plasticidades ontogénicas en la dieta de los anuros
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PLASTICIDAD ONTOGÉNICA EN LA DIETA DE LOS ANUROS (AMPHIBIA) COLECTADOS EN LA CUENCA DEL RIO LA VIEJA
EN EL DEPARTAMENTO DEL QUINDÍO
SERGIO ENRIQUE MORENO BARBOSA
TRABAJO DE GRADO Presentado como requisito parcial
Para optar al título de
BIOLOGO
PONTIFICIA UNIVERSIDAD JAVERIANA FACULTAD DE CIENCIAS CARRERA DE BIOLOGIA
Bogotá, D. C. 21 DE OCTUBRE DE 2008
1
NOTA DE ADVERTENCIA Artículo 23 de la Resolución N° 13 de Julio de 1946 “La Universidad no se hace responsable por los conceptos emitidos por sus alumnos en sus trabajos de tesis. Solo velará por que no se publique nada contrario al dogma y a la moral católica y por que las tesis no contengan ataques personales contra persona alguna, antes bien se vea en ellas el anhelo de buscar la verdad y la justicia”.
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PLASTICIDAD ONTOGÉNICA EN LA DIETA DE LOS ANUROS
(AMPHIBIA) COLECTADOS EN LA CUENCA DEL RIO LA VIEJA EN EL DEPARTAMENTO DEL QUINDÍO
SERGIO ENRIQUE MORENO BARBOSA
APROBADO
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Julio Mario Hoyos Ph.D Sistemática Animal
Director
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Saúl Prada Ph.D Ecología de Peces Angélica Pérez Ecóloga
Jurado Jurado
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PLASTICIDAD ONTOGÉNICA EN LA DIETA DE LOS ANUROS (AMPHIBIA) COLECTADOS EN LA CUENCA DEL RIO LA VIEJA
EN EL DEPARTAMENTO DEL QUINDÍO
SERGIO ENRIQUE MORENO BARBOSA
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Ingrid Schuler Ph.D. Biotecnología Vegetal Andrea Forero Bióloga
Decana académica Directora de carrera
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AGRADECIMIENTOS
Al profesor Julio Mario Hoyos por sus constante colaboración y asesoría
en toda la investigación y permitirme ser parte del proyecto. Al profesor
Andrés Acosta por su colaboración en la determinación de los ejemplares,
a la investigadora Paola Isaacs de quien tuve un gran apoyo su ayuda
fue de suma importancia para la realización de este trabajo, a Lina Parada
por su colaboración en la colecta de los ejemplares, Natalie Devia por la
determinación del contenido gastrointestinal. A los dueños de las fincas y
a los agregados de cada una por permitirnos trabajar en sus propiedades.
También agradecerle al CIBREG por su financiación que sin la cual no
se habría podido realizar la investigación y sobre todo a mi familia por su
apoyo incondicional durante todos estos años.
5
TABLADE CONTENIDO INTRODUCCIÓN 1 MARCO CONCEPTUAL Y REVISIÓN DE LA LITERATURA 2 PLANTAMIENTO DEL PROBLEMA Y JUSTIFICACIÓN 6 PREGUNTA DE INVESTIGACIÓN 7 OBJETIVO GENERAL 7 OBJETIVOS ESPECÍFICOS 7 MATERIALES Y MÉTODOS 8 ANÁLISIS DE LA DIETA 10 CAMBIO ONTOGÉNICO 10 CATEGORÍAS ALIMENTARIAS 11 RESULTADOS 12 PRESAS ENCONTRADAS EN ESTÓMAGO E INTESTINO 12 DIETA POR ESPECIES 17
6
CAMBIO ONTOGÉNICO 23 CATEGORÍAS ALIMENTARIAS 27 DISCUSIÓN 29 CONCLUSIONES 34 REFERENCIAS 35
7
INDICE DE FIGURAS Figura 1 Frecuencia de los tipos de presas de la dieta 16
Figura 2Frecuencia de los tipos de presas encontradas en el estómago16
Figura 3Frecuencia de los tipos de presas encontradas en el intestino 17
Figura 4 Rhinella marina 18
Figura 5 Pristimantis achatinus 19
Figura 6 Pristimantis palmeri 19
Figura 7 Centrolene robledoi 20
Figura 8 Colostethus fraterdanieli 21
Figura 9 Dendropsophus columbianus 22
Figura 10 Leptodactylus colombiensis 22
Figura 11 Lithobates catesbeianus 23
Figura 12 Frecuencia del tipo de presas de cada especie 28
8
INDICE DE TABLAS Tabla 1 Salidas realizadas para la colecta de los anuros en departamento
del Quindío 8
Tabla 2 Número de individuos analizados y número de categorías de
presas 13
Tabla 3 Frecuencia de presas de R. mariana, D. columbianus,
P. achatinus y P. palmeri 14
Tabla 4 Frecuencia de presas de C. fraterdanieli, L. colombiensis,
C. robledoi y L. catesbeianus 15
Tabla 5 Comparación de la dieta entre 3 categorías de tamaño de
Rhinella marina 25
Tabla 6 Comparación de la dieta entre 3 categorías de tamaño de
Pristimantis achatinus 26
9
Tabla 7 Comparación de la dieta entre 3 categorías de tamaño de
Dendropsophus columbianus 26
Tabla 8 Clasificación de la dieta según el porcentaje de animal o
vegetal 27
10
RESUMEN
Se analizaron los contenidos gastrointestinales la dieta de 239
especímenes de 10 especies de anuros: Rhinella marina, Pristimantis
achatinus, Pristimantis palmeri, Colostethus fraterdanieli, Centrolene
robledoi, Centrolene quindianum, Hyalinobatrachium colymbiphyllum,
Dendropsophus columbianus, Leptodactylus colombiensis, Lithobates
catesbeianus colectados en sistemas productivos de la cuenca del río La
Vieja en el departamento del Quindío. Las porciones de las presas fueron
clasificadas en 20 tipos de presas, mostrando que los taxones más
frecuentes fueron Hymenoptera, Coleoptera y Hemiptera Para Rhinella
marina, Pritimantis achatinus y Dendropsophus columbianus se analizó si
existía cambio ontogénico en la dieta y no se encontraron diferencias
significativas en ninguna de las especies ya que las dietas presentaron
altos índices de superposición, aunque se encontraron diferencias en
algunos taxones que no fueron compartidos por las tres especies.
Palabras claves: Dieta, cambio ontogénico, anuros, presas, Quindío
11
ABSTRACT
The diet of 239 specimen of 10 species of anurans Rhinella marina,
Pristimantis achatinus, Pristimantis palmeri, Colostethus fraterdanieli,
Centrolene robledoi, Centrolene quindianum, Hyalinobatrachium
colymbiphyllum, Dendropsophus columbianus, Leptodactylus
colombiensis, Lithobates catesbeianus was analyzed in productive
systems at the rio La Vieja basin in the Quindío . The prey portions found
were classified into 20 types of prey. Hymenoptera, Coleoptera and
Hemitera were the most frequent preys. Rhinella marina, Pristimantis
achatinus and Dendropsophus columbianus were examined to discover if
they had ontogenetic change in its diet, there not found significant
difference in this species and their diets show high indices of overlap,
however some types of prey were different into the three species of
anurans
Key words : Diet, ontogenetic change, anurans, preys, Quindío
12
INTRODUCCION El estudio de la dieta de los anuros es de importancia debido a que son
transportadores de nutrientes del medio acuático al terrestre, pero pocos
son los estudios realizados en zonas tropicales generándose
conclusiones con base en estudios realizados en zonas templadas. La
dieta puede cambiar, ya que los juveniles consumen diferentes tipos de
alimento que los adultos, o viceversa, existiendo cambios ontogénicos en
sus dietas. Esto se pude deber a diferentes factores como las estrategias
de forrajeo, el hábito diurno o nocturno, o una acción mecánica en donde
a medida que va creciendo la rana, puede obtener presas más grandes.
