microorganismos antagonistas: una alternativa para el

214 Nayelli Ayatzol Vidal-Martínez et al. ITEA-Inf. Tec. Econ. Agrar. 117(3): 214-226

Microorganismos antagonistas: una alternativa parael control biológico de enfermedades fúngicas presentesen el cultivo de café (Coffea arabica L.)

Nayelli Ayatzol Vidal-Martínez1, Rosalba Argumedo-Delira1,Jesús Ricardo Sánchez-Pale2, Roberto Gregorio Chiquito-Contreras1,Daniel González-Mendoza3 y Gabriela Sánchez-Viveros1,*

1 Posgrado en Ciencias Agropecuarias, Facultad de Ciencias Agrícolas, Universidad Veracruzana. CircuitoGonzalo Aguirre Beltrán s/n, Zona Universitaria C.P. 91090, Xalapa, Veracruz, México

2 Facultad de Ciencias Agrícolas, Universidad Autónoma del Estado de México, Instituto Literario 100Col. Centro C.P. 50000, Toluca del Lerdo, México

3 Instituto de Ciencias Agrícolas, Universidad Autónoma de Baja California, Av. Álvaro Obregón y JuliánCarrillo s/n Col. Nueva C.P. 21100, Mexicali, Baja California, México

Resumen

El control biológico aprovecha la capacidad de algunos microorganismos para controlar las poblacionesde vectores en plantas; y poco se conoce de los mecanismos de control con antagonistas contra agentesfúngicos. El café tiene importancia en el sector agrícola con prestigio a nivel mundial. Existen facto resbióticos que delimitan y disminuyen la calidad de la producción del grano de café, destaca la presen-cia de enfermedades causadas principalmente por hongos como Hemileia vastatrix Berkeley & Bromme,causante de la roya anaranjada del café, Cercospora coffeicola Berkeley & Curtis que causa la manchade hierro y Mycena citricolor Berkeley & Curtis, de ojo de gallo. La presente revisión tiene por objetivorecopilar información bibliográfica disponible, respecto al control biológico como alternativa para laagricultura moderna, las interacciones y mecanismos antagónicos a patógenos entre microorganismos,con énfasis en el control biológico de enfermedades causadas por hongos fitopatógenos en el cultivode café (Coffea arabica L.). Las citas bibliográficas muestran que es necesario realizar investigacionesenfocadas en el aislamiento, identificación y selección de microorganismos entre las comunidades mi-crobianas, con énfasis en el discernimiento de los mecanismos que influyen en el ciclo de vida de los pa-tógenos y, definir con ello la posible aplicación biotecnológica durante la producción de café.

Palabras clave: Antagonismo, bacterias, control biológico, hongos, fitopatógenos.

Antagonist microorganism: an alternative for the biological control of fungal diseases present in coffeecrop (Coffea arabica L.)

Abstract

Biological control takes advantage of the ability of some microorganisms to control populations of vec-tors in plants; however, little is known about the mechanisms of control with antagonists against fun-gal agents. Coffee is important in agricultural sector at a global level. There are some biotic factors which

* Autor para correspondencia: [email protected]

Cita del artículo: Vidal-Martínez NA, Argumedo-Delira R, Sánchez-Pale JR, Chiquito-Contreras RG, González-Men-doza D, Sánchez-Viveros G (2021). Microorganismos antagonistas: una alternativa para el control biológico deenfermedades fúngicas presentes en el cultivo de café (Coffea arabica L.). ITEA-Información Técnica EconómicaAgraria 117(3): 214-226. https://doi.org/10.12706/itea.2020.042

Nayelli Ayatzol Vidal-Martínez et al. ITEA-Inf. Tec. Econ. Agrar. 117(3): 214-226 215

Introducción

limit and reduce quality in the production of coffee bean, specially is relevant the presence of diseasescaused mainly by fungi such as Hemileia vastatrix Berkeley & Bromme causing orange coffee rust, Cer-cospora coffeicola Berkeley & Curtis which causes brown eye spot and Mycena citricolor Berkeley & Cur-tis, causing American leaf spot disease. The present review compiles available information related tobiological control in modern agriculture, interactions and antagonist mechanisms to pathogens betweenmicroorganism emphasizing in biological control of diseases caused by phytopathogenic fungi in cof-fee (Coffea arabica L.). In this sense, research focused in isolation, identification and selection of mi-croorganisms from microbial communities is needed, highlighting the description of mechanismswhich influence the life cycle of pathogens in order to define the possible biotechnological applicationduring the coffee production.

Keywords: Antagonist, bacteria, biological control, fungi, phytopathogens.

El control biológico se define como el uso deorganismos vivos para disminuir la poblaciónde organismos plaga específicos, de maneramenos dañina al ambiente (Eilenberg et al.,2001). Estos enemigos naturales deben sermuy específicos y atacar a un grupo limitadode especies plaga que pudieran estar relacio-nadas. Esta es la razón para la identificaciónapropiada de las plagas y enfermedades pre-sentes en una plantación, así como distinguirlos enemigos naturales que permita un con-trol biológico seguro y eficaz (Dreistadt, 2014).

Actualmente, existe un gran interés en la bús -queda de microorganismos con capacidadantagónica de patógenos, presentes en cul-tivos de importancia económica y enfocadoshacia una agricultura alternativa; así comopor sus beneficios en el potencial activo y enla disminución del uso de productos químicos,lo que disminuye el impacto ecológico quecausan (Villamil et al., 2015; Sánchez-Garcíaet al., 2017). Se ha demostrado que el uso demicroorganismos endófitos y el manejo delos sistemas agroforestales, coadyu va a re-gular el impacto negativo de patógenos ycontrolar vectores causantes de enfermeda-des en las plantas, en la promoción del cre ci -miento, la reducción de la severidad de unaenfermedad y en la inducción de mecanis-mos de defensa de las plantas (Silva et al.,2012; Cerda et al., 2020).

