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Diagnóstico de Leucoptera coffeellum (Guérin-Méneville) (Lepidoptera:
Lyonetiidae) y sus parasitoides en el departamento de Antioquia
Gonzalo David Rueda
Universidad Nacional de Colombia
Facultad de Ciencias Agrarias, Departamento de Ciencias Forestales
Medellín, Colombia
2015
Diagnóstico de Leucoptera coffeellum (Guérin-Méneville) (Lepidoptera:
Lyonetiidae) y sus parasitoides en el departamento de Antioquia
Gonzalo David Rueda
Tesis presentada como requisito parcial para optar al título de:
Magister en Bosques y Conservación Ambiental
Director:
Ph. D. Pablo Benavides Machado
Co-director:
M. Sc. Oscar Efraín Ortega Molina
Línea de Investigación:
Entomología
Grupo de Investigación:
Manejo Integrado de Plagas, Cenicafé – Colciencias A1
Universidad Nacional de Colombia
Facultad de Ciencias Agrarias, Departamento de Ciencias Forestales
Medellín, Colombia
2015
Investigadores
Investigador principal:
Gonzalo David Rueda. Ing. Agrónomo.
Estudiante M. Sc. Bosques y Conservación Ambiental.
Director:
Pablo Benavides Machado. Ing. Agr. Ph. D.
Disciplina de Entomología. Cenicafé -FNC.
Codirector:
Oscar Efraín Ortega Molina. Biólogo Entomólogo. M. Sc.
Universidad Nacional de Colombia, Sede Medellín.
Asesores:
Esther Cecilia Montoya. Estadístico M. Sc.
Disciplina de Biometría. Cenicafé -FNC.
Luis Miguel Constantino. Biólogo M. Sc.
Disciplina de Entomología. Cenicafé -FNC.
Zulma Nancy Gil Palacio. Ing. Agr. Ph. D.
Disciplina de Entomología. Cenicafé -FNC.
A la Virgen del Carmen por
todas sus bendiciones
recibidas y por ayudarme a
cumplir un sueño.
A mi madre; Ana María
Rueda, por su profundo
amor, apoyo incondicional
en mi proceso de educación
y en todas las etapas de mi
vida.
A mis hermanos, sobrinos, y
a Viviana que llegó en el
momento justo de mi vida, a
todos muchas gracias por su
constante apoyo y confianza
en lo que hago.
Para todos ellos con todo mi
cariño y amor.
Agradecimientos
Al Comité Departamental de Cafeteros de Antioquia especialmente al Servicio de
Extensión por el gran apoyo logístico durante la fase de campo.
A los colaboradores y directivos de Cenicafé por la hospitalidad y ayuda que me
brindaron durante todo el desarrollo del proyecto.
A la Universidad Nacional de Colombia, por enseñarme el vasto mundo de la
investigación.
A la Cooperativa de Caficultores de Antioquia por su apoyo incondicional durante todo el
proceso de estudio.
A la Disciplina de Entomología. Cenicafé. Por su disposición, asesoría y
acompañamiento durante la investigación.
Pablo Benavides Machado. Disciplina de Entomología. Cenicafé. FNC.
Oscar Efraín Ortega Molina. Facultad de Ciencias. Universidad Nacional de Colombia.
Esther Cecilia Montoya Restrepo. Disciplina de Biometría. Cenicafé. FNC.
Luis Miguel Constantino Chuaire. Disciplina de Entomología. Cenicafé. FNC.
Christer Hansson. Museo de Entomología Universidad de Lund, Suecia.
Zulma Nancy Gil Palacio. Disciplina de Entomología. Cenicafé. FNC.
Rubén Darío Medina Rivera. Disciplina de Biometría. Cenicafé. FNC.
Andrés Mauricio López. Gestión de Recursos Naturales y Conservación. Cenicafé. FNC.
Audberto Quiroga Mosquera. Disciplina Mejoramiento Genético. Cenicafé. FNC.
Nelson Duque R. Disciplina de Agroclimatología. Cenicafé. FNC.
Luis Fernando Botero Franco. Director Ejecutivo. Comité de Cafeteros de Antioquia.
Rafael Ignacio Gómez Giraldo. Gerente. Cooperativa de Caficultores de Antioquia.
Diego Fernando López Idárraga. Líder de Extensión. Comité de Cafeteros de Antioquia.
León Gonzalo Ramos Arroyave. Servicio de Extensión. Comité de Cafeteros de
Antioquia.
Guillermo Antonio Correa Londoño. Facultad de Ciencias Agrarias. Universidad Nacional
de Colombia.
A todas aquellas personas que de algún modo contribuyeron y estuvieron relacionadas
con la realización de este estudio.
A todos Dios le pague por su su tiempo, dedicación, cumplimiento; por ser paciente y
entregarme parte de su experiencia para hacer de esta tesis un documento mejor.
Resumen y Abstract X
Resumen
El café es un producto de gran importancia económica y social para Colombia, siendo
Antioquia uno de los departamentos más productores y tradicionales. El minador de la
hoja del café, Leucoptera coffeellum, es una de las principales plagas del café en la
región neotropical. En Brasil, se han estimado perdidas en rendimiento hasta del 80%
por ataques de esta plaga, dado posiblemente por la baja presencia de parasitoides en el
cultivo, consecuencia del uso indiscriminado de insecticidas y herbicidas. En Colombia,
ha sido poco estudiado, debido a que los ataques han sido esporádicos. Con el propósito
de realizar un diagnóstico de L. coffeellum y sus parasitoides en el departamento de
Antioquia, se realizó esta investigación exploratoria donde se evaluó el porcentaje de
infestación de la plaga, así como el parasitoidismo natural, identificando especies de
parasitoides a través de un muestreo bietápico en más de 1.100 lotes cafeteros entre 2 y
5 años de edad, durante cuatro momentos entre los años 2013 y 2014. Se evaluaron 60
árboles por lote mediante un muestreo sistemático, se seleccionó una rama de la parte
media (unidad de muestreo) y se determinó el porcentaje de infestación por minador a
partir del número de hojas totales y minadas. Posteriormente se recolectaron hojas
infestadas en los árboles, a partir de las cuales se obtuvieron las minas activas y se
depositaron en recipientes durante 30 días en condiciones de laboratorio. Se calculó el
parasitoidismo natural con el número de parasitoides e individuos de minador que
emergieron. Finalmente se identificaron las especies de enemigos naturales con la
colaboración de especialistas internacionales. Los resultados mostraron promedios de
infestación de L. coffeellum inferiores al 2% y promedios de parasitoidismo que oscilaron
entre 58,0 y 88,8% en el departamento de Antioquia. Emergieron en total, 787
parasitoides del Orden Hymenoptera, familia Eulophidae, distribuidos en dos subfamilias:
Eulophinae y Entedoninae. Se identificaron siete especies: Closterocerus coffeellae,
Closterocerus lividus, Zagrammosoma multilineatum, Pnigalio sarasolai, Horismenus sp.,
Horismenus n. sp., y Apleurotropis n. sp., Estas dos últimas nuevas especies para
Colombia, y quizás para la ciencia. El controlador natural del minador de la hoja del café
XI Diagnóstico de Leucoptera coffeellum (Guérin-Méneville) (Lepidoptera: Lyonetiidae) y sus parasitoides en el departamento de Antioquia
más abundante fue C. coffeellae. Los resultados de esta investigación permiten concluir
que L. coffeellum se encuentra bajo control natural en el departamento de Antioquia. Se
debe proceder con una estrategia de Control Biológico por Conservación para su manejo
y no se debe recomendar el uso de insecticidas químicos.
Palabras clave: Coffea arabica, Colombia, Enemigos naturales, Minador de la hoja del
café, Control natural, Control Biológico por Conservación.
Resumen y Abstract XII
Abstract
Coffee is of great importance, economically and socially, for Colombia. Antioquia is one
of the largest and most traditional Colombian coffee departments. Coffee Leaf Miner,
Leucoptera coffeellum, is one of the main insect coffee pests in the Neotropics. In Brazil,
the losses caused by this pest have been estimated in 80% yield decrease, due possibly
to the low presence of natural enemies as a result of the indiscriminated use of
insecticides and herbicides. In Colombia, since the damages caused by this insect have
been sporadic, diagnosis in the field has been barely pursued. This exploratory research
was carried out in order to diagnose L. coffeellum and its parasitoids in the department of
Antioquia. We evaluated the pest´s infestation levels, and so far the natural parasitism,
identifying the species of the parasitoids, through a bietapic sampling performed in more
tan 1,100 coffee crops between the ages of 2 and 5 years, during four moments between
2013 and 2014. We evaluated 60 coffee trees per crop through a systematic sampling,
selecting a branch from the middle of the tree (sampling unit) and calculating the
infestation level taking the number of infested and total leaves. Furthermore, infested
coffee leaves were taken from the coffee trees, and then active mines were deposited
during 30 days in closed recipients in lab conditions. We calculated the natural parasitism
using the total number of parasitoids and individuals of Coffee Leaf Miner emerged.
Finally, the natural enemies’ species were identified by international specialists. The
results indicated an average of L. coffeellum infestation level under 2%, and parasitism
levels over between 58.0 and 88.8% in the department of Antioquia. In total, 787
parasitoid individuals emerged, all belonged to the Order Hymenoptera, family
Eulophidae, and comprised in two dos subfamilies: Eulophinae and Entedoninae. Seven
parasitoid species were identified: Closterocerus coffeellae, Closterocerus lividus,
Zagrammosoma multilineatum, Pnigalio sarasolai, Horismenus sp., Horismenus n. sp.,
and Apleurotropis n. sp. These last two new species for Colombia, and perhaps for
science. The most abundant natural enemy of Coffee Leaf Miner was the species C.
coffeellae. The results here obtained allowed to conclude that L. coffeellum is under total
natural control in the department of Antioquia. An strategy of Conservation Biological
Control must follow the control of this insect pest, and therefore, no chemical control
should be recommended.
XIII Diagnóstico de Leucoptera coffeellum (Guérin-Méneville) (Lepidoptera: Lyonetiidae) y sus parasitoides en el departamento de Antioquia
Key words: Coffea arabica, Colombia, Natural enemies, Coffee leaf miner, Natural
control, Conservation Biological Control.
Contenido XIV
Contenido
Pág.
