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Revista Ecuatoriana de Medicina y Ciencias Biológicas - Vol. XXXI Números 1 y 2: 94-105, octubre 2010

INTRODUCCIÓNLa Biología del Desarrollo analiza los

mecanismos celulares y moleculares dela embriogénesis en unas pocas especies,

a las que se les conoce como los organis-mos modelo del desarrollo embrionario(1). Así, en muchos laboratorios delmundo se analiza a fondo el desarrollo de

La gastrulación en ranas con diversos modosde reproducción

Eugenia M. del Pino1

1Escuela de Ciencias Biológicas, Pontificia Universidad Católica del Ecuador, [email protected]

Recibido: 2010-04-12, aprobado: 2010-08-27

RESUMEN.- Las características de la gastrulación fueron analizadas en lassiguientes ranas ecuatorianas Gastrotheca riobambae, Colostethus (=Epipedoba-tes) machalilla y Engystomops (=Physalaemus) randi en comparación con Xeno-pus laevis, la rana que se estudia como organismo modelo del desarrollo embrio-nario. Se han encontrado profundas diferencias en el proceso de gastrulación enestas ranas. La comparación señala que en C. machalilla y G. riobambae, ranascon desarrollo lento, la convergencia y extensión dorsales (CED) es un proceso queocurre después de la gastrulación mientras que en las de desarrollo rápido (X. lae-vis, y E. randi) la CED ocurre durante la gastrulación.

PALABRAS CLAVE: Gastrulación, Colostethus, Epipedobates, Engystomops,Physalemus, Gastrotheca, Xenopus.

ABSTRACT.- The features of gastrulation were analyzed in the following frogsfrom Ecuador Gastrotheca riobambae, Colostethus (=Epipedobates) machalilla,and Engystomops (=Physalaemus) randi in comparison with Xenopus laevis, themodel organism of frog development. There are major differences in the gastrula-tion process among these frogs. The comparison indicates that in C. machalilla andG. riobambae, frogs with slow development, dorsal convergence and extension(CED) occurs after gastrulation, whereas in frogs with rapid development (X. lae-vis and E. randi), CED occurs during gastrulation.

KEY WORDS: Gastrulation, Colostethus, Epipedobates, Engystomops, Physale-mus, Gastrotheca, Xenopus.

REVISIÓN DE TRABAJOS CIENTÍFICOS

95La gastrulación en ranas con diversos modos de reproducción


la rana acuática Xenopus laevis, el orga-nismo modelo de desarrollo para lasranas (1). El conocimiento del desarrollode las especies modelo nos brinda unmarco conceptual comparativo para elestudio de otras, cuya embriogénesispuede presentar modificaciones.

En nuestro laboratorio estudiamosel desarrollo embrionario de ranas condiversos modos reproductivos y locomparamos con la embriogénesis deX. laevis, pues las variaciones de losfenómenos del desarrollo en diferentesespecies corresponden a experimentosnaturales, cuyo análisis permite unmejor entendimiento de la embriogéne-sis. Nuestro propósito es avanzar en lacomprensión de los mecanismos deldesarrollo embrionario y a la vez con-tribuir al mejor conocimiento de lanaturaleza del Ecuador.

Para estudiar el desarrollo tempranose requiere mantener a las ranas en ellaboratorio y por tal motivo solamenteuna pequeña parte de la gran biodiver-sidad de anfibios ecuatorianos ha podi-do analizarse desde el punto de vista deldesarrollo embrionario. En nuestrosestudios hemos tenido la importantecolaboración del laboratorio de Herpe-tología de la Escuela de Ciencias Bioló-gicas de la Pontificia Universidad Cató-lica del Ecuador y de su proyecto“Balsa de los sapos”, cuya meta es lareproducción en cautiverio de numero-sas especies de ranas. Hemos estudiadoel desarrollo de la rana túngara Engys-

tomops (=Physalaemus) randi Leiupe-ridae, de la rana dendrobátida Coloste-thus (=Epipedobates) machalilla y dela rana marsupial Gastrotheca riobam-bae Hemiphractidae, entre otras. Eneste trabajo se resumen los avances enla compresión del desarrollo embriona-rio temprano de estas especies en com-paración con la rana X. laevis.

