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Reconocimiento de parasitoides naturales de moscas del género

Dasiops Rondani (Diptera: Lonchaeidae) en pasifloras cultivadas de Cundinamarca y Boyacá, Colombia

Maikol Yohanny Santamaría Galindo

Universidad Nacional de Colombia

Facultad de Agronomía, Escuela de Posgrados

Maestría en Ciencias Agrarias Enfasis Entomología

Bogotá, Colombia

2012

Reconocimiento de parasitoides naturales de moscas del género

Dasiops Rondani (Diptera: Lonchaeidae) en pasifloras cultivadas de Cundinamarca y Boyacá, Colombia

Maikol Yohanny Santamaría Galindo

Tesis presentada como requisito parcial para optar al título de:

Magister en Ciencias Agrarias

Director:

Everth Emilio Ebratt Ravelo; I.A., M.Sc.

Instituto Colombiano Agropecuario ICA, Tibaitatá

Codirectora:

Helena L. Brochero, M.Sc., PhD.

Facultad de Agronomía, sede Bogotá UNAL

Línea de Investigación:

Entomología

Universidad Nacional de Colombia

Facultad de Agronomía, Escuela de Posgrados

Maestría en Ciencias Agrarias Enfasis Entomología

Bogotá, Colombia

2012

IV Reconocimiento de parasitoides naturales de moscas Dasiops (Diptera:

Lonchaeidae) en pasifloras cultivadas de Cundinamarca y Boyacá, Colombia

A mi señor Dios

A mi hija Luisita

A mi madre Ana Belen

A mi padre Rafael

A mis hermanos Diana y Omar

A mi esposa Jessica

A mi nación

Agradecimientos

A mis asesores y amigos Everth Emilio Ebratt Ravelo y Helena Brochero.

Universidad Nacional de Colombia - Facultad de Agronomía sede Bogotá y la Corporación Universitaria Minuto de Dios - Facultad de Ingeniería sede Bogotá por el apoyo financiero para el proyecto.

Instituto Colombiano Agropecuario - Laboratorio Nacional de Diagnóstico Fitosanitario por el apoyo científico.

Proyecto TR1305 ICA- Asohofrucol por el suministro de la información de los predios, apoyo científico y logístico.

Por el apoyo científico para la determinación de los parasitoides al Dr. Carlos Sarmiento del Instituto de Ciencias Naturales Unal - Bogotá, Dr. Paul Hanson Profesor de la Universidad de Costa Rica, Dra. Marta Loiácono del Museo de La Plata, División Entomología – Argentina y el Dr. Valmir Antonio Costa del Centro Experimental do Instituto Biológico, Rodovia Heitor Penteado Campinas - Brasil.

Compañeras y amigos de la Unal, Uniminuto e ICA, especialmente a Johanna Fernández, Ángela Castro, Marco Cubides y Sandra Parada.

Final y especialmente se agradece a los productores de pasifloras de Cundinamarca y Boyacá quienes son el propósito para la realización del trabajo.

Resumen y Abstract VII

Resumen

Las moscas del género Dasiops Rondani son los insectos plaga de mayor importancia económica en pasifloras cultivadas debido a que las moscas adultas ovipositan en botones florales y flores polinizadas y la larva consume su interior. Para su control se implementan estrategias convencionales basadas en la aplicación tipo calendario de insecticidas que no han tenido resultados efectivos. Esto ha venido afectando la sostenibilidad de los cultivos de pasifloras y causado deterioro de la biodiversidad. Los parasitoides que ejercen control sobre las poblaciones de las plagas son un componente importante para una agricultura sostenible, y su conocimiento es fundamental para el desarrollo de herramientas de manejo integrado. Para la recuperación de parasitoides naturales en pasifloras se realizaron muestreos de botones florales y frutos infestados en los departamentos de Cundinamarca y Boyacá. Para reconocer la infestación se caracterizaron los síntomas y daños causados por Dasiops spp. en botones florales y frutos. Posteriormente, las estructuras infestadas se dispusieron en recipientes plásticos en campo denominadas trampas de botones florales o frutos. De las pupas de Dasiops spp. dispuestas en el sustrato se llevaron a laboratorio donde se dispusieron individualmente en cámaras de cría y se recuperaron moscas adultas y parasitoides. La caracterización de daños evidenció que en maracuyá, gulupa y granadilla la infestación en botón floral inició a partir de estructuras de un centímetro de longitud con amarillamiento o enrojecimiento general, en curuba, no se registró infestación. En gulupa y granadilla se presentó infestación en la flor aún no abierta y el síntoma característico fue arrugamiento general en los sépalos y pétalos. En fruto de gulupa y granadilla, se observaron los puntos de oviposición, arrugamiento o mal formación del epicarpio y consistencia blanda del epicarpio en frutos no maduros. En curuba, los síntomas característicos correspondieron a un estrechamiento en la parte basal o apical del fruto. A partir de las trampas de botones florales y frutos en campo, se encontraron cuatro especies de parasitoides. De la familia Figitidae se recuperó el parasitoide Aganaspis pelleranoi que emergió de pupas de Dasiops yepezi y Dasiops inedulis. De la familia Braconidae se recuperó el parasitoide Microcrasis sp. que emergió a partir de pupas de Dasiops gracilis y Dasiops inedulis. De la familia Diapriidae se recuperaron los parasitoides Trichopria sp. y Pentapria sp. que emergieron de pupas de Dasiops gracilis y Dasiops inedulis. El mayor porcentaje de parasitoidismo lo presentó Aganaspis pelleranoi sobre D. yepezi y D. inedulis con 18,5%, además de frutos de pasifloras se registró el mayor número de parasitoides emergidos. Las moscas que afectaron botones florales fueron preferidas por Aganaspis pelleranoi y las moscas que afectaron frutos fueron preferidas por Pentapria sp. En maracuyá se presentó el mayor porcentaje de parasitoidismo y en el cultivo de gulupa se presentó la mayor abundancia y riqueza de parasitoides. Palabras clave: Dasiops, Lonchaeidae, Passifloraceae, parasitoide, control natural.

VIII Reconocimiento de parasitoides naturales de moscas Dasiops (Diptera:

Lonchaeidae) en pasifloras cultivadas de Cundinamarca y Boyacá, Colombia

Abstract

The flies of the genus Dasiops Rondani are insect pests of economic importance in cultivated passiflora due to the habit of consuming larva inside flower buds and fruits. To control conventional strategies are implemented, based on the application of insecticides calendar type that have not been effective. This has been affecting the sustainability of crops and biodiversity decline. The parasitoids that control pest populations are an important component of sustainable agriculture, and knowledge is essential for the development of integrated management tools. For recovery of natural parasitoids were sampled Passiflora flower buds and fruits infested in the departments of Cundinamarca and Boyacá. To recognize the infestation were characterized sintoms of Dasiops spp. damage in flower buds and fruits. Subsequently, infested structures were placed in plastic containers in field traps called buttons or fruits traps. Dasiops spp. of pupae arranged in the substrate were carried to laboratory and disposed individually in breeding cameras were and adult flies recovered and parasitoids. The characterization of damage showed that passion fruit, purple passion fruit, sweet granadilla start in button from structures of one centimeter with overall yellowing or reddening, in banana passion fruit, there was not infestation. In purple passion fruit and passion fruit infestation appeared yet in the prime still open and characteristic symptom was usually a subtle wrinkling in the sepals and petals. In purple passion fruit and passion fruit were observed oviposition points, wrinkling or exocarp malformation, low weight and soft consistency in unripe fruit exocarp. In banana passion fruit, the characteristic symptoms corresponded to a narrowing in the basal or apical part of the fruit. From buttons and fruits traps in the field, we found four species of parasitoids. Of the Figitidae family was recovered the parasitoid Aganaspis pelleranoi that emerged from pupae of Dasiops inedulis and Dasiops yepezi. Of the family Braconidae was recovered the parasitoid Microcrasis sp. that emerged from pupae of Dasiops inedulis and Dasiops gracilis. Of the Family Diapriidae was recovered the parasitoid the parasitoids Trichopria sp. and Pentapria sp. that emerged from pupae of Dasiops gracilis and Dasiops inedulis. The highest percentage of parasitism was presented for Aganaspis pelleranoi on D. yepezi and D. inedulis with 18.5%. In Passiflora fruits had the highest number of parasitoids emerged. Flies affecting flower buds were preferred mainly by Aganaspis pelleranoi and the flies affecting fruits are preferred by Pentapria sp. In passion fruit had the highest percentage of parasitism and purple passion fruit presented the highest abundance and richness of parasitoids. Keywords: Dasiops, Lonchaeidae, Passifloraceae, parasitoid, natural control.

Contenido IX

Contenido

Pág.

Resumen ........................................................................................................................ VII

Lista de figuras ................................................................................................................ X

Lista de tablas ............................................................................................................... XII

Introducción .................................................................................................................... 1

1. Capítulo 1 .................................................................................................................. 5

2. Capítulo 2 ................................................................................................................ 29

3. Capítulo 3 ................................................................................................................ 43

4. Conclusiones y recomendaciones ........................................................................ 74 4.1 Conclusiones ................................................................................................. 74 4.2 Recomendaciones ......................................................................................... 75

A. Anexo: ..................................................................................................................... 76

Bibliografía .................................................................................................................... 77

Contenido X

Lista de figuras

Pág.

Figura 1-1 Síntomas de infestación en botón floral de maracuyá ....................................11 Figura 1-2 Botones florales de maracuyácon síntomas de infestación. A. Botón floral infestado en desarrollo. B. Botón floral infestado iniciando apertura.................................11 Figura 1-3 Daño interno en botón floral de maracuyá......................................................12 Figura 1-4 Botón floral de maracuyá infestado asintomático. A. Botón floral cerrado. Nótese el punto o mancha en la parte basal que los diferencia de un botón no infestado. B. Botón floral abierto mostrando el daño interno por las larvas de D. inedulis................12 Figura 1-5 Fruto de maracuyá con síntomas de infestación de D. gracilis.......................14 Figura 1-6 Botón floral de gulupa con amarillamiento, excepto el pedúnculo..................15 Figura 1-7 Hembras de D. gracilis recorriendo la flor abierta para ovipositar...................15 Figura 1-8 Fruto de gulupa infestado por D. gracilis.........................................................16 Figura 1-9 Fruto de gulupa infestado asintomático. Nótese la punteadura por donde posiblemente ovipositó la mosca.......................................................................................17 Figura 1-10 Interior de un fruto de gulupa infestado por larvas de D. gracilis. A. Larva de primer instar consumiendo la semilla. B. Larvas de último instar consumiendo tejido interno del fruto..................................................................................................................17 Figura 1-11 Pupas de D. gracilis en el interior de un fruto de gulupa...............................18 Figura 1-12 Botones florales de granadilla con síntomas típicos de infestación por D. inedulis...............................................................................................................................19 Figura 1-13 Botones florales de granadilla infestados. A. Botón floral con daño interno. B. Botón infestado en plena apertura. Se observa el daño en las anteras y la larva de D. inedulis en la base........................................................................................................19 Figura 1-14 Botón de granadilla infestado en aparente buen estado con las punteaduras en sépalo y pétalo..............................................................................................................20

Contenido XI

Figura 1-15 Fruto de granadilla con síntomas de infestación de D. yepezi.....................21 Figura 1-16 Interior de un fruto de granadilla infestado por D. yepezi el cual muestra que las larvas al momento de salir a pupar no dejan totalmente vacío el interior del fruto......21 Figura 1-17 A. Fruto de granadilla infestado asintomático. B. Detalle del interior del fruto asintomático infestado.......................................................................................................22 Figura 1-18 Corte longitudinal de un botón floral de curuba no infestado........................23 Figura 1-19 Diferentes aspectos de los síntomas de infestación por D. caustonae en frutos de curuba.................................................................................................................23 Figura 1-20 Aspecto del daño interno causado por D. caustonae en frutos de curuba................................................................................................................................24

Figura 2-1 Trampas para la recuperación de moscas del género Dasiops y sus parasitoides. A. Trampa de botones florales de maracuyá. B. Trampa de frutos de granadilla...........................................................................................................................32 Figura 2-2 Trampa de frutos de gulupa infestados con larvas de moscas Dasiops spp., con cortes en su epicarpio ó corteza para facilitar la salida de larvas a empupar............35 Figura 2-3 Pupa de mosca del género Dasiops en el sustrato de una trampa.................37

Figura 3-1. Trampas para la recuperación de moscas del género Dasiops y sus parasitoides. A. Trampa de botones florales de maracuyá. B. Trampa de frutos de granadilla...........................................................................................................................48 Figura 3-2. Vista dorsal de macho de A. pelleranoi..........................................................51 Figura 3-3. Vista dorsal hembra de Microcrasis sp...........................................................53 Figura 3-4. Vista dorsal de hembra de Trichopria sp........................................................54 Figura 3-5. Vista dorsal de macho de Trichopria sp........................................................55 Figura 3-6. Vista dorsal de macho de Pentapria sp..........................................................56

Contenido XII

Lista de tablas

Pág. Tabla 1-1. Especies de moscas del género Dasiops registradas atacando estructuras de las cuatro pasifloras cultivadas mas importantes de Colombia...........................................7 Tabla 1-2. Municipios muestreados de los departamentos de Cundinamarca y Boyacá....9 Tabla 1-3. Estados de desarrollo y madurez de botones florales y frutos infestados y número de larvas de moscas del género Dasiops.............................................................13 Tabla 2-1. Municipios de los departamentos de Cundinamarca y Boyacá muestreados entre junio de 2010 y noviembre de 2011 y trampas de botones florales (TB) y trampas de frutos (TF) instaladas, para un total de 36 muestreos..................................................31 Tabla 2-2. Parasitoides recuperados mediante trampas de botones florales y frutos infestados por moscas del género Dasiops......................................................................36 Tabla 3-1. Registro de parasitoides himenopteros de moscas Dasiops spp. asociados a pasifloras cultivadas..........................................................................................................45 Tabla 3-2. Municipios de los departamentos de Cundinamarca y Boyacá muestreados..46 Tabla 3-3. Número de botones florales y frutos infestados instalados en las trampas de acuerdo a la especie de pasiflora cultivada.......................................................................49 Tabla 3-4. Especies de parasitoides emergidos de moscas del género Dasiops.............50 Tabla 3-5. Distribución geográfica y abundancia de los parasitoides de moscas Dasiops en Cundinamarca y Boyacá. .............................................................................................57 Tabla 3-6. Porcentaje de parasitoidismo por especie de Dasiops y cultivo de pasiflora en Cundinamarca y Boyacá....................................................................................................60 Tabla 3-7. Porcentaje de parasitoidismo en relación a porcentajes de infestación por cultivo en Cundinamarca y Boyacá...................................................................................62 Tabla 3-8. Porcentajes de parasitoidismo por parasitoide y cultivos y asociación parasitoides con botones florales y frutos de pasifloras....................................................64 Tabla 3-9. Número de parasitoides y especies recuperadas en los cuatro cultivos de pasiflora muestreados.......................................................................................................65

Introducción

En Colombia, los cultivos de frutales han tomado importancia debido a que su producción aumentó de 1.6% en la década de los años 70 a 12.6% en el año 2005 (MADR, 2006). Entre los frutales mas importantes y promisorios se encuentran las pasifloras, las cuales representaron para el año 2010 el 5,6% de los frutales a nivel nacional en producción (MADR, 2010). Las especies de pasifloras de mayor importancia en el mercado nacional e internacional son maracuyá (Passiflora edulis f. flavicarpa Degener 1932) sembrada en 5950 Ha pricipalmente en el Valle del Cauca, granadilla (Passiflora ligularis Juss 1805) sembrada en 4709 Ha principalmente en Huila, gulupa (Passiflora edulis f. edulis Sims 1818) sembrada en 521 Ha principalmente en Cundinamarca y curuba (Passiflora tripartita var. mollissima Holm-Nielsen & Jorgensen 1988) sembrada en 3010 Ha principalmente en Boyacá (MADR, 2011). Los cultivos de pasifloras tienen problemas fitosanitarios que ocasionan restricciones para su comercialización a nivel nacional y para la exportación. Las moscas del género Dasiops Rondani (Diptera: Lonchaeidae) son los insectos plaga de mayor importancia económica en pasifloras cultivadas (Conpes 2008), debido al hábito de la larva de consumir el interior de botones florales y frutos y ocasionar pérdidas en producción superiores al 50% (Steyskal, 1980; Ambrecht et al., 1986; Sepúlveda, 2008; Santos et al., 2009; Bernal y Díaz 2005). Anteriormente se les denominó moscas negras, sin embargo el Instituto Colombiano Agropecuario ICA mediante la resolución 000001 del 4 de enero de 2011, las agrupó dentro de las frutas con el propósito de que se tengan en cuenta como un riesgo fitosanitario importante. En Colombia el primer registro de moscas del género Dasiops fue en 1964 en el departamento de Nariño (Tróchez y Cobo, 1973) lo que impulsó algunos trabajos orientados a determinar el ciclo de vida de la mosca, efectos en las estructuras atacadas y manejo (Posso y Chacón, 1981; Ambrecht et al., 1986; Umaña, 2005; Bernal y Díaz, 2005; Sepúlveda, 2008; Yepes y Vélez, 1989). Las estructuras reproductivas de las especies de pasifloras son atacadas por diferentes especies de moscas del género Dasiops, produciendo un efecto perjudical en la fisiología de la planta denominado daño, el cual se evidencia a través de síntomas visibles en la morfología y fisiología de las estructuras afectadas. Por lo tanto los síntomas y daños de la infestación pueden ser diferentes tanto por especies vegetales como por estructuras afectadas. Actualmente se conoce que en maracuyá, gulupa y granadilla el fruto infestado presenta arrugamiento general. En botones florales de maracuyá, gulupa, granadilla y curuba el síntoma registrado fué amarillamiento general (Ambrecht et al., 1986; Sepúlveda, 2008; Yepes y Vélez, 1989; Santos et al., 2009; Causton, 2000).

