Bol. San. Veg., Plagas, 22: 339-349, 1996

Aspectos ecológicos de los parásitos de los tisanópteros en España

A. LACASA, J. A. SÁNCHEZ y M. LORCA.

Al tratar de conocer los enemigos naturales de Frankliniella occidentalis (Pergande, 1898) en un ecosistema cultivado de hortalizas sensibles al virus del bronceado del tomate (TSWV) en el Sureste español, se han encontrado dos parásitos de trips: Ceranisus menes (WALKER, 1839) y Ceranisus lepidotus GRAHAM, 1963 (Hymenoptera: Eulophidae).

Los dos han sido encontrados asociados a poblaciones larvarias de F. occidentalis y de otras especies de trips, en varias plantas, siendo particularmente frecuentes y abun­dantes en Rapistrum rugosum y en Rosmarinus officinalis. Se han capturado en tram­pas pegajosas de colores amarillo y azul en invernaderos cultivados de pimiento, desde principios de abril hasta finales de julio en 1995. Los máximos en las capturas se pre­sentan en mayo y junio, siendo Ceranisus menes el más abundante y frecuente.

A. LACASA, J. A. SÁNCHEZ y M. LoRCA.Dpto. de Protección Vegetal. C.I.D.A., Consejería de Medio Ambiente, Agricultura y Água.C/Mayor, s/n. 30150 La Alberca (MURCIA).

Palabras clave: Parásitos hospedantes, ecología

INTRODUCCIÓN

Varias especies de trips han sido conside­rados como plagas de algunos cultivos espa­ñoles: Liothrips oleae en el olivo, Haplothrips tritici, Limothrips cerealium y L. denticornis, en algunos cereales; Thrips tabaci en la cebolla y otros cultivos; Hercinothrips femoralis en la platanera; Heliothrips haemorroidalis en naranjo, aguacate y algunos cultivos ornamentales; Thrips (Taeniothrips) meridionalis en necta­rina y Gynaikothrips ficorum en los Ficus de hoja pequeña. Todos ellos han merecido la atención de diferentes autores y, algunos, de intervenciones especiales para su control en determinados momentos (LACASA, 1993 y 1994).

Algunos de ellos, como L. oleae, tuvieron gran importancia en el pasado, tanto por los perjuicios ocasionados como por su amplia

de trips, Ceranisus menes, Ceranisus lepidotus, plantas

distribución geográfica, resultando difícil encontrarlos ahora en los cultivos específi­cos en los que fueron plaga. En cualquier caso, los medios químicos han sido el prin­cipal, y casi único, método de control, sien­do poco conocidos lo enemigos naturales que pudieran ejercer alguna regulación de los niveles poblacionales.

Sin embargo, ningún trips ha tenido las connotaciones que está teniendo Frankliniella occidentalis en la agricultura española; por sus daños imputables a la acción directa de las elevadas poblaciones, y por la gran eficacia en la transmisión del virus del bronceado del tomate (Tomato Spotted Wilt Virus: TSWV). El papel del trips en la evolución de la enfermedad es decisivo en la regiones cálidas, donde la virosis llega a ser limitante para determina­dos cultivos hortícolas y ornamentales, tal como ocurre en comarcas costeras del

Sureste peninsular (LACASA y CONTRERAS,

1993;LACASAeítí/. 1994).El control de este trips resulta dificultoso

y se han explorado todos los medios, dada supolifagia y los bajos niveles poblacionalesque, como vector, son admisibles en los cul-tivos sensibles a TSWV. De entre los enemi-gos naturales de los trips, son quizá los para-sitoides, el grupo menos indagado y conoci-do, dado el reducido tamaño de los hospe-dantes. Tanto es así, que no hemos encontra-do referencias de ellos en nuestro país.LOOMANS y VAN LENTEREN (1995) señalanhaber encontrado ejemplares de Ceranisusmenes recolectados en Málaga en 1974 en elBritish Museum (Natural History). En lacolección de preparaciones de trips de DELCAÑIZO de 1960 hemos encontrado algunosejemplares de Thripastichus (Tetrastichus)gentilei, sin que se indicaran referencias. Enlos Ficus nítida de Valencia encontramos,hace un tiempo, este insecto parasitando lar-vas de G. ficorum.

Todos los parásitos de trips se incluyendentro de los Chalcidoidea, la mayor parteson endoparásitos de estadios larvarios detrips y se encuadran en la familia Eulophidae,subfamilias Entedontinae (géneros Ceranisus,Thripobius, Goetheana, Entedonastichus yPedobius) o Tetrastichinae (Thripastichus);unas pocas especies son parásitos de huevosde trips, como Megaphragma(Trigchogrammatidae, Oligositinae) oPolynema (Mymaridae; Mymarinae)(LOOMANS y VAN LENTEREN, 1995).