Por lo tanto, al no estudiar si existen cambios ontogénicos en la dieta, se
pueden generar posibles errores sobre el comportamiento de la
comunidad. El estudio de su ecología permitirá desarrollar estrategias de
conservación ya que se han tenido varios reportes de disminución
poblacional y de rango de distribución en varios países tropicales,
Además, pueden ser económicamente beneficiosos debido a su potencial
como controladores biológicos por su preferencia hacia los artrópodos.
El objetivo de este estudio fue identificar y comparar las dietas de anuros
en las etapas de desarrollo encontradas presentes en fincas de la cuenca
del río La Vieja en el departamento del Quindío, por lo que un mejor
conocimiento sobre la ecología de estos anuros y conocer si existen
cambios ontogénicos en la dieta, permitirá determinar el papel que
cumplen dentro de los ecosistemas y su impacto sobre los mismos.
13
MARCO CONCEPTUAL Y REVISION DE LA LITERATURA Los anfibios son parte importante del ecosistema, en parte, porque
dirigen la energía de los invertebrados, principalmente detritívoros a
niveles tróficos más altos (Cogalniceanu et al 2000). El entendimiento de
su posición en la cadena trófica es de suma importancia y varios estudios
se han realizado sobre la dieta de los anfibios, pero pocas son las
conclusiones generales que emergen de estos estudios debido a las
diferencias en el tamaño de la muestra, el tiempo del análisis, la clase de
edad y la falta de información sobre la disponibilidad del alimento
(Cogalniceanu et al 2000). Pocos estudios se han enfocado en el uso de
los recursos dentro de las comunidades de anuros si se compara con
otras comunidades. (Parmelee 1999).Las comunidades de aves son las
mas estudiadas en términos de repartición de los recursos: 52 % de los
estudios utilizan vertebrados y solo 2 estudios (1,3%) examinan
comunidades de anuros (Parmelee 1999).
Se ha demostrado la importancia del alimento para el ensamblaje,
evolución y organización de las comunidades de anuros tanto de adultos
como de juveniles en varios ecosistemas (Menéndez 2001). La dieta
afecta el estado físico de los anfibios, por lo que obtener una adecuada
nutrición es un reto fundamental para estos; una óptima selección de la
dieta dentro de un conjunto nutricionalmente aceptado y una
disponibilidad del alimento han sido intensamente estudiados, aunque la
historia evolutiva (filogenia) de las dietas y los factores ecológicos
importantes para las diferencias alimentarias entre los taxones son
menos conocidas (Cooper & Vitt 2002). Por eso, el estudio de su dieta
tiene gran importancia para comprender mejor las relaciones tróficas de
comunidades animales. Aunque las investigaciones de la dieta de anuros
han sido generalmente orientadas hacia el estudio de la taxonomía de
presas consumidas, existen otros estudios que han correlacionado a la
dieta de anfibios con factores como tamaño de la presa y predador,
número y volumen de presas consumidas, cambios ontogénicos y
14
comportamiento de presas y predadores (Menéndez 2001, Parmelle
1999, Hirai & Matsui 1999). Una importante aplicación de estos estudios
sobre la dieta de los anuros es comprender su papel en el control de
plagas, ya que pueden ser económicamente beneficiosos al consumir
insectos nocivos, aunque pocos estudios han sido realizados en este
sentido (Hirai & Matsui 1999, Peltzer et al 2005).
Los anfibios, son a menudo los vertebrados más abundantes en zonas
tropicales que otros vertebrados, teniendo impacto sobre otros animales
y, en algunos casos, sobre las plantas (Zug et al 2001), presentando
ciclos de vida complejos, marcados por cambios ontogénicos (Werner et
al 1995), ya sea refiriéndose a la historia del desarrollo anatómico de los
individuos, como de sus partes (Torrey 1978). Estudios realizados en
reptiles muestran que pueden presentar cambios ontogénicos en sus
dietas, en donde los juveniles se alimentan de fuentes diferentes a los de
los adultos (Durtsche 2000). Esta ontogenia muestra un incremento de
consumo de plantas y la disminución en el consumo de presas (Cooper &
Vitt 2002), como consecuencia, las interacciones ecológicas entre las
especies en una comunidad puede ser limitadas por una etapa de su
vida y el hábitat (Werner et al 1995), esto podría generar que pertenezcan
a diferentes gremios (grupo de especies que explotan la misma clase de
recurso ambiental en una forma similar) durante su vida como un
resultado de cambios ontogénicos en el uso del recurso(Blondel 2003)
igualmente, cambios ontogénicos en la dieta de anuros han sido
documentados (Hirai & Matsui 1999) en los que cambios graduales de
consumir numerosas presas pequeñas a comer pocas pero grandes
presas, han sido observados (Forstener 1998), presentándose que los
adultos no necesariamente comen las mismas presas de las que se
alimentaban en estados juveniles, también se ha observado es que en
los anfibios, en donde los juveniles presentan la misma morfología que los
adultos, hay cambios alimentarios asociados con el tamaño (Zug et al
2001). Esto tipo de cambio ontogénico asociado con el tamaño se
evidencia en el estudio de Bivati et el (2004) con Epipedobates flavopictus
15
en donde el volumen y el número de presas fue más alto en individuos
grandes, viéndose una relación con el tamaño de la presa y la rana, y esto
es interpretado como una consecuencia mecánica, ya que grandes ranas
tienen grandes cabezas que son capaces de tomar grandes presas. Este
cambio ontogénico en el tamaño de la presa esta a menudo asociado con
el cambio de tipo de la presa, simplemente porque el tamaño promedio de
los individuos difiere entre los diferentes taxones de artrópodos; algunas
ranas exhiben cambios ontogénicos en el tipo de presa,
independientemente del cambio del tamaño de la presa, en algunas
especies esto puede ser explicado por la actividad de forrajeo. Dentro de
los dendrobátidos, los individuos pequeños tienden a consumir más
termitas y colémbolos mientras que los individuos grandes consumen más
hormigas (Bivati et al 2004), sin embargo, pocos han sido los estudios
que han demostrado estos cambios en comunidades de anfibios. A
medida que los anuros crecen van cambiando el tipo y tamaño de presa
consumida, es decir, que las diferencias existentes en la dieta entre
juveniles y adultos son también importantes para comprender las
relaciones tróficas entre especies (Menéndez 2001)
En la naturaleza, los anfibios tienen numerosas fuentes de alimento
disponible (Zug et al 2001) aunque la composición de la dieta de muchos
anfibios depende de cómo estas especies lo buscan ( Lima et al 2000).
