variación estacional de la estructura del zoolancton y su dinámica nictimeral en un lago con...
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PEDECIBA Área Biología, Subárea Ecología Tesis de Maestría
VARIACIÓN ESTACIONAL DE LA ESTRUCTURA DEL ZOOPLANCTON Y SU DINÁMICA NICTIMERAL DE USO DEL ESPACIO EN UN LAGO CON
MÚLTIPLES PREDADORES Y OFERTA DE REFUGIO
Carlos Iglesias Frizzera
Orientador de Tesis: Dr. Néstor Mazzeo Departamento de Ecología, Facultad de Ciencias, UDELAR
ii
La inspiración existe, pero tiene que encontrarte trabajando.
iii
Agradecimientos
Como decía Picasso la inspiración existe, pero es fundamental que nos
encuentre trabajando. Por eso quiero, en primer lugar, agradecer y dedicarles
esta tesis a mis padres. Por haberme apoyado siempre y principalmente por
haberme enseñado que en el trabajo diario, constante y honesto se encuentra
el camino para conseguir los sueños. También a Naty y a Juanito que más que
inspiración son la fuerza, la contención y el apoyo siempre, ellos lo saben, son
lo más lindo que tengo. Su amor incondicional ha sido fundamental sostén de
cada paso que he dado.
A mis hermanos, Caro y Chrisitian (y mis cuñados) y mis sobrinas, Iara, Belén,
Victoria y “M” por todos los momentos vividos y los que vendrán.
Quiero agradecer también a mis compañeros de trabajo. A Néstor que más
que tutor ha sido un verdadero compañero. Por haberme aceptado como
alumno y haberse comprometido de la forma que lo hizo para que la misma
saliera adelante. Además, por haberme enseñado con el ejemplo del trabajo
diario gran parte de las cosas que se. A Guille y Elena con quienes realizamos
todos y cada uno de los muestreos de esta tesis. A Mariana, Franco, Claudia,
Anita, Sole, Caro, Vale, Carla, Roberto, Checho y a todos los que me pueda
estar olvidando (disculpas) con quienes hemos compartido largas horas de
muestreos, laboratorio y asados en las cuales se ha ido forjando un vinculo
que trasciende al trabajo.
A todos los miembros del I+D, este sueño que cada vez es más real. A Erik
Jeppesen por su monumental aporte a la ecología de lagos someros, pero por
sobre todas las cosas por su humildad, esa humildad al intercambiar ideas con
quienes recién estamos arrancando que solo lo engrandecen mas.
A Gabriela y Leo por su apoyo y confianza. A Gige y a Come quienes me
introdujeron al mundo del zooplancton y a toda la gente de la Sección
Limnología de quienes guardo los mejores recuerdos. A Carlos Boné quien
nos permitió hacer uso de su taller para la construcción de las nasas. A Juan
iv
Vilar del Valle y Gerardo Beyhaut por prestarnos sus casa en Punta del Este y
Manantiales que hicieron mucho mas llevaderos los largos muestreos. A Daniel
Panario y toda la UNCIEP por la forma en que nos recibieron y la comodidad
para trabajar que nos brindaron. No quiero olvidarme de agradecer a Aguas de
la Costa S.A. y en particular al personal de la planta potabilizadora de Laguna
Blanca por permitirnos utilizar sus laboratorios e instalaciones y
fundamentalmente por su hospitalidad y por las largas charlas compartidas.
También, a los miembros del tribunal, Dr. Omar Defeo, Dr. Matias Arim y Dr.
Felipe García-Rodríguez, su lectura crítica, sus correcciones y sugerencias a la
primera versión del manuscrito han contribuido significativamente al
mejoramiento de la presente tesis.
Por ultimo agradecer al PEDECIBA y a la Facultad de Ciencias instituciones en
cuyo seno me he formado profesional y humanamente.
v
ÍNDICE GENERAL
INTRODUCCIÓN
1.1 Marco teórico....................................................................1
¿Qué es un lago somero?
Importancia del zooplancton
Características del zooplancton de sistemas eutróficos
Efectos de las macrófitas sobre las interacciones tróficas
Estado actual del conocimiento de migraciones horizontales
día/noche
Limitaciones de las teorías en sistemas tropicales y subtropicales
1.2 Modelo de estudio y justificación...........................................9
1.3 Objetivos e hipótesis.........................................................10
MATERIALES Y MÈTODOS
2.1 Área de estudio.................................................................11
Características generales de la vegetación del área de estudio
Caracteres generales de los potenciales depredadores
sobre el zooplancton.
2.2 Metodología general...........................................................16
Plantas acuáticas
Parámetros fisco-químicos y biomasa fitoplanctónica
Depredadores
Plancton
Análisis de datos
RESULTADOS
3.1 Plantas acuáticas .................................................................21
3.2 Ambiente físico-químico ........................................................22
vi
3.3 Comunidad de predadores......................................................28
3.4 Estructura y variación estacional del zooplancton.........................30
3.5 Análisis del uso del espacio.....................................................33
Depredadores Mesozooplancton Microzooplancton
3.6 Análisis de migraciones nictimerales horizontales.........................42
DISCUSIÓN
4.1 Estructura de la comunidad zooplanctónica.................................44
4.2 Uso del espacio por parte del mesozooplancton............................50
4.3 Uso del espacio por parte de los rotíferos...................................55
4.4 Uso del espacio por parte de los depredadores.............................57
4.5 Consideraciones finales..........................................................58
CONCLUSIONES Y PERSPECTIVAS........................................................60 BIBLIOGRAFÌA ...............................................................................63 APÉNDICE I...................................................................................79
ÍNDICE DE TABLAS
Tabla I- Ejemplos de MDH en distintos escenarios ...............................7
Tabla II- Resumen de los análisis rmANOVA de 2 vías para la
Temperatura, oxígeno disuelto, pH y transparencia del agua...............24
Tabla III- Índice de diversidad de Shanon-Wienner calculado para los
rotíferos..................................................................................40
Tabla IV- Resumen de las MHN registradas........................................43
vii
ÍNDICE DE FIGURAS
Figura 1- Esquema de los efectos directos y en cascada........................4
Figura 2.- Ubicación geográfica de la Laguna Blanca...........................12
Figura 3- Fotografía Schoenoplectus californicus..............................13
Figura 4.- Fotografía Egeria densa.................................................13
Figura 5.- Fotografía Ceratophylum demersum..................................14
Figura 6- Fotografía Jenynsia multidentata .....................................14
Figura 7.- Fotografía Palaemonetes argentinus.................................15
Figura 8.- Fotografía Chaoborus sp.................................................15
Figura 9.- Cobertura de la vegetación sumergida y emergente..............21
Figura 10.- Variación estacional del Oxígeno disuelto.........................22
Figura 11.- Variación estacional de la Temperatura............................23
Figura 12.- Variación estacional del pH...........................................25
Figura 13.- Variación estacional de las concentraciones de nutrientes
(Fósforo y Nitrógeno Totales) ......................................................27
Figura 14.- Variación estacional de la Biomasa fitoplanctónica.............28
Figura 15.- Variación estacional de las abundancias (media para todo
el sistema) de los principales depredadores.....................................29
Figura 16.- Variación estacional de las abundancias (media para todo
el sistema) de los principales grupos zooplanctónicos........................30
Figura 17.- Variación estacional del cociente mesozooplancton
/microzooplancton.....................................................................32
Figura 18.- Uso del espacio de los principales depredadores.................33
viii
Figura 19.- Uso del espacio de los copépodos ciclopoides.....................35
Figura 20.- Uso del espacio de Notodiaptomus incompositus................36
Figura 21.- Uso del espacio de Bosmina longirostris...........................37
Figura 22.- Uso del espacio de Diaphanosoma birgei..........................37
Figura 23.- Variación dìa/noche del uso del espacio de los rotíferos
totales....................................................................................38
Figura 24.- Variación día/noche del uso del espacio de las especies de
rotíferos analizadas....................................................................41
Figura 25.- Escenarios inferidos de la dinámica interestacional
de la comunidad zooplanctónica....................................................47
Figura 26.- Modelo teórico de las principales interacciones entre
loscomponentes bióticos y abióticos que pueden influenciarla distribución
espacial del zooplancton.............................................................59
ix
RESÚMEN
En los lagos tropicales y subtropicales poco profundos las comunidades
zooplanctónicas se encuentran frecuentemente dominadas por pequeños
cladóceros, por nauplios de copépodos, y rotíferos.
La presencia de hidrófitas en el sistema juega un rol preponderante al
condicionar los controles descendentes (top-down), brindando refugio al
zooplancton contra la predación de los peces planctívoros. A diferencia de los
lagos profundos donde el zooplancton realiza migraciones verticales
nictimerales (MVN) como mecanismo antipredación, en los lagos someros los
hábitats litorales son utilizados para reducir el riesgo de predación mediante
migraciones horizontales nictimerales (MHN).
Laguna Blanca (Maldonado, Uruguay) es un sistema somero subtropical
carente de peces piscívoros, que presenta simultáneamente predadores
invertebrados (Chaoborus sp., Palaemonetes argentinus) y vertebrados
(Jenynsia multidentata, Cnesterodon decemmaculatus), así como diferentes
formas de vida de vegetación acuática (sumergidas y emergentes) ocurriendo
simultáneamente. Estas características plantean el desafío de aportar
ejemplos de MHN en condiciones en las cuales no se conocen ejemplos
previos.
En la presente tesis se analizaron las siguientes hipótesis de trabajo. A) La
elevada abundancia de predadores (peces e invertebrados) condicionan la
dominancia de especies de pequeño tamaño dentro la comunidad
zooplanctónica (rotíferos y nauplios). Las especies de mayor tamaño ocurren
cuando la abundancia o la actividad de los predadores disminuyen. B) A
efectos de reducir el riesgo de predación, las especies de mediano y gran
tamaño presentarán MHN, refugiándose en la vegetación durante el día y
migrando hacia aguas abiertas en la noche.
x
La estructura de la comunidad zooplanctónica presentó una clara dominancia
del microzooplancton, en particular rotíferos, característico de sistemas
eutróficos-hipereutróficos. Tal cual se prevé por la Hipótesis de la Eficiencia
del Tamaño, la estructura comunitaria resultaría del juego de dos fuerzas
estructuradoras, la predación y la competencia. Las correlaciones negativas
encontradas entre la abundancia del mesozooplancton y la de los predadores
(Jenynsia multidentata, Palaemonetes argentinus) indicaría que los rotíferos
dominan la estructura del zooplancton cuando la abundancia de los
competidores superiores (mesozooplancton) es disminuida por la predación a
la cuál estos últimos estarían sometidos.
Las MHN fueron específicas de cada taxa o grupo analizado, y presentaron
una importante variación estacional de acuerdo a la actividad y uso del
espacio de los predadores. Contrastando con la mayoría de estudios realizados
para lagos someros de las zonas templadas, los cladóceros más abundantes
Bosmina longirostris y Diaphanosma birgei prefirieron las zonas vegetadas
durante la noche y no durante el día. Las MHN, como mecanismo
antipredación, presentaron una gran plasticidad, no sólo en cuanto a los
hábitats entre los cuales estas ocurren, sino también en el sentido (horizontal
o vertical) y la dirección (directa o reversa) de las mismas. Dos factores
relacionados con los potenciales predadores parecen jugar un papel clave: la
variación temporal de la abundancia de los peces, y la abundancia y uso del
espacio por parte del predador invertebrado Chaoborus sp. Dentro del
microzooplancton también se observaron diferencias en el uso del espacio
entre el día y la noche, por ej. Keratella cochlearis (rotífero) presentó en
primavera MHN reversas y clásicas en verano. Las plantas acuáticas ofrecieron
refugio al zooplancton sólo frente a densidades intermedias de peces y
Chaoborus sp. Considerando las plantas emergentes y las sumergidas
simultáneamente, estás últimas presentaron las mayores preferencias de uso
en condiciones de elevada presión de predación por parte de los
mesozooplancton.
xi
ABSTRACT
In tropical and subtropical shallow lakes zooplankton community is commonly
dominated by small cladocerans and by nauplii of coppepods and rotifers.
The presence of aquatic vegetation plays a key role, among others, their
presence condition the top down controls providing refuge to zooplankton
against fish predation. While in deep lakes zooplankton undergo diel vertical
migrations (DVM) as an antipredation behaviour, in shallow lakes the
vegetated littoral zone is used as refuge performing diel horizontal migrations
(DHM).
Lake Blanca (Maldonado, Uruguay) is a shallow subtropical lake with a
complex vegetation coverage that provides the opportunity of giving examples
of DHM in a scenario with both fish and invertebrate pelagic predators active
by night (Chaoborus sp.).
The hypotheses tested in the present thesis were: A) The high abundance of
predators (fish and invertebrates) determine the dominance of the
zooplankton community by small sized specimens (nauplii and rotifers). Bigger
species only occur when the abundance and/or activity of predators lowers.
B) In order to reduce predation risk, big and medium sized species will show
DHM, refugging during day time in vegetated areas migrating to the open
waters during night.
The observed zooplankton community structure in Lake Blanca, with a strong
dominance by microzooplankton, particularly rotifers, is consistent with the
previously described structures for eutrophic-hypereutrophic systems. As it is
proposed by the Size Eficiency Hypothesis the community structure is the
resultant of two forces, predation and competition. Negative correlations
between abundances of medium sized zooplankton and the principal predators
were found showing that rotifers only become dominant when they were
released from the pressure exerted by superior competitors
(mesozooplankton) who are subject of predation by fish.
DHM founded were specific for each taxa or group analyzed and an absence of
fixed patterns of use of the space by the principal zooplankton groups among
the different seasons studied were found.
xii
Contrasting with the described patterns in temperate shallow lakes, the more
abundant cladocerans, Bosmina longirostris and Diaphanosma birgei preferred
the vegetated zones (specially submerged plants) during night and no by the
day as it was expected. These results supports the idea of the plasticity of the
strategy of undergoing diel migrations as an antipredator mechanism, not only
between habitats but on its direction (horizontal or vertical) and if they show
classical or reverse patterns.
Two factors related with the potential predators explain the described
patterns: temporal variation on fish CPUE, and the abundance and use of the
space of the invertebrate predator Chaoborus sp. Among microzooplankton,
differences in nictimeral use of the space were also detected, e.g. Keratella
cochlearis (a rotifer) showed reverse DHM in spring and classical DHM in
summer.
Submerged macrophytes in subtropical lakes seems to provide refuge for
zooplankton only at intermediate densities of fish and invertebrate predators,
particularly submerged vegetation showed the maximum abundances of
mesozooplankton at high predation pressure scenario.
1
INTRODUCCIÓN
1.1- MARCO TEÓRICO ¿Qué es un lago somero? La principal característica de estos ecosistemas es su limitada profundidad, en
general no exceden los 5 metros de profundidad media. Este factor condiciona
una serie de características y propiedades que determinan la complejidad de
su funcionamiento (Timms & Moss, 1984; Hosper, 1989; Blindow et al., 1996;
De Nie, 1997; Jeppesen, 1998; Scheffer, 1998). La luz puede potencialmente
alcanzar el sedimento en toda la cubeta facilitando la colonización de
macrófitas sumergidas. Existe una muy fuerte interacción agua-sedimento, lo
que determina que los nutrientes puedan ser liberados desde los sedimentos
quedando a disposición del fitoplancton (Jeppesen, 1998). Estas condiciones
determinan que los lagos someros presenten mayor productividad primaria y
secundaria que los lagos profundos. En estos ecosistemas no ocurren eventos
de estratificación térmica, los cuales en caso de existir no perduran en el
tiempo, constatándose una mezcla constante de la columna de agua
(polimíxis).
Los lagos someros son los sistemas continentales de aguas quietas más
abundantes en nuestro planeta (Wetzel, 1990). Tienen gran importancia
estratégica ya que en su gran mayoría están ubicados en zonas densamente
pobladas y son utilizados como fuente de agua a potabilizar, riego y
esparcimiento (Scasso & Mazzeo 2000). En nuestro país existen sistemas
someros muy grandes como las lagunas costeras (por ejemplo Rocha, Castillos,
Garzón y Negra) y un gran número de pequeños lagos someros ubicados en la
franja costera, así como en las llanuras de inundación de los principales ríos
(MTOP-DNH, 1999; Mazzeo et al., 2006).
En los últimos años se ha desarrollado la teoría de los Estados Alternativos
para explicar su funcionamiento. Se basa en observaciones empíricas, trabajos
experimentales y modelos teóricos (Scheffer, 1989; Scheffer, 1990; Moss et
2
al., 1996; Jeppesen et al., 1997a; Scheffer & Jeppesen, 1998). Sostiene que
sistemas con una carga moderada de nutrientes presentan distintos estados
condicionados por la estructura de la trama trófica así como por mecanismos
físico-químicos (Scheffer, 1998; Meerhoff, 2002; Scheffer et al., 2003). La
hipótesis predice que en estos sistemas pueden ocurrir dos estados
alternativos: uno con predominio de vegetación acuática (sumergidas o
flotantes) y otro de aguas turbias debido a resuspensión del sedimento y/o
elevada biomasa algal. Cada uno de los estados, una vez establecido, puede
persistir sobre un amplio rango de nutrientes debido a que existen una gran
variedad de mecanismos físico-químicos y biológicos que lo estabilizan e
impiden o dificultan el pasaje al estado alternativo. Una vez alcanzado el
límite superior del rango de concentración de nutrientes de coexistencia de
ambos estados, la estabilidad del sistema es menor y el pasaje de un estado
dominado por vegetación a uno turbio puede sobrevenir como producto de un
disturbio como por ejemplo la remoción de las plantas acuáticas, disminución
del zooplancton herbívoro o alteración de la relación entre peces piscívoros y
planctívoros (Moss et al., 1996).
Importancia del zooplancton El zooplancton de sistemas dulceacuícolas incluye organismos de distintos
taxones, tamaños (desde ca. de 10 µm hasta 4 o 5 mm) y rol trófico
(filtradores herbívoros como depredadores activos). Este grupo incluye
rotíferos (Asquelminta), microcrustáceos de los órdenes Cladocera, Copepoda
(calanoida y cyclopoida) y Ostracoda, y estadios larvales de Insecta y Molusca
entre otros. Este grupo constituye, por su posición en la trama trófica
(consumidores primarios), un eslabón de particular importancia en el flujo de
energía hacia los niveles superiores, y por lo general constituye el principal
grupo de herbívoros de estos ecosistemas (Wetzel, 1990; Lampert & Sommer,
1997). Los copépodos calanoides y fundamentalmente los cladóceros son los
herbívoros más importantes, ambos se alimentan selectivamente eligiendo su
presa química o mecánicamente, y a su vez son los más vulnerables a la
predación (Lauridsen & Buenk, 1996).
