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Universidad de Costa Rica Facultad de Ciencias Escuela de Biología
Tesis presentada para optar al grado de Licenciatura en Biología con énfasis en Zoología
Asociaciones entre moluscos Heterobranquios (Mollusca: Gastropoda) y macroalgas en el Pacífico de Costa Rica
Kimbcrli D. García Méndez
A62370
CIUDAD UNIVERSITARIA RODRIGO FACIO
2015
MIEMBROS DEL TRIBUNAL
landa E. Camacho Garc' Co-Tutora de tesis
Rita Vargas Castillo, M.Sc. Lectora de tesis
¡. ntonio Vargas Miembro del tribum1
-----e nández García, Dra.
Co-Tutora de tesis
/ Jtrge Cortés Núñez, Dr. Lector de tesis
Paul Hinson Snortum, Dr. Representante del Decano
ii
DERECHOS DE PROPIEDAD INTELECTUAL
©2015
Kimberli D. García Méndez
Todos los derechos reservados
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DiEDIC TRORI
A mi mamá Lisbeth, por su amor y apoyo.
lV
AGRADECIMIENTOS
Primero, quiero agradecer profundamente a mi familia por el apoyo que he recibido a lo
largo de mis años de formación académica. En especial a mi mamá Lisbeth por su
constante ayuda y motivación, las cuales han sido claves para avanzar en el camino.
Este trabajo no se hubiera podido realizar sin el apoyo y la colaboración de una extensa
lista de personas e instituciones, las cuales depositaron su confianza en el proyecto.
En mi comité de tesis, le agradezco a Y o landa Camacho por su tiempo y dedicación
para instruirme en la Malacología. Gracias por ser mi mentora en estos años y
mostrarme el fascinante mundo de estas bellezas llamadas Opistobranquios. A Cindy
Fernández, por enseñarme sobre Ficología e incentivar mi interés hacia las algas,
gracias por transmitirme la admiración hacia este grupo. A ambas les agradezco sus
consejos y apoyo para las salidas de campo a través de sus proyectos de investigación.
A Rita Vargas, por acogerme en el Museo cuando inicié mi aventura con los
invertebrados marinos, así como por sus correcciones y sinceridad en sus comentarios,
los cuales han contribuido a mejorar el manuscrito. A Jorge Cortés, por sus consejos y
facilitación de literatura durante el desarrollo del presente trabajo.
Quiero expresar mi gratitud a Jeffrey Sibaja por su ayuda en el campo, sus comentarios
y consejos sobre el manuscrito. A Juan José "Chepe" Alvarado, por darme la
oportunidad de colaborar en su proyecto "Programa de monitoreo en Jos ecosistemas
arrecifales y comunidades coralinas de las Áreas de Conservación Tempisque (ACT) y
Osa (ACOSA)'', incluyendo la Isla del Coco (ACMIC), y facilitarme las salidas al
campo en estas localidades. Asimismo, agradecer a Conservación Internacional Costa
Rica (CI) por apoyar financieramente dicho proyecto.
Al personal del SINAC y de cada Área de Conservación visitada, por su colaboración y
permitir el desarrollo de mi tesis en el Pacífico costarricense. Al personal del Under Sea
Hunter por su ayuda en los muestreos en Ja Isla del Coco, en especial a Pepe, Juan
Manuel y Gil. A Minor Lara y a María Marta Chavarría por su ayuda en el campo en los
muestreos realizados en la zona de la Península de Santa Elena.
A todas aquellas personas que fueron mis compañeros durante los muestreos en el
campo, en especial a Jeffrey Sibaja, Andrés Beita, Carlos Garita, Juan Carlos Azofeifa,
Beatriz Naranjo, Rita Vargas, Victoria Bogantes y Davis Morera. En el laboratorio a
Mary Cruz Rojas por colaborar conmigo en la identificación de las algas rojas. A
Gerardo Umaña por facilitarme el software COMPAH para los análisis estadísticos. A
Franciny García por sus comentarios y consejos en la edición de imágenes y diseño
gráfico. También quiero extender mis agradecimientos a Hans Bertsch de la
Universidad Autónoma de Baja California y a Jesús S. Troncoso de la Universidad de
Vigo, por sus valiosos comentarios sobre el diseño de muestreo y consejos sobre
ecología de opistobranquios, respectivamente.
Quiero agradecer al Centro de Investigación en Ciencias del Mar y Limnología de la
Universidad de Costa Rica (UCR), por facilitarme el equipo y las instalaciones para el
desarrollo de esta tesis. A la Universidad de Costa Rica, que a través de la Vicerrectoría
de Investigación me apoyó económicamente para realizar las salidas al campo en el
Pacífico Central. Asimismo, a la Vicerrectoría de Vida Estudiantil que me financió la
asistencia a dos cursos internacionales y a un congreso internacional, como parte de la
formación durante mi investigación. Finalmente, agradecer a la Oficina de Becas de la
Universidad de Costa Rica que me apoyo económicamente durante toda mi carrera.
VI
ÍNDICE GENERAL
Contenido Página
I , INTRODUCCIÓN .......... ........ .. ............................................................................... 1
1. 1 Marco teórico ................................................................................................... 1
l .2 Dieta de los opistobranquios ............................................................................ 3
1 .3 Antecedentes .................................................................................................... 5
1.3 .1 Interacciones ecológicas opistobranquio-alga ................................. ..... 5
1.3.2 Otros estudios sobre la fauna de opistobranquios en Costa Rica ......... 6
1.4 Justificación .............................. ....... ................................................................. 7
ll. Hipótesis .................................................................................................................. 8
III. OBJETIVOS ................. .. ......................................................................................... 8
3.1 Objetivo general ............................................................................................... 8
3.2 Objetivos específicos .................................................. ....... ............................... 8
IV. MATERIALES Y MÉTODOS ............................................................................... 9
4. 1 Descripción del área de estudio ........................................................................ 9
4.1 Metodología ................................................................................................... 11
4.1. 1 Trabajo de campo ............................................................................... 11
4.1.2 Trabajo de laboratorio ........................................................................ 16
4.2 Análisis de datos .................................... ......................................................... 17
4.2.1 Riqueza y diversidad .......................................................................... 17
4.2.2 Descripción de las asociaciones ecológicas entre los opistobranquios y las macroalgas ........................................................................ .. ...................... 18
4.2.3 Evaluación de las preferencias hacia las macroalgas por parte de los opistobranquios .............................................................................................. 19
V. RESULTADOS ..................................................................................................... 21
víi
5.1 Heterobranquios asociados a macroalgas en el Pacífico de Costa Rica ......... 21
5 .2 Riqueza y Diversidad ......................................... ............................................ 26
5.3 Descripción de las asociaciones ecológicas entre los opistobranquios y las macroalgas ............................................................................................................. 32
5.4 Evaluación de las preferencias hacia las macroalgas por parte de los opistobranquios ..................................................................................................... 39
VI. DISCUSIÓN ............................................ ........................................................ ...... 42
6.1 Ensambles de opistobranquios: diversidad y riqueza ..................................... 42
6.2 Asociaciones opistobranquio-alga .................................................................. 45
6.2.1 Herbívoros generalistas ...................................................................... 45
6.2.2 Herbívoros especialistas ..................................................................... 46
6.2.3 Depredadores ...................................................................................... 48
VII. CONCLUSIONES ................................................................................................. 51
VIII. BIBLIOGRAFÍA ................................................................................................... 53
Apéndice I ....................................................................................................................... 66
Apéndice 11 ..................................................................................................................... 6 7
Apéndice 111 .................................................................................................................... 69
Apéndice IV .................................................................................................................... 70
Apéndice V ............................................................................................... ............... .. ..... 71
Anexo I: Catálogo de las especies .................................................................................. 72
viii
ÍNDICE DE FIGURAS
Figura Página
Figura l. Zonas de estudio en la costa Pacífica de Costa Rica ....................................... l O
Figura 2. Matrices utilizadas en el método estadístico de la Cuarta Esquina, para analizar las preferencias de los opistobranquios hacia los sustratos algales en el Pacífico de Costa Rica. Modificado de Legendre y Legendre 1998 ............................................. 20
Figura 3. Curva de acumulación de taxones de opistobranquios asociados a las macroalgas según esfuerzo de muestreo para cuatro zonas del Pacífico de Costa Rica. 27
Figura 4. Curva de rarefacción por especímenes de opistobranquios asociados a macroalgas en cuatro zonas del Pacífico de Costa Rica ................................................. 28
Figura 5. Dendrograma por restricción (orden geográfico) de la composición de los ensambles de opistobranquios en la costa Pacífica de Costa Rica ................................. 30
Figura 6. Dendrograma por restricción (orden geográfico) de la composición de macrolagas en la costa Pacífica de Costa Rica ............................................................... 31
Figura 7. Análisis de Componentes Principales hipergeométrico (PCAH) para los taxones de opistobranquios asociados a macroalgas en el Pacífico de Costa Rica. El escalamiento vectorial se realizó basado en los porcentajes de la varianza explicada para cada una de las especies de opistobranquios .................................................................. 37
Figura 8. Análisis de Conglomerados de dos vías que muestra la relación entre los taxones de opistobranquios (Pearson, unión simple) y las macroalgas (CNESS, unión promedio) en el Pacífico de Costa Rica. A través de un "Heat Map" o mapa de calor se muestran las probabilidades hipergeométricas de asociación ......................................... 38
Figura 9. Método de la Cuarta Esquina aplicado a las especies de opistobranquios asociados a algas en cuatro regiones del Pacífico de Costa Rica. Las filas son los atributos de las especies de opistobranquios (alimentación y cripsis), y las columnas atributos de las macroalgas ............................................................................................. 41
Figura l O. Aplysia parvula y algas a las que se asocia. a. Espécimen A. parvula vista dorsal; b. Talo de Asparagopsis taxiformis, fase de gametófito; c, d. Detalle de las frondas de A. taxiformis; e. Talo de Galaxaura rugosa; f. Detalle del la ramificación de G. rugosa . ....................................................................................................................... 73
lX
Figura 11. Dolabrifera dolabrifera y sustratos a1ga1es a Jos que se asocia. a. Vista dorsal; b. Tapetes a1ga1es; c. Padina caulescens in situ; d. Detalle de] talo; e. Corte transversal mostrando las células medulares y corticales de la base de] talo; f. Corte transversa] mostrando ]as células medulares ycortica]es del ápice del talo .................... 75
Figura 12. Opistobranquios asociados a] alga Padina durvillei. a. Do/abe/la auricularia, vista dorsal; b. Phyllaplysia padinae, vista dorsal; c. P. durvil/ei hábito in situ; d. Detalle del talo; e. Corte transversal mostrando las células medulares y corticales de la base del talo; f. Corte transversal mostrando las células medulares y corticales del ápice del talo ............................................................................................................................. 77
Figura 13. Phyllaplysia padinae asociada al alga Padina concrescens. a. Espécimen P. padinae vista dorsal; b. Padina concrescens in situ; c. Detalle del talo; d. Corte transversal mostrando las células medulares y corticales de la base del talo; e. Corte transversal mostrando las células medulares y corticales del ápice del talo; f. Corte transversal de la lámina con esporangios ........................................................................ 79
Figura 14. Phyllaplysia padinae asociada a Sargassum pacificum. a. Espécimen de P. padinae, vista dorsal; b. Sargassum pacificum in situ; c. Detalle del talo; d. Detalle de la lámina: vena central y criptostomas; e. Epibiontes de S. pacificum: briozoos sobre el eje central; f. Esponjas sobre los ejes laterales y las láminas ............................................... 80
Figura 15. Padina mexicana. a. Hábito in situ; b. Detalle del talo; c. Corte transversal mostrando las células medulares basales; d. Corte transversal mostrando las células medulares marginales ............................ ... ...... .... .... ........ ............... ................................. 81
Figura 16. Stylocheilus striatus y ejemplos de la variedad de sustratos a los que se asocia. a. Espécimen S. striatus, vista dorsal; b. Amphiroa sp. complejo E; c. Detalle del talo de Amphiroa sp. complejo E; d. Halimeda discoidea (Chlorophyta); e. Padina sp. (Ochrophyta); f. Rhodophyta filamentosa ...................................................................... 83
Figura 17. Stylocheilus striatus y algas a las que se asocia. a. Espécimen S. striatus, vista dorsal; b. Spyridia filamentosa in situ; c, d. Detalle del talo de S. filamentosa; e. Polysiphonia sp.; f . Detalle del talo de Polysiphonia sp ................................................ 84
Figura 18. Opistobranquios asociados a cianobacterias y a tapetes algales. a. Haminoea sp. vista dorsal, asociado a cianobacterias; b. S. striatus asociado a cianobacterias; c. Cianobacteria indet.; d. Detalle de la Cianobacteria; e. Tapetes alga]es; f. Polybranchia viridis vista dorsal, asociado a tapetes al gales .......................... ...................................... 87
X
Figura 19. Opistobranquios asociados al alga Codium isabelae. a. Placida sp., vista dorsal; b. Hermaea sp., vista dorsal; c. Codium isabelae in situ; d. Detalle del talo de C.
isabelae; e. Detalle de un utrículo; f. Detalle de un utrículo con gametangio ................ 88
Figura 20. Opistobranquios asociados al alga Cau/erpa sertularioides. a. Berthelinia ch/orís, vista dorsal; b. Lobiger souverbii, vista dorsal; c. Oxynoe panamensis, vista dorsal; d. Caulerpa sertularioides in situ; e. Detalle del talo; f. Corte transversal del estolón de C. sertularioides mostrando las trabéculas y el talo sifona1.. ........................ 91
Figura 21. Opistobranquios asociados al alga Viva lactuca. a. Elysia diomedea, vista dorsal; b. Elysia sp; vista dorsal; c. Viva lactuca in situ; d. Detalle del talo de U. lactuca; e. Detalle de las células superficiales de la lámina de V. lactuca; f. Corte transversal de la lámina mostrando las dos células de grosor de V. lactuca . ................. 93
Figura 22. Opistobranquios asociados al alga Halimeda discoidea; a. Elysia pusilla, vista dorsal; b. Elysia sp. 1, vista dorsal; c. Halimeda discoidea hábito in situ; d. Detalle del talo de H. discoidea; e. Detalle de los utrículos superficiales de H. discoidea; f. Detalle de un utrículo de H. discoidea ............................................................................ 95
Figura 23. Elysia sp. 2 y sustratos algales a los que se asocia. a. Elysia sp. 2, vista dorsal; b. Chlorodesmis caespitosa; c, d. Detalle del talo de C. caespitosa; e. Cladophora sp.; f. Detalle celular de Cladophora sp ..................................................... 97
Figura 24. Elysia sp. 3 y el alga a la cual se asocia. a. Espécimen Elysia sp. 3, vista dorsal; b. Monostroma ecuadoreanum hábito in situ; c. Detalle del talo de M. ecuadoreanum; d, e. Detalle de las células superficiales de la lámina de M. ecuadoreanum; f. Corte transversal de la lámina de M. ecuadoreanum mostrando una célula de grosor. .............................................................................................................. 98
Xl
ÍNDICE DE CUADROS
Cuadro Página
Cuadro 1. Sitios de recolecta de sustratos algales y opistobranquios asociados en la costa Pacífica de Costa Rica, en el 2004 y de 2011 a 2014 ............................................ 12
Cuadro 2. Taxones y abundancia de opistobranquios asociados a macroalgas en cuatro zonas del Pacífico de Costa Rica .................................................................................... 22
Cuadro 3. Taxones de macroalgas encontrados con opistobranquios asociados en cuatro zonas del Pacífico de Costa Rica .................................................................................... 24
Cuadro 4. Valores observados y esperados para los taxones de opistobranquios asociados a macroalgas en cuatro zonas del Pacífico de Costa Rica .............................. 27
Cuadro 5. Promedio de taxones por localidad, índice de Simpson, diversidad de Shannon-Wiener y Equitabilidad (± límites al 95% de confianza), para los opistobranquios asociados a macroalgas, según las localidades de muestreo en cuatro regiones del Pacífico de Costa Rica ................................................................................ 29
Cuadro 6. Filo y grupos funcionales de las macroalgas encontradas en el Pacífico de Costa Rica ....................................................................................................................... 39
XII
RESUMEN
Los moluscos heterobranquios, y particularmente el caso de los opistobranquios,
representan uno de los grupos de gasterópodos más diversos a nivel ecológico y
morfológico en todos los océanos. La capacidad de adaptarse a diferentes nichos y el
nivel de especialización alimenticia observada en estos organismos, se consideran como
la clave de la radiación de especies en estos moluscos. En Costa Rica además de un
extenso trabajo de recolecta con fines taxonómicos en ambas costas, no se ha realizado
ningún trabajo que aborde aspectos ecológicos de las especies de opistobranquios, y en
el caso de las especies que habitan las macroalgas se desconoce qué tipo de asociación
existe entre ambos organismos. El objetivo de esta investigación fue caracterizar la
fauna de opistobranquios asociados a macroalgas en el Pacífico de Costa Rica, con el
fin de contribuir al conocimiento ecológico de estos moluscos en el país.
Se estudiaron las especies de opistobranquios y los sustratos algales en los que
se encontraban asociados, los cuales fueron recolectados durante los años 2004 y del
2011 al 2014, en 43 sitios de la costa Pacífica a diferentes profundidades y mediante
distintos métodos de recolecta. Tanto el espécimen del alga como el del opistobranquio,
se fijaron y preservaron para su posterior identificación en el laboratorio, y
posteriormente se depositaron en el Herbario de la Escuela de Biología de la
Universidad de Costa Rica (USJ) y en el Museo de Zoología (MZUCR),
respectivamente.
En total se encontraron 47 taxones de opistobranquios con algún tipo de
asociación a 25 taxones de macroalgas. Se elaboró un catálogo taxonómico ilustrado
para cada especie de opistobranquio herbívoro, el mismo incluyó la información del
sustrato algal al cual se asocia el molusco. Para los análisis ecológicos se incluyeron las
especies herbívoras y las no herbívoras. Los parámetros de diversidad y riqueza de
especies para opistobranquios asociados a algas, decrecieron en un gradiente de norte a
sur a lo largo de la costa Pacífica. Estos ensambles de opistobranquios se diferenciaron
en seis zonas en todo el Pacífico. Asimismo, a nivel de asociaciones se observaron tres
tendencias, opistobranquios herbívoros generalistas, herbívoros específicos y carnívoros
asociados a algas de mayor complejidad estructural. Por otro lado, la evaluación de las
Xlll
preferencias, mostró distintos grados de asociación entre los distintos grupos tróficos y
los grupos funcionales de algas.