Algunas conclusiones se pueden sacar acerca de los comportamientos
alimenticios de los anuros: Los anuros son oportunistas, alimentándose
de cualquier objeto en movimiento que esté a una distancia apropiada
para tragarlo (Forstener et al 1998). La elección de presa refleja el hábitat
y la habilidad aunque algunos anuros han desarrollado preferencias
(Forstner et al 1998). Toft (1980,1981) identificó dos importantes patrones
en la dieta en anuros tropicales; los ¨especialistas en hormigas¨, que
comen artrópodos quitinosos, de lento movimiento como hormigas y
termitas, y los ¨no especialistas en hormigas¨ que comen presas grandes,
menos quitinosas y más móviles, como ortópteros y arañas. Estas
16
especializaciones en la dieta están intrínsecamente ligadas a las
estrategias de forrajeo como sentarse y esperar o comportamientos
activos de búsqueda, patrones de actividad nocturna o diurna,
mecanismos naturales de defensa, el tipo de hábitat que ocupan, y la
variabilidad estacional en la abundancia del recurso (Santos et al 2004).
Las ranas son conocidas por ser carnívoras, alimentándose
principalmente de artrópodos, aunque el consumo de material vegetal ha
sido reportado en estudios de hábitos alimenticios (Silva et al 1989), lo
cual se ha reportado en varias especies de vertebrados en donde ingieren
una dieta mixta, pero las bases de cómo estas dietas son seleccionadas
están pobremente entendidas (Bjourndal 1991) La herbivoría es
característica de las larvas de anuros, pero puede ocurrir en otros
anfibios: por ejemplo la salamandra acuática del genero Siren en la cual
ha sido reportada una gran cantidad de materia vegetal en su tracto
digestivo (Duellman & Trueb 1986), también el sapo Rhinella marina
puede comer desechos vegetales y hasta comida para perro (Duellman &
Trueb 1986). Esta interacción planta-animal puede presentarse en
anfibios, otras especies de anuros, como Rana hexadactyla e Hyla
truncata, han sido reportadas como herbívoras ocasionales (Hirai &
Matsui 1999), además es conocido que muchos carnívoros pueden
complementar su dieta consumiendo las partes fácilmente digeribles de
la planta como son las flores, los frutos y el néctar (Cooper & Vitt 2002).
El estudio de la ecología de alimentación en anuros puede ser
particularmente útil para explicar patrones dentro de comunidades con
múltiples especies, Sin embrago previos estudios no han considerado la
variación intraespecifica en la dieta, incluyendo cambios ontogénicos en la
dieta (Hirai 2002). Se ha sugerido que resultados basados en análisis que
no incluyen variaciones intraespecificas en la dieta pueden llevarnos a
posibles errores con respecto la estructura de la comunidad. De otra
parte, el estudio de los cambios ontogénicos en la dieta son necesarios
17
antes de que la estructura de la comunidad pueda ser analizada y con
base en la utilización de la comida (Hirai 2002) PLANTEAMIENTO DEL PROBLEMA Y JUSTIFICACION: Muchos datos alimentarios de especies de zonas templadas están
disponibles pero estos faltan para muchas especies tropicales. La
información concerniente sobre la dieta de herpetofauna tropical es
importante para un sin número de puntos de vista diferentes, ya que esta
es crucial para el entendimiento de la historia natural de las especies,
fluctuaciones en las poblaciones y el impacto de la modificación de los
habitats en estas poblaciones (Santos et al 2004) pero pocos detalles
acerca de sus dietas han sido publicados (Stanley et al 1990).
Los anuros son tradicionalmente descritos como predadores generalistas,
con un comportamiento de búsqueda oportunista. Los adultos
principalmente se alimentan de invertebrados, pequeños vertebrados
como peces, roedores, aves y otros anuros. Estudios recientes sugieren
que muchas especies muestran un grado de especialización en su dieta,
mientras que otros pueden presentar una dieta “no ortodoxa” (por
ejemplo la herbívora en algunas especies como Xenohyla truncata), y
además pueden cambiar su dieta a medida que van creciendo (Santos
et al 2004).
Estudios realizados por Durtsche (2000) muestran cambios ontogénicos
en el consumo de insectos por parte de los juveniles al consumo de
plantas por parte de los adultos dentro de la familia de lagartos
Iguanidae. También estos cambios son observados en anuros: Hirai &
Matsui(1999) encuentra cambios ontogénicos en la dieta Rana
nigromaculata mostrando que, según el estadio que presentaban,
consumían diferentes tipos de presas. Sin embargo, estudios previos no
han considerado la variación intraespecifica en la dieta, incluyendo
cambios ontogénicos en la misma (Hirai 2002), además, las especies
18
tropicales han sido consideradas como especialistas o depredadores
generalistas, habiéndose hecho esta clasificación en muy pocas especies
(Hirai 1999). Por lo tanto, es necesario conocer el cambio en la dieta en
diferentes edades en anuros , debido a que la comprensión de la dieta de
la herpetofauna es de importancia para así poder establecer si tienen
relación con aspectos como la dispersión y el control biológico en estas
fincas.
PREGUNTA DE INVESTIGACIÓN ¿Existe plasticidad ontogénica en los hábitos alimentarios en especies de
anuros presentes en fincas de la cuenca del río La Vieja en el
Departamento del Quindío?
OBJETIVOS: GENERAL Identificar y comparar las dietas de anuros en las diferentes etapas de
desarrollo encontradas en fincas de la cuenca del río La Vieja en el
departamento del Quindío.
ESPECÍFICOS -Identificar los ítems alimentarios en los anuros capturados
-Identificar y comparar los ítems alimenticios en diferentes etapas de
desarrollo de anuros.
-Definir las categorías alimenticias (herbívoros, carnívoros y omnívoros)
en anuros
HIPÓTESIS Y PREDICCIONES Hipótesis 1 La dieta de los anuros cambia en las diferentes etapas del desarrollo
Predicción 1 Su participación como gremio potencial también cambiará.
19
MATERIALES Y MÉTODOS Todos los individuos fueron colectados en tres salidas en la cuenca del
río La Vieja en el departamento del Quindío en diferentes fincas en los
años 2006 y 2007 (Tabla 1)
Tabla 1 Salidas realizadas para la colecta de los anuros en departamento
del Quindío FINCA FECHA MUNICIPIO VEREDA DEPARTAMENTO CORDENDAS ALTITUD La Ramada 14‐17 de junio
de 2006
Quimbaya El Laurel Quindío 04°35’33’’ N 75°49’84.6’’ O
1203 m
La Floresta 19‐23 de junio de 2006
Quimbaya El Laurel Quindío 04°35’47.7’’ N 75°50’20.4’’ O
1186 m
La Comarca 23-25 de septiembre de 2006
Alcala Playas Verdes
Quindío 04°41’45.4’’N 75°46’20’’O
1237 m
Tesalia Baja 27-28 de septiembre de 2006
Circasia Llanadas Quindío 04°35’08.5’’ N 75°40’01.2’’ O
1616 m
La Floresta 15‐18 de junio de 2007
Quimbaya El Laurel Quindío 04°35’47.7’’ N 75°50’20.4’’ O
1186 m
Lusitania 19‐23 de junio de 2007
Alcala Playas Verdes
Quindío 04°41’50.2’’ N 75°50’05.2’’ O
1197 m
20
La exploración de los anuros se realizó mediante el método búsqueda
por encuentros visuales (VES, Visual Encounter Surveys; Crump & Scott
Jr. 1994),. Se examinaron los contenidos gastrointestinales en especies
de anfibios y todos los individuos colectados se sacrificaron en campo tan
pronto como fue posible, para evitar que los procesos digestivos
continúen (Menéndez 2001), De acuerdo con lo demostrado por Cadwell
(1996 en: Menéndez 2001) y Parmelee (1999), la pérdida de información
dietética está relacionada con el tiempo transcurrido desde la captura
hasta el sacrificio del anuro.