Por otro lado, el café es un producto de pres-tigio social a nivel mundial, y de los principa-les cultivos de importancia del sector agrícola,por la generación de ingresos en más de 15mil millones de dólares al año, e involucra enel proceso productivo cerca de 20 millones depersonas de manera directa o indirecta (Te-mis-Pérez et al., 2011). A pesar de generar im-portantes divisas, existen factores bióticos yabióticos que delimitan y disminuyen la cali-dad del grano de café. Se destaca el cons-tante desafío al que se enfrenta esta activi-dad agrícola para el control de plagas, comola broca (Hipothenemus hampei Ferrari), elminador de la hoja (Leucoptera coffeelia Gué-rin) y de enfermedades como la Roya del café(Hemileia vastatrix Berkeley & Bromme) con-siderada como la patología de mayor impor-tancia económica (Canet y Soto, 2016; Torreset al., 2020), seguida de Ojo de gallo (Mycenacitricolor Berkeley & Curtis) y Mancha de hie-rro (Cercospora coffeicola Berkeley & Curtis)(SENASICA, 2018). El objetivo de esta revisiónes recopilar la información bibliográfica dis-ponible, respecto al control biológico como al-ternativa para la agricultura moderna, lasinteracciones y mecanismos antagónicos a pa-tógenos entre microorganismos, con énfasisen el control biológico de enfermedades cau-sadas por hongos fitopatógenos en el cultivode café (Coffea arabica L.).


Control biológico

Poco se conoce de los microorganismos an-tagonistas que se encuentran en los ecosis-temas de manera natural y que ejercen un pa-pel protector para las plantas, al reducir eldaño causado por enfermedades ocasionadaspor agentes patogénicos. La presencia de es-tos últimos genera un impacto negativo paramuchos cultivos de importancia agrícola, porlo que el productor se ve obligado a incre-mentar la aplicación de productos químicos,aun cuando sea restringido el uso de plaguici -das, debido al grave impacto que ocasionan alambiente y a los propios consumidores. Es porello, que en la actualidad se ha incrementadolas investigaciones encaminadas a métodosde control más eficientes y seguros (Gerboreet al., 2014; Sánchez-García et al., 2017).

El control biológico es un método atractivopara el manejo de plagas causadas por insec -tos y por enfermedades, que resultan de lasinteracciones entre organismos, dependien -do del ambiente en el que se están llevandoestas asociaciones. Es una alternativa eficien -te y económica, que tiene una amplia difu-sión por su efecto positivo en el rendimientoy posibilidad de producir una agricultura or-gánica, en especial este método puede ope-rar en diversas situaciones gracias a las inves -tigaciones dirigidas a la identificación de losmecanismos de acción de cada especie (Nega,2014; Sánchez-García et al., 2017).

Varios autores definen al control biológicocomo la acción para mantener a una poblaciónde organismos plaga en baja densidad dismi-nuyendo sus efectos, con la ayuda de parásitos,depredadores, patógenos, microor ganismos,o el uso de sus productos como agentes de con -trol que pueden estar presentes de maneranatural o ser introducidos (Guédez et al., 2008;Baron et al., 2019). Existen diversos métodosde control biológico, los cuales incluyen gru-pos de microorganismos con capacidad an-tagónica, en los que destacan los hongos ybacterias. Los productos elaborados con estos

microorganismos pueden ser aplicados di-rectamente en las semillas, por inmersión deplántulas, aplicación al suelo, por aspersiónfoliar y en frutos (Bhattacharjee y Dey, 2014).

De acuerdo con Helmuth (2000) y Guédez etal. (2008), el control biológico se puede cla-sificar en: 1) Control biológico clásico: con-siste en introducir enemigos naturales queson exóticos para el lugar y favorecer su re-producción masiva, por la ausencia de ene-migos naturales nativos que pueden generaragentes de control eficaces. 2) Control bio-lógico inundativo: reside en la liberación con-trolada y masiva de enemigos naturalescuando la reproducción de un enemigo na-tural no es suficiente, controlando la plaga.3) Control biológico inoculativo: se definecomo la liberación de una pequeña cantidadde enemigos naturales al inicio del ciclo delcultivo, aguardando que estos se establez-can, se reproduzcan y, en las próximas gene-raciones continúen controlando la plaga du-rante un tiempo prolongado.

Interacción entre planta y microorganismosbenéficos

Las interacciones entre microorganismos en losecosistemas, varían dependiendo de la es peciey el ambiente; éstas interacciones pueden lle-gar a ser sinérgicas, mutualistas, anta gónicaso de competencia. Las plantas requieren reco -nocer a estos microorganismos para respon-der a ellos de manera apropiada (Cano, 2011).Una planta puede llegar a albergar una grancantidad de comunidades microbianas, quepueden proliferar dentro de varios órganos,en las raíces y en la superficie de las hojas; es-tos pueden ayudar de manera directa o in-directa en la protección hacia patógenos o enla promoción del crecimiento (Bulgarelli etal., 2013).

Las comunidades de microorganismos que tie-nen como hábitat la planta, se denominan

bio ma microbiano y pueden generar efectospositivos en diversos procesos, como la ger-minación de semillas, el vigor de las plantas, elcrecimiento y desarrollo, así como en mejorarla nutrición, incrementar la productividad ydisminuir la incidencia de enfermedades. Al-gunos grupos microbianos tienen la capacidadde disminuir el estrés produciendo enzimascon acción antioxidante, así como también,participar en la rizorremediación pudiendoacumular metales pesados que amenazan eldesarrollo de la planta (Huang et al., 2013).