Los valores de diversidad, nqueza y composición de los ensambles de
opistobranquios asociados a macroalgas respondieron a características propias de cada
región de la costa, así como a la disponibilidad de sustratos. Mientras que los patrones
de asociación encontrados entre opistobranquios y macroalgas, se acompañan de una
serie de adaptaciones morfológicas y anatómicas, y a nivel ecológico que le permiten a
las especies de opistobranquios desarrollarse en uno o en varios sustratos algales. El
presente estudio representa el primer esfuerzo en recopilar información ecológica de los
opistobranquios en Costa Rica.
XIV
I. INTRODUCCIÓN
1.1 Marco teórico
Los moluscos heterobranquios constituyen uno de los grupos de gasterópodos
más diversos que habitan en los ambientes acuáticos. Los miembros de esta subclase
exhiben una gran variedad de formas, las cuales se acompañan de diferentes
adaptaciones a nivel ecológico, fisiológico y anatómico, considerándoseles la subclase
más heterogénea dentro de la clase Gastropoda (Dinapoli & Klussmann-Kolb 2010,
Schrodl et al. 2011 ). Desde hace más de dos décadas el grupo Heterobranchia ha sido
objeto de extensos estudios morfológicos, y más recientemente moleculares, con el fin
de esclarecer cuáles y cómo son las relaciones evolutivas dentro del grupo (ver Wagele
et al. 2014). Los ciados que conforman a esta subclase son los Heterobranquios
inferiores y los miembros de Opisthobranchia y Pulmonata (Euthyneura) (Schrüdl et al.
2011).
Particularmente, en el caso de Opistobranchia hasta hace poco este grupo de
moluscos era considerado como monofilético; sin embargo, recientemente diferentes
estudios moleculares y morfológicos confirman la naturaleza polifilética del grupo, y en
consecuencia su clasificación se reestructuró considerablemente (Schrodl et al. 20 11 ).
Para efectos prácticos de este trabajo, y siguiendo a Schrodl et al. (2011 ), el término
Opistobranquio se usará para hacer referencia a un grupo artificial de gasterópodos, que
incluye a las babosas marinas o caracoles con concha globosa, bivalva o con forma de
lapa. Estos presentan una tendencia a la reducción o intemalización de la concha, y han
sufrido un proceso de detorsión de su masa visceral. Externamente estos moluscos se
caracterizan por su simetría bilateral, con la presencia de un par de tentáculos cefálicos
o bien un escudo cefálico (Schrodl et al. 2011 ).
Actualmente se conocen cerca de 6000 especies de opistobranquios en todo el
mundo (Behrens 2005); sin embargo, se presume que esta cifra es conservadora y que
podría ser mayor debido, entre otras cosas, a la falta de inventarios faunísticos en zonas
pobremente muestreadas, al descubrimiento de una cantidad importante de especies que
se presumen cripticas, y a la implementación de herramientas moleculares en estudios
de biodiversidad (Dayrat 2005, Krug et al. 2011, Ornelas-Gatdula et al. 2012, Carmona
et al. 2013, 2014, Camacho-García et al. 2014).
Al igual que otros grupos de invertebrados marinos, los opistobranquios
alcanzan su mayor diversidad en las zonas tropicales (Camacho-García 2009). La
mayoría de las especies pertenecen a ambientes marinos; sin embargo, se conoce un
pequeño número de especies que se han adaptado a vivir en ambientes salobres o de
agua dulce (Jürger et al. 2010). Al presentar un amplio ámbito de adaptaciones
morfológicas y ecológicas, pueden desarrollarse en diferentes ambientes marinos y en
un amplio ámbito de profundidades, desde las zonas intermareales hasta los ambientes
extremos, tal y como son las fuentes hidrotermales a 4000m de profundidad (Valdés
2001, Camacho-García et al. 2005, Valdés et al. 2010).
La taxonomía de estos moluscos se basa en el estudio de caracteres morfológicos
externos, tales como las estructuras del manto (tubérculos y cariofilídeos), las
estructuras cefálicas (escudo cefálico, tentáculos orales y rinóforos), el tipo y
disposición de las branquias, y la coloración en vivo del animal (Camacho-García et al.
2005, Hermosillo 2006). Además, la descripción de la anatomía interna tomando en
cuenta la disposición del sistema circulatorio, nervioso y reproductivo, así como el
estudio de la rádula y de los elementos de la mandíbula, son básicos para la
clasificación de estos organismos (Hermosillo 2006, Valdés et al. 201 O).
Actualmente se conocen diez órdenes de opistobranquios: Rhodopemorpha,
Acteonoidea, Nudipleura, Tylodinoidea, Runcinacea, Cephalaspidea, Anaspidea,
Pteropoda, Sacoglossa y Acochlidiacea (Wagele et al. 2014). Estos órdenes han sido
respaldados por diferentes estudios de sistemática molecular, contradiciendo o
confirmando las clasificaciones previamente establecidas con base en estudios
morfológicos (Dinapoli & Klussmann-Kolb 2010, Schrodl et al. 2011, Wagele et al.
2014).
Quizá la cualidad más llamativa de estos gasterópodos, y la que los convierte en
uno de los invertebrados más fascinantes y atractivos de los océanos, es su coloración.
Los patrones cromáticos varían extraordinariamente a distintos niveles (género, familia,
orden), y en ámbitos tan amplios como contrastantes. De manera que existen
opistobranquios de colores conspicuos y brillantes, mientras que los hay con coloración
2
críptica casi imperceptibles (Behrens 2005, Becerro et al. 2006). La explicación ante
esta variación cromática tan diversa es que dicha característica está ligada con su dieta,
y que se asocia con la retención de compuestos químicos que son utilizados para la
defensa, observándose numerosos casos de mimetismo y aposematismo (Gosliner &
Behrens 1990, Cimino & Ghiselin 1998).
1.2 Dieta de los opistobranquios
Los moluscos opistobranquios se alimentan de una variedad muy amplia de
organismos. Hay grupos que son exclusivamente carnívoros y entre sus presas hay
esponjas, cnidarios, briozoos, poliquetos, peces e incluso hay casos documentados de
canibalismo (Behrens 2005). En contraste, existen grupos como los anaspídeos y
sacoglosos que son fundamentalmente herbívoros (Angulo-Campillo 2003, Camacho
García et al. 2005).
La alimentación ha sido señalada como un elemento clave en la radiación
evolutiva de los opistobranquios, la cual sumada al efecto que tiene el hábitat explica la
diversidad de estos organismos (Wagele 2004). Concretamente, Gobbeler y Klussmann
Kolb (201 1 ), proponen que el desarrollo de ciertas estructuras especializadas para la
alimentación propició que los opistobranquios lograran ocupar diversos nichos
alimentarios, de modo que esta adaptación les permitió diversificarse en formas y
especializarse en una gran variedad de hábitats.
El grado de especialización que ciertas especies de opistobranquios han
alcanzado en su dieta tiene repercusiones ecológicas y evolutivas importantes para el
grupo (Jensen 1993, 1997). De forma general se sabe que algunos de estos moluscos
completan su ciclo de vida en el sustrato del cual se alimentan (esponja, coral o alga), y
que las relaciones tienden a ser del tipo uno a uno, es decir, un tipo de opistobranquio
para un tipo de sustrato (Gobbeler & Klussmann-Kolb 2011). Posiblemente, la prueba
más concluyente de este tipo de relación es el hecho de que muchas babosas marinas
muestran homocromía nutricional, es decir, son del mismo color e incluso forma que el
sustrato del cual se alimentan, lo cual se traduce en una estrategia de camuflaje contra
ataques de depredadores (Gosliner & Behrens 1990, Jensen 1997).
La preferencia alimentaria de parte de los opistobranquios hacia las algas se
acompaña de una serie de adaptaciones morfológicas (Jensen 1997). Por ejemplo, los
sacoglosos se han especializado en consumir fluidos de las algas con talo coenocítico.
En estos moluscos la rádula se ha reducido a un único diente por fila, el cual es
puntiagudo y lo emplean para perforar el alga y succionar los fluidos celulares (Jensen
1997, Curtis et al. 2006, Gobbeler & Klussmann-Kolb 2011, Schmitt & Wagele 2011).
Otra estrategia alimentaria presente en este grupo, es la capacidad que tienen para
incorporar en sus tejidos digestivos los cloroplastos de las algas que comen y
mantenerlos viables durante cierto período de tiempo, comportándose metabólicamente
como plantas (Wagele & Johnsen 2001).
Distintos estudios han demostrado que el grado de especialización alimentaria en
los opistobranquios herbívoros se refleja en la escogencia de algas por parte de ciertas
especies. Trowbridge y Todd (2001) encontraron que individuos de una especie con una
dieta basada en un alga en específica, variaban al cambiarles la dieta por otras especies
de algas. Esto a pesar de que estas algas sean consumidas por otros individuos de la
misma especie de opistobranquio dentro de la misma región geográfica. Según los
autores, lo anterior puede favorecer la formación de subpoblaciones de una misma
especie sobre diferentes especies de algas (Trowbridge & Todd 2001).
Existen varias hipótesis que intentan explicar las preferencias alimentarias de los
opistobranquios hacia un determinado tipo de alga. Jensen ( 1989) propuso que la
preferencia hacia un alga en particular podría estar determinada genéticamente o bien
ser adquirida a través del aprendizaje durante el desarrollo. Asimismo, Trowbridge
(1991, 1993) y Trowbridge & Todd (2001) proponen dos explicaciones para entender la
flexibilidad en la dieta de los opistobranquios herbívoros. La primera de ellas toma en
cuenta la acción del ambiente, considerando que los cambios temporales en la cantidad
y la calidad de algas pueden inducir un cambio en la dieta de los opistobranquios
herbívoros (Trowbridge 1991 , 1993). La segunda hipótesis plantea que el
comportamiento alimentario podría estar determinado por los genes (Trowbridge &
Todd 2001). No obstante, la razón de esta especificidad aún se desconoce.
Finalmente, desde el punto de vista ecológico y evolutivo, poseer un
comportamiento alimentario mixto o uno basado en una sola especie de alga puede tener
un efecto sobre las poblaciones de los herbívoros y su recurso alimenticio (Christie et
al. 2007, 2009, Schmidt & Scheibling 2007). En este sentido, para una determinada
especie de molusco herbívoro la necesidad de utilizar un recurso diferente al cual se
especializó puede representar una limitación en su desempeño como especie
(Trowbridge & Todd 2001), mientras que para las poblaciones de algas, podría
significar una modificación en la estructura poblacional relacionada directamente con la
herbivoría (Christie et al. 2009, Prado & Heck Jr. 2011 ).
Tomando en cuenta esta particular relación entre los opistobranquios herbívoros
y los sustratos algales, es de esperar que se den diferentes interacciones ecológicas a
distinto nivel (refugio, sitios de crianza, alimentación), así como a diferente intensidad
(generalistas y específicos). La información disponible acerca de dichas interacciones
ha sido poco desarrollada en zonas tropicales (Jensen 2007).
1.3 Antecedentes
1.3.1 Interacciones ecológicas opistobranquio-alga
Las primeras investigaciones sobre las interacciones entre algas y
opistobranquios fueron realizados en zonas de climas templados, la mayoría en Europa
y Estados Unidos. Los sacoglosos han sido el grupo más estudiado dentro de los
opistobranquios herbívoros. Jensen (1980, 1993, 1997), Trowbridge (1991 , 1993) y
Trowbridge & Todd (2001) realizaron diversos estudios sobre las adaptaciones
morfológicas en moluscos sacoglosos de acuerdo a su dieta, concluyendo que este es un
factor clave para la radiación del grupo. Trowbridge ( 1991) y Jensen ( 1994)
independientemente estudiaron la selección de alimento en diferentes especies de
opistobranquios herbívoros, en sus trabajos describen patrones alimentarios en
diferentes poblaciones de una misma especie de sacoglosos, y el valor adaptativo que
ofrecen las dietas con cierta flexibilidad.
En los trabajos de Jensen (1989, 1993, 1994, 1996, 1997, 2007, 2011) se ha
descrito la dieta de diferentes sacoglosos, así como el grado de especialización en las
mismas. Jensen (2007) elaboró una filogenia para este grupo basada en las
características alimentarias de cada especie. La autora, propone que el estudio de las
interacciones ecológicas entre el alga y el opistobranquio permite conocer no sólo
procesos de coevolución entre alga-animal, sino también patrones biogeográficos para
los opistobranquios. En este mismo trabajo publica el primer análisis biogeográfico para
los sacoglosos y discute la importancia de conocer su dieta, especialmente en regiones
poco estudiadas, con el fin de inferir patrones de distribución y afinidades
biogeográficas para las especies (Jensen 2007).
Para Costa Rica, Camacho y colaboradores (2005), aportan la primera y única
información acerca de la asociación entre de opistobranquios herbívoros y sustratos
algales del Pacífico. Reportaron ocho familias, 17 géneros y 26 especies encontradas
sobre algún tipo de alga. Los grupos que predominan en este listado son los sacoglosos
y anaspídeos, en el primero se reportaron tres posibles nuevas especies que por falta de
especímenes no se han descrito al día de hoy (Camacho-García com. pers. 2014).
En el caso del sustrato algal en el que habitan los opistobranquios, su
identificación no ha sido tratada en ningún estudio previo a este trabajo. En Camacho
García et al. (2005) no hay identificaciones detalladas del alga. En la mayoría de los
casos la identificación del alga se hizo a nivel de género, basándose en la morfología del
talo a simple vista, o bien, se anotó el hábito del alga cuando se desconocía el género o
especie. Lo anterior se debe en gran parte a que para la región del Pacífico Tropical
Oriental, en particular para Centroamérica, los estudios ficológicos son escasos (Wysor
2004, Femández-García et al. 2011). A pesar de que los estudios de la flora marina del
Pacífico de Costa Rica se han focalizado en la sistemática y taxonomía del grupo, hasta
el momento no existe una guía de campo de identificación que funcione como recurso
de consulta para los interesados en el tema.
1.3.2 Otros estudios sobre la fauna de opistobranquios en Costa Rica
El estudio de los opistobranquios en Costa Rica es reciente, los esfuerzos se han
centrado en elaborar un inventario taxonómico debido al poco conocimiento que se
tenía. En la costa del Pacífico de Costa Rica las recolectas con fines taxonómicos
iniciaron en 1999 y continúan hasta el día de hoy. Producto del trabajo taxonómico se
describieron varias especies de opistobranquios (Camacho-García & Ortea 2000, Valdés
& Camacho-García 2000, 2004, Camacho-García & Valdés 2003, Camacho-García &
Gosliner 2004, 2006, Gosliner et al. 2004). Camacho-García y colaboradores (2005),
6
publicaron la primera guía de campo de las babosas marinas del Pacífico de Costa Rica,
este trabajo incluye una caracterización taxonómica de cada especie, datos de historia
natural e información básica sobre ecología.
Recientemente, Camacho-García (2009) presentó una revisión del estado de
conocimiento de los opistobranquios bénticos de Costa Rica. En ese trabajo, reporta un
total de 250 especies de opistobranquios para Costa Rica, de ellas 127 pertenecen a la
costa del Pacífico, 111 al Caribe, y sólo 12 especies en común para ambas costas. Como
resultado del trabajo taxonómico en opistobranquios que se ha hecho en Costa Rica
durante los últimos 14 años, se han descrito 36 especies nuevas para la ciencia con
especímenes recolectados en el país (Camacho-García 2009).
1.4 Justificación
Los moluscos opistobranquios desempeñan un importante rol ecológico en los
ecosistemas marinos. La variedad de adaptaciones que muestran los convierte en
excelentes organismos modelo para distintas disciplinas científicas, tales como la
evolución, la neurobiología, la ecotoxicología y la investigación farmacéutica. Aspectos
poco tratados como sus asociaciones ecológicas con otros organismos y en particular
sus hábitos alimenticios, siguen aún sin entenderse por completo. La mayoría de
información sobre interacciones entre algas y opistobranquios se ha derivado de
estudios llevados a cabo en zonas de climas templados, existiendo vacíos de
información en las zonas tropicales.
Por otro lado, en Costa Rica el esfuerzo de investigación en opistobranquios en
los últimos años se ha centrado en completar el conocimiento taxonómico y no se han
desarrollado estudios que traten aspectos sobre las interacciones ecológicas del grupo
con otros organismos, específicamente entre opistobranquios y algas. Por los pocos
estudios en zonas tropicales y dada la necesidad de información ecológica de
opistobranquios en Costa Rica, el presente estudio pretende conocer las asociaciones
entre opistobranquios y macroalgas del Pacífico de Costa Rica. Esperando que la
información obtenida sirva como base para futuros estudios ecológicos de ambos
grupos.
7
II. Hipótesis
Las especies de heterobranquios del Pacífico de Costa Rica se asocian con las
especies de macroalgas de un modo generalista.
III. OBJETIVOS
3.1 Objetivo general
Caracterizar la fauna de moluscos heterobranquios asociados a macroalgas en el
Pacífico de Costa Rica.
3.2 Objetivos específicos
1. Comparar la diversidad y abundancia de los heterobranquios asociados a las algas en
las distintas localidades del Pacífico costarricense.
2. Describir las asociaciones de moluscos heterobranquios con las especies de
macroalgas en el Pacífico de Costa Rica.
3. Establecer si existe una preferencia de sustratos algales por parte de las babosas
marinas.
IV. MATERIALES Y MÉTODOS
4.1 Descripciún dcli área de estudio
La costa Pacífica de Costa Rica tiene una extensión de 1 254km y se caracteriza
por tener una morfología irregular. Se ubica en la región denominada como Pacífico
Tropical Oriental (PTO). Cuenta con diversos ambientes marinos, tales como golfos,
bahías, playas rocosas y arenosas, estuarios, manglares, varias islas continentales y una
oceánica, así como un fiordo tropical (Cortés & Wehrtmann 2009). Presenta dos
estaciones, una seca (diciembre-abril) y una lluviosa (mayo-noviembre). Las mareas son
semidiumas con un rango en promedio de 3m (Cortés & Wehrtmann 2009).