Los ejemplares fueron sacrificados en cloretona y se fijaron en formol al
10%. Posteriormente se preservaron en alcohol al 70% (Daza & Castro
1999, Lima et al.2000, Menéndez 2001, Burke & Mercurio 2002). Para su
determinación se solicitó la colaboración de especialistas en los grupos
en los casos en que hubo dificultades con la identificación.
La disección de cada espécimen de anfibios se realizó comenzando con
un corte lateral en flanco izquierdo, desde la cintura escapular hasta la
porción terminal del abdomen (Menéndez 2001). Para no perder
información, se analizaron contenidos estomacales e intestinales
(Menéndez 2001); estos se retiraron mediante un corte longitudinal en el
estómago y en el intestino (Daza & Castro 1999). Los contenidos
estomacales se almacenaron en alcohol al 70% para posterior
identificación (Anderson & Mathis 1999).Para esto, los contenidos se
dispersaron en una caja de petri con una pequeña cantidad de etanol al
70% (Daza & Castro 1999), y se clasificaron en invertebrados, vegetación
y material desconocido (eg. detritos, Smith et al. 2004). Una vez
identificadas las muestras, estos se almacenaron y preservaron en etanol
al 70% (Daza & Castro 1999, Menéndez 2001, Santos et al. 2004).
A todos los individuos a los cuales se les realizó el análisis de contenido
gastrointestinal, se identifico, en la medida de lo posible, sexo, si los
ejemplares eran juveniles o adultos, y si se encontraban o no en estado
de gravidez (Measey 1998, Menéndez 2001, Biavati et al. 2004,).
21
Los especímenes y los contenidos gastrointestinales se almacenaron en
la colección de herpetología del Museo Javeriano de Historia Natural de la
Pontificia Universidad Javeriana de Bogotá
ANÁLISIS DE LA DIETA Se llevó a cabo el análisis de la dieta de 10 especies de 7 familias; la
identificación de las presas se hizo hasta menor categoría taxonómica
posible, llegándose principalmente a Orden debido a la dificultad que
significa llegar a un nivel taxonómico menor, pues en muchos casos se
encontraron con un alto grado de digestión (ej. Alas, cabezas, patas etc.)
Para las presas encontradas en los contenidos gastrointestinales, se tuvo
en cuenta: frecuencia de ocurrencia, la cual es una medida del número de
veces, en que un tipo de presa aparece en una especie depredadora
(Parmelee1999), porción del aparato gastrointestinal (estómago o
intestino) donde se encuentran, y la cantidad de estómagos que se
encuentran llenos o vacíos (Menéndez 2001).Para el análisis estadístico
se realizaron pruebas de X2 para observar si habian diferencias entre los
contenidos estómacales e intestinales, de todas las especies. Sin
embargo sólo en tres especies, Rhinella marina, Pristimantis achatinus y
Dendropsophus columbianus, se realizaron pruebas de X2 para observar
si hay diferencias entre hembras y machos y estómago e intestino; en las
demás especies no se realizó debido al bajo numero de individuos
colectados.
CAMBIO ONTOGÉNICO Para este análisis se utilizaron tres especies, Rhinella marina,
Dendropsophus columbianus y Pristimantis achatinus, debido a que
fueron las únicas especies que presentaron un número alto de individuos,
tomándose la longitud rostro cloacal (SVL) de cada individuo (Anderson &
Mathis1999, Measey 1998, Daza & Castro 1999, Rodríguez-Robles &
Greene 1999, Burke & Mercurio 2002, Biavati et al. 2004, Santos et al.
2004). Según éstas medidas, se clasificaron en tres categorías de tamaño
22
las cuales fueron arbitrarias, aunque se tuvo en cuenta el tamaño del
adulto reportado en la bibliografía para generar las diferencias; para R.
marina el tamaño del adulto es mas o menos de 90 mm en adelante (Zug
& Zug 1979). En D. columbianus es de 25 mm (Duellman & Trueb 1983) y
para P. achatinus es de 23 mm (Lynch & Duellman 1997). La primera
categoría de R. marina incluyo individuos que estuvieran entre 13 mm y
69 mm, la segunda categoría entre de 70 mm a 89 mm y la tercera fue de
individuos de 90mm en delante. Para D. columbianus, la primer categoría
fue entre 10 a 19 mm; la segunda categoría entre 20 y 24 mm y la tercera
categoría incluye individuos de 25 mm en delante. Para P. achatinus, la
primera categoría fue entre 5mm y 15 mm, la segunda categoría fue entre
16mm y 22m y la tercera categoría, individuos de 23mm en adelante.
Posteriormente se compararon estas categorías dentro de cada especie
para establecer diferencias y semejanzas basadas en los tipos de presas
y la cantidad encontrada, para lo cual realizaron pruebas de ANOVA de
una vía para observar si hay diferencias significativas entre los diferentes
tamaños dentro de cada especie. También se cuantificó la superposición
en la dieta dentro de las tres diferentes categorías de tamaño según la
especie, calculando un índice simple de similitud (Hirai &Matsui 1999):
Cxy = 1 – 0.5∑ │Pix - Piy│
basado en la proporción del tipo de presa (i) en la dieta de dos diferentes
clases de tamaño(X y Y),la cual va de cero a uno, en donde cero indica
que no hay ninguna superposición y uno indica una superposición
completa CATEGORÍAS ALIMENTARIAS Para definir las categorías alimentarias (herbívoros, carnívoros y
omnívoros) se utilizó la clasificación propuesta por Copper & Vitt (2002)
que se basa en porcentajes del número total de ítems alimenticios
encontrados en el tracto digestivo. De acuerdo con esto, un individuo de
una especie se considera omnívoro si al menos un 10% de su dieta
23
contiene material vegetal y el otro 90% en presas o viceversa. El término
carnívoro fue utilizado si el porcentaje de su dieta contiene más del 90%
en presa animales y lo mismo se denotó para los herbívoros si su dieta
contenía mas del 90% en material vegetal(Copper & Vitt 2002). La
selección del 10% como corte fue arbitraria, pero tiene la ventaja de
excluir especies que pueden ingerir accidentalmente material vegetal con
comida animal (Copper & Vitt 2002), esto podría excluir algunas especies
en las cuales sólo una pequeña proporción de individuos ingieran
cantidades sustanciales de plantas y otras done este consumo es
efímero, las cuales podrían oscurecer algunos aspectos interesantes de la
omnivoría (Copper & Vitt 2002).
Para la obtención de los porcentajes, se depositaron los contenidos
estomacales en cajas de petri. Bajo las cajas de petri se puso papel
milimetrado, luego se separaron los restos vegetales de los animales y
con base en el área ocupada se determinó el porcentaje animal o vegetal,
teniendo como el 100% la suma de todo los cuadrantes ocupados por los
restos estomacales, para lo cual se utilizó el estereoscopio para que el
conteo sea más preciso.
RESULTADOS
Se analizaron un total de 239 individuos pertenecientes a 10 especies y 7
familias (Tabla 2).La dieta se clasificó en 20 tipos de presas (Tabla 3 y 4)
El análisis de la frecuencia, muestra que el Orden con más frecuencia es
Coleoptera seguido de Hymenoptera y Hemiptera (Fig. 1)
PRESAS ENCONTRADAS EN ESTÓMAGO E INTESTINO No hubo diferencias significativas en la frecuencia de presas encontradas
entre estómago e intestino con la dieta de todas las especies combinadas
(X2: 15,13 gl: 17 p > 0.05) porque X2 calculado es menor al de tablas. Se
encontraron 97(41.8%) estómagos vacios y 54 intestinos vacios (24.88).