Resumen .......................................................................................................................... X
Lista de figuras ............................................................................................................ XVI
Lista de Tablas........................................................................................................... XVIII
Introducción ..................................................................................................................... 1
1. Objetivos ................................................................................................................... 4 1.1 Objetivo general ............................................................................................... 4
1.1.1 Objetivos específicos ............................................................................ 4
2. Revisión de literatura ............................................................................................... 5 2.1 El minador de la hoja del café Leucoptera coffeellum ...................................... 5
2.1.1 Descripción taxonómica ........................................................................ 5 2.1.2 Distribución geográfica .......................................................................... 6 2.1.3 Biología y hábitos .................................................................................. 6 2.1.4 Importancia económica y daños ............................................................ 8 2.1.5 Manejo integrado ................................................................................... 9
2.2 Parasitoides de L. coffeellum ......................................................................... 10 2.3 Diversidad y conservación ............................................................................. 11 2.4 Índices de diversidad ..................................................................................... 12
3. Materiales y métodos ............................................................................................. 15 3.1 Área de estudio y muestreo ........................................................................... 15 3.2 Infestación por L. coffeellum en el departamento de Antioquia ...................... 16 3.3 Parasitoidismo de L. coffeellum en el departamento de Antioquia ................. 19 3.4 Análisis estadístico ........................................................................................ 19
4. Resultados y discusión .......................................................................................... 21 4.1 Área de estudio y muestreo ........................................................................... 21 4.2 Infestación por L. coffeellum en el departamento de Antioquia ...................... 23 4.3 Parasitoidismo de L. coffeellum en el departamento de Antioquia ................. 31
5. Conclusiones .......................................................................................................... 46
6. Recomendaciones .................................................................................................. 47
A. Anexo: Análisis estadístico para la evaluación del tercio medio y superior del arbusto ........................................................................................................................... 48
B. Anexo: Análisis estadístico para la evaluación de lotes de café en crecimiento y en producción…………………………………………………………………………………..49
C. Anexo: Análisis estadístico de infestación por L. coffeellum primer muestreo. .. 50
XV Diagnóstico de Leucoptera coffeellum (Guérin-Méneville) (Lepidoptera: Lyonetiidae) y sus parasitoides en el departamento de Antioquia
D. Anexo: Análisis estadístico de infestación por L. coffeellum segundo muestreo.51
E. Anexo: Análisis estadístico de infestación por L. coffeellum tercer muestreo. .. 52
F. Anexo: Análisis estadístico de infestación por L. coffeellum cuarto muestreo. . 53
G. Anexo: Mapa de infestación por L. coffeellum primer muestreo. ........................ 54
H. Anexo: Mapa de infestación por L. coffeellum segundo muestreo. ..................... 55
I. Anexo: Mapa de infestación por L. coffeellum tercer muestreo. ........................... 56
J. Anexo: Mapa de infestación por L. coffeellum cuarto muestreo. ......................... 57
Bibliografía .................................................................................................................... 58
Contenido XVI
Lista de figuras Pág.
Figura 2-1. Ciclo de vida de L. coffeellum. A. Adulto. B. Huevo eclosionado y larva formando la mina. C. Larva sana. D. Larva ectoparasitada. E. Larva endoparasitada, nótese la coloración oscura. F. Pupa cubierta con hilos de seda en forma de “X”. Fotografías: L. M. Constantino. ......................................................................................... 7
Figura 3-1. Metodología para el diagnóstico de L. coffeellum y sus parasitoides. A. Departamento de Antioquia. B. Distritos y fincas. C. Lote. D. Árbol de café (TS: tercio superior, TM: tercio medio, TI: tercio inferior). E. Evaluación de la rama productiva del tercio medio. F. Hojas infestadas por minador. G. Minas activas. H. Evaluación de parasitoides. I. Identificación de parasitoides. Fotografías: G. David Rueda. .................. 18
Figura 4-1. Evaluación de hojas infestadas por L. coffeellum......................................... 22
Figura 4-2. Intervalo, con un coeficiente de confianza del 95%, para el porcentaje promedio de infestación de L. coffeellum en el departamento de Antioquia. ................... 24
Figura 4-3. Mínimos y máximos del porcentaje de infestación por L. coffeellum en distritos cafeteros muestreados en Antioquia. A. Mayo de 2013. B. Septiembre de 2013. ....................................................................................................................................... 26
Figura 4-4. Mínimos y máximos del porcentaje de infestación por L. coffeellum en distritos cafeteros muestreados en Antioquia. A. Enero de 2014. B. Mayo de 2014. ...... 27
Figura 4-5. Daños por L. coffeellum en lotes con mal manejo de arvenses. A. Lote con pastos Brachiaria sin cobertura de arvenses nobles. B. Alta infestación por minador con daños viejos en las ramas del tercio medio de la planta. C y D. Daños en más del 50 y 90% de lámina foliar, respectivamente. .......................................................................... 29
Figura 4-6. A Daños por L. coffeellum en lotes con control no selectivo de arvenses (aplicación generalizada de herbicidas). B. Lotes con cubrimiento selectivo de arvenses nobles en las calles, con bajos niveles de infestación por minador. ................................ 29
XVII Diagnóstico de Leucoptera coffeellum (Guérin-Méneville) (Lepidoptera: Lyonetiidae) y sus parasitoides en el departamento de Antioquia
Figura 4-7. Altitud de fincas evaluadas con daños por L. coffeellum en el departamento de Antioquia. .................................................................................................................. 30
Figura 4-8. Especies de parasitoides de L. coffeellum en el departamento de Antioquia. A. Zagrammosoma multilineatum ♂. B. Zagrammosoma multilineatum ♀. C. Pnigalio sarasolai ♂. D. Pnigalio sarasolai ♀. E. Closterocerus coffeellae ♂. F. Closterocerus coffeellae ♀. G. Closterocerus lividus ♂. H. Closterocerus lividus ♀. I. Horismenus sp (Ashmead, 1904). ♂. J - K. Horismenus n. sp., ♂. L. Apleurotropis n. sp., ♂. ............... 33
Figura 4-9. Intervalo, con un coeficiente de confianza del 95%, para el porcentaje promedio de parasitoidismo de L. coffeellum en el departamento de Antioquia. ............. 35
Figura 4-10. Abundancia relativa de las especies de parasitoides de L. coffeellum en el departamento de Antioquia. ........................................................................................... 36
Figura 4-11. Abundancia de parasitoides de L. coffeellum en las subregiones cafeteras de Antioquia. .................................................................................................................. 37
Figura 4-12. Abundancia y riqueza de especies de parasitoides de L. coffeellum en el departamento de Antioquia. ........................................................................................... 39
Figura 4-13. Número de especies presentes en los muestreos de L. coffeellum en el departamento de Antioquia. ........................................................................................... 40
Figura 4-14. Curva de acumulación de especies para los muestreos. A. Mayo de 2013. B. Septiembre de 2013. .................................................................................................. 41
Figura 4-15. Curva de acumulación de especies para los muestreos. A. Enero de 2014. B. Mayo de 2014. ........................................................................................................... 42
Figura 4-16. Dendograma de similitud para los parasitoides de L. coffeellum hallados en los diferentes muestreos en el departamento de Antioquia. A. Jaccard. B. Sorensen. C. Morisita-Horn. ................................................................................................................. 44
Figura 4-17. Nuevos registros de parasitoides de L. coffeellum en el departamento de Antioquia. A. Horismenus n. sp., ♂. B. Apleurotropis n. sp., ♂. ..................................... 45
Contenido XVIII
Lista de Tablas
Pág. Tabla 3-1. Estructura cafetera del departamento de Antioquia……………………………15 Tabla 4-1. Participación de las subregiones cafeteras de Antioquia en los muestreos…21 Tabla 4-2. Estadísticas descriptivas para la variable porcentajes de infestación por L. coffeellum durante los cuatros muestreos en el departamento de Antioquia…………….24 Tabla 4-3. Parasitoides eulófidos de Antioquia……………………………………………...31 Tabla 4-4. Estadísticas descriptivas para la variable porcentajes de parasitoidismo de L. coffeellum durante los muestreos en el departamento de Antioquia……………………...34 Tabla 4-5. Índices de diversidad, dominancia, riqueza y equidad para las especies de eulófidos identificados en el departamento de Antioquia…………………………………..38
Introducción
Según la Federación Nacional de Cafeteros de Colombia, el cultivo de café (Coffea
arabica L. (Rubiaceae)) es dinamizador de la economía del país, se produce en más de
la mitad de los municipios (592), el área cultivada es de 974 mil hectáreas; en torno al
cultivo que se desarrolla principalmente en pequeñas fincas, se ha constituido un tejido
social único y del cual dependen más de 500 mil familias (FNC 2013). Por tanto,
cualquier problema que lo afecte es de especial importancia para la economía,
sostenibilidad ambiental y social del país. La zona cafetera colombiana se encuentra
localizada en las laderas de las cordilleras que atraviesan al país de sur a norte; cubre
desde 1° a 10° de latitud norte, y dentro de la faja altitudinal de 1.000 a 2.000 msnm, con
temperaturas óptimas para el crecimiento del cultivo entre 19 y 21 °C, precipitación 2.000
a 2.500 mm, y un brillo solar entre 1.600 y 1.800 horas al año (Arcila et al. 2007).
Leucoptera coffeellum (Guérin-Méneville, 1842) (Lepidoptera: Lyonetiidae) comúnmente
llamada minador de la hoja del café, es considerada una de las plagas más graves para
el café en la región neotropical (Green 1984), debido a que cuando sus poblaciones
alcanzan a convertirse en plaga, las defoliaciones pueden ser superiores al 67%, por lo
tanto, las mermas en la producción pueden ser hasta del 52% (Souza & Reis 1992). Los
mismos autores, señalan que en Brasil, en el Estado de Sao Paulo, los ataques por
minador, causaron reducciones hasta del 37% de la producción, igualmente mencionan
que en el Estado de Espíritu Santo, el nivel de defoliación fue superior al 50% y las
reducciones en la producción hasta del 80%. Los daños en la planta son producidos por
la larva al perforar la parte superior de la epidermis de la hoja y penetrar el mesófilo,
alimentándose del tejido de empalizada; las lesiones que se forman entre la epidermis,
son también llamadas galerías o minas (Parra 1985), (Bustillo 2008).
De acuerdo con Bustillo (2008) y Cárdenas (1991), L. coffeellum en Colombia, afecta
cultivos de todas las edades, a plena exposición solar y bajo sombrío regulado, se
Introducción 2
distribuye en las tres cordilleras, con temperaturas superiores a 17 °C y humedad relativa
mayor al 70%, las poblaciones crecen rápidamente a temperaturas mayores de 22 °C y
en cafetales situados por debajo de 1.300 msnm. Sin embargo, durante los últimos 6
años se han registrado ataques de este insecto en localidades ubicadas entre los 1.500 y
1.700 msnm (Constantino et al. 2011).