2 Caracterización de daños de moscas del género Dasiops (Diptera: Lonchaeidae) en pasifloras cultivadas de Cundinamarca y Boyaca, Colombia

El manejo de las moscas Dasiops spp. es convencional, basado en la aplicación tipo calendario de insecticidas de amplio espectro junto con prácticas homologadas del manejo de moscas del género Anastrepha (Diptera: Tephritidae), lo cual no tiene buenos resultados (Wyckhuys et al., 2011; Wyckhuys et al., 2012; Bernal y Díaz, 2005). La implementación de estas estrategias causa efectos negativos en la sostenibilidad de los cultivos y específicamente ocasiona deterioro de la biodiversidad, la cual proporciona servicios a los cultivos como el control natural (Altieri y Letourneau, 1982; y Flint y Roberts, 1988; Andow, 1991; Altieri, 1991). El control natural es un componente importante para una agricultura sostenible (Gliessman et al., 1998; Gliessman, 2006; Thomson y Hoffmann, 2010; Altieri, 1992). Entre los enemigos naturales que ejercen control natural, los parasitoides del orden Hymenoptera son de gran importancia económica dedido a que tienen una estrecha relación con su hospedero y son empleados como agentes de control biológico en cultivos (Doutt, 1959; Heraty 2009; Uchôa y Zucchi, 1999; Eilenberg et al., 2001). La protección de estos organismos mediante estrategias como el control biológico de conservación (CBC) proporciona beneficios económicos potenciales entre ellos la reducción del uso de productos de síntesis química para el control de plagas (Cullen et al., 2008; Straub et al., 2008; Khan et al., 2008). Sin embargo, la diversidad de parasitoides como las estrategias para su recuperación no estan bien documentadas. Por lo tanto la mayoría de productores e incluso técnicos y profesionales no tienen el entrenamiento apropiado e información técnica para detectar síntomas de infestación por moscas Dasiops spp. en botones florales y frutos, y a esta problemática se suma el hallazgo de botones florales y frutos de pasifloras asintomáticos. En Colombia, en cultivos de pasifloras, existen pocos trabajos para comprender el proceso del control natural (Wyckhuys et al., 2012), como base para el diseño de metodologías de CBC. Conocer la diversidad de parasitoides es la base para el éxito del control biológico, aunque uno de los mayores problemas de la agricultura es la falta de estudios de distribución, abundancia y taxonomía de los insectos plaga y sus enemigos naturales (Thacker, 2002; Altieri, 1991; Altieri y Nicholls, 2002). Actualmente existen algunos reportes de parasitoides de moscas Dasiops spp. los cuales fueron obtenidos bajo metodologías no específicas para su recuperación (por ej. Santos et al., 2009). Las especies Pentapria sp. (Hymenoptera: Diapriidae), Basalys sp. (Hymenoptera: Diapriidae), Pachycrepoideus vindemmiae (Hymenoptera: Pteromalidae), Aspilota sp. (Hymenoptera: Braconidae), Bracon sp. (Hymenoptera: Braconidae), Orgilus sp. (Hymenoptera: Braconidae), Opius sp. (Hymenoptera: Braconidae), e individuos no identificados de la familia Eucolidae (Hymenoptera) fueron recuperados de pupas de moscas del género Dasiops en granadilla y maracuyá (Santos et al., 2009, Chacón y Rojas, 1984; Posada y García 1976; Ambrecht, 1985; Aguiar-Menezez et al., 2004). Algunas de estas especies son consideradas candidatas para procesos de control biológico clásico, sin embargo, muchos autores coinciden en que es mayor la importancia que tiene el control natural (Ehler, 1994), ya que no representa los problemas irreversibles que tienen las introducciones exóticas (Haye et al., 2005; Basso y Grille, 2009). De acuerdo a lo anterior, el propósito de este trabajo fue determinar los parasitoides naturales de moscas del género Dasiops en pasifloras cultivadas de Cundinamarca y Boyacá, dada la importancia económica actual de esta plaga en Colombia. Se presentan

Capítulo 1 3

tres capítulos: Capitulo 1) “Caracterización de daños de moscas del género Dasiops (Diptera: Lonchaeidae) en Passiflora spp. (Passifloraceae) cultivadas en Cundinamarca y Boyacá, Colombia”, que tuvo por objetivo facilitar las actividades de muestreo para determinar niveles de infestación fundamental para la implementación de estrategias de manejo integrado de plagas y para obtención de parasitoides naturales. Capitulo 2) “Estrategias de recuperación de parasitoides de moscas del género Dasiops Rondani (Diptera: Lonchaeidae) en Passiflora spp. (Passifloraceae) cultivadas en Cundinamarca y Boyacá, Colombia”, el cual hace referencia al mejoramiento de la estrategia tradicional de recuperación de parasitoides a partir de botones florales y frutos infestados, y que productores y técnicos podrán reproducir fácilmente en campo. Capitulo 3) “Parasitoides naturales de moscas del género Dasiops (Diptera: Lonchaeidae) en Passiflora spp. (Passifloraceae) cultivadas en Cundinamarca y Boyacá, Colombia”, en el cual se muestra el resultado final de la investigación, con las especies de parasitoides naturales, distribución geográfica y altitudinal y porcentajes de parasitoidismo natural en relación a cada especie hospedera y cultivos. Cada capítulo correponde a un artículo. Los capítulos uno y dos se presentan con las normas de la revista Agronomía Colombiana y el capitulo tres se presenta con las normas de la Revista de la Sociedad Colombiana de Entomología SOCOLEN. Es importante resaltar que le primer capítulo fue el ganador del Premio Nacional de Entomología Hernan Alcaraz Viecco entregado en el 39° congreso de SOCOLEN realizado en julio de 2012.


Objetivos

General Determinar los parasitoides naturales de moscas del género Dasiops (Diptera: Lonchaeidae) en cultivos de pasifloras de Cundinamarca y Boyacá, Colombia.

Específicos Caracterizar los daños de moscas del género Dasiops (Diptera: Lonchaeidae) en

Passiflora spp. (Passifloraceae) cultivadas en Cundinamarca y Boyacá, Colombia

Diseñar e implementar una estrategia de recuperación de parasitoides de moscas del género Dasiops Rondani (Diptera: Lonchaeidae) en Passiflora spp. (Passifloraceae) cultivadas en Cundinamarca y Boyacá, Colombia

Determinar los parasitoides naturales de moscas del género Dasiops (Diptera: Lonchaeidae) en Passiflora spp. (Passifloraceae) cultivadas en Cundinamarca y Boyacá, Colombia

Capítulo 1 5

Capítulo 1

Caracterización de daños de moscas del género Dasiops (Diptera: Lonchaeidae) en Passiflora spp. (Passifloraceae) cultivadas en Cundinamarca y Boyacá, Colombia Resumen Para la recuperación de parasitoides naturales es necesario realizar muestreo de estructuras infestadas. Sin embargo, el reconocimiento de síntomas y signos de daño por moscas del género Dasiops no es preciso. Mediante muestreos en cultivos de pasifloras de Cundinamarca y Boyacá se describieron los síntomas y signos de daño en botón floral y fruto en maracuyá, gulupa, granadilla y curuba. En maracuyá, gulupa y granadilla la infestación en botón floral se evidenció a partir de estructuras de un centímetro de longitud con amarillamiento o enrojecimiento general, en curuba no se evidenció el daño. En gulupa y granadilla se presentó infestación en el botón floral y el síntoma característico fue arrugamiento general en los sépalos y pétalos. En fruto de gulupa y granadilla, se observaron los puntos de oviposición, arrugamiento o mal formación del epicarpio y consistencia blanda del epicarpio en frutos no maduros. En curuba, los síntomas característicos correspondieron a un estrechamiento en la parte basal o apical del fruto. Los resultados son fundamentales para determinar con mayor precisión los síntomas de infestación de moscas del género Dasiops lo cual facilitará la recuperación de parasitoides naturales. Palabras clave: Manejo Integrado de Plagas, Muestreo, Asintomático, Infestación

Abstract For recovery natural parasitoids is required sampling of infested structures. Howeever, currently the recognition of symptoms and signs of damage of fly of genus Dasiops is not accurate in the plant. By sampling in cultured Passiflora in Cundinamarca and Boyacá


described the symptoms and signs of damage in bud, flower and fruit in passion fruit, purple passion fruit, sweet granadilla and banana passion fruit. In passion fruit, purple passion fruit and sweet granadilla in bud infestation was evident from structures of a centimeter long with yellowing or reddening general, in banana passion fruit, is not yet evidence of damage of fly of genus Dasiops. In purple passion fruit and sweet granadilla infestation was presented in the flower not yet open and characteristic symptom was usually a subtle wrinkling in the sepals and petals. Open pollinated flowering (first stage of fruit) showed oviposition in four species. Already in fruit of purple passion fruit and sweet granadilla, we observed oviposition points, wrinkling or malformation of the exocarp, light weight and soft consistency of the exocarp in green fruits. In banana passion fruit, the typical symptoms correspond to a tightening in the basal part or apical of the fruit. The results are critical to determine more precisely the symptoms of infestation of flies of the genus Dasiops which will facilitate the recovery of natural parasitoids. Key words: Integrated Pest Management, Sampling, Asymptomatic, Infestation.

Introducción En Colombia, la producción de los cultivos de frutales ha venido en aumento significativo, pasando de 1.6% en los años 70 a 12.6% en el año 2005 (MADR, 2006). La producción frutícola del país se caracteriza por contar con un gran número de productores distribuidos en todas las regiones, siendo el área promedio de 0,69 hectáreas por productor (MADR, 2006). Entre los frutales promisorios como cultivos de importancia económica se encuentran algunas especies de la familia Passifloraceae. Las especies que ocupan el mayor volumen del mercado nacional e internacional son el maracuyá (Passiflora edulis f. flavicarpa Degener 1932) sembrada en 5950 Ha pricipalmente en el Valle del Cauca, granadilla (Passiflora ligularis Juss 1805) sembrada en 4709 Ha principalmente en Huila, gulupa (Passiflora edulis f. edulis Sims 1818) sembrada en 521 Ha principalmente en Cundinamarca y curuba (Passiflora tripartita var. mollissima Holm-Nielsen & Jorgensen 1988) sembrada en 3010 Ha principalmente en Boyacá (MADR, 2010). A nivel entomológico la principal plaga de cultivos de pasifloras son las moscas del género Dasiops Rondani (Diptera: Lonchaeidae) debido a que la mosca oviposita en botones florales y flores con ovarios polinizados y las larvas consumen su interior (Conpes, 2008; Norrbom y McAlpine, 1997; Korytkowski, 2003). Anteriormente se les denominaba moscas negras, sin embargo el Instituto Colombiano Agropecuario ICA por medio de la resolución 000001 del 4 de enero de 2011, las agrupó dentro de las moscas de las frutas, con el propósito de que los agricultores dieran mayor importancia a esta plaga. Las moscas del género Dasiops ocasionan pérdidas entre el 50% y 60% (Conpes, 2008, Ambrecht et al., 1986; Causton, 1993), lo que ha producido un detrimento en las exportaciones de hasta 1.2 billones/año (Bernal y Díaz, 2005). En Colombia el primer registro de moscas del género Dasiops fue en 1964 en el departamento de Nariño, donde se recolectó la especie D. plumeus McAlpine. Posteriomente se registró en 1973 en maracuyá (Tróchez y Cobo, 1973), y a partir del reconocimiento de moscas del género Dasiops como plaga limitante en cultivos de pasifloras, se realizaron diversos trabajos de investigación orientados a determinar el ciclo de vida de la mosca, efectos de la infestación en las estructuras atacadas y manejo integrado de la plaga (Posso y Chacón, 1981; Ambrecht et al., 1986; Umaña, 2005;

Capítulo 1 7

Bernal y Díaz, 2005; Sepúlveda, 2008; Yepes y Vélez, 1989). Aún así, la literatura científica publicada en general relacionada con el estudio de moscas del género Dasiops es escasa. Un aspecto característico entre la relación Dasiops spp. - pasifloras, es que las estructuras reproductivas de las especies de pasifloras son atacadas por diferentes especies de moscas del género Dasiops (Tabla 1-1). Es así que los efectos de la infestación son diferentes tanto por especies insectiles como por estructuras vegetales afectadas. Los efectos representados en síntomas y daños son la acción perjudicial del organismo plaga en la morfología y fisiología de la planta. Tabla 1-1. Especies de moscas del género Dasiops registradas atacando estructuras de las cuatro pasifloras cultivadas mas importantes de Colombia.

Especie de mosca del género Dasiops

Especie de pasiflora Estructura afectada Referencia

Dasiops inedulis Gulupa, Granadilla y Maracuyá

Botón

Steyskal (1980)

Ambrecht et al., (1986)

Korytkowski (Norrbom y McAlpine, 1997)

Sepúlveda y Ebratt, (2008)

Castro et al., (2012)

Santos et al., (2009)

Dasiops yepezi Granadilla Fruto

Yepes y Vélez, (1989)



Santos et al., (2009)

Dasiops gracilis Gulupa y Maracuyá Fruto

Yepes y Vélez, (1989)

Causton (Norrbom y McAlpine, 1997)



Dasiops caustonae Curuba Fruto

Causton, (1993)

Causton, (2000)



Los síntomas conocidos de la infestación por moscas del género Dasiops en botones florales y frutos de las pasifloras cultivadas son diversos y pueden generar confusiones con síntomas de deficiencias en la planta. En maracuyá, gulupa y granadilla el fruto infestado presenta arrugamiento general. En botones florales de maracuyá, gulupa, granadilla y curuba el síntoma es amarillamiento general (Ambrecht et al., 1986; Sepúlveda, 2008; Yepes y Vélez, 1989; Santos et al., 2009; Causton et al., 2000). Debido a que las frutas de la familia Passifloraceae son promisorias para exportación, las barreras fitosanitarias no permiten la comercialización de frutos infestados y por ello se catalogan dentro del grupo de frutas en análisis de riesgo de plagas ARP (ICA, 2011). Para asegurar los mercados nacionales e internacionales, las estrategias de detección de las moscas del género Dasiops deben tener en cuenta diagnósticos precisos y confiables


para establecer de manera eficiente la presencia de la plaga, estimar su población y grado de infestación en el cultivo. Actualmente la mayoría de productores e incluso técnicos y profesionales no tienen el entrenamiento apropiado e información técnica para detectar síntomas de infestación por moscas del género Dasiops, y a esta problemática se suma el hallazgo de botones florales y frutos de pasifloras asintomáticos. Por otro lado, las medidas actuales de manejo de esta plaga son estrategias homologadas del manejo de las moscas del género Anastrepha que no han resultado eficientes (Bernal y Díaz, 2005). Este trabajo tuvo como objetivo describir las características del daño en las estructuras reproductivas de las pasifloras infestadas por moscas del género Dasiops con y sin síntomas en las cuatro pasifloras cultivadas mas importantes de Colombia cultivadas en Cundinamarca y Boyacá. El propósito fue proporcionarr una herramienta base para mejorar las estrategias de detección y estimación de infestaciones y facilitar la recuperación de parasitoides naturales.

Materiales y métodos Se realizaron muestreos entre junio de 2010 y noviembre de 2011 en fincas productoras de maracuyá, gulupa, granadilla y curuba con historia de infestación por moscas del género Dasiops spp ubicadas en cinco municipios del departamento de Cundinamarca y dos municipios del departamento de Boyacá (Tabla 1-2). Las coordenadas y altitud fueron determinadas mediante sistema de posicionamiento global (GPS 40 Garmin®). De acuerdo a la temperatura, precipitación y altitud de las zonas muestreadas, los sitios correspondieron a las zonas de vida de bosque húmedo premontano (bh-PM), bosque húmedo montano bajo (bh-MB) y bosque muy húmedo premontano (bmh-PM), según el sistema de clasificación de Holdridge (1967).

Muestreo de botones florales y frutos infestados En cada una de las fincas se realizó un muestreo en una hectárea del cultivo y se revisaron y caracterizaron botones florales y frutos con síntomas de infestación por moscas del género Dasiops con base en lo reportado por Steyskal (1980), Ambrecht et al., (1986), Yepes y Vélez, (1989), Causton, (1993), Causton et al., (2000), Sepúlveda, (2008) y Santos et al., (2009), para cada una de las pasifloras. Se determinó el estado fenológico en el cual la mosca oviposita en la estructura, teniendo en cuenta que en botones florales, la mosca oviposita dentro de los sépalos y pétalos del botón floral y posteriormente el botón floral cae al suelo. En frutos la mosca oviposita en el ovario de la flor abierta. Los huevos son puestos dentro del ovario ya fecundado y el fruto continúa su desarrollo hasta evidenciar los síntomas y daños (Ambrecht et al., 1986; Yepes y Vélez, 1989; Causton, 1993; Causton et al., 2000; Sepúlveda, 2008; y Santos et al., 2009). Para detectar y caracterizar botones florales y frutos infestados asintomáticos en la misma hectárea del cultivo seleccionada se realizó un recorrido cada tercer línea ó surco tanto en espaldera como en emparrado, y se recolectó al azar directamente de las plantas un total de 100 botones florales de mínimo 2 cm de longitud y 100 frutos de máximo tamaño de crecimiento (50 verdes y 50 maduros). En total, durante varios muestreos por finca se revisaron 600 botones florales y 600 frutos de maracuyá entre los

Capítulo 1 9

municipios de Tena y La Mesa (Cundinamarca), 900 botones florales y 900 frutos de gulupa entre los municipios de Fusagasugá y Tibacuy (Cundinamarca) y Buenavista (Boyacá), 900 botones florales y 900 frutos de granadilla entre los municipios de San Bernardo y Tena (Cundinamarca) y Buenavista (Boyacá) 300 botones florales y 300 frutos de curuba en el municipio de Umbita (Boyacá) (Tabla 1-2). Tabla 1-2. Municipios muestreados de los departamentos de Cundinamarca y Boyacá.

ESPECIE VEGETAL

Departamento Municipio Coordenadas (Lat./Long.)

Altitud en

metros sobre

el nivel del mar

Zona de

vida

Nuúmero de muestreos

Número de

botones florales

revisados (n)

Número de frutos revisados

(n) Nombre común y científico En

botones florales

En frutos

Maracuyá Passiflora edulis f. flavicarpa

Cundinamarca

Tena 4°40´07´Ń

966 bh-MB 3 3 300 300

74°21´24´´W

La Mesa 4°40´01´Ń

845 bh-MB 3 3 300 300 74°31´26´´W

Subtotal maracuyá (n) 6 6 600 600

Gulupa Passiflora edulis f. edulis

Cundinamarca

Fusagasugá 4°12´11´Ń

1932 bh-PM 3 3 300 300

74°12´38´´W

Tibacuy 4°21´11´Ń

1843 bh-PM 3 3 300 300 74°28´14´´W

Boyacá Buenavista 5°31´08´Ń

2100 bmh-PM

3 3 300 300 73°57´06´´W

Subtotal gulupa (n) 9 9 900 900

Granadilla Passiflora ligularis

Cundinamarca

San Bernardo

4°06´00´Ń 1937 bh-PM 3 3 300 300

74°12´22´´W

Tena 4°40´07´Ń

1781 bh-PM 3 3 300 300 74°21´24´´W


2030 bmh-PM

3 3 300 300 73°57´06´´W

Subtotal granadilla (n) 9 9 900 900

Curuba Passiflora tripartita var. mollissima

Boyacá Umbita 4°40´07´Ń

2709 bmh-PM

3 3 300 300

74°21´24´´W

Subtotal curuba (n) 3 3 300 300

Total 2700 2700

El material vegetal recolectado que se transportó al Laboratorio de Diagnostico Fitosanitario del Instituto Colombiano Agropecuario (ICA) C.I. Tibaitatá. Siguiendo la metodología de Wyckhuys et al., (2012) los botones florales y frutos infestados se transportaron dentro en bolsas de papel y éstas dentro de bolsas plásticas selladas y etiquetadas con datos de la finca.