Biogeográficamente, la fauna de opistobranquios del Pacífico costarricense pertenece a
la Provincia Panámica, la cual se extiende a lo largo de la costa Pacífica de América,
desde la boca del Golfo de California en México hasta el Golfo de Guayaquil, entre
Ecuador y Perú (Briggs & Bowen 2012). Con la finalidad de abarcar un mayor número
de ambientes del Pacífico de Costa Rica, se dividió el litoral en cuatro regiones de
estudio: Pacífico Norte (PN), Pacífico Central (PC), Pacífico Sur (PS) e Isla del Coco
(IC) (Fig. 1 ).
La sección norte del Pacífico de Costa Rica se localiza desde la frontera con
Nicaragua hasta Cabo Blanco en la Península de Nicoya. Esta región presenta playas
arenosas y múltiples zonas rocosas, y en las bahías es común encontrar comunidades
coralinas de diferente complejidad (Jiménez 2001, Cortés & Jiménez 2003, Jiménez et
al. 201 O). Su extremo más al norte está bajo la influencia de eventos de surgencia,
específicamente forma parte del sistema de afloramiento del Golfo de Papagayo, uno de
los tres que se dan en el PTO (Sibaja-Cordero & Cortés 2008, Cortés & Wehrtmann
2009). Durante la estación seca (Diciembre a Abril), producto de los vientos del NE, las
aguas cálidas de la superficie son desplazadas, provocando el ascenso de las aguas frías
y ricas en nutrientes desde el fondo, originando eventos ecológicos importantes (Sibaja
Cordero & Cortés 2008, Alfaro et al. 2012).
El Pacífico Central comprende desde las Islas Tortuga en el Golfo de Nicoya
hasta la boca del Río Barú. Se caracteriza por tener extensas costas rocosas y gran
cantidad de playas arenosas de alta energía, esto debido a su exposición ante el oleaje.
Por otro lado, uno de sus extremos está bajo la influencia del Golfo de Nicoya, lo cual le
confiere características estuarinas (Sibaja-Cordero & Vargas-Zamora 2006). Asimismo,
se pueden encontrar algunas comunidades coralinas, en su mayoría dentro del Parque
Nacional Manuel Antonio (Cortés & Jiménez 2003, Cortés et al. 2010).
Nicaragua
Oceáno Pacifico
o 15 30 60 90 -- - 120 Km --- -
5'33' C> lsla del Coco
Zonas de estudio
- Pacífioo Norte Pacífico Central
Pacífiw Sur Isla del Coco
84°
s
Mar Canbe
-- 10º
Elaborado por Klmberly García Méndez Escuela de Biología UCR, 2014 Capas Atlas Digital de Costa Rica 2008. ITCR
Figura 1. Zonas de estudio en la costa Pacífica de Costa Rica.
10
La región correspondiente al Pacífico Sur abarca desde playa Dominical hasta la
frontera con Panamá, incluyendo Golfo Dulce e Isla del Caño. La formación de
arrecifes y comunidades coralinas es característica de la zona, siendo las más
importantes las que se encuentran en el Parque Nacional Marino Ballena y la Reserva
Biológica Isla del Caño (Guzmán & Cortés 1989, Alvarado et al. 2005, Alvarado 2006,
Quesada-Alpízar & Cortés 2006). De igual manera, se pueden encontrar formaciones
rocosas de diferente conformación.
Finalmente, la Isla del Coco forma parte del Parque Nacional Isla del Coco y es
la única isla oceánica de Centroamérica. Se ubica aproximadamente a 500lan de la costa
Pacífica de Costa Rica y a 600km de las Islas Galápagos, y representa el núcleo del
Área de Conservación Marina Isla del Coco (ACMIC) (Cortés 2008). En 24km2 de área
terrestre y J 997km2 de área marina protegida, la isla alberga una alta riqueza biológica
reflejada en la gran cantidad de especies de organismos, entre las que destacan varias
endémicas y de importante valor ecológico (Cortés 2012). En 1997 la Isla del Coco fue
declarada por la UNESCO como Patrimonio Natural de la Humanidad (Cortés 2008).
4.1 Metodología
4.1.1 Trabajo de campo
Las muestras estudiadas se recolectaron entre junio de 2011 y octubre de 2014.
Las mismas se obtuvieron por medio de diferentes proyectos de investigación
desarrollados en el Centro de Investigaciones en Estructuras Microscópicas (CIEMIC) y
el Centro de Investigación en Ciencias del Mar y Limnología (CIMAR) de la
Universidad de Costa Rica (UCR) (Apéndice 1). Igualmente, se analizaron datos de
recolectas realizadas entre el 17 y 21 de abril de 2004, a cargo del Instituto Nacional de
Biodiversidad (INBio) en el Pacífico Norte costarricense. En total se visitaron 43 sitios
de muestreo (Cuadro J ). Dependiendo de las características de cada sitio visitado, el
muestreo se desarrolló en la zona intermareal rocosa, o bien, en el submareal hasta los
20m de profundidad. Todas las recolectas se realizaron durante el día, y en todos los
casos se anotó el nombre del sitio de recolecta, las coordenadas geográficas, la fecha y
profundidad.
1 1
Cuadro 1. Sitios de recolecta de sustratos algales y opistobranquios asociados en la costa Pacífica de Costa Rica, en el 2004 y de
2011 a 2014.
Profundidad (m) Método de
Región Localidad Latitud (N) Longitud (W) recolecta
Pacífico Bahía Junquillal, Golfo de Santa Elena, 1 Oº 57' 51.07" 85° 4 l '36.68" o Indirecto
Norte Guanacaste Islas Los Mui'iecos, Golfo de Santa Elena,
1 Oº 5 7'3 l. 7 1 " 85º 43'22.52" 10 Indirecto Guanacaste Islas David, Bahía de Cuajiniquil,
1 Oº 57'26.28" 85º 43'10.74" 1 1 Indirecto Guanacaste Bajo Rojo, Bahía de Cuajiniquil,
1 Oº 57'25.55" 85º 43'58.03" 8-10 Indirecto Guanacaste Isla Pitahaya, Golfo de Santa Elena,
10º 56'15.98" 85º 48'05.85" 5-12 Indirecto Guanacaste Matapalito, Golfo de Santa Elena,
10º 56'03.37" 85° 47'39.46" s Indirecto Guanacaste Punta Pochote, Bahía Santa Elena,
1 Oº 55'53.49" 85º 48'00.12" 6 Indirecto Guanacaste Isla Pelada, Archipiélago Islas
1 Oº 52'28.88" 85° 53'33.03" 6 Directo Murciélago, Guanacaste Cabeza de Mono, Bahía Culebra,
1 Oº 36'33.00" 85º 42'09.09" 15 Directo Guanacaste Playa Panamá, Golfo de Papagayo,
1 Oº 35'24.52" 85° 39'46.44" o Directo e indirecto Guanacaste Islas Pelonas, Bahía Culebra, Guanacaste 1 Oº 34'44.00" 85° 42'3 7 .09" 6 Directo e indirecto Playa Matapalito, Punta Gorda,
10° 32'30.07" 85º 46'25.07" 4 Indirecto Guanacaste
12
Región Localidad Latitud (N) Longitud (W) Profundidad (m) Método de recolecta
Playa Matapalo, a la derecha de Hotel l Oº 32'02.27" 85° 44'47.71" o Indirecto
Riu, Guanacaste Islas Brume] (SE), Guanacaste 10° 30'25.03" 85° 49'15.22" 4 Indirecto Isla Plata (costado suroeste), Bahía
10º 27'03.38" 85° 48'1 l.37" 10 Indirecto Brasilito, Guanacaste Punta Sabana, Bahía Brasilito,
l Oº 24'34.08" 85° 49'36.29" 12 Indirecto Guanacaste Punta Roble (NO), Playa Real ,
10º 23'40.25" 85° 50'4 l.l 5" 5 Indirecto Guanacaste Playa Avellanas, Guanacaste 10° 13'33.15" 85° 50'15.16" o Indirecto Punta El Indio, Puerto Carrillo,
9° 5 l '53.00" 85° 29'5 l .30" 3 Indirecto Guanacaste Punta Carrillo, Carrillo, Guanacaste 9° 51 '39 .60" 85° 29'12.60" 5 Indirecto El Muñeco, Camarona], Guanacaste 9° 51'17.80" 85° 27'32.30" 3-6 Indirecto R.N.A. Cabo Blanco, Sector San Miguel,
9° 34'55. l 9" 85° 08'30.44" o Indirecto Puntarenas R.N.A. Cabo Blanco, sector San Miguel,
9° 34'45.97" 85° 08' 16. 99" 0-2 Indirecto Poza San Miguel, Puntarenas Isla Cabo Blanco (lado E), Reserva Natural Absoluta Cabo Blanco, 9° 32'35.00" 85° 06'38.20" 10 Directo Puntarenas
Pacífico El Cirial, Islas Tortugas, Puntarenas 9° 46'24.50" 84º 53'26. I O" 2-6 Directo Central Humedal Playa Blanca (estación 2), Punta
9º42'05.16" 84° 40'1 l.94" 2.5 Indirecto Leona, Puntarenas Humedal Playa Blanca (estación 1 ), Punta
9°41'51.54" 84° 40'35.10" 4m Indirecto Leona, Puntarenas Punta Bocana, Herradura, Puntarenas 9° 37'58.53" 84° 39'47.07" o Indirecto
13
Región Localidad Latitud (N) Longitud (W) Profundidad (m) Método de recolecta
Esterillos Oeste (frente a la Sirena), 9° 31'20.76" 84° 30'26.12" o Indirecto
Puntarenas Playa Manuel Antonio, Parque Nacional
9° 22'47.96" 84° 08'42.87" 0-2.3 Indirecto Manuel Antonio
Pacífico Dominical, Puntarenas 9° 13'10.12" 83° 50'13.99" o Indirecto Sur Punta Cambutal (lado Sur, frente a
9° 12'43.84" 83° 49'48.58" 0-1 Directo e indirecto Cambutal), Dominical, Puntarenas Bajo Tres Hermanas, Parque Nacional Parque Nacional Marino Ballena, 9° 06'14.70" 83° 42'24.70" ) Indirecto Puntarenas El Jardín, R.B. Isla del Caño, Puntarenas 8° 42'55.70" 83° 52'28.30" 2-8 Indirecto Cueva del Tiburón, Reserva Biológica
8° 42'45.70" 83° 53'23.20" 2-10 Indirecto Isla del Caño, Puntarenas Reserva Biológica Isla del Caño, l 50m O de la estación de guardaparques, 8° 42'40.42" 83° 53'6.83" o Directo Puntarenas El Chorro, R.B. Isla del Caño, Puntarenas 8° 42'24.00" 83° 5 l '58.90" 2-6 Indirecto San Josecito, Península de Osa,
8° 40'15.58" 83° 43'05.44" 2 Indirecto Puntarenas Sándalo, Golfo Dulce, Puntarenas 8° 34'43.90" 83° 21'03.90" 4-8 Indirecto
Punta Nicuesa, Golfo Dulce, Puntarenas 8° 39'25.40" 83° 16'27.80" 3 Indirecto
Isla del Punta Ulloa, Isla del Coco, Puntarenas 5° 32'59.51" 87° Ol '59.38" 5 Directo Coco Punta Presidio, Isla del Coco, Puntarenas 5° 32'59.19" 87° 03'43.85" 9 Directo
Punta María, Isla del Coco, Puntarenas 5° 31 '54. l O" 87° 05'21.94" 7 Directo
14
Recolecta dirigida: las recolectas en la zona de entre mareas se realizaron dos
horas antes y dos horas después del pico de marea baja. Esto con el fin de abarcar la
mayor cantidad de niveles de dicha zona. Cada nivel se inspeccionó detenidamente y se
recolectaron las macroalgas de forma directa de los sustratos rocosos y de las pozas. En
el submareal, las algas se recolectaron por medio de buceo a pulmón hasta los 3m de
profundidad, y para abarcar mayores profundidades se usó el equipo de buceo autónomo
hasta 20m de profundidad. Tanto en el intermareal como en el submareal, la recolecta
opistobranquios se realizó empleando métodos directos e indirectos. En ambos métodos,
se fotografiaron las algas in situ para documentar el hábitat antes de proceder a la
recolecta de los organismos.
Método directo: se procedió a inspeccionar minuciosamente cada alga
encontrada con el fin de recolectar los opistobranquios asociados. Dicho método se usó
sólo cuando se encontró evidencia positiva acerca de la existencia de babosas sobre las
algas (p. ej. puestas de huevos), y cuando las condiciones del ambiente así lo permitían.
Una vez recolectados los opistobranquios se llevaron al laboratorio de campo, junto con
una muestra del alga, para proceder con la documentación y preservación de los
especímenes.
Método indirecto: cada alga fue recolectada en una bolsa plástica, manteniendo
cada muestra separada con el fin de documentar qué opistobranquio estaba sobre cuál
alga. Se llevaron de inmediato al laboratorio de campo. Mediante el remonte y el lavado
de algas se procedió a recolectar los opistobranquios. El remonte de algas consistía en
colocar las algas en bandejas plásticas blancas con agua de mar, y se dejarlas en reposo
por varias horas. La escasez de oxígeno en el agua con el paso de las horas, producto de
la respiración de los opistobranquios y de la degradación del alga, provoca que estos se
desprendan de las algas y emerjan hacia la superficie donde es más fácil su observación
y recolecta. Con el fin de evitar la muerte de los especímenes se revisaron las bandejas
periódicamente. El lavado de las algas consistía en lavarlas manualmente con agua de
mar en un balde, agitándolas durante unos segundos. Luego se separaron las algas, junto
con el excedente de agua, del resto de material desprendido de estas. Dicho material fue
examinado en bandejas y se procedió a recolectar los opistobranquios. Estos tipos de
métodos de muestreo indirecto resultan ser muy efectivos para el caso de los
15
organismos que son difíciles de percibir en el campo, ya sea por su camuflaje o por su
reducido tamaño (Camacho-García et al. 2005).
Documentación y preservación de especies: cada opistobranquio recolectado
fue fotografiado. Esto debido a que características como el color y la forma externa del
animal vivo, son importantes para su identificación taxonómica y generalmente se
pierden al preservarlos. Posteriormente, fueron relajados con una disolución de MgCli
(80g reactivo sólido en l L de agua de mar) para minimizar la contracción muscular
excesiva. Seguidamente, se preservaron en etanol al 95% para futuros estudios de
biología molecular. Los especímenes destinados a estudios anatómicos y morfológicos
se fijaron en una solución de Bouins por una semana, transcurrido este tiempo se
preservaron en etanol al 70%. De cada especie de alga recolectada, una submuestra se
preservó en sílica gel para futuros estudios de biología molecular. Otra submuestra del
alga se preservó en formalina al 4% en agua de mar para estudios morfológicos.
4.1.2 Trabajo de laboratorio
Identificación de los opistobranquios: los especímenes recolectados se
identificaron, de ser posible a nivel de especie, utilizando la guía de identificación para
el Pacífico Tropical Este de Camacho-García y colaboradores (2005). En el caso de los
especímenes donde la identidad taxonómica no fue clara, se consultó literatura más
específica y en algunos casos las descripciones originales de las especies. Se realizó una
descripción de la morfología externa, tomando en cuenta las principales características
utilizadas para la identificación taxonómica. Esta fase se realizó en el Centro de
Investigación en Ciencias del Mar y Limnología (CIMAR) de la Universidad de Costa
Rica (UCR). Los especímenes identificados fueron catalogados y se encuentran
depositados en la colección de Malacología del Museo de Zoología de la Universidad de
Costa Rica (MZUCR).
Identificación de las algas: Para la identificación de las algas se emplearon las
guías de identificación disponibles para la región (Taylor 1945, Dawson 1957, 1960,
1962, Fernández-García 2012). Se realizaron cortes longitudinales y transversales
cuando fue necesario. Se empleó el estereoscopio y el microscopio para examinar los
diferentes cortes y estructuras de las algas. Una vez identificadas las algas se procedió a
16
entregarlas a la colección de Ficología del Herbario de la Escuela de Biología de la
Universidad de Costa Rica (USJ) para su posterior catalogación y deposito en esta
institución.
Para la elaboración del catálogo ilustrado se tomaron en cuenta solamente las
especies de opistobranquios herbívoros encontrados entre 2012 y 2014. El mismo
incluye la fotografía del molusco, así como de la especie de alga donde se encontró
asociado el molusco. Se incluyó una breve descripción morfológica del opistobranquio,
notas sobre su historia natural y su distribución, tanto para el Pacífico costarricense,
como a nivel mundial.
4.2 Análisis de datos
4.2.l Riqueza y diversidad
Para el análisis de los datos, se incluyó tanto a las especies de opistobranquios
herbívoras como a las no herbívoras. En cada una de las regiones del Pacífico, se
contabilizó la riqueza de taxones de opistobranquios asociados a macroalgas. Con el
programa PAST (Hammer et al. 2001), para estudiar los patrones geográficos de la
riqueza de taxones, se hizo la curva de acumulación de especies con respecto al esfuerzo
de muestreo por medio de Mao Tau y la curva de rarefacción por especímenes, ambas
para las especies de opistobranquios en las cuatro regiones de estudio. Asimismo, con la
ecuación de Michaelis-Menten, aplicada a la curva por esfuerzo de muestreo, se calculó
el número máximo de taxones esperados de opistobranquios y con esto se obtuvo el
porcentaje de opistobranquios muestreado en cada una de las regiones.
Los índices de diversidad de Shannon-Wiener (H), Simpson (l-D) y de
Equitabilidad fueron calculados para todas las regiones del Pacífico, a los mismos se les
calculó los límites de confianza al 95% por el método de Jacknife (Krebs 1999). Estos
análisis se realizaron empleando el programa PAST (Hammer et al. 2001 ).
Con una matriz de similitud basada en Jaccard para las algas y otra matriz de
disimilitud basada en CNESS para los opistobranquios, se analizaron las correlaciones
la composición de las algas por zona y la diversidad de opistobranquios mediante la
prueba de Mantel (Clarke & Warwick 1994). A través de un Dendrograma por
restricción (orden geográfico de norte a sur) se graficó el cambio en la composición de
17
opistobranquios (disimilitud de CNESS) y algas (distancia de Manhattan) a lo largo de
la costa Pacífica. Para comprobar la significancia de dicho cambio se aplicó un análisis
de Seriación por restricción (orden geográfico norte a sur) (Hammer et al. 200 l ).