Muchas ranas, como es el caso de X.laevis, depositan los gametos en elagua, la fecundación es externa y alcabo de 24 a 48 horas eclosionan larvasde vida libre, los renacuajos (2). Estaslarvas crecen y durante la metamorfo-sis, el cuerpo se remodela. En la meta-morfosis se reabsorben la cola y lasbranquias, y se desarrollan las extremi-dades para dar origen a una nueva rana.La rana juvenil requiere crecer y madu-rar sexualmente para convertirse en unadulto (1). Cabe señalar que la repro-ducción acuática es solamente una delas 29 maneras diferentes de reproduc-ción que han sido detectadas en lasranas y que muchas especies de ranasque habitan en las regiones tropicalesdel mundo depositan sus huevos enambientes terrestres (3). La humedaddel bosque tropical ha permitido a lasranas experimentar con la reproduccióny evolucionar modos reproductivos ale-jados del agua (3). Cabe resaltar que loshuevos de las ranas carecen de meca-nismos que impidan su desecación, y espor eso que la humedad ambiental delos bosques húmedos ha sido un factor

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determinante para la evolución demuchos modos reproductivos en lasranas que viven en tales regiones.

Las ranas del género Engystomopsprotegen a sus huevos y embriones tem-pranos en nidos de espuma que flotanen los charcos temporales en los queestas ranas se reproducen (4, 5). El nidode espuma se construye a partir de lagelatina de huevo y durante el ample-xus, o abrazo sexual, el macho bate consus patas ese material gelatinoso paraformar espuma en la cual los blancoshuevos se camuflan y se mantienen sus-pendidos sobre el agua, evitando deesta manera la depredación de huevos yembriones. Al cabo de aproximadamen-te 2 días, ocurre la eclosión y los rena-cuajos caen al agua subyacente (6).Hemos analizado el desarrollo embrio-nario temprano de E. pustulosus, E.coloradorum y E. randi (6).

El desarrollo a partir de huevosterrestres ocurre en las ranas dendrobá-tidas, entre otras. En C. machalilla, loshuevos son depositados en nidos terres-tres que son protegidos por el machohasta la eclosión de los renacuajos (7).En tal momento, el macho transporta asus renacuajos sobre su espalda hasta elagua en donde se completa el desarrolloy los renacuajos alcanzan la metamor-fosis (7). El desarrollo de C. machalillaen el nido terrestre dura 19 días yhemos podido analizar su desarrolloembrionario hasta la eclosión de losrenacuajos (8).

El caso de la rana marsupial G. rio-bambae, Hemiphractidae, es más com-plejo debido a que los huevos son aloja-dos en el cuerpo de la madre. Al momen-to del amplexus los embriones son depo-sitados en una bolsa especializada de lamadre (9). La hembra transporta a susembriones en la bolsa materna por apro-ximadamente 4 meses, al cabo de loscuales nacen renacuajos avanzados, losque completan su desarrollo en el agua(9). Cabe señalarse que las crías nacendirectamente como ranas en la mayoríade especies de ranas marsupiales. Entales casos se ha eliminado totalmente eldesarrollo acuático.

Hemos analizado la biología repro-ductiva de la hembra y las característi-cas de los embriones de la rana marsu-pial G. riobambae. La bolsa materna esuna especialización de la piel dorsal dela hembra y responde a una hormonasimilar a la progesterona, la hormonade la gestación, con la formación decámaras vascularizadas para cada unode los 120 embriones que por promediose alojan en la bolsa materna (9). Por suparte, las branquias, que en los renacua-jos de otras ranas corresponden aestructuras filamentosas que permitenel intercambio gaseoso en el agua, hansido modificadas notablemente. Lasbranquias de G. riobambae se denomi-nan branquias acampanadas debido a sumorfología, pues son dos discos queforman un saco altamente vasculariza-do alrededor de cada embrión. La circu-



lación sanguínea materna de las cáma-ras embriónicas de la bolsa materna y lacirculación embrionaria, presente en lasbranquias acampanadas, se encuentranen estrecha cercanía. El tipo de inter-cambios que ocurren entre la madre ylos embriones durante el largo períodode incubación es en gran parte descono-cido, pero la morfología sugiere unaestrecha adaptación morfológica yfisiológica entre la madre y embrionespara permitir la incubación en el cuerpomaterno. Las adaptaciones morfológi-cas y fisiológicas para la incubación deembriones de la rana marsupial G. rio-bambae representan un modo paraleloal de los mamíferos para la reproduc-ción terrestre (9). En este trabajo serevisan las modificaciones del desarro-llo embrionario temprano de la ranamarsupial G. riobambae, de la ranadendrobátida C. machalilla y de la ranacon nidos de espuma E. randi en com-paración con X. laevis.