Para las especies Hyalinabatrachium colymbiphyilun y Centrolene
quindianum no se encontraron presas ni en el estómago ni en el intestino;
24
Centrolene robledoi tuvo el mayor porcentaje de estómagos
vacios(66.67%) e intestinos vacios (85.72%), mientras que Colostethus
fraterdanieli tuvo el menor porcentaje de estómagos vacios (7.7%) e
intestinos vacios (15.39%). Coleoptera e Hymenoptera fueron los órdenes
con mayor frecuencia de presas tanto en estómagos como en intestinos,
siendo muy similares las frecuencias en general, Psocoptera, Isoptera y
seudoescorpiones sólo se encontraron en el estómago y Dermáptera, sólo
en el intestino (fig. 2-3).
Tabla 2 Número de individuos analizados y número de categorías de
presas
BUFONIDAE Rhinella marina 32 13 STRABOMANTIDAE Pristimantis achatinus 57 14 Pristimantis palmeri 9 7 LEPTODACTYLIDAE Leptodactylus colombiensis 2 4 CENTROLENIDAE Centrolene robledoi 9 2 Centrolene qunidianum 3 0 Hyalinobatrachium colymbiphylum 4 0 DENDROBATIDAE Colostethus fraterdanieli 13 8 HYLIDAE Dendropsophus columbianus 109 15 RANIDAE Lithobates catesbeianus 1 3
25
Tabla 3 Frecuencia de presas de R mariana, D columbianus,
P achatinus y P palmeri
Presas R marina D columbianus P achatinus P palmeri n=32 n=109 n=57 n=9
Acari 0 1 1 0
Araneae 7 24 9 2
Blattodea 1 1 2 0
Crustacea 0 1 2 0
Coleoptera 20 25 20 0
Collembola 0 1 1 1
Diptera 2 12 6 0
Gasteropoda 1 0 0 0
Hemiptera 8 25 10 3
Hymenoptera 20 18 18 1
Isoptera 0 0 1 0
Lepidoptera 4 5 4 0
Miriapoda 5 0 2 0
Nematoda 9 7 5 1
Odonata 0 1 0 0
Orthoptera 2 6 0 2
Psuedoescorpiones 0 0 1 0
Psocoptera 1 1 0 0
Dermaptera 0 1 0 0
Material vegetal 16 28 17 1
26
Tabla 4 Frecuencia de presas de C. fraterdanieli, L. colombiensis,
C. robledoi y L. catesbeianus
Presas C fratedanileli L colombiensis C robledoi R catebeianus
n=13 n=2 n=9 n=1
Acari 0 0 0 0
Araneae 3 1 3 0
Blatodea 0 0 0 0
Crustacea 0 0 0 0
Coleóptera 6 1 0 0
Collembola 0 0 0 0
Diptera 3 0 1 0
Gastropoda 2 0 0 0
Hemiptera 3 2 0 1
Hymenoptera 10 0 0 1
Isoptera 0 0 0 0
Lepidoptera 0 0 0 0
Miriapoda 1 0 0 0
Nematoda 2 1 0 0
Odonata 0 0 0 0
Orthoptera 0 0 0 1
Psuedoescorpiones 0 0 0 0
Psocoptera 0 0 0 0
Dermaptera 0 0 0 0
Material vegetal 5 0 1 0
27
Figura 1 Frecuencia de los tipos de presas de la dieta combinada de 233
especímenes de 8 especies. R marina, P acahatinus, P palmeri, C
fraterdanieli, C robledoi, D columbianus, L colombiensis y L catesbeianus.
Figura 2 Frecuencia de los tipos de presas encontradas en el estomago
de la dieta combinada de 233 especímenes de 8 especies. R. marina,
P. acahatinus, P. palmeri, C. fraterdanieli, C. robledoi, D. columbianus,
L. colombiensis y L. catesbeianus.
28
Figura 3 Frecuencia de los tipos de presas encontradas en el intestino de
la dieta combinada de 233 especímenes de 8 especies. R marina, P
acahatinus, P palmeri, C fraterdanieli, C robledoi, D columbianus, L
colombiensis y L catesbeianus.
DIETA POR ESPECIES
Rhinella marina (Fig. 4): Se analizaron los contenidos de 32 individuos de
los cuales sólo uno se encontró vacío (3.%). Se obtuvo 13 tipos de
presas y fue la única especie donde se tomó el material vegetal como tipo
de presa debido a su alto porcentaje. Coleoptera e Hyimenoptera fueron
los órdenes con mayor frecuencia (20) y el material vegetal fue el
segundo presentando una frecuencia de 16 (Fig12). No se encontraron
diferencias significativas en la frecuencia de presas entre hembras y
machos (X2: 7,1234 gl:13 p > 0.05); Orthoptera , Blattodea y Gasteropoda
solo se encontraron en las hembras mientras que Psocoptera solo se
encontró en machos; tampoco se encontraron diferencias significativas en
la frecuencia de presas entre estómago e intestino (X2: 10,703 gl:13 p >
0.05). Se encontraron cinco intestinos vacíos y cuatro estómagos vacíos,
y solo Blattodea, Gasteropoda y Psocoptera se encontraron en el
29
estómago (Fig. 14),respecto a los parásito (Nematoda) el intestino tuvo
una mayor frecuencia (7) mientras el estómago solo tuvo una frecuencia
de (2).
Figura 4 Rhinella marina Foto Julio Mario hoyos Pristimantis achatinus (Fig. 5): Se analizaron 57 individuos los cuales 9
presentaron el tracto gastrointestinal vacío (15.5%); se obtuvieron 13 tipos
de presa, siendo Coleoptera el más frecuente seguido por Hymenoptera
(Fig.12) y fue la única especie en donde se encontraron isópteros y
pseudoescorpiones. No hubo diferencias significativas en la frecuencia
entre hembra y machos (X2: 3.9967 gl:10 p > 0.05). y sólo se
encontraron Lepidoptera, Acari y Collembola en machos. Tampoco se
encontraron diferencias significativas en la frecuencia de presas entre
estómago e intestino (X2: 11.455,gl:13 p > 0.05 ). Se encontraron 18
estómagos vacíos y 13 intestinos vacíos, sólo en el intestino se
encontraron colémbolos, ácaros mientras en el estómago lepidópteros,
isópteros y speudoescorpiones; respecto a los parásitos (Nematoda),
también se encontró que el intestino tuvo mayor frecuencia con 4 y el
estómago con una frecuencia de 2.
30
Figura 5 Pristimantis achatinus Foto Julio Mario Hoyos Pristimantis palemeri (Fig. 6): Se analizaron nueve individuos de los
cuales sólo dos estaban vacíos (22.2%), se obtuvieron cinco tipos de
presas, siendo Hemiptera el que tiene la mayor frecuencia (3) (Fig. 12), se
encontraron 3 estómagos vacíos y 3 intestinos vacíos, el intestino sólo
presento dos tipos de presas que fueron Hymenoptera y Orthoptera., con
respecto a los parásitos (Nematoda), sólo se encontró uno en el
estómago.
Figura 6 Pristimantis palmeri Foto Julio Mario Hoyos
31
Centrolene robledoi( Fig. 7): Se analizaron 9 individuos de los cuales
cinco tuvieron el tracto gastrointestinal vacío (55.5%) , se obtuvieron dos
tipos de presas, siendo Araneae el que tiene mayor frecuencia
(2)(Fig.12). Se encontraron 6 estómagos vacíos y 6 intestinos vacíos, y no
se encontraron parásitos (Nematoda).