Caracterización de daños en botones florales y frutos con y sin síntomas Los botones florales y frutos con y sin síntomas de infestación por moscas del género Dasiops se caracterizaron directamente en campo registrando tamaño (en botones


florales), número de larvas en su interior, coloración o grado de madurez (en frutos), aspecto físico del epicarpio y endocarpio y el número de estructuras vegetales recolectadas para determinar los porcentajes de daño en cultivo. Similar a la metodología realizada por Wyckhuys el al., (2012), los botones florales y frutos infestados recolectados se dispusieron por separado (según si eran estructuras con ó sin síntomas y según su procedencia) sobre una malla plástica contenida en cajas plásticas con tapa de 60 cm x 40 cm x 30 cm, y un sustrato en la base de arena de río esterilizada y húmeda. Las cajas se mantuvieron a una temperatura promedio de 18°C y humedad relativa promedio de 60% y con fotoperiodo de 12 horas luz/12 horas oscuridad. Las larvas dentro de botones florales y frutos salieron para pupar. Las pupas se dispusieron individualmente en frascos plásticos de 10 cm de diámetro y 6 cm de altura con tapa de malla con sustrato de 2 mm de arena de rio esterilizada. A las pupas se les agregó agua destilada diaria mediante atomizador para mantener la humedad. Posteriormente se recuperaron las moscas Dasiops spp. La determinación taxonómica de las moscas hasta nivel de género fue realizada con base en caracteres morfológicos con las claves taxonómicas de Korytkowski y Ojeda (1971), Korytkowski (1989) y Norrbom y McAlpine (1996). La taxonomía hasta nivel de especie fue realizada por Angela Castro Ávila M.Sc., entomológa experta en el género Dasiops en Colombia. Se utilizó estereoscopio marca Nikon SMZ 1000 y un microscopio marca Leica CME. Los especímenes coleccionados y montados en alfiler entomológico, serán parte de las colecciones del Instituto de Ciencias Naturales del Museo de Historia Natural de la Universidad Nacional de Colombia sede Bogotá, la colección “Luis María Murillo en el C.I. Tibaitatá, Mosquera (Cundinamarca) y la colección entomológica del laboratorio de ciencias de la Corporación Universitaria Minuto de Dios Uniminuto.

Resultados y discusión Síntomas y daños en maracuyá (P. edulis f. flavicarpa Degener 1932) Todos los botones florales fueron infestados por Dasiops inedulis Steyskal 1980 como lo registraron Steyskal, (1980), Chacón y Rojas, (1984), Ambrecht et al., (1986), Sepúlveda, (2008) y Castro et al., (2012), Los síntomas se evidenciaron cuando los botones florales tuvieron entre 2 cm ± 0.4 cm y 5 cm ± 0.3 cm, antes de la apertura de la flor. El 20.3 % de los botones florales infestados tuvo una longitud promedio de 2 cm ± 0.4 y el 79.7 % tuvo una longitud promedio entre 3 cm ± 0.6 y 5 cm ± 0.3. Los botones florales entre 2 cm y 3 cm registraron máximo una larva en su interior, en tanto que los de tamaños entre 3 cm y 5 cm presentaron una infestación por máximo dos larvas de moscas Dasiops spp (Tabla 1-3). No obstante, en promedio los botones florales presentaron dos larvas en su interior. Lo anterior evidenció que el número de larvas que se desarrollaron dependió del tamaño del botón floral cuando la mosca ovipositó. Es probable que a mayor tamaño del botón floral cuando es atacado, mayor número de progenie de la mosca puede producirse debido a que el fruto puede asegurar los mínimos nutricionales para el desarrollo de la progenie de las moscas. Los botones florales entre 2 cm y 3 cm presentaron amarillamiento general como lo señaló Chacón y Rojas, (1984), Ambrecht et al., (1986) y Sepúlveda, (2008) (Figura 1-1). Sin embargo, se observó que no siempre los botones florales infestados cayeron al suelo.

Capítulo 1 11

Figura 1-1. Síntomas de infestación en botón floral de maracuyá.

Los botones florales entre 3 cm y 5 cm presentaron amarillamiento y arrugamiento de los sépalos y pétalos (Tabla 1-3). Estos síntomas no están reportadas por la literatura y debido a que el mayor número de botones florales infestados se halló con esta longitud, es importante tener en cuenta para muestreos (Figura 1-2). Las larvas consumieron parte de las estructuras internas del botón floral, como también lo registraron Chacón y Rojas, (1984), Ambrecht et al., (1986) y Sepúlveda, (2008) (Figura 1-3). Cuando las larvas salieron de los botones florales para pupar se observó un orificio de aproximadamente 1.5 mm. Figura 1-2. Botones florales de maracuyá con síntomas de infestación. A. Botón floral infestado en desarrollo. B. Botón floral infestado iniciando apertura.


Figura 1-3. Daño interno en botón de maracuyá.

Del total de botones florales infestados, el 13% no registró síntomas visibles de la infestación, es decir, los botones florales aparentemente no estaban infestados (Tabla 1-3). En éstos botones florales se hallaron hasta dos larvas moscas del género Dasiops que consumieron parte de las estructuras internas, e iniciaron por las anteras y ovario al igual que en botones florales con síntomas. Los botones florales afectados se reconocieron por presentar arrugamiento y disminución del brillo de la superficie de los sépalos, lo cual no correspondió con el síntoma característico y por ello fueron difíciles de hallar. Además, todos presentaron una mancha en la parte basal de botón (Figura 1-4). Lo anterior no está registrado en la literatura. Figura 1-4. Botón floral de maracuyá infestado asintomático. A. Botón floral cerrado. Nótese la mancha en la parte basal que los diferencia de un botón floral no infestado. B. Botón floral abierto mostrando el daño interno por las larvas de D. inedulis.

Capítulo 1 13

Tabla 1-3. Estados de desarrollo y madurez de botones florales y frutos infestados y número promedio de larvas de moscas del género Dasiops.

Cultivo Estructura

Número de estructuras

que presentaron infestación

Estado de desarrollo ó

madurez de la estructura

Presencia de infestación

Presencia de síntomas

Porcentaje

Número promedio de

larvas de Dasiops spp.

Maracuyá Botón floral

17 Entre 2 cm y 3

cm si si 20,3 1

58 Entre 3 cm y 5 cm

si si 66,7 2

12 no 13 2

Fruto 61

Entre 50 mm a 59 mm (tipo mediano) y

mas de 60 mm (tipo grande)

si si 100 1,5

Gulupa Botón floral 11

Entre 1,5 cm y 5 cm

si si 100 2

Fruto

38 Grado de madurez 0

si si 8 2

10 no 2 2

430 Grado de

madurez 4 si si 90 2

Granadilla Botón floral 90 Entre 3 cm y 5

cm si

si 95 2

5 no 5 2

Fruto 62 Entre grados

de madurez 0 y 2

si si 95 2

3 no 5 2

Curuba

Botón floral 0 Entre 2 cm y

apertura de la flor

no no 100 0

Fruto 59 Entre verde y

grado de madurez 1/2

si si 100 2

Todos los frutos de maracuyá fueron infestados por Dasiops gracilis Norrbom y McAlpine 1996, tal como lo registraron Yepes y Vélez, (1989), Sepúlveda, (2008) y Castro et al., (2012). Se observó que la mosca adulta antes de ovipositar, recorre la flor abierta la cual tiene el ovario expuesto. La mosca recorrió los pistilos, estigmas y ovario aproximadamente por 5 minutos. Aunque se desconoce el propósito de este recorrido por parte del insecto, puede ser una actividad de reconocimiento del ovario de la flor que realiza la mosca, para detectar si éste está fecundado (polinizado), y así garantizar futuro alimento a la larva o larvas que emergen dentro del ovario. Posteriormente la mosca introdujo el ovipositor en el ovario por un tiempo de aproximadamente 6 minutos. Todos los frutos de maracuyá infestados presentaron coloración de frutos no completamente maduros y tamaño entre mediano (50 mm a 59 mm) y grande (mas de 60 mm) (Tabla 1-3) (Icontec, 1979), arrugamiento o colapso general y tamaño máximo de desarrollo (Figura 1-5). Las larvas cuando emergieron consumieron el interior del fruto semilla y mesocarpio y en el 48% de los frutos infestados se encontraron dos larvas. En el resto de frutos se registró una sola larva. En promedio se hallaron 1,5 larvas por fruto (Tabla 1-3). La larva de D. gracilis dejó al salir un orificio de aproximadamente 2 mm, lo que evidenció que los frutos infestados y completamente consumidos en su interior no siempre caen al suelo.


Figura 1-5. Fruto de maracuyá con síntomas de infestación de D. gracilis.

No se registraron frutos asintomáticos infestados pero se hallaron frutos con arrugamiento no infestados. Éste arrugamiento pudo corresponder a deficiencia nutricional o afectación por patógenos como Fusarium sp., o virus (Lozano et al., 2008). Sin embargo, el arrugamiento causado por deficiencias y patógenos se diferenció porque se presentó en todos los frutos de la planta, las arrugas fueron mas pequeñas y numerosas y las estructuras vegetativas de la planta presentaron amarillamiento general. Los anteriores hallazgos sirven para implementar la estrategia correcta de manejo integrado del cultivo para prevenir y/o corregir problemas causados por enfermedades ó moscas del género Dasiops.

Síntomas y daños en gulupa (P. edulis f. edulis Sims 1818) Los botones florales de gulupa fueron infestados por D. inedulis Steyskal 1980, como también registraron Steyskal, (1980), Sepúlveda, (2008) y Castro et al., (2012). Los botones florales presentaron síntomas claros de infestación entre 1,5 cm y 5 cm (Tabla 1-3). La característica principal del síntoma fue el amarillamiento general de la estructura como lo señaló Sepúlveda, (2008), excepto el pedúnculo, el cual se mantiene verde (Figura 1-6). La larva de D. inedulis consumió parte de las estructuras internas del botón floral y causó su pudrición interna. Se registró un rango máximo de dos larvas por botón floral infestado y al igual que en maracuyá, los botones florales infestados no siempre cayeron al suelo. Lo anterior genera problemas sanitarios debido a que los botones florales infestados se descomponen y albergan patógenos que pueden transportarse mediante el viento y lluvias hacia estructuras en buen estado.

Capítulo 1 15

Figura 1-6. Botón floral de gulupa con amarillamiento, excepto el pedúnculo.

No se registraron botones florales de gulupa infestados asintomáticos, pero se registró amarillamiento producido por microorganismos patógenos. Los frutos de gulupa fueron infestados por la especie D. gracilis, correspondiendo con lo reportado Yepes y Vélez, (1989), Sepúlveda, (2008) y Castro et al., (2012). El comportamiento de la mosca hembra antes de ovipositar es similar al observado en maracuyá. La hembra recorre las estructuras del gineceo por aproximadamente 5 minutos y luego inserta el ovipositor por un tiempo de 6 minutos aproximadamente (Figura 1-7). Figura 1-7. Hembras de D. gracilis recorriendo la flor abierta para ovipositar.


Se registraron frutos infestados con síntomas y asintomáticos. Del total de frutos infestados el 90% presentó síntomas claros de la infestación en estado 4 de madurez (fruto mas verde que púrpura, Pinzón et al., 2007), caracterizados por presentar arrugamiento ó colapso general (Figura 1-8). El 8% de los frutos con síntomas de infestación se encontraban en etapa de cuajado (100% de color verde, estado de madurez 0, Pinzón et al., 2007) (Tabla 1-3), es decir que los frutos pueden mostrar los síntomas de la infestación en diferentes etapas de su desarrollo. Para que los síntomas se registraran en el momento de cuajado de los frutos, la mosca ovipositó cuando la flor estuvo abierta, momento en el que su ovario se mantuvo expuesto a la mosca. Figura 1-8. Fruto de gulupa infestado por D. gracilis.

Los frutos infestados con arrugamiento permanecieron en la planta hasta que se descompusieron y cayeron al suelo. Al igual que en botones florales infestados, los patógenos que llegan al fruto en descomposición pueden afectar otros frutos sanos. Es recomendable que estas estructuras infestadas se retiren del cultivo inmediatamente, lo cual determina una práctica cultural importante para evitar la diseminación de enfermedades como también, para limitar la infestación de frutos en formación. Un fenómeno particular registrado en el 10% de los frutos infestados con síntomas fue el hallazgo de pupas y adultos tanto vivos como muertos de D. gracilis. Al salir las larvas del fruto dejaron un orificio de aproximadamente 2 mm. Del total de frutos de gulupa infestados por D. gracilis, el 2% no presentó los síntomas característicos, es decir, los frutos estaban en aparente buen estado (Tabla 1-3). Los frutos asintomáticos presentaron coloración verde (grado de madurez 0, Pinzón et al., 2007). Los frutos se detectaron debido a su consistencia blanda y una punteadura en la región apical por donde posiblemente ovipositó la mosca (Figura 1-9). Según lo manifestado por productores de gulupa de los municipios de Fusagasugá y Tena (Cundinamarca) estos frutos pueden ser detectados en poscosecha (comunicación personal con Pompilio Villegas). Todos los frutos asintomáticos presentaron larvas, pupas y adultos tanto vivos como muertos.

Capítulo 1 17

Figura 1-9. Fruto de gulupa infestado asintomático. Nótese la punteadura por donde posiblemente ovipositó la mosca.

Al interior de los frutos infestados con ó sin síntomas se hallaron hasta cuatro larvas de D. gracilis con promedio de dos larvas que consumieron semillas, mucílago y mesocarpio, lo que ocasionó, en la mayoría, el colapso característico, correspondiendo con lo señalado por Sepúlveda, (2008) (Figura 1-10). Figura 1-10. Interior de un fruto de gulupa infestado por larvas de D. gracilis. A. Larva de primer instar consumiendo la semilla. B. Larvas de último instar consumiendo tejido interno del fruto.

El hallazgo de frutos asintomáticos infestados y pupas y adultos dentro de los frutos a punto de madurar, son fenómenos aún no estudiados a profundidad pero se deben tener


en cuenta para propósitos de mercado especialmente el dirigido a la exportación en fresco (Figura 1-11). Figura 1-11. Pupas de D. gracilis en interior de un fruto de gulupa.

Síntomas y daños en granadilla (P. ligularis Juss 1805) Los botones florales de granadilla fueron infestados por D. inedulis Steyskal 1980, al igual que los botones florales de gulupa y maracuyá, como también registraron Steyskal, (1980), Norrbom y McAlpine, (1997), Rivera et al., (2002), Sepúlveda, (2008) y Santos et al., (2009) y Castro et al., (2012). Los botones florales presentaron infestación entre 3 cm ± 0,3 y 5 cm ± 0,2. Así como en maracuyá, se registraron botones florales infestados con síntomas y sin síntomas. El 95% de los botones florales infestados presentaron síntomas de infestación y el 5% de los infestados fueron asintomáticos (Tabla 1-3). Los botones florales con síntomas mostraron arrugamiento de los sépalos y pétalos. Al interior del botón floral la larva consumió el ovario, anteras y filamentos, lo que concidió con lo reportado por Rivera et al., (2002), Sepúlveda, (2008) y Santos et al., (2009). En campo se observaron botones floralesinfestados que no calleron al suelo, lo que también pudo causar problemas sanitarios en botones florales sanos. En promedio se hallaron 2 larvas por botón floral, y el rango máximo fue de cuatro larvas, en botones florales de más de 3 cm (Figuras 1-12 y 1-13). Varón et al., (2009), en cultivos del departamento del Huila hallaron en promedio 2,29 larvas por botón floral, con un rango de 1 a 18 larvas, y los botones florales entre 3 cm y 4 cm fueron los que albergaron mas del 70% de las larvas (Tabla 1-3). Los mismos autores describieron daño ocasionado por D. inedulis en flores y ovario en desarrollo, basados en lo registrado por Ambrecht et al., 1986 en maracuyá. Sin embargo la apreciación de los autores es incorrecta debido a que D. inedulis

Capítulo 1 19

oviposita únicamente en botón floral. Probablemente hallaron larvas bien desarrolladas en la parte basal de las flores luego de la apertura del botón floral. Figura 1-12. Botones florales de granadilla con síntomas típicos de infestación por D. inedulis.

Figura 1-13. Botones florales de granadilla infestados. A. Botón floral con daño interno. B. Botón floral infestado en plena apertura. Se observa el daño en las anteras y la larva de D. inedulis en la base.

El presente estudio concluyó que D. inedulis afecta únicamente boton floral. Cuando se registraron larvas en la parte basal de la flor abierta (estado fenológico que sigue al botón floral), correspondieron tambien a individuos de D. inedulis, los cuales se desarrollaron a partir de huevos ovipositados en botón floral. Se halló que el fruto estuvo infestado únicamente por Dasiops yepezi. Es necesario comprender correctamente la fisiología de la planta para diferenciar botón floral y fruto. Se considera fruto cuando el ovario es fecundado, pero como este proceso en difícil de detectar en campo, el fruto se considera


desde la polinización realizada por himenopteros. Esto concuerda con lo registrado en este trabajo para maracuyá, gulupa y granadilla, con respecto al recorrido que realizan las moscas adultas de D. yepezi en el gineceo, probablemente para determinar si la flor estaba polinizada o si el ovario estuvo fecundado. Los botones florales infestados asintomáticos no mostraron características visibles para ser detectados directamente en la planta. Se halló en promedio una larva por botón floral y únicamente se evidenció una punteadura en uno de los pétalos de aproximadamente 1 mm, característica que también se encontró en botones florales con síntomas. Esta punteadura puede corresponder al sitio de oviposicion de la mosca (Figura 1-14). Es probable que una sola larva en un botón floral no permita que la estructura muestre síntomas evidentes y claros de la infestación. Figura 1-14. Botón floral de granadilla infestado en aparente buen estado con las punteaduras en sépalo y pétalo.

Los frutos de granadilla fueron infestados por D. yepezi Norrbom y McAlpine 1996, así como lo registraron Yepes y Vélez, (1989), Sepúlveda, (2008), Santos et al., (2009), Varón et al., (2009) y Castro et al., (2012). Se hallaron frutos infestados con y sin síntomas. El 95% del total de frutos infestados presentó síntomas que se caracterizaron por el colapso o arrugamiento de la superficie tal como se observó en maracuyá y gulupa (Tabla 1-3). La mosca adulta también recorrió el gineceo durante 5 minutos aproximadamente y se mantuvo en oviposición por mas de 6 minutos (Figura 1-15). En éstos frutos se halló un máximo de cuatro larvas en su interior, con un promedio de 2 larvas que consumieron la semilla, el mucílago y el mesocarpio, como también registraron Sepúlveda, (2008), Varón et al., (2009) y Santos et al., (2009). Varón et al., (2009) detectaron en promedio 3 larvas. A diferencia de maracuyá y gulupa, el interior del fruto de granadilla infestado no estuvo desocupado, es decir que las larvas no

Capítulo 1 21

consumieron todo el interior del fruto al momento de salir (Figura 1-16). Para pupar las larvas dejaron un orificio de 2 mm aproximadamente. Figura 1-15. Fruto de granadilla con síntomas de infestación de D. yepezi.

