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2014 Volumen 6, No 11.

Revista Científica de la Universidad Autónoma de Coahuila

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Biodegradación Anaerobia de Hidrocarburos Aromáticos Contaminantes del

Medio Ambiente y Alimentos

Anerobic Biodegradation of Aromatic Hydrocarbon Pollutants of the Environment

and Food

Sandra Luz Villarreal Morales1, Nagamani Balagurusamy

2, Raúl Rodríguez Herrera

1, Cristóbal Noé

Aguilar González1, Jesús Antonio Morlett Chávez

1*.

1Departamento de Investigación en Alimentos, Facultad de Ciencias Químicas, Universidad Autónoma de Coahuila, Unidad Saltillo. Blvd. V.

Carranza y J. Cárdenas V., Saltillo, Coahuila. 2Escuela de Ciencias Biológicas, Universidad Autónoma de Coahuila, Unidad Torreón.

*Correo electrónico: [email protected]

Resumen

La biotecnología moderna se centra en el empleo de microorganismos de tipo silvestre o modificados y sus productos que son

benéficos para el medio ambiente y la sociedad. Una de esas aplicaciones es el empleo de microorganismos en la remoción de

hidrocarburos aromáticos (HA). Los HA están presentes en sitios contaminados que perjudican cultivos agrícolas. Además, este

tipo de compuestos pueden formarse durante el procesamiento y cocción de los alimentos.

Actualmente, estudios con cultivos puros de microorganismos anaerobios han mostrado la capacidad de estos para remover

hidrocarburos monoaromáticos (HMA) y poliaromáticos (HPA). Además, estos estudios han permitido describir genes y enzimas

implicadas en la degradación de los HPA y HMA. Algunas de esas enzimas son bencil succinato sintetasa, benzoil CoA ligasa y

benzoil CoA reductasa, las cuales participan en la activación y reducción del anillo aromático, respectivamente. Asimismo, se ha

observado la presencia de genes homólogos entre los diferentes microorganismos relacionados con la biodegradación anaerobia.

Sin embargo, existen compuestos que resisten al ataque de los microorganismos y sus enzimas. En este documento se recopiló

información sobre los microorganismos que intervienen en la degradación de compuestos aromáticos, condiciones anaerobias de

biodegradación, así como los principales genes que codifican para las enzimas más representativas que intervienen en la

degradación anaerobia de estos compuestos.

Palabras clave: Hidrocarburos Aromáticos, Bacterias Sulfato Reductoras, Biodegradación Anaerobia, Genes y Enzimas.

Abstract

The modern biotechnology focuses on the use of wild type or modified microorganisms and their products that are beneficial to the

environment and society. One of these applications is the use of the microorganisms in in the removal of aromatic hydrocarbons

(HA). The HA are present in contaminated sites that harm crops. Addition these compounds may be formed during processing and

cooking food.

Currently, studies using pure cultures of anaerobic microorganisms have shown the ability of theses, to remove monoaromatic

hydrocarbons (HMA) and polyaromatics (HPA). Also, these studies have allowed describe genes and enzymes involved in the

degradation of the HMA and HPA. Some of these enzymes are benzyl succinate synthetase, benzoyl CoA ligase and benzoyl CoA

reductasa, which participate in the activation and reduction of aromatic ring respectively. Also, it has been observed the presence

of homologous genes between different microorganisms associated with anaerobic biodegradation. However, there are compounds

that resist the attack of microorganisms and their enzymes. In this paper we collected information on the microorganisms involved

in the degradation of aromatic compounds biodegradation under anaerobic conditions, and the main genes coding for enzymes

most representative involved in the anaerobic degradation of these compounds.

Keywords: Aromatic Hydrocarbons, Sulfate Reducing Bacteria, Anaerobic Biodegradation, Genes and Enzymes.



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INTRODUCCIÓN

Contaminación con hidrocarburos poliaromáticos y

monoaromáticos

Los HMA se encuentran como contaminantes en agua y

tierra debido a los accidentes ambientales, como los

derrames de gasolina o diesel (Becerril-Caudillo y col.,

2008; Morlett-Chávez y col., 2008a). Mientras que, los HPA

se forman durante la combustión incompleta de materia

orgánica, derrames petroleros y durante la combustión de

gasolina o diésel (Cuadro 1) (Becerril Caudillo y col., 2008;

Morlett y col., 2008b). Por otro lado, algunos alimentos

como vegetales, frutas y cereales cultivados en suelos y

ambientes contaminados presentan pequeñas cantidades de

HPA (Agudo, 2010; Rubio-Armendariz y col., 2006) y los

pescados y mariscos (Alomirah y col., 2011). Además,

durante el procesado de alimentos como el secado, cocción,

ahumado o la preparación de alimentos como el asado o la

fritura, se forman este tipo de compuestos (Alomirah y col.,

2011; Ferrares y col., 2008).

