Bol. San. Veg. Plagas, 18: 253-263, 1992

Actividad depredadora de varios ácaros fitoseidos sobre distintosestados de desarrollo del trips de las flores Frankliniella occidentalis(Pergande)

J. M. RODRÍGUEZ-REINA, F. GARCÍA-MARÍ y F. FERRAGUT

Se ha realizado un estudio comparativo de la actividad depredadora de cinco es-pecies de ácaros fitoseidos, Amblyseius barkeri (Hughes), A. californicus (McGregor),A. andersoni (Chant), Euseius stipulatus (Athias-Henriot) y Typhlodromus occidenta-lis (Nesbitt) cuando se les ofrece como presa huevos, y larvas de primer y segundoestado del trips de las flores Frankliniella occidentalis (Pergande). Se ha evaluado lacapacidad de consumo y la fecundidad de los depredadores. A. andersoni es la espe-cie más agresiva sobre todos los estados de desarrollo ensayados, seguida por A. bar-keri y A. californicus. E. stipulatus y T. occidentalis presentan una baja o nula capa-cidad de alimentarse del trips. La fecundidad de los depredadores durante el ensayomuestra unos resultados similares a los de consumo de presas, siendo A. barkeri yA. andersoni las especies más fecundas. Los resultados obtenidos sugieren que A. an-dersoni y A. barkeri son los depredadores más interesantes como agentes de controldel trips.

J. M.RODRÍGUEZ-REINA, F. GARCÍA-MARI y F. FERRAGUT. Entomología Agríco-la. Dpto. Producción Vegetal ETSIA. Universidad Politécnica. Camino de Vera, 14.46022 Valencia.

Palabras clave: Frankliniella occidentalis, fitoseidos, actividad depredadora, con-trol biológico.

INTRODUCCIÓN

Desde su localization en la provincia deAlmería en el verano de 1986 (RODRÍGUEZy BELDA, 1989), el trips de las flores Frank-liniella occidentalis (Pergande) ha ocasiona-do considerables daños a diversos cultivoshortícolas y ornamentales distribuidos a lolargo de la costa mediterránea, algunospuntos del interior de la península y las is-las Canarias. La importancia económica deeste insecto ha aumentado considerable-mente estos últimos años por su papel comovector del Tomato Spotted Wilt Virus, unvirus polífago que afecta principalmente ahortalizas, y cultivos florales y ornamenta-les (para una revisión más completa verPhytoma, abril 1990, número especial «1."

Symposium Internacional sobre Franklinie-lla occidentalis»).

Los intentos de controlar el trips por me-dios químicos han tropezado con numero-sas dificultades, debido sobre todo a sucomportamiento y ciclo biológico, que lehacen poco accesible a la acción de las dis-tintas materias activas. Por ello, una buenaparte del esfuerzo que se está realizandopara controlar la plaga se ha centrado enlas posibilidades de utilizar a sus enemigosnaturales, fundamentalmente ácaros depre-dadores de la familia Phytoseiidae y anto-córidos del género Orius.

Desde hace ya bastantes años, algunospaíses pioneros como Holanda y Gran Bre-taña han puesto a punto programas de con-trol integrado que utilizan a los fitoseidos

Amblyseius cucumeris (Oudemans) y A.barken (Hughes) y a varias especies deOrius en el control de los trips Thrips taba-ci Lindeman y F. occidentalis. En estos paí-ses dichos programas se han generalizadoen cultivos como el pimiento, y varias em-presas europeas producen y comercializana los depredadores citados. En España sehan llevado a cabo diversos intentos a nivelexperimental mediante sueltas masivas deAmblyseius cucumeris. Estas experienciashan proporcionado resultados muy varia-bles, y en general poco satisfactorios(M. A. P E Ñ A - E S T É V E Z ; A. R I B E S ;M. D. RODRIGUEZ; com. pers.).