Frente a un escenario de cambio climático (Walther et al. 2002; Ghini et al. 2008b); L.
coffeellum podría convertirse en una plaga importante para el país (Constantino et al.
2011) en ausencia de sus enemigos naturales, con posibilidades de que sus poblaciones
alcancen niveles de daño económico en los cafetales (Hamada et al. 2006; Ghini et al.
2008a; Ghini et al. 2008b; Assis et al. 2012), debido a que la región andina del país es
considerada como uno de los ecosistemas más vulnerables al cambio climático (IDEAM
2007).
El daño que ocasiona L. coffeellum ha sido estudiado en países productores como Brasil
y México (Carvalho et al. 2004; Guerreiro-Filho 2006; Neves et al. 2006; De la Mora et al.
2008; Lomelí-Flores et al. 2009; Malo et al. 2009; Alves et al. 2011). Contrario a lo que
ocurre en Brasil, la abundancia de parasitoides en Colombia posiblemente ha evitado que
el minador se convierta en plaga clave, evitando así perdidas en la producción hasta del
80% (Souza & Reis 1992).
Los parasitoides del minador han sido estudiados en varias partes de mundo. Bigger
(1973) en África norte de Tanzania registró seis especies de parasitoides pertenecientes
a las familias Eulophidae, Braconidae y Encyrtidae para la especie Leucoptera caffeina.
Barrera (2008) en América tropical registró 20 morfoespecies de parasitoides de
himenópteros, siendo los eulófidos los más comunes. En México, Lomelí-Flores et al.
(2009) encontraron una gran diversidad de parasitoides, 22 especies de Eulophidae, y
dos especies de Braconidae, encontrando que los endoparásitos son más abundantes
que los ectoparásitos. En Colombia, Constantino et al. (2011), mencionan 16 especies,
indicando la gran diversidad de parasitoides presentes en el país. Pereira et al. (2007),
Lomelí-Flores et al. (2009), indican que la dinámica de población del minador,
principalmente la etapa de larva, son afectadas por la presencia de parasitoides. Sin
embargo, en Colombia el excesivo control de arvenses ha conllevado a una mayor
3 Diagnóstico de Leucoptera coffeellum (Guérin-Méneville) (Lepidoptera: Lyonetiidae) y sus parasitoides en el departamento de Antioquia
incidencia de L. coffeellum (Cárdenas 1991), debido a que en campo, los adultos se
alimentan del néctar producida por muchas de estas (Bustillo 2008), aparte las arvenses
influyen en la diversidad y abundancia de los parasitoides, dado que hospedan y
mantienen un conjunto de artrópodos benéficos que ayudan a regular poblaciones de
plagas (Altieri et al. 1999; Arcila et al. 2007; Pereira et al. 2007). De otro lado, el uso
indiscriminado de insecticidas químicos de amplio espectro, eliminan los parasitoides e
incrementan las poblaciones de L. coffeellum por encontrarse protegidas entre las hojas
infestadas, además de causar problemas de resistencia en la plaga (Fragoso et al.
2002a; Fragoso et al. 2002b; Fragoso et al. 2003; Ambrogi et al. 2006; Fernandes et al.
2010). En Brasil por ejemplo existen cerca de 94 productos comerciales recomendados
para su control, que corresponden a 30 ingredientes activos de los cuales el 36% y 17%
corresponden a la clase toxicológica I y II respectivamente (Ministério da Agricultura,
Pecuaria e Abastecimiento do Brasil. 2014).
Las experiencias de manejo de L. coffeellum en el país son escasas, y se basan en la
aspersión de insecticidas químicos organofosforados y piretroides, sin tener en cuenta el
impacto ambiental o efecto sobre la fauna benéfica asociada al cultivo. No existe
información sobre la composición de parasitoides, fundamental en el control biológico de
este insecto plaga. Por tanto, se propuso en el presente trabajo de investigación
contribuir al conocimiento y diagnóstico de L. coffeellum y sus parasitoides en el
departamento de Antioquia, a partir de la determinación de los porcentajes de infestación
y parasitoidismo natural de la plaga y la caracterización de la composición de sus
parasitoides.
Como hipótesis se plantearon las siguientes: a) el porcentaje de incidencia de L.
coffeellum en cultivos de café en Antioquia no supera el 30% y b) existen especies no
registradas de parasitoides de L. coffeellum en el departamento de Antioquia.
Frente a este escenario se espera en Colombia evitar la dependencia a productos
químicos y optar por medidas de protección y conservación de los parasitoides del
minador, contribuyendo de esta forma a la economía del caficultor y la protección del
medio ambiente y la sostenibilidad del agroecosistema cafetero.
1. Objetivos
1.1 Objetivo general
Realizar un diagnóstico de Leucoptera coffeellum (Guérin-Méneville) (Lepidoptera:
Lyonetiidae) y sus parasitoides en el departamento de Antioquia.
1.1.1 Objetivos específicos
Determinar los porcentajes de infestación de L. coffeellum en el departamento de
Antioquia.
Caracterizar la composición de parasitoides de L. coffeellum en el departamento
de Antioquia.
2. Revisión de literatura
2.1 El minador de la hoja del café Leucoptera coffeellum
Leucoptera coffeellum (Guérin-Méneville, 1842), es considerada una de las principales
plaga en la mayoría de las regiones cafeteras de América, causando pérdidas
significativas en la producción (Bacca et al. 2006; Bustillo 2008). Es una especie
monófaga, debido a que sólo es capaz de atacar plantas de café (Cantor & Cárdenas
2001; Caixeta et al. 2004). Tal vez su adaptación especifica se deba a los estímulos que
ofrece la cafeína al actuar en sinergia con otros compuestos para favorecer la puesta de
sus huevos (Magalhâes et al. 2008). Tiene una mayor preferencia por plantas sanas
(Teodoro et al. 2009). Su nombre de minador se debe a la capacidad que tiene de formar
minas o galerías en la epidermis de la hoja en su estado de larva (Caixeta et al. 2004;
Bustillo 2008).
2.1.1 Descripción taxonómica
Varios autores han discutido la validez del nombre científico del minador del café L.
coffeellum, pero se ha llegado a la conclusión de que ni el género Perileucoptera ni la
especie coffeella son apropiados (Cantor & Cárdenas 2001).
Ubicación taxonómica de L. coffeellum.
Clase: Insecta
Orden: Lepidoptera
Familia: Lyonetiidae
Género: Leucoptera
Especie: L. coffeellum, Guérin-Méneville 1842.
Revisión de literatura 6
Al insecto se le conoce comúnmente como: Minador de la hoja del café (en español),
Bicho mineiro do café (en portugués) y coffee leaf miner (en inglés) (Cantor & Cárdenas
2001). Sinonimia: Elachista coffeella (Guérin-Méneville) 1842, Leucoptera coffeella
(Guérin-Méneville) 1895, Perileucoptera coffeella (Guérin-Méneville) (Vega et al. 2006;
Bustillo 2008).
2.1.2 Distribución geográfica
L. coffeellum es una especie de amplia distribución en la región neotropical (Cantor &
Cárdenas 2001; Barrera 2008; Hill 2008; Constantino et al. 2011). Existen otras tres
especies que se alimentan de las hojas del café en África, L. meyricki (Ghesquiére,
1940), L. coma (Ghesquiére, 1940), L. caffeina (Washbourn, 1940), la única registrada en
Asia es L. caffeina (Bigger 1973; Guerreiro-Filho 2006; Vega et al. 2006; Bustillo 2008;
Hill 2008).
2.1.3 Biología y hábitos
Las hojas minadas son una forma de herbivoría de insectos endófagos, tal es el caso de
L. coffeellum (Sinclair & Hughes 2010). Su cría y reproducción se favorecen
notablemente durante las épocas secas (Perthuis et al. 2005). Sin embargo, su incidencia
ocurre durante todos los meses del año (De Paiva Custódio et al. 2009). Su biología y
hábitos han sido ampliamente estudiados por varios autores, en América (Barrera 2008),
en Brasil (Parra 1985; Guerreiro-Filho 2006; Barrera 2008) y Colombia (Cárdenas 1991;
Bustillo 2008).
L. coffeellum es un microlepidóptero (Figura 2-1 A) de hábitos crepusculares, presenta
dimorfismo sexual, con una relación de sexos 1:1, de color blanco plateado, antenas
filiformes más largas que el cuerpo, las alas anteriores presentan los márgenes anales
flecosos y una mancha o anillo negro rodeado de un halo amarillo brillante (Cárdenas
1991; Bustillo 2008). Un día después de la emergencia, los adultos se aparean y dos días
después de la cópula, la hembra inicia la oviposición (Cárdenas 1991; Michereff et al.
7 Diagnóstico de Leucoptera coffeellum (Guérin-Méneville) (Lepidoptera: Lyonetiidae) y sus parasitoides en el departamento de Antioquia
2004; Guerreiro-Filho 2006), con preferencia en las hojas maduras de la parte media e
inferior de la planta (Barrera 2008). El apareamiento es diurno (Michereff et al. 2007). Su
ciclo de vida, en función de los cambios de temperatura, varía entre 30 a 45 días (Bustillo
2008) y 25 a 75 días (Barrera 2008).
Figura 2-1. Ciclo de vida de L. coffeellum. A. Adulto. B. Huevo eclosionado y larva formando la mina. C. Larva sana. D. Larva ectoparasitada. E. Larva endoparasitada, nótese la coloración oscura. F. Pupa cubierta con hilos de seda en forma de “X”. Fotografías: L. M. Constantino.
El huevo tiene un aspecto gelatinoso (Figura 2-1 B), de forma ovalada y translúcida, son
puestos en forma aislada en los espacios internervales sobre la haz de las hojas o
depositado en grupo de hasta siete (Cárdenas 1991; Barrera 2008; Constantino et al.
2011). La duración del estado de huevo es de 6 a 10 días (Bustillo 2008).
Después de la emergencia, las larvas penetran en el tejido de la hoja por la parte inferior
del huevo (Guerreiro-Filho 2006). Sin la posibilidad de moverse a otra hoja para continuar
su alimentación (Reis Junior et al. 2000a). Es de forma ahusada con anillos muy notorios
y más ancha hacia la cabeza (Figura 2-1 C, D y E); puede llegar a medir hasta 4 mm de
longitud (Cárdenas 1991). Pasa por cuatro estadios larvales, cuyo estado dura entre 16 a
Revisión de literatura 8
26 días (Bustillo 2008). La alta temperatura y humedad relativa acortan su estado larval
(Parra 1985).