Entre los microorganismos benéficos asocia-dos a las plantas en la zona de la rizosfera, sedestacan las bacterias fijadoras de nitrógeno,rizobacterias promotoras del crecimientoPGPR (Plant growth-promoting rhizobacte-ria, por sus siglas en inglés) hongos endo– yectomicorrizicos y hongos promotores delcrecimiento (León y Rojas, 2015). La presen-cia o ausencia de estos microorganismos estárelacionada con la cantidad y calidad de losexudados radicales y de las interacciones mi-crobianas que ocurren en la rizosfera (Raaij-makers et al., 2009). Algunas especies bacte-rianas, como las PGPR tienen la capacidad decolonizar las raíces y promover el crecimientode las plantas mediante la mineralización dela materia orgánica. Otras ejercen acción decontrol biológico de patógenos, la fijación denitrógeno, la solubilización de fósforo, el au-mento en la disponibilidad de micronutrien-tes y la promoción del crecimiento en raíces(Pii et al., 2015). En la filósfera, las bacteriaspueden influir en el crecimiento de las plan-tas, suprimir o estimular la colonización y lainfección de tejidos por patógenos presentesen la planta (Yadav et al., 2010).

Control de patógenos por microorganismos

Existe un gran interés por la búsqueda de al-ternativas biológicas para el control de pató -genos de las plantas que permitan disminuir

la aplicación de productos químicos, entre es-tas opciones destaca el uso de agentes mi-crobianos de control biológico. Por lo gene-ral, los fitopatógenos tienen antagonistasbiológicos y en los últimos años el empleo debacterias, hongos filamentosos y levadurashan sido utilizados en programas de controlsobre diferentes patógenos de interés agrí-cola (Hernández-Lauzardo et al., 2007). Apro-ximadamente el 10 % de los microorganis-mos aislados, tienen la capacidad de inhibirel crecimiento de patógenos, con caracterís-ticas de agresividad, persistencia, rápido cre-cimiento y capacidad de colonizar el mediodonde se encuentra el agente causal (Ulloa-Ogaz et al., 2015).

Algunos microorganismos que se han utili-zado como agentes microbianos de controlson las bacterias de los géneros Agrobacte-rium, Bacillus, Pseudomonas y en hongos losgéneros de Ampelomyces, Candida, Conio thy -rum y Trichoderma, por tener diversos me-canismos de acción. Las principales caracte-rísticas de un microorganismo seleccionadocomo agente antagonista son: 1) capacidadpara colonizar superficies y persistir; 2) mayorhabilidad para adquirir nutrientes; 3) capa-cidad de adaptación y sobrevivencia a dife-rentes condiciones ambientales; 4) estabilidadgenética; 5) eficacia en bajas concentraciones;6) bajos requerimientos de elementos nutri-cionales especiales y; 7) eficacia en una ampliagama de microorganismos patógenos (Izzed-din y Medina, 2011; Ulloa-Ogaz et al., 2015).

Mecanismos de acción de losmicroorganismos antagonistas

La filogenética de diversos microorganismoscon capacidad natural para actuar como an-tagonistas ante varios patógenos vegetales hacobrado interés, sin embargo, para poder im-plementarla de manera más adecuada, es desuma importancia discernir los mecanismos de



acción para desarrollar procesos seguros deaplicación, así como de elección de cepas efi-cientes (Allori Stazzonelli et al., 2014; Ulloa-Ogaz et al., 2015). Por lo cual, es indispensa-ble la identificación y comprensión de losmecanismos de acción entre antagonistas ypatógenos, así como el tipo de ambiente endonde se desarrollan satisfactoriamente pues -to que, estos microorganismos dependen delos factores bióticos y abióticos para expresarsu potencial, lo que permitirá seleccionar losagentes más eficaces para el control bioló-gico (Cano, 2011; Nega, 2014).

Dentro de los mecanismos de acción asociadosa microorganismos antagonistas (Figura 1)destaca la competencia por espacio y nutrien -tes, antibiosis, el parasitismo o el micopara-sitismo en el cual el microorganismo anta-gonista parasita las células del patógeno ydegrada su pared celular, la retracción de lamembrana plasmática y desorganización decitoplasma (Romero-Cortes et al., 2015). La

fungistasis tiene que ver con la imposición dedormancia por el controlador biológico, al li-mitar nutrientes como el carbono al pató-geno (De Boer et al., 2003). Otros mecanis-mos son la inducción de la resistencia en lasplantas, la depredación, así como la secreciónde metabolitos tóxicos volátiles y la produc-ción de enzimas líticas (Bhattacharjee y Dey,2014; Ulloa-Ogaz et al., 2015).

Algunos de los mecanismos asociados con elefecto antagónico de especies como Bacillusspp. y Pseudomonas spp., son por contactocomo hiperparasitismo y predación; la pro-ducción de compuestos con actividad antimi -crobiana y la resistencia sistémica inducida(Haddad et al., 2013; Villarreal-Delgado et al.,2018). Para las especies de Bacillus destaca laproducción de antibióticos como los lipo-péptidos no ribosomales que incluyen sur-factinas, itaurinas y fengicinas con actividadantibacteriana y antifúngica que van a alte-rar procesos celulares del patógeno como el

Figura 1. Mecanismos en microorganismos (Suarez et al., 2009; Cano, 2011; Ditix et al., 2015).Figure 1. Mechanisms in microorganisms (Suarez et al., 2009; Cano, 2011; Ditix et al., 2015).

metabolismo energético, la homeostasis in-tracelular de calcio y el procesamiento deRNA (Lanna-Filho et al., 2010; Villarreal-Del-gado et al., 2018). Además de la antibiosis,los lipopéptidos favorecen el establecimientode Bacillus al regular la motilidad y la forma -ción de biopelículas sin embargo, su estudioin situ es complejo (Mora et al., 2015). Otro delos mecanismos del género Bacillus más re-portados contra patógenos fúngicos es la ex-cresión de enzimas líticas (quitinasas y β-glu-canasas) que van a degradar los principalespolisacáridos que conforman la pared celularde hifas de patógenos como Rhizoctonia so-lani, Botrytis elliptica y Colletotrichum lage-narium (Martínez-Absalón et al, 2014; Shafiet al., 2017). Diversos géneros de Bacillus concapacidad de control biológico sintetizan si-deróforos, regulando la disponibilidad dehierro a través de su quelatación (Fe3+-side-roforo) limitando el crecimiento y coloniza-ción de patógenos dependientes de hierro y;para Pseudomonas se reporta la producciónde antibióticos como el 2,4-diacetilfloroglu-cinol, supresor natural en el suelo, así comola pioluteorina, pirrolnitrina y síntesis de en-zimas oxido-reductasas con efecto directosobre los patógenos (Scharf et al., 2014; Sotoet al., 2018).