3
Las interacciones entre el fitoplancton y el zooplancton están determinadas
por la estructura de la trama trófica del sistema y la cobertura de la
vegetación acuática entre los principales factores (Carpenter & Lodge, 1986;
Scheffer 1990; Jeppesen, 1998). El desarrollo del fitoplancton depende de la
disponibilidad de recursos (luz, nutrientes, control bottom-up o ascendente) y
de la presión de consumo, principalmente por el zooplancton (control top-
down o descendente). La abundancia y el tamaño del zooplancton está
fuertemente condicionada por la comunidad de peces. Cuando la relación
entre peces planctívoros y piscívoros es alta, la presión por predación sobre el
zooplancton condiciona una disminución de la biomasa y/o del tamaño de los
organismos y por un efecto en cascada se reduce la efectividad del control
que éste ejerce sobre el fitoplancton (Carpenter et al., 1985). Este efecto es
mayor si los peces piscívoros están ausentes. En el caso opuesto, cuando los
piscívoros disminuyen la presión que los planctívoros ejercen sobre el
zooplancton, éste puede realizar un efectivo control sobre el fitoplancton
(Carpenter et al., 1985,Fig. 1).
Características del zooplancton en sistemas eutróficos
En los lagos tropicales y subtropicales poco profundos las comunidades
zooplanctónicas se encuentran frecuentemente dominadas por pequeños
cladóceros (por ejemplo Bosmina sp. y Diaphanosoma sp.) y por nauplios de
copépodos y rotíferos (Crisman & Beaver; 1990; Dumont; 1994; Branco et al.,
2002; García et al., 2002). En particular, en sistemas con altas cargas de
nutrientes (eutróficos e hipereutróficos) la dominancia del microzooplancton
(rotíferos y nauplios) es mayor (Jeppesen et al., 2005). Esta característica
esta dada por la alta predación por parte de pequeños peces omnívoros-
planctívoros y/o predadores invertebrados, como por ejemplo camarones de
los géneros Palaeomonetes y Macrobrachyum, o larvas del díptero Chaoborus
spp.
En este sentido, la Hipótesis de la Eficiencia de Tamaño (Hardin, 1960; Brooks
& Dodson, 1965) sostiene que la estructura de la comunidad zooplanctónica es
el resultado de mecanismos de competencia y predación, y sugiere que la
4
habilidad de las especies zooplanctónicas de competir por recursos se
incrementa con su tamaño.
En ausencia de competidores superiores, quienes son más susceptibles a la
predación (por ej. Daphnia spp.), pequeños cladóceros y rotíferos pueden
dominar la comunidad. Gilbert (1988) demostró, basado en evidencias
empíricas y experimentales, la imposibilidad de los rotíferos de alcanzar una
alta abundancia en presencia de cladóceros mayores a 1.2 mm, pudiendo
coexistir por períodos de tiempo más prolongados con ejemplares de
cladóceros de menor tamaño.
Fig. 1. Esquema de los efectos directos y en cascada de las modificaciones de la trama trófica de un
lago con una concentración intermedia de nutrientes (explicación en el texto), Dibujo Javier Gorga.
Tomado de Mazzeo et al. (2001).
´
´
5
Entre los rotíferos la dominancia dentro de la comunidad obedece al resultado
de distintos factores, habilidad para enfrentar la presión de predación
(capacidad de escape, presencia de espinas o envolturas entre otras), y
características de estrategia de vida. Las fluctuaciones físico-químicas diarias
y los cambios ambientales rápidos (por ejemplo debidos a lluvias fuertes)
favorecen a aquellas especies con ciclos rápidos (rotíferos y protozoos)
(Jeppesen et al., 2005).
La capacidad de pastoreo del microzooplancton ha sido objeto de menos
estudios y muchas veces ha sido dejada de lado debido a su escaso peso
relativo frente al pastoreo de cladóceros y copépodos calanoides en los
sistemas templados (Herbacek et al., 1961; Brooks & Dodson, 1965; Moss,
1998; Jeppesen, et al., 2005). Sin embargo, Jeppesen et al., (1990)
reportaron la disminución de la biomasa fitoplanctónica como efecto del
pastoreo de zooplancton de pequeño tamaño (rotíferos). Estudios
experimentales recientes indican un impacto significativo por parte del
microzooplancton, principalmente compuesto por rotíferos de los géneros
Brachionus, Trichocerca y Syncaetha (30-200 µm de tamaño), llegando a
consumir hasta el 84 % de la biomasa fitoplanctónica diariamente (Lionard et
al., 2005).
Efectos de las macrófitas sobre las interacciones tróficas clásicas
La presencia de hidrófitas en el sistema juega un rol preponderante ya que
entre otros efectos condiciona los controles descendentes (top-down) al
brindar refugio al zooplancton contra la predación de los peces planctívoros
(Timms & Moss, 1984; Moss et al., 1996; Scheffer, 1998; Kairesalo et al.,
1998).
Generalmente, en la zona litoral (con vegetación) cladóceros y copépodos
ciclopoides son más abundantes que en la zona pelágica no vegetada,
6
mientras que los rotíferos y copépodos calanoides muestran un patrón opuesto
(Gliwicz & Ryback, 1976; Vuille, 1991; Lauridsen et al., 1996).
Algunos estudios demuestran que la elección del hábitat está relacionada con
la densidad de plantas (Jeppesen et al., 1997a), el zooplancton pelágico a
menudo se concentra en la zona intermedia entre las matas de plantas y el
agua abierta (Lauridsen et al., 1996). A diferencia de los lagos profundos
donde el zooplancton realiza migraciones verticales nictimerales (MVN) como
mecanismo antipredación (Ringelberg, 1991; Lampert, 1993), en los lagos
someros los hábitats litorales son utilizados para disminuir la presión de
predación mediante migraciones horizontales nictimerales (MHN). Como
consecuencia, la distribución horizontal del zooplancton puede variar entre el
día y la noche, en las horas de sol se encuentra refugiado en las macrófitas
evitando la predación por peces, migrando en la noche a la zona pelágica a
alimentarse sobre el fitoplancton (Timms & Moss, 1984). La extensión de la
migración horizontal probablemente depende de la densidad de peces
planctívoros en la zona pelágica (Lauridsen et al., 1996). Se sugiere que son
los organismos zooplanctónicos de mayor tamaño los que realizan este tipo de
migraciones, por ser más vulnerables a la predación por peces (Lauridsen &
Buenk, 1996).
En las zonas vegetadas del litoral las migraciones verticales son menos
frecuentes y puede deberse tanto a la disminución del oxígeno provocada
durante la noche por la densa vegetación (Meyers, 1980; Timson & Laybourn-
Parry, 1985), como al hecho de que la presión de predación ejercida por los
peces en la noche se ve reducida (Jeppesen et al., 1997b).
Estado actual del conocimiento de migraciones horizontales del zooplancton En una extensa revisión Burks et al. (2002) compararon estudios de MVN en
lagos profundos con MHN en lagos someros para determinar que factores
potenciales afectarían las MHN (por ej. predadores, oferta de alimento, luz,
temperatura, oxígeno disuelto, pH). Además, recopilaron ejemplos de MHN
7
(Tabla I) y examinaron como los cladóceros evaden a los peces planctívoros y
depredadores invertebrados. Argumentan que las MHN se verían favorecidas
cuando existe una alta abundancia de macrófitas y cuando ocurre una elevada
abundancia de peces piscívoros en la zona litoral, suficiente como para
reducir a los planctívoros. La disponibilidad de alimento en la zona litoral
podría también favorecer las MHN, pero la calidad de esos recursos
comparados con el fitoplancton de la zona pelágica se desconoce.
Finalmente, sugieren que las condiciones abióticas, como temperatura, luz,
oxígeno disuelto y pH influirían en menor grado las MHN de lo que lo hacen en
las MVN, debido a que existen gradientes menos pronunciados en la horizontal
de los lagos someros que los encontrados en la vertical de los sistemas
profundos.
Tabla I. Ejemplos de MHN en distintos escenarios. Se muestran distintas combinaciones de depredadores
invertebrados y peces. Se indica la dirección de la MHN directa: día en aguas abiertas y noche entre las
plantas. Reversa: día entre las plantas y noche en aguas abiertas. Se resaltan las condiciones del
presente estudio (ver 1.2; modificado de Burks et al., 2002).
Peces pelágicos presentes
Depredadores invertebrados presentes
Actividad de los depredadores invertebrados Día/Noche
Dirección de la MHN
Ejemplo
Referencia
Si
No
No aplicable
Directa
D.magna y D. hialyna en lagos Ring y Vaeng (Dinamarca)
Lauridsen & Buenk (1996)
No
Si
Dia
Directa
D. longiespina en un lago Noruego
Kvarn & Kleiven (1995)
No
Si
Noche
Reversa
Daphnia en Central Long Lake
Lauridsen etal. (1998)
Si
Si
Dia
Desconocida
Posible: Directa
Chaoborus sp en lago Plusee (Alemania)
Voss & Mumm (1998)
Si
Si Noche
?
No se conocen ejemplos
?
A pesar de la importancia que tiene el microzooplancton y en particular los
rotíferos, la mayoría de los estudios se han enfocado en los patrones de
distribución y migraciones horizontales de los cladóceros y en particular del
género Daphnia. No obstante, Jose de Paggi (1995) mostró evidencias de
migraciones horizontales diarias por parte de rotíferos, principalmente
Polyarthra vulgaris, Brachionus sp., en las llanuras de inundación del río
8
Paraná. Kukzynska-Kippen (2003 y 2005), trabajando en el lago Budzynske
(Polonia), demostró la influencia de la vegetación sumergida en la distribución
horizontal y la estructura de tallas de los rotíferos entre distintos tipos de
vegetación (Myriophyllum sp., Chara sp., Potamogeton sp. y Typha sp.).
Limitaciones de las teorías desarrolladas en sistemas templados para climas (sub)tropicales
En los climas tropicales y subtropicales, los efectos de las macrófitas en las
interacciones tróficas son complejas debido a que todas las formas de vida
(emergentes, sumergidas, de hojas flotantes y flotantes libres de gran porte)
pueden ocurrir simultáneamente (Jeppesen et al., 2005). Los pocos estudios
realizados hasta el momento para estas regiones climáticas indican que los
peces, particularmente las especies e individuos de menor talla, se agregan
en mayor abundancia en la vegetación sumergida (Meerhoff et al., 2003;
Jeppesen et al., 2005). Algunas especies, en general pequeños omnívoros-
planctívoros, se reproducen más o menos de forma continua (Fernando, 1994;
Lazzaro, 1997; Pinel-Alloul et al., 1998) resultando en una presión de
predación más elevada a lo largo de todo el año. El hábito omnívoro hace que
estos pequeños predadores puedan mantener cargas muy elevadas sustentadas
con fuentes alternativas, aún cuando las poblaciones zooplanctónicas se
encuentren en niveles muy bajos (Lazzaro, 1997; Branco et al., 1997; Yaffe et
al., 2002). En general, en nuestros cuerpos de agua ocurren pocos piscívoros
estrictos de gran tamaño y en general son depredadores al acecho (Quirós &
Bovery, 1999).
El predador invertebrado Chaoborus sp. parece ser más abundante que en las
zonas templadas frías. La anoxia de las aguas profundas, que le provee refugio
contra la predación de peces es más prolongada en las zonas más cálidas
(Lewis, 1996). Además, el zooplancton se encuentra sometido a otros
predadores invertebrados como camarones (por ejemplo Palaemonetes
argentinus y Marobrachium borelli), dada su mayor abundancia en las
regiones más cálidas y la presencia de varios eventos reproductivos en
primavera y verano (Boschi 1981; Collins, 1999; Collins & Paggi, 1998) se
postula una mayor presión de este componente en zonas más cálidas.
9
1.2- MODELO DE ESTUDIO Y JUSTIFICACIÓN
Considerando los antecedentes de Burks et al. (2002), se seleccionó como
modelo de trabajo un cuerpo de agua somero que presentara una gran
diversidad de refugios (plantas emergentes, plantas sumergidas), y una
comunidad de predadores vertebrados y macroinvertebrados muy abundantes.
El sistema seleccionado, Laguna Blanca (Maldonado, Uruguay), plantea el
desafío de aportar ejemplos de MHN en un escenario con peces e
invertebrados activos por la noche en la zona pelágica como Chaoborus sp. No
existen a la fecha ejemplos de la existencia y dirección de las MHN en estas
condiciones. Finalmente, se pretende comprender el rol de la vegetación
acuática en sistemas subtropicales, estableciendo las (dis)similitudes con el
marco teórico existente.
1.3- OBJETIVOS E HIPÓTESIS El objetivo general de la presente tesis fue analizar la variación estacional de
la estructura de la comunidad zooplanctónica y los cambios día/noche de su
distribución horizontal en un lago somero subtropical con gran diversidad de
predadores y refugios.
Objetivos Específicos:
Analizar la composición específica y variación estacional de la comunidad
zooplanctónica en un sistema somero con un alto riesgo de predación.
Hipótesis 1: La elevada abundancia de predadores (peces e invertebrados)
determina que la comunidad zooplanctónica esté dominada por especies de
pequeño tamaño (rotíferos y nauplios), las especies de mayor tamaño ocurren
cuando la abundancia o la actividad de los predadores disminuyan.
Analizar en cada estación del año los patrones día/noche de la distribución
horizontal entre los tres hábitats principales: aguas abiertas o zona pelágica
(AA), vegetación emergente (PE) y vegetación sumergida (PS).
10
Hipótesis 2: A efectos de reducir el riesgo de predación, las especies de
mediano y gran tamaño presentarán MHN, refugiándose en la vegetación
durante el día y migrando hacia aguas abiertas en la noche.
11
MATERIALES Y MÉTODOS
2.1 ÁREA DE ESTUDIO
El sistema de estudio de la presente tesis corresponde a un lago del
departamento de Maldonado utilizado como suministro de agua potable. La
Laguna Blanca es un sistema costero sin entrada de agua marina, somero
(Zmáx= 1.5-3.6 m), con un área de 40.5 há. y con una cuenca superficial de
aporte de 0.54 km2 (Fig.2) (Mazzeo et al., 2001). Se encuentra enclavada en
un ambiente geológico típico de la formación Villa Soriano (34° 54´S, 54°
50´W, Manantiales, Maldonado, Uruguay).
Desde el punto de vista de la carga de nutrientes (NT y PT), biomasa
fitoplanctónica y transparencia del agua se clasifica como eutrófico-
hipereutrófico (Mazzeo et al., 2003). Los estudios paleolimnológicos revelan
que este proceso de eutrofización se intensificó en los últimos 100 años,
coincidente con diversos usos antrópicos desarrollados en su cuenca (García-
Rodríguez et al., 2001) y como consecuencia del efecto del Niño y al cambio
climático global (del Puerto et al., 2006).
En los últimos años se ha registrado un excesivo crecimiento de macrófitas
sumergidas, la zona litoral se encuentra colonizada por Egeria densa Planch. y
en menor abundancia por Ceratophyllum demersum L., dos especies de
hidrófitas sumergidas. Además están presentes hidrófitas emergentes de gran
porte, principalmente Schoenoplectus californicus (C. A. Meyer) Palla y en
menor medida Typha latifolia L. y Scirpus giganteus Kunth. S.californicus
presenta una distribución particular formando un anillo que separa las aguas
abiertas de la región litoral colonizada por las sumergidas (Fig. 3).
12
Fig. 2.- Ubicación geográfica de la Laguna
Blanca, Maldonado, Uruguay. Modificado de
Mazzeo et al. (2003).
SUDSUDSUDSUD
Según Mazzeo et al. (2003) el sistema
se encontraba en un estado de agua
clara, pero con grandes probabilida-
des de pasar a un estado turbio con
dominancia de cianobacterias dada la
importante carga interna de nutrien-
tes incorporada al sedimento y a la
biomasa de plantas acuáticas sumer-
gidas. Otra característica remarcable
de este sistema es la estructura de la
trama trófica, donde la ausencia de
peces piscívoros y la alta abundancia
y densidad de peces omnívoros-
planctívoros (Jenynsia multidentata
Jenins y Cnesterodon decemmaculatus Jenins) conllevan a una fuerte presión
de predación sobre el zooplancton. Además, se ha registrado la presencia en
muestras de sedimentos de Chaoborus sp. Lichtenstein (1800), un importante
predador sobre el zooplancton (Bocardi et al., 2001).
2.1.1 Características generales de la vegetación del área de estudio La Laguna Blanca presenta una cobertura vegetal profusa y particular. En la
Fig. 3 se puede apreciar como un anillo de Schoenoplectus californicus separa
las aguas abiertas de la zona litoral colonizada casi en su totalidad por Egeria
densa y en menor medida por Ceratophylum demersum.
Schoenoplectus californicus
Es una hidrófita perenne emergente de alto porte alcanzando los 3 m de
altura (Fig. 3). Forma comunidades monoespecíficas llamadas juncales. Crece
aún en aguas con profundidades mayores a 1 m. Presenta rizomas fuertes y
cundidores, y por la profundidad del agua que invade, es una de las especies
más importantes en los procesos de sucesión y colmatación en sistemas
13
Fig. 4.- Ceratophylum demersum Planch. Tomado de University of Florida, Center for Aquatic and Invasive Plants http://aquat1.ifas. ufl.edu/
acuáticos. Por su estructura, no alcanza una cobertura total del suelo lo que
facilita el desarrollo protegido de otras hidrófitas flotantes o emergentes de
pequeño porte. Se distribuye por toda América desde el sur de EEUU hasta
Chile, Argentina y Uruguay (Alonso, 1997).
Egeria densa
Egeria densa es una hidrófita sumergida,
perenne, generalmente enraizada al fondo
hasta profundidades de 3 metros, aunque
puede encontrársele a la deriva (Fig. 4).
Originaria de Argentina, Brasil y Uruguay, se
la encuentra en ambientes dulceacuícolas
tanto de aguas corrientes como quietas.
Tiende a formar stands monoespecíficos que
pueden cubrir grandes superficies que
persisten hasta el otoño cuando parcialmente
senesce. Altas temperaturas (superiores a
30ºC) y altas intensidades de luz también la
afectan negativamente (Barko & Smart, 1981; Feijoo, et al., 1996). Se
reproduce fundamentalmente vegetativamente a través de regiones nodales
Fig. 3.- Hábitat caracterizado porla presencia de plantas emergentes,
Schoenoplectus californicus L. en Laguna Blanca (foto G. Goyenola).
14
Fig. 5.- Ceratophylum demersum Planch.
Tomado de University of Florida, Center for
Aquatic and Invasive Plants
http://aquat1.ifas.ufl.edu/
1 cm
Fig. 6.- Jenynsia multidentata
especializadas denominadas nodos dobles que ocurren cada 6 a 12 nodos a
largo del tallo. Consisten en 2 nodos separados por un espacio internodal
sensiblemente mas acortado. Solo los tallos con nodos dobles originan nuevas
plantas (Gestinger, 1982).
Ceratophylum demersum
Es una planta sumergida sin raíces (hidrófita
sumergida), aunque se la encuentra sujeta al
fondo a través de hojas modificadas en forma
de gancho. Es cosmopolita, de rápido
crecimiento en aguas quietas, alcanzando
alturas de 80 cm., soporta rangos de
temperatura entre 10 y 28 ºC y entre 6 y 9 de
pH (Alonso, 1997).
Al competir por la incorporación de
nutrientes con las algas, su rápido
crecimiento y su bajo requerimiento de
intensidad de luz es una herramienta
potencial en el control de la biomasa algal
en sistemas eutrofizados (Daldorph & Thomas, 1991).