Quizá sean Ceranisus menes y C. ameri-censis (especie norteamericana recientemen-te utilizada en Europa en ensayos de controlde Frankliniella occidentalis) los parasitoi-des más estudiados. Sus potencialidadespara el control de algunos trips que sonplaga en cultivos hortícolas y ornamentales(F occidentalis, F. schultzei, F. intonsa y T.tabaci), los parámetros biológicos y las rela-ciones de parasitismo han sido determinadaspor LOOMANS et al. (1992), LOOMANS et al.(1993), GREEN y PARRELLA (1995),LOOMANS et al. (1995), MURRAI y LOOMANS

1995) y LOOMANS y PAKOZDI (1995).

Al realizar estudios de epidemiologíadel TSWV y de dinámica poblacional desu vector F. occidentalis en comarcas hor-tícolas del Sureste español, particular-mente azotadas por la virosis, nos propu-simos conocer los enemigos naturalesasociados a las poblaciones de este trips,tanto en los cultivos como en las plantasespontáneas que coloniza. En el presentetrabajo se exponen los resultados sobrelos parásitos encontrados, concerniendo aaspectos ecológicos (hospedantes vegeta-les y los trips que los colonizan), de com-portamiento y de evolución poblacional.Además se incluyen las característicasbiológicas más relevantes y detalles demorfología que permite diferenciarlos, asícomo observaciones puntuales efectuadasfuera del entorno donde se ubicó la expe-riencia.

MATERIALES Y MÉTODOS

Las experiencias se desarrollaron en elCampo de Cartagena (Murcia), donde sesuceden y solapan cultivos de invierno(lechuga, alcachofa, habas, etc., al airelibre y pimiento grueso en invernadero) yde verano (pimiento para pimentón, toma-te, melón). Se delimitó una superficie deunas 30 ha, representativa de la comarca,tanto por la incidencia del trips como de lavirosis.

Desde 1993 hasta noviembre de 1995 seha muestreado la flora espontánea asociadaa los cultivos o que crece en sus proximida-des. Cada semana se tomaron muestras delas especies predominantes que tuvieron flo-res. Cada muestra estuvo constituida por 10flores. (Calendula, Carpobrotus y Convol-vulus) y por 10 tallos floridos de 15 cm delongitud para el resto.

Tanto en Rosmarinus officinalis comoen Rapistrum rugosum el seguimiento dela presencia y abundancia de parasitoidesse realizó, además, golpeando cada semanaun número fijo de inflorescencias sobreuna superficie blanca y recogiendo los

individuos con un aspirador manual. Ellopermitió disponer de individuos para ensa-yar el parasitismo en condiciones de labo-ratorio.

Las especies botánicas muestreadasfueron las siguientes: Calendula arvensis,Portulaca olerácea, Solarium nigrum,Sisymbrium irio, Rosmarinus officinalis,Rapist rum rugo sum, Bras sica cossonianay Carpobrotus edulis, ocasionalmente, semuestreó en Limonium sp., Amaranthusblitoides, Cardarla draba, Diplotaxis eru-coides e ínula viscosa. Fuera de la zonadelimitada se muestrearon ocasionalmen-te Retama sphaerocarpa en la Comarcadel Noroeste (Valentín-Murcia), Hordeumvulgare en Balsicas (Murcia) yOnobrychis sativa en Sarrión (Teruel).

En cada muestra se contaron los parasi-toides y los adultos y larvas de cada una delas especies de trips asociadas al vegetaltomado.

En un cultivo experimental de pimientode la variedad Atol, realizado en inverna-dero, se ha seguido la evolución de laspoblaciones de los trips y de los parasitoi-des. El cultivo era conducido bajo tressupuestos en sendos invernaderos: controlquímico de los trips y malla densa (14x10hilos/cm.) en las aperturas laterales de ven-tilación (4B); control químico de los tripssin mallas en las aperturas (4A1), y un tes-tigo donde no se hacían tratamientos espe-cíficos contra trips y no había mallas en lasaperturas (4A2).

Cada semana se tomaron 10 flores y 10hojas en cada invernadero. Al extraer losinsectos se examinaron las larvas de los tripsbajo la lupa binocular, para detectar el posi-ble parasitismo.