Después del cuarto estadio, la larva empupa sobre las hojas construyendo previamente
un capullo blanco con hilos de seda en forma de equis (X) en el envés de la hoja (Figura
2-1 F), durante los cuales es invulnerable a los insecticidas, pero no a sus enemigos
naturales (Cárdenas 1991), el estado dura cerca de 14 días y generalmente la mayoría
se encuentran en el tercio inferior de la planta (Bustillo 2008). Las temperaturas entre 27
y 30 °C son las más favorables para su desarrollo (Parra 1985).
2.1.4 Importancia económica y daños
El daño que ocasiona L. coffeellum en el cultivo de café ha sido estudiado en países
productores como Brasil y México (Carvalho et al. 2004; Guerreiro-Filho 2006; Neves et
al. 2006; De la Mora et al. 2008; Lomelí-Flores et al. 2009; Malo et al. 2009; Alves et al.
2011).
En Colombia los ataques son comunes en cultivos de café localizados a bajas altitudes
(< 1.300 msnm), caracterizadas por ser cálidas y favorecido por densidades de siembra
menores de 7.500 árboles por hectárea, manejo inadecuado de arvenses y uso
indiscriminado de agroquímicos (Cárdenas 1991; Bustillo 2008; Constantino et al. 2011).
Según Meireles et al. (2001), Caixeta et al. (2004), De Paiva Custódio et al. (2009), Alves
et al. (2011) hacen relación al ataque de la plaga debido a situaciones de nutrición y
estrés hídrico en la planta.
Una sola larva consume entre 1,0 y 2,0 cm2 de área foliar (Cárdenas 1991; Constantino
et al. 2011). Al concurrir varias en una sola mina pueden causar el necrosamiento hasta
de un 90% de la hoja (Cárdenas 1991). Se estima que una pérdida del 61% de las hojas
causa una reducción del 70% de materia seca en el tronco, 60% en las raíces y 50% de
la actividad fotosintética en el resto de las hojas (Bustillo 2008). Neves et al. (2006)
encontraron que rangos del 26-36% del área foliar dañada causan efectos negativos en
la fisiología de la planta. Vega et al. (2006) registraron pérdidas de hasta el 50% en Brasil
y 40% en Puerto Rico. En Ecuador, registran defoliaciones entre 70 y 90% en C. arabica
9 Diagnóstico de Leucoptera coffeellum (Guérin-Méneville) (Lepidoptera: Lyonetiidae) y sus parasitoides en el departamento de Antioquia
y de 30 a 40% en C. canephora, y en Brasil las defoliaciones del 94 al 95% causaron una
reducción en el rendimiento del 68 al 80% (Barrera 2008). Souza & Reis (1992), Scalon
et al. (2011) han estimado que las pérdidas en rendimiento producidas por ataques del
minador pueden llegar hasta el 80% donde no existe control de la plaga. Considerando a
L. coffeellum como una plaga clave en muchos países productores particularmente Brasil
(Souza & Reis 1992; Fragoso et al. 2002a; Carvalho et al. 2004; Guerreiro-Filho 2006;
Michereff et al. 2007; Bacca et al. 2008; Alves et al. 2011).
Según Constantino et al. (2011) consideran como Umbral de Daño Económico
porcentajes mayores al 20% de hojas minadas para cultivos de primera cosecha
(menores de 2 años), en otras condiciones del cultivo, el umbral estimado es del 30%.
Cárdenas (1991), Parra et al. (1995) consideran el 25% en lotes en producción. Neves et
al. (2006), establecieron los niveles de daño en tres intervalos 0 a 25%, 26 a 36% y
>37% encontrando que el control del insecto debe estar por debajo de 26 a 36% del área
foliar dañada.
2.1.5 Manejo integrado
El manejo de L. coffeellum se basa en el uso de una serie de medidas de control
tendientes a reducir las poblaciones de la plaga a niveles que no causen daño económico
en el cultivo, estas medidas deben ser compatibles con el agroecosistema.
Control cultural: se refiere al uso de distancias de siembra adecuadas, ya que al
minador le favorecen las densidades de siembra menores de 7.500 árboles/ha (Cárdenas
1991).
Control biológico por conservación: está orientada hacia un aumento de la
abundancia y la diversidad de parasitoides, a partir de un manejo adecuado de plantas
arvenses con el objetivo aumentar la presencia de fauna benéfica (Cárdenas 1991; Altieri
et al. 1999; Benavides et al. 2013).
Control genético: consiste en el uso de variedades resistentes o tolerantes al minador
(Mondego et al. 2005; Ramiro et al. 2006). Algunos materiales de estos son C.
Revisión de literatura 10
stenophylla, C. salvatrix, C. dewevrei, C. congensis cv. Bangelan, C. brevipes, C. liberica,
C. eugenioides, C. kapakata y C. racemosa (Guerreiro-Filho & Mazzafera 2000; Melo et
al. 2006).
Control biológico: se fundamenta en el uso de organismos vivos como parasitoides
(Melo et al. 2007; Lomelí-Flores 2010; Da Palma-Santos & Pérez-Maluf 2010),
depredadores principalmente Polistes spp., Polybia spp., y Omicron sp. (Hymenoptera:
Vespidae) (Cárdenas 1991; Bustillo 2008; Constantino et al. 2011). Scalon et al. (2011)
encontraron que las avispas depredadoras son las responsables de la muerte de 25 a
50% de las larvas de minador. Fernandes et al. (2009) señalan que el aumento en las
densidades de avispas dependen de los niveles poblacionales de L. coffeellum. Otros
organismos patógenos empleados en el control biológico son Beauveria bassiana y
Metarhizium anisopliae (Cárdenas 1991; Constantino et al. 2011). Reis Junior et al.
(2000b) sugieren que los programas de control biológico de L. coffeellum deben basarse
en el conocimiento de las interacciones tróficas, al demostrar que los parasitoides y
depredadores interactúan negativamente.
Control químico: se usa cuando L. coffeellum ha alcanzado el Umbral de Daño
Económico y no existe otra forma de impedir el daño al cultivo. Sin embargo, la
dependencia de los insecticidas de amplio rango de acción han causado efectos
negativos en otras poblaciones de organismos y la contaminación del agroecosistema
(Fragoso et al. 2002a). Según Fragoso et al. (2001), Carvalho et al. (2004) y Bacci et al.
(2006) indican que los productos químicos son eficientes contra el minador pero, al
mismo tiempo, son tóxicos para las avispas depredadoras y parasitoides, el uso de
insecticidas organofosforados ha llevado a la aparición de insectos resistentes en Brasil
(Fragoso et al. 2003; Ecoli et al. 2010).
2.2 Parasitoides de L. coffeellum
Los parasitoides del minador han sido estudiados en varias partes de mundo. Bigger
(1973) en África norte de Tanzania registró seis especies (Apanteles bordagei,
Cirrospilus variegatus, Achrysocharis ritchiei, Elasmus leucopterae, Ageniaspis sp. y
Pediobius coffeicola) en el control natural de L. meyricki y L. caffeina.
11 Diagnóstico de Leucoptera coffeellum (Guérin-Méneville) (Lepidoptera: Lyonetiidae) y sus parasitoides en el departamento de Antioquia
En América tropical, Barrera (2008) registró 20 morfoespecies, siendo Eulophidae los
más comunes y en orden de abundancia (Pnigalio, Closterocerus y Zagrammosoma).
En México, se encontraron 22 especies de Eulophidae (Cirrospilus spp., Closterocerus
spp., C. cinctipennis, Elachertus spp., Horismenus spp., Miotropis sp., Neochrysocharys
spp., N. arvensis, N. chalybea, N. formosa, Pnigalio spp., P. sarasolai De Santis,
Zagrammosoma lineacticeps, Z. multilineatum) y dos especies de Braconidae,
encontrando que los endoparasitoides son más abundantes que los ectoparasitoides
(Lomelí-Flores et al. 2009).
En Brasil, Melo et al. (2007), Da Palma-Santos & Pérez-Maluf (2010) registraron seis
especies (Cirrospilus neotropicus, C. coffeellae, Horismenus aeneicollis,
Neochrysocharys coffeae, Stiropius sp1, Stiropius sp2). Ecoli et al. (2010), Pereira et al.
(2007) registraron cuatro especies (Horismenus sp., C. coffeellae, Centistidea striata y
Orgilus niger). Pereira et al. (2007) indica además que estos parasitoides se encontraron
emergiendo también de pupas. Amaral et al. (2010) registraron cuatro especies la
mayoría Braconidae (Orgilus niger, Stiropius reticulatus, Centistidea atriata y Horismenus
spp.). En el mismo país, Reis Junior et al. (2000b) registraron ocho especies (Mirax sp.,
Colastes sp., Horismenus sp., Closterocerus., Proacrias sp., Eubadizon sp., Cirrospilus
sp. y Tetrastichus spp.).
En Colombia, las poblaciones de minador son reguladas naturalmente por 16 especies
(Achrysocharoides sp., Aprostocetus sp., Cirrospilus sp., Chrysocharis sp., Chrysocharis
livida., C. coffeellae., C. lividus., Eulophus sp., Elachertus sp., Horismenus cupreus.,
Pnigalio sarasolai., Tetrastichus sp., Z. multilineatum., Z. zebralineatum y Proacrias
coffeae) (Constantino et al. 2011). Cárdenas (1991), Bustillo (2008) registraron seis (C.
coffeellae., Horismenus sp., Pnigalio sp., Chrysocharis sp., Zagrammosoma sp. y
Tetrastichus sp.) y siete especies (C. coffeellae., Horismenus sp., P. sarasolai., Z.
zebralineatum., Elachertus sp., Aprostocetus y Chrysocharis sp.) respetivamente, todos
pertenecientes a la familia Eulophidae.
2.3 Diversidad y conservación
Según Perfecto et al. (2007), en América Latina el café ha sido tradicionalmente cultivado
bajo el dosel de diversos árboles de sombra, lo que ha representado una matriz de alta
Revisión de literatura 12
calidad que ha contribuido a mantener la estabilidad ecológica en muchas regiones,
promoviendo la abundancia y diversidad de enemigos naturales y demostrando ser
importante para la conservación de la biodiversidad.
Probablemente la reaparición de L. coffeellum en algunos cultivos de café, se debe a la
simplificación de los agroecosistemas cafeteros (Nestel 1995; De la Mora et al. 2008),
debido a que éstos promueven una mayor abundancia y diversidad de enemigos
naturales, particularmente parasitoides (Perfecto et al. 2007; Teodoro et al. 2009), al
favorecer la depredación y parasitoidismo de larvas (Borkhatoria et al. 2006; De la Mora
et al. 2008; Amaral et al. 2010; Lomelí-Flores et al. 2010; Philpott et al. 2010;
Vandermeer et al. 2010). En Lomelí-Flores et al. (2010) observaron que el sombrío
disminuye la temperatura ambiente y, a la vez, afecta la supervivencia del minador, la
oviposición y el tiempo de desarrollo. Paradójicamente Bacca et al. (2012) muestra que la
reducción de la temperatura favoreció la infestación de la plaga. Cárdenas (1991),
Gusmâo et al. (2000), Fragoso et al. (2001), Fragoso et al. (2002a), Mendonςa et al.