2.1.2 Caracteres generales de los potenciales depredadores del zooplancton
Jenynsia multidentata
Es un pequeño (LTmax= 8 cm) omnívoro-planctívoro del orden de los
Cyprinodontiformes, familia
Anablepidae (Fig. 6). Se distribuye
desde Río de Janeiro hacia el sur
incluyendo Uruguay y Argentina (Froese
& Pauly, 2006; Ghedotti & Weitzman,
1996). Se lo encuentra en sistemas con
mala calidad de agua (Bistoni et al.,
15
Fig. 7.- Palaemontes argentinus
1 cm
1999; Teixeira de Mello et al., 2003). En sistemas sin piscívoros, como
Laguna Blanca, alcanza tallas y abundancias extremadamente altas.
Palaemonetes argentinus
Es un camarón de agua dulce de la familia de los
paelomonidos. Palaemonetes argentinus Nobili,
1901 se encuentra ampliamente distribuido en
Sudamérica, desde el estado de Santa Catarina
(sur de Brasil) hasta la Provincia de Buenos
Aires, Argentina (Bond-Buckup & Buckup, 1989; Rodrígues Capítulo & Freyre,
1989), pudiendo alcanzar muy altas abundancias (Fig. 7). Son omnívoros y
pueden ejercer una fuerte presión sobre el zooplancton. Se reproducen mas
o menos de forma continua desde la primavera hasta finales del verano
1981, Collins 1999, Collins & Paggi, 1998).
Chaoborus sp. Este género pertenece a la familia de los
dípteros estrechamente ligada a Culicidae y
Dixidae (Parma, 1969). Cosmopolita, en los
trópicos su reproducción es continua a lo largo
de todo el año y en consecuencia la presión
de predación que ejercen también puede
llegar a ser constante a lo largo del año (Arcifa,
2000).
Este depredador cuenta con antenas como órganos prensiles con largas
espinas apicales y vesículas hidrostáticas ubicadas en el tórax y en el séptimo
segmento abdominal (Ward & Whipple, 1959) (Fig. 8). Se trata de organismos
peculiares en el sentido que pueden formar parte del plancton o del bentos,
dependiendo la hora del día y el estadio larval. De los cuatro estadios
larvarios las migraciones diarias entre el sedimento y la columna de agua mas
pronunciadas se observan en los estadios III y IV. Se los considera como un
importante depredador sobre el zooplancton, siendo responsable en algunos
Fig. 8.- Larva de Chaoborus sp.
1 mm
16
lagos del control y en algunos casos de la eliminación de sus presas (Neill,
1981; Elser et al., 1987). Sus principales presas son rotíferos, copépodos y
cladóceros de pequeño tamaño (por ej. Bosmina spp.) (Gonzalez, 1998).
2.2 METODOLOGÍA GENERAL
Los muestreos se realizaron en primavera del 2003, y verano, otoño e invierno
del 2004. En cada estación del año se realizó el mapeo de la vegetación
(sumergida y emergente), sorteándose a posteriori 5 puntos de muestreo en
cada hábitat (aguas abiertas: AA; vegetación sumergida: PS; y vegetación
emergente: PE). En cada una de las 15 estaciones de muestreo se tomaron
muestras al mediodía y a medianoche de las comunidades zooplanctónica y
nectónica. Al mismo tiempo y a efectos de caracterizar los distintos hábitats
estudiados, se registraron in situ o tomaron muestras para analizar
posteriormente las principales variables físico-químicas y la biomasa algal
(clorofila a). Sólo al mediodía se tomaron muestras para determinar la
concentración de nutrientes.
Como el interés central de la presente tesis fue analizar las diferencias en la
distribución horizontal, todos los métodos de muestreo utilizados procuraron
integrar la totalidad de la columna de agua en cada uno de los hábitats
estudiados, despreciando así las variaciones en la vertical.
Se analizaron dos escalas temporales. Estacionalmente se comparó la
estructura de la comunidad zooplanctónica, en particular se investigó que
fracción del zooplancton dominaba la comunidad a través del análisis del
cociente entre micro y mesozooplancton. Dentro de cada estación del año se
investigaron las variaciones día/noche en el uso de los distintos hábitats por
parte de las distintas especies zooplanctónicas. Se investigó la ocurrencia de
MHN, y se comparó la variación estacional del uso día/noche del espacio. Para
ambas escalas de tiempo se intentó determinar las causas de los patrones
observados.
17
2.2.1 Plantas acuáticas
Se determinó el volumen ocupado por la vegetación sumergida, PVI (per cent
volume infected, Canfield et al., 1984) en cada una de las estaciones del año.
Para ello se integró la cobertura de más de 100 puntos tomados en 15
transectos que cubrían toda la extensión del cuerpo de agua. Cada punto se
georeferenció, se midió la profundidad, la altura de la planta y se estimó su
cobertura (escala semicuantitativa: 0-25%; 26-50%; 51-75% y 76-100%). El PVI
se calculó como el producto del porcentaje de cobertura de la vegetación por
la altura de la planta, dividido por la profundidad de la columna de agua en
cada punto. Además, se trazaron mapas de cobertura tanto para la vegetación
emergente como sumergida. Los mapas se construyeron utilizando el software
Surfer 7.02 (Golden Software Inc.).
2.2.2 Parámetros fisco-químicos y biomasa fitoplanctónica
In situ se registraron en superficie, media agua y fondo, la temperatura y el
oxígeno disuelto. Simultáneamente se registró la transparencia del agua
mediante la profundidad del disco de Secchi (sólo en aguas abiertas) y mini
disco de Secchi. Se tomaron muestras integradas de la columna de agua donde
se determinó: pH, conductividad, alcalinidad (APHA, 1985), clorofila a (Nusch,
1980), nitrógeno total y fósforo total (Valderrama, 1981).
2.2.3 Predadores
En cada una de los quince puntos de muestreo se calaron dos nasas (40x40x60
cm, con dos entradas opuestas de 5 cm de diámetro, sin cebo), una en
superficie y otra a fondo. La distancia entre ambas fue variable según la
profundidad del sistema en el punto de muestreo y varió entre 1 y 3 m. De
esta forma se integró la actividad de peces en cada punto, la captura en
ambas nasas se sumó y se calculó la abundancia en cada punto como captura
por unidad de esfuerzo (CPUE), expresándose como número de individuos por
hora y por 2 trampas (ind. h-1 2trampa-1). Las artes se dejaron entre el
anochecer y el amanecer (actividad y uso del espacio nocturno), y entre el
18
amanecer y el atardecer (actividad y uso del espacio diurno). Los peces y
camarones capturados se fijaron con formaldehído al 10% de concentración
final. En el laboratorio se separaron, contaron y se los clasificó al nivel de
especie.
Para el análisis cuantitativo de Chaoborus sp. las muestras se tomaron con un
tubo de 11 cm. de diámetro y largo equivalente a la profundidad del sistema.
Se filtraron 20 l de agua con una malla de 50 µm. Las muestras se fijaron con
formaldehído al 4% de concentración final. El conteo se realizó bajo lupa a
80X revisando el total de la muestra, y su abundancia se expresó como
número de individuos por metro cúbico (ind.m-3).
2.2.4 Plancton
Las muestras de zooplancton para análisis cualitativo se colectaron con una
red de 69 µm de tamaño de poro. Para el análisis cuantitativo se tomaron
muestras integradas con un tubo de 11 cm., y se filtró el agua con una malla
de 50 µm. Las muestras se fijaron con formaldehído al 4% de concentración
final. El conteo se realizó en cámaras Sedwick-Rafter de 2 y 5 ml, bajo
microscopio óptico a 10X y 20X, siguiendo la metodología de Paggi & Jose de
Paggi (1974). La abundancia se expresa como individuos por litro (ind.l-1) y se
clasificaron a nivel de especie.
2.2.5 Análisis de datos
Se utilizaron análisis de varianza de una vía (ANOVA) para detectar diferencias
significativas entre las abundancias de los organismos entre las estaciones del
año analizadas, tomando al tiempo como factor (cuatro niveles: In=invierno,
Pri=primavera, Ve=verano y Oto=otoño). El mismo análisis se aplicó también al
cociente entre las distintas fracciones consideradas del zooplancton herbívoro
(microzooplancton = nauplios + rotíferos y mesozooplancton = copépodos
calanoides + cladóceros).
19
El grado de correlación entre las abundancias de los predadores y sus presas
fue analizado mediante correlaciones no paramétricas (Spearman, rs). El
coeficiente de correlación de Spearman se usa como una medida de relación
entre dos conjuntos de datos ranqueados, mide cuan bien se ajustan a una
línea recta y varía entre +1 y –1. Una correlación positiva indica que los
rankings de ambas variables aumentan juntos. Mientras que una negativa se
da cuando los valores de una aumentan al descender los de la otra. Por ello su
utilización resulta ventajosa para la detección de relaciones monotónicas
entre variables (Altman, 1991). No requiere una distribución normal de los
datos y al ser una prueba basada en rankings se reduce el efecto de los
outliers. Por lo tanto, su uso se recomienda, para datos ordinales o
ranqueados y la información que provee es similar a la del coeficiente de
Pearson pero su uso presenta menos restricciones (Altman, 1991).
La variación nictimeral del uso del espacio se analizó mediante análisis de
varianza de medidas repetidas (rmANOVA, von Ende, 1993), considerando dos
factores: A) zona de muestreo (PS= plantas sumergidas; PE= plantas
emergentes; AA= aguas abiertas), B) tiempo como medida repetida (día,
noche), y su interacción (Underwood, 1997). Este tipo de análisis se aplica a
observaciones no independientes del mismo punto de muestreo (Hulbert,
1984), es decir lo observado en horas de noche no es independiente de los
registrado en las horas previas del mediodía.
Como los efectos entre hábitats se calculan sobre medias temporales
(rmANOVA), en caso de encontrarse diferencias significativas también se
aplicaron pruebas a posteriori (Tukey HSD) basadas en ANOVAS de una vía
para cada tiempo específico (día o noche) (Bertolo et al., 2000).
La homocedasticidad se verificó para cada variable analizada con la prueba C
de Cochran y se utilizaron transformaciones (raíz cuadrada, raíz cuarta o Log
(x+1)) ante la heterocedasticidad. La normalidad de los datos se investigó
mediante la inspección visual de los residuos.
20
Los patrones observados fueron clasificados como MHN “clásicas” cuando las
abundancias en las hábitat vegetados disminuyó en los muestreos nocturnos,
coincidiendo con un aumento en las aguas abiertas (diferencias significativas
entre hábitats y/o interacción significativa hábitat x tiempo). Se clasificaron
como MVN “clásicas” cuando la densidad registrada en la noche fue mayor que
la del día. Los patrones nictimerales inversos a los descriptos arriba se
clasificaron como “reversos”.
En los casos en que se detectaron MHN’s para las especies zooplanctónicas, se
analizó el grado de superposición entre la presa y los potenciales
depredadores utilizando correlaciones de Spearman, tomando en cuenta dos
escenarios:
A) Directo: donde se analizó la distribución (abundancia en cada estación
de muestreo en cada hábitat) del día de la presa con la del día del
depredador, y la distribución nocturna de la presa con la nocturna del
depredador.
B) Reverso: donde se comparó la distribución para el día de la presa con la
distribución nocturna de los depredadores. En este escenario, se
comparó la situación que resultaría si la presa no hubiera migrado
(distribución durante el día) dada la ubicación adoptada por los
depredadores (distribución nocturna), lo cual permite inferir patrones
de migración inducidos por los predadores (modificado de Williamson,
1993; Bezerra-Neto & Pinto-Coelho, 2002).
Se analizaron las diferencias en la diversidad de los rotíferos entre los
distintos hábitats, para lo que se calculó el índice de diversidad de Shannon-
Wienner (Magurran, 1988) y se aplicaron rmANOVAS considerando dos
factores: A) zona de muestreo (PS=plantas sumergidas, PE=plantas
emergentes, AA=aguas abiertas); y B) tiempo como medida repetida (día,
noche) y de su interacción.
21
RESULTADOS
3.1 PLANTAS ACUÁTICAS
La cobertura media anual por parte de las plantas emergentes fue 55%,
mientras que la cobertura de las plantas sumergidas fue del 46%, incluyendo
algunas áreas con la presencia de ambos tipos de vegetación (Fig. 9). No se
constató variación estacional de la cobertura de ambos tipos de plantas, así
como tampoco variación del PVI (Rodó et al., pers.com.).
A C
B D
Fig. 9.- A) Mapa batimétrico. B) Distribución espacial de la cobertura de la vegetación
emergente, principalmente S. californicus. Patrón espacial del PVI (%) de la vegetación
sumergida, C) E. densa y D) C. demersum.
22
3.2 AMBIENTE FÍSICO-QUÍMICO
Los sitios con vegetación sumergida presentaron menores concentraciones de
oxígeno disuelto que los de aguas abiertas y la vegetación emergente, en
primavera, verano y otoño (Fig. 10, Tabla II). En invierno no se registraron
diferencias significativas entre los hábitats.
DÍA
Oxí
geno
dis
uelto
(mg.
l-1)
6
8
10
12
14
NOCHE
INVIERNO PRIMAVERA VERANO OTOÑO2
4
6
8
10
12
El oxígeno disuelto fue siempre mayor durante el día (Tabla II). En la
vegetación sumergida, la subsaturación cayó al 44% en verano durante la
noche.
Fig. 10. Variación estacional y nictimeral del oxígeno disuelto para los distintos hábitats estudiados. El
gráfico incluye los valores medios ± 1 error estándar (ES). Símbolos: = aguas abiertas, = plantas
sumergidas y = plantas emergentes.
23
DÍA
INVIERNO PRIMAVERA VERANO OTOÑO
10
15
20
25
30
NOCHETem
pera
tura
(°C
)
10
15
20
25
30
Las temperaturas mínimas y máximas registradas fueron de 11.0º C y 30.8º C,
para invierno y verano respectivamente (Fig. 11). Se encontraron diferencias
significativas entre hábitats únicamente durante el día en verano, y
marginalmente significativas en otoño, correspondiendo el hábitat más frío a
las aguas abiertas en verano y a las plantas emergentes en otoño (Tabla II).
Fig. 11.- Variación estacional de la temperatura (º C) para los distintos hábitats estudiados. El
gráfico incluye los valores medios ± 1 ES. Símbolos: = aguas abiertas, = plantas sumergidas y =
plantas emergentes.
24
Tabla II.- Resumen de los análisis rmANOVA de 2 vías. Factores: hábitats (PS, PE y AA), tiempo (día, noche) y su
interacción. Variables consideradas: temperatura (T), oxígeno disuelto (DO), pH y conductividad (K) para las distintas
estaciones del año estudiadas. Las diferencias entre sitios para la transparencia del agua (minidisco de Secchi) y
alcalinidad (alc) corresponden al mediodía (ANOVA de 1 vía). Los sitios son ordenados de acuerdo a las pruebas a
posteriori de Tukey realizadas. Los valores de F y sus respectivos grados de libertad son indicados en cada caso. Nivel de
significancia: p>0.1 ns, p<0.05*, p<0.01**, p<0.001***. Se indican como marginalmente significativos los valores de p
entre 0.05<p<0.1.
HÁBITAT TIEMPO HÁBITAT x TIEMPO
DIA NOCHE
Invierno PS=AA=PE 2.34 (2,12) ns PS=AA=PE 0.35 (2,12) ns 30.2 (1,12) *** 1.85 (2,12) ns
Primavera PS=AA=PE 0.90 (2,12) ns PS=AA=PE 1.16 (2,12) ns 1.16 (2,12) ns 0.05 (2,12) ns
Verano PS=PE>AA 9.72 (2,12) *** PS=AA=PE 2.47 (2,12) ns 2.47 (2,12) ns 1.62 (2,12) ns
T
Otoño PS=AA>PE 3.08 (2,12) p=0.08± PS=AA>PE 3.37(2,12) p=0.07± 11.7 (1,12) ** 3.46 (2,12) ns
Invierno AA=Ps=PE 0.60 (2,12) ns AA=PE=PS 1.38 (2,12) ns 34.7 (1,12) *** 0.90 (2,12) ns
Primavera AA=PS=PE 0.15 (2,12) ns AA=PE>PS 4.95 (1,12) ** 66.3 (1,12) *** 1.82 (2,12) ns
Verano AA=PE>PS 6.87 (2,12) ** AA=PE>PS 45.6 (2,12) *** 41.8 (1,12) *** 9.6 (2,11) **
DO
Otoño AA=PE>PS 25.9 (2,12) *** AA>PE=PS 5.14 (2,12) ** 101.9 (1,12) ** 3.9 (2,11) p<0.05±
Invierno PS=AA=PE 0.2 (2,12) ns PE=AA=PS 0.9 (2,12) ns 93.6 (1,12) *** 0.8 (2,12) ns
Primavera PS=AA=PE 1.0 (2,12) ns AA=PE=PS 1.9 (2,12) ns 5.3 (1,11) * 9.2 (2,11) **
Verano PE=AA=PS 0.5 (2,12) ns AA=PE>PS 5.3 (2,12) * 0.6 (2,12) ns 2.6 (2,12) ns
pH
Otoño PE=PS=AA 1.0 (2,12) ns AA=PE>PS 9.8 (2,12) ** 33.7 (1,12) *** 7.7 (2,12) **
Invierno PE=PS=AA 1.8 (2,12) ns
Primavera AA=PE=OS 0.3 (2,12) ns
Verano PS>PE=AA 10.25 (2,12) **
mSD
Otoño PS>PE=AA 3.1 (2,12) p=0.08±
Invierno
PS=AA=PE 0.2 (2,12) ns
PE=AA=PS 0.9 (2,12) ns
93.6 (1,12) ***
0.8 (2,12) ns
Primavera PS=AA=PE 1.0 (2,12) ns AA=PE=PS 1.9 (2,12) ns 5.3 (1,11) * 9.2 (2,11) **
Verano PE=AA=PS 0.5 (2,12) ns AA=PE>PS 5.3 (2,12) * 0.6 (2,12) ns 2.6 (2,12) ns
K
Otoño PE=PS=AA 1.0 (2,12) ns AA=PE>PS 9.8 (2,12) ** 33.7 (1,12) *** 7.7 (2,12) **
Invierno PE=PS=AA 1.8 (2,12) ns
Primavera AA=PE=PS 0.3 (2,12) ns
Verano PS>PE=AA 10.25 (2,12) **
Alc
Otoño PS>PE=AA 3.1 (2,12) p=0.08±
25
Los valores de pH registrados fueron levemente básicos a lo largo del año (ca.
8), salvo en el invierno cuando los valores registrados fueron cercanos a 6.
Exceptuando el verano, siempre se constataron diferencias significativas del
pH entre el día y la noche (Fig. 12). Las variaciones día/noche más
importantes dentro de cada hábitat ocurrieron en las plantas sumergidas en
verano y otoño, caracterizadas por una sensible reducción del pH durante la
noche (Tabla II).
pH
5
6
7
8
9
10
DÍA
INVIERNO PRIMAVERA VERANO OTOÑO5
6
7
8
9
10
NOCHE
Fig. 12.- Variación estacional del pH para los distintos hábitats estudiados. El gráfico incluye los
valores medios ± 1 ES. Símbolos: = aguas abiertas, = plantas sumergidas y = plantas emergentes.