Los mecanismos de formación de los HPA, durante los

procesos de asado y ahumado de alimentos, incluyen: a)

pirolisis de la materia orgánica a temperaturas mayor a 200

°C, b) contacto directo de gotas de lípidos en la fuente de

calor y c) combustión incompleta del carbón, el tiempo de

asado a la parilla, contenido de grasa en el alimento y el uso

de salsas de marinado (Alomirah y col., 2011). Cabe señalar,

que los HPA de 2-3 anillos son más volátiles que los de 5

anillos, por lo que éstos se han detectado principalmente en

alimentos asados o a la parilla (Ferrares y col., 2008). Al

respecto, Dost y col., (2012) determinaron la presencia de

HPA en aceites comestibles derivados de maíz, girasol y

oliva, y en alimentos crudos y asados, como carne de res y

truchas. Se encontró que el aceite de maíz presenta 10 veces

más el valor permitido de fluorantreno. Mientras que en los

alimentos crudos se encontró la presencia de fluoreno,

fenantreno y antraceno a bajas concentraciones; posterior al

asado, estos alimentos incrementaron 2 o 3 veces la

presencia de estos compuestos; mientras que el fluorantreno

y pireno se detectaron sólo después del asado (Cuadro 2).

Por otro lado, algunas agencias han resaltado el potencial

tóxico de los HPA, incluso han señalado a este tipo de

compuestos como cancerígeno y teratogénicos (EFSA,

2008). Dentro de los principales HPA carcinógenos y

genotóxicos se encuentran: benzo [a] antraceno, criseno,

benzo [b] fluoranteno, benzo [k] fluoranteno, benzo [a]

pireno, indeno [1,2,3-cd] pireno, dibenzo [a, h] antraceno y

el benzo [ghi] perileno, también se han añadido el antraceno,

fluoranteno, fenantreno y pireno (EFSA, 2008). Además, se

sabe que dichos compuestos pueden permanecer en los

ecosistemas por largo tiempo lo cual, también representa

efectos negativos para la salud de seres humanos y animales

(EFSA 2008). Hasta este punto hemos descrito como los

HMA y HPA están presentes en múltiples ecosistemas,

incluso en los alimentos. Por tal motivo, algunos

investigadores han centrado su atención en la remoción de

estos compuestos de sitios contaminados, para tal efecto, se

están empleando microorganismos especializados capaces de

biodegradar hidrocarburos. La biodegradación de HA se

lleva a cabo bajo condiciones aerobias y anaerobias, sin

embargo, las condiciones anaerobias son preferidas debido a

las condiciones anóxicas que prevalecen en los sedimentos y

aguas contaminadas (Lu y col., 2011).

Biodegradación anaerobia

La biodegradación anaerobia es un proceso alternativo y

efectivo para el tratamiento de diferentes residuos orgánicos,

incluyendo los HPA. Este proceso se lleva a cabo

específicamente por consorcios bacterianos formados por

bacterias fermentativas (acidogénicas y acetogénicas),

sulfato reductoras (BSR), desnitrificantes y metanogénicas,

(Morlett y col., 2008b; Foght, 2008; Annweiler y col., 2002;

Heider y Fuchs, 1997; Harwood y Gibson, 1997). En el

Cuadro 3 se observan la eficiencia alcanzada por diferentes

consorcios microbianos capaces de degradar hidrocarburos

bajo condiciones anaerobias.

En estudios previos, Musat y col., (2009); Selesi y col.,

(2010) y Mathava y col., (2011) reportaron la

biodegradación del naftaleno, 2-metilnaftaleno y fluoreno

mediada por bacterias sulfato reductoras. Además, a partir de

diferentes consorcios especializados se han aislado e

identificado bacterias sulfato reductoras presentes en los

mismos, como Desulfosporosinus meridiei (Robertson y col.,

2001) y Desulfovibrio carbonoliphilus (Allen y col., 2008).

Recientemente, Guan y col. (2012) aislaron, a partir de

sedimentos contaminados con petróleo, bacterias

identificadas como Desulfotomaculum sp.,

Desulfomicrobium sp., Desulfobacter sp. y Desulfobulbus sp

(Cuadro 4). A su vez, las enzimas implicadas en las rutas

metabólicas asociadas a la reducción del anillo aromático

han sido identificadas. El siguiente apartado será dedicado a

las enzimas catabólicas relacionadas a la biodegradación

anaerobia de los HA.



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31



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Cuadro 3. Biodegradación anaerobia de hidrocarburos aromáticos por consorcios bacterianos y eficiencia alcanzada

Rutas metabólicas

La biodegradación anaerobia de HA es un proceso que

implica varios pasos, el cual empieza con la activación

inicial. Esta activación se lleva a cabo mediante algunas de

las siguientes reacciones (Fogth, 2008):

1. Adición de fumarato al compuesto aromático,

mediante enzimas para producir un aromático

sustituido con succinatos.