2005, Bustillo (2008), Lomelí-Flores et al. (2009), Ecoli et al. (2010), Fernandes et al.
(2010) y Constantino et al. (2011) sugieren que las poblaciones de L. coffeellum se han
vuelto plaga debido al uso generalizado de plaguicidas, al eliminar sus enemigos
naturales principalmente parasitoides y depredadores.
Como un aporte a la conservación de enemigos naturales de L. coffeellum en el
agroecosistema cafetero sugieren la diversificación con plantas arvenses previamente
seleccionadas como proveedores de alimento, permitiendo así la constitución de una
diversidad funcional orientada al manejo ecológico rico en néctar y polen (Amaral et al.
2010; Rezende et al. 2011). También Altieri et al. (1999), consideran que las arvenses
son un componente importante de los agroecosistemas al afectar positivamente la
dinámica y biología de los insectos benéficos.
2.4 Índices de diversidad
Según Ludwing & Reynolds (1991), Moreno (2001), Villarreal et al. (2006), existen varios
índices para medir la diversidad, cada uno ligado al tipo de información que se desea
analizar.
13 Diagnóstico de Leucoptera coffeellum (Guérin-Méneville) (Lepidoptera: Lyonetiidae) y sus parasitoides en el departamento de Antioquia
Índice de Shannon - Wiener: Asume que todas las especies están representadas en las
muestras; indica que tan uniformes están representadas las especies (en abundancia)
teniendo en cuenta todas las especies muestreadas (Villarreal et al. 2006).
Índice de Simpson: Está basado en la dominancia, y es un parámetro inverso al
concepto de uniformidad o equidad de la comunidad. Esta fuertemente influenciado por la
importancia de las especies más dominantes. Muestra la probabilidad de que dos
individuos sacados al azar de una muestra correspondan a la misma especie (Moreno
2001; Villarreal et al. 2006).
Índice de Berger-Parker: Es la relación entre el número de individuos más abundante y
el número de individuos, un incremento se traduce como la disminución de la equidad y
un aumento en la dominancia.
Serie de Hill: Es una medida del número de especies cuando cada una es ponderada
por su abundancia relativa, a medida que aumenta el número de especies, las más raras
se vuelven menos importantes (Villarreal et al. 2006).
Índice de Equidad: Los índices de equidad o uniformidad miden la distribución de las
abundancias de las especies dentro de una muestra, un índice de equidad debe ser
independiente del número de especies. Cuando todas las especies en una muestra son
igualmente abundantes el valor de los índices de equidad tiende a cero. Según Pinto-
Coelho (2000), el índice de equidad varía entre cero y uno, cuando este valor es mayor
que 0,5 se considera indicativo de uniformidad en la distribución de las especies en el
área evaluada.
Curva de acumulación de especies: Se utiliza para estimar el número de especies
esperadas a partir de un muestreo. Muestra la acumulación del número de especies en
función del número colectado; de tal manera que la riqueza de especies aumentará hasta
que llegue un momento en el cual, por más que recolecte, el número de especies
alcanzará un máximo y se estabilizará en una asíntota. Para la construcción de la curvas
de acumulación se utilizan estimadores basados en la abundancia o incidencia, ejemplo
de esto son el estimador de Chao 1 y el estimador ACE (Estimador de cobertura de la
Revisión de literatura 14
muestra basado en la abundancia de las especies), los cuales se basan en la abundancia
registradas en los diferentes muestreos de los individuos pertenecientes a una
determinada especie (Espinosa 2003). Muchas especies están representadas por pocos
individuos en una muestra (especies raras), comparadas con las especies comunes,
que pueden estar representadas por muchos individuos, el estimador Chao 1 está
basado en la abundancia, esto quiere decir que los datos que requiere se refieren a la
abundancia de individuos que pertenecen a una determinada clase en una muestra. Se
basa en la presencia de las especies raras, es decir, saber cuántas especies están
representadas por un solo individuo en la muestra (singletons), y cuantas especies
están representadas por exactamente dos individuos (doubletons).
Índice de Similitud: mide el grado de recambio de especies, ha sido evaluado
principalmente teniendo en cuenta proporciones o diferencias. Las proporciones pueden
evaluarse con ayuda de índices, así como de coeficientes que nos indican qué tan
similares/ disímiles son dos comunidades o muestras. Muchas de estas similitudes y
diferencias también se pueden expresar o visualizar por medio de distancias. Estas
similitudes o diferencias pueden ser tanto de índole cualitativa (utilizando datos de
presencia – ausencia) como de carácter cuantitativo (utilizando datos de abundancia
proporcional de cada especie o grupo de estudio) (Villarreal et al. 2006).
Índice de Jaccard: Relaciona el número de especies compartidas con el número total de
especies exclusivas.
Índice de Sorensen cuantitativo: Relaciona la abundancia de las especies compartidas
con la abundancia total en las dos muestras.
Índice de Morisita – Horn: Relaciona las abundancias especificas con las abundancias
relativas y total. Es altamente sensible a la abundancia de las especies abundantes.
3. Materiales y métodos
3.1 Área de estudio y muestreo
Este estudio se realizó de manera paralela y aprovechando la estructura del programa de
evaluación continuada de “Roya y Broca,” que la Federación Nacional de Cafeteros de
Colombia, a través de CENICAFÉ y el Servicio de Extensión, viene realizando en
Colombia desde el año 2010. La investigación se desarrolló en todo el departamento de
Antioquia (Tabla 3-1), el cual incluye las subregiones productoras de café: Suroeste,
Oriente, Norte-Noreste y Occidente.
Tabla 3-1. Estructura cafetera del departamento de Antioquia.
Muestreo
Esta investigación fue de tipo exploratoria descriptiva. De acuerdo con la metodología
establecida por Cenicafé, se realizaron cuatro muestreos durante dos momentos en 2013
(mayo, septiembre) y 2014 (enero, mayo). A través de un muestreo por conglomerado en
dos etapas (bietápico), donde la primera etapa la conformaron los distritos (área cafetera
Características Tamaño
Municipios cafeteros 94 Distritos cafeteros 118 Fincas 113.936 Área sembrada en café 133.405 ha.
Altitud promedio 1.597 msnm.
Edad promedio (años) 5,7
Densidad promedio (árboles/ha) 5.543
Profesionales del Servicio de Extensión 105
Materiales y métodos 16
compuesta por veredas y fincas, con una extensión aproximada de 1.000 a 1.200
hectáreas) y la segunda etapa la conformaron las fincas (Scheaffer et al. 2007). La
población fueron los lotes en café con edades entre dos a cinco años y la unidad de
muestreo la conformaron las ramas.
Evaluación del tercio medio y superior de la planta
Para evaluar la infestación de L. coffeellum en cultivos de café, se han propuesto varias
metodologías (Conceição et al. 2005; Ecoli et al. 2010). Flórez & Hernández (1981)
sugieren revisar los daños en los tres tercios de la planta. Bearzoti & De Aquino (1994)
recomiendan el tercio superior, y la mayoría coinciden en seleccionar el tercio medio de
la planta (Neto et al. 1999; De Paiva Custódio et al. 2009; Amaral et al. 2010). Con el
objetivo de evaluar el tercio medio de la planta propuesto en la metodología por
CENICAFÉ, se realizó un premuestreo durante los meses de enero y febrero de 2013 en
la estación experimental Naranjal CENICAFÉ, localizada en la vereda la Quiebra,
municipio de Chinchiná, Caldas, Colombia. El propósito fue evaluar los tercios medio y
superior en plantas afectadas por minador. Para esto, se compararon dos lotes con
edades entre 2 a 5 años, y en cada uno se contabilizó el número de hojas totales y
afectadas por minador en una rama de 60 árboles seleccionados en un recorrido
sistemático entre surcos. Los análisis estadísticos se hicieron con el software estadístico
SAS® (SAS Institute, 2004), versión 9.3.
3.2 Infestación por L. coffeellum en el departamento de Antioquia
Para evaluar la infestación de L. coffeellum en Antioquia (Figura 3-1 A), se utilizó la
siguiente metodología:
1. Para cada época de muestreo se identificó en el SICA (Sistema de Información
cafetera, la cual contiene la información de todas las fincas cafeteras y lotes de café por
finca, con variables tales como edad, variedad, área, entre otras) los distritos que
17 Diagnóstico de Leucoptera coffeellum (Guérin-Méneville) (Lepidoptera: Lyonetiidae) y sus parasitoides en el departamento de Antioquia
presentaron más de cinco fincas con al menos una hectárea sembrada en café entre 2 y
5 años de edad, con lo cual se conformó el marco de muestreo (Figura 3-1 B).
2. Del marco de muestreo se seleccionó aleatoriamente el 50% de los distritos de
Antioquia y en cada uno de los distritos se seleccionaron aleatoriamente cinco fincas.
3. En cada finca se seleccionó al azar un lote que cumpliera con lo descrito en el numeral
uno (Figura 3-1 C).
4. En dicho lote se hizo un recorrido sistemático entre surcos seleccionando 60 árboles.
En cada árbol seleccionado se tomó al azar la rama más productiva del tercio medio
(Figura 3-1 D y E). En esta rama, se contabilizó el número de hojas totales y afectadas
por minador (Figura 3-1 F). El muestreo en surco consistió en seleccionar los árboles
centrales de los surcos del lote. Si el lote presentaba 60 surcos, se tomó un árbol por
surco, caso contrario, si tenía 30, se tomaron dos por surco.
5. Si la rama seleccionada tenía hojas con minas, se recolectaban hasta 10 hojas
minadas en el árbol.
6. Las hojas retiradas con minas se depositaron en sobres de manila sellados y se
identificaron los sobres con el código del lote de acuerdo con el SICA.
7. Las hojas con minas activas (Figura 3-1 G) se trasladaron al laboratorio general de
Entomología de Cenicafé en neveras de icopor con gel refrigerante, para así contabilizar
el número de individuos de parasitoides por especies.