Una línea de investigación paralela hatratado de conocer en estos últimos años,las especies de depredadores autóctonosque potencialmente pueden actuar sobreF. occidentalis. Los resultados obtenidoshan puesto de manifiesto la presencia ennuestros cultivos de varias especies intere-santes de fitoseidos, como Amblyseius cali-fornicus (McGregor), A. barkeri y Euseiusstipulatus (Athias-Henriot) (FERRAGUT etal, 1990), y varias especies de antocóridos,entre los que destacan por su frecuenciaOrius laevigatus (Fieber) y O. albidipennis(RlBES et al, 1991; RODRÍGUEZ y BELDA,1989). Por su parte el fitoseido A. cucume-ris es una especie muy rara o incluso ausen-te en el área de mayor incidencia de F. oc-cidentalis. (FERRAGUT, pend. publ.).

En este trabajo se ha comparado la ido-neidad de cinco especies de fitoseidos, A.barkeri, A. californicus, Amblyseius ander-soni (Chant), E. stipulatus y Typlodromusoccidentalis (Nesbitt) como depredadoresdel trips de las flores, en base a una seriede experiencias de alimentación y fecundi-dad de los depredadores sobre huevos y lar-vas de primer y segundo estado del fitófa-go. La elección de las especies de depreda-dores se ha realizado en función de su abun-dancia e importancia agrícola. A. californi-cus, A. barkeri y E. stipulatus son frecuen-tes sobre plantas cultivadas y espontáneasen el área de distribución de F. occidenta-lis. Amblyseius andersoni es el fitoseidopredominante sobre manzano en la provin-

cia de Lérida, donde controla eficazmenteal acaro rojo Panonychus ulmi (Koch) y uti-lizado en algunos países europeos en fruta-les, donde ha desarrollado resistencias a al-gunos plaguicidas. Typhlodromus occiden-talis es un fitoseido introducido, proceden-te de Estados Unidos donde es utilizadopara el control de ácaros tetraniquidos, so-bre todo en frutales.

MATERIAL Y MÉTODOS

Establecimiento de las colonias

Cría del trips F. occidentalis

El establecimiento de colonias de tripsestuvo orientado en dos direcciones, poruna parte el desarrollo de una población eninvernadero sobre plantas huésped habitua-les, como judías, habas, pimientos y maíz,y por otro lado el establecimiento de un cul-tivo en laboratorio en el interior de frascosde vidrio según el método de TEULON yPENMAN (1986). Los adultos recogidos so-bre las plantas huésped se transportaban allaboratorio para producir los huevos e in-maduros con que realizar las experiencias.

El método de obtención de inmadurosconsiste en la introducción de cuatro o cin-co hembras adultas de F. occidentalis juntocon uno o dos machos en pequeños frascosde vidrio, con algunos granos de polen queservirán de alimento y un pequeño trozo depapel secante para recoger la posible con-densación de agua que se pueda producir.La boca del frasco se cierra con una mem-brana de parafina que se adhiere a las pa-redes del mismo, sobre esta capa se colo-can unas gotas de agua azucarada y se cu-bre con una nueva capa de parafina. Deesta forma, se crea una cámara entre las dosmembranas que es ocupada por el líquidoazucarado intentando simular el tejido deuna hoja.

Se colocan de doce a catorce frascos so-bre una bandeja de color oscuro en una cá-

Fig. 1.—Aspecto de una hembra adulta del trips de las flores Frankliniella occidentals (Pergande).

mará a una temperatura de 20° C y una hu-medad del 55-75 %, con un fotoperíodo de16 horas de luz. A las 24-48 horas se reco-gen los huevos de F. occidentalism que se lo-calizan entre las dos capas de parafina, parainiciar las distintas experiencias.

Cría de los ácaros depredadores

Las cinco especies de fitoseidos compa-radas se han obtenido de las unidades decría masiva que se mantienen en el labora-torio desde hace varios años. Cada unidadde cría consiste en una bandeja de plásticoen la que se coloca el sustrato sobre unacapa de algodón saturada de agua que sir-ve de barrera para evitar la huida de los de-predadores. El sustrato es diferente segúnla fuente de alimento utilizada: un trozo decartón parafinado para los fitoseidos que sedesarrollan con polen de Carpobrotus edu-lis, o una hoja de judía para aquellos que

se mantienen alimentándose de la arañaroja Tetranychus urticae.