4.2.2 Descripción de las asociaciones ecológicas entre los
opistobranquios y las macroalgas
Partiendo de una matriz de abundancia promedio de los taxones de
opistobranquios para cada sustrato algal, y con el fin de atenuar el efecto que tuvo la
cantidad de lugares muestreados y la influencia de especies dominantes, se generó una
matriz de probabilidades hipergeométricas (probabilidad de tomar un espécimen de
opistobranquios sobre un alga y que pertenezca a determinada especie) (Apéndice II).
Esta matriz se calculó y estandarizó con el programa estadístico COMP AH
(COMbinatorial Polythetic Agglomerative Hierarchical Clustering), basada en un m= l
(Gallagher 1999).
Con esta matriz estandarizada y centrada, se generó un Análisis de Componentes
Principales basado en la matriz hipergeométrica (PCAH) que representa el CNESS
(distancia de cuerda normalizada del número compartido de especies esperado entre
algas) (Trueblood et al. 1994). El PCAH se obtuvo mediante el programa PAST
(Hammer et al. 2001 ). También, se presentaron los vectores para las especies de
opistobranquios, esto con el objetivo de distinguir las asociaciones de estos moluscos
con las especies de macroalgas; dichos vectores representan el porcentaje de varianza
explicado por especies (Trueblood et al. 1994). Para una mejor representación a esos
vectores se les aplicó un escalamiento.
Con esta misma matriz en PAST, se generó un Análisis de Conglomerados con
el fin de observar los grupos de algas que fueron similares según las especies de
opistobranquios asociados. Para esto se usaron el método de unión promedio y el
CNESS. Además, otro dendrograma se generó para los opistobranquios, basado en el
índice de correlación de Pearson por unión simple, para determinar cuáles
opistobranquios se comportaron de forma similar en relación al sustrato algal. Este
dendrograma se basó en los grados de diferencia, donde Oº indica un comportamiento
similar y 90º indica que no hay asociación (Trueblood et al. 1994, Hammer et al. 200 l ).
18
Ambos dendrogramas se fusionaron mediante un Mapa de Calor o "Heat map",
generado en el programa R (Crawley 2007) utilizando el paquete heatmap.plus (Day
2012). Este mapa de calor mostró el valor de probabilidades hipergeométricas de
asociación entre el opistobranquio y el alga.
4.2.3 Evaluación de las preferencias hacia las macroalgas por parte de
los opistobranquios
A través del método estadístico de la Cuarta Esquina (Legendre et al. 1997), se
evaluó simultáneamente la composición de opistobranquios asociados a las macroalgas,
sus atributos, y la variación en el hábitat. Lo anterior con el objetivo de determinar el
tipo de asociación entre los opistobranquios y los sustratos algales.
Las asociaciones se analizaron partiendo del modelo de Permutación 1 de
Control Ambiental sobre las especies (Legendre et al. 1997). Bajo este modelo la
hipótesis nula (H0), indica que los taxones de opistobranquios se distribuyen de forma
aleatoria entre las macroalgas. Mientras que la hipótesis alternativa (H 1), propone una
distribución no azarosa de los opistobranquios en las macroalgas. En este modelo las
especies de opistobranquios se consideran independientes unas de otras, de esta manera
las especies se encontrarían establecidas en el sustrato algal que brinde las mejores
condiciones de vida para su desarrollo.
Para ello, se elaboró una matriz A, basada en la abundancia de los diferentes
taxones de opistobranquios por sitio de muestreo. La segunda matriz B, correspondió a
las características del hábitat, en este caso las algas donde se encontró algún
opistobranquio. Como atributos de las algas, se tomó en cuenta el grupo funcional al
cual pertenecieron y el filo. El grupo funcional para cada alga se determinó según
Steneck y Dethier ( 1994 ), haciéndose una modificación para las algas sifonales. En el
caso de los tapetes algales ("turf algae"), se designó bajo esta categoría a los sustratos
formados por varios tipos de algas, típicamente de unos pocos milímetros de alto y con
crecimiento en forma de alfombra. Adicionalmente, en esta matriz se incluyó la región y
el lugar dónde fueron recolectadas las algas. La matriz C, se basó en los atributos de los
opistobranquios, estos fueron el tipo de alimentación (según Camacho-García et al.
2005), y si fueron o no crípticos con respecto al sustrato donde se encontraron.
19
A través de la fórmula D= CA 'B, se obtuvo una matriz D (Cuarta Esquina) con
las probabilidades de asociación para cada uno de los taxones, considerando su
abundancia, sus atributos y los de las macroalgas (Fig. 2). Además, de indicar si la
asociación entre los atributos es significativa (p<O. l O), el método también indica la
dirección de la misma, ya sea positiva o negativa para cada categoría dentro de cada
atributo (p<0.05). Este método estadístico prueba estas asociaciones basado en una
distribución x2• La elaboración de este análisis de realizó en el programa estadístico R
(Crawley 2007) en el paquete ade4 (Chessel et al. 2004).
"' -~ o Q) Cl.
"' w
"' <ll"' .!,? <ll - Ol C/l-·;:: ~
Q) "' u~ ~ Q) <llU o
Sitios
A
Localidades
e
"' Q) ·13 Q) Cl.
"' w
"' <ll"' ,!,? <ll - Ol "'·~ro
~~ ~ Q) <llU o
Atributos de la especie
B
Atributos de la especie
D
Figura 2. Matrices utilizadas en el método estadístico de la Cuarta Esquina, para analizar las preferencias de los opistobranquios hacia los sustratos algales en el Pacífico de Costa Rica. Modificado de Legendre y Legendre 1998.
20
V. RESULTADOS
5.1 Heterobranquios asociados a macroalgas en el Pacífico de Costa Rica
Se recolectó un total de 620 individuos de opistobranquios asociados a algún
tipo de sustrato alga! en 43 sitios de muestreo a lo largo de la costa Pacífica
costarricense, en el 2004 y de 2011 a 2014 (Cuadro 1). Estos especímenes representan
4 7 taxones en total, repartidos en 28 especies identificadas, 16 con identificación a nivel
de género y tres hasta familia (Cuadro 2). En el caso de las macroalgas se recolectaron
en total 25 taxones, distribuidos en 17 especies, cinco identificados hasta género y dos a
una categoría taxonómica superior (Cuadro 3). En el caso de los sustratos algales
conocidos como tapetes algales o "turf', un sustrato se dejó bajo esta categoría para los
análisis.
Durante el proceso de identificación de algunos especímenes, tanto de algas
como de opistobranquios, se notaron ciertas variaciones al comparar tales especímenes
con la descripción de la especie, por lo cual se colocó la abreviación cf. (del latín confer
que significa "comparar") antes del epíteto específico. Las identificaciones de
opistobranquios realizadas hasta nivel de género corresponden en su mayoría a
especímenes cuyas características morfológicas no calzan con ninguna descripción
hecha para las especies conocidas, por lo cual se presumen como nuevas para la ciencia.
En el caso de los especímenes identificados a una categoría taxonómica mayor a género,
no se contó con material suficiente para determinar su especie.
El catálogo incluye 18 especies de opistobranquios herbívoros asociados a 21
sustratos algales distintos (Anexo 1). Todo el material analizado para este trabajo fue
debidamente etiquetado, catalogado y se encuentra depositado en la colección de
Malacología del Museo de Zoología (MZUCR) y en el Herbario de la Escuela de
Biología (USJ) de la Universidad de Costa Rica (USJ).
2 1
Cuadro 2. Taxones y abundancia de opistobranquios asociados a macroalgas en cuatro zonas del Pacífico de Costa Rica.
Familia
Aeolidiidae
Aglajidae
Aplysiidae
Bullidae
Caliphyllidae
Chromodorididae
Discodorididae
Dotidae
Facelinidae
Taxón
Aeolidiidae indet.
Aeolidiella alba
Spuril/a neapolitana
Aglaja regiscorona
Navanax aenigmaticus
Navanax cf. polyalphos
Aplysia parvula*
Do/abe/la auricu/aria*
Dolabrifera do/abrifera*
Phyllaplysia padinae*
Sty/ocheilus striatus*
Bulla punctulata*
Polybranchia viridis * Cadlina sp.
Chromodoris sphoni
Glossodoris sedna
Geitodoris sp.
Jorunna osae
Doto sp.
Doto sp. 1 Doto sp. 2
Favorinus elenalexiarum
Phidiana lascrucensis
Pacífico Norte Pacífico Central Pacífico Sur Isla del Coco
1
15
7
4
12 51
3
4
12 2
1
3
28 10
3 3
45
Familia Taxón Pacífico Norte Pacifico Central Pacifico Sur Isla del Coco
Flabellinidae Flabellina marcusorum 3 Haminoeidae Haminoea sp. * Hancockia Hancockia cal{fornica 3 Hennaeidae Hermaea hillae*
Hermaea sp. * 5 Juliidae Berthelinia ch/oris* Limapontiidae Placida sp. * 2 Oxynoidae Lobiger souverbii* 7
Oxynoe panamensis * 1 2 Plakobranchidae Elysia diomedea* 7
Elysia pusilla* 87 3 27
Elysia sp. * 16 3
Elysia sp. l * 90 14
Elysia sp. 2 * 4 1 l 18
Elysia sp. 3 * 76 1 3 Polyceridae Limacia janss i
Po/ycera sp. 8
Po/ycerella glandulosa 7 Tambjasp.
Runcinidae Runcina sp. * Scyllaeidae Crosslandia daedali Tergipedidae Cuthona sp. 11 Tritoniidae Tritoniidae indet.
Zephyrinidae Zephyrinidae indet.
* Especies herbívoras
23
Cuadro 3. Taxones de macroalgas encontrados con opistobranquios asociados en cuatro zonas del Pacífico de Costa Rica.
División Orden Familia Taxon Pacífico Pacífico Pacífico Isla del Norte Central Sur Coco
Chlorophyta Bryopsidales Caulerpaceae Caulerpa sertularioides X X
Codiaceae Codium isabelae X X Halimedaceae Halimeda discoidea X X X
Udoteaceae Chlorodesmis caespitosa X
Cladophorales Cladophoraceae C/adophora sp. X
Ulotrichales Gomontiaceae Monostroma ecuadoreanum X Ulvales Ulvaceae U/va /actuca X
Ochrophyta Dictyotales Dictyotaceae Padina cau/escens X X X
Padina concrescens X X X
Padina durvillei X X
Padina mexicana X
Padina sp. X
Fucales Sargassaceae Sargassum howellii X
Sargassum pac!ficum X X
Sargassum sp. X
Sargssum cf pacificum X Rhodophyta Bonnemaisoniales Bonnemaisoniaceae Asparagopsis tax!formis X
Ceramiales Spyridiaceae Spyridia.fi/amentosa X Rhodomelaceae Polysiphonia X
Corallinales Corall i naceae Amphiroa complejo E X
Nemaliales Galaxauraceae Galaxaura rugosa X X
Rhodymeniales Lomentariaceae Gelidiopsis intricara X
Rhodophyta indet. X
24
División Orden Familia Taxon Pacífico Pacífico Pacífico Isla del Norte Central Sur Coco
Cyanobacteria Indet. lndet. Cianobacteria indet. X X
Indet Indet. Indet. Turf X
25
5.2 Riqueza y Diversidad
En términos de riqueza los opistobranquios que se encontraron asociados a las
macroalgas en el Pacífico de Costa Rica, están representados por 47 taxones. La región
con mayor riqueza de taxones fue el Pacífico Norte (PN) con 42, distribuidos en 24
sitios de recolecta. El Pacífico Central (PC) y Sur (PS), ambos con 12 taxones, en seis y
diez sitios de recolecta, respectivamente. Finalmente, la Isla del Coco (IC) con dos
taxones encontrados en tres sitios de recolecta (Cuadro 2).
La curva de acumulación de especies con respecto al esfuerzo de muestreo
reflejó una tendencia hacia el crecimiento en el caso del PN, lo mismo se observó en las
regiones del PC y PS donde las curvas no se estabilizaron por completo (Fig. 3). Lo
anterior sugiere que la riqueza de taxones de opistobranquios asociados a macroalgas
puede ser mayor al incrementarse el esfuerzo de muestreo en estas tres regiones. En el
caso de la IC la pendiente se estabilizó pronto, sugiriendo que se tiene que aumentar en
gran medida el esfuerzo de muestreo para encontrar especies adicionales de
opistobranquios en las macroalgas.
Según la ecuación de Michaelis-Menten basada en la curva anterior, el PN
presentó el mayor número de taxones de opistobranquios esperados, seguido por el PC y
el PS (Cuadro 4). Por otro lado, en todas las regiones la riqueza de taxones esperados
tiende a incrementarse, a excepción de la IC. Asimismo, para cada región, el porcentaje
de especies representadas en este estudio es menor en el PC y mayor en la IC,
sugiriendo que el número de taxones de opistobranquios asociados a algas podría
aumentar en el PC y a mantenerse en la IC (Cuadro 4).
Adicionalmente, la curva de rarefacción por especímenes mostró una tendencia
hacia el incremento de la pendiente en las regiones PN, PC y PS, a diferencia de la IC
(Fig. 4). En esta curva el PN presentó una tendencia hacia el aumento de taxones de
forma más equitativa entre las especies, en comparación con las otras regiones. En
contraste, la IC alcanzó su asíntota de forma más abrupta, indicando cierta
monopolización de parte de unas pocas especies (Fig. 4). La riqueza de taxones decreció
con un patrón de norte a sur. Estos resultados concuerdan con los patrones observados
en la curva de acumulación de especies por esfuerzo de muestreo (Fig. 3).
26
80
70
60
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ro 40 ... QJ
"O
ó 30 z
20
10
o -------.------------.......... o 20 40 60 80 100 120 140 160 180
No. de especímenes
- Pacífico Norte - Pacífico Sur - Pacífico Central - isla del Coco
Figura 3. Curva de acumulación de taxones de opistobranquios asociados a las macroalgas según esfuerzo de muestreo para cuatro zonas del Pacífico de Costa Rica.
Cuadro 4. Valores observados y esperados para los taxones de opistobranquios asociados a macroalgas en cuatro zonas del Pacífico de Costa Rica.
Taxones observados
Taxones esperados*
% de taxones muestreados del esperado
*Calculado con base a la ecuación Michaelis-Menten
PN
42
73
58
PC
12
31
39
PS
12
25
48
IC
2
2
100
27
45
41
37
33 "' QI 29 e o )( .,, 25 ... QI
"'C
c:i 21
z 17
13
9
5
1 1 3 5 7 9 11 13 15 17 19 21 23 25 27
No. de sitios
- Pacífico Norte - Pacífico Sur - Pacífico Central - isla del Coco
Figura 4. Curva de rarefacción por especímenes de opistobranquios asociados a macroalgas en cuatro zonas del Pacífico de Costa Rica.
La mayor diversidad de taxones se encontró en la región PN y la menor en la IC.
Según el índice de Simpson, la probabilidad de recolectar dos individuos y que sean de
diferente especie es mayor para el PN, seguido de las regiones PC, PS e IC (Cuadro 5).
En general los valores de equitabilidad (J) se comportaron de manera similar en las
cuatro regiones del Pacífico. Sin embargo, en el PC se encontró el mayor valor para este
índice antes que para el PN.
De forma general, en términos de diversidad se sigue el mismo patrón que para
la riqueza de taxones, observándose un decrecimiento desde la región norte hacia la
región sur en el número de taxones de opistobranquios asociados a macroalgas. La IC
presentó los valores más bajos en cuanto a riqueza y diversidad para estos
opistobranquios.
Finalmente, en el caso de las macroalgas para toda la costa Pacífica se
recolectaron 25 taxones de macroalgas con opistobranquios asociados, la mayoría
fueron de la clase Phaeophyceae (Ochrophyta) (36%), seguido de Chlorophyta y
28
Rhodophyta (ambas con 28%); y finalmente Cyanophyta (4%) y los tapetes algales
(4%) se recolectaron en menor medida.
Cuadro 5. Promedio de taxones por localidad, índice de Simpson, diversidad de Shannon-Wiener y Equitabilidad (± límites al 95% de confianza), para los opistobranquios asociados a macroalgas, según las localidades de muestreo en cuatro regiones del Pacífico de Costa Rica
PN PC PS IC
Taxones 4 ± 0.71 3 ± 0.80 2 ± 0.75 1±1.60
Simpson (1-D) 0.87 ± 0.15 0.75 ± 0.38 0.69± 0.42 0.10 ± 0.18
Shannon-Wiener (H) 2.53 ± 1.29 1.77 ± 0.94 1.55 ± 0.96 0.21±0.34
Equitabilidad (J) 0.68 ± 0.37 0.71±0.35 0.62 ± 0.39 0.30 ± 0.49
Mediante la prueba de Mantel se determinó que, la composición de los
ensambles de opistobranquios se relacionó con los cambios en la composición de las
macroalgas (Mantel, R=0.32, p<0.05), no así con la zona de estudio (Mantel, R= -0.05,
p>0.05). De la misma forma, la composición de las macroalgas no estuvo relacionada
con la zona de estudio (Mantel, R=0.01, p>0.05).
El Dendrograma por restricción para los opistobranquios mostró la formación de
seis ensambles de especies distribuidos a lo largo de la costa Pacífica (Fig. 5). En el
presente estudio, el término ensamble hace referencia a un grupo de especies que se dan
en un lugar y tiempo definido como resultado de la utilización de una serie de recursos
similares en la comunidad. Dichas especies pueden o no estar interactuando entre sí,
pero comparten requerimientos comunes de nicho (Gee & Griller 1987, Fauth et al.
1996). El cambio en la identidad de especies de opistobranquios fue de un 30% entre
estas seis regiones (Z= -5.02, p<0.05) (Apéndice III). En el caso de las macroalgas, el
Dendrograma por restricción mostró la formación de tres grandes grupos de macroalgas
distribuidos en la costa (Fig. 6). El cambio en la identidad de taxones de macroalgas
entre estos tres grupos fue de 30% (Z= -4.57, p<0.05) (Apéndice IV).
29
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1 l
1
1 . 1 .
1
Bahía junquillal Islas Los Munecos
Bajo Rojo. Cuajiniquil
Islas David
Isla Pitahaya
Bahía Matapalito
Punta Pochote
Isla Pelada. Murciélago
Playa Panamá
Cabeza de Mono
Islas Pelonas
Playa Matapalito
Playa Matapalo
Islas Brume!