8. Las hojas con minas activas se depositaron durante 30 días en cajas de cría que
contenían en un recipiente una solución al 10% de KCl para mantener la humedad
relativa, cubiertas con tela tull blanca en condiciones de laboratorio, con temperaturas de
27 ± 2 °C y 70 ± 10% de humedad relativa, para permitir la emergencia de la plaga o sus
enemigos naturales (Figura 3-1 H-I).
9. Para cada lote se determinó el porcentaje de hojas con minador (Ecuación 1), el
número de especies de parasitoides y el número de individuos por especie (variables de
interés).
Ecuación 1. % HM = THM X 100 TH Donde:
%HM: Porcentaje de hojas minadas
THM: Total de hojas minadas
TH: Total de hojas contabilizadas
Materiales y métodos 18
Figura 3-1. Metodología para el diagnóstico de L. coffeellum y sus parasitoides. A. Departamento de Antioquia. B. Distritos y fincas. C. Lote. D. Árbol de café (TS: tercio superior, TM: tercio medio, TI: tercio inferior). E. Evaluación de la rama productiva del tercio medio. F. Hojas infestadas por minador. G. Minas activas. H. Evaluación de parasitoides. I. Identificación de parasitoides. Fotografías: G. David Rueda.
TS
TM
M
TI
B
C
D E F
G H I
A
19 Diagnóstico de Leucoptera coffeellum (Guérin-Méneville) (Lepidoptera: Lyonetiidae) y sus parasitoides en el departamento de Antioquia
3.3 Parasitoidismo de L. coffeellum en el departamento de Antioquia
Para cada lote se determinó:
1. El porcentaje de parasitoidismo (Ecuación 2). (Variables de interés). Ecuación 2. % PA = TPo X 100 TPo +TM Donde:
%PA: Porcentaje de parasitoidismo
TPo: Total parasitoides que emergieron
TM: Total minadores que emergieron
2. Abundancia (Variable complementaria), determinada como el número total de
individuos de parasitoides que emergieron de la minas activas.
3. Riqueza (Variable complementaria), establecida como el número de especies obtenido
en cada muestreo.
Las observaciones de las minas se hicieron con la ayuda de estereoscopio. La
identificación a nivel de familia y género se hizo con la ayuda de claves taxonómicas
(Borror et al. 1989; Hanson & Gauld 1995; Gibson et al. 1997; Sharkey 2006; Burks
2012). Para la identificación a nivel de especie, duplicados del material colectado fueron
enviados al especialista de la familia Eulophidae, Dr. Christer Hansson del Museo de
Entomología y Ecología de la Universidad de Lunds en Suecia. Las especies de
parasitoides de L. coffeellum identificadas fueron conservadas y depositadas en la
colección entomológica de Cenicafé (Museo Entomológico Marcial Benavides)
sistematizadas bajo los códigos MEMB 20164 hasta MEMB 20263.
3.4 Análisis estadístico
Para cada época de muestreo y para las variables de interés se procedió con:
1. Análisis descriptivo para cada distrito, en términos de mínimos y máximos
observados de infestación por L. coffeellum.
Materiales y métodos 20
2. Se calculó el promedio de incidencia de L. coffeellum para el departamento de
Antioquia a través de la estructura del muestreo bietápico. Además para dicho
promedio se construyó el intervalo con un coeficiente de confianza del 95%.
3. Se identificó para el departamento la mediana, los percentiles 75 y 90.
4. Se identificaron los lotes que presentaron porcentajes de infestación por minador
de: 0, entre 0 y 15%, entre 15 y 30 y > 30, con los cuales se construyó el mapa de
frecuencia de daño, por zonas, para el departamento de Antioquia. El diseño se
hizo con el software ArcGIS® (Versión 9.1).
5. Se identificaron las especies de parasitoides. Para cada uno de los muestreos se
determinó el número de especies y su respectiva abundancia. Además, para
caracterizar la composición se utilizaron los siguientes índices: Riqueza (S),
Curvas de acumulación de especies, Diversidad (Shannon-Wiener), Dominancia
(Simpson y Berger-Parker), Abundancia (Números de Hill), Equidad. El recambio
de especies entre distritos y zonas se analizaron con los índices de similitud:
Jaccard, Sorensen, Morisita-Horn.
Los análisis para las variables de interés se hicieron con el software estadístico SAS®
(SAS Institute, 2004), versión 9.3.
Para las variables complementarias los valores de riqueza y abundancia corresponden al
número de especies e individuos recolectados. La diversidad, equidad y dominancia se
obtuvieron con el programa Past® (Versión. 3.0). Se utilizaron estimadores no
paramétricos con el propósito de determinar la riqueza real de los parasitoides de
minador. Los estimadores no paramétricos fueron Jacknife 1 y Jacknife 2, que utilizan
datos de presencia-ausencia y se enfocan en especies poco abundantes o raras, o sea,
las que se presentan solamente en 1 o 2 muestras o que tienen 1 o 2 individuos en el
conjunto de muestras. Los estimadores se calcularon usando el programa EstimateS®
(Versión. 9.1). Para el análisis de abundancia (Números de Hill), a partir de la propuesta
hecha por Jost (2006) se realizaron los cálculos en el programa Microsoft Office Excel
2007.
4. Resultados y discusión
4.1 Área de estudio y muestreo
A partir del muestreo bietápico se realizaron cuatro muestreos durante dos momento en
2013 (mayo, septiembre) y 2014 (enero, mayo). Encontrando que la participación por
subregiones en los diferentes muestreos es cercana a los porcentajes de sus áreas
cultivadas: Suroeste 56, Oriente 16, Norte-Noreste 15 y Occidente 13 (Tabla 4-1).
Tabla 4-1. Participación de las subregiones cafeteras de Antioquia en los muestreos.
Año Mes Muestreo Distritos
Subregión
Lotes Suroeste Oriente
Norte
Noreste Occidente
2013 Mayo 1 60 33 11 13 3 285
Septiembre 2 59 29 10 12 8 253
2014 Enero 3 61 32 10 13 6 285
Mayo 4 58 25 12 11 10 308
Total
1.131
Evaluación del tercio medio y superior de la planta
Los resultados del análisis de varianza para la variable infestación por minador en los
tercios medio y superior de la planta mostraron diferencias estadísticamente significativas
(P=0.0039) (Anexos A), confirmando que el tercio medio de la planta es la zona más
afectada por L. coffeellum (Figura 4-1). De manera complementaria, se evaluó la
infestación en cafetales en crecimiento y en producción, indicando que a pesar de ser el
Resultados y discusión 22
promedio de infestación menor en lotes mayores de 2 años, el minador afecta en las dos
etapas de crecimiento del cafetal (Anexo B).
Figura 4-1. Evaluación de hojas infestadas por L. coffeellum.
Estos resultados son concordantes con lo encontrado en experimentos por Cárdenas
(1991), De Paiva Custódio et al. (2009), Amaral et al. (2010), Ecoli et al. (2010),
Constantino et al. (2011) quienes sugieren evaluar los daños de minador en el tercio
medio de la planta. Método también empleado en los trabajos de mejoramiento genético
(Ramiro et al. 2004) y control de la plaga (Carvalho et al. 2005; Mendonςa et al. 2006;
Souza et al. 2006). No obstante, el tercio superior, a pesar de haber presentado un bajo
promedio, sigue siendo una zona de evaluación para algunos investigadores (Neto et al.
1999; Conceição et al. 2005).
Lo anterior contribuye a la implementación de programas de monitoreo de L. coffeellum
permitiendo minimizar los esfuerzos de muestreo. Sin embargo, al ser el tercio medio la
zona más atacada por el minador, recomiendan que el número ideal de hojas para
evaluar su incidencia es 20, 60, 160 y 200 hojas por lote de acuerdo con Amaral et al.
(2010), Ecoli et al. (2010), De Paiva Custódio et al. (2009) y Conceição et al. (2005)
respectivamente.
23 Diagnóstico de Leucoptera coffeellum (Guérin-Méneville) (Lepidoptera: Lyonetiidae) y sus parasitoides en el departamento de Antioquia
4.2 Infestación por L. coffeellum en el departamento de Antioquia
Los porcentajes promedios de infestación (Tabla 4-2) de L. coffeellum en el
departamento de Antioquia presentaron un comportamiento similar durante los cuatro
muestreos realizados en los periodos 2013 (mayo, septiembre) y 2014 (enero, mayo).
Los datos en la tabla 4-2, muestran que el segundo muestreo realizado en septiembre de
2013 registró el mayor porcentaje de infestación. Sin embargo, este hecho está
acompañado de un aumento en el error estándar sin sobrepasar el 1,0%. El incremento
presentado en el valor de la desviación estándar se debe al valor extremo de 82,72% que
se presentó en una finca del distrito Valparaíso 001. El percentil 75 y 90, muestra que el
75% de las fincas evaluadas presentaron porcentajes de infestación por debajo del
0,27%, mientras que el 90% estaban por debajo del 2,0%. Con un coeficiente de
confianza del 95%, se estima que el promedio de infestación para el departamento
estuvo entre 0,61 y 2,69% (Figura 4-2), siendo este valor menor al Umbral de Daño
Económico estimado para el minador. Los valores mínimos y máximos observados en
cada distrito (Figura 4-3 B), indican que 82,72% fue el valor máximo de infestación
presentado en los distritos. En el mapa de infestación (Anexo H) se muestra los distritos
evaluados y que superaron el Umbral de Daño Económico estimado (30%). Los distritos
por encima de este valor fueron Valparaíso 001 y Ciudad Bolívar 001 (56,82%).
En los muestreos de (mayo de 2013) y (enero y mayo de 2014) se presentaron valores
bajos en los promedios de infestación (Tabla 4-2), acompañado de una disminución en
los valores del error estándar y desviación estándar. De las 846 fincas visitadas durante
estos tres muestreos, sólo una de estas estuvo por encima del Umbral de Daño
Económico, localizada en el distrito Betania 001 con valor de infestación del 35,93%
(Figura 4-4 B). Los percentiles 75 y 90, indican que el 90% de las fincas evaluadas
estaban por debajo de 0,87% de infestación. Los valores mínimos y máximos observados
en cada distrito, indican que el valor máximo observado en mayo de 2013 se presentó en
el distrito Betulia 001 (Figura 4-3 A), mientras en los muestreos de enero y mayo de 2014
los valores máximos se presentaron en los distritos Pueblorrico 001, Támesis 001 y
Betania 001 respectivamente (Figura 4-4 A, B).
Resultados y discusión 24
0,23
0,61
0,11 0,06
0,59
2,69
0,35
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Mayo 2013 Septiembre 2013 Enero 2014 Mayo 2014
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Muestreo
Media + L. superior
Media - L. inferior
Media
Tabla 4-2. Estadísticas descriptivas para la variable porcentajes de infestación por L. coffeellum durante los cuatros muestreos en el departamento de Antioquia.