Figura 1-16. Interior de un fruto de granadilla infestado por D. yepezi el cual muestra que las larvas al momento de salir a pupar no dejan totalmente vacío el interior del fruto.

El 5% de los frutos infestados no presentó los síntomas característicos (Tabla 1-3). Este tipo de fruto fue difícil de detectar en campo pero se pudo observar consistencia blanda y no turgente. No se detectaron orificios o signos de entrada del ovipositor y en ellos se


hallaron en promedio 2 larvas que consumieron parte de las estructuras internas de los frutos (Figura 1-17). Figura 1-17. A. Fruto de granadilla infestado asintomático. B. Detalle del interior del fruto asintomático infestado.

Tanto frutos con síntomas y asintomáticos tuvieron máximo tamaño de desarrollo pero con coloración de frutos no maduros, es decir, estado de madurez entre 0 y 2 (Icontec, 1997). En granadilla es importante la detección de los frutos asintomáticos infestados, debido a que tienen apariencia sana y aunque no se encontraron en estado maduro, podrían presentarse en poscosecha frutos maduros infestados asintomáticos que no se puedan detectar lo que afectaría su comercialización.

Síntomas y daños en curuba (P. tripartita var. mollissima Holm-Nielsen & Jorgensen 1988) En las localidades objeto de este estudio no se encontraron botones florales de curuba infestados por moscas Dasiops spp., aunque Norrbom y McAlpine, (1997), Umaña, (2005) y Bernal y Díaz, (2005), reportaron que los botones florales de esta especie fueron infestados por D. inedulis y D. curubae Norrbom y McAlpine, 1996. Esta última, fue reportada afectando flores en curuba (Steyskal, 1980). En el cultivo se examinaron internamente botones florales a partir de 2 cm de longitud hasta la apertura de la flor. A los botones florales de curuba se les realizó un corte longitudinal en el ovario con el propósito de identificar en campo y laboratorio huevos o larvas de moscas del género Dasiops, sin embargo no se hallaron individuos de la mosca (Figura 1-18). Este resultado coincidió con lo reportado por Causton (1993), quién tampoco halló botones florales infestados por moscas del género Dasiops en curuba en Venezuela. Según diversos trabajos los síntomas en los botones florales de curuba fueron amarillamiento general e internamente las larvas consumieron los sacos polínicos (Umaña, 2005; Bernal y Díaz, 2005).

Capítulo 1 23

Figura 1-18. Corte longitudinal de un botón floral de curuba no infestado.

Los frutos de curuba se encontraron infestados por Dasiops caustonae Norrbom y McAlpine 1996, correspondiendo con lo reportado por Causton, (1993), Causton et al., (2000) y Sepúlveda, (2008) y Castro et al., (2012). Todos los frutos infestados presentaron síntomas claros de infestación desde el estado no maduro (verde) hasta el grado de madurez ½ (Tabla 1-3) (Reina, 1995), los cuales se caracterizaron por presentar un estrechamiento en la parte apical o basal del fruto dando una forma de pera, o una constricción central produciendo una forma de guitarra (Figura 1-19). Figura 1-19. Diferentes aspectos de los síntomas de infestación por D. caustonae en frutos de curuba.


Las larvas permanecieron en los sitios de constricción o estrechamiento y consumieron la semilla, mucílago y mesocarpio. Como producto de la alimentación de las larvas en el tejido vegetal se encontró pudrición. Se encontraron en promedio 2 larvas por fruto infestado (Tabla 1-3), las cuales realizaron un orificio de 2 mm aproximadamente para salir a pupar (Figura 1-20). Figura 1-20. Aspecto del daño interno causado por D. caustonae en frutos de curuba

Los frutos infestados registraron la superficie de la corteza en buen estado, lo que permitió diferenciarlos de otros frutos que presentaron constricciones o estrechamientos similares pero con daños en la corteza, lo que evidenció que estaban afectados por microorganismos fitopatógenos. En frutos de curuba no se hallaron frutos infestados sin síntomas aparentes.

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Capítulo 2

Estrategias de recuperación de parasitoides de moscas del género Dasiops Rondani (Diptera: Lonchaeidae) en Passiflora spp. (Passifloraceae) cultivadas

Resumen Las moscas del género Dasiops son la principal plaga de estructuras reproductivas en cultivos de pasifloras de Colombia. Para el manejo de esta plaga, el control biológico es una herramienta fundamental dentro de las estrategias de manejo integrado de esta plaga, debido a la especificidad entre los organismos parasitoides y sus hospederos. Este trabajo presenta una metodología para recuperar parasitoides naturales a partir de estados inmaduros de moscas del género Dasiops desarrollada en cultivos de maracuyá, granadilla, gulupa y curuba localizados en municipios de los departamentos de Cundinamarca y Boyacá, Colombia. Se recuperaron cuatro especies de parasitoides pertenecientes a las familias Figitidae, Braconidae y Diapriidae. Se demostró que la metodología es apropiada para recuperar parasitoides idiobiontes y koinobiontes. Palabras clave: Hymenoptera, Lonchaeidae, Trampas de botones florales y frutos, Control biológico.

Abstract

The flies of genus Dasiops flies are the main pest of reproductive structures in cultured Passiflora Colombia. To manage this pest, biological control is essential, but currently there is little information concerning recovery and knowledge of natural enemies. This paper presents a methodology to recover natural parasitoids of immature stages of flies of the genus Dasiops, developed in cultures of passion fruit, purple passion fruit, sweet granadilla and banana passion fruit in municipalities in the departments of Cundinamarca and Boyacá, Colombia. It recovered four parasitoid species belonging to the families Figitidae, Braconidae and Diapriidae. It was shown that the method is suitable for recovering idiobionts and koinobionts parasitoids. Key words: Hymenoptera, Lonchaeidae, Button and fruits traps, Biological control.

30 Estrategias de recuperación de parasitoides de Dasiops Rondani (Diptera: Lonchaeidae) en pasifloras cultivadas

Introducción Las moscas Dasiops spp. (Diptera: Lonchaeidae) están reportadas en el Neotrópico (Koritkowski y Ojeda, 1971), y son consideradas especies de importancia económica como plagas de especies de pasifloras cultivadas. Dasiops inedulis Steyskal 1980 infesta botones florales de gulupa, granadilla y maracuyá (Steyskal, 1980; Ambrecht et al., 1986; Sepúlveda, 2008; Santos et al., 2009; Castro et al., 2012), en tanto que D. curubae Steyskal 1980 botones florales de curuba (Umaña, 2005; Bernal y Díaz, 2005). Los frutos de pasifloras son infestados por D. yepezi Norrbom y McAlpine 1996 para granadilla (Yepes y Vélez, 1989; Sepúlveda, 2008; Santos et al., 2009; Castro et al., 2012), D. gracilis Norrbom y McAlpine 1996 para gulupa y maracuyá (Yepes y Vélez, 1989; Sepúlveda, 2008; Castro et al., 2012), D. caustonae Norrbom y McAlpine 1996 para curuba (Causton, 1993; Causton et al., 2000; Sepúlveda, 2008; Castro et al., 2012). Los datos del Conpes (2008), indican que estas moscas causan daños entre 50% y 60% en botones florales y frutos en cultivos de pasifloras de Colombia. Las estrategias de manejo de las moscas del género Dasiops se basan en el desarrollo de actividades homologadas del manejo de moscas del género Anastrepha, para otros cultivos con resultados poco eficientes (Bernal y Díaz, 2005). Una de las estrategias para el manejo de las moscas del género Dasiops es la implementación de medidas para favorecer el control natural mediante el conocimiento y protección de la fauna benéfica como los parasitoides, lo cual constituye un componente integral para el diseño de un plan efectivo de manejo integrado de plagas (Bernal y Díaz, 2005; Ovruski et al., 2000; Altieri, 1999; Wharton, 1989; Heraty 2009). Aún cuando los hymenopteros parasitoides son considerados como importantes agentes de control biológico clásico (Heraty 2009; Uchôa y Zucchi, 1999), existen pocos estudios sobre las metodologías de recuperación y asociación con los hospederos (Uchôa y Zucchi, 1999). Las metodologías de recuperación de parasitoides se basan en la recolección de estructuras de la planta infestadas por las moscas, traslado a condiciones de laboratorio, posterior disposición en recipientes plásticos con diversos sustratos y obtención de pupas de las moscas de las cuales se recuperarán moscas y parasitoides asociados (Uchôa y Zucchi, 1999). Esto no permite asociar las especies de parasitoides con las especies de hospederos debido a que todos se recuperan del mismo recipiente. Uchôa y Zucchi (1999) modificaron esta metodología disponiendo las estructuras infestadas de la planta por separado, lo cual permitió asociar las especies de parasitoides con sus hospederos (Uchôa y Zucchi, 1999). Sin embargo, la anterior metodología solo permite recuperar parasitoides de huevos o de primeros instares larvales, debido a que las larvas de las moscas que salen a pupar de botones florales y frutos en laboratorio, no están expuestas a parasitoides de larva-pupa denominados koinobiontes o pupa denominados idiobiontes (Godfray, 1994; DeBach, 1964). Solo en moscas del género Anastrepha se han implementado algunas metodologías para la recuperación de parasitoides de larva y pupa que se basan en dejar las estructuras infestadas en el mismo cultivo (Eitman et al., 2004; López et al., 1999; Rocha, 1994; Aluja et al., 1990). Sin embargo, bajo esta última metodología las larvas emergidas de las moscas se movilizan y se entierran, haciendo casi imposible su recuperación en campo. Por lo tanto este trabajo tuvo como objetivo desarrollar una metodología para la obtención de parasitoides de todos los estados inmaduros de moscas del género Dasiops, reconocidas como plagas de pasifloras cultivadas.

Capítulo 2 31

Materiales y métodos Entre junio de 2010 y noviembre de 2011 se realizaron muestreos de botones florales y frutos infestados por moscas del género Dasiops en fincas productoras de maracuyá (Passiflora edulis f. flavicarpa Deg.), gulupa (Passiflora edulis f. edulis Sims), granadilla (Passiflora ligularis Juss) y curuba (Passiflora tripartita var. mollissima Holm-Nielsen & Jorgensen), en los departamentos de Cundinamarca y Boyacá (Tabla 2-1). Las coordenadas y altitud fueron determinadas mediante sistema de posicionamiento global (GPS 40 Garmin). De acuerdo a la temperatura, precipitación y altitud de las zonas muestreadas, los sitios correspondieron a las zonas de vida de bosque húmedo premontano (bh-PM), bosque húmedo montano bajo (bh-MB) y bosque muy húmedo premontano (bmh-PM), según el sistema de clasificación de Holdridge (1967). Tabla 2-1. Municipios de los departamentos de Cundinamarca y Boyacá muestreados entre junio de 2010 y noviembre de 2011 y trampas de botones florales (TB) y trampas de frutos (TF) instaladas, para un total de 35 muestreos.

ESPECIE VEGETAL


Altitud en

metros sobre el nivel del

mar

Zona de vida

N° de trampas

instaladas

Número de

botones florales

instalados (n)

Número de frutos

instalados (n)

Nombre común y científico TB TF


Cundinamarca

Tena 4°40´07´Ń

966 bh-MB 1 1 10 38 74°21´24´´W

La Mesa 4°40´01´Ń

845 bh-MB 5 0 77 0 74°31´26´´W



Cundinamarca

Fusagasugá

4°12´11´Ń 1932 bh-PM 1 4 6 311

74°12´38´´W


1843 bh-PM 1 3 5 58 74°28´14´´W

Boyacá Buenavista

5°31´08´Ń 2100

bmh-PM

0 5 0 109 73°57´06´´W



Cundinamarca

San Bernardo

4°06´00´Ń 1937 bh-PM 2 2 39 27

74°12´22´´W

Tena 4°40´07´Ń

1781 bh-PM 1 1 21 12 74°21´24´´W

Boyacá Buenavista

5°31´08´Ń 2030

bmh-PM

4 4 35 18 73°57´06´´W




2709 bmh-PM

0 5 0 59 74°21´24´´W


Total 15 25 193 632

La recolección de botones florales y frutos infestados por moscas del género Dasiops para la recuperación de sus parasitoides se basó en el reconocimiento de los síntomas


que revelan las estructuras cuando albergan a las larvas de la mosca. En botones florales de maracuyá, granadilla, gulupa y curuba infestados por estas moscas se observó amarillamiento general excepto en peciolo y arrugamiento con una punteadura en los sépalos en los botones florales de granadilla. En frutos de maracuyá, granadilla y gulupa se observó arrugamiento ó colapso, todos en estado no maduro. En frutos de curuba se evidenció constricción apical, basal o media (Ambrecht et al., 1986; Sepúlveda, 2008; Yepes y Vélez, 1989; Santos et al., 2009; Causton, 2000, Castro et al., 2012). La recolección de botones florales y frutos se realizó cada quince días durante junio de 2010 a noviembre de 2011, para un total de 36 muestreos. El número de muestreos en cada finca dependió de la disponibilidad de estructuras infestadas. Los botones florales y frutos se dejaron dentro del mismo cultivo donde fueron recolectados. Se dispusieron por separado en agrupaciones según fueron botones florales ó frutos sobre un recipiente plástico de color blanco de 30 cm x 40 cm de lados y 15 cm de profundidad denominados trampas de botones florales (TB) ó frutos (TF) y que fueron realizados con recipientes plásticos de 30 lt cortados a la mitad. Los frutos reposaron sobre 1 cm de suelo cernido del mismo cultivo. Lo anterior permitió acondicionar un ambiente que simula la superficie del suelo del cultivo, a lo cual la respuesta de los parasitoides podría ser similar a la real en el ambiente. En la base de las trampas, con una puntilla mediana se realizaron orificios en número variable para drenar el agua de las precipitaciones. El número de trampas de botones florales y frutos infestados por cultivo y número de estructuras por trampa dependió del porcentaje de infestación del cultivo. Es decir, en cultivos con infestación continua se instalaron trampas cada 15 días, hasta completar cinco trampeos. Los recipientes se dejaron dentro de los cultivos, máximo a 2 m del borde del cultivo y allí permanecieron durante 15 días, tiempo en el cual las larvas de moscas del género Dasiops salieron de las estructuras para pupar (Figura 2-1). Figura 2-1. Trampas para la recuperación de moscas del género Dasiops y sus parasitoides. A. Trampa de botones florales de maracuyá. B. Trampa de frutos de granadilla.

Cumplidos los 15 días se revisó manualmente el sustrato de los recipientes y se recolectaron únicamente las pupas de las moscas. Las pupas se lavaron con agua limpia procedente de la finca para retirar suelo adherido y/o patógenos y se dispusieron individualmente en tubos de microcentrífuga (eppendorf) de 1,5 ml. Éstos se colocaron

A B

Capítulo 2 33

dentro de una caja de icopor con papel periódico en su interior para evitar el exceso de movimiento, luego fueron llevados al Laboratorio Nacional de Diagnóstico Fitosanitario del ICA C.I. Tibaitatá (Mosquera Cundinamarca) con temperatura promedio de 18°C, humedad relativa promedio de 60% y fotoperiodo de 12 horas. En el laboratorio las pupas se dispusieron individualmente sobre un sustrato de arena de rio esterilizada en frascos plásticos de 10 cm de diámetro y 6 cm de altura con tapa de malla. A las pupas se les agregó agua destilada diaria mediante atomizador para mantener la humedad. Las pupas permanecieron dentro de los frascos hasta la emergencia de adultos de moscas del género Dasiops ó sus parasitoides. La determinación taxonómica de los adultos de las moscas hasta el nivel de género se realizó con base en las claves de géneros de la familia Lonchaeidae para las moscas del género Dasiops de Korytkowski y Ojeda (1971), Korytkowski (1989) y Norrbom y McAlpine (1996). La taxonomía de las moscas del género Dasiops hasta nivel de especie fue realizada por la experta Ángela Castro Ávila M.Sc. La determinación taxonómica de los adultos de los parasitoides fue realizada con base en las claves de las familias Figitidae, Braconidae y Diapriidae de Dix, (2009) y Masner y García, (2002). Se utilizó estereoscopio marca Nikon SMZ 1000 y un microscopio marca Leica CME. La determinación taxonómica de los parasitoides fue corroborada por especialistas de los grupos, doctores Carlos Sarmiento del Instituto de Ciencias Naturales Unal - Bogotá; Paul Hanson Profesor de la Universidad de Costa Rica; Marta Loiácono del Museo de La Plata, División Entomología - Argentina y, Valmir Antonio Costa del Centro Experimental do Instituto Biológico. Rodovia Heitor Penteado Campinas - Brasil. Los especímenes coleccionados y montados en alfiler entomológico, serán parte de las colecciones del Instituto de Ciencias Naturales del Museo de Historia Natural de la Universidad Nacional de Colombia sede Bogotá, la colección “Luis María Murillo en el C.I. Tibaitatá, Mosquera (Cundinamarca) y la colección entomológica del laboratorio de ciencias de la Corporación Universitaria Minuto de Dios Uniminuto.