26
Tanto la conductividad como la alcalinidad no mostraron variaciones
significativas entre hábitats, ni entre las estaciones del año consideradas. La
conductividad máxima se registró en verano y la mínima en invierno
(252.4±1.0 y 228.8±8.0 µScm- 1, respectivamente). Mientras que las
alcalinidades máximas y mínimas fueron registradas en invierno y primavera,
70.4±3.5 y 59.2±2.4 mg CaCO3 l-1, respectivamente (Tabla II).
La zona eufótica abarcó toda la columna de agua. La transparencia (medida
como profundidad del disco de Secchi, m) promedio en aguas abiertas fue
1.1±0.1, 1.4±0.0, 1.1±0.1 y 1.0±0.1 para el invierno, primavera, verano y
otoño, respectivamente. La transparencia del agua fue 46 % mayor en las
plantas sumergidas, especialmente en verano y otoño (Tabla II). En verano, se
registraron 35 y 21 cm de minidisco de Secchi en las plantas sumergidas y en
aguas abiertas, respectivamente. En otoño la transparencia fue de 34 y 14 cm
de minidisco de Secchi en las plantas sumergidas y en aguas abiertas,
respectivamente.
El fósforo total presentó sus valores más altos en verano y otoño, y el menor
en primavera (Ve=Oto>In>Pri, F3,56=76.5, p<0.001). En invierno, verano y
otoño no se encontraron diferencias significativas entre hábitats, mientras
que en la primavera los mayores valores se encontraron en las plantas
sumergidas (F2,12= 5.3, p<0.05, Fig. 13).
El nitrógeno total presentó su valor más alto en verano y no se detectaron
diferencias significativas entre el resto de las estaciones del año muestreadas
(Ve>In=Pri=Oto, F3,56= 19.3, p<0.001). En invierno, verano y otoño no se
encontraron diferencias significativas entre hábitats, mientras que en la
primavera los valores mayores se encontraron en las plantas sumergidas (F2,12=
4.9, p<0.05, Fig. 13).
27
INVIERNO PRIMAVERA VERANO OTOÑO
Fósf
oro
Tota
l (µg
l-1)
0
50
100
150
200
250
Nitr
ógen
o To
tal (µg
l-1)
600
800
1000
1200
1400
1600
1800
2000
Los valores mayores de clorofila a se registraron en primavera mientras que
no se detectaron diferencias significativas entre el resto de las estaciones del
año muestreadas (Pri>In=Oto=Ve, F3,56= 3.1, p<0.05). Salvo en el otoño donde
no se encontraron diferencias significativas entre hábitats, los valores
mayores siempre se registraron en las plantas sumergidas y no se encontraron
diferencias entre las plantas emergentes y las aguas abiertas (F2,12= 8.8,
p<0.01; F2,12= 6.7, p<0.05 y F2,12= 6.1 p<0.05, para el invierno, la primavera y
el verano, respectivamente) (Fig. 14).
Fig. 13.- Variación estacional de los principales nutrientes Fósforo total (arriba) y
nitrógeno total (abajo) para las distintas estaciones del año muestreadas. Barras de error
±1 ES Símbolos: = aguas abiertas, = plantas sumergidas y = plantas emergentes.
28
DÍA
INVIERNO PRIMAVERA VERANO OTOÑO
20
40
60
NOCHE
Clo
rofil
a a
( µg
l-1)
20
40
60
80
3.3 COMUNIDAD DE PREDADORES
Numéricamente, la comunidad nectónica estuvo dominada por el pez J.
multidentata en otoño y verano, cuando se encontraron las CPUE más altas.
La abundancia (estimada como CPUE) de este pez varió significativamente a
lo largo del año, registrándose la mayor en verano y la menor en invierno con
valores intermedios en primavera y otoño (Ve>Pri=Oto>In, F3,56=40.3, p<0.001,
Fig. 14.- Variación estacional de la biomasa microalgal (clorofila a) para los distintos
hábitats. Barras de error ±1 ES. Símbolos: = aguas abiertas, = plantas sumergidas y =
plantas emergentes.
29
Fig. 15.- Variación estacional de la CPUE (media para todo el sistema) y error estándar (ES) del pez omnívoro
Jenynsia multidentata (barras negras) y el camarón omnívoro Palaemonetes argentinus (barras blancas). La
abundancia del díptero Chaoborus sp. (círculos negros) se expresa como ind m-3 + 1 ES.
Fig. 15). En abundancias muy bajas (<1.5% de la densidad total y biomasa de
peces) se colectó el pequeño pez omnívoro Cnesterodon decemmaculatus.
El camarón Palaemonetes argentinus dominó la comunidad en términos de
abundancia en invierno y primavera. Su abundancia también varió a lo largo
del año, siendo mayor en primavera y menor en otoño (Pri>Ve=In>Oto,
F3,56=6.3, p<0.001, Fig. 15).
El tercer predador potencial sobre el zooplancton, el “mosquito fantasma”
Chaoborus sp. apareció a lo largo de todo el año, pero sólo se lo capturó en la
noche. Su abundancia varió considerablemente durante el período de estudio,
siendo mínima en el invierno (100 ind m-3), y máxima en primavera y verano
(ca. 1000 ind m-3, promedios para todo el sistema) (F3, 56=6.2, p<0.001, Fig.
15).
CPU
E D
EL
NECTO
N(i
nd.
2tr
ampas
-1h
-1 )
0
20
40
60
80
100
Chaob
orus (in
d m
-3)
0
500
1000
1500
2000
INVIERNO PRIMAVERA VERANO OTOÑO
Peces
Camarones
30
Fig 16.- Variación estacional de los principales grupos zooplanctónicos: microzooplancton= rotíferos +
nauplios, mesozooplancton= copépodos calanoides + cladóceros y copépodos ciclopoides. Los datos
muestran promedios para todo el sistema + 1 ES.
ABU
ND
ANC
IA (
ind l-1
)
0
500
1000
1500
2000CICLOPOIDES
MICROZOOPLANCTON
MESOZOOPLANCTON
INVIERNO PRIMAVERA VERANO OTOÑO
3.4 ESTRUCTURA Y VARIACIÓN ESTACIONAL DEL ZOOPLANCTON
La comunidad zooplanctónica estuvo dominada la mayor parte del año (en
términos de abundancia) por especimenes de pequeño tamaño,
principalmente nauplios de copépodos y rotíferos (microzooplancton). En el
invierno el patrón cambió sustancialmente debido a la dominancia del
mesozooplancton herbívoro (pequeños cladóceros y copépodos calanoides)
(Fig. 16). La abundancia máxima se registró en otoño (2252 ind l-1, F3,56 =
13.2, p< 0.001, Oto>Pri=Ver=Inv) y la mínima en verano (856 ind l-1, promedio
para todo el sistema).
La abundancia máxima del microzooplancton se registró en otoño (1691 ind l-
1, Oto>Pri=Ver>Inv, F3,56 = 13.2, p< 0.001,) y la mínima en invierno (191 ind l-1,
Fig. 16). Dentro del microzooplancton se observaron cambios de dominancia
entre los distintos componentes. Los rotíferos fueron relativamente más
abundantes a lo largo del año (60% en primavera; 80% en verano y ca. 90% en
otoño), salvo en invierno cuando los nauplios representaron la fracción
dominante (ca. 60% del microzooplancton). En términos de abundancia los
31
rotíferos variaron significativamente entre las estaciones del año (F3,56 = 90.0,
p< 0.001), la mayor abundancia fue en otoño seguido por la primavera y el
verano, la menor abundancia se registró en invierno (1508, 483, 256 y 23 ind l-
1 respectivamente, medias para todo el sistema).
Se registraron 15 especies a lo largo del período de estudio. En verano se
colectaron 11 especies, seguido por el otoño con 9, el invierno con 8 y la
primavera con 7. Sólo 4 de las especies estuvieron presentes en todas las
estaciones del año Conochilus dossuaris, Euchlanis dilatata, Polyarthra sp. y
Keratella cochlearis. Ascomorpha eucaudis solo apareció en otoño,
Thricocerca similis y Asplachna sp. en invierno y otoño, Brachionus caudatus
y Ploesoma sp. en primavera y verano. Filinia longiseta en primavera, verano
y otoño. Hexarthra sp. en verano. Lecane sp. en invierno, verano y otoño
mientras que Pompholix sp. solo apareció en invierno. Keratella cochlearis
dominó al microzooplancton, representado entre el 39 y el 90 % en primavera
y entre el 60 y el 98 % en otoño, dependiendo del hábitat considerado.
El índice de diversidad de Shanon-Wienner (H’) de los rotíferos varió
significativamente entre las estaciones del año (F3,56 = 32.0 p< 0.001), H’ fue
mayor en verano seguido por la primavera el invierno y el otoño (1.1, 0.7, 0.6
y 0.4 respectivamente, medias para todo el sistema).
En el mesozooplancton, los cladóceros de pequeño tamaño Bosmina
longirostris Müller y Diaphanosoma birgei Korinec fueron las especies más
abundantes. El copépodo calanoide Notodiaptomus incompositus Brian
también fue muy común. Los valores registrados fueron 611, 206, 98 y 549
ind l-1 para invierno, primavera verano y otoño, respectivamente (In=Oto
>Pri>Ver, F3, 56= 17.2, p<0.001, promedios para todo el sistema, Fig. 16).
El cociente mesozooplancton/microzooplancton varió un orden de magnitud
entre el invierno y el resto de las estaciones del año muestreadas
(In>Pri=Ver=Oto, F3, 56= 32.6, p<0.001). Los valores registrados fueron 3.0, 0.3
0.2, y 0.4 para invierno, primavera, verano y otoño, respectivamente (Fig.
17).
32
La variación estacional de la abundancia del zooplancton total se correlacionó
negativamente con la CPUE de P. argentinus y J. multidentata (rs= -0.49,
p<0.001; rs= -0.29, p<0.05, respectivamente), mientras que no hubo
correlación significativa con la abundancia del predador invertebrado
Chaoborus sp.
La abundancia de los rotíferos a lo largo del año se correlacionó positivamente
con la abundancia de Chaoborus sp. (rs= 0.37, p<0.001) y negativamente con
la CPUE de P. argentinus (rs= -0.38, p<0.001). Por su parte, la abundancia del
mesozooplancton se correlacionó negativamente con las CPUE de P.
argentinus y J. multidentata (rs= -0.22, p<0.1; rs= -0.64, p<0.001,
respectivamente)
Fig. 17.- Variación estacional del cociente mesozooplancton/microzooplancton. Microzooplancton=
rotíferos + nauplios, mesozooplancton= cladóceros+ N. Incompositus. Los datos muestran = media
(promedios para todo el sistema) ± = 1ES y Τ =1.96ES.
33
0
5
10
15
0
10
20
30
40
50
0
50
100
150
200
0
10
20
30
40
50
60
C
PUE
(ind.
2tra
mpa
s-1 h
r-1 )
0
250
500
750
0
1000
2000
3000
4000
0
1000
2000
3000
4000
0
500
1000
1500
Abun
danc
ia (I
nd m
-3)
0
10
20
30
40
50
0
10
20
0
20
40
60
80
100
0
10
20
30
40
C
PUE
(ind.
2tra
mpa
s-1 h
r-1 )
INVIERNO PRIMAVERA VERANO OTOÑO
B
A
C
DÍA NOCHE DÍA NOCHE DÍA NOCHE DÍA NOCHE
0
5
10
15
0
10
20
30
40
50
0
50
100
150
200
0
10
20
30
40
50
60
C
PUE
(ind.
2tra
mpa
s-1 h
r-1 )
0
250
500
750
0
1000
2000
3000
4000
0
1000
2000
3000
4000
0
500
1000
1500
Abun
danc
ia (I
nd m
-3)
0
10
20
30
40
50
0
10
20
0
20
40
60
80
100
0
10
20
30
40
C
PUE
(ind.
2tra
mpa
s-1 h
r-1 )
INVIERNO PRIMAVERA VERANO OTOÑO
B
A
C
DÍA NOCHE DÍA NOCHE DÍA NOCHE DÍA NOCHE
3.5 ANÁLISIS DEL USO DEL ESPACIO
3.5.1 Depredadores
Jenynsia multidentata presentó a lo largo del período estudiado una
tendencia a ocupar las plantas emergentes. En invierno, la CPUE fue mayor
(aunque no significativamente) entre las plantas sumergidas, por su parte en
primavera se colectaron preferencialmente en las plantas emergentes (F2,12 =
12.7, p<0.001), especialmente por la noche (Fig. 18). En verano, la CPUE fue
mayor durante la noche (F1,12= 9.2, p<0.05), constatándose los siguientes
ordenes AA=PE>PS durante el día y PE>PS>AA durante la noche (interacción
significativa sitio x tiempo F2,12= 5.2, p<0.05, Fig. 18). En el otoño no se
observaron diferencias significativas en sus patrones de distribución (Fig. 18).
Fig. 18.- Uso diario del espacio de los potenciales predadores sobre el zooplancton. A) Chaoborus sp. (ind. m-3), B)
J. multidentata (ind 2trampas-1 h-1) y C) P. argentinus (ind 2trampas-1 h-1). Símbolos: = aguas abiertas, =
plantas emergentes y = plantas sumergidas. Notar las diferentes escalas de las figuras (media + 1 SE).
34
El camarón P. argentinus fue colectado principalmente (aunque no
significativamente) en aguas abiertas en invierno, fundamentalmente en la
noche (Fig. 18). En verano y primavera la mayor abundancia ocurrió durante
la noche (F1,12= 14.9, p<0.01 y F1,12= 9.6, p<0.01, respectivamente). En verano
la secuencia de densidades observadas fueron AA=PS=PE para el día y
AA>PS>PE en la noche (interacción significativa sitio x tiempo F2,12= 4.3,
p<0.05). Por su parte, en el otoño no se encontraron diferencias estadísticas
en las preferencias de hábitat de los camarones.
La distribución espacial de Chaoborus sp. en los distintos hábitats
considerados también varió durante el período estudiado, fue más abundante
en aguas abiertas en invierno y primavera (F2,12= 16.4, p<0.01; F2,12= 6.5,
p<0.01, respectivamente, Fig. 18). Por el contrario, en verano y otoño se
encontró principalmente a las plantas emergentes y las aguas abiertas (F2,12=
4.3, p<0.05; F2,12=3.5, p<0.05, respectivamente, Fig. 18). Solamente en
verano se encontró una correlación espacial inversa entre las abundancias de
P. argentinus y la de J. multidentata durante la noche (rs= -0.56, p<0.01,
Fig. 18).
3.5.2 Mesozooplancton
La variación día/noche en el uso de los diferentes hábitats para la mayoría de
las especies del zooplancton experimentó cambios muy pronunciados entre
estaciones.
Los copépodos ciclopoides presentaron mayores abundancias en PS durante
todas las estaciones, salvo en invierno y el día del verano cuando se
distribuyeron homogéneamente (F2,12= 11.3, p<0.05, F2,12= 7.8, p<0.05, F2,12=
4.7, p<0.05, primavera, verano y otoño respectivamente, Fig. 19). Sólo en
otoño se registraron mayores abundancias por la noche (F1,12= 10.0, p<0.05,
Fig. 19).
35
0
100
200
300
400
500
600
0
100
200
300
400
0
50
100
150
200
250
300
0
50
100
150
200
INVIERNO
DIA NOCHE
OTOÑO
DIA NOCHE
VERANO
PRIMAVERA
ABU
ND
AN
CIA
(in
d l-1
)ABU
ND
AN
CIA
(in
d l-1
)
El calanoide N. incompositus se distribuyó homogéneamente entre los tres
hábitats en todas las estaciones del año, salvo en otoño durante el día cuando
se registraron abundancias mayores en AA y PE (F2,12= 4.3, p<0.05, Fig. 20).
Bosmina longirostris fue más abundante en aguas abiertas en invierno (F2,12=
9.9, p<0.05), en aguas abiertas y plantas emergentes en otoño (F2,12= 31.1,
p<0.001). Se detectaron variaciones diarias en el uso del espacio sólo en
primavera, cuando B. longirotris pasa de una distribución uniforme durante el
día a encontrarse asociada significativamente a las plantas sumergidas y
desapareciendo de las aguas abiertas por la noche (F2,12= 4.6, p<0.05, Fig. 21).
Fig. 19.- Uso diario del espacio de los copépodos ciclopoides. Símbolos: = aguas abiertas, =
plantas emergentes y = plantas sumergidas. Notar las diferentes escalas de las figuras (media +
1 SE).
36
0
50
100
150
200
250
0
100
200
300
400
0
50
100
150
200
250
0
50
100
150
INVIERNO PRIMAVERA
NOCHE
VERANO
DIA NOCHE
OTOÑO
DIA
ABU
ND
AN
CIA
(in
d l-1
)ABU
ND
AN
CIA
(in
d l-1
)
0
50
100
150
200
250
0
100
200
300
400
0
50
100
150
200
250
0
50
100
150
INVIERNO PRIMAVERA
NOCHE
VERANO
DIA NOCHE
OTOÑO
DIA
ABU
ND
AN
CIA
(in
d l-1
)ABU
ND
AN
CIA
(in
d l-1
)
Diaphanosoma birgei se encontró mayoritariamente en aguas abiertas en
invierno (F2,12= 136.2, p<0.001), mientras que estuvo mas uniformemente
distribuido entre los hábitats en primavera. En verano se registró una mayor
abundancia en el muestreo nocturno particularmente en AA y PS (F2,12= 6.3,
p<0.05). En otoño, D. birgei tuvo una densidad mas baja en las plantas
sumergidas durante el día (PS<PE=AA, F2,12= 5.2, p<0.05), pero aumentó
fuertemente su abundancia en este hábitat por la noche (de 2 a 67 ind l-1) y
las diferencias significativas entre hábitats desparecieron (H x T: F2,12= 7.4,
p<0.01, Fig. 22).
Chydorus sphaericus Müller se encontró preferencialmente en las plantas
sumergidas en invierno (F2,12= 29.4, p<0.001) y primavera (F2,12= 37.6,
p<0.001). Se encontraron mayores abundancias de Moina micrura Kurz en las
plantas sumergidas en invierno (F2,12= 4.9 p<0.05), pero se distribuyó
homogéneamente durante el resto del año.
Fig. 20.- Uso diario del espacio de N. incompositus. Símbolos: = aguas abiertas, = plantas
emergentes y = plantas sumergidas. Notar las diferentes escalas de las figuras (media + 1 SE).
Los círculos muestran las MHN detectadas en las pruebas rmANOVA. Comentarios en el texto.