2. Metilación de los compuestos aromáticos.

3. Hidroxilación de un sustituyente alquilo a través de

una deshidrogenasa en el compuesto aromático.

4. Carboxilación directa del compuesto aromático, que

puede representar en realidad una combinación de

la metilación seguida de una hidroxilación.

Después de la activación inicial de los HMA y HPA son

reducidos, mediante dos vías: a) vía del fumarato y b) vía del

Benzoil CoA (Morlett y col., 2008b; Foght, 2008; Selesi y

col., 2010).



33

Cuadro 4. Microorganismos aislados a partir de diferentes consorcios y sitios contaminados con HPA y HMA en presencia de

diferentes aceptores de electrones.

*No determinados

A. Vía del Fumarato

Después de la activación de los compuestos aromáticos

como alquil monoaromáticos (Biegert y col., 1996), HPA

(Annweiler y col., 2001) y aromáticos no sustituidos

(Safinowski y col., 2006a; Ulrich y col., 2005), por acción de

la enzima benzoil succinato sintetasa (Bss) se forma el

intermedio central con fumarato como radical (Foght, 2008).

Sin embargo, en el caso de la degradación del naftaleno, son

necesarias tres diferentes reacciones de activación del

compuesto como carboxilación (Zhang y Young, 1997), una

metilación (Foght, 2008) y la adición de fumarato

(Safinowski y Meckenstock, 2006b).

B. Vía Benzoil CoA

Una vez que han sido activado los hidrocarburos aromáticos

por medio de las enzimas benzoil CoA ligasa (BclL) y

benzoil CoA reductasa (BclR), estos compuestos son

convertidos en alguno de los productos intermedios centrales

del catabolismo. Estos productos intermedios centrales son el

benzoato o benzoil CoA, hidroxihidroquinona, floroglucinol

y resorcinol, como se aprecia en la Figura 1 (Carmona y col.,

2009). Asimismo, estos productos pueden sufrir una reacción

de β oxidación o degradar el Benzoil CoA a través de un par

de vías conocidas como pimílica y adípica. Posterior a esto

se formará acetil CoA, ácidos grasos y pimelil CoA, que

serán convertidos a CO2, H2 y CH4 (Heider y Fuchs, 1997;

Harwood y Gibson, 1997; Fuchs, 2008; Carmona y col.,

2009).

A pesar de conocer la rutas metabólicas que se llevan a cabo

bajo condiciones anaerobias y las enzimas que participan en

ésta, se han propuesto nuevas reacciones enzimáticas

relacionadas con la reducción anaerobia del anillo aromático

(Fuchs, 2008).

Genes y enzimas

Con el fin de soportar la propuesta anterior Wischgoll y col.,

(2005), analizaron la expresión de genes en Geobacter

metallireducens inducida con benzoato, estos autores

reportaron la expresión de genes bss homólogos a los genes

de Thauera aromatica. Sin embargo, no se observó la

expresión de los genes relacionados con la reducción del

anillo aromático (benzoil coA reductasa/ ligasa).

Anteriormente, se había reportado la presencia de genes

homólogos en diferentes bacterias. Por ejemplo, los genes

badDEFG de Rhodopseudomonas palustris que codifican

para la proteína BclR y el gen badA para la enzima BclL; son

homólogos a los genes que presenta T. aromatica

identificados como bcrCBD para la proteína BclR y bcrA

para la enzima BclL (Song y Ward, 2005; Schühle y col.,

2003; Egland y col., 1997). Cabe señalar que los genes bcr

también se han descrito en cepas del género

Magnetospirillum (López-Barragán y col., 2004; Matsunaga

y col., 2005; Shinoda y col., 2005; Kawaguchi y col.,



34

Figura 1. Ejemplos de compuestos aromáticos degradados a través de rutas periféricas y principales intermediarios que entraran en

el metabolismo central para su posterior degradación. La ruta metabólica se determinará de acuerdo al tipo de metabolismo de la

bacteria anaeróbica (Carmona y col., 2009).

Figura 2. Comparación de los grupos de genes nms y bsn del catabolismo anaeróbico de 2-metilnaftaleno en el cultivo

sulfatoreductor N47 y los genes bss y bbs para la degradación anaerobia del tolueno en Magnetospirillum sp. cepa TS 6, Azoarcus

sp. cepa T, T. aromatica cepa K147, T. aromática cepa T1, A. aromaticum cepa EbN1 y G. metallireducens cepa GS15 (Selesi y

col., 2010).



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Cuadro 2. Microorganismos y genes más representativos que intervienen en la degradación de compuestos aromáticos.