Tamaño del huevo y velocidaddel desarrolloLos huevos de la rana X. laevis tie-

nen un hemisferio pigmentado de coloroscuro, el denominado “hemisferio ani-mal”; en tanto, el hemisferio opuesto,llamado “hemisferio vegetal”, tienecolor claro. El huevo de X. laevis mide1.2 mm de diámetro y en cada desove,la hembra deposita miles de huevos enel agua. Los renacuajos eclosionan alcabo de dos días desde la fecundación

(2). La velocidad del desarrollo de X.laevis es rápida en comparación conotras ranas.

Las ranas con nidos de espuma delgénero Engystomops presentan gransimilitud con X. laevis en cuanto altamaño del huevo y velocidad del des-arrollo. Los huevos de E. coloradorummiden 1.2 mm de diámetro, como en X.laevis. En contraste, el huevo de E.randi mide solamente 0.9 mm de diá-metro, lo que significa que el volumendel huevo de X. laevis y E. colorado-rum es superior en 2.3 veces al delhuevo de E. randi. Los huevos de E.coloradorum son uniformemente blan-cos a diferencia de X. laevis. Esta carac-terística ha sido observada también enE. randi, E. pustulosus (6) y otras espe-cies de Engystomops (trabajo en pro-greso). El color blanco tiene importan-cia para el camuflaje de los aproxima-damente 120 huevos en el blanco nidode espuma de estas especies. Aún cuan-do los embriones de Engystomops sonblancos, se encontró que no son albi-nos, pues tienen pigmento oscuro inter-no, que se distribuye alrededor de losnúcleos (6). La velocidad del desarrollode los huevos de E.randi y E. colorado-rum en el nido de espuma es similar a loobservado en X. laevis, y al cabo de 2días eclosionan los renacuajos. Esdecir, la estrategia reproductiva deEngystomops consiste en la formaciónde nidos de espuma con pequeños hue-vos dotados de rápido desarrollo (6).



Los nidos terrestres de la rana den-drobátida C. machalilla contienenentre 8 a 16 huevos con pigmentooscuro en el hemisferio animal, comoen X. laevis (8). El tamaño del huevovaría grandemente entre especies dedendrobátidos, así en C. machalilla elhuevo mide 1.6 mm de diámetro, enEpipedobates tricolor 2 mm de diáme-tro, y en Dendrobates auratus el diá-metro del huevo es de 3.5 mm de diá-metro (10). La relación de volúmenesseñala que el huevo de C. machalilla es2.3 veces más grande que el huevo deX. laevis, en tanto que el volumen delhuevo de D. auratus es 25 veces supe-rior al de X. laevis. A pesar de las dife-rencias en el tamaño del huevo, el des-arrollo embrionario de las ranas den-drobátidas es parecido entre sí en cuan-to a su morfología y a que requieren deaproximadamente de 19 días desde lafecundación hasta la eclosión de rena-cuajos avanzados (8, 10).

Los embriones de la rana marsupialG. riobambae tienen una aparienciablanco amarillenta uniforme, miden 3mm de diámetro y su volumen es apro-ximadamente 16-25 veces superior aldel huevo de X. laevis. En otras espe-cies de ranas marsupiales los huevosalcanzan hasta 10 mm o más de diáme-tro (11). El desarrollo embrionario pro-tegido en el interior de la bolsa maternaocurre lentamente y alrededor de 100renacuajos avanzados eclosionan des-pués de 120 días de incubación (11).