37
AB
UN
DA
NC
IA (
ind
l-1
)
0
20
40
60
80
100
0
20
40
60
80
PRIMAVERAINVIERNO
0
20
40
60
80
100
DIA NOCHE
OTOÑO
AB
UN
DA
NC
IA (
ind
l-1
)
0
5
10
15
20
DIA NOCHE
VERANO
AB
UN
DA
NC
IA (
ind
l-1
)
0
200
400
600
800
1000
1200INVIERNO
0
5
10
15
20
PRIMAVERA
AB
UN
DA
NC
IA (
ind
l-1
)
0
1
2
DIA NOCHE
VERANO
0
200
400
600
800
1000
DIA NOCHE
OTOÑO
Fig. 22.- Uso diario del espacio de D. birgei. Símbolos: = aguas abiertas, = plantas
emergentes y = plantas sumergidas. Notar las diferentes escalas de las figuras (media + 1 SE).
Los círculos muestran las MHN detectadas en las pruebas rmANOVA. Comentarios en el texto.
Fig. 21.- Uso diario del espacio de B. longirostris. Símbolos: = aguas abiertas, = plantas
emergentes y = plantas sumergidas. Notar las diferentes escalas de las figuras (media + 1 SE).
Los círculos muestran las MHN detectadas en las pruebas rmANOVA. Comentarios en el texto.
38
3.5.3 Microzooplancton
Los nauplios mostraron diferentes patrones de distribución entre estaciones,
siendo más abundantes en la vegetación (ambos tipos de plantas) en invierno
y verano (F2,12= 5.9, p<0.01; F2,12= 6.7, p<0.01, respectivamente).
En invierno la mayor abundancia de rotíferos se encontró en las plantas
sumergidas durante el día (PS>AA=PE; F2,12= 5.6, p<0.05, Fig. 23), en
primavera se asociaron significativamente a las aguas abiertas (AA > PE > PS;
F2,12= 13.8, p<0.001). En verano la mayor abundancia se registró en las plantas
emergentes (PE>AA=PS; F2,12= 5.5, p<0.05), finalmente en otoño, las mayores
abundancias se registraron en las plantas emergentes y las aguas abiertas (PE=
AA>PS; F2,12= 26.7, p<0.001).
Fig. 23.- Variación diaria del uso del espacio de los rotíferos totales. Los círculos engloban los grupos
discriminados por el test a posteriori de Tukey. Símbolos: = aguas abiertas, = plantas emergentes y
= plantas sumergidas. Notar las diferentes escalas de las figuras (media + 1 SE).
AB
UN
DA
NC
IA (
ind
l-1
)
0
20
40
60INVIERNO
0
200
400
600
800PRIMAVERA
AB
UN
DA
NC
IA (
ind
l-1
)
0
200
400
600
800
DIA NOCHE
VERANO
0
500
1000
1500
2000
2500
3000
DIA NOCHE
OTOÑO
39
La diversidad (Índice de Shanon-Wienner) varió significativamente entre
hábitat, mostrando en general valores mas elevados en los sitios vegetados,
con la única excepción de la noche del invierno cuando no se registraron
diferencias, los resultados se resumen en la Tabla III.
Varias especies fueron más abundantes en las plantas sumergidas, Lecane sp.,
Euchlanis dilatata, Platyas quadricornis y Conochilus dossarius. En general,
todas presentaron una mayor abundancia en el muestreo nocturno, salvo C.
dossarius en el verano durante la noche donde la abundancia fue
significativamente menor que durante el día (F2,12= 10.6, p< 0.05 para el día,
distribución homogénea durante la noche).
Por su parte las especies dominantes, Keratella cochlearis, Polyarthra sp. y
Filinia longiseta nunca se asociaron preferencialmente a las plantas
sumergidas, constatándose cambios estacionales y diarios en el uso de los
otros dos hábitats (plantas emergentes y aguas abiertas).
En primavera K. cochlearis se encontró de día en aguas abiertas (AA>PE>PS;
F2,12= 28.3, p<0.001), mientras que por la noche las diferencias en las
abundancias registradas en las plantas sumergidas y las aguas abiertas
desaparecieron (AA=PE>PS; F2,12= 5.2, p<0.05, Fig. 24). La interacción hábitat
x tiempo también fue significativa (F2,12= 5.1, p<0.05). En verano se asoció
durante el día a las plantas emergentes y las aguas abiertas (AA=PE>PS; F2,12=
5.7, p<0.05), mientras que por la noche se encontró principalmente en las
aguas abiertas (AA>PE>PS; F2,12= 116.8, p<0.001). La interacción sitio x tiempo
también fue significativa (F2,12= 4.4, p<0.05). En otoño tanto para el día como
para la noche se asoció a las plantas emergentes y a las aguas abiertas
(AA=PE>PS; F2,12= 46.8, p<0.001, y AA=PE>PS; F2,12= 7,0 p<0.05, respecti-
vamente). En otoño también fue significativo el factor tiempo (N>D; F1,12=
5.1, p<0.05). En invierno su baja abundancia no permitió el análisis de su
distribución.
40
El uso del espacio de Poliarthra sp. sólo pudo analizarse en primavera y
verano cuando presentó abundancias y representatividad en las réplicas. En
verano fue más abundante en la noche que en el día (N>D; F1, 12= 9.3, p<0.05),
y se distribuyó homogéneamente entre los distintos hábitats para ambos
tiempos (Fig. 24). En primavera se distribuyó homogéneamente en el día
mientras que por la noche se asoció preferencialmente a aguas abiertas
(AA>PE=PS; F2, 12= 4.8, p<0.05, Fig. 24).
Tabla III.- Media y error estándar del índice de diversidad de Shanon-Wienner calculados para los hábitats muestreados
muestreo (PS = plantas sumergidas, PE = plantas emergentes y AA = aguas abiertas) para el día (H’ DIA) y la noche (H’ NOC),
y para cada estación del año. Se presentan además los resultados de las pruebas mrAnovas de 2 vías y Anovas de 1 vía
aplicados usando como factores los microhábitats, el tiempo y la interacción hábitat x tiempo (HxT). * p < 0.05; ** p < 0.01, *** p
< 0.001 y n.s. no significativo. El ordenamiento que se presenta se construyó a partir de la prueba a posteriori de Tuckey.
PS PE AA HÁBITAT TIEMPO H x T
H’ DIA 1.02
(0.15)
0.28
(0.19)
0.45
(0.15)
PS>PE=AA
7.07(2,12)** INVIERNO
H’ NOC 0.89
(0.32)
0.43
(0.21)
0.42
(0.20)
5.02(2,12)*
PE=PS=AA
n.s. n.s.
H’ DIA 1.01
(0.16)
0.35
(0.08)
0.41
(0.09)
PS>PE=AA
12.09(2,12)** PRIMAVERA
H’ NOC 1.19
(0.18)
0.45
(0.09)
0.57
(0.06)
17.14(2,12)** PE>PS=AA
13.43(2,12)***
6.12(2,12)* n.s.
H’ DIA 1.55
(0.13)
1.18
(0.13)
0.29
(0.09)
PS=PE>AA
37.40(2,12)*** VERANO
H’ NOC 1.33
(0.23)
1.46
(0.08)
0.74
(0.13)
29.98(2,12)**
* PS=PE>AA
7.45(2,12)*
n.s. 4.49(2,12)*
H’ DIA 0.97
(0.25)
0.12
(0.01)
0.15
(0.02)
PS >PE=AA
48.21(2,12)*** OTOÑO
H’ NOC 0.65
(0.26)
0.19
(0.04)
0.12
(0.02)
15.14(2,12)** PS=PE>AA
4.58(2,12)*
n.s. 4.23(2,12)*
41
El uso del espacio de F. longiseta sólo pudo analizarse en verano cuando
presentó abundancias y representatividad en las réplicas. Se constató una
mayor abundancia en el muestreo de la noche (N>D, F2,12= 11,0, p<0.01).
Durante el día se asoció a las plantas emergentes (PE>AA=PS; F2,12= 7.8,
p<0.01) mientras que por la noche su distribución entre los distintos hábitats
se homogeneizó (Fig. 24).
AB
UN
DA
NC
IA (
ind
l-1
)
0
200
400
600
PRIMAVERAKeratella choclearis
0
100
200
300
400
500VERANO
Keratella choclearis
0
500
1000
1500
2000
2500OTOÑO
Keratella choclearis
AB
UN
DA
NC
IA (
ind
l-1
)
0
20
40
60
80PRIMAVERAPoliarthra sp
0
10
20
DIA NOCHE
VERANOConochilus dossuarius
AB
UN
DA
NC
IA (
ind
l-1
)
0
20
40
60
80
100
120
DIA NOCHE
PRIMAVERAConochilus dossuarius
0
20
40
60
80
DIA NOCHE
VERANOFilinia longiseta
0
500
1000
1500VERANO
Lecane sp.
0
50
100
VERANOPolyarthra sp
Lecane sp.
Fig. 24.- Variación diaria del uso del espacio de las distintas especies de rotíferos analizadas. Los círculos
engloban los grupos discriminados por la prueba a posteriori de Tukey. Simbolos: = aguas abiertas, =
plantas emergentes y = plantas sumergidas. Notar las diferentes escalas de las figuras (media + 1 SE). Los
círculos muestran las MHN detectadas en las pruebas rmANOVA. Comentarios en el texto.
PRIMAVERA Keratella cochlearis
VERANO Keratella cochlearis
42
3.6 ANÁLISIS DE MIGRACIONES HORIZONTALES
El análisis se enfoca en 3 especies mesozooplanctónicas, los cladóceros B.
longirostris, D. birgei, y el copépodo N. incompositus, y en el rotífero K.
cochlearis, por ser las únicas especies que mostraron variaciones nictimerales
significativas en el uso de los tres hábitats estudiados. En la tabla IV se
resume la información del uso del espacio de éstas especies para cada
estación del año, se muestra especialmente la ocurrencia de usos
diferenciales de los distintos hábitats.
En primavera la densidad y distribución de B. longirostris durante el día se
correlacionó positivamente (aunque no significativamente) con la distribución
de Chaoborus sp. durante la noche. Por el contrario, la correlación “directa”
(noche/noche) entre ambas especies fue negativa y significativa (rs= -0.59,
p<0.05), la relación día/día no se aplica ya que Chaoborus sp. no se encontró
en dichas muestras.
En el caso de B. longirostris y el pez J. multidentata, ambas especies
estuvieron positiva pero no significativamente correlacionadas en la
comparación directa, mientras que su correlación “inversa” (día presa/noche
predador) fue negativa y tampoco significativa. Por otra parte, la distribución
de B. longirostris se correlacionó de forma negativa con la concentración de
oxígeno disuelto en la noche (rs=-0.72, p<0.01).
En otoño, la distribución diurna de D. birgei se correlacionó positivamente
con la distribución nocturna de Chaoborus sp. (rs= 0.81, p<0.001), mientras
que la correlación “directa” entre ambas especies en la noche fue negativa
pero no significativa (rs= -0.33, n.s.). La correlación “directa” para la noche
entre D. birgei y J. multidentata fue positiva y significativa (rs=0.79,
p<0.001), mientras que la correlación “reversa” fue negativa pero no
significativa. No se encontró relación significativa entre la distribución de D.
birgei y las principales variables físico químicas.
43
En los análisis realizados dentro de cada estación del año no se encontró
ninguna correlación significativa entre la distribución de estas especies y la
abundancia (CPUE) de los camarones.
Al analizar las distribuciones del copépodo calanoide N. incompositus con la
de los potenciales predadores en otoño, la única correlación significativa que
se encontró fue la reversa (día de la presa, noche del predador) con
Chaoborus sp. (rs=0.70, p<0.05).
Al analizar las superposiciones en el uso del espacio entre los rotíferos y sus
potenciales predadores y competidores no se encontraron correlaciones
significativas entre ellas.
Tabla IV.- Resumen de las especies para las que se detectó un uso diferencial día/noche de los distintos hábitats en alguna
estación del año (AA=aguas abiertas, PS=plantas sumergidas y PE=plantas emergentes. NS=distribución homogénea entre
hábitats), la ordenación surge de la prueba a posteriori de Tukey. Se presenta el uso del espacio para el día (D) y la noche (N)
en cada estación del año, el tipo de migración nictimeral (MN) encontrado, MHN= Horizontal (DIRecta: día en las plantas,
noche en AA; REVersa: día en AA, noche en las plantas) o MVN= Vertical (DIRecta: abundancia nocturna>abundancia diurna,
REVersa: abundancia nocturna<abundancia diurna) y la causa probable surgida de los analisis de superposición de
distribuciones entre cada especie y los potenciales depredadores (Jenynsia muldidentata: JM; Chaoborus sp.: Chao)
Especie Invierno Primavera Verano Otoño MN Causa
Bosmina longirostris AA D: NS N: PS>PE>AA* NS AA=PE>PS * MHN REV Chao
Diaphanosoma birgei AA NS NS día: PS<PE=AA* N: NS
* MHN REV Chao
Notodiaptomus incompositus NS NS NS día: AA=PE>PS* N: NS * MHN REV Chao
Keratella cochlearis ----- día: AA>PE>PS* N: AA=PE>PS
día: AA=PE>PS** N: AA>PE>PS
día: AA=PE>PS N: AA=PE>PS N> día ***
* MHN REV ** MHN DIR *** MVN DIR
??
44
DISCUSIÓN
4.1 ESTRUCTURA Y VARIACIÓN ESTACIONAL DE LA COMUNIDAD
ZOOPLANCTÓNICA
La estructura de la comunidad zooplanctónica encontrada en Laguna Blanca,
con una clara dominancia del microzooplancton, en particular por parte de
rotíferos, es consistente con lo descrito para otros sistemas eutróficos-
hipereutróficos en estudios previos (Crisman & Beaver, 1990; Dumont, 1994;
Branco et al., 2002, García et al., 2002), y a lo esperado para un lago
subtropical de este estado trófico (Jeppesen et al., 2005). El pequeño
tamaño de los cladóceros y la dominancia por parte de rotíferos refleja
claramente la elevada presión de predación ejercida por los abundantes
predadores (Scheffer, 1998; Burks et al., 2002), particularmente el pez
omnívoro-planctívoro Jenynsia multidentata.
La hipótesis de la Eficiencia del Tamaño (Brooks & Dodson, 1965) sostiene que
en ausencia de competidores superiores (quienes son los más susceptibles a la
depredación como por ej. Daphnia), pequeños cladóceros y rotíferos pueden
dominar la comunidad. La estructura comunitaria observada en Laguna Blanca
y en particular su variación estacional confirman esta predicción, el
mesozooplancton sólo es abundante cuando la abundancia o actividad tanto
de predadores vertebrados (J. multidentata) como invertebrados (Chaoborus
sp.) fue menor. En ese período, los rotíferos registraron una fuerte caída en
su abundancia pasando de más 1000 a 23 ind l-1. La variación en un orden de
magnitud registrada en el cociente mesozooplancton/microzooplancton
evidencia claramente la dinámica estacional de la comunidad (Figs. 15 y 16).
Tal cual se prevé por la hipótesis, la estructura comunitaria resultaría del
juego de dos fuerzas estructuradoras, la predación y la competencia. Las
correlaciones positivas encontradas entre la abundancia de los rotíferos y la
45
de los predadores, sugieren que el microzooplancton dominó (facilitación
sensu Holmgren et al., 1997) sólo cuando fue liberado de la competencia de
competidores superiores por efecto de la predación (Brooks & Dodson, 1965).
Sin embargo, contrariamente a Gilbert (1988), en Laguna Blanca la exclusión
de los rotíferos está dada por cladóceros a 1.2 mm. En particular por
ejemplares de la especie Bosmina longirostris (ca. 400 µm). Aunque en
primera instancia estos resultados parecerían contradecir los hallazgos de
Gilbert, la explicación estaría dada por la elevada abundancia alcanzada por
el mesozooplancton durante el invierno. El peso seco de especies como B.
longirostris y D. birgei varia entre 4-5 µg ind-1, mientras que para Daphnia
spp. el mismo oscila entre 7 a 10 µg ind–1 (Dumont et al., 1975). Dado que la
eficiencia filtradora es proporcional al cuadrado o al cubo del tamaño
corporal (Moss et al., 1996), una población de cladóceros pequeños para
igualar la capacidad de filtración de una de Daphnia spp. debería ser al menos
4 veces mayor.
Diversos estudios demuestran que las abundancias máximas de Daphnia
asociadas a bajas densidades de rotíferos: 1-10 (Hulbert & Mulla, 1981), ca. 13
(Berquist et al., 1985), ca. 100 (Lynch, 1979) y 100-300 ind l-1 (Daborn, et al.,
1978) para D. pulex; 20-50 (Adalsteinsson, 1979) y ca. 100 ind l-1 (Hessen &
Nielssen, 1986) para D. longispina; 30-60 (Ferguson et al., 1982); y 50-200 ind
l-1 (Dawidowics & Pijanowksa, 1984) para D. hyalina, entre otros. Por lo tanto,
si 59 individuos (media de los valores citados) sería el valor de densidad para
el cual Daphnia spp. excluye a los rotíferos, para alcanzar una tasa de
filtración similar deberíamos tener una densidad ca. a 240 ind l-1 de
cladóceros de pequeño tamaño. Este valor se alcanza y se supera en Laguna
Blanca, por lo tanto la aparente contradicción desaparece.
En sus experimentos de competencia entre rotíferos (K. cochlearis) y
cladóceros (Daphnia sp., Ceriodaphnia sp. y Bosmina longirostris), Mac Isaac
& Gilbert (1989) encontraron que los rotíferos podían coexistir con B.
longirostris por períodos de tiempo más prolongados que con las especies de
mayor tamaño, pero finalmente su densidad caía significativamente. Por la
frecuencia de los muestreos utilizada en este trabajo no es posible afirmar el
46
período en el cual ambas fracciones pueden coexistir, pero estos resultados
ratificarían los indicios obtenidos experimentalmente (Mac Isaac & Gilbert
1989), se observaría la exclusión de los rotíferos por parte del
mesozooplancton.
La variación anual de la diversidad de los rotíferos indica que los máximos de
diversidad se alcanzan cuando las abundancias del mesozoplancton son
mínimas (verano). Esto podría reflejar que sólo en estas condiciones un
número mayor de especies, particularmente aquellas mas sensibles a los
efectos de la competencia, son capaces de habitar el sistema.
Los resultados obtenidos para el otoño merecen particular atención, se
observó la mayor abundancia de rotíferos en todo el período de estudio,
coexistiendo con una abundancia importante del mesozooplancton. En otoño
se da un escenario con varias características singulares, la disponibilidad de
alimento es alta (similar a la del verano), la actividad de los peces se
encuentra ya muy por debajo de la máxima estival y el mesozooplancton ha
recuperado una abundancia similar a la del invierno. Tomando como base la
capacidad de los rotíferos de coexistir al menos por cierto tiempo con los
cladóceros de mediano tamaño (Mac Isaac & Gilbert, 1989), podría inferirse
que en el otoño aún no ha transcurrido el tiempo suficiente para que los
rotíferos fueran excluidos competitivamente por el mesozooplancton. Otra
explicación posible podría ser que en este escenario, con baja presión de
depredación (sólo por invertebrados), alta disponibilidad de alimento,
disminución de la temperatura (y en consecuencia disminuciones en las tasas
de filtración, ingestión y respiración de los organismos (Moore et al., 1996)),
están dadas las condiciones para que ocurran las máximas abundancias de
todas las fracciones zooplanctónicas (Fig. 25).
