterales y las de invierno, que tienenuna tonalidad anaranjado rojiza y sin man-chas oscuras. En los muéstreos realizados eneste estudio, donde se observaban y anotabandatos en el campo, no se han encontrado enninguna localidad formas semejantes a lasdescritas por Arias, ni tampoco cambios decolor en las hembras entre los distintos perio-dos del año. Apesar de la conocida variabili-dad en la coloración de estos ácaros, las dife-rencias de color encontradas se debían a lapresencia en las muestras de especies dife-rentes, hasta el punto de que al final delperiodo de recogida de muestras era posiblepredecir con bastante fiabilidad la especierecogida en el campo, a partir de su colora-ción, antes de ser examinada en el microsco-pio.

Se conocen referencias para otros cultivosespañoles de la existencia de formas inver-nantes de araña roja. Uno de los casos serefiere al maíz en el valle del Guadalquivir,donde ALVARADO et al, (1984) afirman quela araña roja pasa el invierno en forma dehembra adulta en plantas espontáneas o enrestos de la cosecha del año anterior, siendonormal encontrar adultos, larvas y huevos enlos inviernos de temperatura suave. En untrabajo posterior se refieren a la especiesobre la que se han hecho estas observacio-nes como Tetranychus cinnabarinus (ALVA-

RADO et al, 1986). También IRAOLA (1997) eIRAOLA et al, (1997) señalan la existencia dehembras diapaúsicas de T. turkestani en maízen Navarra. Estas hembras se encuentran en

invierno sobre restos de maíz de la cosechaanterior y sobre gramíneas, Taraxacum sp. yRubus sp., aunque en pequeño número. En elmanzano, donde T. urticae es una especiehabitual, los estudios de campo realizados sehan centrado sobre la especie de mayorimportancia económica, el ácaro rojoPanonychus ulmi (Koch), por lo que no seconoce con detalle la estructura de las pobla-ciones invernales de la araña roja. Sin embar-go, se admite que este ácaro inverna en Espa-ña en las rugosidades de la corteza despla-zándose a la vegetación espontánea al princi-pio de la primavera (GARCÍA-MARÍ et al,1989; IRAOLA, 1997). Estudios llevados acabo en Japón han puesto de manifiesto quela aptitud de T. urticae para entrar en diapau-sa en cultivos frutales depende de la situa-ción geográfica de las parcelas. En las situa-das al norte del país con clima moderada-mente frío la especie pasa el invierno comohembra adulta en la corteza o en hojas caídas,mientras que en parcelas del sur del país, encomarcas más cálidas, no entra en diapausa,abandonando los árboles y pasando a lavegetación espontánea donde permanecereproductivamente activa (TAKAFUJI y KAMI-BAYASHI, 1984). La dinámica poblacional deesta forma no diapáusica es diferente de laconocida en poblaciones que entran en dia-pausa. En el primer caso se observan dospicos poblacionales en la primavera y el oto-ño, con un mínimo en pleno verano, momen-to en el que la mayor parte de los ácaros eranhembras adultas. En el norte del Japón y enlos Estados Unidos (Michigan) los máximospoblacionales sobre las hojas ocurren, siem-pre, en verano (CROFT y MCGROARTY, 1977).

En los cultivos hortícolas del litoral medi-terráneo no existe mucha información sobrela fenología de estos ácaros, a pesar de que lapresencia de T. urticae y de otras arañas rojases constante durante todo el año, causandodaños en ocasiones en los meses fríos. En elfresón de la provincia de Valencia, donde laaraña roja predominante es T. turkestani, seha encontrado una gran variabilidad en laevolución de las poblaciones. GONZÁLEZ-ZAMORA (1993) estudia la dinámica y daños

producidos en 11 parcelas diferentes. Enalguna de ellas se produjeron picos poblacio-nales en otoño, mientras que en otras, prote-gidas con microtúnel en el mes de enero, losataques a la plantación se atrasaban hastafebrero o marzo. En las parcelas de segundoaño los incrementos poblacionales teníanlugar en pleno invierno, demostrando que enese momento las poblaciones son activas ycapaces de desarrollar un potencial bióticoelevado.