En cada invernadero se dispuso unaplaca pegajosa de color amarillo y otra decolor azul (HORIVER®). Bajo la lupa bino-cular se examinaban, y se reconocían ycontaban los parasitoides presentes.Cuando hubieron dudas en la identidad dealgunos individuos se extrajeron y se reali-zaron preparaciones microscópicas para suidentificación.

RESULTADOS

Especies encontradas

A lo largo del período de desarrollo de losensayos y en las prospecciones llevadas acabo, las especies encontradas han sido:Ceranisus menes (WALKER, 1839) yCeranisus lepidotus GRAHAM, 1963.

La identidad de los primeros ejemplarescapturados de la primera especie nos fue con-firmada por A. LOOMANS (1991, com. perso-nal) Dep. of Entomology, WageningenAgricultural University (Holanda). Las prime-ros ejemplares de Ceranisus lepidotus consti-tuían la primera vez que se encontraba des-pués de la descripción por GRAHAM en 1963,fueron identificados por LA SALLE (BritishMuseum-Natural History) (LOOMANS, 1992).

DATOS SOBRE LA BIOLOGÍA, HÁBI-TOS Y HOSPEDANTES

Las poblaciones de C. menes y C. lepido-tus encontradas han estado compuestasexclusivamente por hembras. Este hechoviene a indicar la existencia de partenogéne-sis telítoca en ambos casos, aunque LOMANSy VAN LENTEREN (1995) señalan haberencontrado un macho de C. menes, no ocu-rriendo lo mismo con C. lepidotus, del quesólo se han encontrado hembras.

Las hembras de C. menes incrustan unhuevo en el cuerpo de la larva, con preferen-cia por las de primer estadio y las de segundoestadio de pocos días. Todo el desarrollo lar-vario del parasitoide tiene lugar en el cuerpodel hospedante, abandonándolo en el momen-to de realizar la ninfosis. La duración del desa-rrollo varía, según LOOMANS y VAN LENTEREN(1995), con la raza. Para los individuos deabdomen marrón varía entre 36 y 39 días a20°C y entre 26 y 30 días a 25°C. Para lasrazas europeas de abdomen amarillo el desa-rrollo se alarga de forma notable, presentandoamplias variaciones entre individuos: entre85,4±26,7 días y 114,4±25,6 días a 20°C yentre 33,4 y 36,6±10,4 días a 25°C.

Se proporciona una pequeña clave taxonómica para los parasitoides de trips conoci-dos en España (ver dibujos).

1(2). Funículo y clava con 3 segmentosThripastichus (GRAHAM, 1987) . T. gentilei (DEL GUERCIO) . (Cuerpo de color marrónoscuro, a veces, con una mancha piriforme de color claro que alcanza los 3 primerossegmentos del abdomen patas y antenas más claras que el resto del cuerpo. Alas hiali-no-plumosas. Tamaño de la hembra 1,4 mm.).

2(1). Funículo con 2 segmentos Ceranisus (WALKER, 1838).

3(4). Clava con 2 segmentos. Cabeza y tórax totalmente negros. Patas de color claro.Vena cubital fuertemente curvada hacia arriba, dejando un área desprovista de sedas deba-jo de ella Ceranisusmenes (WALKER, 1839).

(El tamaño de la hembra varía entre 0,6 y 1 mm. El color del abdomen es variable,desde el amarillo pálido hasta el marrón).

4(3). Clava con 3 segmentos. Cuerpo totalmente negro, con reflejos metálicos decolor verde en la cabeza y en el tórax. Vena cubital casi recta

Ceranisus lepidotus GRAHAM, 1963.

(El tamaño de la hembra oscila entre 1,5 y 1,8 mm. Presenta una fina reticulación enla cabeza y en el tórax).

CLAVE TAXONÓMICA

Mientras que C. menes es consideradacosmopolita, extendiéndose por todos loscontinentes, C. lepidotus sólo es conocida enel Reino Unido y en España. A C. menes sela ha encontrado sobre una amplia gama devegetales cultivados y algunos espontáneos,parasitando, mayoritariamente, especies delSuborden Terebrantia, algunas de ellas pre-sentes en España: F. occidentalis, F. intonsa,F. schultzei, Thrips tabaci, T. flavus yKakothrips robustus. En condiciones experi-mentales LOOMANS y VAN LENTEREN (1995)también obtienen parasitismo sobre Thripsfuscipennis, T. major, y Thrips(Taeniothrips) vulgatissimus. Lo hemosencontrado, junto a otras especies de tripsque supuestamente serían también hospeda-dores, en cebada, asociado a Limothripscerealium y Stenothrips graminum, y enesparceta asociado a Odontothrips confusus,O. ignobilis y Thrips (Taeniothrips) meridio-nalis.