Isla Plata. Brasilito
Punta Sabana, Brasilito
Punta Roble, Playa Real Playa Avellanas
Punta Carrillo Punta El Indio
El Muñeco, Camarona!
RNA Cabo Blanco
RNA Cabo Blanco. Poza San Miguel
Isla Cabo Blanco, RNACB
El Siria!, Islas Tortuga
Punta Leona, HPBl
Punta Leona. HPB2
Punta Bocana
Esterillos Oeste
Playa Manuel Antonio
Punta Cambutal. Dominical Dominical
Bajo 3 Hermanas, PNM Ballena
El Chorro, RB Isla del Caño
El jardín, RB Isla del Caño
RB Isla del Caño Est. 1
Cueva del Tiburón, RB Isla del Caño
San josecito
Punta Nicuesa Sándalo
Punta María. IC
Punta Presidio, IC
Punta Ulloa. IC
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Cabeza de Mono
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Playa Matapalo
Islas Brume!
Isla Plata. Brasilito
Punta Sabana, Brasilito
Punta Roble, Playa Real Playa Avellanas
Punta Carrillo Punta El Indio
El Muñeco, Camarona!
RNA Cabo Blanco
RNA Cabo Blanco. Poza San Miguel
Isla Cabo Blanco, RNACB
El Siria!, Islas Tortuga
Punta Leona, HPBl
Punta Leona. HPB2
Punta Boca na
Esterillos Oeste
Playa Manuel Antonio
Punta Cambutal, Dominical Dominical
Bajo 3 Hermanas. PNM Ballena
El Chorro. RB Isla del Caño
El jardín, RB Isla del Caño
RB Isla del Caño Est. 1
Cueva del Tiburón, RB Isla del Caño
San josecito
Punta Nicuesa Sándalo
Punta María, IC
Punta Presidio. IC
Punta Ulloa, 1 C
5.3 Descripción de las asociaciones ecológicas entre los opistobranquios y las
macroalgas
A través del análisis del PCAH se obtuvieron cinco categorías de taxones que
explican los patrones de asociación entre opistobranquios y algas en todo el Pacífico de
Costa Rica (Fig. 7). A su vez dichos patrones correspondieron con el Análisis de
Conglomerados de dos vías (Fig. 8).
La primera categoría la integran las especies Sty/ocheilus striatus, Aplysia
parvula y Phyllaplysia padinae de la familia Aplysiidae. Polycera sp. (Polyceridae) y
Elysia sp.2 (Plakobranchidae) conformaron el resto de esta categoría. Estas especies
explicaron entre un 4 a 15% de la varianza (Fig. 7).
Stylocheilus striatus mostró un comportamiento más generalista con respecto a
los sustratos algales donde se le encontró (14 taxones algales); sin embargo, presentó
una tendencia hacia las algas rojas Amphiroa sp., Polysiphonia sp. y Spyridia
filamentosa (Fig. 7). El mapa de calor (Fig. 8), indicó altas probabilidades de encontrar
individuos de esta especie en alguno de estos sustratos algales por encima del resto de
algas.
Un patrón similar de asociación hacia las algas rojas se encontró en Aplysia
parvula. Para este opistobranquio las probabilidades de encontrarse en las algas
Asparagopsis taxiformis y Galaxaura rugosa tendieron a incrementarse. Asimismo, A.
parvula no presentó preferencia importante hacia las algas verdes y pardas, a pesar de
haberse encontrado individuos sobre este tipo de sustratos algales (Figs. 7 y 8).
La especie Phyllaplysia padinae mostró un comportamiento específico hacia las
algas pardas, con una tendencia hacia las del género Sargasssum y Padina, en estas
últimas estuvo mejor distribuida su presencia (Fig. 7). Entre las diferentes especies de
Padina, P. padinae mostró un gradiente de escogencia, prefiriendo con mayor
probabilidad a Padina mexicana, seguido de P. durvillei, y finalmente a P. concrescens
(Fig. 8). Por otro lado se determinó que las algas del género Sargassum es donde las
probabilidades de encontrar individuos de esta especie son mayores (Fig. 8).
De esta primera categoría, Elysia sp.2 fue la única especie que mostró una
preferencia hacia las clorófitas. La misma se encontró en cuatro algas verdes, Codium
32
isabe/ae, Ha/imeda discoidea, Cladophora sp., y Chlorodesmis caespitosa, prefiriendo
a estas dos últimas (Fig. 8). La presencia de Elysia sp.2 se relaciona con la
disponibilidad del alga C. caespitosa (Fig. 7).
La única especie no herbívora dentro de esta categoría fue Polycera sp., la
misma se encontró relacionada con algas del género Padina, mostrando una tendencia
hacia P. concrescens (Fig. 7). A pesar de haberse encontrado en algas pardas, las
probabilidades de encontrar individuos de esta especie en este tipo de sustratos no
fueron altas, sino más bien fueron de medianas a bajas (Fig. 8).
La segunda categoría agrupa a nueve especies, entre ellas cuatro herbívoras y el
resto con distintos hábitos alimentarios. Las especies Elysia sp. y Elysia sp.3 mostraron
tendencia hacia las algas verdes, Ja primera se asoció con mayor probabilidad a Viva
lactuca, mientras que la segunda mostró una preferencia por Monostroma
ecuadoreanum (Figs. 7 y 8). Ambas especies presentaron probabilidades bajas de
asociarse a H. discoidea, a pesar de haber sido encontradas en esta alga (Fig. 8).
El análisis de conglomerados y el PCAH mostraron que especies como
Do/abe/la auricularia y Haminoea sp. se asociaron con el alga P. durvillei. En el caso
de Haminoea sp., esta especie presentó una probabilidad un poco mayor de asociarse a
cianobacterias (Figs. 7 y 8). En el resto de especies de Ja categoría, la tendencia en
general fue a asociarse a las algas pardas, a excepción de Spuril/a neapolitana y
Aeolidiella alba, asociadas al alga Gelidiopsis intrica/a y a Caulerpa sertularioides,
respectivamente. Sin embargo, de forma general las probabilidades de asociarse a
especies de Sargassum son altas para este grupo (Fig. 8).
El tercer grupo se conformó por dos tipos de especies de opistobranquios que se
diferencian en sus asociaciones con las macroalgas. El primer tipo correspondió a
especies asociadas al alga verde C. sertularioides. Mientras que el segundo, fueron
especies con un comportamiento menos específico y que se encontraron en al menos
dos sustratos algales pertenecientes a distinta división incluso (Fig. 7).
Caulerpa sertularioides resultó ser el único sustrato donde se encontró
Berthellina ch/oris, Lobiger souverbii y Runcina sp., además que Ja probabilidad de
encontrar Oxynoe panamensis, aumentó en dicha alga (Fig. 8). En contraste a esta
tendencia, Polycera glandulosa, Favorinus e/enalexiarum y Elysia diomedea mostraron
33
ser especies generalistas en cuanto al sustrato algal. Sus probabilidades de estar
asociados a sustratos como los tapetes algales. Viva lactuca o algas del género Padina
son mayores. El herbívoro E. diomedea mostró también altas probabilidades de estar
asociado a cianobacterias y al alga verde C. isabelae, demostrando ser una especie
altamente generalista (Figs. 7 y 8).
Las especies que pertenecen a la cuarta categoría mayoritariamente fueron
especies no herbívoras, a excepción de Elysia pusilla, Polybranchia viridis y
Dolabrifera dolabrifera. La tendencia dentro de este grupo fue de una asociación hacia
los tapetes algales y hacia P. concrescens y P. caulescens, por parte de los
opistobranquios no herbívoros (Fig. 7). Navanax aenigmaticus, cuya dieta se basa en
consumir otros opistobranquios, estuvo presente en más sustratos algales (P.
concrescens, C. isabelae y H. discoidea), en comparación con Navanax cf. polyalphos
(P. concrescens) (Fig. 8).
La única asociación del tipo específica dentro de este grupo, se observó para E.
pusilla con el alga H. discoidea, donde las probabilidades de asociación fueron altas
para este opistobranquio en dicha alga. Por otra parte, H. discoidea no resultó ser un
sustrato adecuado para encontrar a especies como D. dolabrifera y P. viridis, las cuales
presentaron una tendencia de asociación con mayor probabilidad hacia los tapetes
algales (Figs. 7 y 8).
Por último, el quinto grupo estuvo conformado por 17 taxones de
opistobranquios. La mayoría de estos taxones estuvo representado por un único
individuo en una sola alga. Con respecto al sustrato algal, estas especies se pudieron
agrupar por su preferencia hacia las algas del género Padina, y hacia las clorófitas H.
discoidea y C. isabelae.
Las especies de opistobranquios con mayor probabilidad de estar asociados a
Padina sp. y a P. caulescens son especies no herbívoras, a excepción de Bulla
punctulata, dentro de este subgrupo estuvo la mayoría de los taxones ( 11 ). Caso
contrario ocurrió con el alga H. discoidea, aquí las especies de opistobranquios
asociados fueron todas herbívoras (Elysia sp. I y Hermaea hillae). Finalmente, C.
isabelae resultó ser un sustrato al que se asociaron tanto especies de opistobranquios
herbívoras como no herbívoras en igual proporción (Figs. 7 y 8).
34
Al analizar las tendencias generales, tomando en cuenta la varianza explicada
por cada grupo de taxones de opistobranquios, su asociación y las probabilidades de
dicha asociación, se observaron tres patrones. El primero de ellos son las especies de
opistobranquios herbívoros con un tipo de asociación generalista, distribuidos en varios
taxones de macroalgas y con probabilidades altas de ser encontrados en estos sustratos
(e.g. S. striatus).
El segundo patrón en estas tendencias, correspondió a especies herbívoras cuya
asociación es específica hacia algún taxón de macroalga. Estas especies tienden a
relacionarse con mayor probabilidad a una sola especie de alga, o bien hacia un grupo
en particular. Tal es el caso de Phyllaplysia padinae y su asociación con las algas
pardas.
El último de estos patrones se observó en los opistobranquios no herbívoros,
cuyas asociaciones hacia las macroalgas son generalistas; no obstante se notó cierta
preferencia por las algas pardas. En general para estos moluscos las probabilidades de
asociación aumentan hacia algas del género Padina, como por ejemplo el caso de
Polycera sp.
Al comparar las algas entre sí con respecto a la fauna de opistobranquios
asociada, se formaron varios subgrupos. Las algas Amphiroa sp., S. filamentosa y
Polysiphonia sp. fueron las algas más similares (CNESS=O), debido a la presencia del
opistobranquio S. striatus (Fig. 8). Seguidas por Asparagopsis taxiformis y G. rugosa,
las cuales fueron más afines en relación a las especies de opistobranquios
(CNESS=0.45). Lo mismo ocurrió con las algas pardas S. pacificum y P. mexicana
(CNESS=0.60).
Congruente con el PCAH, el análisis de conglomerados mostró cómo
Cladophora sp. y Chlorodesmis caespitosa formaron un grupo ya que comparten a
Elysia sp.2. Esto es la excepción en las algas verdes, pues en general para este grupo, se
observó que cada especie de clorófita sustenta especies diferentes de opistobranquios,
de ahí la diferenciación a nivel de especie entre las algas verdes (Figs. 7 y 8).
Para las algas pardas sucedió lo contrario, pues este grupo de algas se diferenció
del resto en el análisis, conformando un agregado de básicamente solo ocrófitas. Dentro
de este agregado, estas algas compartieron especies similares de opistobranquios, siendo
35
P. padinae la más importante, y cuya presencia en estas algas contribuyó en gran
medida a la segregación de este grupo (Fig. 7).
36
Algas
• Chlorophyta
• Rhodophyta
Ochrophyta
Cianophyta
Turf algal
Stylochei/us striatus
Opistobi anquios % var. explicada
15-4%
3-2%
. 2>-1%
. 0.9-0.5%
.0.3-0.1 %
.Dotosp. Limacia janssi
Po/ysiphonia sp. Spyridia filamentosa •
Amphiroa complejo E
~ ... ~ N
u a.
Phyllaplys1a padinae 1 Sargassum sp.
• Padina durvillei
1 Sargassum pacificum
9 Padina mexicana • Padina concrescens
Zephyrinidae indet. Cuthona sp.11 Phidiana lascrucensis Bulla punctulata Crosslandia daedali e T ritoniidae indet.
Aglaja regiscorona Doto sp.1 Doto sp.2
Padina caulescens
AC' . .] ,r.
,~~ , ".)
1 Polycera sp .
: Do/abe/la auricularia ¡Jorunna osae
Navanax et (¡olyalphos e H . 1 ammoea sp. 11 l G/ossodoris sedna Aeolidiella alba
Hancockia califomic~ .. - PC 1 (20%)
Ge1todons sp. .. - - A · t ·rormis Padina . • Aply51a_P!1~--Aeolidiiiiae irliiet. sparagop51s axi .
Navanax ae~. · m~aticus . e Favorinus elenalexi~~~
sp _ _ _ - --- - e F/abellina marcusorum • Turf Sargssum et pac1fícum .. _ - .. ! • El . e af'olybranchia vind1s • • • Sargassum howel/11
. . Ha//meda a ysia sp • Tamba sp Gelidiopsis intncata C1anobactena 1ndet. ~bnfera do/abrifera Spu~ha neapolitana U/va lactuca 1 •
Codium ísabellae
Placida sp. •Hermaea sp
Cadlina sp. Chromodoris sphoni
Galaxaura rugosa. 19 • Elysia d1omedea Monostroma ecuadoreanum Polycerel/a glanduloslr . 1~s1a pusilla e Elys1a sp.3 Caulerpa sertulano1des
• Cladophora sp
RHodophyta· . '· Oxynoe panamensis Runcina sp.
Hermaea hiflae "" Berthelmia ch/on~ 1 ' Lob1ger souverbu
E/ysia sp.1
•
""· "' Elysia sp.2 Chlorodesmis caespitosa •
Figura 7. Análisis de Componentes Principales hipergeométrico (PCAH) para los taxones de opistobranquios asociados a macroalgas en el Pacífico de Costa Rica. El escalamiento vectorial se realizó basado en los porcentajes de la varianza explicada para cada una de las especies de opistobranquios.
37
& i!i ~ ::.
:g :... & ~ :-~ i8 to &i Grados de diferencia
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1.44
1.28
1.12
en o.se
"' ~ 0.80
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0 .16
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Sustrato algal
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Probabilidad
0.5
>oO
Figura 8. Análisis de Conglomerados de dos vías que muestra la relación entre los taxones de opistobranquios (Pearson, unión simple) y las macroalgas (CNESS, unión promedio) en el Pacífico de Costa Rica. A través de un "Heat Map" o mapa de calor se muestran las probabilidades hipergeométricas de asociación.
38
5.4 Evaluación de las preferencias hacia las macroalgas por parte de los
opistobranquios
Se obtuvo la matriz con los datos de abundancia de los taxones de
opistobranquios asociados a macroalgas para 42 sitios de muestreo en todo el Pacífico
de Costa Rica. En el caso de los atributos de las algas, estas se repartieron en ocho
categorías para el grupo funcional y cinco filos. En el caso de los tapetes algales estos se
designaron como Filo mixto (Cuadro 6).
La región con más sitios de recolecta fue el PN (23 en total), y en general para
todo el Pacífico se muestreó en una proporción similar los ambientes intermareales y
submareales. La matriz con cada taxón de opistobranquios y sus atributos estuvo
conformada por 8 grupos tróficos: herbívoros, depredadores de babosas de mar,
comedores de briozoos, cnidarios, anémonas, esponjas, hidroides y huevos. Además, la
mayoría de especímenes presentaron coloración críptica en relación al sustrato donde se
recolectaron.
Cuadro 6. Filo y grupos funcionales de las macroalgas encontradas en el Pacífico de Costa Rica.
Pacífico Pacífico Pacífico Isla del Norte Central Sur Coco
Filo Chlorophyta X X X X
Ochrophyta X X X Rhodophyta X X X X
Cianophyta X X Mixto* X
Grupo Articulada calcárea X X funcional Filamentosa X X X X
Foliosa corticada X X X Fo liosa X Coriácea X X Tapete algal X Sifonal X X X Filamentosa corticada X
*Corresponde a tapetes algales conformados por una mezcla de filos.
39
Por el método de la Cuarta Esquina (Fig. 9), los opistobranquios herbívoros
mostraron asociarse positivamente a las algas foliosas y sifonales, y aumentaron su
presencia en estas últimas. Asimismo, prefirieron las algas verdes a cualquier otro tipo
de alga, y se asociaron positivamente a ambientes intermareales, sin importar la región
del Pacífico.
El otro grupo que presentó asociaciones positivas hacia ciertos sustratos algales,
fueron los opistobranquios que se alimentan de briozoos. Estas especies exhibieron una
tendencia a preferir las algas foliosas, sin embargo; su asociación se hace más positiva
hacia las algas foliosas corticadas, incrementando su presencia cuando se trató de algas
pardas (Fig. 9). Además, estos opistobranquios evitaron las algas sifonales y se encontró
que están mejor representados en la región norte del Pacífico que en el resto de la costa.
Los opistobranquios comedores de esponjas se asociaron positivamente a algas
foliosas, y la zona intermareal fue donde estos opistobranquios se asociaron en mayor
medida (Fig. 9). Las algas con mayor presencia de opistobranquios depredadores de
hidroides, fueron las foliosas corticadas y en general se asociaron más a las ocrófitas.
Dichos opistobranquios estuvieron mejor representados en la región norte del Pacífico.
Finalmente, aquellas especies que se alimentan de huevos estuvieron asociadas
positivamente a tres tipos de algas, foliosas, foliosas corticadas y macrófitas coriáceas.
No obstante, su asociación a estas dos últimas es mayor (Fig. 9).
Las especies crípticas se asociaron de forma positiva a las algas foliosas, pero
prefieren a las algas sifonales. Por otro lado, su asociación aumenta en las algas verdes
de ambientes intermareales. Contrariamente, las especies de opistobranquios no
crípticos presentaron la tendencia a asociarse a algas foliosas y filamentosas, y fue en la
región norte del Pacífico (PN) dónde estas especies estuvieron mejor representadas (Fig.
9).