Experiencias de alimentación y fecundidad

Los ensayos que tenían por objeto eva-luar la capacidad depredadora de las cincoespecies de fitoseidos sobre huevos y larvasde primer y segundo estado del trips de lasflores, se han realizado sobre discos de hojade judía de 2 cm de diámetro colocados so-bre una capa de algodón hidrófilo, satura-do de agua, en el interior de placas Petri obandejas de plástico. Sobre cada disco dehoja se depositaban los huevos o larvas ob-tenidos de los frascos de cristal, según elmétodo expuesto anteriormente. A conti-nuación se colocaba una hembra adulta defitoseido por disco y se realizaban observa-ciones diarias, anotando el número de pre-sas consumidas y la puesta efectuada por eldepredador. Todas las experiencias se rea-

Fig. 2.—Obtención de huevos de trips de las flores en frascos de vidrio de reproducción:a) Hembras adultas (obsérvese la presencia de un huevo entre las películas de parafina).b) Frascos de vidrio utilizados.

lizaron a 20° C y una humedad relativa del65-75 %.

Sobre larvas Ll

Este ensayo se realizó en discos de hojade judía en los que se habían colocado ini-cialmente diez nuevos de F. occidentalis,dejando tras la eclosión cinco larvas de lamisma edad aproximadamente. En ese mo-mento se efectuaba la liberación de unahembra adulta del fitoseido en cada disco yse observó diariamente durante tres días elnúmero de larvas Ll de trips muertas y elnúmero de huevos de fitoseido puestos.Después de estos tres días las larvas quequedaban vivas pasaban al segundo estadolarvario, por lo que se trasladó la hembradel fitoseido a otro disco que contenía otrascinco larvas recién eclosionadas de trips yse registró su actividad depredadora porotros dos días. Al mismo tiempo se siguie-ron otros discos de hoja de judía que tenían5 larvas de trips y sin fitoseidos como tes-tigo, comprobando que la mortalidad natu-ral de dichas larvas fue prácticamente nulaen el período de ensayo. Se ensayaron lascinco especies de depredadores, realizándo-se cinco repeticiones por especie y testigo.

Sobre larvas L2

Este ensayo se realizó únicamente conA. andersoni, A. californicus y A. barkeri.Para ello se colocaron 10 huevos de trips so-bre cada uno de los discos, incubándolos enuna cámara a 25° C en la oscuridad hastala eclosión de los mismos y pasando segui-damente los discos a otra cámara a 20° Ccon fotoperíodo de 16 horas de luz hastaque las larvas Ll realizaron la muda. Eneste momento se efectuaba la reducciónhasta cinco larvas de la misma edad sobreel disco y se realizaba la suelta de una hem-bra adulta de fitoseido. Se hicieron seis re-peticiones para cada especie de fitoseido ypara el testigo. Los conteos fueron diarioshasta que se registró la entrada por partede las larvas en la fase de ninfa, cosa queocurrió entre el quinto y sexto día desde lasuelta del depredador.

Sobre huevos

En este ensayo se utilizaron los depreda-dores A. andersoni, A. californicus y A.barkeri. Se colocaron cinco huevos del tripsen cada disco de hoja y se liberó en ellosuna hembra adulta de fitoseido. Se realiza-

Fig. 3.—Discos de hoja en los que se realizaron las experiencias de alimentación y fecundidad.

ron conteos a las 24 y 48 horas, anotandolos huevos consumidos y la puesta realiza-da por los fitoseidos. Se hicieron cuatro re-peticiones por especie y cuatro más que ser-vían como testigo para comprobar la viabi-lidad de los huevos en ausencia del de-predador.

RESULTADOS Y DISCUSIÓN

Los resultados se exponen de dos formas.Por una parte se ha representado el porcen-taje de estados de desarrollo de la presaconsumidos por cada especie de depreda-dor, y la fecundidad total observada en losfitoseidos durante la experiencia (Figs. 4 y5). Por otro lado, se ha obtenido la tasa deconsumo de presas expresada como el nú-mero de presas muertas por hembra de de-predador y día, y la tasa de fecundidad, esdecir, el número de huevos puestos porhembra y día (Cuadro 1). Para la obtención

de los resultados de tasa de consumo se haneliminado los días en los que el número depresas consumido ha sido menor o nulo porhaber agotado los depredadores las presassuministradas en días anteriores. Para elcálculo de la tasa de fecundidad se han eli-minado los huevos puestos el primer día enaquellos casos en los que esta puesta ha sidoclaramente superior a la de los restantesdías, lo que indicaría que dichos huevos sonel resultado de tomas de alimento anterio-res al ensayo.