Abundancia y dinámica estacional de laspoblaciones de fitoseidos

En el cuadro 2 se ha representado el núme-ro total de fitoseidos en cada época del añopara cada una de las cinco localidades. Engeneral, se observa un máximo de estos áca-ros en verano y un mínimo en invierno, convalores intermedios y similares en los mesesde primavera y otoño. Las excepciones a estaregla están relacionadas con el incremento dealguna especie en particular como conse-cuencia de la abundancia de recursos nutriti-vos. Es el caso de Bolbaite, donde se hanencontrado más fitoseidos en invierno debi-do a la abundancia de N. californicus en fre-són donde prospera alimentándose de arañaroja, o el de Ademuz, donde hay más fitosei-dos en otoño debido al elevado número deNeoseiulus barkeri Hughes, Amblyseiusbicaudus Wainstein y Amblyseius obtusus(Koch) que se encuentran en el estrato grami-

Cuadro 2. - Número total de fitoseidosrecolectados en cada localidad y

época del año

AlboraiaEl MarenyBolbaiteBuñolAdemuz

Cuadro 3. - Abundancia de fitoseidos en las plantas cultivadas y en la vegetación espontánea en lascuatro estaciones del año en Alboraia. cul. = cultivos y esp. = vegetación espontánea

Cuadro 4. - Abundancia de fitoseidos en las plantas cultivadas y en la vegetación espontánea en lascuatro estaciones del año en El Mareny. cul. = cultivos y esp. = vegetación espontánea

nícola. En este medio hay muy poca arañaroja, pero se desarrollan elevadas poblacio-nes de acáridos, trips y otros insectos peque-ños como los colémbolos y psocópteros, queprobablemente sirven de alimento a estasespecies de fitoseidos.

Asimismo, se ha analizado la presencia y

abundancia de fitoseidos a lo largo del año enplantas cultivadas y en la vegetación espon-tánea de las cinco estaciones de muestreo(ver cuadros 3, 4, 5, 6 y 7). La evolución delas poblaciones muestra diferencias destaca-bles entre las localidades, por lo que se anali-zan a continuación por separado.

N. barkeriA. bicaudusP bordjelainiN. californicusN. cucumerisP. finitimusP. messorA. obtususP. persimilisT. phialatusT. pyriT. rhenanus

N. barkeriA. bicaudusN. californicusN. cucumerisA. graminisN. nr. lamticusP. persimilisT. phialatusT. pyriE. stipulatusT. talbiiN. umbraticus

En Alboraia (cuadro 3), durante el otoño yel invierno se encontraron niveles bajos defitoseidos en todo el ecosistema, a pesar deque había mucha araña roja, sobre todo en lavegetación espontánea en los meses más frí-os. En primavera el número de fitoseidosaumenta, debido sobre todo a la presencia deN. californicus en la vegetación espontánea.En este medio hay muy poca araña roja, porlo que el depredador debe sobrevivir con otrotipo de alimento. En el verano se alcanzan losvalores más elevados en el número de depre-dadores como consecuencia de la abundanciade Typhlodromus pyri Scheuten sobre plan-tas de Parietaria, donde en una sola muestrase recolectaron 500 ejemplares de este fito-seido, y Rubus. En general, Parietaria yRubus albergan niveles altos de araña roja,que en esta época suele ser predominante-mente T. urticae, pero la muestra de Parieta-ria donde se recolectaron 500 T. pyri carecíade araña roja, encontrándose en ella, en cam-bio, muchos tideidos y trips. En esta épocadel año las gramíneas acogen, también,poblaciones importantes de fitoseidos entrelos que se encuentran Neoseiulus cucumeris(Oudemans) y A. bicaudus. Estos depredado-res se encuentran asociados en las mismasplantas con trips y cóccidos.

En El Mareny (cuadro 4), la variedad yabundancia de los fitoseidos se debe a la pre-sencia de la vegetación espontánea, ya quepocas especies parecen ser capaces de colo-nizar las plantas cultivadas que se desarro-llan preferentemente en invernaderos. Sóloparecen hacerlo de una forma clara los depre-dadores propios de la araña roja, como N.californicus y Phytoseiulus persimilisAthias-Henriot. En general, la abundancia defitoseidos en esta localidad es muy parecida alo largo del año, y la evolución de las pobla-ciones está determinada por las variacionesque experimentan dos especies, A. bicaudusque se desarrolla exclusivamente en las gra-míneas que crecen en los caminos y márge-nes de invernaderos y N. californicus que seencuentra tanto en el interior como en elexterior de los invernaderos y sobre cual-quier especie vegetal.