Gilbert (1988) sostiene que la menor capacidad de los cladóceros de pequeño
tamaño frente a Daphnia spp. para excluir competitivamente a los rotíferos se
relaciona con su incapacidad de agotar los recursos alimentarios, la no
interferencia mecánica (Burns & Gilbert, 1986), y por su mayor susceptibilidad
a la predación por parte de invertebrados (por ej. Chaoborus sp.). Con
47
Fig. 25.- Dos escenarios inferidos de la dinámica estacional de la comunidad zooplanctónica en la Laguna
Blanca, corresponden al invierno (sombreado) y al verano. La competencia y la presión de predación por parte de
peces e invertebrados interaccionan modelando la estructura de la comunidad. Estas actúan en sentidos
opuestos, la competencia intracomunitaria es más importante cuando la presión de predación sobre los
competidores superiores (mesozooplancton) es mínima, y en este escenario no se observa un efecto de
facilitación de los predadores a los competidores inferiores (microzooplancton). El tamaño de las burbujas
representa la abundancia de cada grupo y el grosor de las flechas la intensidad de la interacción. Códigos:
INVERT= predadores invertebrados (Chaoborus sp. y P. argentinus), MESOZOO= mesozooplancton herbívoro
(cladóceros + N. incompositus) y MICROZOO= microzooplancton herbívoro (nauplios + rotíferos).
respecto a esta última causa, los resultados muestran correlaciones negativas
entre las abundancias del mesozooplancton con la de los peces y la de los
camarones, pero no con la de Chaoborus sp. Si bien la correlación no implica
causalidad, de acuerdo a esta evidencia una de las hipótesis más plausibles
sostiene que los peces regularían la carga del mesozooplancton y no
Chaoborus sp. como sugiere Gilbert (1988). En este caso el predador
invertebrado que podría influir serían los camarones, pero no es posible
afirmarlo categóricamente de los resultados de la presente tesis ya que es
imposible remover el fuerte efecto provocado por la alta abundancia de J.
multidentata. Como se verá mas adelante el papel clave jugado por parte de
Chaoborus sp. pasaría por la determinación del uso del espacio del
mesozooplancton, pero no por el control de su abundancia.
En la Fig. 25 se presentan dos escenarios del sistema (correspondientes al
invierno y al verano) inferidos de la forma en que interaccionan la
competencia entre los organismos zooplanctónicos herbívoros y la presión de
predación a la que están sujetos.
+ COMPETENCIA
+PREDACION
PECES PECESINVERT INVERT
MESOZOOMESOZOO MICROOZOO MICROOZOOCOMPETENCIA
MUY BAJACOMPETENCIA
ALTA
PREDACIONMUY BAJA
PREDACIONALTA
NO HAY EFECTO FACILITACION
EFECTO FACILITACION
ALTO
+ COMPETENCIA
+PREDACION
PECES PECESINVERT INVERT
MESOZOOMESOZOO MICROOZOOMICROOZOO MICROOZOOCOMPETENCIA
MUY BAJACOMPETENCIA
ALTA
PREDACIONMUY BAJA
PREDACIONALTA
NO HAY EFECTO FACILITACION
EFECTO FACILITACION
ALTO
48
Los hallazgos de esta tesis pueden ser interpretados como una variación de la
interacción aditiva entre predadores vertebrados e invertebrados propuesta
por Burks et al. (2001). No surge evidencia de que la ocurrencia de predadores
invertebrados conlleve a mayores abundancias de organismos zooplanctónicos
de tamaño corporal grande (meso y macrozoplancton). Chaoborus representa
una presa alternativa para los peces, tal cual lo describen Sagrario & Balseiro
(2003) trabajando en experimentos con mesocosmos con algunos de los
mismos predadores que aparecen en Laguna Blanca. De acuerdo con Jeppesen
et al., 2005, la presencia de presas alternativas no actuaría liberando de la
presión de predación a los cladóceros, sino que por el contrario mantendrían
poblaciones elevadas de predadores desacoplando la dinámica predador
presa. En otras palabras, existiría una interacción indirecta, competencia
aparente, entre Chaoborus sp. y los cladóceros.
En este complejo escenario de competencia y predación, entre los rotíferos se
constata una fuerte dominancia por parte de Keratella cochlearis,
considerada k-estrategas dentro de los rotíferos (Shao et al., 2001). Esta
especie posee muy bajos rmax (tasa máxima de crecimiento poblacional), aún
con condiciones óptimas de alimento. Esta estrategia de vida, caracterizada
también por poseer bajo R* (umbral de concentración de recursos al cual el
crecimiento poblacional es 0), se prevé dominante en condiciones estables de
alimento (Grover, 1997; Kirk, 2002), como las registradas en Laguna Blanca.
Además, K. cochlearis sería menos susceptible a los efectos de la depredación
por poseer prolongaciones corporales a modo de espinas (Kuczynska-Kippen,
2001). Estas características específicas le confieren simultáneamente las
condiciones para evitar la fuerte presión de predación y explotar los recursos
disponibles en el ambiente.
La fuerte presión de predación a la que esta sujeta la comunidad
zooplantónica en Laguna Blanca se evidencia también por las otras especies
de rotíferos capaces de coexistir con K. cochlearis. Las especies pelágicas
encontradas poseen adaptaciones para minimizar la predación, Filinia
49
longiseta también posee prolongaciones corporales. Poliarthra sp. se
caracteriza por su capacidad de evadir la depredación gracias a su rápida
reacción de escape (Kuczynska-Kippen, 2001). El resto de las especies pueden
considerarse como típicamente litorales y con patrones migratorios fuertes.
Se trata de especies que habitan zonas más estructuradas y por lo tanto más
seguras (Timms & Moss, 1984; Moss et al., 1996; Scheffer, 1998) y con
estrategias de minimización de la depredación como las migraciones
verticales día/noche (Ringelberg, 1991; Lampert, 1993). Trabajos anteriores
muestran el mismo hábito registrado en el presente trabajo para Euchlanis
dilatata (Duggan et al., 2001; Mazzeo et al., 2003), Lecane sp. (Duggan et al.,
2001), Platyas quadricornis (Mazzeo et al., 2003) y Conochilus sp. (Kuczynska-
Kippen, 2001).
50
4.2 USO DEL ESPACIO POR PARTE DEL MESOZOOPLANCTON
El hallazgo más importante del presente estudio fue la plasticidad de los
patrones de distribución horizontal de los principales grupos del zooplancton
entre las distintas estaciones del año estudiadas, particularmente en el caso
de los cladóceros.
Los copépodos ciclopoides se encontraron mayoritariamente entre las plantas
sumergidas (para el día y la noche), tal cual ha sido observado en estudios
previos (Jeppesen et al., 1997b). Los calanoides no presentaron una
distribución homogénea entre hábitats, excepto en otoño cuando se
registraron una mayor abundancia de aguas abiertas y plantas emergentes
durante el día.
Contrastando con la mayoría de estudios realizados para lagos someros de las
zonas templadas (Burks et al., 2002), los cladóceros mas abundantes (B.
longirostris y D. birgei) y el calanoide N. incompositus prefirieron las zonas
vegetadas (especialmente las plantas sumergidas) durante la noche y no como
se esperaba durante el día. La transparencia del agua, significativamente
mayor en los sitios con plantas, podría estar sugiriendo que el zooplancton
tendría en estos sitios menor cantidad de recursos que en la zona de aguas
abiertas. Si bien la biomasa algal en los hábitats vegetados fue mayor en
algunos períodos, ese incremento estaría asociado a la colecta de la biomasa
perifítica debido al tipo de muestreador empleado. Este artefacto de
muestreo también condiciona los mayores valores de nutrientes registrados en
esos hábitats. Por lo tanto, la menor biomasa algal de grupos estrictamente
planctónicos en los sitios con plantas podría ser compensada por el aporte
perifítico. Sin embargo, los niveles de biomasa algal son importantes en todos
los hábitats en todas las estaciones del año, lo cual sugiere que el
desplazamiento hacia las plantas reflejaría un comportamiento de evasión de
los predadores.
51
4.2.1. Efecto de los predadores
La ocurrencia de migraciones horizontales y su dirección reversa (de día en AA
y de noche en PS) en Laguna Blanca estaría controlada por dos factores
relacionados con los potenciales predadores: la variación temporal de la
abundancia de los peces, y por la abundancia y uso del espacio del predador
invertebrado Chaoborus sp. A pesar de la muy alta densidad de peces,
Chaoborus sp. (ocurriendo con muy altas densidades en comparación con las
descriptas para sistemas templados (Liljendahl-Nurminen et al., 2002)), juega
un papel más relevante que los peces. En efecto, durante el invierno, cuando
se detectaron las menores densidades de peces y de Chaoborus sp., B.
longirostris y D. birgei presentaron las mayores abundancias a lo largo del
período de estudio y no se observaron evidencias de migraciones horizontales.
Ambos cladóceros se encontraron preferencialmente en las zonas de aguas
abiertas sugiriendo ausencia de señal de riesgo.
En verano la abundancia de J. multidentata aumentó enormemente tras el
principal evento reproductivo con la consiguiente aparición de los 0+ en el
sistema, observándose también un aumento en la actividad de los peces.
Además, de la remarcable disminución en la abundancia de los cladóceros en
esta época, no se registraron diferencias significativas en la distribución
espacial entre los hábitats de B. longirostris y D. birgei, y no se detectaron
indicios de migraciones horizontales. Aparentemente, ninguno de los hábitats
ofrecería refugio a los organismos zooplanctónicos en este escenario de
elevada presión de predación en todos los hábitats.
Las migraciones horizontales día/noche ocurrieron en las estaciones con
abundancias de peces intermedias (primavera y otoño). De los análisis de
correlación “directos” y “reversos” se desprende que (en primavera) si B.
longirostris no se redistribuyera entre los distintos hábitats, pasando de una
distribución diurna relativamente homogénea a ocupar las plantas sumergidas
en la noche, se superpondría con Chaoborus sp. en las aguas abiertas y con los
peces en las plantas emergentes. La mayor abundancia encontrada en las
52
plantas sumergidas durante la noche podría deberse a la llegada a éste
hábitat de inmigrantes provenientes de los otros dos hábitats, donde el riesgo
de predación aumenta por la mayor abundancia de los potenciales
predadores. Además, las plantas sumergidas representa el hábitat más
estructurado espacialmente, por lo que a igual cantidad de predadores el
riesgo es menor.
Diaphanosoma birgei presentó el patrón de migración día/noche horizontal
más claro, ya que se satisface el balance de densidades día/noche. Migrando a
las plantas sumergidas por la noche, D. birgei disminuye la probabilidad de
encuentro con Chaoborus sp. (quien se localiza preferencialmente en las
plantas emergentes en otoño), aún cuando el solapamiento con J.
multidentata aumenta. Probablemente, los costos de migrar a los bancos de
plantas sumergidas por la noche sean altos, pero aún menores de hacerlo
hacia las aguas abiertas donde la ausencia de estructuras físicas pudiera
aumentar la eficiencia de captura por parte de Chaoborus sp. y los peces.
Aunque la realización de migraciones horizontales aparece como la
explicación más plausible, las mismas no pueden sostenerse como la única
explicación posible en todas las especies, ya que no se observó un balance de
masas entre el día y la noche. En el caso de B. longirostris, las diferencias de
abundancias entre el día y la noche podrían deberse a la ocurrencia de
migraciones verticales diferenciales (más fuertes en los sitios con plantas
sumergidas), o por una presión de predación diferencial en los distintos
hábitats o por su combinación (Meerhoff, 2006). El muestreador empleado
permite la integración de la totalidad de la columna de agua, sin embargo
aquellos organismos que ocupan la interfase agua-sedimento solo pueden ser
colectados parcialmente. Solamente la toma adicional de muestras de
sedimento permiten establecer un balance de masas exhaustivo.
La situación observada para N. incompositus en otoño, es comparable a la de
B. longirostris, el efecto de su redistribución nocturna resulta en la
disminución de la superposición con su potencial predador Chaoborus sp.
También en este caso existirían varias explicaciones, entre ellas la existencia
53
de MHN reversas entre los hábitats analizados o también MVN clásicas
especialmente en las plantas sumergidas.
En su revisión, Burks et al. (2002) no reportan ejemplos de migraciones
horizontales en un escenario con peces pelágicos y depredadores
invertebrados activos por la noche (como Chaoborus sp.). Jeppesen et al.
(1997a) sugerían que las migraciones horizontales inducidas por invertebrados
serían probablemente más importantes en lagos con bajas densidades de
peces, y que la dirección de las migraciones dependería de la elección del
hábitat por parte de los predadores invertebrados (pelágicos o asociados a la
vegetación). En este sentido, Lauridsen et al. (1997) indicaron que las
migraciones horizontales nictimerales reversas que registraron para Daphnia
sp. en el lago Central Long Lake (USA), carente de peces, estarían inducidos
por predadores invertebrados nocturnos, como Chaoborus sp. Burks et al.
(pers. com.), por el contrario, encontró evidencias de migraciones
horizontales nictimerales directas disparadas por Chaoborus sp. en un lago
danés con muy baja abundancia de peces, tal cual había sido previamente
observado por Kvam & Kleiven (1995) en un lago noruego.
Trabajos previos (Collins, 1999) señalan a los camarones como un predador de
consideración sobre el zooplancton, si bien Palaemonetes argentinus predaría
sobre el zooplancton en Laguna Blanca tal cual surge del análisis de su
contenido estomacal (Goyenola, pers. com.), las correlaciones realizadas
sugieren que el papel de los camarones en la selección del hábitat por parte
de los organismos zooplanctónicos sería menor.
4.2.2 Efecto del ambiente físico-químico
En este trabajo se observó un cambió en el patrón de la cobertura de la
vegetación sumergida, particularmente de Egeria densa, con respecto a
mapeos previos realizados entre los años 2000 y 2001. En éstos, se indicaba
que el sistema carecía prácticamente de zonas de aguas abiertas ya que casi
toda la extensión del espejo de agua se encontraba colonizada por parte de
54
esta hidrófita. En esta investigación, ya en el primer muestreo de la
vegetación acuática realizado en el invierno del año 2003 se constató que la
vegetación sumergida aparece relegada estrictamente a la zona litoral
delimitada entre la línea de costa y un anillo externo de vegetación
emergente constituido principalmente por Schoenoplectus californicus.
Las diferencias físico-químicas entre sitios parecen jugar un rol de menor
importancia como causa de los patrones espaciales de distribución del
zooplancton observados. Burks et al. (2002) revisando información de un
importante número de lagos encontraron que las condiciones abióticas como,
temperatura, luz, oxígeno disuelto y pH influirían secundariamente en el uso
del espacio del zooplancton debido a que existen gradientes menos
pronunciados en la horizontal de los lagos someros que en la vertical de los
profundos. Los hallazgos en Laguna Blanca son consistentes con estas
afirmaciones. Si bien se detectaron diferencias estadísticamente significativas
en algunas variables físico-químicas (transparencia, oxígeno disuelto y
temperatura), las mismas no lo son desde el punto de vista biológico (Wetzel,
1990).
En primavera, se encontró una relación negativa entre la distribución espacial
de B. longirostris y la concentración de oxígeno, las diferencias de oxígeno
medidos durante los muestreos entre sitios fueron bajas e irrelevantes desde
el punto de vista biológico. Sin embargo, en los muestreos de verano se
constató la muerte de los peces capturados en las nasas caladas en
profundidad durante la noche en los sitios con plantas sumergidas. Esto
sugiere periodos de anoxia en las zonas profundas durante la noche, esta
situación le conferiría al compartimiento de las plantas sumergidas una
ventaja como refugio para el zooplancton ya que los peces se verían excluidos
de las zonas con déficit de oxigeno.
55
4.3 USO DEL ESPACIO POR PARTE DE LOS ROTÍFEROS
Al igual que para el caso del mesozooplancton el principal descubrimiento de
este trabajo es la ausencia de patrones fijos en el uso del espacio en las
distintas escalas de tiempo analizadas. En el caso de los rotíferos puede
observarse que para las muestras diurnas sus preferencias entre los distintos
hábitats cambiaron según la estación del año, pero nunca se detectaron
diferencias significativas en los muestreos nocturnos. La desaparición de las
diferencias constatadas para el día durante la noche, se explican por
comportamientos distintos dentro de cada hábitat. En el caso de la primavera,
ocurre simultáneamente un descenso de la abundancia en aguas abiertas con
aumentos en las abundancias en las zonas vegetadas. Estas observaciones
pueden responder a diversas causas, migraciones nictimerales verticales con
sentidos opuestos por parte de alguna de las especies, diferente composición
de especies entre hábitats y que dichas especies realicen migraciones
nictimerales opuestas, alguna especie en particular desarrollando migraciones
horizontales nictimerales entre los distintos hábitats o la existencia de
depredación diferencial entre hábitats o la combinación de todas ellas.
Si se analiza por separado el comportamiento de las especies encontrado en
primavera, se observa que varias de las posibles explicaciones mencionadas
anteriormente podrían ocurrir simultáneamente al menos para la primavera.
Conochilus dossarius y Euchlanis dilatata se encuentran asociadas a las
plantas sumergidas y sus abundancias son mayores en la noche, estas dos
especies estarían desarrollando migraciones verticales sólo en uno de los
hábitats analizados. Por su parte, Keratella cochlearis presenta un patrón más
complejo y que admite distintas interpretaciones. Se constata para el día la
existencia de tres grupos claros (AA>PE>PS), en el muestreo de la noche las
diferencias entre las aguas abiertas y las plantas emergentes desaparecen
como producto de un aumento de su abundancia en las plantas emergentes y
un descenso en aguas abiertas. En las plantas sumergidas también se observa
una tendencia a la disminución de la abundancia por la noche. Los resultados
56
confirman las predicciones de José de Paggi (1995) y Kuczynska-Kippen
(2001), quienes señalan que algunas especies de rotíferos, al igual que los
cladóceros, realizan migraciones nictimerales horizontales como estrategia
antipredación. Varios argumentos sostienen esta hipótesis en el caso de
Laguna Blanca. En primer lugar, se satisface el balance de abundancias día-
noche (ausencia de diferencias significativas para este factor en las pruebas
anova). Segundo, se constata como significativa la interacción sitios x tiempo.
Tercero, las migraciones horizontales se dan entre hábitats próximos en el
lago, con lo cual las distancias a recorrer se reducen y las mismas podrían ser
cubiertas aún por animales de tan pequeño tamaño como los rotíferos.
En este caso (primavera) el patrón de migraciones horizontales observado es,
al igual que lo descrito para los cladóceros, reverso. Sin embargo, al analizar
los datos del verano se observa que allí también están ocurriendo migraciones
nictimerales horizontales, pero en esta estación el sentido es directo (día en
la vegetación, noche en aguas abiertas).
En el verano, se observan también diferentes comportamientos para las
distintas especies, Conochilus dossarius presenta migraciones verticales
reversas (de día presente en aguas abiertas y de noche ausente), Lecane sp.,
Euchlanis dilatata y Platyas quadricornis presentan patrones de migraciones
verticales directos y también solamente en el hábitat plantas sumergidas.