Actividad depredadora sobre Ll

En las figuras 1 y 2 y en el Cuadro 1 sehan representado los resultados de la acti-vidad depredadora de las cinco especies defitoseidos y su fecundidad cuando son ali-mentados con larvas Ll de F. occidentals.

Se observan importantes diferencias en larespuesta de los depredadores. A anderso-

Fig- 4.—Porcentaje de cada uno de los estados de desarrollo de la presa suministrados que han sido consumidospor las cinco especies de fitoseidos.

Fig. 5. Fecundidad total de las cinco especies de fitoseidos sobre cada uno de los estados de desarrollo de lapresa.

ni es la especie que ataca y destruye mayornúmero de trips, de forma que en dos díasacaba con las cinco larvas presentes en eldisco. De hecho su capacidad de consumoparece mayor de cinco larvas por día, y re-sulta limitada por la carencia de presa enlos días finales de los dos períodos de ali-mentación. Su tasa de consumo es bastanteelevada, situándose en cerca de 4 larvas porhembra y día como media.

A. barkeri y A. californicus muestran,claramente, un menor consumo, con unamedia de 1,65 y 1,12 larvas de primer esta-do por hembra y día, respectivamente.También E. stipulatus se muestra capaz dealimentarse del primer estado larvario deltrips de las flores, aunque en menor cuan-tía que las especies anteriores, 0,60 larvaspor hembra y día. Por su parte T. occiden-talis, se muestra incapaz de atacar al tripsaún en ausencia de otros alimentos.

Los resultados son similares al represen-tar el número de huevos puestos por cadaespecie de fitoseido en el período de ensa-

yo. A. barkeri es, en este caso, la especieque muestra una mayor fecundidad, supe-rando ligeramente a A. andersoni. A. cali-fornicus muestra una fecundidad inferior ala de las dos primeras especies citadas, yE. stipulatus y T. occidentalis apenas reali-zan puesta en los cinco días, lo que indicaque los trips constituyen un alimento ina-decuado para estos depredadores.

A lo largo de estas experiencias se hanpodido hacer observaciones sobre el com-portamiento que exhiben los fitoseidoscuando se alimentan de trips. Tras un pe-ríodo de búsqueda activa por parte del de-predador, éste contacta con su presa me-diante el primer par de patas o los palpos,sujetándola a continuación con los quelíce-ros. Al sentirse atacada, la larva intenta de-fenderse golpeando con el abdomen al de-predador y produciendo, al mismo tiempo,unas pequeñas gotas fecales que obligan alfitoseido, en algunos casos, a retirarse paralimpiarse. Este comportamiento de defen-sa se observa cuando las larvas Ll ya han

Fig. 6.—Hembra adulta de Amblyseius californicus (McGregor), el fitoseido más frecuente sobre cultivos hortícolasen España.

Cuadro 1.—Tasa de consumo de presas (número de presas consumidas por depredador y día) ytasas de fecundidad (número de huevos puestos por hembra y por día) de cinco especies de

fitoseidos alimentados con huevos, Ll y L2 de F. occidentals

Consumo de presas Fecundidad

N X ± e.e. X ± e.e.

Fitoseidos sobre Ll:

Amblyseius andersoniAmblyseius barkeriAmblyseius californicusEuseius stipulatesTyphlodromus occidentalis

Fitoseidos sobre L2:

Amblyseius andersoniAmblyseius barkeriAmblyseius californicus

Fitoseidos sobre huevos:

Amblyseius andersoniAmblyseius barkeriAmblyseius californicus

— Se han eliminado los días en que el número de presas consumido ha sido menor por haber agotado los depredadores las presas suminis-tradas en el ensayo.

— Se han eliminado los huevos puestos el primer día en aquellos casos en los que la puesta ha sido claramente superior a la de los restantesdías, lo que indicaría que dichos huevos son el resultado de tomas de alimento anteriores al ensayo.

cambiado su color de blanco hialino de lasprimeras horas al amarillo, y en larvas másdesarrolladas se muestra enormemente efi-caz como han podido comprobar tambiénBAKKER y SABELIS (1986) al estudiar elcomportamiento de captura de trips porparte de A. barkeri.