Figura 7 Centrolene robledoi Foto Julio Mario Hoyos Hyalonobatrachium colymbiphylum: Se analizaron cuatro individuos y no
se encontraron presas ni en el estómago ni en el intestino
Centrolene quindianum : Se analizaron tres individuos y no se
encontraron presa ni en estómago ni en intestino
Colostethus fraterdanieli(Fig.8):Se analizaron 13 individuos y todos
tuvieron presas; se obtuvieron siete tipos de presas, siendo Hymenoptera
la que tiene mayor frecuencia (10) (Fig 12). Se encontró un estómago
vacío y dos intestinos vacíos y sólo en el estómago se encontró un
miriápodo; también el intestino tuvo mayor frecuencia de parásitos
(Nematoda) con dos y el estómago sólo tuvo un parásito (Nematoda).
32
Figura 8 Colostethus fraterdanieli Foto Julio Mario Hoyos Dendropsophus columbianus (Fig.9) : Se analizaron 109 individuos de los
cuales 22 se encontraron vacíos (20.3.%); se obtuvieron 14 tipos de
presas. Coleoptera y Hemiptera fueron los órdenes con mayor frecuencia
teniendo la misma frecuencia (25) (Fig. 12); no se encontraron diferencias
significativas en la frecuencia de presas entre hembras y machos
(X2:9.5588 gl:13 p > 0.05). Acari, Blattodea, Crustacea, Dermaptera,
Collembola, Odonata, Pscoptera sólo se encontraron en los machos,
tampoco se encontraron diferencias significativas en la frecuencia de
presas entre estómago e intestino (X2: 13,718 gl.:13 p > 0.05).Se
encontraron 17 intestinos vacíos y 53 estómagos vacíos, y sólo Blattodea,
Crustacea, Psocoptera y Collembola se encontraron en el estómago
mientras en el intestino se encontraron Acari, Dermaptera y Odonata;
respecto a los parásitos (Nematoda) el intestino tuvo una mayor
frecuencia (7) mientras que el estómago sólo tuvo una frecuencia de uno.
33
Figura 9 Dendropsophus columbianus Foto Julio Mario Hoyos Leptodactylus colombiensis(Fig.10): Se analizaron dos individuos y
ninguno se encontró vacío. Se obtuvieron tres tipos de presas, siendo
Hemiptera la que tiene mayor frecuencia (2)(Fig. 12),se encontró un
estómago vacío y ningún intestino vacío además sólo en el estómago se
encontró un Araneae.
Figura 10 Leptodactylus colombiensis Foto Julio Mario Hoyos Lithobates catesbeianus(Fig. 11): Se analizó sólo un individuo; se
obtuvieron 3 categorías alimenticias y todas tuvieron la misma frecuencia:
(Fig 12) Orthoptera se encontró en el estómago y Hemiptera en el
intestino, y no se encontraron ni detritos ni parásitos (Nemtaoda).
34
Figura 11 Lithobates catesbeianus Foto Julio Mario hoyos CAMBIO ONTOGÉNICO La comparación de la dieta de Rhinella marina, Pristimantis achatinus y
Dendropsophus columbianus entre las tres clases de tamaño, reveló que
consumían presas similares y no se encontraron diferencias significativas
en ninguna de las especies. Para Rhinella marina, Coleoptera,
Hyimenoptera y el material vegetal fueron los más frecuentes entre las
tres categorías (tabla2); en la tercera categoría
(90mm en adelante) presentó el mayor número de categorías de presas
con 11 tipos, mientras la primera categoría (13mm-69mm) fue la que
presentó el menor número de tipos de presas con sólo 6. Según la
prueba de Anova (F =2.3684, p= 0.1070), no se encontraron diferencias
significativas en la frecuencia de presas entre las tres categorías. Entre la
primera categoría (13mm-69mm) y la segunda categoría(70mm-89mm)
de tamaños se obtuvo una superposición en la dieta de (0.86) siendo
esta la más alta, entre la primera categoría (13mm-69mm) y la tercera
categoría ( Mayores de 90) se obtuvo un valor de (0.77), y para la
segunda y tercera categoría se obtuvo el valor de (0.81).
35
Pristimantis achatinus, Coleoptera, Hyimenoptera y Hemiptera fueron las
más frecuentes en las tres categorías (tabla 3); la tercera categoría
(mayores de 23 mm) presento el mayor número de tipo de presas con 11
y la primera categoría (5mm-15mm) tuvo el menor de tipo de presas con
sólo cinco. Según la prueba de ANOVA (F=0.3475 p=0.7086) no se
encontraron diferencias significativas en la frecuencia de presas entre las
tres categorías; la superposición en la dieta entre la primera categoría
(5mm-15mm) y la segunda categoría (16mm-22mm) fue de 0.54, se
obtuvo el mismo valor entre la primera (5mm-15mm) y la tercera
categoría (mayores de 23mm) que fue de 0.54 y la segunda y la tercera
categoría fue de 0.74.
Dendropsophus columbianus, en la primera categoría (15mm-19mm)
Aranaeae tuvo la mayor frecuencia; en la segunda categoría
(20mm-24mm) Aranaeae y Hemiptera fueron las más frecuentes y en la
tercera categoría (mayores de 25 mm) Coleoptera e Hymenoptera fueron
las más frecuentes (tabla 4). La tercera categoría (mayores de 25 mm) y
la segunda categoría (20mm-24mm) presentaron el mismo número de
tipos de presas con 11 y la primera categoría (15mm-19mm) tuvo el
menor número de tipos de presas con sólo tres. Según la prueba de
ANOVA (F=3.906 p=0.02843) no se encontraron diferencias significativas
en la frecuencia de presas encontradas entre las tres clases; la
superposición en la dieta, entre la primera (15mm-19mm) y la segunda
(20mm-24mm) fue de 0.53, se obtuvo un valor menor entre la primera
(15mm-19mm) y la tercera categoría (mayores de 23) que fue de 0.45 y la
segunda categoría y la tercera categoría fue de 0.70.