En el caso de Trichoderma, es un hongo opor-tunista de rápido crecimiento y antagonistade hongos patógenos, oomicetos y nemato-dos por la competición de espacio y nutrien-tes. Otro mecanismo de este antagonista esel micoparasitismo, que incluye el reconoci-miento del huésped, ataque, penetración ymuerte. Durante este proceso el hongo se-grega algunos metabolitos secundarios (tri-chodermina, dermadina, suzukacilina, viri-dina, alameticina) que degradan la paredcelular, e inhibe el crecimiento de otros mi-croorganismos. Trichoderma puede parasi-tar la hifa del patógeno, realizar diversoscambios en la fisiología del hospedante y pe-netrar la pared celular por la acción hidrolí-

tica de enzimas como quitinasas y glucanasas;otro mecanismo reportado para este hongoes la antibiosis. Cabe mencionar que los me-tabolitos secundarios producidos por Tricho-derma dependen del tipo de cepa y se hanclasificado en tres categorías: 1) antibióticosvolátiles como 6-pentil-α-pirona y aquellosderivados del isocianuro; 2) compuestos so-lubles en agua (ácido heptenoico) y 3) oligo-péptidos ricos en ácido γ-aminobutírico (Khanet al., 2020; Thapa et al., 2020).

Hemileia vastatrix (Roya amarilla del café)

Es un hongo biótrofo o parasito obligado queinfecta a las hojas del café. Se han reporta docerca de 32 razas de roya que atacan especiesde género Coffea, principalmente a arabica,canephora y liberica. La raza II es la que pre-valece en la mayoría de los países cafeticul-tores atacando todas las variedades cultiva-das de C. arabica, que no expresa resistenciaal patógeno (Cristancho-Ardila et al., 2007).El primer síntoma es la aparición de manchasde color amarillo-naranja o rojo-anaranjadoen el envés de la hoja, que van aumentandode tamaño gradualmente, esto por el desarro -llo de las uredosporas y teliosporas. Estas úl-timas pueden encontrarse en grupos com-pactos que generalmente se empalman entrelas urediniosporas; que son las estructuras en -cargadas de la supervivencia e infección delhongo (Rivillas-Osorio et al., 2011). En dañosseveros, puede causar hasta el 60 % de defo-liación originando una reducción en el rendi-miento de la planta (Virginio y Astorga, 2015).

Microorganismos antagónicosde H. vastatrix

En el control biológico de la roya de café sehan evaluado hongos y bacterias, aislados dela superficie de las hojas, ramas y raíces de laplanta (Silva et al., 2012; Mejía, 2015). Como


antagonistas de H. vastatrix se indica a Baci-llus subtilis Cohn que reduce la infección enmás de un 77 % en invernadero, al limitar eldesarrollo de urediniosporas en la hoja, y dis-minuir el número de células madre de haus-torios, aplicado ocho días previos a la inocu-lación de H. vastatrix; y el efecto protector dePseudomonas putida Trevisan, se observó alser aplicado cuatro horas antes en las hojas decafé. Estás bacterias no solo producen meta-bolitos secundarios y enzimas (lipoxigenasas,β-glucanasas y quitinasas) que inhiben la ger-minación de la Roya, también inducen resis-tencia sistémica en la planta (Haddad et al.,2013; Rivillas-Osorio et al., 2011).

En el caso de los hongos Acremonium byssoi-des Gams & Lim, Calcarisporium arbusculaPreuss, C. ovalisporum Petch y Sporothrix gut-tuliformis Hoog, pueden colonizar e inhibir eldesarrollo de las uredosporas y los tubos ger-minativos. Entre tanto, Talaromyces wort-mannii Klöcker, Lecanicillium lecanii Zimm,Verticillium hemileiae Bouriquet y V. lecaniiZimm se han reportado como micoparasitos deH. vastatrix (Jackson et al., 2012; Haddad et al.,2013; Díaz-Vicente et al., 2014).

Shiomi et al. (2006), aislaron 44 cepas bacte-rianas endófitas de hojas y ramas de café, delas cuales 23 cepas presentaron capacidadpara inhibir hasta 40 % la germinación de lauredosporas de Hemileia vastatrix. Se desta-caron Bacillus lentimorbus Dutky, B. CereusFrankland & Frankland, Clavibacter michiga-nensis subsp. michiganensis Smith, Klebsiellapneumoniae Schroeter, Klebsiella pneumo-niae Schroeter, Pandorae pnomenusa Coeye,Kocuria kristinae Kloos, Cedecea davisae Gri-mont y Acinetobacter cal coaceticus Beije-rinck. La eficacia varió según el momento dela aplicación, siendo más eficaz de 24 horasa 72 horas antes que el patógeno. Por otrolado, Silva et al. (2012), aislaron 234 cepasbacterianas y fúngicas de hojas, ramas y raí-ces de plantas de café de la variedad Mundonovo, de ellas, 119 cepas bacterias presenta-

ron resultados superiores en comparación conel tratamiento control. Escherichia fergusoniiFarmer, Acinetobacter calcoaceticus Brisou yPrévot y Salmonella entérica serovar Typhi,presentaron resultados positivos en produc-ción de fosfatasa, producción de ácido indola-cético, sideróforos, citoquininas y giberelinas,lo que podría relacionarse con la capacidad debacterias en dófitas en la promoción del cre-cimiento. Las cepas bacterianas Brevibacilluschoshinensis Takagi, Pectobacterium caroto-vorum Jones, Bacillus megaterium Bary, Mi-crobacterium testaceum Komagata & Lizukay Cedecea davisae Grimont presentaron ca-pacidad antagónica y reducción de severi-dad de la enfermedad en un 97 % y 100 %.