Actividad depredadora sobre L2

Para este ensayo se han eliminado aE. stipulatus y T. occidentalis, dados los es-casos resultados positivos obtenidos en laexperiencia de alimentación sobre Ll. Losresultados obtenidos se han reflejado en lasfiguras 1 y 2 y en el Cuadro 1, donde seaprecian notables diferencias entre las tresespecies de fitoseidos.

A. andersoni es la especie que ataca ma-yor número de trips, de forma que en losseis días que dura la experiencia casi termi-na con las larvas que se le suministran, conuna tasa de consumo de 0,57 larvas porhembra y día. A. californicus y A. barkerison capaces de alimentarse de L2, peromuestran una menor capacidad en compa-ración a la especie anterior. Resultados si-milares se obtienen al representar el núme-ro de huevos puestos por cada especie enel período del ensayo, registrándose la ma-yor puesta en A. andersoni y comportándo-se las otras dos especies de un modo simi-lar, aunque la fecundidad observada enA. californicus el primer día de ensayo pa-rece ser consecuencia de anteriores inges-tas de alimento.

Actividad depredadora sobre huevos

En las figuras 1 y 2 y en el Cuadro 1 sehan representado los datos obtenidos alevaluar el consumo y fecundidad de los fi-toseidos sobre huevos de F. occidentalis.En esta experiencia se han utilizado las tresespecies de depredadores sometidas a lasexperiencias de consumo de L2. Se sabeque E. stipulatus es incapaz de alimentarsede huevos debido a que sus frágiles quelí-ceros no pueden romper el corion del hue-vo (FERRAGUT et al, 1987).

Estos resultados demuestran que A. an-dersoni es la especie que ataca y destruyemayor número de huevos, de forma que enlas primeras 24 horas del ensayo acaba conlos cinco huevos presentes en el disco. Dehecho, su capacidad de consumo diario pa-rece muy superior a las 5 formas suminis-tradas, resultando limitado dicho consumopor la carencia de presa en el segundo díade alimentación. A. barkeri y A. californi-cus son capaces de consumir bastantes hue-vos de trips aunque en menor proporciónque la especie anterior, situándose su tasade consumo en 3,25 y 1,37 huevos consu-midos por hembra y día.

Por lo que se refiere a la fecundidad delos fitoseidos durante los dos días de la ex-periencia, se observó que a las 24 horasA. californicus muestra una muy alta fecun-didad en relación a las otras dos especiesensayadas, siendo la de A. barkeri nula. Sinembargo, a las 48 horas, la puesta realiza-da por A. andersoni es muy superior a larealizada por las otras especies, observán-dose que el total de huevos puestos por éstey por A. californicus es idéntico a la termi-nación del ensayo, mientras que la puestarealizada por A. barkeri es bastante in-ferior.

Discusión

Los resultados obtenidos en este trabajosugieren que la Ll es el estado de desarro-llo del trips más susceptible de ser depre-dado por parte de los fitoseidos, debido a

su pequeño tamaño y menores recursos de-fensivos. La eficacia de los fitoseidos comodepredadores de formas L2 es menor, de-bido al mayor vigor y tamaño de este esta-do. No se conocen referencias sobre la ca-pacidad de los fitoseidos para alimentarsede estados ninfales, que en el caso de F. oc-cidentalis suelen localizarse en el suelo, auna cierta profundiad, donde el complejode depredadores es distinto al de las plan-tas, y en gran parte desconocido. En nues-tras experiencias de laboratorio no se hanensayado adultos del trips como presa de-bido a la imposibilidad de mantenerlos so-bre los discos de hoja durante los ensayos.Pensamos que su mayor tamaño y gran mo-vilidad los sitúan fuera del alcance de de-predadores de dimensiones tan pequeñascomo los fitoseidos, que sólo ocasionalmen-te pueden alimentarse de ellos. Por último,los huevos permanecen la mayor parte desu desarrollo protegidos en el interior deltejido vegetal, y sólo unas horas antes dela eclosión asoman sobre la superficie don-de pueden ser consumidos por fitoseidos uotros depredadores, como los antocóridos(A. RlBES, com. pers.).