En Bolbaite (cuadro 5), durante el otoño einvierno las poblaciones de fitoseidos sonescasas y la mayor parte de las especies seencuentran repartidas sobre la vegetaciónespontánea. En los cultivos sólo se observanpoblaciones elevadas allí donde hay muchaaraña roja, como es el caso del fresón, donde elelevado número de T. turkestani sobre lashojas permite el desarrollo de un buen número

Cuadro 5. - Abundancia de fitoseidos en las plantas cultivadas y en la vegetación espontánea en lascuatro estaciones del año en Bolbaite. cul. = cultivos y esp. = vegetación espontánea

N. barkeriN. californicusN. cucumerisP. finitimusP messorA. obtususT. phialatusT. pyriT. rhenanusAmblyseius sp.E. stipulatus

de N. californicus. En primavera se apreciauna mayor riqueza de fitoseidos, a pesar deque su abundancia desciende respecto alinvierno. En esta época los cultivos son colo-nizados, casi exclusivamente, por N. califor-nicus. En cambio, en verano se recolectó unnúmero muy bajo de fitoseidos, tanto en loscultivos como en la vegetación espontánea, apesar de que se encontraban poblaciones apre-ciables de araña roja en ambos medios. En estalocalidad es de destacar la presencia y abun-dancia a lo largo de todo el año de Typhlodro-mus rhenanus (Oudemans), un fítoseido pocorepresentado en las restantes localidades y queaquí se localiza en la vegetación espontánea,sobre todo en Mentha y Parietaria.

En Buñol (cuadro 6), la localidad con unamayor variedad de fitoseidos, el dato másdestacable es que en cualquier época del añohay muchos y variados fitoseidos en la vege-tación espontánea y pocos en los cultivosadyacentes. El verano y el otoño son las épo-cas en que la riqueza y abundancia de fitosei-dos en todo el ecosistema considerado esmayor. En otoño la riqueza específica alcanzalos valores más altos del año, con 15 especiesdiferentes. Esto es debido a la gran variedadde fitoseidos que se encuentran en la vegeta-ción espontánea en esos momentos (14 espe-cies). Entre las plantas no cultivadas destacala menta que alberga poblaciones elevadas dePhytoseius finitimus Ribaga, Amblyseiusgraminis Chant y Neoseiulus umbraticus(Chant). En verano la mayoría de estos depre-dadores se localiza en el estrato graminícola(con abundancia de T. pyri, A. bicaudus, Pro-prioseiopsis messor (Wainstein) y N. cucu-meris) y sobre la menta (con N. umbraticus,T. pyri y A. graminis). En este periodo del añose observa la presencia de araña roja en lasplantas con más fitoseidos, aunque en generalla abundancia de estos ácaros fitófagos enesta localidad y durante todo el año ha sidomás bien escasa. En el invierno se alcanzaronlos valores más bajos en la abundancia yvariedad de fitoseidos, mientras que en pri-mavera se aprecia una recuperación de laspoblaciones, debido sobre todo al aumento deespecies e individuos en la vegetación no cul-

tivada. En esta época destaca Inula viscosa L.(Aiton), donde se concentra un número con-siderable de Amblyseius isotrichus (Athias-Henriot) y T. rhenanus, y también las gramí-neas donde se localizad, californicus.