40
Anémonas
Depredadores de baosas marinas
Briozoos
Cnidarios
Esponjas
Herbívoro
Hidroides
Huevos
No Crípticos
Crípticos
1
Asociación positiva Asociación negativa p < 0.05
Asociación entre variables p < 0.10
Figura 9. Método de la Cuarta Esquina aplicado a las especies de opistobranquios asociados a algas en cuatro regiones del Pacífico de Costa Rica. Las filas son los atributos de las especies de opistobranquios (alimentación y cripsis), y las columnas atributos de las macroalgas.
41
VI. DISCUSIÓN
6.1 Ensambles de opistobranquios: diversidad y riqueza
Previamente, Camacho-García y colaboradores (2005), reportaron 26 especies
de opistobranquios herbívoros asociados a algas en el Pacífico Tropical del Este, y
además otras cinco especies no herbívoras que se hallaron en este tipo de sustratos. El
número de especies encontradas en el presente estudio, es comparable con lo reportado
para el caso de los opistobranquios herbívoros, no así para las demás especies con otros
tipos de alimentación. De los 47 taxones encontrados, 21 fueron herbívoros. Pese a esto,
fue clara la diferencia en la abundancia de organismos herbívoros en contraste con los
carnívoros, siendo explicada tal diferencia por la naturaleza misma del muestreo,
dirigido únicamente a los sustratos algales.
De forma general, el número de taxones de opistobranquios encontrados en el
presente estudio es relativamente alto en comparación con lo encontrado en otras
localidades del Pacífico Tropical Oriental. En Baja California Sur, Angulo-Campillo
(2003) estudió la fauna de opistobranquios en tres localidades durante 1 año, y encontró
27 familias, 42 géneros y 72 especies. Si bien estos valores son mayores a lo reportado
en el presente estudio, el autor abarcó todo tipo de sustratos (rocas, algas, esponjas,
etc.). por lo cual la diversidad de taxones, especialmente a nivel de familia y género,
encontrados en el Pacífico costarricense se puede catalogar como alta, tomando en
cuenta que se muestreó solamente los sustratos algales.
Con respecto a los sustratos algales encontrados en la costa Pacífica
costarricense, se observó una variación entre las regiones estudiadas, así como dentro de
estas regiones. Según Fernández-García y colaboradores (2011), la complejidad del
hábitat junto con las variaciones en la temperatura y nutrientes, definen la diversidad de
algas en el Pacífico. Lo anterior explica la composición de macroalgas encontrada en
este trabajo, la cual es un reflejo de las características ambientales de cada lugar. Este
cambio encontrado en la diversidad de macroalgas explica en un 29% la composición de
la fauna de opistobranquios asociados a estas.
42
Al examinar Ja composición de opistobranquios asociados a algas, se encontró
un gradiente de decrecimiento en la diversidad y riqueza de norte a sur, y un cambio de
identidad en las especies al igual que las algas. Sin embargo, Jos ensambles de
opistobranquios se dividieron en seis secciones discretas a lo largo de Ja costa Pacífica,
a diferencia de las algas (tres grupos). Se conoce que en el caso de los opistobranquios
herbívoros, su composición está ligada a la disponibilidad de algas (Trowbridge 1992,
Jensen 1997, Angulo-Campillo 2003, Behrens 2005). No obstante, los cambios hallados
en los ensambles de opistobranquios, además de deberse a la composición algal, se
atribuyen a las características oceanográficas de cada sitio. De acuerdo a Hermosillo
(2006), la capacidad que presenten los opistobranquios para tolerar y adaptarse a las
fluctuaciones de las condiciones ambientales, tales como temperatura, oleaje y
salinidad, incidirán en su diversidad.
La primera sección de los ensambles de opistobranquios corresponde a la
Península de Santa Elena. Esta sección se caracteriza por estar bajo la influencia del
afloramiento costero de Papagayo (de diciembre a abril) (Cortés 1996/1997).
Recientemente, se documentaron cambios fenológicos en las algas producto de este
fenómeno de surgencia (Cortés et al. 2014 ). Esta dinámica en las algas se refleja en las
características de los ensambles de opistobranquios encontrados. Aquí, además de
herbívoros se encontró la mayor diversidad de grupos carnívoros, posiblemente debido
a la presencia de más algas ocrófitas. Dichas algas podrían estar aportando mayor
complejidad estructural, contribuyendo a la formación de hábitats más heterogéneos que
son usados por distintos organismos (Dean & Connell 1987), en este caso especies de
opistobranquios herbívoras y carnívoras.
Bahía Culebra fue Ja segunda sección. En los últimos años se ha reportado un
deterioro ambiental en esta bahía debido a distintos factores (Jiménez et al. 2001, Cortes
et al. 201 O, Al varado & Vargas-Castillo 2012), lo cual ha repercutido sobre la
composición de sus comunidades marinas. Predominaron el alga Caulerpa
sertularioides y densos tapetes algales. Para esta bahía la cobertura de C. sertularioides
se ha reportado como alta a través de todo el año (Femández-García et al. 2012), pese a
esto solamente la especie herbívora Berthelinia ch/orís mostró preferencia por dicha
alga en esta zona.
43
La tercera sección fue Ja Península de Nicoya, aquí Ja composición de
opistobranquios fue Ja más diversa y rica de todo el estudio. La complejidad estructural
aportada por el alga Halimeda discoidea junto con el alga Codium isabelae podría
explicar estos patrones en Jos ensambles de opistobranquios. Por su parte el Pacífico
Central se caracterizó por presentar un cambio más marcado en la identidad de las
especies de opistobranquios, siendo los depredadores poco comunes. En esta sección las
algas más comunes fueron varias especies del género Padina, por Jo cual Ja
composición de opistobranquios se mantuvo muy similar en todas las localidades. En el
Pacífico Sur, además de la reducción total de los grupos carnívoros, predominaron los
herbívoros y las clorófitas y rodófitas de distinta complejidad estructural, especialmente
en la Isla del Caño. Estos patrones de diversidad en los opistobranquios se pueden
explicar por la heterogeneidad del hábitat aportada por cada una de las distintas especies
de algas para cada región (Kohn & Leviten 1976, Dean & Connell 1987, Kelaher et al.
2004).
Finalmente, la Isla del Coco formó una sección aparte donde Jos valores de
diversidad de opistobranquios y algas bajaron considerablemente. No obstante, en esta
región el opistobranquio E~vsia sp.2 tuvo su mayor abundancia asociándose a
Chlorodesmis cae:-.pitosa. La complejidad estructural aportada por las macroalgas en la
Isla del Coco es mucho menor que en las otras regiones, dado que predominan las algas
filamentosas de menor tamaño, repercutiendo en la composición de opistobranquios
asociados a estas (Kohn & Leviten 1976). La predominancia de algas filamentosas de
menor tamaño en la Isla del Coco, puede ser el resultado de la presión de herbívoros de
mayor tamaño como peces, erizos y quitones sobre las algas, afectando la complejidad
estructural aportada por las algas al ecosistema (Alvarado & Chiriboga 2008, Femández
2008). La Isla del Coco representó un extremo del gradiente observado a lo largo de la
costa Pacífica en cuanto a composición de algas y opistobranquios asociados a ellas.
44
6.2 Asociaciones opistobranquio-alga
6.2.1 Herbívoros generalistas
Stylocheilus striatus se encontró a largo de la costa asociado a diferentes algas,
siendo catalogado como el herbívoro más generalista, coincidiendo con lo reportado por
Hermosillo (2006), e incluso puede llegar a ser la especie dominante (Angulo-Campillo
2003). Se conoce que esta especie forma numerosas asociaciones cuando se reproduce
para luego morir (Behrens 2005, Hermosillo 2006). A este comportamiento se le
atribuye las altas abundancias encontradas en algunas algas en el Pacífico costarricense.
Varios estudios señalan a este herbívoro como un consumidor de cianobacterias
(Cruz-Rivera & Paul 2000, 2006). De modo que para el presente estudio S. striatus
podría estar forrajeando sobre la superficie de diferentes algas en busca de
cianobacterias. Pese a esto S. striatus presentó afinidad por algas rojas filamentosas
(Spyridia filamentosa y Polysiphonia sp.), lo cual indica que también podría estar
consumiendo estas algas. El comportamiento alimenticio de S. striatus es considerado
poco común dentro de la familia Aplysiidae, pues en general se conoce que en esta
familia la mayoría son herbívoros con preferencia por las algas pardas y en especial por
las rojas (Paul & Pennings 1991, Pennings et al. 1993). Cruz-Rivera y Paul (2006),
indican que S. striatus prefiere las cianobacterias del género Lyngbya; sin embargo,
podría cambiar de alimentación y consumir otras especies de cianobacterias cuando su
principal fuente de alimento no esté disponible.
En relación a otras especies de la familia Aplysiidae, estas se asociaron a algas
pardas y rojas. Ap~vsia parvula prefirió las rodófitas y Do/abe/la auricularia las pardas.
Ambas especies se consideran generalistas oportunistas (Carefoot 1987, Pennings et al.
1993), de ahí que A. parvula estuviera presente en varias algas en el presente trabajo.
Rogers y colaboradores (2003) indican que la abundancia de esta especie se relaciona
con la abundancia de las algas, en especial de las rojas.
En el caso de D. auricularia esta especie se encontró únicamente en P. durvillei,
lo cual no indica necesariamente que sea específica. Previamente, se ha documentado su
alta plasticidad alimentaria (Pennings et al. 1993). Dado que este opistobranquio es más
activo durante la noche, es posible que en este estudio no se haya documentado
45
completamente sus hábitos alimentarios generalistas. Se sabe que los patrones de
actividad en los opistobranquios afectan sus hábitos de forrajeo (Carefoot 1989, Rogers
et al. 2003), por lo cual se debería contemplar este aspecto para especies como D.
auricularia.
El conocimiento de las preferencias de los Cefalaspídeos hacia los sustratos
algales es relativamente escaso (Malaquías et al. 2009). Se conoce que especies del
género Bulla son herbívoros con un amplio ámbito de dietas, incluyendo clorófitas,
ocrófitas y rodófitas (Malaquías et al. 2009). La asociación encontrada con el alga
Padina no fue concluyente para el presente estudio, debido a las bajas abundancias de
Bulla punctulata con respecto a la cantidad de remontes en esta alga. Al igual que D.
auricularia, B. punctulata es una especie de hábitos nocturnos, durante el día suele
enterrarse en la arena o esconderse debajo de rocas (Behrens 2005), lo que podría estar
influyendo en las observaciones obtenidas en el campo.
6.2.2 Herbívoros especialistas
Phyllaplysia padinae estuvo mayormente asociada a las algas ocrófitas, con
preferencia hacia las del género Padina. Este opistobranquio se encontró a lo largo de la
costa siendo menos frecuente hacia el sur. En regiones templadas se ha documentado a
otras especies del género Phyllaplysia sobre pastos marinos únicamente (Clark 1977).
Pero en el caso de P. padinae, se había documentado forrajeando sobre Zostera sp. y
Padina durvillei (Williams & Gosliner 1973). En el presente estudio, además de estar en
varias especies de Padina, es la primera vez que se reporta asociada a Sargassum en
Costa Rica. Lo anterior podría indicar que su dieta es mixta, basada en algas pardas.
Pennings y colaboradores ( 1993), sugieren que en algunas especies de Aplysiidae las
dietas mixtas son nutricionalmente más valiosas, pues complementan los recursos a
través de varias fuentes de alimento en contraste con las dietas basadas en una sola alga.
Otra explicación para que estas babosas sean más comunes en este tipo de algas, es la
posibilidad de camuflarse a tal punto de pasar casi desapercibidas, en especial
individuos pequeños. En el Pacífico Norte Americano la especie P. taylori por ejemplo,
presenta una coloración críptica confundiéndose con su sustrato, en este caso el pasto
marino Zostera sp. (Bridges 1975). Particularmente, P. padinae es una especie que se
46
considera parte de un complejo de especies. Estudios genéticos realizados a
especímenes del Golfo de California han revelado la existencia de diferentes
poblaciones genéticas, y cuya divergencia pudo originarse por cambios en su dieta
(Valdés com. pers. 2014). De ahí el valor de documentar todas las variantes posibles en
la alimentación de estos organismos.
Sobre Caulerpa sertularioides se encontraron sólo tres especies de sacoglosos,
Berthelinia chloris, Oxynoe panamensis y Lobiger souverbii. La preferencia de estos
sacoglosos hacia las algas del género Caulerpa ha sido ampliamente estudiada (Jensen
1997, 2007, 2011, Maeda et al. 20 l O). De acuerdo a Cimino y Ghiselin ( 1998), estos
opistobranquios son los únicos capaces de tolerar las sustancias químicas utilizadas por
estas algas contra la herbivoría, e incluso pueden incorporar y modificar tales sustancias
para usarlas contra sus depredadores. Asimismo, estas babosas tienen adaptaciones a
nivel bucal que les permiten succionar los líquidos citoplasmáticos de estas algas
sifonales (Jensen 1997). Por lo cual la alta afinidad de estos sacoglosos hacia C.
sertularioides, se explica por sus adaptaciones a nivel morfológico y metabólico que les
permite vivir en este sustrato. Jensen (1997) propone que la especialización en este
grupo (Oxynoacea) está relacionada con la estabilidad de su fuente de alimento, en este
caso el alga C. sertularioides.
Siguiendo con los sacoglosos, pero en este caso con los miembros de la familia
Plakobranchidae, se determinó que fueron herbívoros especialistas. En su mayoría las
especies del género Elysia mostraron alta afinidad, cada una, hacia una sola especie de
alga verde, por lo cual no ocurre un traslape de nicho alimenticio. En la región de la
Península de Nicoya las asociaciones entre Elysia sp.1-Halimeda discoidea, y Elysia
sp.3-Monsotroma ecuadoreanum fueron las más frecuentes. A diferencia de M.
ecuadoreanum, H. discoidea presenta un talo calcificado y ramificado, mientras que M.
ecuadoreanum es una lámina de una célula de grosos. En consecuencia, es probable que
a nivel de rádula y demás partes bucales, las adaptaciones en estos opistobranquios sean
distintas, producto de la especialización hacia un alga determinada (Jensen 1997).
Otras asociaciones encontradas fueron, Elysia sp.2-Cladophora y Chlorodesmis
caespitosa, Elysia sp.-Ulva lactuca, y E. pusilla-H. discoidea. En conjunto, todas estas
asociaciones confirman lo altamente específicos que son estos opistobranquios en el
47
Pacífico costarricense, y en parte explican lo diverso que resultó ser este género. Faucii
y colaboradores (2007), llevaron a cabo un estudio con opistobranquios del género
Phestilla en Hawaii. Este molusco habita la mayor parte de su vida sobre colonias de
Porites, Goniopora y Tubastrea. Los autores encontraron evidencia molecular de
especiación simpátrica en las especies estudiadas, debido a cambios relacionados con la
escogencia de los sustratos (Faucii et al. 2007). Lo encontrado con el género Elysia en
el Pacífico costarricense, podría deberse a una especiación ecológica de este tipo,
debido a la escogencia diferencial de los sustratos algales como hábitat y fuente de
alimento, como un posible mecanismo para evitar la competencia por los recursos en
especies del mismo género (Gause 1932).
En el Pacífico de Costa Rica, Haminoea sp. prefirió las cianobacterias y esa
asociación se encontró únicamente en el Golfo Dulce. Malaquías y colaboradores
(2009) señalan que este género es exclusivamente herbívoro con preferencia por
diatomeas; sin embargo, puede llegar a consumir algas filamentosas. Las cianobacterias
consumidas por Haminoea sp. concuerdan con lo anterior y con lo encontrado por Cruz
Rivera y Paul (2006) quienes determinaron que estos opistobranquios fueron altamente
selectivos en su dieta, prefiriendo siempre a las cianobacterias.
6.2.3 Depredadores
Este grupo de opistobranquios dominó en la Península de Santa Elena y
disminuyó su presencia hacia el sur, donde solamente se encontró a una de estas
especies. La dominancia de opistobranquios carnívoros en esta región puede deberse a
la complejidad estructural que aportan al medio algas como Padina y Sargassum, y que
fueron más comunes hacia el norte del país. Sanvicente-Añorve y colaboradores (2012)
encontraron este mismo patrón en el norte de la Península de Yucatán, donde las
especies carnívoras de opistobranquios dominaron en algas del género Sargassum. Se
sabe que estas algas son capaces de modificar la rugosidad e incrementar la superficie
del sustrato (Christie et al. 2007). Lo anterior es aprovechado por diferentes organismos
epibiontes sésiles para asentarse, tales como esponjas, briozoarios e hidrozoos (Barrios
& Lemus 2000, Christie et al. 2009). En consecuencia, los opistobranquios carnívoros
buscan estos sustratos para encontrar su alimento (Sanvicente-Añorve et al. 2012). Por
48
otro lado, se ha demostrado que la abundancia de hidrozoos y briozoos aumenta en las
regiones expuestas a afloramientos costeros, y que estos organismos sésiles muestran
preferencia por las algas ocrófitas (Velimirov et al. 1977, Calder 1991, Orejas et al.
2000, 2013, Puce et al. 2007). Esto explica por qué opistobranquios depredadores de
hidrozoos y briozoos, en su mayoría aposemáticos, fueron más frecuentes sobre las
algas en la Península de Santa Elena.
Con respecto a los especímenes del género Navanax, estos se distribuyeron en la
mayoría de las secciones del Pacífico. Estos moluscos al ser depredadores de otros
opistobranquios se espera que estén sobre las algas en busca de presas (Malaquías et al.
2009). En su estudio, Sanvicente-Añorve y colaboradores (2012) encontraron al
cefalaspídeo Chelidonura hirundinina habitando sobre Halimeda sp. Según los autores,
las algas proveen a las especies carnívoras, un lugar protegido donde pueden encontrar a
sus presas. Cabe destacar que la mayoría de especímenes de Navanax aenigmaticus en
este estudio correspondieron a individuos de tallas pequeñas (obs. pers), lo cual podría
estar reafirmando el uso de las algas como sitio de refugio, para juveniles incluso, tal y
como sucede con otros grupos de invertebrados (Christie et al. 2009).