El desarrollo que alcanza el rena-cuajo al tiempo de la eclosión esvariable en las diferentes especies.Por tal motivo, consideramos que eltiempo requerido para que los embrio-nes avancen desde la fecundaciónhasta la culminación del proceso degastrulación brinda un mejor indica-dor de la velocidad del desarrollo. Losembriones de X. laevis requieren 14horas para este proceso (2). Las 24horas requeridas por los embriones deE. coloradorum es un tiempo ligera-mente superior a lo que necesitan losembriones de X. laevis para avanzarhasta el final de la gastrulación. (6).En cambio, los embriones de la ranadendrobátida C. machalilla requierende 4 días (8) y los embriones de larana marsupial G. riobambae toman14 días para el mismo proceso (12).De acuerdo a estas diferencias consi-deramos que X. laevis y E. colorado-rum tienen desarrollo rápido, en tantoque la rana dendrobátida C. machali-lla y la rana marsupial G. riobambaegozan de desarrollo lento. Cabe seña-lar que aunque el desarrollo embrio-nario de las ranas es influenciado porla temperatura, las diferencias tempo-rales en la embriogénesis de las ranasde desarrollo lento y rápido son extre-madamente grandes para que puedanhomologarse solamente con cambiosde la temperatura.



Patrones de gastrulaciónLa morfología de la gastrulación de

X. laevis al igual que la de varias espe-cies de ranas y urodelos ha sido amplia-mente analizada debido a la facilidad deobtener embriones para estudio. Duran-te el proceso de la gastrulación en lasranas se forma una hendidura, el labiodorsal del blastoporo, en la región sube-cuatorial. El labio dorsal del blastoporotiene la propiedad de duplicar los ejes alser transplantado al lado ventral de otroembrión. Por tal motivo se le conocecomo “el organizador”. Las caracterís-ticas moleculares del organizador hansido ampliamente estudiadas y se hanencontrado numerosos genesque se expresan en esta regióndel embrión y que tienen lapropiedad de duplicar los ejesdel embrión al ser expresadosen el lado ventral (13). Uno delos genes del organizador es elgen Lim1 (también conocidocomo Lhx1) (14).

Debido a que todas lasranas analizadas forman unlabio dorsal del blastoporo,era de importancia determinarla expresión del gen Lim1 enla gástrula temprana. Realiza-mos este análisis al nivel deproteína mediante inmuno-detección en montaje enterocon un anticuerpo contra laproteína Lim1. Determinamosque la proteína Lim1 se expre-

sa en el labio dorsal del blastoporo deX. laevis, E. randi, C. machalilla y G.riobambae (15). Estos descubrimientosseñalan que la expresión génica delorganizador es altamente conservada.No se ha determinado si el transplantedel labio dorsal del blastoporo en lagástrula de diferentes ranas produciríaduplicación de los ejes (15).

Una vez que se ha formado el labiodel blastoporo, se profundiza y extien-de lateral y ventralmente hasta formarun anillo alrededor del tapón de yema(Fig. 1). La formación del blastoporoobedece a movimientos morfogenéti-cos, entre los cuales cabe señalar el

Figura 1. Apariencia externa de la gástrula media de C.machalilla. El blastoporo rodea al tapón de yema. Conformeavanza la gastrulación el tapón de yema se reduce hasta ser com-pletamente internalizado cuando se cierra el blastoporo. Abrevia-tura: ty, tapón de yema.



proceso de involución que guía lainternalización de las células superfi-ciales, así como el proceso de CEDque cambia la forma del embrión de laesférica del huevo a la alargada delrenacuajo (16). Al completar la gas-trulación se establece el plan del cuer-po con sus tres capas germinales: electodermo, el mesodermo y el endo-dermo tanto en las ranas, como entodos los vertebrados (1).

En nuestro trabajo nos hemos cen-trado en el estudio de la gastrulaciónpor la importancia de este proceso yjustamente para contribuir a su mejorentendimiento. Todas las ranas estu-diadas (X. laevis, E. randi, C. macha-lilla y G. riobambae) forman un blas-toporo alrededor de un tapón de yema(Fig. 1). En todos los casos, se formaun labio dorsal del blastoporo en laregión sub ecuatorial del huevo. Elmismo es morfológicamente visible alinicio de la gastrulación. Sin embargohemos detectado sutiles diferenciasrespecto a la extensión del arquenteróny al inicio de la CED, como se señalaa continuación.