M. citricolor (Ojo de gallo)

Ojo de gallo, gotera del cafeto, candelilla vi-ruela y ojo de pavo real, son los nombres porel cual se le conoce a la enfermedad causa dapor M. cítricolor, la cual fue descubierta porprimera vez en Colombia por Michelsen en1880 (IICA, 1999). El daño se puede obser varprincipalmente en plantaciones con excesode sombrío con especies forestales, alta hu-medad relativa, baja luminosidad, poca ven-tilación y altas precipitaciones. Las hojas decafé son la principal estructura de afecta-ción, causando la defoliación que conduce ala disminución fotosintética de la planta, loque perjudica su desarrollo y producción (Ri-villas-Osorio y Castro-Toro, 2011).

El impacto económico causado por esta en-fermedad es diverso en las diferentes zonascafetaleras en Latinoamérica. En Puerto Ricose han estimado pérdidas de hasta un 75 %,en Costa Rica se han visto afectadas hasta un15 % del total de hectáreas sembradas concafé y en Guatemala se reporta una inciden-cia del 49 %. En México, M. citricolor se en-cuentra presente en diversas zonas cafetale-ras, por lo que se considera de importancia


económica a pesar de que las pérdidas no seande consecuencias, sin embargo, esta enfer-medad se encuentra bajo vigilancia epide-miológica fitosanitaria debido a las pérdidasdescritas en otros países (SENASICA, 2014),Mycena citricolor Berkeley & Curtis tiene unamplio rango de plantas hospederos, entrelas que destaca el níspero (Eriobotrya japo-nica Thunb), el cacao (Theobroma cacao L.),el café (Coffea arabica L.), guamo churito(Inga vera Willd), anturios (Anthurium spp.),begonias (Begania spp), claveles (Dianthusspp), entre otras plantas que sirven de som-bra para el café y ornamentales (Rivillas-Oso-rio y Castro-Toro, 2011).

Microorganismos antagónicosde M. citricolor

Son pocas las investigaciones encaminadas ala búsqueda de microorganismos con capa-cidad antagónica ante M. citricolor. Khan et al.(2020), indican que la efectividad antagóni -ca de Trichoderma longibrachiatum Rifai esdebido a una mezcla de metabolitos secun-darios (Tricodimerol, Bislongiquinólido, Sor-bicilinas, Bisvertinol, Bisvertinolona), que cau-san lisis de las hifas del patógeno. Por supar te, Vargas (1984) señaló la efectividad deTrichoderma sp. en conjunto con un fungicidaelaborado a base de oxicloruro de cobre (Co-box), favoreciendo de manera notable la dis-minución de las lesiones. Sin embargo, los re-sultados obtenidos al evaluar de maneraindividual a T. harzianum no favoreció a estehongo. En contra parte, Salas (1970) encontróresultados positivos al confrontar in vitro a T.harzianum con M. citricolor, observando la ca-pacidad del antagonista al parasitar y provo-car lisis en micelio y cabecillas del hongo fi-topatógeno. Mora et al. (1989), indican lacapacidad antagónica de aislamientos bacte-rianos en cafetos con presencia de Mycena ci-tricolor Berkeley & Curtis, observando la des-trucción de las esporas fúngicas después de la

inoculación con la suspensión bacteriana, queproducen exoenzimas hidrolíticas, impidien -do progreso de la enfermedad. Quesada-Chan -to y Jiménez-Ulate (1996), describieron unaactividad antifúngica en la evaluación del ex-tracto filtrado libre de células, obteni do delcrecimiento de Bacillus sp., concluyen do comouna alternativa con potencial para el controlde dicho patógeno.

C. coffeicola (Mancha de hierro)

C. coffeicola es una de las enfermedades másantiguas del cultivo de café, siendo un pro-blema fitosanitario desde la plántula en el vi-vero hasta el campo. En vivero se observa ladefoliación, afectando notablemente el cre-cimiento de las plantas siendo inadecuadaspara la siembra. En cultivos con baja fertili-zación, el patógeno causa daño en los gra-nos, favoreciendo la entrada para otros hon-gos, así como su caída prematura llegando acausar pérdidas del 15 % al 30 % (Lacerda etal., 2013). En México, ésta enfermedad seencuentra bajo vigilancia debido a los dañoseconómicos que ha causado en los países ca-fetaleros.

Las lesiones en hojas causas por C. coffeicolase describen como manchas anfígenas (porhaz y envés), redondas de aproximadamente1 mm a 3 mm de diámetro, el centro con unacoloración blanco grisáceo, circundado porun anillo marginal uniforme de color rojizoo marrón. En los frutos, el pergamino se man-cha y la pulpa se pega a los granos causandodeformidad en la almendra (González et al.,2000). En cuanto a los factores climáticos quefavorecen la presencia de este hongo, se des-taca las altas temperaturas, presentando másdaños en meses de verano y climas cálidos,por la noche y en días fríos, con altas hume-dad se puede favorecer las fructificacionesconidiales de aspecto grisáceo en ambos la-dos de la hoja (Rengifo-Guzmán et al., 2002).


Microorganismos antagónicosde C. coffeicola

Las investigaciones encaminadas al controlbiológico específicamente para la especie deC. coffeicola son muy escasas. Sirinunta y Aka -rapisan (2015), evaluaron bacterias aisladasde la rizosfera de C. arabica, obteniendo dosbacterias del género de Bacillus ssp. con carac-terísticas antagónicas ante mancha de hierro,cuyos resultados inhibieron al hongo patóge -no, aplicando la formulación de la bacteria24 horas antes o después de la inoculacióndel patógeno.

Otros trabajos relacionados con el controlbiológico para el género de Cercospora men-cionan la eficacia de B. subtilis ante el dañoen Lactuca sativa L., observando una inhibi-ción del 81 % (Srimai y Akarapisarn, 2014).Este grupo de bacterias también se han indi-cado como antagonista para C. beticola Sacc(Lindow y Brandl, 2003). En cuanto a hongosutilizados para el control de este fitopató-geno, destaca Trichoderma aislado de remo-lacha azucarera con un porcentaje de inhibi-ción de 63,5 % hasta la inhibición de lagerminación de conidios de C. beticola (Ga-lletti et al., 2008).