FLORA HOSPEDANTEY TRIPS ASOCIADOS

En cuadro 1 se reflejan los vegetalessobre los que se han encontrado las especiesde Ceranisus, la frecuencia y abundancia desus capturas y los trips que a ellos se aso-cian, especificando si las poblaciones decada uno estaban compuestas por adultos opor adultos y larvas. Esto último es un indi-cativo de la posibilidad de que entre los tripsy el Ceranisus haya una relación de parasi-tismo, dado el carácter polenófago demuchas especies de Thysanoptera. Comoapuntan LOOMANS y VAN LENTEREN (1995)tampoco la parasitación en condiciones delaboratorio supone una relación parasitariaen condiciones naturales, ya que la estructu-ra de la planta o del órgano de ésta coloniza-do por las larvas, condiciona la eficiencia enla búsqueda del hospedante por parte deladulto de Ceranisus. Estos autores han cons-tatado que la gama de hospedantes acepta-dos por C. menes es algo más amplia que lagama de los ecológicamente disponibles.

Señalan que ha ocurrido con Thrips fusci-pennis, T. major y T. vulgatisimus, que sonaceptados en condiciones de laboratorio entanto que no encuentran larvas parasitadasen condiciones de campo.

En cualquier caso los resultados obteni-dos amplían la lista de hospedantes vegeta-les de C. menes confeccionada por LOOMANSy VAN LENTEREN (1995) en las siguientesespecies R. ojficinalis, R. rugosum, B. cos-soniana, R. sphaerocarpa, O. sativa,Limonium sp., C. edulis, Ch. múrale, M.arvensis y U. dioica. Entre los posibles tripshospedadores la lista de los ya citados severía ampliada por Thrips angusticeps,Thrips meridionalis, Odontothrips confusus,O. ignobilis, Ceratothrips discolor, C. frici,Melanthrips fuscus, Aeolothrips collaris,Ae. intermedius, Ae. tenuicornis, Ae. melisi,Ae. andalusiacus y Limothrips cerealium,teniendo constancia de puesta en larvas deesta última especie.

Por lo que se refiere a Ceranisus lepido-tus, tenemos constancia de la oviposición enlarvas de L. cerealium y de encontrarlo enplantas de cebada donde además habían lar-vas de Stenothrips graminum. Su asociacióna R. officinalis, R. rugosum, B. cossoniana yH. vulgare, colonizados por un buen númerode trips en estados larvarios, nos hace pensaren una relación de parasitismo amplia, noespecífica, tal como ocurre con sus congéne-res C. menes y C. ruselli.

EVOLUCIÓNDE LAS POBLACIONES

En los muéstreos tomados en cultivos depimiento en invernadero, las poblacioneslarvarias de trips estuvieron compuestas,casi exclusivamente, por ejemplares de F.occidentalis, no encontrado en ningún casolarvas aparentemente parasitadas.

En las placas cromotrópicas, tanto en las decolor amarillo como en las de color azul, secapturaron individuos de las dos especies deCeranisus (Figs. 1 y 2). Las capturas de C.menes fueron más abundantes en placas amari-

Cuadro 1 .-Plantas hospedantes y trips asociados a Ceranisus menes y Ceranisus lepidotus.A=abundancia, Infrecuencia, A=adultos de trips, L=larvas.

Fig. 1.-Evolución de las capturas de Ceranisus menes en placas cromotrópicas.4B: Control químico contra trips y mallas en las aperturas laterales;

4A1: Control químico contra trips sin malla en las aperturas; 4A2: Testigo, sin tratamientos específicos contra trips.

Fig. 2.~Evolución de las capturas de Ceranisus lepidotus en placas cromotrópicas.4B: Control químico contra trips y mallas en las aperturas laterales;

4A1: Control químico contra trips sin malla en las aperturas; 4A2: Testigo, sin tratamientos específicos contra trips

lias. Respeto a C. lepidotus no se aprecian gran-des diferencias entre las dos coloraciones deplaca. Ello viene a indicar que las amarillasresultarían más adecuadas para el seguimientode la evolución de las poblaciones o para detec-tar la presencia de este parasitoide, aunque ten-dría el inconveniente de capturarlos, en caso deque se hicieran sueltas para el control del trips.