Estadísticas
descriptivas
Muestreo
2013 2014
Mayo Septiembre Enero Mayo
Tamaño de muestra 285 253 285 308
% Promedio 0,41 1,65 0,23 0,30
Error estándar 0,09 0,53 0,06 0,12
Desviación estándar 1,56 8,43 1,04 2,19
Mediana 0,00 0,00 0,00 0,00
Moda 0,00 0,00 0,00 0,00
Mínimo 0,00 0,00 0,00 0,00
Máximo 15,61 82,72 9,92 35,93
Percentil 75 0,00 0,27 0,00 0,00
Percentil 90 0,87 2,00 0,40 0,49
Figura 4-2. Intervalo, con un coeficiente de confianza del 95%, para el porcentaje promedio de infestación de L. coffeellum en el departamento de Antioquia.
25 Diagnóstico de Leucoptera coffeellum (Guérin-Méneville) (Lepidoptera: Lyonetiidae) y sus parasitoides en el departamento de Antioquia
Los intervalos de confianza (Figura 4-2) en todas las mediciones muestran diferencias
estadísticas entre los momentos de muestreo. Sin embargo, estos valores están lejos del
Umbral de Daño Económico estimado.
Para todos los muestreos, la mediana fue cero (0), indicando que el 50% de las fincas
evaluadas en los distritos cafeteros de Antioquia no presentaban incidencia de minador,
el otro 50% de las fincas evaluadas presentaban incidencia entre cero (0) y su valor
máximo registrado (Tabla 4-2).
Los mapas de frecuencia de daño construidos para cada muestreo (anexos G, H, I, J)
muestran que de 1.131 lotes evaluados, sólo cinco presentaron porcentajes de
infestación entre 15 y 30% ubicadas en los distritos de Aburrá Sur 001, Ituango 001,
Jardín 001, Tarso 001 y Betulia 001 y tres superaron el nivel de daño del 30% ubicadas
en los distritos de Ciudad Bolívar 001, Valparaíso 001 y Betania 001.
Resultados y discusión 26
Figura 4-3. Mínimos y máximos del porcentaje de infestación por L. coffeellum en distritos cafeteros muestreados en Antioquia. A. Mayo de 2013. B. Septiembre de 2013.
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DistritosB
27 Diagnóstico de Leucoptera coffeellum (Guérin-Méneville) (Lepidoptera: Lyonetiidae) y sus parasitoides en el departamento de Antioquia
Figura 4-4. Mínimos y máximos del porcentaje de infestación por L. coffeellum en distritos cafeteros muestreados en Antioquia. A. Enero de 2014. B. Mayo de 2014.
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Distritos
B
Resultados y discusión 28
Es probable que la diferencia en los promedios de infestación de L. coffeellum durante
los muestreos (Tabla 4-2), esté relacionada con el uso irracional de insecticidas y mal
manejo de arvenses que se realizaron a las fincas visitadas.
En relación con el uso irracional de insecticidas y mal manejo de arvenses, se
inspeccionaron algunas fincas de los distritos de Valparaíso 001, Ciudad Bolívar 001 y
Betania 001, las cuales presentaron valores de infestación por encima del Umbral de
Daño Económico estimado para el minador (Parra et al. 1995; Neves et al. 2006;
Constantino et al. 2011). Los incrementos de las poblaciones de la plaga y los daños en
el cultivo correspondieron específicamente a dos factores. El primero se debe al uso
indiscriminado de insecticidas químicos de amplio espectro, sumado a esto se
observaron incrementos en las dosis y frecuencias de la aplicación, estas observaciones
son concordantes con otros estudios (Fragoso et al. 2002a; Fragoso et al. 2002b;
Fragoso et al. 2003), quienes afirman que el uso indiscriminado de insecticidas para el
control de minador puede conllevar problemas mucho más graves, es decir, a causar
resistencia en la plaga (Fragoso et al. 2002a; Fragoso et al. 2002b; Fragoso et al. 2003;
Ambrogi et al. 2006; Fernandes et al. 2010). El segundo factor determinante se debe al
mal manejo de arvenses, específicamente en la finca La Germania del municipio de
Tarso (Distrito Tarso 001) se presentaron valores del 22,6% de infestación, muy cercanos
al Umbral de Daño Económico, observando claramente la severidad de los ataques en
lotes con mal manejo de arvenses (Figura 4-5 y 4-6).
29 Diagnóstico de Leucoptera coffeellum (Guérin-Méneville) (Lepidoptera: Lyonetiidae) y sus parasitoides en el departamento de Antioquia
Figura 4-5. Daños por L. coffeellum en lotes con mal manejo de arvenses. A. Lote con pastos Brachiaria sin cobertura de arvenses nobles. B. Alta infestación por minador con daños viejos en las ramas del tercio medio de la planta. C y D. Daños en más del 50 y 90% de la lámina foliar, respectivamente.
Figura 4-6. A Daños por L. coffeellum en lotes con control no selectivo de arvenses (aplicación generalizada de herbicidas). B. Lotes con cubrimiento selectivo de arvenses nobles en las calles, con bajos niveles de infestación por minador.
Resultados y discusión 30
Según Cárdenas (1991) y Bustillo (2008), en el país los ataques de L. coffeellum son más
comunes en cultivos de café localizados a bajas altitudes (< 1.300 msnm) y
caracterizadas por ser zonas cálidas. Sin embargo, en Antioquia el minador estuvo
presente en todas las altitudes evaluadas, teniendo en cuenta que la altitud promedio de
la caficultura en el departamento es de 1.597 msnm (Tabla 3-1) y las fincas
seleccionadas aleatoriamente en el muestreo bietápico correspondieron a más del 68%
de las fincas situadas por encima de los 1.300 msnm (Figura 4-7). Lo anterior confirma
los hallazgos de Constantino et al. (2011) quienes afirman que durante los últimos años
se han venido presentando ataques de minador en localidades entre los 1.500 y 1.700
msnm. Sin embargo, durante el estudio, se presentaron infestaciones en 74 fincas en
altitudes entre los 1.700 y 2.000 metros, correspondiente al 28% de las fincas
muestreadas. Lo anterior demuestra que las poblaciones de minador se encuentran
presentes en todas las altitudes evaluadas en este estudio.
Figura 4-7. Altitud de fincas evaluadas con daños por L. coffeellum en el departamento de Antioquia.
01020304050607080
Mayo 2013 Septiembre 2013
Enero 2014 Mayo 2014
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Muestreo
< 1.300 msnm > 1.300 msnm
31 Diagnóstico de Leucoptera coffeellum (Guérin-Méneville) (Lepidoptera: Lyonetiidae) y sus parasitoides en el departamento de Antioquia
A partir de los análisis estadísticos (Anexos C, D, E y F), se pudo evidenciar los bajos
porcentajes de infestación de minador en el departamento de Antioquia durante los
cuatro muestreos efectuados, corroborando la hipótesis que la infestación por L.
coffeellum en Antioquia no superó el 30%. Sin embargo, se sugiere seguir monitoreando
los daños causados en aquellas fincas y distritos que se encontraron por encima del
Umbral de Daño Económico (> 30%).
4.3 Parasitoidismo de L. coffeellum en el departamento de Antioquia
Emergieron 787 especímenes de himenópteros parasitoides de la superfamilia
Chalcidoidea, pertenecientes a la familia Eulophidae. Dentro de los eulófidos fueron
identificadas siete especies de parasitoides agrupadas en dos subfamilias (Tabla 4-3).
Tabla 4-3. Parasitoides eulófidos de Antioquia.
Subfamilia Comportamiento Especie
Muestreo
Total 2013 2014
Mayo
Septiembre Enero Mayo
Eulophinae Ectoparasitoide Zagrammosoma multilineatum 6 15 0 1 22
Ectoparasitoide Pnigalio sarasolai 5 32 3 9 49
Entedoninae Endoparasitoide Closterocerus coffeellae 108 393 61 85 647
Endoparasitoide Closterocerus lividus 7 43 1 15 66
Ectoparasitoide Horismenus sp. 1 0 0 0 1
Ectoparasitoide Horismenus n. sp. 0 1 0 0 1
Apleurotropis n. sp. 0 1 0 0 1
Total 127 485 65 110 787
En la tabla 4-3. La subfamilia Entedoninae agrupa el 71,43% y Eulophinae 28,57% de las
especies encontradas. En Antioquia los endoparasitoides son más abundantes que los
ectoparasitoides, estos resultados son concordantes con lo encontrado por Lomelí-Flores
et al. (2009) en la región del Soconusco de Chiapas, México, bajo condiciones de campo
en cafetales con sombrío.
Resultados y discusión 32
La emergencia de todos los parasitoides entre los 25 y 30 días concuerdan con lo hallado
en otros estudios por Reis Junior et al. (2000a, b), Melo et al. (2007), Amaral et al.
(2010), Da Palma-Santos & Pérez-Maluf (2010), Ecoli et al. (2010), en Brasil, bajo
condiciones de laboratorio.
En Antioquia, la gran diversidad de parasitoides del Orden Hymenoptera, se agrupa
exclusivamente en la familia Eulophidae. Estos resultados son concordantes con los
hallazgos para Colombia de Cárdenas (1991), Bustillo (2008), Constantino et al. (2011), y
en América por Reis Junior et al. (2000b), Melo et al. (2007), Pereira et al. (2007),
Barrera (2008), (Lomelí-Flores et al. 2009), Da Palma-Santos & Pérez-Maluf (2010),
Ecoli et al. (2010) quienes encontraron en sus estudios a los parasitoides de la familia
Eulophidae como lo más abundantes.
Según Christer Hansson especialista en la familia Eulophidae, las especies identificadas
fueron Zagrammosoma multilineatum (Ashmead, 1988), Pnigalio sarasolai (De Santis,
1983), Closterocerus coffeellae (Ihering, 1914), Closterocerus lividus (Ashmead, 1894),
Horismenus sp. (Walker, 1843), Horismenus n. sp., y Apleurotropis n. sp., (Figura 4-8),
consideradas estas dos últimas especies nuevos registros para Colombia y quizás
nuevas para la ciencia. Las especies Horismenus sp., Horismenus n. sp., y Apleurotropis
n. sp., identificadas en la subfamilia Entedoninae fueron las más raras, con solo un
individuo durante los cuatro muestreos (figura 4-8).