Conclusión

Con base en los antecedentes bibliográficosexpuestos, se puede afirmar que el controlbiológico representa una alternativa para laagricultura moderna, además es necesariorealizar investigaciones enfocadas a conocermás a detalle las interacciones del bioma mi-crobiano, la eficiencia antagónica, así como,los mecanismos de interacción entre los bac-terias y hongos, que influyen en el ciclo devida de los patógenos para definir su posibleaplicación biotecnológica, durante la pro-ducción de café. El control biológico con mi-croorganismos antagonistas promete ser una

técnica con potencial para el manejo de laRoya amarilla del café (H. vastatrix), Manchade hierro (C. coffeicola) y Ojo de gallo (M. ci-tricolor). Así mismo, resulta de interés aislar,identificar y seleccionar microorganismos an-tagónicos nativos, presentes en el microhabi -tat de una región cafetalera y generar agen-tes de control biológico para la agriculturamoderna que no tuviera limitaciones abióticaspara su multiplicación y mecanismo de acción.

Agradecimientos

El primer autor agradece la beca CONACyTpara la realización de estudios de nivel doc-toral.

Referencias bibliográficas

Allori Stazzonelli E, Yasem MG, Ploper LD (2014).Inhibición de Sclerotinia sclerotiorum por me-tabolitos volátiles y no volátiles producidos porespecies nativas del género Trichoderma. Revi-sta Agronomica del Noroeste Argentino 34(2):197-199.

Baron NC, Rigobelo EC, Zied DC (2019). Filamen-tous fungi in biological control: current statusand future perspectives. Chilean Journal ofAgricultural Research 79(2): 307-315. https://dx.doi.org/10.4067/S0718-583920 19000200307

Bhattacharjee R, Dey U (2014). An overview offungal and bacterial biopesticides to controlplant pathogens/diseases. African Journal ofMicrobiology Research 8(17): 1779-1762. https://doi.org/10.5897/AJMR2013.6356

Bulgarelli D, Schlaeppi K, Spaepen S, van ThemaatEVL, Schulze-Lefert P (2013). Structure and func-tions of the bacterial microbiota of plants. An-nual Review of Plant Biology 64: 807-838.

Canet G, Soto C (2016). Principales plagas y enfer-medades del cafeto. En: La situación y tenden-cias de la producción de café en América Latina


y el Caribe (Ed. Canet G, Soto C, Ocampo P, Ri-vera J, Navarro A, Guatemala GM, Villanueva S),pp. 22-42. IICA, CIATEJ. San José, Costa Rica.

Cano MA (2011). Interacción de microorganismosbenéficos en plantas: Micorrizas, Trichodermaspp. y Pseudomonas spp. una revisión. RevistaU.D.C.A. Actualidad & Divulgación Científica14(2): 15-31. https://doi.org/10.31910/rudca.v14.n2.2011.771

Cerda R, Avelino J, Harvey CA, Gary C, Tixier P,Allinne C (2020). Coffee agroforestry systemscapable of reducing disease-induced yield andeconomic losses while providing multiple ecosys-tem services. Crop Protection 134: 105149.https://doi.org/10.1016/j.cropro.2020.105149

Cristancho-Ardila MA, Escobar-Ochoa C, Ocampo-Muñoz JD (2007). Evolución de razas de Hemileiavastatrix en Colombia. Cenicafé 58 (4): 340-359.

De Boer W, Verheggen P, Klein Gunnewiek PJA,Kowalchuk GA, van Veen JA (2003). Microbialcommunity composition affects soil fungistasis.Applied and Environmental Microbiology 69(2):835-844. https://doi.org/10.1128/AEM.69.2.835-844.2003

Díaz-Vicente VM, Pinzón-Rincón EP, Pérez-Quinta-nilla JN, Cabrera-Alvarado ME, Magallanes-Ce-deño R, De Coss-Flores ME (2014). El hongo Ver-ticillum hemileiae Bouriquet, alternativa para elcontrol de la roya del cafeto (Hemileia vastatrixBerk et Br.). Agro productividad 7(3): 58-62.

Dreistadt SH (2014). Biological control and natu-ral enemies of invertebrates. Pest Notes Publi-cation 74140. Agriculture and Natural Re-sources. University of California. 6 pp.

Eilenberg J, Hajek A, Lomer C (2001). Suggestionsfor unifying the terminology in biological con-trol. BioControl 46: 387-400. https://doi.org/10.1023/A:1014193329979

Galletti S, Burzi PL, Cerato C, Marinello S, Sala E(2008). Trichoderma as a potential biocontrolagent for Cercospora leaf spot of sugar beet.BioControl 53(1): 917-930. https://doi.org/10.1007/s10526-007-9113-1

Gerbore J, Benhamou N, Vallance J, Le Floch G,Grizard D, Regnault-Roger C, Rey P (2014). Bi-

ological control of plant pathogens: advan-tages and limitations seen through the casestudy of Pythium oligandrum. EnvironmentalScience and Pollution Research 21: 4847-4860.https://doi.org/10.1007/s11356-013-1807-6

González A, Fajardo M, Leguizamón-Caycedo J,Cristancho-Ardila MA, Chaves-Cordoba B (2000).Variabilidad morfológica, patogénica y mole-cular de aislamientos de Cercospora coffeicola.Cenicafé. 51(4): 306-315.

Guédez C, Castillo C, Cañizales L, Olivar R (2008).Control biológico: una herramienta para el de-sarrollo sustentable y sostenible. Academia7(13): 50-74.

Haddad F, Saraiva RM, Mizubuti ESG, Romeiro RS,Maffia LA (2013). Antifungal compounds as amechanism to control Hemileia vastatrix by an-tagonistic bacteria. Tropical Plant Pathology38(5): 398-405. https://doi.org/10.1590/S1982-56762013000500004

Helmuth WR (2000). Manejo integrado y controlbiológico de plagas y enfermedades. Una guíateórica. Proexant. Ecuador. 115 p.