Por último, en Ademuz (cuadro 7) seencontraron valores relativamente semejan-tes a lo largo del año, con un máximo en oto-ño, periodo en el que se recogieron nueveespecies y un mínimo en invierno con seisespecies diferentes. En el otoño la mayoríade los fitoseidos se localiza en la vegetaciónespontánea, sobre todo en las gramíneas y enPotentilla con poblaciones de N. barkeri, A.bicaudus, A. obtusus y N. californicus. Enesta estación del año se produce una granvariedad y desarrollo de este tipo de plantasque cubre el suelo de las parcelas de frutalesy los alrededores de las de hortalizas, y queen esos momentos están verdes y algunas deellas en floración. En el área muestreada secontabilizó en el interior de alguna parcelahasta veinte especies diferentes de floraespontánea, doce de las cuales eran gramíne-as. Esta vegetación permite el desarrollo deun gran número y variedad de ácaros de otrosgrupos, muchos de los cuales son fitófagos,micófagos o saprófagos y pueden constituirel alimento de los fitoseidos. Es el caso dedos familias que destacan por su abundancia,los acáridos y los tarsonémidos. En inviernola zona está expuesta a condiciones climáti-cas extremas, con temperaturas muy bajas yheladas frecuentes. Los cultivos del tipo delas hortalizas son muy escasos y los ácaros enellos o en la vegetación circundante aparecenen pequeño número. En algunos estudios rea-lizados en Norteamérica y el norte y centrode Europa se ha estimado que en las zonasfrías las bajas temperaturas son responsablesde disminuciones del 80 al 90% de las pobla-ciones de algunas especies de fitoseidos,entre las que se encuentran T. pyri y N.umbraticus (OVERMEER, 1985). Por lo querespecta a la primavera y verano no se apre-cian diferencias en cuanto a la abundancia yriqueza de depredadores, destacando en esteperiodo la presencia de N. californicus en lavegetación de todo el ecosistema.

Cuadro 7. - Abundancia de fitoseidos en las plantas cultivadas y en la vegetación espontánea en lascuatro estaciones del año en Ademuz. cul. = cultivos y esp. = vegetación espontánea

K. aberransA. andersoniT. athenasN. barkenA. bicaudusN. californicusN. cucumerisP. finitimusA. graminisA. isotrichusT. litoralisP messorT. phialatusT. pyriT. rhenanoidesT. rhenanusE. scutalisNeoseiulus sp.E. stipulatusN. umbraticus

T. athenasN. barkeriA. bicaudusN. californicusN. cucumerisA. decolorP. finitimusA. graminisP. messorA. obtususT. phialatusT. pyriT. rhenanoidesP sororculusAmblyseius sp.N. umbraticus

Estructura demográfica de laspoblaciones de fitoseidos.

En este apartado los resultados de las loca-lidades se han agrupado para formar tres uni-dades de características geográficas seme-jantes, Alboraia-El Mareny, Bolbaite-Buñoly Ademuz.

En el área de Alboraia-El Mareny existeun grupo de tres especies muy abundantes: T.pyri, N. californicus y A. bicaudus. De lastres, la que se distribuye de una forma máshomogénea a lo largo del año es N. californi-cus, que presenta valores elevados en todaslas formas de desarrollo y reproductivas con-sideradas y en todas las estaciones del año.Lo mismo ocurre con A. bicaudus, que aun-que está representado por un menor númerode individuos, se aprecia la existencia de for-mas reproductivas en otoño, invierno y pri-mavera. En cambio, T. pyri parece más esta-cional, ya que la mayor parte de sus especí-menes se recogieron en verano. En inviernosu número es tan escaso que no se encontra-ron formas reproductivas ni machos.

Un segundo grupo lo constituyen especiesrepresentadas por un número medio de indi-viduos. Es el caso de N. cucumeris, P persi-milis, N. barkeri y Euseius stipulatus(Athias-Henriot). La mayor parte de losejemplares de N. cucumeris y N. barkeri serecolectaron en primavera, verano y otoño,no encontrándose prácticamente en el invier-no. También P. persimilis muestra un carác-ter estacional, ya que se recogió casi exclusi-vamente en verano y otoño, siendo muy esca-so el resto del año. En cambio, E. stipulatusse encontró presente durante todo el añoexcepto en primavera, observándose en losmeses fríos la presencia de inmaduros y hem-bras fecundadas.