Resultados y discusión

Trampas de frutos y trampas de botones florales En total se instalaron 15 trampas de botones florales y 25 trampas de frutos (Tabla 2-1). El número de trampas instaladas dependió de la presencia continua de infestación por moscas del género Dasiops y de la decisión de los agricultores de manterner o eliminar el cultivo por razones fitosanitarias, económicas o ambientales. En las fincas productoras de maracuyá en Tena (Cundinamarca) y granadilla en San Bernardo (Cundinamarca) y Buenavista (Boyacá) no se completaron cinco trampeos debido a que no se hallaron síntomas de infestación, ó no se hallaron suficientes botones florales y frutos para instalar una trampa. Lo anterior porbablemente ocurrió por el manejo de los cultivos basado en la aplicación semanal de insecticidas de síntesis química. En las fincas productoras de gulupa de los municipios de Tibacuy y Fusagasugá no se completaron cinco trampeos debido a que los productores eliminaron sus cultivos por los altos porcentajes de daño por moscas del género Dasiops y enfermedades causadas por virus y hongos. Lo anterior fue evidencia de la desersión de los agricultores para la producción pasifloras por razones fitosanitarias. Se instalaron cinco trampas de botones florales y/o frutos en cultivos de maracuyá en La Mesa (Cundinamarca), gulupa en Buenavista (Boyacá) y curuba en Umbita (Boyacá). Aunque en La Mesa y Buenavista el manejo fue


convencional, la frecuencia de aplicaciones de insecticidas no fue menor a 30 días. En Umbita la frecuencia de aplicación de insecticidas fue semanal sin embargo el cultivo se encontraba ubicado en una localidad en la que aun se conservan amplios remanentes de bosques naturales que pueden favorecer las poblaciones tanto de la plaga como de los enemigos naturales (Hajek, 2004; Lavandero et al., 2005; Berndt et al., 2006; Lee et al., 2006; Lee et al., 2008). Se encontró que los botones florales y frutos infestados instalados en las trampas se descompusieron casi en su totalidad transcurridos los 15 días. Los botones florales se hallaron siempre en total descomposición y no se reconocieron en el recipiente. De los frutos solo se reconoció el epicarpio o corteza y semillas secas o húmedas según las condiciones ambientales. En algunos casos, como en gulupa y granadilla se hallaron pupas dentro del epicarpio de los frutos, lo que permitió establecer que las larvas de moscas del genero Dasiops pueden empupar sobre material orgánico en descomposición. En los primeros ensayos de la metodología en trampas de frutos para las cuatro pasifloras, se pudo corroborar que al momento de recuperar las pupas de las moscas Dasiops spp. de las trampas, algunas larvas no lograron salir de los frutos por lo que se hallaron larvas y pupas vivas y muertas dentro de ellos. Por lo anterior, al momento de instalar una trampa, a los frutos infestados se les realizó un corte en el epicarpio que cubrió aproximadamente la mitad de su circunferencia para facilitar la salida de todas las larvas (Figura 2-2). Lo anterior evidenició una clara incicencia del proceso fisiológico del desarrollo de los frutos en el desarrollo de los inmaduros de las moscas. Al retirar de la planta el fruto infestado, éste deja de desarrollarse por completo y probablemente incide en la salida de las larvas para pupar. Sin embargo, en observaciones paralelas a este estudio, se hallaron larvas, pupas y adultos de la mosca dentro de frutos de gulupa que permanecían en la planta. Lo anterior deberá investigarse para detrrminar las causas de este fenómeno. De acuerdo a la ubicación dentro del cultivo y por acción de la precipitación pluvial, las trampas se inundaron, sin embargo los orificios en la base de la trampa lograron drenar el agua. Los orificios realizados fueron de mayor tamaño a las larvas de Dasiops spp., sin embargo no se hallaron larvas o pupas debajo de alguna trampa instalada. Al momento de la revisión de las trampas, máximo una por cultivo muestreado presentó una lámina de agua de hasta 3 cm, debido a que se presentó precipitación el mismo día de la revisión. Lo anterior no fue limitante para recuperar moscas y parasitoides en éstas trampas dado que las larvas tienen un rango de tolerancia de hasta 12 horas bajo el agua como lo implementaron Uchôa y Zucchi, (1999). Por otro lado, se registró mediante observaciones directas que las larvas de Dasiops spp., luego de salir de botones florales y frutos para pupar, se movilizaron lateralmente sobre el sustrato hasta 5 cm, lo que les podría permitir escapar de un lugar inundado de la trampa.

Capítulo 2 35

Figura 2-2. Trampa de frutos de gulupa infestados con larvas de moscas Dasiops spp., con cortes en su epicarpio ó corteza para facilitar la salida de larvas a empupar.

Para evitar que los factores del clima como precipitación y radiación solar afectaran las trampas, dependiendo de la arquitectura del cultivo (topografía, densidad de siembra y desarrollo vegetativo de las plantas), las trampas se instalaron bajo plantas del mismo cultivo con mayor desarrollo vegetativo, árboles en el cultivo o bajo cubiertas plásticas o polisombra. Sin embargo, factores ajenos a la dinámica ecológica del cultivo y que normalmente escapan del escrutinio del investigador, pueden afectar una trampa como los animales domésticos (perros y gallinas). En cultivos que presentaron éstos casos, como curuba en Umbita y granadilla en San Bernardo, se cubrieron algunas trampas con una canastilla plástica la cual tiene suficientes orificios para la entrada de parasitoides. Lo importante fué tratar de mantener las condiciones para que se produjera el parasitoidismo natural.

Recuperación de parasitoides En las cuatro pasifloras cultivadas se recuperaron moscas del género Dasiops tanto de botones florales como de frutos, exepto en botones florales de curuba. A partir de éstas, se recuperaron parasitoides koinobiontes de larva-pupa e idiobiontes de pupa en maracuyá, granadilla y gulupa, excepto en botones florales de curuba y en botones florales y frutos de gulupa del municipio de Tibacuy. Se recuperaron los parasitoides Aganaspis pelleranoi (Brèthes) (Hymenoptera: Figitidae), Microcrasis sp. (Fischer, 1975) (Hymenoptera: Braconidae), Trichopria sp. (Hymenoptera: Diapriidae) y Pentapria sp. (Hymenoptera: Diapriidae). Los parasitoides estuvieron asociados a diferentes especies de pasifloras y estructuras infestadas de las plantas (Tabla 2-2). A diferencia de metodologías utilizadas en estudios previos, las cuales obtuvieron parasitoides de huevos ó de primeros instares larvales de las moscas, la metodología implementada en este trabajo permitió recuperar parasitoides con tipo de vida koinobionte e idiobionte de larvas y pupas. Lo anterior tiene importancia tanto


agronómica como biológica debido a que la presencia de una especie de parasitoide puede brindar información indirecta de la presencia de otros hospederos (La Salle y Gauld, 1991), dado que los parasitoides hallados en este estudio atacan otras especies de dípteros de las familias Tephritidae, Muscidae y Anthomyiidae (López et al., 1999; Carrejo y González, 1999; Ovruski et al., 2000; Núñez et al., 2009; Geden y Moon, 2009; Hemachandra, 2004). Por esta misma razón, cultivos mixtos para frutales constituirían una buena fuente para parasiotides, debiso a que éstos pueden encontrar varios hospederos y por tanto, mantener la fauna benéfica asociada a los cultivos de interés económico. Tabla 2-2. Parasitoides recuperados mediante trampas de botones florales y frutos infestados por moscas del género Dasiops.

Especie de parasitoide Tipo de

parasitoide Hospedero

Especie de pasiflora cultivada

Estructura de la pasiflora infestada

por la mosca Dasiops spp.

Aganaspis pelleranoi (Hymenoptera: Figitidae)

Koinobionte larva-pupa


Dasiops inedulis Granadilla Botón floral

Dasiops inedulis Maracuyá Botón floral

Microcrasis sp. (Hymenoptera: Braconidae)


Dasiops gracilis Gulupa Fruto

Dasiops inedulis Maracuyá Botón floral

Trichopria sp. (Hymenoptera: Diapriidae)

Idiobionte pupa

Dasiops gracilis Maracuyá Fruto

Gulupa Fruto

Dasiops inedulis Gulupa Botón floral

Pentapria sp. (Hymenoptera: Diapriidae)



Gulupa Fruto

Dasiops inedulis Gulupa Botón floral

Granadilla Botón floral

Dasiops curubae Curuba Fruto

La estructura plástica de la trampa fue una barrera que disminuyó el ingreso de otros organismos como depredadores de larvas y pupas de Dasiops spp., que hubiesen afectado la recuperación de los parasitoides. La cantidad de sustrato utilizado en las trampas (1 cm de altura), fue suficiente para el proceso de empupamiento de las larvas de moscas del género Dasiops. En el momento de recolectar las pupas no fue necesario cernir el sustrato debido a que las pupas se reconocieron fácilmente por su color marrón (Uchôa y Zucchi, 1999) pudiéndose evitar daños mecánicos a las pupas (Figura 2-3). Dentro de todas las trampas en los cuatro cultivos, tanto en botones florales como en frutos se hallaron otros organismos de hábitos depredadores ó descomponedores que lograron ingresar a las trampas como tijeretas (Dermaptera), coleópteros (Chrysomelidae y Staphylinidae), ciempiés y milpies (Myriapoda), arañas (Araneae), hormigas (Formicidae), lombrices (Lumbricidae), babosas (Mollusca) y moscas (Otitidae y Muscidae).

Capítulo 2 37

Figura 2-3. Pupa de mosca del género Dasiops en el sustrato de una trampa.

La metodología utilizó recursos que están disponibles en las fincas como recipientes plásticos y el procedimiento es de fácil implementación por técnicos y productores. Además, la metodología es apropiada como estrategia que fomenta y favorece procesos de control natural que se dan dentro de los cultivos debido a que la concentración de hospederos puede atraer de manera más efectiva a los parasitoides mediante la emisión de señales químicas (Godfray, 1994; Hilker and McNeil, 2008). Además, las pupas que producirán adultos de moscas Dasiops spp., pueden ser retiradas del cultivo para eliminarlas o realizar estudios entomológicos. La estrategia aquí presentada, eficiente, de bajo costo y de inspección directa por los agricultores, puede ser fácilmente implementada como manejo cultural en el contexto del manejo integrado de los cultivos de pasifloras en Colombia.

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Capítulo 3

Parasitoides naturales de moscas del género Dasiops (Diptera: Lonchaeidae) en Passiflora spp. (Passifloraceae) cultivadas en Cundinamarca y Boyacá, Colombia Resumen En fincas productoras de maracuyá, granadilla, gulupa y curuba ubicadas en los departamentos de Cundinamarca y Boyacá, se recuperaron parasitoides naturales de moscas Dasiops spp., a partir de muestreos directos de botones florales y frutos y de trampas artesanales de recuperación. De la familia Figitidae se recuperó el parasitoide Aganaspis pelleranoi de pupas de Dasiops yepezi y Dasiops inedulis. De la familia Braconidae se recuperó el parasitoide Microcrasis sp., de pupas de Dasiops gracilis y Dasiops inedulis. De la familia Diapriidae se recuperaron los parasitoides Trichopria sp. y Pentapria sp., que emergieron de Dasiops gracilis y Dasiops inedulis. Se aportan los porcentajes de parasitoidismo general, por localidad y cultivo; y se discuten los resultados en el contexto del manejo integrado de plagas para Dasiops spp. en pasifloras cultivadas de Cundinamarca y Boyacá. Palabras clave: Hymenoptera, Braconidae, Diapriidae, Control Biológico, Biodiversidad, Manejo Integrado de Plagas MIP.

Abstract On farms producing passion fruit, purple passion fruit, sweet granadilla and banana passion fruit of the departments of Cundinamarca y Boyacá were sampled flower buds and fruits and developed to recover traps Dasiops fly parasitoids in the field. Of the Figitidae family was recovered the parasitoid Aganaspis pelleranoi that emerged from pupae of Dasiops inedulis and Dasiops yepezi. Of the family Braconidae was recovered the parasitoid Microcrasis sp. that emerged from pupae of Dasiops inedulis and Dasiops gracilis. Of the Family Diapriidae was recovered the parasitoid the parasitoids Trichopria sp. and Pentapria sp. that emerged from pupae of Dasiops gracilis and Dasiops inedulis. It provides the percentages of parasitism in general, by locality and crop; and the results are discussed in the context of integrated pest management for Dasiops spp. in passiflora cultivated in Cundinamarca and Boyacá. Keywords: Hymenoptera, Braconidae, Diapriidae, Biological Control, Biodiversity, Integrated Pest Management.

44 Parasitoides naturales de moscas Dasiops Rondani (Diptera: Lonchaeidae)

Introducción Las moscas del género Dasiops Rondani (Diptera: Lonchaeidae) son los insectos plaga de mayor importancia económica en pasifloras cultivadas (Korytkowski 2003; Norrbom y McAlpine 1997; Conpes 2008), debido al hábito de la larva de consumir sacos polínicos y ovario en de botones florales y endocarpio, esocarpio y semillas de los frutos (Steyskal, 1980; Ambrecht et al., 1986; Sepúlveda, 2008; Santos et al., 2009), y ocasionar pérdidas en producción entre 50% y 60% con detrimento en las exportaciones hasta en 1,2 billones de pesos por año (Bernal y Díaz 2005). En Colombia las especies de pasifloras que ocupan el mayor volumen e importancia en el mercado nacional e internacional son el maracuyá (Passiflora edulis f. flavicarpa Degener 1932), granadilla (Passiflora ligularis Juss 1805), gulupa (Passiflora edulis f. edulis Sims 1818) y curuba (Passiflora tripartita var. mollissima Nielsen & Jorgensen 1988) (MADR 2010). Se reconocen diferentes especies de moscas del género Dasiops infestando las estructuras reproductivas de las especies de pasifloras cultivadas (Castro et al., 2012b). Dasiops inedulis Steyskal 1980 infesta indistintamente botones florales de gulupa, granadilla y maracuyá (Steyskal, 1980; Ambrecht et al., 1986; Sepúlveda, 2008; Santos et al., 2009; Castro et al., 2012). En cambio, se encuentra una infestación especie insectil específica con respecto a la especie vegeral: Dasiops yepezi Norrbom y McAlpine 1996 en granadilla (Yepes y Vélez, 1989; Sepúlveda, 2008; Santos et al., 2009; Castro et al., 2012); D. gracilis Norrbom y McAlpine 1996 en gulupa y maracuyá (Yepes y Vélez, 1989; Sepúlveda, 2008: Castro et al., 2012); D. caustonae Norrbom y McAlpine 1996 y D. curubae Steyskal 1980 en curuba (Causton, 1993; Causton et al., 2000; Sepúlveda, 2008; Umaña, 2005; Bernal y Díaz, 2005; Castro et al., 2012). A partir del reconocimiento de Dasiops spp., como plaga limitante en cultivos de pasifloras, se han publicado diversos trabajos de investigación orientados a determinar el ciclo de vida de la mosca, efectos en las estructuras reproductivas afectadas y aspectos para su manejo y control (Posso y Chacón 1981; Ambrecht et al. 1986; Yepes y Vélez 1989; Umaña 2005; Bernal y Díaz 2005; Sepúlveda 2008; Wyckhuys et al., 2012). Para el control de estas moscas, la mayoría de productores implementan estrategias típicamente convencionales, basadas en la aplicación tipo calendario de insecticidas de síntesis química (Wyckhuys et al., 2011; Wyckhuys et al., 2012), y homologan actividades del manejo de moscas del género Anastrepha (Diptera: Tephritidae) (Bernal y Díaz, 2005) pero sin resultados efectivos. Este tipo de estrategias de manejo fitosanitario convencional (especialmente cuando se hace uso inapropiado de los insecticidas) ha venido afectando la sostenibilidad de los cultivos y específicamente ha ocasionado deterioro de la biodiversidad del hábitat local (Altieri y Letourneau, 1982; Flint y Roberts, 1988), biodiversidad que esta compuesta por todas las especies de plantas, animales y microorganismos que interactúan (Altieri, 1991), y que proporcionan servicios a los cultivos como el control natural (Andow, 1991; Altieri, 1991). Los enemigos naturales que ejercen control sobre las poblaciones de las plagas son una estrategia relevante para una agricultura sostenible, la cual se orienta a disminuir el uso de insumos de síntesis química sin detrimento de la eficacia en el control, lo cual deriva en consecuencias positivas a nivel económico, social y ambiental (Gliessman et al., 1998; Gliessman, 2006; Thomson y Hoffmann, 2010; Altieri, 1991). Entre los enemigos naturales, los parasitoides del orden Hymenoptera son de gran importancia económica debido a la especificidad que tiene por sus hospederos y por tal razón han sido

Capitulo 3 45

empleados ampliamente como agentes de control biológico en sistemas agrícolas (Doutt, 1959; Heraty 2009; Uchôa y Zucchi, 1999; Eilenberg et al., 2001). Mediante estrategias de manipulación del ambiente o control biológico de conservación (CBC) se pueden mejorar las condiciones y recursos para los parasitoides lo cual trae beneficios económicos potenciales, entre ellos la reducción del uso de insecticidas de síntesis química (Cullen et al., 2008; Straub et al., 2008; Khan et al., 2008). Si bien últimamente en el mundo la adopción del control biológico de conservación ha tenido más atención (Barbosa, 1998), en Colombia y específicamente en cultivos de pasifloras, son inexistentes los estudios para comprender el proceso del control natural como base para el diseño de metodologías de CBC. El éxito del control biológico depende de estudios apropiados sobre la biología, ecología y estudios de población de las especies involucradas (Miller, 1983), pero depende particularmente, del conocimiento de la identidad de los enemigos naturales presentes en el ambiente de las plagas (Thacker, 2002). Sin embargo, uno de los mayores problemas de la agricultura es la falta de estudios de distribución, abundancia y taxonomía de los insectos plaga y sus enemigos naturales (Altieri, 1991: Altieri y Nicholls, 2002). El registro de especies de parasitoides de moscas del género Dasiops ha sido producto en su mayoría de trabajos orientados al estudio específico de la biología, ecología y manejo de las moscas y los cultivos, los cuales recuperan parasitoides ocasionalmente obviando la asociación entre parasitoide - mosca y pasiflora y con determinación taxonómicamente solo hasta género (Tabla 3-1). Tabla 3-1. Registro de parasitoides himenopteros de moscas Dasiops spp. asociados a pasifloras cultivadas

Mosca hospedera

Parasitoide Planta hospedera de Dasiops spp.

Referencia

Dasiops inedulis

Pentapria sp. (Hymenoptera: Diapriidae)

Passiflora ligularis Santos et al., 2009

Basalys sp. (Hymenoptera: Diapriidae)

Pachycrepoideus vindemmiae (Hymenoptera: Pteromalidae)

Aspilota sp.(Hymenoptera: Braconidae)

Eucolinae (Hymenoptera: Eucolidae)

Bracon sp. (Hymenoptera: Braconidae) Passiflora ligularis Chacón y Rojas, 1984

Orgilus sp. (Hymenoptera: Braconidae) Passiflora ligularis Posada y García 1976

Opius sp.(Hymenoptera: Braconidae)

Passiflora ligularis Ambrecht, 1985

Passiflora edulis f. flavicarpa Aguiar-Menezez et al., 2004

Dasiops frieseni Ganaspis sp. (Hymenoptera: Figitidae) Passiflora alata Aguiar-Menezez et al., 2004

Entre los parasitoides reportados en moscas del género Dasiops, algunas pueden ser candidatas para procesos de control biológico clásico, sin embargo, lo ideal es considerar la mayor importancia que tienen los parasitoides naturales debido a que constituyen sistemas modelos que brindan beneficios para el control natural (Ehler, 1994), y que no representan los problemas irreversibles que tienen las introducciones exóticas (Haye et al., 2005; Basso, 2009).


El objetivo de este estudio fue determinar los parasitoides naturales de moscas del género Dasiops en cuatro especies vegetales de pasifloras de interés económico y estimar la asociación trófica entre parasitoide, hospedero y planta. Se presentan los porcentajes de parasitoidismo natural, distribución geográfica y abundancia por especie.