El cambio del sentido de las migraciones nicitmerales para dos especies podría
ser respuesta al marcado incremento de la presión de predación del verano
frente a la primavera. Esta conclusión se sostiene además si observamos los
patrones de distribución registrados en otoño. En un escenario de menor
presión de predación tanto K. cochlearis, C. dossarius como Lecane sp.
cambian nuevamente su estrategia desapareciendo los patrones de
migraciones observados en las otras dos estaciones del año.
Los resultados reafirman que la estrategia de realizar migraciones
nictimerales como mecanismo antipredación resulta ser muy plástica y que la
57
misma depende de distintos factores que la condicionan, no sólo en cuanto a
los hábitats entre los cuales estas ocurren si no además, el sentido (horizontal
o vertical) y la dirección (directo o reverso) de las mismas.
El análisis de correlaciones entre los rotíferos y sus potenciales predadores y
competidores no arrojó resultados claros que permitieran inferir cual de estas
interacciones, si es que alguna, era la causante de los patrones día/noche de
uso del espacio observados. Se trata de un escenario sumamente complejo
donde las distintas fuerzas pueden actuar solas y en interacción, pero en las
condiciones del presente trabajo resultan imposibles de dilucidar. Enfoques
experimentales especialmente elaborados a tales efectos podrían aportar
conclusiones mas claras.
4.4 USO DEL ESPACIO DE LOS PREDADORES
Los predadores mostraron también una considerable variabilidad temporal en
la elección del hábitat en escalas nictimeral y estacional. Varios autores han
reportado que Chaoborus desarrolla migraciones verticales de forma tal de
evitar la predación por peces, pasando el día dentro o sobre el sedimento
migrando hacia la columna de agua en la noche (Davidowicz et al., 1990; Voss
& Mumm, 1999). El mismo comportamiento se constató en el presente
estudio, dado que Chaoborus fue capturado en la columna de agua sólo en los
muestreos nocturnos, período aparentemente de menor riesgo dadas las
características tanto del propio Chaoborus sp. (prácticamente transparente) y
de la presencia de peces depredadores visuales.
La selección del hábitat por parte de J. multidentata, como predador tope
en este sistema, probablemente dependa de la disponibilidad de alimento y la
búsqueda de refugio contra la predación por parte de aves piscívoras. La zona
de plantas emergentes aparenta ser un lugar mas seguro que la vegetación
sumergida, debido a que los ataques de la aves pueden ser evitados (por
ejemplo, del gaviotín chico Sterna superciliaris Vieillot y de cormoranes
58
Phalacrocorax olivaceus Browning, presentes en el lago). La preferencia de J.
multidentata por las plantas emergentes aún durante la noche, cuando el
riesgo de depredación por la aves esta ausente, sugiere que los peces
encuentran una buena disponibilidad de recursos alimenticios
(macroinvertebrados, zooplancton, perifíton) en éste hábitat.
Las diferencias en los factores fisicoquímicos entre hábitats parece estar
jugando un rol menor en la distribución horizontal de los peces,
especialmente considerando que ambas especies de peces presentes en este
sistema, J. multidentata y C. decemmaculatus, tienen una amplia tolerancia
a diferentes y a veces extremas condiciones ambientales (Ortubay et al.,
2002). La selección del hábitat por parte de peces y camarones parece ser
mutuamente dependiente, especialmente cuando se registran las máximas
abundancias de peces. La clara segregación espacial entre ambos encontrada
en el verano podría responder a la ocupación de determinados hábitats por
parte de los peces. En ellos, el riesgo de predación para los camarones
aumentaría. Del análisis del contenido estomacal de los peces surge que los
camarones constituyen parte de su dieta (Goyenola, pers. com.). Esto
condicionaría la preferencia de hábitats de P. argentinus (AA>PS>PE) que fue
exactamente inversa a la observada para los peces (PE>PS>AA).
4.5 CONSIDERACIONES FINALES
Estudios acerca de la respuesta comportamental de las presas frente a
combinaciones de predadores son aún escasos (Relyea 2003). Basados en
estudios experimentales, Van de Meutter et al. (2005) propusieron que los
efectos particulares de los predadores en la distribución espacial de la presa
(Daphnia en ese caso) pueden variar en amplitud y dirección, dependiendo de
la presencia y actividad de más de un predador. Estos autores sugieren
además que las interacciones y facilitación entre predadores pueden ser
también relevantes, pudiendo cambiar en el tiempo y con las características
ambientales, del mismo modo a lo encontrado en Laguna Blanca. De acuerdo
59
con la evidencia de campo aportada en este trabajo, la distribución horizontal
del zooplancton esta aparentemente condicionada por complejas
interacciones con los potenciales predadores y la arquitectura y distribución
espacial de la de la vegetación acuática, e indirectamente probablemente
también por la actividad de las aves piscívoras.
Se plantea un modelo conceptual de las principales interacciones (predación
versus refugio) en este lago (Fig. 26), para ser probado en condiciones
experimentales o en otras condiciones de campo.
Finalmente, se sugiere que las plantas acuáticas en los lagos someros
subtropicales son capaces de proveer de refugio al zooplancton solo frente a
densidades intermedias de peces y depredadores invertebrados, y que los
efectos positivos en la transparencia del agua mediada a través del refugio
provisto serán por lo tanto débiles o raros.
J. multidentata
refugio
Chaoborus Zooplancton
predación
refugio
Sedimento
.
Aves piscívoras
refugio
predación
predación
predación
predación
refugio Camarones
Plantas acuáticas
Fig. 26.- Modelo teórico de las principales interacciones (predación y refugio) entre los componentes
bióticos y abióticos que pueden influenciar la distribución espacial del Zooplancton y el nécton en
Laguna Blanca. Las líneas completas refieren a hallazgos del presente trabajo mientras que las
punteadas a datos de la literatura.
60
CONCLUSIONES Y PERSPECTIVAS
5.1 CONCLUSIONES GENERALES
La estructura de la comunidad zooplanctónica encontrada en Laguna
Blanca y su variación estacional son consistentes con el estado trófico
del sistema y ratifican las predicciones de la Hipótesis de la Eficiencia
del Tamaño. La presión de predación ejercida por peces e
invertebrados (camarones y Chaoborus sp.) y la competencia entre las
distintas fracciones del zooplancton herbívoro aparecen como las
fuerzas que modelan dicha estructura.
Se confirma la Hipótesis 1.
Los patrones nictimerales del uso del espacio por parte del zooplancton
variaron fuertemente entre las estaciones del año analizadas. En
particular, la realización de migraciones (horizontales y verticales)
aparece como una estrategia antipredación muy plástica y en éste
sistema parece estar condicionada por la abundancia de los peces y
por el uso del espacio de Chaoborus sp.
Se encontró que el copépodo calanoide Notodiaptomus incompositus y
los cladóceros mas abundantes, Bosmina longirostris y Diaphanosoma
birgei realizan MHN. La dirección de dichas migraciones es reversa,
aumentando su abundancia en la vegetación sumergida durante la
noche y al mismo tiempo disminuyendo la de aguas abiertas. Este
hallazgo constituye un aporte sustancial ya que se carecía de ejemplos
de MHN en las condiciones del presente trabajo.
Los resultados no sustentan la predicción de la hipótesis 2.
61
El uso del espacio por parte de los predadores mostró variaciones entre
el día y la noche y entre estaciones. En particular, Chaoborus sp.
mostró patrones de MVN, J. multidentata en general presentó mayores
abundancias en las plantas emergentes.
5.2 PERSPECTIVAS
Comprender la forma en que las macrófitas condicionan las interacciones
entre las distintas comunidades de los lagos someros, a más del interés
científico per se, es clave para la implementación de planes de manejo y
medidas de rehabilitación tendientes a mantener o mejorar la calidad y
disponibilidad del recurso en nuestras regiones climáticas. Considerando los
efectos del cambio climático global los conocimientos generados podrían
predecir cambios futuros en las regiones actualmente templadas.
Aproximaciones empíricas, como la del presente trabajo, son importantes ya
que aportan evidencias y permiten poner a prueba el marco teórico que se ha
generado en climas más fríos y/o para la formulación de nuevas hipótesis de
trabajo. Por lo tanto, sería necesario continuar este tipo de aproximaciones
por varias razones. Primero, poseer series de tiempo más largas y datos de
una mayor cantidad de sistemas permitiría sustentar conclusiones más
generales. Segundo, es aún escaso el nivel de conocimiento que se posee para
nuestros sistemas sobre la estructura, variación estacional, reproducción y rol
trófico, particularmente en el caso de los peces y como la estructura de esta
comunidad afecta a los niveles tróficos más bajos y a la calidad del agua del
sistema.
Las evidencias surgidas hasta el momento, incluidos los aportes de la presente
tesis, indicarían una mayor complejidad de las interacciones peces-
zooplancton-plantas acuáticas en los climas más cálidos. Sin embargo, es
imprescindible complementar las aproximaciones empíricas con abordajes
experimentales donde se puedan poner prueba en condiciones controladas
algunas de las evidencias que sugieren los trabajos de campo. Determinar
cuáles son las señales que disparan en el zooplancton la realización de
62
migraciones, determinar las abundancias de peces y cobertura de plantas para
las cuales el efecto refugio es efectivo. Analizar si los efectos observados por
la presencia de vegetación se deben a modificaciones en el ambiente físico
químico o responden a la arquitectura de la planta, y si esto varía entre
distintas especies. Utilizar dispositivos experimentales como los diseñados por
Meerhoff et al. (2006) puede constituir un aporte relevante.
Con respecto al estudio de patrones nictimerales del uso del espacio es
necesario utilizar diseños que garanticen la satisfacción del balance de masas
entre los distintos tiempos muestreados a efectos de evidenciar claramente
los patrones observados. Para ello deberían complementarse el uso de
muestreadores específicos para cada compartimiento (agua, sedimento,
plantas) conjuntamente con una buena replicación temporal y espacial.
Resultaría por demás interesante la utilización de trampas direccionales
dispuestas en las zonas límite entre plantas y aguas abiertas, lo cual
permitiría identificar cuando y hacia adonde ocurren las migraciones. Si bien
en la literatura existen algunas referencias al uso de estos dispositivos su uso
hasta el momento no ha generado los resultados esperados. Este tipo de
estrategia constituye un desafió a futuro que complementaría los resultados
de esta tesis y resultaría además en un significativo aporte a la comprensión
de las migraciones horizontales del zooplancton.
63
BIBLIOGRAFÍA
Adalsteinsson, H., 1979. Zooplancton and its relation to available food in Lake
Myvatn Oikos 32:162-194.
Altman D.G., 1991. Practical Statistics for Medical Research. Chapman & Hall,
London.
Alonso, E., 1997. Plantas Acuáticas de los Humedales del Este. Probides.
Rocha.
APHA, 1985. Standard methods for the examination of water and wastewater.
APHA-AWWA-WPCF. 16th edition. Washington.
Arcifa, M. S, Gomes, E. A. & A.J. Meschiatti, 1992. Composition and
fluctuations of the zooplankton of a tropical Brazilian reservoir. Archiv für
Hydrobiologie 123:479-495.
Barko, J.W. & R.M. Smart, 1981. Comparative influences of light and
temperature on the growth and metabolism of selected submersed freshwater
macrophytes. Ecological Monographs 51:219-235.
Bergquist, A. M., Carpenter, S. R. & J.C. Latino, 1985. Shifts in phytoplankton
syze strcucture and community composition during grazing by contrasting
zooplankton assemblages. Limnology and Oceanography 30:1037-1045.
Bertolo, A., Lacroix,G., Lescher-Moutoué & C. Cardinal-Legrand, 2000.
Plankton dynamics in planktivore and piscivore dominated mesocosm. Archiv
für Hydrobiologie 147:327-349.
Bezerra-Neto, J. F. & R. Motta Pinto-Coelho, 2002 A influencia da larva de
Chaoborus brasiliensis (Theobald, 1901) (Diptera, Chaoboridae) na distribuçao
64
vertical da comunidade zooplanctonica da lagoa do Nado, Belo Horizonte,
Estado de Minas Gerais. Maringá 24:337-344.
Bistoni, M., Hued, A., Videla, M. & L. Sagretti, 1999. Efectos de la calidad del
agua sobre las comunidades ícticas de la región central de Argentina. Revista
Chilena de Historia Natural 72:325-355.
Blindow, I., Andersson, G., Hargeby, A. & S. Johansson, 1996. Long term
pattern of alternative stable states in two shallow eutrophic lakes. Freshwater
Biology 30:159-167.
Bond-Buckup, G. & L. Buckup, 1989. Os Palaemonidae de águas continentais
do Brasil meredional (Crustacea, Decapoda). Revista Brasileira de Biologia
49:883-896.
Branco, C.W.C., Rocha, M.I., Pinto, G.F.S. & F.R.D. Gomara, 2002.
Limnological features in Funil Reservoir (R.J., Brazil) and indicator properties
of rotifers and cladocerans of the zooplankton community. Lakes and
Reservoirs: Research and Management 7:87-92.
Boccardi, L.; Charbonier, E.; Iglesias C.; Texeira, F. & L. Vidal, 2001. Efecto
de las macrófitas sumergidas sobre las variables físico químicas y la estructura
trófica clásica de un lago somero. Trabajo para el pasaje del curso Limnología
Profundización. UDELAR.
Boschi, E. E., 1981. Decapoda Natantia. Serie Fauna de Agua Dulce de la
República Argentina.
Brooks, J. L & S. I. Dodson, 1965. Predation, body size and composition of
plankton. Science 150:28-35.
Burks, R. L., E. Jeppesen & D. M. Lodge. 2001, Pelagic prey and benthic
predators: impact of odonate predation on Daphnia among complex structure.
Journal of the North American Benthological Society 20:683-696.
65
Burks, R. L, D. M. Lodge, E. Jeppesen & T. L. Lauridsen, 2002. Diel horizontal
migration of zooplankton: costs and benefits of inhabiting the littoral.
Freshwater Biology 47:343–365.
Burks, R. L., H. Michels, M. L. A. González Sagrario & E. Jeppesen. Moving
targets: multiple sampling techniques help document Diel Horizontal
Migration (DHM) of Daphnia in a Chaoborus-dominated shallow lake.
Submitted.
Burns C. W. & J. J. Gilbert, 1986. Direct observations of the mechanisms of
interference between Daphnia and Keratella cochlearis. Limnology and
Oceanography 31:859-866.
Canfield, D. E. Jr., J. V. Shireman, D. E. Colle, W. T. Haller, C. E. Watkins &
M. J. Maceina, 1984. Predictions of chlorophyll a concentrations in Florida
lakes: importance of aquatic macrophytes. Canadian Journal of Fisheries and
Aquatic Sciences 41:497-501.
Carpenter, S. R., Kitchell, J. F: & , J. R. Hodgson, 1985. Cascading trophic
interactions and lake productivity. BioScience 35:635-639.
Carpenter, S.R. & D.M. Lodge, 1986. Effects of submerged macrophytes on
ecosystem processes. Aquatic Botany 26:341-370.
Collins, P., 1999. Feeding of Palaemonetes argentinus (Decapoda:
Palaemonidae) from an oxbow lake of the Paraná River, Argentina. Journal of
Crustacean Biology 19:485-492.
Collins, P. & J. C. Paggi, 1998. Feeding ecology of Macrobrachium borelli
(Nobili) (Decapoda: Palaemonidae) in the food valley of the River Paraná,
Argentina. Hydrobiologia 363:21-20.
66
Crisman, T.L. & J.R. Beaver, 1990. Applicability of planktonic biomanipulatin
fort managbing eutrophication in the subtropics. Hydrobiologia 200/201:177-
185.
Daborn, G.R., Hayward, J.A. & T.E: Quinney, 1978. Studies on Daphnia pulex
Leydig in sewage oxidation ponds. Canadian Journal of Zoology 56:1392-1401.
Daldorph, P. W. G. & J. D. Thomas, 1991. The effect of nutrient enrichment
on a freshwater community dominated by macrophytes and molluscs and its
relevance to snail control. Journal of Applied Ecology 28:685-702
Dawidowics, P. & J. Pijanowska, 1984. Population dynamics in cladocerans:
Nature of the interaction between Bosmina and Daphnia. Ecology 63:1949-
1966.
Davidowicz, P., J. Paijanowska & K. Ciechomski, 1990. Vertical migration of
Chaoborus larvae is induced by the presence of fish. Limnology and
Oceanography 35:1631-1637.
De Nie, H.W., 1987. The decrease in aquatic vegetation in Europe and its
consequence for fish population. EIFAC/CECP Ocassional paper 19.
del Puerto, L., García-Rodríoguez, F., Inda, H., Bracco, R., Castiñeira, C. & J.
B. Adams, 2006. Paleolimnological evidence of Holocene climatic changes in
Lake Blanca, southern Uruguay. Journal of Paleolimnology 36:151–163.
Duggan, I.C., Green, J. D., Thompson, K. & R. J. Shiel, 2001. The influence of
macrophytes on the spatial distribution of littoral rotifers. Freshwater Biology
46:777-786.
Dumont, H. J.; van der Velde, I. & S. Dumont, 1975. The dry weight estimate
of biomass in a selection of Cladocera, Copepoda and Rotifera from the
plankton, periphyton and benthos of continental waters. Oecologia 19:75-97.
67
Dumont, H.J., 1994. On the diversity of the Cladocera in the tropics.
Hydrobiologia 272:27-38.
Elser M.M., von Ende C.N., Sorranno P. & S.R. Carpenter, 1987. Chaoborus
populations: response to food web manipulations and potential effects on
zooplankton communities. Canadian Journal of Zoology 65:2846–2852.
Feijoó, C., Momo, F., Bonetto, C. & N. Tur, 1996. Factors influencing biomasa
and nutrient contento f the submerged macrophytes Egeria densa Planch in a
pampasic stream. Hydrobiologia 341:21-26.
Ferguson, A. J. D., Thompson, J. M. & C.S. Reynolds, 1982. Structure and
dynamics of zooplankton communities maintained in closed systems, with
special reference to the algal food supply. Journal of Plankton Research
4:523-543.
Fernando, C. H., 1994. Zooplancton, fish and fisheries in tropical freshwaters.
Hydrobiologia 272:105-123.
Froese, R. & D. Pauly. Editores, 2006. Fish Base. World Wide Web electronic
publication. www.fishbase.org, version (07/2006).
García, P.R., Nandini, S., Sarma, S.S.S., Valderrama, E.R.,Cuesta, I. & M. D.
Hurtado, 2002. Seasonal variations of zooplankton abundance in the
freshwater reservoir Valle Bravo (Mexico). Hydrobiolgia 467:99-108.
García-Rodríguez, F., Mazzeo, N., Sprechamann, P., Metzeltin, Sosa, D.,
Treutler, F., Renom, H. C., Scharf, M. & C. Gaucher, 2002. Paleolimnological
assessment of human impacts in Lake Blanca, SE Uruguay. Journal of
Paleolimnology 28:457-468.