36
Tabla 5 Comparación de la dieta entre 3 categorías de tamaño de Rhinella marina F= frecuencia P= Proporción Categoría(13mm-69mm) Categoría(70mm-89mm) Categoría(mayores dé 90)
N= 8 N= 13 N=11 Presas F P F P F P Coleoptera 3 0.21 10 0.23 7 0.24
Hymenoptera 4 0.29 10 0.23 6 0.23
Hemiptera 2 0.14 5 0.11 1 0.03 Araneae 1 0.07 4 0.09 2 0.07
Lepidoptera 1 0.07 2 0.05 1 0.03
Díptera 0 0 1 0.02 1 0.03
Miriapoda 0 0 3 0.07 2 0.07
Orthoptera 0 0 1 0.02 1 0.03 Gasteropoda 0 0 0 0 1 0.03 Blattodea 0 0 0 0 1 0.03 Psocóptera 0 0 1 0 0 0 Vegetal 3 0.21 7 0.16 6 0.21
37
Tabla 6 Comparación de la dieta entre 3 categorías de tamaño de Pristmantis achatinus F= frecuencia P= Proporción Categoría(5mm-15mm) Categoría(16mm-22mm) Categoría(mayores dé 23)
N= 18 N= 14 N=25 Presas F P F P F P Coleoptera 8 0.33 5 0.24 7 0.22
Hymenoptera 11 0.46 3 0.14 4 0.13
Hemiptera 3 0.13 3 0.14 4 0.13 Araneae 0 0 2 0.10 7 0.22
Lepidoptera 0 0 2 0.10 2 0.06
Diptera 1 0.04 3 0.14 2 0.06
Miriapoda 0 0 0 0 2 0.06
Seudoescorpiones 1 0.04 0 0 0 0.03 Blattodea 0 0 1 0.05 1 0.03 Isoptera 0 0 1 0.05 0 0 Acari 0 0 1 0.05 0 0 Crustacea 0 0 0 0 2 0.06 Collembola 0 0 0 0 1 0.03
Tabla 7 Comparación de la dieta entre 3 categorías de tamaño de Dendropsophus columbianus F= frecuencia P= Proporción Categoría(15mm-19mm) Categoría(20mm-24mm) Categoría(mayores dé 25) N= 15 N= 58 N=36 Presas F P F P F P Coleoptera 0 0 11 0.19 14 0.25
Hymenoptera 1 0.17 7 0.12 10 0.18
Hemiptera 1 0.17 17 0.29 7 0.12 Araneae 3 0.50 12 0.20 9 0.16
Lepidoptera 0 0 2 0.03 3 0.05
Diptera 1 0.17 3 0.05 8 0.14
Psocoptera 0 0 1 0.02 0 0.06
Odonata 0 0 0 0 1 0.03 Blattodea 0 0 1 0.02 0 0 Orthoptera 0 0 3 0.05 3 0.05 Acari 0 0 1 0.02 0 0 Crustacea 0 0 1 0.02 0 0.06 Collembola 0 0 0 0 1 0.03 Dermaptera 0 0 0 0 1 0.02
38
CATEGORÍAS ALIMENTARIAS De las 10 especies analizadas sólo Rhinella marina fue considerado como omnívora, las demás especies fueron consideradas carnívoras (Tabla 2). Tabla 8 Clasificación de la dieta según el porcentaje de animal o vegetal Especies % Animal % Vegetal Clasificación
BUFONIDAE
Rhinella marina 65.51 34.48 Omnívoro
STRABOMANTIDAE
Pristimantis achatinus 92.5 7.5 Carnívoro
Pristimantis palmei 100 0 Carnívoro
LEPTODACTYLIDAE
Leptodacttylus colombiensis 100 0 Carnívoro
CENTROLENIDAE
Centrolene robledoi 100 0 Carnívoro
Centrolene quindianum Hyalinobatrachium colymbiphyllum DENDROBATIDAE Colostethus fraterdanieli HYLIDAE Dendropsophus columbianus RANIDAE Lithobates catesbeinus
-
-
100
96.4
100
-
-
0
3.6
0
-
-
Carnívoro
Carnívoro
Carnívoro
39
Fig. 12 Frecuencia del tipo de presas en la dieta de R. marina, D. columbianus, P. achtinus, P. palemri, C. fraterdanieli, L .colombiesis , C. robledoi, L. catetesbeianus
40
DISCUSIÓN
De acuerdo con lo encontrado en el contenido gastrointestinal de anuros
colectados en las fincas del departamento del Quindío, estos consumen
una gran variedad de tipos de presas. Sin embargo no se pude saber sin
son depredadores indiscriminados o selectivos debido a que no se conoce
disponibilidad del tipo de presas en el ambiente (Hirai 2002). Estas
especies de ranas pueden ser organizadas a lo largo de un continuo
basado en la proporción de dos tipos de presas en la dieta : artrópodos
lentos y de cuerpo duro principalmente himenópteros (hormigas) y
coleópteros, y las otras presas que son artrópodos móviles y de cuerpo
blando cono son Blattodea (cucarachas) Orthoptera (grillos) y arañas(Toft
1980).Coleoptera, Hymenoptera y Hemiptera son las presas más
comunes en muchas especies, Existen varios factores que condicionan la
dieta de anuros: El tamaño de la presa y del depredador, cambios
ontogénicos, comportamiento de presas y depredadores y modo de
forrajeo. Igualmente, existen otros factores, que no están relacionados
solamente y/o directamente con la dieta, sino que también la afectan,
como por ejemplo el microhábitat y la morfología (Menédez 2001).
Rhinella marina, Colostethus fraterdanieli y Pristimantis achatinus en
general consumen himenópteros (principalmente hormigas) y coleópteros
(cucarrones),también consumen miriapodos (milpiés) los cuales no son
consumidos por muchos depredadores debido a que ellos tienen acido
fórmico y quinonas respectivamente (Hirai &Matsui 2002), Clark (1974)
sugirió que hábitos alimenticios donde se explotan presas que son
difíciles de digerir o de mal sabor para otros predadores pueden reducir la
competición por la comida con otros predadores de artrópodos (Hirai
&Matsui 2002), los cual pude explicar que estas especies presenten
41
porcentajes bajos de individuos con su tracto gastrointestinal vacio en
comparación con las otras especies de este estudio.
Los consumidores de hormigas invierten un tiempo considerable en
alimentarse, porque sus presas son pequeñas y nutricionalmente bajas;
se piensa que los especialistas en hormigas se presentan comúnmente
porque las hormigas representan un recurso alimenticio abundante y
concentrado (Parmelee 1999). Esto también se debe al modo de forrajeo,
las especies terrestres como lo son Rhinella marina, Colostethus
fraterdanieli y Pristimantis achatinus se caracterizan por ser predadores
activos, aunque el genero Pristimantis es considerado como un
depredador que se sienta y espera (Parmelee 1999) Este tipo de forrajeo
origina que consuman presas pequeñas frecuentemente abundantes y
fáciles de encontrar (ej: hormigas), no obstante este sistema de forrajeo
expondría a tales especies a un alto riesgo de ser depredados (Toft,
1985),es por esto que han desarrollado mecanismos antidepredatorios,
como por ejemplo las glándulas parótidas de Rhinela marina que
segregan sustancias tóxicas y los altos grados de mimetismo que
presentan Colostethus fraterdanieli y Pristimantis achatinus. Varios
estudios han demostrado que Colostethus tiene una dieta más
generalizada que otros miembros más ¨derivados¨ de la familia
Dendobatidae y que Hymenoptera es el más frecuente (Parmelee 1999).
Dendropsophus columbianus, Centrolene robledoi, Hyalinobatrachium
colymbiphylum y Centrolene quindianum se caracterizaron por encontrase
con sus tractos gastrointestinales vacíos, de los cuales casi en su
totalidad pertenecían a machos y fueron capturados mientras vocalizaban.
Esto pueden estar relacionados con el sexo, pues los machos están muy
ocupados buscando pareja y no comen por establecer los sitios de canto,
defender estos sitios de machos competidores y esperar por hembras
potenciales para el apareamiento. Consecuentemente, el abandonar
estos sitios de reproducción para alimentarse sería demasiado riesgoso
42
para el animal, por lo tanto el consumo de presas estaría limitado al
hallazgo fortuito de ellas (Lamb, 1984); o también por su forma de
forrajeo ya que son considerados depredadores que se sientan y esperan,
y por eso se alimentan en intervalos irregulares de tiempo (Parmelee
1999),
Rhinella marina es un depredador oportunista que aparentemente se
come todo objeto animado que pueda atrapar. Su dieta se analizado
numerosas veces siendo los artrópodos terrestres los más encontrados
aunque también se encontrado caracoles, lombrices y pequeños
vertebrados (Zug & Zug 1979, Parmelle 1999) aunque este estudio no se
encontraron lombrices ni pequeños vertebrados, si presentan una gran
similitud en el tipo de presas encontradas, Zug & Zug (1979) y Parmelle
(1999) reportan que Coleoptera e Hymenoptera son los más frecuentes
en la dieta de Rhinella marina lo cual también se observó que
Hymenoptera y Coleoptera fueron los más frecuentes. La visión parece
ser el sentido principal para la detección y la captura de las presas, sin
embargo la presencia de Gastropoda (caracoles) en la dieta sugiere que
requiere un leve movimiento para la detección; además se sabe que se
alimentan de comida sin movimiento y, si usan el olfato, esto no ha sido
descubierto (Zug & Zug 1979).