Hernández-Lauzardo AN, Bautista-Baños S, Ve-lázquez-del Valle MG, Hernández-Rodríguez A(2007). Uso de Microorganismos antagonistasen el control de enfermedades postcosecha enfrutos. Revista Mexicana de Fitopatología 25(1):66-74.

Huang LF, Song LX, Xia XJ, Mao WH, Shi K, ZhouYH, Yu JQ (2013). Plant-soil feedbacks and soilsickness: From mechanisms to application in agri-culture. Journal of Chemical Ecology 39: 232-242. https://doi.org/10.1007/s10886-013-0244-9

IICA (1999). Desafíos de la cafeticultura en Centro-américa. PROMECAFE, CIRAD, IRD, Francia. 496 p.

Izzeddin N, Medina L (2011). Efecto del control bio-lógico por antagonistas sobre patógenos en ve-getales de consumo humano. Salus 15(3): 8-12.

Jackson D, Skillman J, Vandermeer J (2012). Indi-rect biological control of the coffee leaf rust,Hemileia vastatrix, by the entomogenous fun-gus Lecanicillium lecanii in a complex coffeeagroecosystem. Biological Control 61: 89-97.https://doi.org/10.1016/j.biocontrol.2012.01.004


Khan KAA, Najeeb S, Hussain S, Xie B, Li Y (2020).Bioactive secondary metabolites from Tricho-derma spp against phytopathogenic fungi. Mi-croorganisms 8(6): 817 https://doi.org/10.3390/microorganisms8060817

Lanna-Filho R, Ferro HM, Pinho RSC (2010). Con-trole biológico mediado por Bacillus subtilis.Revista Trópica 4:12-20.

Lacerda PTB, Estevao SP, Stella SM, Pereida MF(2013). Progress of Cercospora leaf spot in cof-fee under different irrigation management sys-tems and plating densities. Coffee Science, La-vras 8(2): 158-167.

León LH, Rojas LM (2015). Determinación del po-tencial promotor del crecimiento vegetal deAzotobacter spp. aislados de la rizósfera demalezas en cultivos de maíz (Zea mays L.).Scientia Agropecuaria 6(4): 247-257. http://dx.doi.org/10.17268/sci.agropecu.2015.04.02

Lindow SE, Brandl MT (2003). Microbiology of thePhyllosphere. Applied and environmental mi-crobiology. 69(4): 1875-1883. http://dx.doi.org/10.1128/AEM.69.4.1875-1883.2003

Martínez-Absalón S, Rojas-Solís D, Hernández-León R, Prieto-Barajas C, Orozco-MosquedaMC, Peña-Cabriales JJ, Sakuda S, Valencia-Can-tero E, Santoyo G (2014). Potential use and mo -de of action of the new strain Bacillus thurin -giensis UM96 for the biological control of thegray mold phytopathogen Botrytis cinerea. Bio-control Science Technology 24: 1349-1362. http://dx.doi.org/10.1080/09583157.2014.940846

Mejía LC (2015). Microbiomas y control biológicocomo alternativa de manejo de la roya ana-ranjada del cafeto. En: Memorias del SeminarioCientífico Internacional Manejo Agroecológicode la Roya del Café. 16-18 septiembre 2014, Ciu -dad de Panamá, Panamá. pp. 47-54.

Mora F, Ramírez C, Vargas E, Rodríguez T (1989).Empleo de bacterias antagonistas en el com-bate de la enfermedad Ojo de Gallo del cafetocausada por Mycena citricolor (Berk & Curt)Sacc. Turrialba 39(3): 346-352.

Mora I, Cabrefiga J, Montesinos E (2015). Cycliclipopeptide biosynthetic genes and products,and inhibitory activity of plant-associated Bacil-

lus against phytopathogenic bacteria. PLoS One10: e0127738. http://dx.doi.org/10.1371/jour-nal.pone.0127738

Nega A (2014). Review on concepts in BiologicalControl of Plant Pathogens. Journal of Biolo gy,Agriculture and Healthcare 4(27): 33-54.

Pii Y, Mimmo T, Tomasi N, Terzano R, Cesco S,Crecchio C (2015). Microbial interactions in therhizosphere: beneficial influences of plantgrowth-promoting rhizobacteria on nutrientacquisition process. A review. Biology and Fer-tility of Soil 51: 403-415. https://doi.org/10.1007/s00374-015-0996-1

Quesada-Chanto F, Jiménez-Ulate F (1996). Shortcommunication: In vitro evaluation of a Bacillussp. for the biological control of the coffee phy-topathogen Mycena citricolor. World Journalof Microbiology and Biotecnology 12(1): 97-98.

Raaijmakers JM, Paulitz TC, Steinberg C, Alabou-vette C, Moënne-Loccoz Y (2009). The rhizos-phere: a playground and battlefield for soilbornepathogens and beneficial microorganisms.Plant and Soil 321: 341-361. https://doi.org/10.1007/s11104-008-9568-6

Rengifo-Guzmán HG, Leguizamón-Caydedo JE,Riaño-Herrera NM (2002). Algunos aspectosbiológicos de Cercospora coffeicola. Cenicafé53(3): 169-177.

Rivillas-Osorio CA, Serna-Giraldo CA, Cristancho-Ardilla MA, Gaitán-Bustamante AL (2011). Laroya del cafeto en Colombia. Impacto, manejoy costos de control. Boletín Técnico Cenicafé 36.53 pp.

Rivillas-Osorio CA, Castro-Toro AM (2011). Ojo deGallo o Gota del Cafeto (Omphalia flavida).Boletín Técnico Cenicafé 37. 25 pp.