En la agrupación Bolbaite-Buñol, donde lariqueza específica es la mayor observada,existe un grupo de seis especies abundantes:N. californicus, T. pyri, T. rhenanus, N.umbraticus, P. finitimus y E. stipulatus. Elcomportamiento de N. californicus y T. pyries similar al observado para estas especies enAlboraia-El Mareny. T. rhenanus se encuen-

tra presente sobre las plantas durante todo elaño, principalmente en primavera, y recolec-tándose formas inmaduras y hembras conhuevo en otoño e invierno. N. umbraticusparece mostrar una fenología semejante a lade T. pyri, con un claro periodo de abundan-cia que se sitúa en el verano. También P. fini-timus predomina a finales del verano, reco-giéndose en gran cantidad en el muestreo deotoño, que en Buñol se realizó la primerasemana de octubre cuando la temperatura eratodavía elevada. E. stipulatus se ha encontra-do, como en Alboraia-El Mareny, presentedurante todo el año y predominando en elinvierno, época en la que se observan todoslos estados de desarrollo.

Un segundo grupo de especies menosabundantes está constituido por A. bicaudus,A. graminis, N. cucumeris, N. barkeri, A. iso-trichus, P. messor, Typhlodromus phialatusAthias-Henriot y Euseius scutalis (Athias-Henriot). Aunque se han recogido en menornúmero que en el grupo anterior, parece quela mayor parte de ellas presentan un carácterestacional que se sitúa en el verano y perio-dos cálidos del año. Este es el caso de A.bicaudus, A. graminis, N. cucumeris, N. bar-keri y P. messor, todas ellas especies asocia-das al estrato graminícola y aparentementecon un comportamiento similar. Amblyseiusisotrichus es un fitoseido estrechamente aso-ciado a Inula viscosa, planta que florece enesta zona entre los meses de agosto ynoviembre. Es también a finales del veranocuando se han capturado la mayoría de losindividuos de esta especie. Por último, T.phialatus es escaso en esta área, aunque pare-ce repartido por todo el año, y E. scutalis,fitoseido de distribución subtropical y sub-mediterranea (éste parece ser el punto másseptentrional donde se ha encontrado a estaespecie) se encontró sólo en Buñol en losmuéstreos realizados a principios de octubrecon temperaturas elevadas.

En la localidad de Ademuz las especiesmás representadas han sido N. barkeri, N.californicus, A. bicaudus y A. obtusus. N.californicus es la que se distribuye más uni-formemente a lo largo del año, encontrando-

se incluso en invierno aunque no se observa-ron en esta época formas reproductivas. Elresto de las especies parecen ser más estacio-nales, predominando claramente en el otoño,apareciendo en menor número en primaveray verano, y siendo prácticamente inexisten-tes en invierno, periodo que en esta localidadse caracteriza por la escasez de estos ácaros.

No se han apreciado diferencias notablesal comparar los resultados de las tres regio-nes geográficas consideradas. La mayoría delas especies recogidas en las cinco localida-des han estado representadas en las muestraspor un número relativamente escaso de indi-viduos por lo que no es posible, en base aestos datos, conocer con detalle su fenologíao comportamiento reproductivo durante elinvierno. Este parece ser el caso de la mayorparte de las especies estacionales, que pre-sentan sus máximos poblacionales en elperiodo primavera - verano - otoño. En otroscasos, sin embargo, la abundancia de las cap-turas ha permitido obtener la evidencia deque existen formas reproductivas durantetodo el año, pudiendo comparar estos resulta-dos con los obtenidos por otros autores oaportar datos inéditos en el caso de algunasespecies. Así, las especies más representati-vas del ecosistema hortícola pueden dividir-se en dos grupos, por un lado fitoseidos quese han capturado durante todo el año, presen-

tando formas reproductivas en invierno; porotro especies de carácter estacional quealcanzan sus máximos poblacionales en pri-mavera-verano-otoño, sin evidencia de for-mas reproductivas invernales (cuadro 8).

Ninguna de las especies del primer grupoparecen entrar en diapausa como respuesta alas condiciones adversas del invierno en lascomarcas valencianas, mientras que se care-ce de datos para afirmar de forma taxativacuál es el comportamiento de las especiesenglobadas en el segundo grupo. Desde hacetiempo se sabe que existe una relación entrela latitud geográfica y la capacidad de estosácaros para entrar en diapausa, de maneraque especies con una amplia distribucióngeográfica presentan poblaciones diapáusi-cas en las zonas más frías y poblaciones nodiapáusicas en las más cálidas (VEERMAN,1992). Entre los fitoseidos en los que se haencontrado esta capacidad se encuentran T.rhenanus y Amblyseius andersoni (Chant),ambos capturados en este estudio. T. rhena-nus se encontró hibernando como hembraadulta en Suiza (GENINI et al, 1983), mien-tras que en Israel se encuentra en todos susestados de desarrollo en el invierno(WYSOKY y SWIRSKI, 1971a). PrecisamenteT. rhenanus es una de las especies que pre-sentan en nuestra zona formas reproductivasinvernales, por lo que su comportamiento es