Materiales y métodos Sitios de estudio Se seleccionaron predios productivos para maracuyá, gulupa, granadilla y curuba ubicadas en cinco municipios del departamento de Cundinamarca y dos municipios del departamento de Boyacá que registraron infestación por moscas del género Dasiops y se realizaron muestreos entre junio de 2010 y noviembre de 2011 (Tabla 3-2). Tabla 3-2. Municipios de los departamentos de Cundinamarca y Boyacá muestreados

ESPECIE VEGETAL


Altitud en metros sobre el

nivel del mar

Zona de vida

Nombre común y nombre científico


Cundinamarca Tena 4°40´07´Ń

966 bh-MB 74°21´24´´W

La Mesa 4°40´01´Ń

845 bh-MB 74°31´26´´W


Cundinamarca Fusagasugá 4°12´11´Ń

1932 bh-PM 74°12´38´´W


1843 bh-PM 74°28´14´´W


2100 bmh-PM 73°57´06´´W


Cundinamarca San Bernardo 4°06´00´Ń

1937 bh-PM 74°12´22´´W

Tena 4°40´07´Ń

1781 bh-PM 74°21´24´´W


2030 bmh-PM 73°57´06´´W



2709 bmh-PM

74°21´24´´W

Las coordenadas y altitud se determinaron mediante sistema de posicionamiento global (GPS 40 Garmin). De acuerdo a la temperatura, precipitación y altitud de las zonas muestreadas, los sitios correspondieron a las zonas de vida de bosque húmedo premontano (bh-PM), bosque húmedo montano bajo (bh-MB) y bosque muy húmedo premontano (bmh-PM), según el sistema de clasificación de Holdridge (1967). En cada municipio se seleccionó un predio con una especie de pasiflora cultivada, excepto en los municipios de Tena (Cundinamarca) y Buenavista (Boyacá), en los cuales se seleccionaron dos especies de pasifloras en un mismo predio. El manejo fitosanitario de todos los cultivos fue convencional.

Capitulo 3 47

Recuperación de parasitoides La recuperación de parasitoides naturales de Dasiops spp., se realizó a partir de muestreo directo y recolección de estructuras reproductivas, botón floral y fruto, infestadas por la plaga según los síntomas y daños relacionados en el capitulo 1. Estos se dispusieron en trampas artesanales ubicadas dentro del mismo cultivo con el propósito de exponer larvas y pupas de la mosca a parasitoides naturales. La frecuencia y número de muestreos y trampas dependió de la infestación por moscas en cada cultivo así como del estado fenológico de éstos. Recuperación de parasitoides a partir de botones florales y frutos infestados: En cada una de las fincas se seleccionó una hectárea del cultivo en la cual se recolectaron directamente de las plantas botones florales y frutos con síntomas de infestación por moscas del género Dasiops. En botones florales de maracuyá, gulupa y curuba se reconoció la infestación por que las estructuras reproductivas mostraron amarillamiento general y en granadilla las estructuras mostraron amarillamiento y arrugamiento (Ambrecht et al., 1986; Sepúlveda y Ebratt, 2008; Santos et al., 2009; capítulo 1 de este documento). En frutos de maracuyá, gulupa y granadilla los síntomas de infestación se reconocieron por arrugamiento general y poco peso, en tanto que en curuba, correspondieron a constricción apical, central ó apical-basal (Ambrecht et al., 1986; Yepes y Vélez, 1989; Umaña, 2005; Sepúlveda y Ebratt, 2008; Santos et al., 2009; capítulo 1 de este documento). El muestreo de botones florales y frutos infestados también incluyó la recolección de estructuras botones florales y frutos que resultaron infestados pero que no presentaron síntomas visibles en la morfología de las estructuras (ver capítulo 1). En las cuatro especies de pasifloras se recolectaron botones florales infestados entre 2 cm hasta 5 cm y frutos verdes desde la fase de ovario desarrollado (floración - polinización) hasta maduros. Recuperación de parasitoides a partir de trampas de botones florales y frutos: Se implementó la metodología de Uchôa y Zucchi, (1999), con modificaciones, para obtener un mayor rango de parasitoides naturales que incluyeran parasitoides idiobiontes y koinobiontes recuperados también de pupas de la mosca. Botones florales y frutos recolectados se dispusieron por separado sobre un recipiente plástico de color blanco de 30 x 40 cm de lados y 15 cm de profundidad denominados trampas de botones florales (TB) ó frutos (TF). Las trampas se fabricaron con recipientes plásticos de color blanco de 30 lt cortados a la mitad. Los botones florales y frutos reposaron sobre 1 cm de suelo cernido obtenido del mismo cultivo. Lo anterior permitió acondicionar un ambiente que simula la superficie del suelo del cultivo a lo cual la respuesta de los parasitoides se aproxima a la real en el cultivo. (Figura 3-1). En cultivos con infestación por moscas Dasiops spp., se instalaron trampas cada 15 días y según si el cultivo tenía botones florales y frutos. Las trampas se instalaron máximo a 2 m del borde del cultivo dentro del cultivo y allí permanecieron durante 15 días, tiempo en el cual las larvas de Dasiops spp., salieron de los botones florales y frutos para pupar. En cada trampa se dispuso un número mínimo de 5 botones florales y 5 frutos infestados (Tabla 3-3). Cuando se hallaron menos de cinco botones florales ó frutos infestados no se instaló trampa.


Figura 3-1. Trampas para la recuperación de moscas del género Dasiops y sus parasitoides. A. Trampa de botones florales de maracuyá. B. Trampa de frutos de granadilla.

Pasados 15 días de instalada cada trampa, se revisó el sustrato de las trampas manualmente y se recolectaron únicamente las pupas de las moscas. Las pupas se lavaron con agua limpia procedente de la finca para retirar suelo adherido y patógenos y se dispusieron individualmente en tubos de microcentrífuga de 1,5 ml. Éstos se colocaron dentro de una caja de icopor soportados con compresas de papel periódico en su interior para evitar el exceso de movimiento, se llevaron al Laboratorio de Diagnóstico Fitosanitario del ICA C.I. Tibaitatá (Mosquera Cundinamarca) donde se mantuvieron en condiciones controladas con una temperatura promedio de 18°C, una humedad relativa promedio de 60% y fotoperiodo de 12 horas luz/12 horas oscuridad. En el laboratorio las pupas se dispusieron individualmente en frascos plásticos de 10 cm de diámetro y 6 cm de altura con tapa de malla con sustrato de 2 mm de arena de rio esterilizada. A las pupas se les agregó agua destilada diaria mediante atomizador para mantener la humedad. Las pupas permanecieron dentro de los frascos hasta la emergencia de adultos de moscas Dasiops spp., o sus parasitoides. Despues de 60 días todas las pupas de las cuales no emergieron moscas ó parasitoides fueron disectadas para verificar la presencia de moscas ó parasitoides. La determinación taxonómica de los parasitoides se realizó con base en caracteres morfológicos con claves taxonómicas y literatura científica relacionada con los géneros de las familias Figitidae, Braconidae y Diapriidae (Guimarães et al., 2003; Buffington y Ronquist, 2008; Sharkey y Wahl, 2006; Campos y Sharkey, 2006; Dix, 2009; Masner, 2006a; Masner, 2006b; Masner y García, 2002). La determinación taxónómica de las moscas hasta nivel de género se realizó con las claves de géneros de la familia Lonchaeidae (Korytkowski y Ojeda 1971; Korytkowski 1989; Norrbom y McAlpine 1996). Se utilizó estereoscopio marca Nikon SMZ 1000 y un microscopio marca Leica CME con cámara digital insertada con el cual se tomaron imágenes de los adultos de los parasitoides con un aumento de 80X. Los especímenes coleccionados y montados en alfiler entomológico, serán parte de las colecciones del Instituto de Ciencias Naturales del Museo de Historia Natural de la Universidad Nacional de Colombia sede Bogotá, la colección “Luis María Murillo en el C.I. Tibaitatá, Mosquera (Cundinamarca) y la colección

A B

Capitulo 3 49

entomológica del laboratorio de ciencias de la Corporación Universitaria Minuto de Dios Uniminuto. Tabla 3-3. Número de botones florales y frutos infestados instalados en las trampas de acuerdo a la especie de pasiflora cultivada.

ESPECIE VEGETAL

Departamento Municipio Zona de

vida

N° de trampas

instaladas

Número de botones florales

instalados (n)

Número de frutos

instalados (n) Nombre común y científico TB TF


Cundinamarca

Tena bh-MB 1 1 10 38

La Mesa bh-MB 5 0 77 0



Cundinamarca

Fusagasugá bh-PM 1 4 6 311

Tibacuy bh-PM 1 3 5 58

Boyacá Buenavista bmh-PM 0 5 0 109



Cundinamarca

San Bernardo bh-PM 2 2 39 27

Tena bh-PM 1 1 21 12

Boyacá Buenavista bmh-PM 4 4 35 18



Boyacá Umbita bmh-PM 0 5 0 59


Total 15 25 193 632

La determinación taxonómica de los parasitoides fue corroborada por especialistas de los grupos recuperados, doctores Carlos Sarmiento del Instituto de Ciencias Naturales Unal - Bogotá; Paul Hanson Profesor de la Universidad de Costa Rica; Marta Loiácono del Museo de La Plata, División Entomología - Argentina y, Valmir Antonio Costa del Centro Experimental do Instituto Biológico. Rodovia Heitor Penteado Campinas - Brasil. La determinación taxonómica de las moscas del género Dasiops hasta nivel de especie fue realizada por Ángela Castro Ávila M.Sc. experta en el género Dasiops en Colombia. Los porcentajes de parasitoidismo fueron determinados de acuerdo al número de parasitoides emergidos en relación al número de moscas adultas emergidas del género Dasiops recuperadas. Es decir, se tuvo en cuenta la mortalidad indispensable, la cual es la metodología mas importante para determinar la mortalidad “pura” producida por un enemigo natural (Rodriguez-del-Bosque, 2007).


Resultados

Especies de parasitoides Se encontraron cuatro especies de parasitoides, todos pertenecientes al orden Hymenoptera: una especie de la familia Figitidae, una especie de la familia Braconidae y dos especies de la familia Diapriidae (Tabla 3-4). Todos los parasitoides correspondieron a endoparasitoides de estados inmaduros reportados en dípteros (Withfield, 1998; Fernández y Sharkey, 2006; DeBach, 1964). Tabla 3-4. Especies de parasitoides emergidos de moscas del género Dasiops.

Especie de parasitoide

Orden Familia Tipo de

parasitoide

Hospedero Especie de pasiflora cultivada

Estructura de la

pasiflora infestada

por la mosca

Dasiops spp.

Aganaspis pelleranoi Hymenoptera Figitidae Kionobionte larva-pupa


Dasiops inedulis Granadilla Botón

Dasiops inedulis Maracuyá Botón

Microcrasis sp. Hymenoptera Braconidae Kionobionte larva-pupa

Dasiops gracilis Gulupa Fruto

Dasiops inedulis Maracuyá Botón

Trichopria sp. Hymenoptera Diapriidae Idiobionte pupa


Gulupa Fruto

Dasiops inedulis Gulupa Botón

Pentapria sp. Hymenoptera Diapriidae Kionobionte larva-pupa


Gulupa Fruto

Dasiops inedulis Gulupa Botón

Granadilla Botón

Dasiops caustonae Curuba Fruto

De la familia Figitidae se recuperó el parasitoide Aganaspis pelleranoi (Brèthes) que emergió de pupas de D. yepezi y D. inedulis. De la familia Braconidae se recuperó el parasitoide Microcrasis sp. (Fischer, 1975) (Figura 3-4) que emergió de pupas de D. gracilis y D. inedulis. De la familia Diapriidae se recuperaron los parasitoides Trichopria sp. (Figura 3-5) y Pentapria sp. (Figura 3-6) que emergieron de pupas de D. gracilis y D. inedulis.

Asociación entre parasitoides, especies de moscas del género Dasiops y especie de pasiflora Aganaspis pelleranoi (Bretes, 1924) (Hymenoptera: Figitidae) Es el primer registro para Colombia de este parasitoide atacando especies del género Dasiops (Figura 3-2). Este parasitoide emergió de pupas de D. inedulis y D. yepezi que

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infestaron botón y fruto de granadilla, respectivamente (Tabla 3-5). Tambien fue reportado emergiendo de pupas de moscas de la fruta Ceratitis capitata, Anastrepha leptozona, A. ludens, A. striata, A. fraterculus, A. oblicua, A. atrigona (Diptera: Tephritidae) (López et al., 1999; Carrejo y González, 1999; Ovruski et al., 2000; Núñez et al., 2009; Yepes y Vélez, 1989; Canal, 2001; Aguiar-Menezes, et al., 2004; Carvalho, 2005; Cruz et al., 2011; Ronchi-Telles, et al., 2011; Nunes et al., 2012), y Neosilba spp. (Diptera: Lonchaeidae) (Uchôa y Zucchi, 1999; Diaz & Gallardo 2001). Según Buffington y Ronquist, (2008) la clasificación taxonómica de los figítidos es difícil, especialmente de los géneros de la subfamilia Eucolinae a la que pertenece A. pelleranoi debido a las similitudes morfológicas y carencia de trabajos en taxonomía. Agregan los autores que aunque existen claves para algunas regiones del mundo, éstas permanecen desactualizadas, por lo que se hace necesario realizar trabajos taxonómicos en este grupo. Figura 3-2. Vista dorsal de macho de A. pelleranoi

A. pelleranoi es un endoparasitoide koinobiente larva-pupa, solitario, nativo del Neotrópico que oviposita en el estado de larva del hospedero y emerge del estado de pupa (Ovruski et al., 2000; Ovruski et al., 1994). Este parasitoide se caracteriza por su hábito de forrajeo al ingresar dentro de los frutos infestados a través de aberturas para buscar y parasitar (ovipositar) en las larvas, sin embargo, Ovruski et al., (1994) y Sivinski et al., (1997), sugieren que el tamaño del fruto no es relevante para la actividad del parasitoide. Este comportamiento en pasifloras pudo darse solo en botón floral debido a que esta estructura inicia su apertura cuando aún contiene las larvas de D. inedulis en su interior. En frutos, A. pelleranoi pudo haber parasitado las larvas de D. yepezi cuando éstas se encontraban aún dentro de los frutos dado que a éstos se les realizó cortes en el epicarpio para facilitar la salida de las larvas de Dasiops spp. Schliserman et al.,


(2010), reportaron que A. pelleranoi es mejor controlador de A. fraterculus en feijoa (Acca sellowiana) y guayaba (Psidium guajava) en frutos caídos que en frutos en el árbol. Las larvas de Dasiops spp., son móviles al salir de botones florales y frutos ya que buscan rápidamente el suelo para enterrarse y pupar. Las hembras de A. pelleranoi detectan a las larvas del hospedero por medio de señales táctiles de las antenas (vibrotaxis) (Guimarães y Zucchi, 2004) y tarsos (Aluja et al., 2009), por lo que es necesario que A. pelleranoi atacara las larvas de Dasiops spp., cuando salieron de las estructuras infestadas. Sin embargo, Aluja et al., (2009), afirman que el parasitoide puede identificar volátiles de los frutos que contienen larvas hospederas de Anastrepha, lo que facilita la búsqueda del hospedero para no basar el parasitoidismo únicamente en señales táctiles. Diagnosis general Guimarães et al., (2003), señalaron que A. pelleranoi se caracteriza por tener cuerpo oscuro. Cabeza con el margen lateral del occipucio no bien definido. Ojos sin pubescencia. Antena de la hembra pilosa, cilíndrica con clava de 9 segmentos. Antena del macho con el primer flagerómero suavemente curvado tan largo como el segundo. Margen dorsal de la placa del pronoto cóncavo. Parte dorsal del escutelo aerolado rugoso, parte dorsoposterior en vista dorsal redondeada. Placa escutelar larga. Mesopleura sin fosa subalar. Alas anteriores completamente hialinas, pubescentes, con el ápice con una línea de setas. Celda marginal anteriormente cerrada. Venas oscurecidas. Tercer segmento del metasoma con una densa pilosidad en la base. Microcrasis Fischer, 1975 (Hymenoptera: Braconidae) Es el primer registro para Colombia de Microcrasis sp. atacando especies del género Dasiops. (Figura 3-3). Este parasitoide emergió de D. gracilis y D. inedulis que infestaron fruto de gulupa y botón floral de maracuyá, respectivamente (Tabla 3-5). Las avispas del género Microcrasis son endémicas del Neotrópico (Wharton, 1997), y se han registrado como endoparasitoides koinobiontes (larva-pupa) solitarios de moscas de la fruta de la familia Tephritidae, como A. striata, A. fraterculus y A. crebra asociadas a café (Coffea arabica), guayaba (Psidium guajava) y flor de cacao Quararibea funebris (Ovruski et al., 2000; Núñez et al., 2009; Hernández-Ortiz et al., 1994). Este género es uno de los mas reconocidos dentro de la familia Braconidae con algunas especies en la región Neártica (Wharton, 1997). La información sobre el número de especies y biología de Microcrasis es muy escasa. Según Wharton (1997), se han descrito varias especies, dos de ellas en el Neotrópico y siete para Colombia, confirmando la presencia de M. lonchaeae (Dix, 2009).

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Figura 3-3. Vista dorsal hembra de Microcrasis sp.

Diagnosis general Dix (2009), propuso la siguiente redefinición de las avispas de este género: “Cabeza moderadamente transversa en vista dorsal, cara corta con menos de 0.7 veces más alta que ancha; mandíbulas pilosas, con el ápice débil a fuertemente ensanchado respecto a la base, con cuatro dientes, el diente adicional localizado a lo largo del borde basal del diente tres, diente dos extendiéndose siempre por encima del borde apical de los demás dientes; clípeo semioval a fuertemente estrechado y con el margen lateral separado de la fosa tentorial; antena con más de 20 segmentos, segundo flagelómero más largo que el primero; espacio malar ausente o presente; pronope presente; surco precoxal impreso aunque con grado de escultura variable; escudelo en vista lateral sin procesos o espinas; metanoto en vista lateral con un pequeño puente medio pero sin flancos o espinas altas; propodeo variable, totalmente liso a areolado, espiráculo propodeal pequeño; ala anterior con venación completa, vena r insertada detrás de la mitad del diferenciado estigma, vena 2RS generalmente más larga que la vena 3RSa; celda subdiscal cerrada, con vena 2CUb insertada en o por debajo de la mitad de la misma; vena 1m-cu posfurcal; ala posterior con vena cu-a presente y vena m-cu ausente o presente; relación largo de la vena 1M/largo de la vena M+CU variable; abdomen de la hembra no comprimido; tergo metasomal 2+3 generalmente liso o con leve escultura estrigosa en su extremo basal, raramente con la escultura cubriendo más de la mitad del tergo”. Trichopria Ashmead, 1893 (Hymenoptera: Diapriidae) Se presenta aquí el primer registro para Colombia de avispas del género Trichopria emergiendo de pupas de moscas Dasiops spp. (Figuras 3-4 y 3-5). Parasitoides hembras


y machos emergieron de las especies D. gracilis que infestaron frutos de maracuyá y gulupa, así como de D. inedulis a partir de botón floral de gulupa (Tabla 3-5). Según Masner y García (2002), numerosas especies han sido identificadas en el Neotrópico y Neártico, sin embargo solo una pequeña parte han sido descritas formalmente. Por ello, la taxonomía de estas avispas es compleja y es frecuente hallarlas en la literatura identificadas como Trichopria sp. ó sin describir (Yoder, 2007). El género esta estrechamente asociado con un amplio rango de hospederos dípteros del género Anastrepha asociadas a guayaba (Psidium guajava) (Jiron and Mexzon, 1989; García y Corseuil, 2004; Souza-Filho, et al., 2007; Aguiar-Menezes, et al., 2004; Ovrusky et al., 2000); en Musca domestica (Diptera: Muscidae) asociada a producción ganadera (Geden y Moon, 2009); en Delia radicum (Diptera: Anthomyiidae) asociada a canola (Brassica napus) (Hemachandra, 2004); en Chrysomya putoria (Diptera: Calliphoridae) asociada a producción avícola (Monteiro y Do Prado, 2000); en Hydrellia spp. (Diptera: Ephydridae), asociada a plantas acuáticas Hydrilla sp. (Coon, 2000) y en Drosophila spp. (Diptera: Drosophilidae) (Vavre et al., 2002). Lo anterior confirma la característica generalista de Trichopria el cual se encontró en ese estudio atacando especies del género Dasiops, que infestan tanto fruto como botón floral en maracuyá y gulupa. Entonces Trichopria es un parasitoide que puede estar presente en un cultivo incluso en ausencia de las especies de pasifloras cultivadas y moscas del género Dasiops. Masner (2006b), agrega que algunas especies del género son hiperparasitoides que se desarrollan en pupas de moscas de la familia Tachinidae. Figura 3-4. Vista dorsal de hembra de Trichopria sp.