Uno de los descubrimientos mássignificativos de nuestro trabajo fuedeterminar el modo de gastrulación dela rana marsupial G. riobambae (17).Los grandes huevos de esta rana for-man un área de pequeñas células alre-dedor del blastoporo. Cuando al finalde la gastrulación se retrae el tapón deyema y se cierra el blastoporo, se

forma un disco embriónico alrededordel blastoporo cerrado (Fig.2). Elcuerpo del embrión se deriva de estepequeño disco de células (17). En elinterior, debido a los movimientos dela gastrulación se forma una nuevacavidad, el arquenterón o intestino pri-mitivo, la cual es muy pequeña y situa-da directamente por debajo del discoembriónico (Fig. 2). El desarrollo apartir de un disco embriónico es carac-terístico de las aves y no de las ranas yel modo de gastrulación de G. riobam-bae es el modo más divergente de gas-trulación que se ha detectado en lasranas (17).

Al comparar los embriones de G.riobambae con los embriones de X.laevis detectamos que la extensión delarquenterón se había retardado en lagástrula de G. riobambae (17). Mien-tras en X. laevis el proceso de gastrula-ción y extensión del arquenterón ocu-rren simultáneamente, en los embrio-nes de la rana marsupial G. riobambae,primero se completa el cerramiento delblastoporo y luego se inicia la exten-sión del arquenterón (Fig.2). De modosimilar a X. laevis, los embriones derápido desarrollo de la rana con nidosde espuma, E. randi, expanden elarquenterón durante la gastrulación, entanto que la rana dendrobátida, C.machalilla, cuyo desarrollo es lento,sigue un patrón similar al de G. rio-bambae con un retardo en la extensióndel arquenterón.



Varios movimientos morfogenéticoscontribuyen a la formación y extensióndel arquenterón, entre ellos la CEDjuega un importante papel. Los movi-mientos de CED se inician en la gástru-la media de X. laevis y son responsablesde concentrar a las células hacia el ladodorsal, mientras al mismo tiempo elembrión se alarga en sentido antero-pos-terior (18, 19). La CED permite el cam-bio de forma del embrión de la formaesférica del huevo a la alargada del rena-cuajo. Como resultado de proceso deCED, se forma el notocordio en la líneamedia dorsal del embrión de X. laevis(18, 19). La expresión del gen Brach-yury (Bra) en el notocordio temprano es

evidencia molecular de que se han ini-ciado los movimientos de CED (20).

Mediante inmuno-detección en mon-taje entero para la proteína Bra hemosdeterminado el inicio del alargamientodel notocordio, es decir el inicio de laCED en los embriones de diferentesranas (12, 21, 22). Los resultados seña-lan importante variabilidad. En las ranascon desarrollo rápido, X. laevis, y en larana con nidos de espuma, E. randi, elalargamiento del notocordio se inicia enla gástrula media (Fig. 3). En tanto en lasranas con desarrollo lento, C. machalillay G. riobambae, el inicio de la extensióndel notocordio se ha retardado hastacompletar la gastrulación (Fig. 3).

Figura 2. Esquemas de secciones sagitales de la gástrula media de G. riobambae y X. laevis. En G. riobam-bae el arquenterón se forma durante la gastrulación y se expande después del cerramiento del blastoporo. Encambio, en X. laevis la extensión del arquenterón está solapada con el proceso de gastrulación. Los dibujos estánrealizados a escala. Imagen modificada de la referencia (9). Abreviaturas: a, arquenterón; bl, blastocele.



Cabe preguntarse sobre el significa-do de las diferencias encontradas: enprimer lugar la comparación señala quelos movimientos de CED no son intrín-secos a la gastrulación. La CED es unmódulo del desarrollo que se encuentrasolapado con la gastrulación en ranasde desarrollo rápido (10, 22). Losembriones de X. laevis, que experimen-talmente tienen defectos en el gen dis-hevelled (dsh), cierran el blastoporo enausencia de alargamiento del notocor-dio y del cuerpo (23). El gen dsh esparte de la ruta metabólica de la polari-dad celular plana que es responsable de

la CED y los embriones defectuosospara dsh brindan una evidencia experi-mental de la modularidad de los proce-sos de desarrollo embrionario (23).