Enzimas: benzoil CoA ligasa (BclL), Benzoil CoA reductasa (BclR), Benzoil succinato sintetasa (Bss), Etilbenceno deshidrogenasa (EBD), naftil-

2-metil-succinato sintetasa (Nms).

(Ж)números de acceso de genes homólogos reportados: nmsG YP_158064, nmsD CAO03077, nmsB ABO30981, nmsA CAO72222, nmsC

YP_461301, bnsH YP_158071, bnsG YP_158072, bnsF AF173961, bnsE AAU45405, bnsD AAF89839, bnsC AAF89841, bnsB YP_158077,

bnsA YP_158078, ncrC AAQ08806, ncrB YP_157403, ncrA CAD21630 y ncrD YP_157401 (Selesi y col., 2010).

2006), los cuales son muy similares a los presentes en T.

aromatica. Asimismo, Shinoda y col., (2005), indicaron que

en Magnetospirillum se encuentran los operones badDEFG y

bssDCABE, los cuales son homólogos a los operones de A.

tolulyticus, T. aromatica y R. palustris. Por su parte,

Singleton y col. (2009) mencionaron que existen una gran

cantidad de organismos que degradan HMA, pero pocos

HPA y aunque estos microorganismos contienen genes

homólogos entre sí (Figura 2), también, presentan

diferencias significativas en sus genomas. En el cuadro 2 se

concentran algunos de los genes más representativos que

intervienen en la degradación de compuestos aromáticos, así

como el microorganismo en el que se han identificado.

A manera de resumen podemos mencionar que las enzimas

que participan en la degradación anaeróbica de estos



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compuestos, intervienen sólo en la degradación de aquellos

compuestos que comparten estructuras moleculares similares

(Carmona y col., 2009). Sin embargo, debido a la reactividad

química baja de tales compuestos, son necesarias varías

enzimas especializadas durante la degradación del

hidrocarburo aromático; algunas intervienen en la

transformación o eliminación de grupos funcionales del

compuesto, otras en la reducción o ruptura del anillo

aromático, con el propósito de formar compuestos

intermediarios centrales más sencillos y por tanto más fáciles

de asimilar, a través de diferentes rutas metabólicas

microbianas (Carmona y col., 2009; Fogh, 2008; Harwood y

Gibson, 1997). La elucidación de las diferentes rutas

metabólicas, compuestos intermedios, genes y enzimas

claves, que intervienen en la biodegradación de los

hidrocarburos aromáticos, puede ayudar a mejorar las

estrategias de biorremediación actuales. En particular, las

enzimas desempeñan roles importantes en la degradación

biológica de los hidrocarburos; ya que al ser conocidas,

caracterizadas y purificadas, pueden emplearse directamente

en los sitios contaminados con hidrocarburos, unidas a las

células bacterianas o inmovilizadas en diferentes materiales

como nanopartículas metálicas; además de que pueden

utilizarse como biosensores sensibles para detectar y medir

la concentración de HMA y HPA en sitios contaminados o

como indicadores de la calidad del agua, suelo o algún

alimento, al detectar la concentración de hidrocarburos

presentes en los mismos (Rao y col., 2014). También al

conocer la ruta metabólica delos hidrocarburos puede

inducirse la sobrexpresión de algún gen y/o enzima en un

microorganismo de interés y así, explotar el metabolito

producido en beneficio de la seguridad medioambiental. Así

pues, la caracterización de genes y proteínas que intervienen

en las distintas rutas anaeróbicas de degradación de

compuestos aromáticos en el metabolismo bacteriano,

facilitará la comprensión de estos procesos (Carmona y col.,

2009); además de proporcionar una gran cantidad de

información, que puede ser empleada para mejorar las

condiciones de biorremediación de sitios contaminados con

hidrocarburos, así como las posibles aplicaciones

tecnológicas de las enzimas producidas.

CONCLUSIONES

El estudio genético y proteómico del catabolismo anaeróbico

de los compuestos aromáticos contribuye de manera

importante en la comprensión de los aspectos fisiológicos,

ecológicos, bioquímicos y de regulación del metabolismo

bacteriano implicados en la biodegradación de los mismos;

por lo que la caracterización de los genes y enzimas

desconocidos que interviene en estos procesos, y algunas

herramientas biotecnológicas contribuirán en la mejora de las

estrategias de biorremediación, y en la tecnología de

tratamientos enzimáticos en alimentos procesados

sobreexpuestos a dichos compuestos.

AGRADECIMIENTOS

S.L.V.M. Agradece a la Universidad Autónoma de Coahuila

(UA de C) y al Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología

(CONACYT) por el apoyo financiero para la realización del

proyecto número 183204. Así como por la beca otorgada

para cursar la Maestría en Ciencia y Tecnología de

Alimentos en la UA de C.

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