68
Ghedotti, M.J. & S.H. Weitzman, 1996. A new species of (Cyprinodontiformes:
Anablepidae) from Brazil with comments on the composition and taxonomy of
the genus. University of Kansas Natural History Musseum, Occasional Papers
79:1-25.
Getsinger, K.D., 1982. The life cycle and physiology of the submersed
angiosperm Egeria densa Planch. in Lake Marion, S.C. PhD Dissertation.
Gilbert, J.J., 1998. Suppression of rotifer populations by Daphnia: A review of
the evidence, the mechanisms, and the effect f zooplankton community
structure. Limnology and Oceanography 33:1286-1303.
Gliwicz , Z.M. & J.I. Ryback, 1976. Zooplankton. En: Pyeczynska, E. (Editor).
Selected problems of lake littoral ecology. University of Warsaw.
González, M.J., 1998. Spatial segregation between rotifers and cladocerans
mediated by Chaoborus. Hydrobiologia 387/388:427-436.
Goyenola, G., Iglesias, C., Meerhoff, M. & N. Mazzeo, 2005. Spatial use of the
nekton community in a subtropical shallow lake without piscivorous fish (Lake
Blanca, Uruguay). Shallow Lakes Congress. Delf, Holanda.
Grover, J.P., 1997. Resource Competition. Chapman & May, New York.
Hardin, G., 1960. The competitive exclusion principle. Science 131:1292-
1297.
69
Hessen, D.O. & J. P. Nielssen, 1986. From phytoplankton to detritus and
bacteria: Effects of short term nutrient and fish perturbation in eutrophic
lake. Archiv für Hydrobiologie 105:273-284.
Holmgren, M., Scheffer, M. & M.A. Huston, 1997. The inter-play of facilitation
and competition in plant communities. Ecology 78:1966-1975.
Hosper, S.H., 1989. Biomanipulation, new perspective for restoring shallow,
eutrophic lakes in The Netherlands. Hydrobiological Bulletin 23:5-11.
Hrbacek, J., Bvorakova, K., Korinek, V. & L. Prochazkova, 1961.
Demonstration of the effect of fish stock on the species composition of the
zooplankton and the intensity of metabolism of hole plankton association.
Verhandlungen International Vereinigung für Theoretische Angewandte
Limnologie 14:192-195.
Hulbert, S.H. & M. S Mulla, 1981. Impacts of mosquitofish (Gambusia affinis)
predation on plankton communities. Hydrobiolgia 83:125-151.
Hulbert, S.H., 1984. Pseudoreplication and the design of ecological field
experiments. Ecological Monographs 54:187-211.
Jeppesen, E., 1998. The ecology of shallow lakes. Trophic interactions in the
pelagical. Doctor's dissertation. NERI Technial report N° 247. Ministry of
Environment & Energy, Nationel Environmental Research Institut.
Jeppesen E, Jensen, J.P., Kristensen, P., Sondergaard, M., Mortensen, E.,
Sortkjaer, O. & K. Olrik, 1990. Fish manipulations as a lake restoration tool in
shallown eutrophic, temperate lakes II: Threshold levels, long-term stability
and conclusions. Hydrobiologia 200/291:219-227.
Jeppesen, E., Søndergaard, M., Jensen, J.P., Kanstrup, E. & B. Petersen,
1997a. Macrophytes and turbidity in brackish lakes, with special emphasis on
70
the role of top-down control. En: Jeppesen, Søndergaard, M., Søndergaard, M.
& Kristoffersen, K. (Editores). The structuring role of submerged macrophytes
in lake. Springer Verlag. New York.
Jeppesen, E., Lauridsen, T. L, Kairesalo, T. & M. Perrow, 1997b. Impact of
submerged macrophytes on fish-zooplankton interactions in lakes. En
Jeppesen, E., Ma. Søndergaard, Mo. Søndergaard & K. Christoffersen
(Editores). The structuring role of submerged macrophytes in lakes. Ecological
Studies, Springer Verlag, New York.
Jeppesen, E., Sondergard, M., Mazzeo, N., Meerhoff, M., Branco, C. W. C.
Huszar, V. & F. Scasso, 2005. En: Restoration and Management of tropical
eutrophic lakes. M. Vikram Reddy (Editor). Science Publishers. Enfield, USA.
Jeppesen, E., Meerhoff, M., Jakobsen, B. A., Hansen, R. S, Søndergaard, M.,
Jensen, J. P., Lauridsen, T. L., Mazzeo, N. & C. Branco. Restoration of
shallow lakes by nutrient control and biomanipulation – the successful strategy
depends on lake size and climate. Hydrobiologia. En prensa.
Jose de Paggi, S., 1995. Vertical distribution and diel migration of rotifers ia a
Parana River floodplain lake. Hidrobiologia 310:87-94.
Kairesalo, T., Tátrai, I. & E. Luokkanen, 1998. Impacts of waterweed (Elodea
canadiensis Michx) on fish-plankton interactions in the lake littoral.
Verhandlungen der Internationale Vereinigung der Limnologie 26:1846-1851.
Kirk, K.L., 2002. Competition in variable environments: experiments with
planktonic rotifers. Freshwater Biology 47:1089-1096.
Kukzynska-Kippen, N., 2003. The distribution of rotifers (Rotifera) within a
single Myriophyllum bed. Hydobiologia 506/509:327-331.
Kukzynska-Kippen, N., 2005. On body size and habitat selection in rotifers in a
macrophyte dominated lake Budzynskie, Poland. Aquatic Ecology 39:447-454.
71
Kvam, O. V. & O. T. Kleiven, 1995. Diel horizontal migration and swarm
formation in Daphnia in response to Chaoborus. Hydrobiologia 307:177-184.
Lampert, W., 1993. Ultimate causes of diel vertical migration of zooplankton:
new evidence for the predator-avoidance hypothesis. Archiv für
Hydrobiologie–Beiheft Ergebnisse der Limnologie 39:79-88.
Lampert, W. & U. Sommer. 1997. Limnoecology: The ecology of lakes and
streams. Oxford University Press, Inc.
Lauridsen, T.L. & I. Buenk, 1996. Diel changes in the horizontal distribution of
zooplancton in the littoral zone of two shallow eutrophic lakes. Archiv für
Hydrobiologie 137:161-176
Lauridsen, T., Pedersen, L., Jeppesen, E. & M. Søndergard, 1996. The
importance of macrophyte bed size for cladoceran composition and horizontal
migration on shallow lake. Journal of Plankton Research 18:2283-2294.
Lauridsen, T.L., E. Jeppesen, M. Søndergaard & D.M. Lodge, 1997. Horizontal
migration of zooplankton: predator-mediated use of macrophyte habitat. En
Jeppesen, E., Ma. Søndergaard, Mo. Søndergaard & K. Christoffersen
(Editores). The structuring role of submerged macrophytes in lakes. Ecological
Studies, Springer Verlag, New York.
Lazzaro, X., 1987. A review of planktivourous fishes: Their evolution, feeding
behaviours, selectivities, and impacts. Hydrobiologia. 146: 97-167.
Lewis, W.M. Jr., 1996. Tropical lakes: how latitude makes a different. En F.
Schiemer & K.T. Boland (Editores) Perspectives in tropical limnology. SPB
Academic Publishing bv, Amsterdam, The Netherlands.
72
Liljendahl-Nurminen, A., Horppila, J. Eloranta, P. Marinen, T.& L. Uusitalo,
2002. The seasonal dynamics and distribution of Chaoborus flavicans larvae in
adjacent lake basins of different morphometry and degree of eutrophication.
Freshwater Biology 47:1283-1295.
Lionard, M., Azémar, F., Bouletreau, S., Muylaert, K., Tackx, M. & X.
Vyverman, 2005. Grazing by meso and microzooplankton in the upper reaches
of the Schelde estuary (Belgium/Thje Netherlands). Estuarine, Coastal and
Shelf Science 64:764-774.
Lynch, M., 1978. Complex interactions between natural coexploiters- Daphnia
and Ceriodaphnia. Ecology 59:552-564.
Mac Isaac, H.J. & J.J. Gilber, 1989. Competition between rotifers and
cladocerans of different body size. Oecologia 81:295-301.
Scasso, F. & N. Mazzeo, 2000. Ambientes acuáticos urbanos. En: Perfil
ambiental del Uruguay/2000. A. Domínguez & R.G. Prieto (Editores). Editorial
Nordan-Comunidad. Montevideo.
Magurran, A.E., 1988. Ecological diversity and its measurement. Cambridge
University Press, Londres.
Mazzeo, N., García-Rodríguez, F., Gorga, J., Kruk, C.; Lacerot, G., Larrea, D.,
Loureiro, M., Meerhoff, M., Quintans, F. & L. Rodríguez-Gallego, 2001. Is the
infestation by Egeria densa detrimental to water quality? Proceedings of ) th
International Conference on the Conservation and Management of Lakes. Shiga
4:171:174.
Mazzeo, N., Rodríguez-Gallego, L., Kruk, C., Meerhoff, M., Gorga, J., Lacerot.
G., Quintans, F., Loureiro, M., Larrea, D. & F. García-Rodríguez, 2003. Effects
of Egeria densa Planch beds in a shallow lake without piscivorous fish.
Hydrobiologia 506/509:591-602.
73
Mazzeo, N., Meerhoff, M., Kruk, C., Rodríguez-Gallego, L., Quintans, F.,
Scasso, F., Lacerot, G., Clemente, J., Paggi, J. & M. Scheffer, 2006.
Alternative states in 18 subtropical shallow lakes: role of bottom-up and top-
down controls. International Conference of American Society of Limnology &
Oceanography. Canadá.
Meerhoff, M., 2002. Efectos de la presencia de hidrófitas en la estructura de
las comunidades de zooplancton y peces en un lago hipereutrófico somero.
Tesis de Maestría. PEDECIBA, Subárea Ecología. Montevideo.
Meerhoff, M., N. Mazzeo, B. Moss & L. Rodríguez-Gallego, 2003. The
structuring role of free-floating versus submerged plants in a subtropical
shallow lake. Aquatic Ecology 37:377–391.
Meerhoff, M., 2006. The structuring role of macrophytes on trophic dynamics
in shallow lakes under a climate-warming scenario. PhD Thesis. Dept. of
Biological Sciences, University of Aarhus and Dept. of Freshwater Ecology,
NERI. National Environmental Research Institute, Denmark.
Meschiatti, A.J., Arcifa, M.S. & N. Fenerich-Verani, 2000. Fish communities
associated with macrophytes in Brazilian floodplain lakes. Environmental
Biology of Fishes 58:133-143.
Meyers, D.G., 1980. Diurnal vertical migration in aquatic microcrustaceans:
light and oxygen responses of littoral zooplankton. En: Kerfoot, W. (Editor).
Evolution and ecology of zooplankton communities. Hanover. NH: University
Press of New England.
Moore, M., Folt, C.L., & R. S. Stemberger, 1996. Consequences of elevated
temperatures in zooplankton assembleges in temperate lakes. Archive für
Hydrobiologie 135:289-319.
Moss, B., 1990. Engineering and biological aproaches to the restoration from
eutrophication of shallow lakes. Environment Agency (CE), Norwich.
74
Moss, B., Madwick, J. & G. Phillips, 1996. A guide to the restoration of
nutrient-enriched shallow lakes. Environment Agency (CE), Norwich.
Moss, B., 1998. Ecology of freshwaters. Man and medium, past to future.
Blackwell Science. London.
MTOP-Dirección Nacional de Hidrografía, 1999. Aprovechamiento de los
hídricos superficiales inventario nacional 1997-1998. Ministerio de Transporte
y Obras Públicas. Montevideo.
Mumm, H., 1997. Effects of competitors and Chaoborus predation on the
cladocerans of a eutrophic lake: an enclosure study. Hydrobiologia 360:253-
264.
Müller, R. & O. Widerman, 1955. Die bestimmung des nitrat-ions in wasser.
Von Wasser.
Murphy, J. & J. Riley, 1962. A modified single solution method for the determination of phosphate in natural waters. Analytica Chimica Acta 27:31-36.
Nusch, E. A. 1980. Comparison of different methods for chlorophyll and
phaeopigments determination. Archiv für Hydrobiologie–Beiheft Ergebnisse
der Limnologie 17:14-36.
Nelly, W.E., 1981. Impact of Chaoboorus predation upon the structure and
dynamics of a crustacean zooplancton community. Oecologia 48:164-177
Ortubay, S., M. Lozada & V. Chusca, 2002. Aggressive behaviour between
gymnocharacinus bergi (Pisces, Characidae) and other neotropical fishes from
a thermal stream in Patagonia. Environmental Biology of Fishes 63:341-346.
75
Pinel-Alloul, B., Mazumder, A., Lacroix, G. & X. Lazzaro, 1998. Les réseaux
trophiques lacustres: structure, functionnement, interactions et variations
spatio-temporalles. Revue des Sciences de L´Eau Nº spécial.
Paggi, J. & S. Jose de Paggi, 1974. Primeros estudios sobre el zooplancton de
las aguas lóticas del Paraná medio. Physis 33:94-114.
Parma S., 1969. Notes on the larval taxonomy, ecology and distribution of the
Dutch Chaoborus species (Diptera, Chaoboridae). Beaufortia 17:21–50.
Quirós R. & M.B. Boveri, 1999. Fish effects on reservoir trophic relationships.
En: Theoretical Reservoir Ecology and its Applications. Tundisi J. G & M.
Straskraba (Editores). International Institute of Ecology, Brazilian Academy of
Sciences & Backhuys Publishers. Sao Carlos.
Relyea, R. A., 2003. How prey respond to combined predators: a review and
an empirical test. Ecology 84:1827-1839.
Ringelberg, J., 1991. Enhancement of the phototatic reaction in Daphnia
hyalina by a chemical mediated by juvenile perch (Percha fluviatilis). Journal
of Plankton Research 13:17-25.
Ruttner-Kolisko, A., 1977. Suggestions for biomass calculation of plankton
rotifers. Archiv für Hydrobiologie–Beiheft Ergebnisse der Limnologie 8:71-76.
Rodó E., Mazzeo, N., Iglesias, C. & G. Goyenola, Alternancia de estados
estables en un lago subtropical (Laguna Blanca, Uruguay). En preparación.
Sagrario, M. D. G. & E. Balseiro, 2003. Indirect enhancement of large
zooplankton by comsumption of predacious macroinvertebrates by littoral
fish. Archiv für Hydrobiologie 158:551-574.
Scasso, F., Mazzeo, N., Gorga, J., Kruk C., Lacerot, G., Clemente, J., Fabian,
D. & S. Bonilla, 2001. Limnological changes in a sub-tropical shallow
76
hypertrophic lake during its restoration: two years of a whole-lake
experiment. Aquatic Conservation: Marine and Freshwater Ecosystems 11:31-
44.
Scheffer, M., 1989. Alternative stable states in eutrophic shallow freshwater
systems: a minimal model. Hidrobiological Bulletin 23:73-85.
Scheffer, M., 1990. Multiplicity of stable states in freshwater systems.
Hydrobiologia 200/201:475-486.
Scheffer, M. & E. Jeppesen, 1998. Alternative states in shallow lakes. En:
jeppesen, E., Sondergaard, Ma., Sondergaard, Mo. & Cristoffersen, K.
(Editores). The structuring role of submerged macrophytes in lakes. Ecological
studies, Springer Verlag, New York.
Scheffer, M., 1998. Ecology of shallow lakes. Population and Community
Biology. Chapman & Hall, London.
Scheffer M, Szabo, S., Gragnani, A., Van Nes, E.H., Rinaldi, S., Kautsky, N.,
Norberg, J., Roijackers, R.M. & R.J. Franken, 2003. Floating plant dominance
as a stable state. Proceedings of North American Scientific Society 100:4040-
4045.
Shao, Z., Xie, P. & Y. Zhuge, 2001. Long-term changes in planktonic rotifers in
a subtropical Chinese lake dominated by filter-feeding fishes. Freshwater
Biology 46:973–986.
Søndergaard, M., Jeppesen, E. & H. F Aaser, 1997. Neomysis integer in a
shallow hypertrophic brackish lake: distribution and predation by three-spined
stickleback (Gasterosteus aculeatus). Hydrobiologia 428:151-159.
77
Talling, J.F. & J. Lemoalle. 1998. Ecological dynamics of tropical inland
waters. Cambridge University Press, Cambridge.
Teixeira de Mello, F., Eguren, G. & M. Loureiro, 2003. Ensamble de Peces de
una cañada de la cuenca baja de del río Santa Lucía (Uruguay). I Encuentro de
Ecología del Uruguay. Facultad de Ciencias. UdelaR.
Timms, R. M. & B. Moss, 1984. Prevention of growth of potentially dense
phytoplankton populations by zooplankton grazing, in the presence of
zooplanktivorous fish, in a shallow wetland ecosystem. Limnology and
Oceanography 29:472–486.
Timson, S. & J. Layboourn-Parry, 1985. The behavioural responses and
tolerance of freshwater benthic cyclopoid copepods to hypoxia and anoxia.
Hydrobiologia 127:257-263.
Underwood, A. J., 1997. Experiments in Ecology. Cambridge University Press,
Cambridge.
Valderrama, J., 1981. The simultaneous analysis of total N y P in natural
waters. Marine Chemistry 10:1009-1022.
Van de Meutter, F., Stoks, R. & L. De Meester, 2005. Spatial avoidance of
littoral and pelagic invertebrate predators by Daphnia. Oecologia 142:489-
499.
von Ende, C., 1993. Reapeted measures analysis: growth and other time-
dependent measures. En: Scheiner, S. & J. Gurevitch (Editores). Design and
analysis of ecological experiments. Chapman & Hall. Nueva York.
78
Voss, S. & H. Mumm, 1999. Where to stay by day and night: size-specific and
seasonal differences in horizontal and vertical distribution of Chaoborus
flavicans larvae. Freshwater Biology 42:201-213.
Vuille, T., 1991. Abundance, standing crop and production of microcrustacean
populations (Cladocera, Copepoda) in the littoral zone of Lake Biel,
Switzerland. Archive für Hydrobiologie 123:165-185.
Ward, H. B. & G. C. Whipple, 1959 Fresh-water Biology. John Wiley and Sons,
New York.
Wetzel, R.G., 1990. Land-water interfaces: Metabolic and limnological regulators. Internationale Vereinigung für Theoretische und Angewandte Limnologie 24:6-24.
Wicklum, D., 1999. Variation in horizontal zooplankton abundance in
mountain lakes: shore avoidance or fish predation? Journal of Plankton
Research 21:1957-1975.
Williamson, C. E., 1993. Linking predation risk models with behavioral
mechanisms: identifying population bottlenecks. Ecology 74: 320-331.
Wotjal, A., Frankiewicz, P., Izydorczyk, K. & M. Zalewski, 2003. Horizontal
migration of zooplankton in a littoral zone of the lowland Sulejow Reservoir
(Central Poland). Hydrobiologia 506-509:339-346.
Yafe, A., Loureiro, M., Scasso, F. & F. Quintans, 2002. Feeding of two
Cichlidae species (Perciformes) in an hypertrophic urban lake. Iheringia, Série
Zoologia [online] 92:73-79. Disponible en:<http://www.scielo.br/