Favorinus elena/exiarum es un depredador especializado en comer huevos de
otros opistobranquios y en apariencia es inmune a las toxinas de los huevos (García &
Troncoso 2001, Behrens 2005). En el presente trabajo se asoció a más algas en el norte
de Costa Rica, prefiriendo algas foliosas corticadas y macrófitas coriáceas, como
Padina y Sargassum, respectivamente. Debido a la importante presencia de otros
opistobranquios no herbívoros sobre estas algas, es de esperar que F. e/enalexiarum esté
depredando sobre las puestas de huevos de estas especies. Existen reportes sobre este
opistobranquio asociado a lugares con coberturas de briozoarios e hidrozoos.
Hermosillo (2006) encontró que esta especie fue una de las que dominó en las
localidades con coberturas importantes de hidrozoos. Por otro lado, Rudman (2002)
reporta que la especie F. auritulus se ha encontrado alimentándose sobre briozoos
arborescentes. Ambos reportes concuerdan con lo encontrado en el Pacífico
costarricense; sin embargo, no se puede aseverar que su dieta sea mixta hasta realizar
más estudios al respecto.
49
En conclusión, la caracterización de las asociaciones entre opistobranquios y
macroalgas en el Pacífico costarricense presentada aquí, representa uno de los primeros
esfuerzos por completar la información ecológica de estos moluscos en el país.
Asimismo, a través de este estudio se intenta mostrar la factibilidad de realizar trabajos
ecológicos con las poblaciones de opistobranquios en las zonas tropicales. Por otro lado,
se hace hincapié en la necesidad de ampliar aún más el conocimiento sobre las
asociaciones entre estos organismos, a través de experimentos de escogencia en el
laboratorio, muestreos nocturnos y con mayor periodicidad de muestreos, así como la
revisión de contenidos estomacales de los moluscos opistobranquios.
50
VII. CONCLUSIONES
• Se recolectó u total de 620 individuos de opistobranquios asociados a algún tipo de
sustrato alga) en 43 sitios de muestreo en la costa Pacífica de Costa Rica, en el 2004
y de 2011 a 2014. Estos especímenes representan 47 taxones en total, repartidos en
28 especies identificadas, 16 con identificación a nivel de género y tres hasta familia.
• En el caso de las macroalgas se recolectaron en total 25 taxones, distribuidos en 17
especies, cinco identificados hasta género, dos a una categoría taxonómica superior y
uno a grupo funcional. La mayoría de las algas pertenecieron a la clase
Phaeophyceae (Ochrophyta) (36%), seguido de Chlorophyta y Rhodophyta (ambas
con 28%); y finalmente Cyanophyta (4%) y los tapetes algales (4%).
• Los valores de riqueza, diversidad y composición de los moluscos opistobranquios
asociados a las macroalgas en el Pacífico costarricense fueron diferentes entre las
zonas estudiadas. Estos parámetros se relacionan con características a nivel local
como eventos de surgencia y la geomorfología de la costa, disponibilidad del sustrato
algal, como la monopolización por parte de una especie de alga y el efecto de la
herbivoría sobre las macroalgas de parte de otros organismos distintos a las babosas
marinas. Esto resultó en seis ensambles de opistobranquios asociados a algas a lo
largo de la costa.
• Se presentaron tres tendencias en relación a las asociaciones: especies de
opistobranquios herbívoros generalistas, herbívoros especialistas, y opistobranquios
carnívoros (comedores de esponjas, huevos, otras babosas marinas, hidroides y_
briozoos) en algas más complejas desde el punto de vista estructural.
• En el caso de los opistobranquios herbívoros, los sacoglosos presentaron una mayor
preferencia hacia las algas verdes. Dentro de este grupo la asociación hacia las algas
fue específica, un ejemplo son las pocas especies adaptadas a alimentarse del alga
Caulerpa sertularioides. Por el contrario, los anaspídeos mostraron en general
preferencia por diversos tipo de algas (rojas, pardas y cianobacterias) a distinto nivel.
Stylocheilus striatus resultó ser la especie más generalista de todo el estudio, debido
51
a su alimentación basada principalmente en cianobacterias que crecen sobre otras
algas. Asimismo, otros miembros de la familia Aplysiidae prefirieron algas rojas y
pardas, cada una a distinto nivel.
• La preferencia y el tipo de asociación de los opistobranquios hacia las macroalgas, se
acompaña de una serie de adaptaciones morfológicas y anatómicas, así como a nivel
ecológico que le permiten a las especies desarrollarse en uno o en varios sustratos
algales.
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Wagele, H., A. Klussmann-Kolb, E. Verbeek & M. SchrOdl. 2014. Flashback and
foreshadowing-a review of the taxon Opisthobranchia. Org. Divers. Evol.
14:133-149.
Willlams, G.C. & T.M. Gosliner. 1973. A new species of Anaspidean opisthobranch
from the Gulf ofCalifomia (Mollusca: Gastropoda). Veliger 16: 216-232.
Wysor, B. 2004. An annotated list of marine Chlorophyta from the Pacific coast of the
Republic of Panama with a comparison to Caribbean Panama species. Nova
Hedwigia 78: 209-241.
65
Apéndice 1
Proyectos de investigación que contribuyeron a la toma de datos para el presente
trabajo. CIEMlC=Centro de Investigaciones en Estructuras Microscópicas, CIMAR=
Centro de Investigación en Ciencias del Mar y Limnología, UCR=Universidad de
Costa Rica.
Nombre proyecto y código Unidad Fechas de Investigador Académica recolecta de principal
datos "Biodiversidad, taxonomía CIEMIC, junio 2011 - Yolanda E. Camacho y sistemática de moluscos UCR octubre 2014 García opistobranquios en las costas del Pacífico y Caribe de Costa Rica" Nº 810-81- 136
"Filogenia molecular de la CIMAR, enero 2013 Yolanda E. Camacho familia Aglajidae (Pilsbry, UCR octubre de García H.A. 1895) inferida a partir 2014 de ADN mitocondrial y nuclear" Nº 808-82-504
"Programa de monitoreo en CIMAR, enero 2013- Juan José Alvarado los ecosistemas arrecifales y UCR agosto 2014 8arrientos comunidades coralinas de las Áreas de Conservación Tempisque (ACT) y Osa (ACOSA)" Nº 808-83-503
"Catálogo fotográfico de las CIMAR, enero 2013- Cindy Femández macroalgas marinas del UCR octubre 2014 García Pacífico de Costa Rica" Nº 808-84-717
"Ecología de las playas de CIMAR, mayo 2014 Jeffrey Sibaja arena e intermareales UCR Cordero rocosos de Costa Rica" Nº 808-84-117
66
Apéndice ll
Especies de algas recolectadas y sus respectivos códigos de vinculación a la colección
de Ficología del Herbario de la Escuela de Biología de la Universidad de Costa Rica
(USJ).
División Alga
Chlorophyta
Cianobacteria
Ochrophyta
Sustrato
Caulerpa sertularioides Caulerpa sertularioides Chlorodesmis caespitosa Cladophora sp. Codium isabellae Halimeda discoidea Halimeda discoidea Halimeda discoidea Halimeda discoidea Halimeda discoidea Halimeda discoidea Halimeda discoidea Halimeda discoidea Halimeda discoidea Monostroma ecuadoreanum Viva lactuca Viva lactuca Viva lactuca Cianobacteria indet. Cianobacteria indet. Padina caulescens Padina caulescens Padina caulescens Padina caulescens Padina concrescens Padina concrescens Padina concrescens Padina concrescens Padina concrescens Padina concrescens Padina concrescens Padina concrescens
Código Colección Ficología
CFCR-1036 CFCR-1497 CFCR-1503 CFCR-1508 CFCR-1380 CFCR-1109 CFCR-1132 CFCR-1136 CFCR-1268 CFCR-1423 CFCR-1470 CFCR-1498 CFCR-1499 CFCR-1500 CFCR-1085 CFCR-1094 CFCR-1096 CFCR-1105 CFCR-1128 CFCR-1250 CFCR-1093 CFCR-1472 CFCR-1480 CFCR-1482 CFCR-1108 CFCR-1129 CFCR-1391 CFCR-1421 CFCR-1430 CFCR- 1466 CFCR-1481 CFCR-1483
67
División Alga Sustrato Código Colección Ficología
Padina durvillei CFCR-1097 Padina durvillei CFCR-1464
Padina mexicana CFCR-1484 Sargassum howellii CFCR-1493
Sargassum pacificum CFCR-1098 Sargassum pacificum CFCR-1099
Sargassum pacificum CFCR-1393
Sargassum pacificum CFCR-1494
Sargssum cf pacificum CFCR-1092 Rhodophyta Amphiroa complejo E CFCR-1504
Asparagopsis taxiformis CFCR-1478
Galaxaura rugosa CFCR-1505
Gelidiopsis intricata CFCR-1501
Polysiphonia sp. CFCR-1506 Spyridia filamentosa CFCR-1507
68
Apéndice 111
Fórmula para calcular la probabilidad hipergeométrica (Gallagher 1999).
(Total¡_ - X¡k) r (Total¡_ - Xa)! l
m m' (TOTAL· - X·k - m)I H. = 1 - = 1 - . i. i .
iklm (Total¡_) Total¡_! m m! (TOTAL¡_ - m)!
donde; Total;= muestra total.
x;k= la abundancia de la especie k en una muestra i.
m= NESSM = número de especímenes seleccionados al azar.
!=factorial
69
Apéndice IV
Seriación por restricción (orden geográfico) para las especies de opistobranquios
asociados a macroalgas en el Pacífico de Costa Rica.
'-"""< .. ,.,,.., -.. Polyc.n IP. --.. ---· ~..uncWl'i.t
Temb¡e sp.
FellO'll'lvs •,.,.M•1•rum
PolytnndH vltldis
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~,_....,. , __ E---Runcin• IP
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Bahla ¡unqu1llal rJl @ islas Los Munecos -til
Bajo Rojo, CuaJln lqull ~ rJl
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Bahía Matapalito e;: Punta Pochote = Isla Pelada. Murciélago -Playa Panamá o Cabeza de Mono a Islas Pelona s
~
= Playa Matapalito
Playa Matapalo (JQ ~
Islas Brume! o > lsla Plata. BraS1llto (JQ .... "t:i Punta Sabana, Brcisilito til• f'D• Punta Roble. Playa Real :ti = Playa Avellanas
(") Q. o Punta Carrillo
..._, ;;· Punta El Indio "O
f'D
El Mur'\eco. Camaronal til < ~NA Cabo Blanco
¡;¡ RNA Cabo Blanco. Poza San Miguel o Isla Cabo Blanco, RNACB rJl El Slrlal. Isl a s Thrtuga -Punta Leona, HPBl ~ Punta Leona. HPB2
Punta Bocana o = Esterlllos Oeste ~ rJl
Playe Maruel Antonio
Punta Cambutal. OorrtlnlG91 o. Dominica!
~
Bajo .'1 Hermanas. PNM Ballena 3 El Chorro, RB Isla del car.o ~
El Jardín. RB lsl~ del Ct!!r"IO (") ..,
RB 1s1a del cario Est. 1 o \.uP.Va dP.I Tiburón. RB Isla dPI Cai"lo
til
00 San josecito til Punta Nlcuesa rJl
Sándalo (O
Punta María. IC ::::: Punta Presidio, IC !!. Punta Ulloa. IC
Anexo 1: Catálogo de las especies
Filo Mollusca Linnaeus, 1758
Clase Gastropoda Cuvier, 1795
Subclase Heterobranchia Gray, 1840
Familia Aplysiidae Lamarck, 1809
Género Aplysia Linnaeus, 1767
Ap/ysia parvula Mürch, 1863
Fig. lOa
Sinonimias: Aplysia allochroa Bergh, 1908; Aplysia anguilla Sowerby G.B. 11, 1869; Aplysia
atromarginata Bergh, 1905; Aplysia australiana Clessin, 1899; Aplysia concava G.B. Sowerby 1,
1833; Aplysia intermedia Farran, 1905; Aplysia japonica Sowerby G.B. 11, 1869; Aplysia lobata
Bergh, 1908; Aplysia norfo/kensis G.B. Sowerby II, 1869; Aplysiopsis juanina Bergh, 1898;
Syphonota elongata Pease, 1860.
Características: Con rinóforos bien diferenciados y tentáculos orales de mayor tamaño
a cada lado de la boca. El borde de los parapodios presenta una línea negra. Bajo estos
está la concha subovalada de naturaleza frágil. La coloración es muy variable, va desde
tonos rojizos hasta verde oscuro, con patrones de manchas blancas-amarillas
distribuidas en todo el cuerpo.
Historia natural: En el Pacífico costarricense se encuentra asociada a distintas algas,
desde la zona intermareal hasta 1 Om de profundidad. Es más común en las algas rojas
Asparagopsis taxiformis (Delile) Trevisan de Saint-Léon 1845 (Fig. IOb, c, d), y
Galaxaura rugosa (J.Ellis & Solander) J.V.Lamouroux 1816 (Fig. IOe, f). Asimismo,
en Viva lactuca Linnaeus, 1753, Halimeda discoidea Decaisne 1842, y en menor
cantidad en un alga del género Padina. Anteriormente, para el PTO, se había reportado
en algas del género Chaetomorpha (Camacho-García et al. 2005) Los adultos se
congregan para formar cadenas de reproducción. Al ser irritada, expulsa tinta púrpura al
medio como una respuesta defensiva ante el peligro.
72
Distribución: Se encontró en las regiones norte y central del Pacífico costarricense. Es
cosmopolita, distribuida desde los trópicos hasta aguas templadas.
b
1 cm
e d
Figura 1 O. Aplysia pan;u/a y algas a las que se asocia. a. Espécimen A. pan;u/a vista dorsal; b. Talo de Asparagopsis taxiformis, fase de gametófito; e, d. Detalle de las frondas de A. taxiformis; e. Talo de Galaxaura rugosa; f. Detalle del la ramificación de G. rugosa.
73
Género Dolabrifera Gray, 1847
Dolabrifera dolabrifera (Rang, 1828)
Fig. lla
Sinonimias: Ap/ysia ascifera Rang, 1828; Ap/ysia do/abrifera Rang, 1828; Aplysia oahouensis
Souleyet, 1852; Dolabrifera ascifera (Rang, 1828); Dolabrifera cuvieri H. Adams & A. Adams,
1854; Dolabrifera mai/lardi Deshayes, 1863; Dolabrifera nicaraguana Pilsbry, 1896; Dolabrifera
olivacea Pease, 1860; Dolabrifera sowerbyi G.B. Sowerby 11, 1868; Dolabrifera swiftii Pilsbry,
1896; Dolabrifera virens A.E. Verrill, 1901.
Características: Los rinóforos y los tentáculos orales son pequeños. El cuerpo es
aplanado y con el extremo posterior redondeado y más ancho que en la parte anterior.
Los parapodios se encuentran juntos, a excepción de las dos aperturas sifonales, la
inhalante y la exhalante, ubicadas sobre el dorso. Presenta una cocha frágil. El cuerpo
está cubierto de numerosas protuberancias de distinto tamaño y color. Su color en
general puede variar desde el verde oliva hasta el marrón-rojizo.
Historia natural: Se encuentra sobre distintos sustratos algales de la zona intermareal
en el Pacífico costarricense, es más común sobre tapetes algales (Fig. 11 b ), sobre
Padina caulescens Thivy in W.R. Taylor 1945 (Fig. l Jc-f), y sobre Halimeda
discoidea. Como mecanismo de defensa, el animal expela una sustancia blanquecina
tóxica.
Distribución: En el Pacífico norte y sur de Costa Rica en este estudio. A nivel mundial
su distribución es circumtropical.
74
Figura 11. Dolabrifera dolabrifera y sustratos algales a los que se asocia. a. Vista dorsal; b. Tapetes algales; c. Padina caulescens in situ; d. Detalle del talo; e. Corte transversal mostrando las células medulares y corticales de la base del talo; f. Corte transversal mostrando las células medulares ycorticales del ápice del talo.
75
Género Do/abe/la Lamarck, 1801
Do/abe/la auricularia (Lightfoot, 1786)
Fig. 12a
Sinonimias: Aplysia ecaudata Rang, 1828; Aplysia gigas Rang, 1828; Aplysia teremidi Rang, 1828;
Aplysia truncata Rang, 1828; Do/abe/la ecaudata (Rang, 1828); Do/abe/la gigas (Rang, 1828);
Do/abella rumphii Blainville, 1819; Dolabella scapula (Martyn, 1786); Pate/la scapula Martyn,
1786.
Características: Con tentáculos orales y rinóforos pequeños. El extremo posterior del
cuerpo es un escudo amplio y aplanado, de aspecto truncado y con forma de cuña. El
sifón exhalante se ubica en esta porción del cuerpo, mientras que el inhalante entre los
parapodios que se mantienen unidos. Posee una concha bien calcificada. Presenta
tubérculos o protuberancias intrincadas sobre la superficie del cuerpo. Su color va desde
el marrón oscuro hasta los tonos verduzcos.
Historia natural: Se encuentra asociada a zonas con alta densidad del alga parda
Padina durvillei Bory Saint-Vincent 1827 (Fig. l 2c-f), en el submareal a 6m de
profundidad. Se ha reportado como un herbívoro generalista, con preferencia hacia
algas pardas y rojas. Al igual que algunas especies de la familia Aplysiidae, es capaz de
liberar tinta púrpura rojiza en respuesta al ataque de depredadores. Se camufla
eficientemente con el medio, debido a su coloración críptica y a la textura de su cuerpo.
Distribución: En el Pacífico norte de Costa Rica. Está ampliamente distribuida en el
Indo-Pacífico, Hawaii y en el Pacífico Tropical Oriental.
76
e d
Figura 12. Opistobranquios asociados al alga Padina durvillei. a. Do/abe/la auricularia, vista dorsal; b. Phyllaplysia padinae, vista dorsal; c. P. durvillei hábito in situ; d. Detalle del talo; e. Corte transversal mostrando las células medulares y corticales de la base del talo; f. Corte transversal mostrando las células medulares y corticales del ápice del talo.
77
Género PhyllapZvsia P. Fischer, 1872
Phyl!aplysia padinae Williams & Gosliner, 1973
Figs. 12b, 13a, 14a
Características: El cuerpo al estar en reposo presenta una forma elíptica, la cual
cambia al estar el animal activo. Los rinóforos son cortos y se posicionan sobre los ojos.
Los tentáculos orales son gruesos y cortos. Posee dos aperturas sifonales y una concha
pequeña bajos los parapodios fusionados. Presenta papilas blancas en forma de estrellas
sobre el dorso. Es café rojizo e incluso verde oliva, con o sin manchas blancas. Algunos
individuos presentaron manchas rosadas sobre el dorso.