INTERPRETACIÓNY CONCLUSIONESDebido a que la CED alarga el cuer-

po del embrión, cabe suponer que enespecies con desarrollo acuático el rápi-do alargamiento del cuerpo es unanecesidad para el desarrollo del rena-cuajo, dicha larva puede nadar y asíocultarse de los predadores. En tantoque en aquellas ranas que tienen repro-

Figura 3. Comparación de la expresión de Bra en la gástrula de (A) X. laevis. (B) C. machalilla y (C) G.riobambae. La expresión de Bra se representa en color negro. Se muestra la expresión de Bra en células pro-fundas del mesodermo prospectivo, que aparece como un anillo alrededor del tapón de yema y en el notocor-dio en X. laevis (24). La extensión del notocordio se inicia durante la gastrulación en X. laevis (24) y está retra-sada hasta el cerramiento del notocordio en G. riobambae y C. machalilla (12, 21). Imagen modificada de lareferencia (25). Abreviaturas: n, notocordio; ty, tapón de yema.



ducción más lenta, no existe esa presiónde un rápido alargamiento del cuerpodebido a sus adaptaciones terrestres, yla CED ha sido retrasada hasta comple-tar la gastrulación.

Nuestros resultados señalan que latarea importante que se realiza durantela gastrulación es la internalización delas células para formar las tres capasgerminales. El alargamiento del cuerpoes otro proceso que puede o no estarsolapado con la gastrulación. La com-paración del desarrollo temprano dediversas ranas nos ha permitido alcan-zar esta conclusión.

Desde el punto de vista del mejorconocimiento de las especies ecuatoria-nas, es de resaltar que las adaptacionesterrestres en las ranas dendrobatidas(Dendrobatidae) y de la rana marsupialG. riobambae (Hemiphractidae) vanasociadas con lento desarrollo, en tantoque el desarrollo sobre el agua en losnidos de espuma de las ranas túngara(Leuiperidae) es acelerado, al igual queen el organismo modelo del desarrollo,la rana X. laevis.

AGRADECIMIENTOSSe expresan sinceros agradecimien-

tos a todos los estudiantes y colabora-dores del laboratorio de Biología delDesarrollo de la Pontificia UniversidadCatólica del Ecuador (PUCE) por suapoyo a lo largo de muchos años. Susaportes han permitido alcanzar esta sín-tesis. En particular se agradece a la Lic.N. Sáenz Ponce por sus comentarios

críticos. Se reconoce con gratitud ladonación de embriones de diferentesranas realizada por los Drs. L. Coloma,S. Ron, D. Almeida Reinoso, otrosmiembros del laboratorio de Herpetolo-gía de la PUCE y de su proyecto “Balsade los sapos”. Este trabajo se beneficióde las becas de investigación de laPUCE 2008 y 2009 y de becas de inves-tigación anteriores de la PUCE. Seagradece la beca de investigación otor-gada por la Academia de Ciencias parael Mundo en Desarrollo, TWAS 07-017LDC/BIO/LA.

REFERENCIASBIBLIOGRÁFICAS

1. Wolpert, L.; Jessell, T.; Lawrence,P.; Meyerowitz, E.; Roberson, E. &Smith, J. 2007. Principles of devel-opment. Tercera Edición. OxfordUniversity Press, Oxford, UnitedKingdom.

2. Nieuwkoop, P.D. & Faber, J. 1994.Normal Table of Xenopus laevis(Daudin), Garland Publishing, NewYork.

3. Duellman W. E. & Trueb L. 1986.Biology of Amphibians. McGraw-Hill, New York.

4. Davidson E. H. & Hough B. R.1969. Synchronous oogenesis inEngystomops pustulosus, a neotrop-ic anuran suitable for laboratorystudies: localization in the embryoof RNA synthesized at the lamp-brush stage. Journal of Experimen-tal Zoology 172: 25-48.



5. Ryan M. J. 1985. The Túngara Frog:A Study in Sexual Selection andCommunication. Chicago: The Uni-versity of Chicago Press. Chicago.

6. Romero-Carvajal A.; Sáenz-PonceN.; Venegas-Ferrín M.; Almeida-Reinoso D.; Lee C.; Bond J.; RyanM. J.; Wallingford J. B. & del Pino,E.M. 2009. Embryogenesis andLaboratory Maintenance of theFoam-Nesting Túngara Frogs,Genus Engystomops (= Physalae-mus). Developmental Dynamics238: 1444–1454.

7. Coloma, L. A. 1995. Ecuadorianfrogs of the genus C. machalilla(Anura: Dendrobatidae). Miscella-neous Publication Natural HistoryMuseum. University of Kansas,Lawrence 87: 1-74.