Romero-Cortes T, López-Pérez PA, Ramírez-LepeM, Cuervo-Parra JA (2015). Modelado cinéticodel micoparasitismo por Trichoderma harzia-num contra Cladosporium cladosporioides ais-lado de frutos de cacao (Theobroma cacao).Chilean Journal Agricultural Animal Sciences31(3): 32-45. http://dx.doi.org/10.4067/S0719-38902016000100004

Salas JA (1970). Studies on the production of theperfect stage of Mycena citricolor (Bert & Curt)Ph.D. Thesis. University of California, Berkeley.117 p.


Sánchez-García BM, Espinosa-Huerta E, Villordo-Pi-neda E, Rodríguez-Guerra R, Mora-Avilés MA(2017). Identificación molecular y evaluaciónantagónica in vitro de cepas nativas de Tricho-derma spp. sobre hongos fitopatógenos en raízen frijol (Phaseolus vulgaris L.) cv. Montcalm.Agrociencia 51(1): 63-79.

Scharf DH, Heinekamp T, Brakhage AA (2014).Human and plant fungal pathogens: the role ofsecondary metabolites. PLoS Pathogens 10(1):e1003859. http://dx.doi.org/10.1371/journal.ppat.1003859

SENASICA (2014). Ojo de gallo Mycena citricolor(Berkeley & Curtis). Ficha Técnica (49) Direc-ción General de Sanidad Vegetal. 16 p.

SENASICA (2018). Fitosanidad de cafeto: Situa-ción epidemiológica de la Roya del Cafeto yotros riesgos Fitosanitarios asociados al cultivodel Cafeto en diez estados productores. Boletínepidemiológico No. 63. SAGARPA-SENASICA-DGSV México. 5 pp.

Shafi J, Tian H, Ji M (2017). Bacillus species as ver-satile weapons for plant pathogens: a review.Biotechnology and Biotechnological Equip-ment 31: 446-459. http://dx.doi.org/10.1080/13102818.2017.1286950

Shiomi HF, Silva HSA, de Melo IS, Nunes FV, BettiolW (2006). Bioprospecting endophytic bacteriafor biological control of coffee leaf rust. Scien-tia Agricola 63(1): 32-39. https://doi.org/10.1590/S0103-90162006000100006

Silva HSA, Tozzi JP, Terrasan CRF, Bettiol W (2012).Endophytic microorganism from coffee tissuesas plant growth promoters and biocontrolagents of coffee leaf rust. Biological Control 63:62-67. https://doi.org/10.1016/j.biocontrol.2012.06.005

Sirinunta A, Akarapisan A (2015). Screening ofantagonistic bacteria for controlling Cercosporacoffeicola in Arabica coffee. Journal of Agri-cultural Technology 11(5): 1209-1218.

Soto F, Tramón C, Aqueveque P, Bruijn J (2018). Mi-croorganismos antagonistas que inhiben el de-sarrollo de patógenos en post-cosecha de li-mones (Citrus limon L.). Chilean Journal ofAgricultural & Animal Sciences 34(2): 173-184.

https://doi.org/10.4067/S0719-38902018005000406

Srimai K, Akarapisarn A (2014). Bacillus subtilisLBF02 as biocontrol agent against leaf spot dis-eases caused by Cercospora lactucae-sativae inlettuce. Journal of Agricultural Science 6(3):151-158. https://doi.org/10.5539/jas.v6n3p151

Temis-Pérez AL, López-Malo Vigil A, Sosa-MoralesME (2011). Producción del café (Coffea arabicaL.): cultivo, beneficio, plagas y enfermedades.Temas selectos de Ingeniería de Alimentos 5(2):54-74.

Thapa S, Sotang N, Limbu AK, Joshi A (2020). Im-pact of Trichoderma sp. in agriculture: A mini-review. Journal Biology Today s World 9(7): 227.

Torres NE, Melchor-Martínez EM, Ochoa JS, Ra-mírez-Mendoza RA, Parra-Saldívar R, IqbalHMN (2020). Impact of climate change andearly development of coffee rust. An overviewof control strategies to preserve organic culti-vars in Mexico. Science of The Total Environ-ment 738: 140225. https://doi.org/10.1016/j.sc-itotenv.2020.140225

Ulloa-Ogaz AL, Muñoz-Castellanos LN, Nevárez-Moorillón GV (2015). Biocontrol of phyto patho -gens: Antibiotic production as mechanism of con-trol. En: The Battle Against Microbial Pathogens:Basic Science, Technological Advances and Ed-ucational Programs (Ed. Méndez-Vilas A), pp.305-309. Formatex, Badajoz, España.

Vargas E (1984). Interacción de tratamiento bio-lógico y químico en el combate del ojo de ga-llo (Mycena citricolor) en el cafeto. AgronomíaCostarricense 8(2): 91-97.

Villamil JE, Viteri SE, Villegas WL (2015). Aplicaciónde antagonistas microbianos para el controlbiológico de Moniliophthora roreri Cif & Par enTheobroma cacao L. Bajo condiciones de cam -po. Revista de la Facultad Nacional de Agro-nomía de Medellín 68(1): 7441-7450. http://dx.doi. org/ 10.15446/rfnam.v68n1.47830

Villarreal-Delgado MF, Villa-Rodríguez ED, Cira-Chávez LA, Estrada-Alvarado MI, Parra-Cota FI,Santos-Villalobos S (2018). El género Bacilluscomo agente de control biológico y sus impli-caciones en la bioseguridad agrícola. Revista



Mexicana de Fitopatología 36(1): 95-130. https://doi.org/10.18781/r.mex.fit.1706-5

Virginio FE, Astorga DC (2015). Prevención y con-trol de la roya del café. Manual de buenasprácticas para técnicos y facilitadores. Manualtécnico No. 131. Centro Agronómico Tropical deInvestigación y Enseñanza. Turrialba, CostaRica. 96 pp.

Yadav R, Karamanoli K, Vokou D (2010). Estimat-ing bacterial population on the phyllosphere byserial dilution plating and leaf imprint meth-ods. Ecoprint 17: 47-52. https://doi.org/10.3126/eco.v17i0.4105

(Aceptado para publicación el 5 de diciembre de2020)

microorganismos antagonistas: una alternativa para el

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