En 1994 los primeros ejemplares de C.menes aparecieron a principios de febrero,resultando esporádica su presencia hasta finalesde abril. Los máximos de capturas se presentanentre finales de mayo y mediados de julio,coincidiendo con máximos en las poblacioneslarvarias de Frankliniella occidentalis en loscultivos. Se observan diferencias en las pobla-ciones entre invernaderos, correspondiendo losmáximos niveles y más prolongada presenciade C. menes, al que no se realizan intervencio-nes químicas específicas contra trips. Lasmallas en las aperturas de ventilación resultanun obstáculo para la inmigración y la posibleinstalación de los parasitoides en el cultivo.

Los primeros ejemplares de C. lepidotus secapturan a mediados de abril y los últimos aprincipios de julio (Fig. 2), siendo reducidos losniveles y esporádicas aquéllas.

Los seguimiento directos realizados en R.officinalis a lo largo de 1995, en las proximida-des de los invernaderos, han proporcionado unapauta evolutiva de las poblaciones similar a lade capturas en placas cromotrópicas instaladasen el cultivo. Los primeros adultos de C. menesse recolectaron a principios de abril, siendo lascapturas intermitentes hasta principios de julio;se dejan de encontrar en el período más cálido,volviendo a capturarse a mediados de septiem-bre. Desde estas fechas hasta principios dediciembre las capturas fueron asiduas y cons-tantes, encontrándose en los meses de septiem-bre y octubre niveles poblacionales más altosque en la primavera.

La carencia de los parasitoides durante elestío puede deberse a las altas temperaturasmáximas que se registran (38-42°C) en estaépoca, lo que ha sido indicado como un factorlimitante en algunas regiones de la India porDANIEL (1986), SAXENA (1981) y en Europapor LOOMANS (1991).

El seguimiento análogo realizado en B.cossoniana y en R. rugosum proporcionó losprimeras capturas de parasitoides también amediados de abril, y se prolongaron de formaasidua hasta el final del ciclo vegetativo delas plantas, a principios de junio.

En esos hospedantes, las poblaciones lar-varias de trips fueron algo más abundantes yconstantes que en R. officinalis, lo que expli-caría, quizás, la asiduidad en las capturassemanales. En estos casos C. lepidotus fuealgo más frecuente y abundante que en R.officinalis.

Fuera del área de estudio, las dos especiesde parasitoides fueron encontradas en H.vulgare en Balsicas (Murcia) en mayo yjunio. En muestras de O. sativa tomadas enSarrión (Teruel) a mediados de junio, sóloejemplares de C. menes con el abdomenmarrón fueron encontrados. Sobre R.sphae-rocarpa en el Noroeste de Murcia, se encon-traron ejemplares de C. menes de abdomenmarrón con unas densidades altísimas, encontraste con los bajos niveles poblacionalesde trips. En muéstreos realizados una y dossemanas más tarde, los niveles del trips y delparasitoide se habían reducido hasta casidesaparecer.

Como se puede apreciar, C. menes seencuentra ampliamente distribuido en laPenínsula Ibérica. LOOMANS y VANLENTEREN (1995) lo señalan en el País Vasco,Cantabria, Cataluña y Murcia. Hemos tenidola oportunidad de encontrar especímenes conel abdomen claro en Quartiera y enVillamoura (Algarve-Portugal) asociados apoblaciones de Thrips major sobre plantasornamentales de los jardines de la ciudad.

AGRADECIMIENTOS

A Umbe Pennaroli por la rotulación delos dibujos y a Faith Birtwell por la ayuda enla traducción del resumen al inglés. Los dosúltimos autores agradecen la beca concedidapor la Consejería de Agricultura, Ganaderíay Pesca de la Comunidad Autónoma de laRegión de Murcia.

ABSTRACT

LACASA, A.; J. Á. SÁNCHEZ Y M. LORCA, 1996: Ecological aspects of Thysanoptera para-sites in Spain. Bol. San. Veg. Plagas, 22 (2): 339-349.

Attempts were made to know the natural enemies of Frankliniella occidentalis(Pergande, 1895) in ecosystems of vegetables crops sensitive to the Tomato Spotted WiltVirus (TSWV) in South East Spain. Two thrips parasites were found: Ceranisus menes(Walker, 1839) and Ceranisus lepidotus Graham, 1963 (Hymenoptera: Eulophidae).

Both of them have been found in association with larval populations of F.occidenta-lis and other thrips species in several plants, being particularly frequent and abundant inRapistrwn rugosum, Rosmarinus officinalis. They were captured in blue and yellowsticky traps in glasshouse pepper crops, from the beginning of April to the end of July1995. The greatest number of captures took place in May and June, Ceranisus menesbeing more frequent and abundant.

Key words: Thrips parasites, Ceranisus menes, Ceranisus lepidotus, host, plant, eco-logy.

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(Aceptado para su publicación: 12 Febrero 1996)