Cuadro 8. - Agrupación de los fitoseidos más representativos del ecosistema hortícola mediterráneosegún su estrategia reproductiva anual

Fitoseidos que se han capturado a lo largo delaño, presentando formas reproductivas inclusoen invierno

Fitoseidos estacionales que presentan susmáximos poblacionales en el periodoprimavera - verano - otoño, sin evidencia deformas reproductivas invernales

Neoseiulus californicusAmblyseius bicaudusTyphlodromus rhenanusEuseius stipulatusTyphlodromus phialatus

Typhlodromus pyriNeoseiulus barkeriNeoseiulus cucumerisPhytoseiulus persimilisNeoseiulus umbraticusEuseius scutalisAmblyseius isotrichusPhytoseius finitimus

similar al observado en Israel. Por su parte,A. andersoni procedente de Holanda entra endiapausa cuando se le somete a un fotoperio-do de seis horas de luz diarias, mientras queuna muestra de esta especie de Italia no lohace (MCMURTRY etal, 1976).

En el grupo de fitoseidos que no sufrenparadas reproductivas duraderas en invier-no hay que destacar a N. califomicus, porser la especie que se distribuye estacional-mente de forma más abundante y homogé-nea. RAWORTH et al., (1994) estudian lafenología de este ácaro en el sur de Francia,donde es común en frutales durante el vera-no. Según este estudio no hay inmadurosentre noviembre y marzo, lo que sugiere unaparada reproductiva; sin embargo, hembrasadultas recogidas en el campo en inviernoson capaces de poner huevos cuando se lesproporciona alimento, temperatura y luzadecuados, lo que probaría la existencia deuna proceso de quiescencia para esta espe-cie en dichas latitudes. Por contra, en el pre-sente estudio se ha demostrado que este áca-ro no sufre ningún tipo de detención repro-ductiva en el litoral mediterráneo español,quedando probada la forma en que pobla-ciones de origen geográfico distinto soncapaces de adaptar su biología reproductivasegún las condiciones climáticas del áreadonde viven.

Las dinámicas poblacionales áeE. stipula-tus y T. phialatus, dos especies pertenecien-tes a este mismo grupo, han sido estudiadascon anterioridad en la provincia de Valencia(FERRAGUT, 1986). La evolución estacionalobservada para E. stipulates por FERRAGUT etal, (1988) coincide con lo expuesto en estetrabajo. Este fitoseido presenta poblacioneselevadas durante el invierno, en las que seencuentran todos los estados de desarrollo.Es de destacar en esta especie que casi todaslas hembras adultas se encuentran fecunda-das en cualquier época del año.

Aparentemente no existe informaciónsobre la reproducción en condiciones natura-les o la fenología de A. bicaudus, por lo quela demostración de que en la zona estudiadaes capaz de reproducirse de forma activa

durante todo el año constituye una aporta-ción inédita a su biología.

Algunas de las especies del grupo b) hansido estudiadas por WYSOKI y SWIRSKI(1971a,b) en los trabajos más completos queexisten del comportamiento reproductivoinvernal de los fitoseidos de la cuenca Medite-rránea. E. scutalis, A. isotrichus y P.finitimuscuentan con formas reproductivas en invierno,no existiendo evidencia de detenciones repro-ductivas. Los datos recogidos en España sobreestas especies no permiten comparar su feno-logía con la observada en Israel.