8. del Pino, E. M.; Ávila, M. E.;Pérez, O. D.; Benítez, M. S.; Alar-cón, I.; Noboa, V. & Moya, I. M.2004. Development of the dendro-batid frog Colostethus machalilla.International Journal of Develop-mental Biology. 48: 663-670.

9. del Pino, E. M. 1989. Modificationsof oogenesis and Development inMarsupial frogs. Development 107:169-187.

10. del Pino, E. M.; Venegas-Ferrín, M.;Romero-Carvajal A.; Montenegro-Larrea P.; Sáenz-Ponce N.; Moya I.M.; Alarcón I.; Sudou N.; Yamamo-to S. & Taira, M. 2007. A compara-tive analysis of frog early develop-

ment. Proceedings of the NationalAcademy of Sciences, U. S. A. 104:11882-11888.

12.del Pino E. M. & EscobarB. 1981.Embryonic stages of Gas-trotheca riobambae (Fowler) duringmaternal incubation and compari-son of development with that ofother eggbrooding hylid frogs. Journal of Morphology 167:277295.

12. del Pino, E. M. 1996. The expres-sion of Brachyury (T) during gastru-lation in the marsupial frog Gas-trotheca riobambae. Developmen-tal Biology 177: 64–72.

13. De Robertis, E.M. 2006. Spemann'sorganizer and self-regulation inamphibian embryos. NatureReviews Molecular and Cell Biolo-gy 7: 296–302.

14. Taira, M.; Otani, H.;Saint-Jeannet,J.P. & Dawid, I.B. 1994. Role of theLIM class homeodomain proteinXlim-1 in neural and muscle induc-tion by the Spemann organizer inXenopus. Nature 372: 677-679.

15. Venegas-Ferrín, M.; Sudou, N.;Taira, M. & del Pino, E.M. 2010.Comparison of Lim1 expression inembryos of frogs with differentmodes of reproduction. Internation-al Journal Developmental Biology54: 195-202.

16. Keller, R. & Shook, D. 2004. Gas-trulation in amphibians. En: Stern,C.D. ed. Gastrulation from Cells to



Embryo. 171-203. Cold Spring Har-bor, Cold Spring Harbor LaboratoryPress. Cold Spring Harbor, NewYork.

17. del Pino E. M. & ElinsonR. P. 1983. Gastrulation producesan embryonic disc, a novel develop-mental pattern for frogs. Nature306: 589591.

18. Keller, R. 1975. Vital dye mappingof the gastrula and neurula of Xeno-pus laevis. I. Prospective areas andmorphogenetic movements of thesuperficial layer. DevelopmentalBiology 42: 222-241.

19. Keller, R. 1976. Vital dye mappingof the gastrula and neurula of Xeno-pus laevis. II. Prospective areas andmorphogenetic movements of thedeep layer. Developmental Biology51: 118−137.

20. Winklbauer, R. 1990. Mesodermalcell migration during Xenopus gas-trulation. Developmental Biology142: 155-168.

21. Benítez, M.-S. & del Pino, E. M.2002. The expression of Brachyuryduring development of the dendro-batid frog Colostethus machalilla.Developmental Dynamics 225:592-596.

22. Moya, I. M.; Alarcón, I. & del Pino,E. M. 2007. Gastrulation of Gas-trotheca riobambae in comparisonwith other frogs. DevelopmentalBiology 304: 467-478.

23. Ewald, A.J.; Peyrot, S.M.; Tyszka,J.M.; Fraser, S.E. & WallingfordJ.B. 2004. Regional requirementsfor Dishevelled signaling duringXenopus gastrulation: separableeffects on blastopore closure,mesendoderm internalization andarchenteron formation. Develop-ment 131: 6195-6209.

24. Smith, J. C.; Price, B. M. J. ; Green,J. B.A.; Weigel, D. & Herrmann,B.G. 1991. Expression of a Xenopushomolog of Brachyury (T) is animmediate-early response to meso-derm induction. Cell 67: 79-87.

25. Benítez, M. S. & del Pino, E. M.2003. La expresión de Brachyury enranas con modos divergentes dedesarrollo. Revista de la PontificiaUniversidad Católica del Ecuador71: 7-14.

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