Rhinella marina, fue la única especie que se consideró como omnívora
por su alto porcentaje de material vegetal en su dieta; también se
encontró en Pristimantis achatinus y Dendropsohus columbianus,
muchos estudios han encontrado material vegetal en la dieta y fue
considerado accidental, donde de la presencia de restos vegetales tendría
su explicación en la incorporación de hormigas cortadoras en su
dieta(Parmmele1999, Menédez 2001, Zug &Zug 1979 y Lajmanovich
1994),no obstante algunos insectívoros pueden ocasionalmente consumir
material vegetal intencionalmente cuando es abundante o porque sus
presas son escasas (Cooper and vit 2002) balanceando su dieta como
43
resultado de sus necesidades nutricionales (Anurag et al 2000). Además,
la incorporación de material vegetal podría ayudar a la eliminación de
parásitos intestinales, proporcionando fibra que asistiría en la
degradación de exoesqueleto de los artrópodos o proporcionado
nutrientes y fuentes adicionales de agua (Santos et al 2004).La
información del consumo de material vegetal contribuye al entendimiento
de patrones comportamentales, ya que la presencia de material vegetal
indica que la vegetación no sólo se usa como sitio de reproducción sino
que también como territorio de forrajeo (Santos et al 2004). Estas
hipótesis deberían ser materia de posteriores análisis fisiológicos que
estudiarán si el material vegetal tiene un aporte energético considerable
para la especie (Lajmanovich 1994).
No se encontraron diferencias significativas entre los contenidos
estomacales e intestinales, lo mismo que reporta Parmelee (1999),.
Aunque algunos tipos de presas sólo se encontraron en el estómago
como Psocoptera, Isoptera y Pseudoescorpiones artrópodos pocos
esclerotizados (de la Fuente 1994), y por lo tanto menor porción de
quitina, ya que la quitina se tarda más en digerirse que otros
componentes en los artrópodos (Lima 1993), y en cambio Dermaptera
que es una presa que presenta una alta porción de quitina ( De la Fuente
1994) sólo se encontró en el intestino. Hipotéticamente, presas suaves
son digeridas más rápido que presas mas duras por lo tanto los
contenidos intestinales estarán predispuestos hacia presas duras
(Parmelee1999). Tampoco se encontraron diferencias significativas entre
machos y hembras de Rhinella marina, Pristimantis achatinus y
Dendropsophus columbianus. Zug & Zug (1979) mencionan que hay una
leve diferencia entre hembras y machos de Rhinellla marina, debido a que
los machos crecen mas lento que cualquier hembra, por lo que se podría
esperar que se alimente menos frecuente y muestre menos actividad.
44
Es conocido que se presenta cambio ontogénico en la dieta de anuros,
donde el tamaño es un factor importante para la selección de la presa
(Hirai 1999 Flowers & Brenr 1995), sin embargo no se encontraron
diferencias significativas entre las diferentes categorías de tamaño de
Rhinella marina, Pristimantis achatinus y Dendropsophus columbianus y
presentaron altos índices de superposición en la dieta, observándose que
la composición de la dieta es muy similar entre las diferentes categorías
sugiriendo que los recursos alimenticios no son fuertemente separados
ontogénicamente en estas especies (Hirai 1999), Aunque las diferencias
no sean significativas, sí se observan algunas: en los especímenes más
pequeños hay menos tipos de presas y presas de menor tamaño; de esta
manera las ranas de menor tamaño tienden a consumir presas
pequeñas, limitando la competición con los adultos, por lo tanto al crecer
el individuo se espera que consuma un variedad más alta de presas
(Cogalniceanu et al 2000). Las presas pequeñas son ácaros,
himenópteros (hormigas) y una gran cantidad de coleópteros pequeños,
los cuales estarían disponibles para anuros grandes, medianos y
pequeños, mientras que presas de mediano y gran tamaño como
ortópteros, hemípteros, Blattodea, Araneae y algunos coleópteros
solamente estarían disponibles para anuros de mediano y gran tamaño
(Menéndez 2001). Sorprendentemente, Collembola sólo se encontró en
los individuos más grandes, este tipo de presa tan pequeña debió ser
ingerida accidentalmente con otra presa o material vegetal (Parmelee
1999)
Los altos índices de superposición en la dieta se podrían explicar debido a
la gran similitud morfológica pudiendo reducir la selección de la comida a
un pequeño subconjunto de presas disponible en ambiente (Doan 2008).
Además se sabe que la superposición disminuye en los períodos de
relativa escasez de alimento, por lo que el tiempo de colección también
sería un sesgo para estos resultados (Menéndez 2001). También pudo
haber influenciado el nivel de identificación de las presa ya que la
identificación taxonómica de las presas a nivel de Orden puede afectar
45
seriamente los valores de superposición, así el solapamiento en la dieta
podría ser artificialmente alto para este estudio ( Menéndez 2001, Doan
2008).
CONCLUSION Las especies encontradas muestran una gran diversidad en el tipo de
presas que consumen y que los recursos no están fuertemente separados
ontogénicamente en estas especies, lo que genera que no haya cambio
en el gremio ya que su dieta fue muy similar en las diferentes categorías.
Además, algunas especies consumen con más frecuencia cierto tipo de
presa o que se encontraron presas que sólo aparecieron en una sola
especie, sin embargo la ausencia de cierto tipo de presa no quiere decir
que nunca sean consumidas por estas especies. Que da claro que la
dieta es un fenómeno complejo que esta influenciada por diferentes
factores y determinar como estos factores influyen son de suma
importancia para entender de que manera se comportan estas especies
en su medio natural y como estos explotan los recursos para poder
sobrevivir y por lo tanto entender mejor este fenómeno nos brindara
herramientas para poder establecer estrategias de conservación de estas
especies en un futuro.
RECOMENDACIONES Para estudios futuros seria de gran utilidad tomar la disponibilidad de la
presas en el ambiente para poder determinar si los anuros colectados se
comportan como depredadores oportunistas o como especialistas.
Además compara esta disponibilidad en tiempo seco y en tiempo de lluvia
para observar si existen fluctuaciones estas poblaciones que puedan ser
determinantes para la escogencias en el tipo de presas por parte de los
anuros del departamento del Quindío.
46
Sobre el rol de las anuros en control de plagas, el estudio revelo que los
anuros consumen insectos nocivos como es el caso de hemípteros que
fueron consumidos frecuentemente, no es fácil elucidar relaciones presa –
predador dentro de los ecosistemas y para estimar correctamente el
grado en que los anuros contribuyen en el control de plagas, el análisis
gastrointestinal de las presas se debería hacer su identificación hasta el
nivel de especie (Hirai 1999).
BIBLIOGRAFIA
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