Historia natural: Esta especie es común y se encuentra desde los O hasta 12m de
profundidad sobre diferentes sustratos. Es más común en las algas pardas Padina
concrescens Thivy in W.R. Taylor 1945 (Fig. l 3b-f), Padina mex icana E.Y . Dawson
1944 (Fig. 15), P. durvillei (Fig. l 2c-f)), P. caulescens (Fig. 11 c-f), y Sargassum
pacificum Bory de Saint-Vincent 1828 (Fig. 14b-d). Además sobre el alga verde
Halimeda discoidea pero en menor cantidad. Para la zona del Golfo de California se ha
reportado sobre el pasto marino del género Zoostera (Williams &Gosliner 1973).
Distribución: En este estudio se encontró en todas las regiones del Pacífico de Costa
Rica, a excepción de la Isla del Coco. Se ha reportado desde el Golfo de California
hasta Costa Rica y en las Islas Galápagos.
78
Figura 13. Phyllaplysia padinae asociada al alga Padina concrescens. a. Espécimen P. padinae vista dorsal; b. Padina concrescens in situ; c. Detalle del talo; d. Corte transversal mostrando las células medulares y corticales de la base del talo; e. Corte transversal mostrando las células medulares y corticales del ápice del talo; f. Corte transversal de la lámina con esporangios.
79
Figura 14. Phyllaplysia padinae asociada a Sargassum pacificum. a. Espécimen de P. padinae, vista dorsal; b. Sargassum pacificum in situ; c. Detalle del talo; d. Detalle de la lámina: vena central y criptostomas; e. Epibiontes de S. pacificum: briozoos sobre el eje central; f. Esponjas sobre los ejes laterales y las láminas.
80
e d
Figura 15. Padina mexicana. a. Hábito in situ; b. Detalle del talo; c. Corte transversal mostrando las células medulares basales; d. Corte transversal mostrando las células medulares marginales.
81
Género Stylocheilus Gould, 1852
Stylocheilus striatus (Quoy & Gaimard, 1832)
Figs. l 6a, l 7a
Sinonimias: Aplysia striata Quoy & Gaimard, 1832; Notarchus polyomma Mürch, 1863;
Stylocheilus lineo/atus Gould, 1852.
Características: Los rinóforos y los tentáculos orales son largos y están bien
diferenciados. El cuerpo está cubierto por numerosas papilas alargadas. Presenta líneas
longitudinales marrón oscuro y ocelos azules. La concha está ausente en los adultos a
diferencia de los juveniles. La coloración varía entre rojo hasta verde claro.
Historia natural: Sobre numerosos sustratos algales, desde la zona intermareal hasta
JOm de profundidad. En las clorófitas Codium isabelae W.R.Taylor 1945, Halimeda.
discoidea y Cladophora sp. En las algas rojas Spyridia filamentosa (Wulfen) Harvey in
Hooker 1833 (Fig. l 7b-d), Polysiphonia sp. (Fig. l 7e, f), Amphiroa sp. (complejo E)
(Fig. 16b, c) y Galaxaura. rugosa. En las ocrófitas Padina sp., P. caulescens, P.
concrescens, P. mexicana, y Sargassum pacificum. Finalmente en la cianobacterias
filamentosas (Fig. l 8b-d). Su dieta se basa en cianobacterias y se ha documentado
migraciones nocturnas hacia zonas con altas densidades de estas algas. Suele formar
agregaciones con fines reproductivos. Es capaz de liberar tinta púrpura como defensa.
Distribución: En el presente estudio esta especie se encontró en todas las regiones del
Pacífico costarricense. A nivel mundial su distribución es Circumtropical.
82
Figura 16. Stylocheilus striatus y ejemplos de la variedad de sustratos a los que se
asocia. a. Espécimen S. striatus, vista dorsal; b. Amphiroa sp. complejo E; c. Detalle del
talo de Amphiroa sp. complejo E; d. Halimeda discoidea (Chlorophyta); e. Padina sp.
(Ochrophyta); f. Rhodophyta filamentosa.
83
e
ISOµm
200µm -
25 µm
Figura 17. Stylocheilus striatus y algas a las que se asocia a. Espécimen S. striatus, vista dorsal; b. Spyridia filamentosa in situ; e, d. Detalle del talo de S. filamentosa; e. Polysiphonia sp.; f. Detalle del talo de Polysiphonia sp.
84
Familia Haminoeidae Pilsbry, 1895
Género Haminoea Turton & Kingston in Carrington, 1830
Haminoea sp.
Fig. 11 a
Características: Concha externa, ovalada, delgada y traslúcida. Escudo cefálico amplio
con un par de ojos oscuros bien desarrollados. El pie del animal es ancho y sus bordes
anteriores sobresalen por debajo del escudo cefálico. Es capaz de retraer su cuerpo
dentro de la concha. El cuerpo es amarillo pálido con manchas oscuras distribuidas en
todo su cuerpo, además presenta puntos anaranjados sobre el dorso.
Historia natural: Se encuentra en la zona intermareal hasta los 6m de profundidad, en
Cianobacterias filamentosas (Fig. 18c, d), y en el alga Padina durvillei (Fig. l 2c-f). Al
igual que otras especies del género Haminoea, esta podría alimentarse de
cianobacterias.
Distribución: En el Pacífico central y sur de Costa Rica.
Familia Caliphyllidae Tiberi , 1881
Género Polybranchia Pease, 1860
Polybranchia viridis (Deshayes, 1857)
Fig. 18f
Sinonimias: Hermaea viridis Deshayes, 1857
Características: Cuerpo cubierto por múltiples ceratas con forma de hoja, las cuales
presentan pequeñas papilas sobre su superficie. Dichas papilas cubren incluso los
rinóforos, estos últimos son largos y enrollados, y sobresalen del cuerpo. Bajo las
ceratas en la línea media del cuerpo se encuentra el pericardio el cual es poco visible. Su
coloración es café verdosa y presenta patrones de manchas blancas distribuidas en las
ceratas y sobre el cuerpo.
Historia natural: Es frecuente encontrar esta especie sobre tapetes algales densos
donde se camufla (Fig. 18e ). Se encuentra sobre estos sustratos desde los O hasta 6m de
85
profundidad. Ha sido reportada sobre el alga verde calcárea Halimeda discoidea. Al
sentirse amenazada puede desprender sus ceratas, los cuales continúan en movimiento,
esto para crear una distracción y evadir su amenaza.
Distribución: En el Pacífico costarricense se encuentra en la región norte. Se distribuye
además, desde la costa Pacífica de México hasta las Islas Galápagos, el Golfo de
México y en el Océano Atlántico norte.
Familia Limapontiidae Gray, 1847
Género Placida Trinchese, 1876
Placida sp.
Fig. l 9a
Características: Las ceratas cubren el dorso a ambos lados del cuerpo, las mismas son
verde-amarillas y se observan las glándulas digestivas como ramificaciones verde
oscuro. Rinóforos largos y enrollados, al igual que el resto del cuerpo, presentan un
patrón de manchas y líneas verde oscuro.
Historia natural: Se encuentra en la zona intermareal en las pozas de marea, sobre el
alga verde Codium isabelae (Fig. 19 c-f). Por su tamaño tan reducido y su coloración es
dificil de observar.
Distribución: En el Pacífico de Costa Rica, en Playa Avellanas (PN).
Familia Hermaeidae H. Adams & A. Adams, 1854
Género Hermaea Lovén, 1844
Hermaea sp.
Fig. 19b
Características: Cuerpo alargado y cabeza diferenciada con rinóforos largos. Las
ceratas se distribuyen sobre el dorso en dos líneas, en el medio se observa el pericardio.
El extremo posterior del pie se prolonga más allá del cuerpo. Verde-amarillo, con
ceratas verde oscuro y con los ápices claros, los rinóforos amarillo claro.
86
Historia natural: Se encuentra en la zona intermareal sobre el alga verde Codium
isabelae (Fig. l 9c-t). Especie muy críptica debido a su tamaño y coloración.
Distribución: Conocido solo para la Reserva Natural Absoluta Cabo Blanco, en la
región del Pacífico norte de Costa Rica.
a
Figura 18. Opistobranquios asociados a cianobacterias y a tapetes algales. a. Haminoea
sp. vista dorsal, asociado a cianobacterias; b. S. striatus asociado a cianobacterias; c.
Cianobacteria indet.; d. Detalle de la Cianobacteria; e. Tapetes algales; f. Polybranchia
viridis vista dorsal, asociado a tapetes algales.
a b
Figura 19. Opistobranquios asociados al alga Codium isabelae. a. Placida sp., vista dorsal; b. Hermaea sp., vista dorsal; c. Codium isabelae in situ; d. Detalle del talo de C.
isabelae; e. Detalle de un utrículo; f. Detalle de un utrículo con gametangio.
88
Familia Juliidae E. A. Smith, 1885
Género Berthelinia Crosse, 1875
Berthelinia chloris (Dall, 1918)
Fig. 20a
Sinonimias: Berthelinia ch/orís belvederica Keen & Smith, 1961 ; Scintilla chloris Dall, 1918.
Características: Con concha bivalva y traslúcida. El cuerpo de animal es carnoso de
color verde hierba y su pie es más claro. Sus rinóforos son largos y enrollados. Puede
presentar algunas líneas oscuras sobre la concha, así como machas blancas en el borde
de la concha.
Historia natural: En el submareal hasta 6m de profundidad, sobre el alga verde sifonal
Caulerpa sertularioides (S.G.Gmelin) M.A.Howe 1905 (Fig. 20d-f).
Distribución: Se encuentra en Bahía Culebra (PN) y la Reserva Biológica Isla del Caño
(PS) de Costa Rica. Se distribuye desde Baja California hasta Islas Galápagos.
Familia Oxynoidae Stoliczka, 1868 ( 1847)
Género Lobiger Krohn, 184 7
Lobiger souverbii P. Fischer, 1857
Fig. 20b
Sinonimias: Lobiger picta Pease, 1868
Características: Cuerpo alargado y con una concha externa, redonda y translúcida. Los
rinóforos son largos y enrollados. Presenta cuatro lóbulos parapodiales alargados con el
borde crenulado La coloración es verde intensa, con machas blancas sobre el cuerpo y
hacia los bordes de los parapodios. Cuenta con líneas azules brillantes en el dorso.
Historia natural: Asociado al alga Caulerpa sertularioides (Fig. 20d-f), hasta 6m de
profundidad. En respuesta a un ataque es capaz de autotomizar los lóbulos parapodiales
para crear distracción, también puede secretar una sustancia lechosa irritante para los
depredadores.
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Distribución: Común de encontrar en la región sur del Pacífico costarricense, en la
Reserva Biológica Isla del Caño. A nivel mundial su distribución es circumtropical.
Género Oxynoe Rafinesque, 1814
Oxynoe panamensis Pilsbry & Olsson, 1943
Fig. 20c
Características: Cuerpo largo con una concha externa. Los rinóforos son cortos y
gruesos. Presenta tubérculos cónicos de distinto tamaño que cubren el cuerpo. El pie es
alargado y tiene una línea media blanca. La coloración es verde limón, con numerosos
puntos negros y manchas azules sobre Jos parapodios. Los rinóforos son blanquecinos
en el ápice.
Historia natural: Se encuentra en el submareal hasta 6m sobre el alga Caulerpa
sertularioides (Fig. 20d-f). La especie secreta una sustancia lechosa en respuesta a los
ataques, y es capaz de desprender su cola larga para distraer a los depredadores.
Distribución: En el Pacífico costarricense se ha encontrado en la Reserva Biológica
Isla del Caño. Se distribuye además desde Baja California sur hasta Panamá.
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Figura 20. Opistobranquios asociados al alga Caulerpa sertularioides. a. Berthelinia chloris, vista dorsal; b. Lobiger souverbii, vista dorsal; c. Oxynoe panamensis, vista dorsal; d. Caulerpa sertularioides in situ; e. Detalle del talo; f. Corte transversal del estolón de C. sertularioides mostrando las trabéculas y el talo sifonal.
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Familia Plakobranchidae Gray, 1840
Género Elysia Risso, 1818
Elysia diomedea (Bergh, 1894)
Fig. 2la
Sinonimias: Tridachia diomedea Bergh, 1894; Tridachiella diomedea (Bergh, 1894).
Características: Cabeza evidente con rinóforos largos. Parapodios fuertemente
plegados en sus bordes y distribuidos a lo largo del cuerpo. De color verdoso con líneas
blancas en la mayoría del cuerpo e incluso amarillas y negras sobre los parapodios. Los
rinóforos presentan líneas amarillas y negras.
Historia natural: Sobre distintos sustratos algales. En las algas verdes Viva lactuca
(Fig. 2 lc-f), y Codium isabelae. También en tapetes algales y cianobacterias. Desde la
zona intermareal hasta l 5m de profundidad. Es capaz de retener los cloroplastos de las
algas viables realizando fotosíntesis dentro de su cuerpo, a este fenómeno se le llama
cleptoplastosis.
Distribución: Es una especie común en el Pacífico costarricense. Se distribuye desde el
Golfo de California hasta Panamá.
Elysia sp.
Fig. 2lb
Características: Cuerpo alargado, con la parte media de los parapodios más gruesa.
Los rinóforos son cortos. La coloración es verde claro, con machas verdes oscuras y
puntos amarillos sobre los parapodios.
Historia natural: Se encuentra en las algas verdes Viva lactuca (Fig. 2 lc-f), y
Halimeda discoidea, desde la zona intermareal hasta 1 Om de profundidad.
Distribución: En las regiones norte, central y sur del Pacífico costarricense.
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Figura 21. Opistobranquios asociados al alga U/va lactuca. a. Elysia diomedea, vista dorsal; b. Elysia sp; vista dorsal; c. Ulva lactuca in situ; d. Detalle del talo de U lactuca; e. Detalle de las células superficiales de la lámina de U lactuca; f. Corte transversal de la lámina mostrando las dos células de grosor de U lactuca.
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Elysia pusilla (Bergh, 1871)
Fig. 22a
Sinonimias: E~ysia halimedae Macnae, 1954; Elysiella pusilla Bergh, 1871.
Características: Cuerpo redondeado, aplanado y dorso-ventralmente comprimido.
Color verde. Los parapodios se encuentran juntos y dispuestos hacia el centro y a lo
largo del cuerpo. La cabeza y los rinóforos están diferenciados, estos últimos tienen el
ápice blanquecino. Ambas estructuras se retraen hacia el cuerpo, en posición de reposo
se fijan en el sustrato y se ocultan en parte por la disposición de los parapodios.
Historia natural: Es común y se encuentra desde la zona intermareal hasta 1 Om de
profundidad. Se asocia exclusivamente al alga verde calcárea Halimeda discoidea (Fig.
22c-f), de la cual se alimenta y donde se camufla debido a su gran semejanza con los
segmentos del talo.
Distribución: En Costa Rica se encuentra distribuida en las regiones norte, central y sur
del Pacífico. También se encuentra en el Indo-Pacífico y en el archipiélago de Hawaii.
E(vsia sp. 1
Fig. 22b
Características: Cuerpo alargado que al estar en reposo tiene aspecto aplanado. Los
parapodios están fusionados con excepción de la parte media del cuerpo, donde se
separan formando un orificio. La cabeza y los rinóforos están bien diferenciados, estos
últimos son color rosa claro en los ápices. El resto del cuero es verde oscuro con
manchas y puntos rosados y crema.
Historia natural: Se asocia a la clorófita Halimeda discoidea (Fig. 22c-f). Es muy
común en la zona intermareal y hasta los 5m de profundidad.
Distribución: En las regiones norte, central y sur del Pacífico costarricense.
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Figura 22. Opistobranquios asociados al alga Halimeda discoidea; a. Elysia pusilla, vista dorsal; b. Elysia sp. 1, vista dorsal; c. Halimeda discoidea hábito in situ; d. Detalle del talo de H discoidea; e. Detalle de los utrículos superficiales de H discoidea; f. Detalle de un utrículo de H discoidea.
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Elysia sp. 2
Fig. 23a
Características: El cuerpo es alargado y los parapodios se fusionan completamente, los
bordes de estos son marcadamente crenulados. Los rinóforos son largos y enrollados. El
color es verde oliva en todo el cuerpo, presenta manchas rosa claro y blancas sobre los
parapodios y los rinóforos. Los bordes de los parapodios son verde claro.
Historia natural: Es más común de encontrar en las algas verdes filamentosas
Chlorodesmis caespitosa J .Agardh 1887 (Fig. 23c, d) y C/adophora sp. (Fig. 23e, t).
Además en menor cantidad sobre Codium isabelae y Halimeda discoidea. Se ha
reportado también en algas del género Caulerpa (Camacho-García et al. 2005). Desde
la zona intermareal hasta l Om de profundidad.
Distribución: En todo el Pacífico de Costa Rica, incluyendo la Isla del Coco donde fue
muy abundante. Desde Baja California hasta Costa Rica y las Isla Clipperton.
Elysia sp. 3
Fig. 24a
Características: El cuerpo es alargado y más ancho hacia la parte media de los
parapodios. Los rinóforos son enrollados y más claros que el resto del cuerpo. El cuerpo
es de color verde oliva y presenta manchas blanquecinas sobre la cabeza y el pericardio.
Historia natural: Es más común de encontrar en la zona intermareal asociado al alga
Monostroma ecuadoreanum W .R. Taylor 1945 (Fig. 24b-t), y en menor cantidad sobre
Halimeda discoidea en la sección submareal hasta 6m de profundidad.
Distribución: Se distribuye en toda la costa Pacífica de Costa Rica, pero en este estudio
no se encontró en la Isla del Coco.
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Figura 23. Elysia sp. 2 y sustratos algales a los que se asocia. a. Elysia sp. 2, vista dorsal; b. Chlorodesmis caespitosa; e, d. Detalle del talo de C. caespitosa; e. Cladophora sp.; f. Detalle celular de Cladophora sp.
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Figura 24. Elysia sp. 3 y el alga a la cual se asocia. a. Espécimen Elysia sp. 3, vista dorsal; b. Monostroma ecuadoreanum hábito in situ; c. Detalle del talo de M ecuadoreanum; d, e. Detalle de las células superficiales de la lámina de M ecuadoreanum; f. Corte transversal de la lámina de M ecuadoreanum mostrando una célula de grosor.
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