Como la mayoría de diápridos, habitan zonas húmedas y áreas sombrías similares a los cultivos de pasifloras. La biología de Trichopria es aún desconocida, sin embargo Geder

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y Moon (2009), consideran que este parasitoide es un buen candidato para estrategias de control biológico de algunas especies de moscas plaga. Ferrero (2008), evaluó en condiciones de laboratorio el ciclo de vida y comportamiento del parasitoide sobre Sarcophaga bullata (Diptera: Sarcophagidae) hallando que es un enemigo natural que depende de la respuesta olfativa para hallar las pupas de su hospedero. Diagnosis general Según Masner y García (2002) el género se caracteriza por tener un tamaño medio entre 1 mm a 3,5 mm. Cuerpo de color variable entre negro y amarillo. Cabeza en vista dorsal usualmente globular, raramente subpentagional ó elongada. Cabeza en vista lateral con toruli encima de la parte media del ojo. Ojo generalmente subcircular variable en tamaño. Carina oral moderadamente desarrollada. Mandíbulas generalmente bidentadas a veces tridentadas. Fórmula palpar 5-2 o 4-2 raramente 3-2. Antena de la hembra de 11 segmentos clavada. A3 a A14 usualmente elongados. Pronoto moderadamente desarrollado. Propleura generalmente densamente cubierta de pilosidad. Ala anterior elongada y con abundantes microtrichias. Vena basal no desarrollada. Vena submarginal fuertemente aproximada a la margen anterior del ala. Vena estigmal rudimentaria. Peciolo elongado cilindrico usualmente con bandas longitudinales. Metasoma glabro. Figura 3-5. Vista dorsal de macho de Trichopria sp.

Pentapria Kieffer, 1905 (Hymenoptera: Diapriidae) Este es el primer registro de Pentapria sp. como parasitoide de D. gracilis en maracuyá y gulupa; D. inedulis en gulupa y D. caustonae en curuba (Figura 3-6). Santos et al., (2009), registraron la emergencia de Pentapria en pupas de D. inedulis obtenidas a partir


de botones florales de granadilla en el departamento del Huila, Colombia. Las avispas de este género están distribuidas en la regiones Neotropical y Neártica y habitan en ecosistemas diversos como zonas bajas húmedas, altas montañas y bosques nublados incluyendo regiones de páramo de los Andes por encima de 4000 m.s.n.m. (Masner y García, 2002). Según Arias-Penna (2003), en el mundo se conocen 125 especies de las cuales 12 están registradas para el Neotrópico. Sin embargo la información específica sobre la biología, hábitos e índices de parasitoidismo de Pentapria sp. así como de la mayoría de diápridos es desconocida (Masner, 2006b) (Tabla 3-5). Diagnosis general Según Masner y García (2002) el género se caracteriza por tener tamaño medio a largo entre 1,5 mm y 6 mm. Cuerpo predominantemente negro. Cabeza y mesosoma con punteaduras dispersas. Cabeza en vista lateral con la base de la antena muy saliente. Mandibulas en vista lateral prominentemente salientes. Fórmula palpar 5-2. Antenas de la hembra y macho con 13 segmentos. Surco escutelar anterior trifobeado. Ala anterior relativamente corta y puntuda. Venas marginal y estigmal usualmente cortas. Peciolo variable elongado con surcos longitudinales. Esternito apical en hembras a veces muy largo con pilosidad especializada. Figura 3-6. Vista dorsal de macho de Pentapria sp.

Distribución geográfica y abundancia El parasitoide A. pelleranoi se halló en cultivos de granadilla y maracuyá de los municipios de Tena y La Mesa ubicados en el departamento de Cundinamarca (Tabla 3-5). No obstante, podría encontrarse en otros departamentos productores de granadilla y

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maracuyá que han presentado infestaciones de D. inedulis y D. yepezi como Tolima y Huila (Santos et al., 2009; Castro et al., 2012a, Castro et al., 2012b). Este parasitoide esta distribuido en la región Neotropical desde México hasta Argentina (Ovruski et al., 1994; Sivinski et al., 1997; Nunes et al., 2012). Se recuperaron en total diez individuos, ocho machos y dos hembras. Dos machos emergieron de D. yepezi a partir de botón floral de granadilla en el municipio de Tena. Ocho (dos hembras y seis machos) emergieron de D. inedulis, una partir de botón floral de granadilla en el municipio de Tena y siete a partir de botón floral de maracuyá en el municipio de La Mesa. Lo anterior corrobora la característica generalista de A. pelleranoi (Ovruski et al., 1994; Sivinski et al., 1997), que oviposita indistintamente sea la especie de mosca y planta, aunque es necesario señalar que fue D. inedulis la especie mas parasitada, probablemente por la morfología del botón floral de la granadilla y maracuyá que puede permitir el ingreso del parasitoide en el momento de la apertura. En D. inedulis en Colombia se ha registrado la emergencia de los parasitoides Pentapria sp. (Hymenoptera: Diapriidae), Basalys sp. (Hymenoptera: Diapriidae), P. vindemmiae (Hymenoptera: Pteromalidae), Aspilota sp. (Hymenoptera: Braconidae), Bracon sp. (Hymenoptera: Braconidae), Orgilus sp. (Hymenoptera: Braconidae) y Opius sp. (Hymenoptera: Braconidae) todos en granadilla (Santos et al., 2009; Chacón y Rojas, 1984; Posada y García 1976; Ambrecht, 1985). Esto evidencia la diversidad de especies que parasitan D. inedulis. Tabla 3-5. Distribución geográfica y abundancia de los parasitoides de moscas del género Dasiops en Cundinamarca y Boyacá. (Ten. Tena; LM: La Mesa; Fus: Fusagasugá; SB: San Bernardo; Bue: Buenavista; Umb: Umbita; Cu: Cundinamarca; By: Boyacá).


Familia Tipo de

parasitoide

Número de parasitoides


Estructura de la pasiflora

infestada por la mosca

Dasiops spp.

Distribución geográfica

Zona de vida

♀ ♂ Mun. Dep.

Aganaspis pelleranoi Figitidae Kionobionte larva-pupa

2 Dasiops yepezi Granadilla Fruto Ten Cu bh-PM

1 Dasiops inedulis

Granadilla Botón Ten Cu bh-PM

5 2 Maracuyá Botón LM Cu bh-MB

Total 8 2

Microcrasis sp. Braconidae Kionobionte larva-pupa

6 Dasiops gracilis Gulupa Fruto Fus Cu bh-PM

1 Dasiops inedulis Maracuyá Botón LM Cu bh-MB

Total 7

Trichopria sp. Diapriidae Idiobionte pupa

1 1

Dasiops gracilis

Maracuyá Fruto Ten Cu bh-MB

4 2 Gulupa Fruto

Fus Cu bh-PM

1 Bue By bmh-PM

1 1 Dasiops inedulis Gulupa Botón Fus Cu bh-PM

Total 7 4

Pentapria sp. Diapriidae Kionobionte larva-pupa

2

Dasiops gracilis

Maracuyá Fruto Ten Cu bh-MB

37 8 Gulupa Fruto

Fus Cu bh-PM

1 2 Bue By bmh-PM

1

Dasiops inedulis

Granadilla Botón Ten Cu bh-PM

1 Gulupa Botón Fus Cu bh-PM

1 Granadilla Botón SB Cu bh-PM

1 2 Dasiops caustonae Curuba Fruto Umb By bmh-PM

Total 42 14

Total Parasitoides 64 20


En este estudio, los cultivos de granadilla donde emergió A. pelleranoi se caracterizaron por tener remanentes de bosques en la periferia y arvenses con flores dentro del cultivo, característica que favorece las poblaciones de parasitoides debido a que le proveen refugio y alimentación (Hajek, 2004; Lavandero et al., 2005; Berndt et al., 2006; Lee et al., 2006; Lee et al., 2008; Hogg et al., 2011; Narváez, 2011). El parasitoide Microcrasis sp. emergió a partir de pupas de D. gracilis y D. inedulis recuperadas en el cultivo de gulupa en el municipio de Fusagasugá y del cultivo de maracuyá en el municipio de La Mesa (ambos cultivos en el departamento de Cundinamarca) (Tabla 3-5). Estos cultivos compartieron características geográficas y climáticas similares, y es importante señalar que en el cultivo de gulupa, durante la época de los muestreos no se aplicaron insecticidas químicos. Las especies D. gracilis y D. inedulis se han registrado en otros departamentos de Colombia como Antioquia, Tolima, Meta, Huila, Caldas, Quindío, Risaralda y Valle del Cauca (Umaña, 2005; Sepúlveda y Ebratt, 2008; Castro et al., 2012), por lo que es posible que este parasitoide también habite en esas regiones. En este estudio se obtuvieron siete individuos hembras, seis de las cuales emergieron de D. gracilis a partir de frutos de gulupa y una de D. inedulis a partir de botón floral de maracuyá. Sobre D. gracilis no existen registros de parasitoides. Sobre D. inedulis en cultivos de pasifloras se han registrado otros bracónidos como Aspilota sp., Bracon sp., Orgilus sp. en Colombia (Santos et al., 2009, Chacón y Rojas, 1984, Posada y García, 1976 y Ambrecht, 1985), y Opius sp., en Brasil (Aguiar-Menezez et al., 2004). Lo anterior sugiere que posiblemente los parasitoides de esta familia conforman un gremio de especies asociadas con D. gracilis y maracuyá. El parasitoide Trichopria sp. se halló en los municipios de Tena y Fusagasugá del departamento de Cundinamarca y en el municipio de Buenavista del departamento de Boyacá emergiendo de pupas de D. gracilis y D. inedulis (Tabla 3-5), y mostró una distribución mas amplia que los parasitoides A. pelleranoi y Microcrasis sp. Se obtuvieron once individuos, siete hembras y cuatro machos para una relación de sexos de 1:0,57. En pupas de D. gracilis emergieron en Tena y Fusagasugá dos y siete individuos, respectivamente (Cundinamarca) y un individuo en Buenavista (Boyacá). En pupas de D. gracilis emergieron dos individuos en Fusagasugá (Cundinamarca). Únicamente en los municipios de Tena y Fusagasugá emergieron ambos sexos lo que podría sugerir la presencia de partenogénesis geográfica, lo cual ha sido registrado en especies del género Trichopria (Harms y Grodowitz, 2011). Se evidenció la preferencia de Trichopria por parasitar larvas de D. gracilis especie que estuvo asociada con los frutos de maracuyá y gulupa en éstos municipios (Castro et al., 2012). El parasitoide Pentapria sp. se recuperó en los municipios de Tena, Fusagasugá y San Bernardo departamento de Cundinamarca y en los municipios de Buenavista y Umbita departamento de Boyacá, emergiendo de pupas de D. gracilis y D. inedulis (Tabla 3-5). En este estudio, Pentapria sp., fue el parasitoide con mayor distribución geográfica al ser hallado en cinco municipios de los dos departamentos y en las cuatro pasifloras muestreadas. Arias-Penna (2003), señalan que las avispas del género Pentapria están distribuidas en varios departamentos de Colombia (Amazonas, Bolívar, Boyacá, Cundinamarca, Huila, Magdalena, Nariño, Putumayo, Santander, Vichada) y las ubicaron en hábitats entre 150 m.s.n.m. y 3660 m.s.n.m., aunque no señalan los procedimientos de recuperación en campo y hospederos. Fue el parasitoide más abundante con 56 individuos obtenidos, 42 hembras y 14 machos para una relación de sexos de 1:0,33. Esta abundancia mayor a las obtenidas en los demás parasitoides, se debió a que 46

Capitulo 3 59

individuos, entre ellos 45 hembras y un macho emergidos a partir de pupas de D. gracilis y D. inedulis, respectivamente, fueron recuperados de un cultivo de gulupa del municipio de Fusagasugá. En los momentos de muestreo este cultivo permaneció sin implementación de estrategias convencionales de manejo de plagas como aplicación de insecticidas, eliminación de arvenses y podas. Diversos autores reconocen que en los cultivos la abundancia de enemigos naturales aumenta con la disminución de prácticas agronómicas convencionales (Gliessman et al., 1998; Gliessman, 2006; Altieri, 1992; Altieri, 1999; Altieri y Letourneau, 1982; Hajek, 2004).

Parasitoidismo por especie de Dasiops spp., y cultivo El parasitoide A. pelleranoi presentó porcentajes de infestación variables en relación con la especie de mosca del género Dasiops y pasiflora (Tabla 3-6). El mayor porcentaje de parasitoidismo de A. pelleranoi fue de 50% sobre D. inedulis en botones florales de maracuyá en la primera evaluación de las cuatro realizadas en el municipio de la Mesa (Cundinamarca). Sin embargo, en los siguientes muestreos este porcentaje disminuyó hasta un valor de 14% (Tabla 3-6). Las condiciones ambientales durante los muestreos en maracuyá donde se recolectaron las moscas para recuperación del parasitoide fueron similares (lluvia frecuente y bajas temperaturas), por lo que la disminución en el parasitoidismo pudo haberse debido a la implementación de prácticas en el cultivo como manejo de arvenses y aplicación de insecticidas que se realizaron semanalmente. Sobre D. yepezi en frutos de granadilla y D. inedulis en botones florales de granadilla, se obtuvieron porcentajes de parasitoidismo de 7,4% y 4,2 respectivamente, lo cual es mas bajo que lo presentado en maracuyá. En ambos cultivos de los dos municipios emergió también un parasitoide de la familia Braconidae Microcrasis sp. y un individuo del diaprido Pentapria sp., lo cual no representó evidencia de competencia por hospedero. Según Carvalho (2005), altos porcentajes de parasitoidismo en esta especie esta asociada a épocas de cosecha en frutos de guayaba (Psidium guajava) en la cual algunos frutos se encuentran en el suelo. Además, Souza et al., (2005), registraron que el porcentaje de parasitoidismo alcanza hasta 89,9% en sistemas productivos de café en sombra. Es decir que cultivos con mayor diversidad favorecen la actividad del parasitoide. A. pelleranoi es considerado un buen candidato para programas de control biológico dado que parasita varias especies de moscas de la fruta de importancia económica (Sivinski et al., 1997; Lopez et al., 1999; Schliserman y Ovruski, 2004; Souza et al., 2005; Nunes et al., 2012). Durante tres evaluaciones, dos de ellas en frutos de gulupa en el municipio de Fusagasugá y una en botón floral de maracuyá en el municipio de La Mesa, el mayor porcentaje de parasitoidismo de Microcrasis fue de 3,1% en frutos de gulupa y el menor fue de 0,8% tanto en frutos de gulupa como en botones florales de maracuyá (Tabla 3-6). Son porcentajes de parasitoidismo que se consideran bajos en relación al parasitoidismo registrado en los dipteros Anastrepha spp., de 10% (Núñez et al., 2009), 13.3 % en C. putoria de (Monteiro y Prado; 2000); 20% en A. fraterculus de (García y Corseuil, 2004), y 60% en Hematobia irritans de (Geden y Moon, 2009), hospederos con hábitos diferentes. En este estudio, el bajo porcentaje pudo deberse por las precipitaciones frecuentes, lo cual probablemente influyó en la población de parasitoides, que por el tamaño y hábitos de los adultos son susceptibles a los efectos del clima (Norris et al., 2002; Hance et al., 2007). Núñez et al., (2009), sugieren que los parasitoides bracónidos como Microcrasis están mejor adaptados a agroecosistemas húmedos y con plantas que proveen sombra.


En los mismos cultivos emergió un individuo del figitido A. pelleranoi en D. inedulis en botón floral de maracuyá y 37 individuos de la familia Diapriidae Pentapria sp. y Trichopria sp. La diferencia en los valores sugiere una competencia por los hospederos, resultado los parasitoides diapridos más eficaces. Tabla 3-6. Porcentaje de parasitoidismo por especie de Dasiops y cultivo de pasiflora en Cundinamarca y Boyacá. (Ma: Maracuyá; Gr: Granadilla; Gu: Gulupa; Cu: Curuba; B: Botón floral; F: Fruto; Ten: Tena; LM: La Mesa; Fus: Fusagasugá; SB: San Bernardo; Bue: Buenavista; Umb: Umbita; Cu: Cundinamarca; By: Boyacá).



Estructura Distribución geográfica

Número de pupas

de Dasiops

spp.

Número de moscas Dasiops

spp. emergidas


% parasitoidismo por muestreo

Aganaspis pelleranoi

Dasiops yepezi Gr F Ten Cu 27 25 2 7.41

Dasiops inedulis Gr B Ten Cu 24 23 1 4.17

Dasiops inedulis Ma B LM Cu

6 3 3 50.00

11 9 2 18.18

6 5 1 16.67

7 6 1 14.29

Promedio

18.45 ± 14.95

Microcrasis sp. Dasiops gracilis Gu F Fus Cu

160 155 5 3.13

120 119 1 0.83

Dasiops inedulis Ma B LM Cu 120 119 1 0.83

Promedio

1.60 ± 1.08

Trichopria sp. Dasiops gracilis

Ma F Ten Cu 9 7 2 22.22

Gu F Fus Cu

24 23 1 4.17

160 155 5 3.13

Bue By 59 58 1 1.69

Dasiops inedulis Gu B Fus Cu 5 3 2 40

Promedio

14.24 ± 14.90

Pentapria sp.