En definitiva, este estudio ha puesto demanifiesto que los cultivos hortícolas y lavegetación espontánea que los rodea formanuna unidad desde el punto de vista de su com-posición específica, lo que justifica un análi-sis conjunto de ambos medios. Las especiesde ácaros fitófagos y depredadores que sedesarrollan en los cultivos se encuentran,también, en la vegetación adyacente, de don-de con toda seguridad proceden. Aunque nose ha estudiado con detalle el movimiento delas poblaciones entre el medio cultivado y elespontáneo éste ocurre probablemente enambos sentidos, como consecuencia deldeterioro del habitat por la propia fenologíade las plantas, la escasez de alimento, la fina-lización de un cultivo o la aplicación dedeterminadas prácticas culturales. Por estemotivo, el desplazamiento de las poblacionesa lo largo del año muestra claras diferenciasentre las cinco zonas estudiadas, dependien-do de las características de cada una de ellasy de la naturaleza de los cultivos que allí sedesarrollan.

Es de destacar la gran variedad de especiesde fitoseidos que viven en la vegetaciónespontánea. No todas ellas son capaces decolonizar los cultivos, pero en esta floraespontánea se alimentan de las arañas rojasque son también abundantes, reduciendo elnúmero de potenciales invasores. El interésde esta cubierta vegetal reside en que en ellase desarrolla de forma abundante N. califor-nicus, el fitoseido que debe jugar un papelfundamental en el control de las arañas rojas,y esto justifica la necesidad de su manteni-

miento. En un estudio posterior pendiente depublicación se ha comprobado que los fito-seidos que colonizan un invernadero de judiacon araña roja proceden de la vegetación cer-cana y que su entrada se retrasa si las plantasde donde proceden se encuentran alejadasdel cultivo. Sin embargo, no puede valorarseel interés de la vegetación espontánea de for-ma global, sino considerar cada una de lasespecies vegetales predominantes por sepa-rado. Como ha demostrado ESCUDERO (1998)algunas especies vegetales se caracterizanpor albergar importantes poblaciones de ara-ña roja y escasos fitoseidos, mientras queotras contienen un número elevado de fito-

seidos y poca araña roja. Su selección puedeayudar a mantener una elevada diversidad defitoseidos en el área agrícola y favorecer uncontrol natural más eficaz.

AGRADECIMIENTOS

Este trabajo ha sido subvencionado por elProyecto AGF95-0826 de la Comisión Inter-ministerial de Ciencia y Tecnología (CICYT)«Influencia de los factores ecológicos en elcontrol biológico de las arañas rojas Tetrany-chus urticae y Tetranychus turkestani (Acari,Tetranychidae) en cultivos hortícolas».

ABSTRACT

ESCUDERO, L. A. and FERRAGUT, R, 1999: Abundance and dinamycs of spider mitesand phytoseiid mites (Acari: Tetranychidae, Phytoseiidae) in horticultural crops inValencia. Bol. San. Veg. Plagas, 25 (3): 347-362.

Horticultural crops of the Mediterranean coast in Spain harbor to several species ofspider mites being T. urticae Koch and T. turkestani Ugarov&Nikolski the most abun-dants, and to a rich phytoseiid mite fauna, being Neoseiulus californicus (McGregor)the dominant species. Spider mites and phytoseiid mites are found throughout the year,though the firsts were captured in greater number in winter and in smaller in autumn,while phytoseiids were more abundants in summer and less in winter. Species that colo-nize the crops are found also in the non cultivated vegetation near the crops, of wherethey proceed. The movement of populations takes place in both senses, depending onthe characteristics on each zone and the nature on the cultivation that are developed,existing clear differences between the five localities studied. The non cultivated vege-tation has a great importance in the maintenance of a high phytoseiid mite diversity inthe agroecosystem. Not all the predatory mites could colonize the crops, but contributeto reduce spider mites in the wild vegetation.

Any of the three species of spider mites suffers a process of diapause during thewinter in the studied area, while some of the main phytoseiids, as N. californicus,Amblyseius bicaudus Wainstein, Typhlodromus rhenanus (Oudemans), T. phialatusAthias-Henriot and Euseius stipulatus (Athias-Henriot), have been collected throug-hout all year, presenting reproductive forms even in winter.

Key words: Tetranychus urticae, Tetranychus turkestani, Tetranychus ludeni,Tetranychidae, Neoseiulus californicus, Phytoseiidae, fenology, overwintering, horti-cultural crops, Spain.

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(Recepción: 19 mayo 1999)(Aceptación: 17 septiembre 1999)