Estos estudios preliminares sobre la ha-bilidad de cinco especies de fitoseidos paraalimentarse del trips de las flores demues-tran que, en las condiciones de laboratorio,A. andersoni es el depredador más agresi-vo sobre todos los estados de desarrollo dela presa que se han ensayado, con una fe-cundidad aceptable. También A. barkeri semuestra como un depredador potencial-mente eficaz sobre el primer estado larva-rio de F. occidentalis mostrando una fecun-didad a lo largo del ensayo más elevada quela del resto de depredadores.

Sin embargo, la posible utilización de es-tos depredadores en el control del trips de-pende, también, de otros factores. A. an-dersoni es un fitoseido escasamente repre-sentado en el área de distribución de F. oc-cidentalis, por lo que habría que conocer lasposibilidades de adaptación de esta especiesobre plantas herbáceas en la zona litoralmediterránea. Unos estudios realizados pa-ralelamente a los de este trabajo y todavía

no publicados han demostrado la incapaci-dad de A. andersoni de multiplicarse masi-vamente sobre ácaros acarididos o T. urti-cae como fuente de alimento, lo que lo co-locaría en desventaja frente a otros depre-dadores cuya obtención en grandes cantida-des en laboratorio no plantea problemas.Por su parte A. barkeri se encuentra en oca-siones asociado al trips, aunque es más fre-cuente sobre la flora espontánea que en loscultivos, quizás por su acusada sensibilidada los plaguicidas. Su carácter de especie au-tóctona y las amplias posibilidades de criar-lo sobre fuentes de alimento económicas yfáciles de conseguir, como la araña roja olos acarididos, le presentan como un candi-dato a tener en cuenta en futuros progra-mas de lucha contra F. occidentalis.

A. californicus es capaz de alimentarsedel trips. Sin embargo, este alimento no pa-rece muy adecuado, como lo demuestra labaja fecundidad de este fitoseido durante elensayo. Se sabe que A. californicus es undepredador casi exclusivo de la araña roja

T. urticae, aunque puede sobrevivir alimen-tándose de polen o de pequeños artrópo-dos. Su presencia en flores de fresón juntoa F. occidentalis (J. E. GONZÁLEZ-ZAMO-RA, com. pers.) no parece deberse a una re-lación depredador-presa entre ambos ar-trópodos.

E. stipulatus es también frecuente sobrecultivos hortícolas, aunque mucho menosabundante que A. californicus. Su presen-cia en este medio parece estar ligada a laexistencia de alguna fuente alimenticia ade-cuada, como ocurre sobre las plantas de pi-miento, donde es muy común, aparente-mente debido al polen que produce la plan-ta. Su amplia polifagia y su preferencia porotros alimentos le hacen, sin embargo, pocointeresante para el control de F. occidenta-lis. Por último, T. occidentalis ha demostra-do su incapacidad para alimentarse deltrips, por lo que este fitoseido, además delos problemas surgidos con su adaptación anuestras condiciones, carece de interés enel control del trips de las flores.

ABSTRACT

RODRÍGUEZ-REINA, J. M., GARCÍA-MARI, F. YFERRAGUTF. (1992): Predatory ac-tivity of phytoseiid mites on different developmental stages of the Western FlowerThrips Frankliniella occidentalis (Pergande). Bol. San. Veg. Plagas, 18 (1): 253-263.

Differences in predatory activity were tested in the phytoseiid mites Amblyseiusbarkeri (Hughes), A. californicus (McGregor), A. andersoni (Chant), Euseius stipula-tus (Athias-Henriot) and Typhlodromus occidentalis (Nesbitt) on a diet of eggs andfirst and second larval instar of the Western Flower Trips F. occidentalis (Pergande).Number of prey killed and fecundity have been evaluated. The results suggest thatA. andersoni is the most aggressive species on all the prey stages, followed by A. bar-keri and A. californicus. E. stipulatus and T. occidentalis have a negligible or nule ca-pacity to feed on F. occidentalis. Females of A. barkeri and A. andersoni show the hig-her fecundity on the foods tested. These results suggest that A. andersoni and A. bar-keri are promising candidates as biological control agents of the Western FlowerThrips.

Key words: F. occidentalis, phytoseiid mites, predatory activity, biological control.

REFERENCIAS

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