Dasiops gracilis

Ma F Ten Cu 9 7 2 22.22

Gu F

Fus Cu

24 22 2 29.17

120 113 7 5

160 154 6 18.75

120 90 30 1.67

Bue By

8 7 1 12.5

9 8 1 11.11

59 58 1 1.69

Dasiops inedulis

Gu B Fus Cu 5 4 1 20

Gr B SB Cu 17 16 1 5.88

Ten Cu 24 23 1 4.17

Dasiops caustonae Cu F Umb By

3 2 1 33.33

9 8 1 11.11

4 3 1 25

Promedio

14.40 ± 10.05

Capitulo 3 61

El parasitoide Trichopria sp. presentó porcentajes de parasitoidismo variables (Tabla 3-6). El mayor porcentaje se presentó en D. inedulis que infestó botónes florales de gulupa, con un valor de 40%, aunque se obtuvo un solo individuo a partir de 5 pupas de la mosca. En D. gracilis que infestó frutos de maracuyá varió entre 22,2% en el municipio de Tena y 1,7% en frutos de gulupa en el municipio de Fusagasugá. Se considera a Trichopria spp. como un parasitoide gregario idiobionte que parasita pupas de varias especies de dípteros (García y Corseuil, 2004; Geden y Moon, 2009; Monteiro y Prado, 2000; Vavre et al., 2002). Sin embargo en este estudio cada individuo obtenido emergió de una pupa de Dasiops spp., y esto pudo ocurrir por la disponibilidad de hospederos en el ambiente el cual supera el número de parasitoides, ó debido a que el tamaño de la pupas de las moscas solo dejó desarrollar un individuo del parasitoide, aunque esta última hipótesis es necesario comprobarla. Es el único parasitoide idiobionte recuperado, influido probablemente por que la pupa del hospedero provee un alimento determinado el cual obliga al parasitoide a desarrollarse rápidamente (Basso y Grille, 2009). Dada su condición de parasitoide endémico de la región, su dinámica poblacional puede verse afectada por la introducción de hospederos dípteros no nativos (Monteiro y Prado, 2000), las precipitaciones fuertes y frecuentes (Norris et al., 2002), y las variaciones poblacionales de hospederos dípteros nativos que habitan en sistemas pecuarios. Los valores del parasitoidismo de Pentapria sp. variaron para las tres especies de moscas en los cuatro cultivos. En curuba se presentó el mayor porcentaje de parasitoidismo con 33,3% sobre D. caustonae producto de un muestreo donde resultaron tres pupas de la mosca una de ellas parasitada. En gulupa el parasitoidismo varió entre 1,7% y 29,2%, presentándose el mayor porcentaje en Fusagasugá, Cundinamarca. En granadilla en dos evaluaciones realizadas en Tena y San Bernardo (Cundinamarca) se registró 5,9% y 4,2%. En maracuyá únicamente se obtuvieron parasitoides de Pentapria a partir de una evaluación con 22,2% de parasitoidismo (Tabla 3-6). En los cultivos de maracuyá, gulupa y granadilla en donde se recuperó Pentapria sp. también emergieron A. pelleranoi, Microcrasis sp. y Trichopria sp., lo que permite inferir que Pentapria sp., es más eficiente en parasitar al hospedero, especialmente en el cultivo de gulupa donde los porcentajes de parasitoidismo fueron muy superiores.

Parasitoidismo y porcentajes de infestación del cultivo Los porcentajes de parasitoidismo e infestación del cultivo por moscas Dasiops spp. se relacionan en la tabla 3-7. En botones florales de maracuyá, A. pelleranoi disminuyó el porcentaje de parasitoidismo de 50% a 14% sobre D. inedulis a medida que aumentó el porcentaje de la infestación de la mosca, aunque los porcentajes de infestación no variaron ampliamente (3% a 6%) Tabla 3-7). En botones florales de granadilla, el parasitoidismo sobre D. inedulis fue de 4,2% y en frutos de granadilla el parasitoidismo sobre D. yepezi fue de 7,4%. Sin embargo, hay que tener en cuenta que en granadilla los porcentajes de infestación fueron de 80% en botones florales y 40% en frutos, lo cual fue mayor a las infestaciones de botones florales de maracuyá. Éstos resultados son similares a lo hallado por Schliserman y Ovruski (2004), quienes encontraron porcentajes de parasitoidismo de A. pelleranoi sobre A. fraterculus entre 1% y 6% con infestaciones de la mosca en Citrus aurantium (naranjo agrio) entre 21,9% y 83,6%. El promedio de parasitoides emergidos de D. inedulis en botones florales de maracuyá fue de 1,75 y en granadilla fue de 1,5. Es


decir, en botones florales de granadilla y maracuyá el número de individuos emergidos de A. pelleranoi no dependió del porcentaje de infestación por D. inedulis. Tabla 3-7. Porcentaje de parasitoidismo en relación a porcentajes de infestación por cultivo en Cundinamarca y Boyacá. (Ma: Maracuyá; Gr: Granadilla; Gu: Gulupa; Cu: Curuba; B: Botón floral; F: Fruto; Ten: Tena; LM: La Mesa; Fus: Fusagasugá; SB: San Bernardo; Bue: Buenavista; Umb: Umbita; Cu: Cundinamarca; By: Boyacá).

Especie de

parasitoide Hospedero Cultivo Estructura Distribución geográfica % de parasitoidismo

% de

infestación en

botón

% de

infestación en

fruto


Dasiops yepezi Granadilla F Ten Cu 7.4

40

Dasiops inedulis Granadilla B Ten Cu 4.2 80

Dasiops inedulis Maracuyá B LM Cu

50 3

18 4

17 6

14 5

Microcrasis sp.

Dasiops gracilis Gulupa F Fus Cu 3.1

85

0.8

87

Dasiops inedulis Maracuyá B LM Cu 0.8 6

Trichopriasp.

Dasiops gracilis

Maracuyá F Ten Cu 22.2

2

Gulupa F Fus Cu

4.2

55

3.1

85

Bue By 1.7

4

Dasiops inedulis Gulupa B Fus Cu 40 3

Pentapria sp.

Dasiops gracilis

Maracuyá F Ten Cu 22.2

2

Gulupa F

Fus Cu

29.2

55

5

70

28.8

85

1.7

87

Bue By

12.5

2

11.1

2

1.7

4

Dasiops inedulis

Gulupa B Fus Cu 20 3

Granadilla B SB Cu 5.9 5

Ten Cu 4.2 80

Dasiops caustonae Curuba F Umb By

33.3

1

11.1

1

25

1

Los porcentajes de parasitoidismo de Microcrasis sp. no muestraron relación aparente con el porcentaje de infestación de frutos de gulupa, dado que para porcentajes de infestación similares en frutos de 85% y 87% el parasitoidismo fue de 3,1% y 0.8%. Por otro lado, en botón floral de maracuyá afectado por D. inedulis, con un porcentaje de infestación de 6% (el cual es muy bajo comparado con lo presentado en frutos de gulupa), el parasitoide presentó un porcentaje de parasitoidismo de 0.8% (Tabla 3-7). Es

Capitulo 3 63

decir que el parasitoide puede presentar porcentajes de parasitoidismo similares en D. gracilis y D. inedulis independientemente de los porcentajes de infestación en frutos de gulupa y botones florales de maracuyá. El porcentaje de parasitoidismo de Trichopria fue mayor con porcentajes de infestación bajos de moscas del género Dasiops. En frutos de maracuyá con porcentaje de infestación por D. gracilis de 2% en el municipio de Tena y en botones florales de gulupa con porcentaje de infestación por D. inedulis de 3% en el municipio de Fusagasugá, los porcentajes de parasitoidismo fueron de 22% y 40% respectivamente. En contraste, con porcentajes de infestación entre 55% y 85% en frutos de gulupa afectados por D. gracilis en el municipio de Fusagasugá, los porcentajes de parasitoidismo estuvieron entre 4,2% y 3,1% respectivamente (Tabla 3-7). Los porcentajes de parasitoidismo pudieron depender de la abundancia de las moscas del género Dasiops. El porcentaje de parasitoidismo en este caso fue inversamente proporcional al número de larvas de Dasiops spp. Los datos son similares a lo publicado por Cruz et al., (2011), quienes hallaron porcentajes de parasitoidismo de 1,6% de la especie T. anastrephae sobre A, fraterculus que afecta frutos de guayaba (Psidium guajava). Cabe señalar en relación al parasitoidismo, que avispas de este género fueron introducidas a Hawaii desde Africa para el control de poblaciones de moscas sin éxito (Masner, 2006b). En Pentapria sp., el parasitoidismo sobre D. gracilis en frutos de gulupa en Fusagasugá a lo largo de cuatro muestreos aumentó a medida que disminuyó el porcentaje de infestación de la plaga (Tabla 3-7). En este mismo caso, la infestación de D. gracilis en frutos varió entre 55% a 87% lo cual fue un valor muy elevado para un sistema productivo, no obstante, como se mencionó anteriormente, en este cultivo las medidas de manejo de plagas se suspendieron precisamente porque el agricultor detectó que las infestaciones por moscas superaron el nivel de daño económico. En el mismo cultivo a partir de un muestreo se registró 20% de parasitoidismo sobre D. inedulis que infestó 3% de los botones florales, lo que significa un porcentaje alto aunque es necesario evaluarlo durante un tiempo mayor para determinar si en moscas de los botones florales de gulupa, el parasitoidismo en relación a la infestación es inverso al presentado en moscas del fruto. En granadilla cultivada en Tena y San Bernardo Cundinamarca el parasitoidismo no fue significativamente diferente para ambas localidades (4,2% y 5,9% respectivamente), sin embargo en Tena se registró una infestación por mosca de 80% , lo cual puede deberse a que en este cultivo las aplicaciones de insecticidas que afectan mayormente a los parasitoides se implementaban semanalmente. Pentapria sp. en curuba presentó porcentajes de parasitoidismo sobre D. caustonae entre 11,1% y 33,3% los cuales se consideran promisorios, pero se debe tener en cuenta que la plaga infestó no mas del 1% de los frutos durante tres muestreos realizados. Además, el cultivo de curuba muestreado fue en algunas partes una combinación de P. tripartita var. mollissima con P. tarminiana . D. caustonae no es una mosca limitante para la producción de curuba (Santamaría, datos no publicados), y por otro lado, hasta la tercera parte de las larvas y pupas que se obtuvieron fueron parasitadas por Pentapria sp.

Parasitoidismo general en pasifloras cultivadas de Cundinamarca y Boyacá y manejo integrado El mayor porcentaje de parasitoidismo promedio lo presentó Aganaspis pelleranoi sobre D. yepezi y D. inedulis con 18,5%. Aganaspis pelleranoi presentó mayor parasitoidismo en maracuyá y atacó principalmente moscas del botón floral, Microcrasis sp. presentó


mayor parasitoidismo en gulupa y atacó principalmente moscas del fruto. Trichopria sp. y Pentapria sp. presentaron mayor parasitoidismo en maracuyá y atacaron principalmente moscas del fruto. En frutos de pasifloras se registró el mayor número de parasitoides emergidos. Las moscas que afectan botones florales son preferidas principalmente por Aganaspis pelleranoi y las moscas que afectan frutos son preferidas por Pentapria sp. En promedio, en el cultivo de maracuyá se presentó el mayor porcentaje de parasitoidismo y en el cultivo de gulupa se presentó la mayor abundancia y riqueza de parasitoides (Tablas 3-8 y 3- 9). Tabla 3-8. Porcentajes de parasitoidismo por parasitoide y cultivos y asociación parasitoides con botones florales y frutos de pasifloras.

Como lo argumentan varios autores, es necesario fomentar la población de todos los parasitoides que se concentran en una plaga, debido a que su actividad es específica y no genera las consecuencias negativas que podría tener la introducción de enemigos naturales. Por otro lado, la acción de múltiples especies de parasitoides resultará en la disminución gradual y significativa de los fitófagos y sus daños. Entonces, A. pelleranoi, Pentapria sp. y Trichopria sp., pueden ser objeto de estudio para comprender su biología y hábitos y así fomentar y aumentar su presencia en los cultivo de pasifloras, lo que implicaría el rediseño y modificación de la arquitectura y manejo de los cultivos y su entorno. La correcta interpretación del manejo integrado de plagas se fundamenta en considerar e implementar la mayor cantidad de estrategias compatibles para el manejo de las poblaciones de los fitófagos (Radcliffe et al., 2009; Altieri y Nicholls, 2002), por lo tanto cada porcentaje de parasitoidismo de todas las especies de parasitoides resultará ser un valor importante para la reducción de perdidas en los cultivos de pasifloras.


Cultivo

% promedio de parasitoidismo por parasitoide

por cultivo

% promedio parasitoidismo por parasitoide

Número de parasitoides en botones

florales

Porcentaje de

parasitoides en botones

florales


en frutos

Porcentaje de

parasitoides en frutos


Granadilla 5,8 ± 1.62 (n=2)

18.45 ± 14.95 (n=6) 8 57 2 3

Maracuyá 25 ± 14.62 (n=4)

Microcrasis sp. Gulupa

2 ± 1.15 (n=2) 1.6 ± 1.08

(n=3) 1 7 6 9

Maracuyá 0,8 (n=1)

Trichopria sp.

Maracuyá 22.2 (n=1)

14.24 ± 14.90 (n=5) 2 14 9 13 Gulupa 12,2 ± 16.05 (n=4) Gulupa

Pentapria sp.

Maracuyá 22,2 (n=1)

14.4 ± 10.05 (n=14) 3 21 53 76

Gulupa 12,5 ± 9.12 (n=8)

Granadilla 5 ± 0.86 (n=2)

Curuba 23,1 ± 9.17 (n=3)

Total 14 70

Capitulo 3 65

Tabla 3-9. Número de parasitoides y especies recuperadas en los cuatro cultivos de pasiflora muestreados.

Cultivo Porcenta de parasitoidismo

total por cultivo

Número total de parasitoides por

cultivo

Porcentaje del número total de parasitoides por

cultivo

Especies de parasitoides

Maracuyá 20.63 ± 13.74 (n=7) 12 14 Aganaspis pelleranoi

Microcrasis sp.

Trichopria sp.

Pentapria sp.

Granadilla 5.41 ± 01.35 (n=4) 5 6 Aganaspis pelleranoi

Pentapria sp.

Gulupa 10.92 ± 11.60 (n=14) 64 76 Microcrasis sp.

Trichopria sp.

Pentapria sp.

Curuba 3.1 ± 9.17 (n=3) 3 4 Pentapria sp.

Total 84

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4. Conclusiones y recomendaciones

4.1 Conclusiones

Se caracterizaron síntomas y daños causados por la infestación de moscas Dasiops spp. en botones florales y frutos de cuatro especies de pasifloras cultivadas.

Se diseñó e implementó en condiciones propias de cada cultivo, una metodología para la

recuperación de parasitoides naturales de moscas del género Dasiops que infestan

botones florales y frutos de maracuyá, gulupa, granadilla y curuba.

En el cultivo de maracuyá (Passiflora edulis f. flavicarpa Degener 1932) (rango 0-1300

msnm) se recuperaron las especies: Aganaspis pelleranoi (Bretes, 1924) en D. inedulis

Steyskal 1980 que infesta botón floral, Microcrasis sp. Fischer, 1975 en Dasiops inedulis

Steyskal 1980 que infesta botón floral, Trichopria sp. Ashmead, 1893 en D. gracilis

Norrbom y McAlpine, 1996 que infesta fruto y Pentapria sp. Kieffer, 1905 en D. gracilis

Norrbom y McAlpine, 1996 que infesta fruto.

En el culitvo de gulupa (Passiflora edulis f. edulis Sims 1818) (rango 800 – 2200 msnm)

se recuperaron las especies: Microcrasis sp. Fischer, 1975 en D. gracilis Norrbom y

McAlpine, 1996 que infesta fruto, Trichopria sp. Ashmead, 1893 en D. gracilis Norrbom y

McAlpine, 1996 que infesta fruto y D. inedulis Steyskal 1980 que infesta botón, Pentapria

sp. Kieffer, 1905 en D. gracilis Norrbom y McAlpine, 1996 que infesta fruto y en

D. inedulis Steyskal 1980 que infesta botón.

En el cultivo de granadilla (Passiflora ligularis Juss 1805) (rango 1600 – 2200 msnm) se

recuperaron las especies: Aganaspis pelleranoi (Bretes, 1924) en D. yepezi Norrbom y

McAlpine, 1996 que infesta fruto y en D. inedulis Steyskal 1980 que infesta botón, y

Pentapria sp. Kieffer, 1905 en D. inedulis Steyskal 1980 que infesta botón.

En el culitvo de curuba (Passiflora tripartita var. mollissima Nielsen & Jorgensen 1988)

(rango 1800 – 3200 msnm) se recuperó la especie Pentapria sp. Kieffer, 1905 en

D. caustonae Norrbom y McAlpine, 1996 que infesta fruto.

El mayor porcentaje de parasitoidismo promedio lo presentó Aganaspis pelleranoi en el

cultivo de maracuyá con 18.45 ± 14.95 (n=6), y específico de 50% de parasitoidismo

sobre D. inedulis que infesta botón de maracuyá.

Pentapria sp. Kieffer, 1905 tuvo un mayor rango de hospederos: D. gracilis, D. inedulis y

D. caustonae.

Aganaspis pelleranoi se recuperó de las zonas de vida bh-PM y bh-MB. Microcrasis sp.

se recuperó de las zonas de vida bh-PM y bh-MB. Trichopria sp. se recuperó de las

Capitulo 3 75

zonas de vida bmh-PM, bh-PM y bh-MB. Pentapria sp. se recuperó de las zonas de vida

bmh-PM, bh-PM y bh-MB.

4.2 Recomendaciones Realizar estudios sobre la biología y hábitos de los parasitoides naturales en cultivo y

remanentes de ecosistemas naturales

Determinar el estadio de la larva del hospedero que parasita cada especie de parasitoide.

Establecer en campo trampas para la recuperación de parasitoides, las cuales pueden cubrirse con un tul para que puedan ingresar y salir parasitoides.

Realizar estudios del impacto del manejo convencional de los cultivos sobre la riqueza, abundancia y dinámica poblacional de los parasitoides naturales.

Realizar estudios sobre el impacto de las variaciones del clima en las poblaciones de moscas del género Dasiops y sus parasitoides naturales.

Fomentar entre los productores la conservación de ecosistemas naturales los cuales prestan servicios ecosistémicos a los cultivos.


A. Anexo: Claves para la detección de síntomas de botones florales y frutos de maracuyá, gulupa, granadilla y curuba infestados por especies del género Dasiops.

Nota: Tener en cuenta en muestreos que plantas con daño mecánico o con problemas

fitosanitarios causados por enfermedades o desnutrición, pueden presentar síntomas

similares en botones florales y frutos pero generalizados para la mayoría de estas

estructuras.

Capitulo 3 77

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