Durante el periodo de estudio, los promedios de parasitoidismo (Tabla 4-4) en el
departamento de Antioquia presentaron similares comportamiento durante los últimos
tres muestreos (septiembre de 2013, enero y mayo de 2014) con respecto a mayo de
2013. Los datos en la tabla 4-4, muestran que el segundo muestreo de minador
realizado en septiembre de 2013 presentó el mayor porcentaje de parasitoidismo, hecho
que está acompañado de una disminución en el error estándar. Los valores mínimos y
máximos observados indican que 42,40% fue el mínimo de parasitoidismo registrado en
las fincas evaluadas y 100% el valor máximo. Con un coeficiente de confianza del 95%,
se estima que el promedio de parasitoidismo para este periodo en Antioquia estuvo entre
84,05 y 93,59% (Figura 4-9).
33 Diagnóstico de Leucoptera coffeellum (Guérin-Méneville) (Lepidoptera: Lyonetiidae) y sus parasitoides en el departamento de Antioquia
Figura 4-8. Especies de parasitoides de L. coffeellum en el departamento de Antioquia. A. Zagrammosoma multilineatum ♂. B. Zagrammosoma multilineatum ♀. C. Pnigalio sarasolai ♂. D. Pnigalio sarasolai ♀. E. Closterocerus coffeellae ♂. F. Closterocerus coffeellae ♀. G. Closterocerus lividus ♂. H. Closterocerus lividus ♀. I. Horismenus sp. ♂. J - K. Horismenus n. sp., ♂. L. Apleurotropis n. sp., ♂.
Resultados y discusión 34
Tabla 4-4. Estadísticas descriptivas para la variable porcentajes de parasitoidismo de L. coffeellum durante los muestreos en el departamento de Antioquia.
Estadística
descriptiva
Muestreo
2013 2014
Mayo Septiembre Enero Mayo
Tamaño de muestra 210 654 80 131
Promedio (%) 57,95 88,82 83,58 84,00
Error estándar 6,35 2,43 3,90 3,19
Mínimo 0,00 42,40 50,00 43,00
Máximo 100,00 100,00 100,00 100,00
En los muestreos de (mayo de 2013) y (enero y mayo de 2014) se presentaron valores
altos en los promedios de parasitoidismo (Tabla 4-4), acompañado de un incremento en
los valores del error estándar. Estos resultados corroboran los hallazgos de Constantino
et al. (2011) quienes señalan en Colombia no se justifica el uso de insecticidas químicos
para el control de minador, debido a los altos porcentajes de parasitoidismo en
condiciones naturales ya que en Antioquia el valor más bajo estuvo cercano al 60%.
Los valores mínimos y máximos observados, indican que el valor mínimo (0%) observado
en mayo de 2013 se presentó en una sola finca de los distritos de Amagá 001,
Angelópolis 001, Argelia 001, Liborina 001 y San Luis 001, teniendo en cuenta que el
número de minas activas fue una. En el muestreo de enero con un valor mínimo del 50%
se presentaron en los distritos de Angostura 001, Argelia 001, Pueblorrico 001 y Sonsón
001. En mayo de 2014 el valor mínimo (43%) se presentó en el distrito Caicedo 001. Con
un coeficiente de confianza del 95% (Figura 4-9) en todas las mediciones los promedios
de parasitoidismo estuvieron por encima del 50%. Sin embargo, estos valores están lejos
de los valores estimados 20% (Constantino et al. 2011).
El presente estudio corrobora los resultados de Da Palma-Santos & Pérez-Maluf (2010)
quienes muestran a los parasitoides himenópteros como importantes enemigos naturales
de L. coffeellum, demostrando su alta eficiencia en el control natural del minador y
contribuyendo así al equilibrio ecológico del agroecosistema cafetero. Sin embargo,
durante el estudio el mayor número de parasitoides emergidos (485) y el mayor
porcentaje de parasitoidismo (88,82) se registró en el segundo muestreo (septiembre).
35 Diagnóstico de Leucoptera coffeellum (Guérin-Méneville) (Lepidoptera: Lyonetiidae) y sus parasitoides en el departamento de Antioquia
Vale resaltar, que esta abundancia en este mes estuvo relacionada con el mayor
porcentaje de infestación de L. coffeellum y tiempo seco.
Figura 4-9. Intervalo, con un coeficiente de confianza del 95%, para el porcentaje promedio de parasitoidismo de L. coffeellum en el departamento de Antioquia.
De todas las especies de parasitoides halladas en la zona de estudio, C. coffeellae fue la
más abundante y en menor abundancia se encontró a Horismenus sp., Horismenus n.
sp., y Apleurotropis n. sp., (Figura 4-10). Estos resultados confirman con los hallazgos
de Cárdenas (1991), Constantino et al. (2011) al registrar a C. coffeellae como
parasitoide primario de L. coffeellum, al considerarla como la más importante en
Colombia, debido a su abundancia y distribución.
En este sentido, Pereira et al. (2007), Bustillo (2008), Lomelí-Flores et al. (2009), Ecoli et
al. (2010) destacan la importancia de C. lividus, P. sarasolai, y Z. multilineatum, en el
control natural de la plaga, indicando también deben ser consideradas como agentes
primarios en la regulación de poblaciones de minador.
De igual manera, Barrera (2008), Bustillo (2008), Lomelí-Flores et al. (2009), Constantino
et al. (2011) señalan los géneros Horismenus y Apleurotropis como importantes agentes
57,95
88,8283,58 84,00
70,40
93,59 91,23 90,26
45,50
84,05
75,93 77,74
0
20
40
60
80
100
Mayo 2013 Septiembre 2013 Enero 2014 Mayo 2014
Po
rce
nta
je d
e p
ara
sit
oid
ism
o
Muestreo
Media + L. superior
Media - L. inferior
Media
Resultados y discusión 36
de control en otras regiones cafeteras de América, a pesar de haber obtenido un solo
individuo. Los resultados de Reis Junior et al. (2000b), Melo et al. (2007), Pereira et al.
(2007), Amaral et al. (2010) destacan al género Horismenus como un importante
regulador de las poblaciones de minador en la caficultura de Brasil.
Figura 4-10. Abundancia relativa de las especies de parasitoides de L. coffeellum en el departamento de Antioquia.
Horismenus n. sp., y Apleurotropis n. sp., a pesar de ser los primeros registros para
Colombia, deben ser consideradas especies de alta importancia ecológica en el
agroecosistema cafetero, debido a que pueden estar afectando negativamente la
dinámica y biología de L. coffeellum.
La mayor diversidad de parasitoides encontrada en el departamento de Antioquia, fue
registrada en la subregión del Suroeste y en menor proporción en el Oriente, Norte-
Noreste y Occidente (Figura 4-11).
0
10
20
30
40
50
60
70
80
9082,21
8,39 6,23 2,80 0,13 0,13 0,13
Po
rcen
taje
Especie
37 Diagnóstico de Leucoptera coffeellum (Guérin-Méneville) (Lepidoptera: Lyonetiidae) y sus parasitoides en el departamento de Antioquia
La diferencia de la abundancia encontrada en cada subregión, está relacionada con los
niveles poblacionales de L. coffeellum. La proporción de muestras con minas activas
procedieron de las subregiones Suroeste 59,5%, Oriente, 21,5%, Norte-Noreste 15,7% y
Occidente 3,3%. Con respecto a las proporciones en abundancia de parasitoides
correspondieron a las subregiones Suroeste 56,1%, Oriente, 30,1%, Norte-Noreste
12,3% y Occidente 1,5%. Esto explica el número de parasitoides que emergieron en las
distintas subregiones.
Figura 4-11. Abundancia de parasitoides de L. coffeellum en las subregiones cafeteras de Antioquia.
De acuerdo con Flórez & Hernández (1981), pese a las bajas densidades de minador
encontradas en algunas subregiones, los parasitoides reflejan un buen índice de su
eficiencia para regular las poblaciones de la plaga en condiciones naturales y una alta
especialización y capacidad de búsqueda.
0% 20% 40% 60% 80% 100%
Zagrammasoma multilineatum
Closterocerus coffeellae
Closterocerus lividus
Pnigalio sarasolai
Horismenus sp
Horismenus n. sp.
Apleurotropis n.sp.
22
352
46
18
1
1
1
214
3
20
74
14
9
7
3
2
Subregión
Ab
un
dan
cia
Suroeste Oriente Norte - Noreste Occidente
Resultados y discusión 38
Índices de diversidad
Diversidad alfa
Riqueza
En relación a la riqueza (Tabla 4-5), para todos los muestreos fue baja. Sin embargo,
durante el segundo muestreo se presentó la mayor riqueza y abundancia; pues de 485
individuos se registraron seis especies, seguido del primer muestreo (127/5), cuarto
muestreo (110/4) y con menor riqueza el tercer muestreo (65/3).
Tabla 4-5. Índices de diversidad, dominancia, riqueza y equidad para las especies de eulófidos identificados en el departamento de Antioquia.
Índices
Muestreo
2013 2014
Mayo Septiembre Enero Mayo
N° de individuos 127 485 65 110
Riqueza
N° de especies 5 6 3 4
Dominancia
Simpson (DSp) 0,27 0,33 0,12 0,38
Berger-Parker (d) 0,85 0,81 0,94 0,77
Equidad
Equidad (J) 0,38 0,39 0,24 0,52
Shannon (H´) 0,61 0,70 0,27 0,72
Dominancia
De acuerdo con el índice de dominancia (Silveira Neto et al. 1976), una sola especie C.
coffeellae fue dominante y más abundante durante todos los muestreos, siendo
marcadamente abundante durante septiembre de 2013 (Figura 4-12). Las especies C.
lividus, P. sarasolai y Z. multilineatum también presentaron una abundancia mayor en
este periodo, comparado con los demás muestreos. Sin embargo, debido a la baja
abundancia que presentaron las especies de los géneros Horismenus y Apleurotropis
fueron consideradas raras o ausentes.
39 Diagnóstico de Leucoptera coffeellum (Guérin-Méneville) (Lepidoptera: Lyonetiidae) y sus parasitoides en el departamento de Antioquia
Estos resultados concuerdan con los estudios de Barrera (2008), al determinar las
especies de los géneros Closterocerus, Pnigalio y Zagrammosoma como las más
abundantes.
En relación al índice de Simpson, el valor mínimo (0,12) fue observado en el tercer
muestreo, manifestando que durante este se presentó la menor diversidad si la
comparamos con los demás muestreos, los cuales mostraron los valores más alto y más
cercanos, lo que indica que la diversidad fue mayor.
El índice de Berger-Parker, muestra que el valor máximo (0,94) fue observado en el
tercer muestreo, manifestando que durante este se presentó la mayor dominancia si la
comparamos con el cuarto muestreo de L. coffeellum, el cual mostró el valor más bajo.
Los valores para el primero y segundo muestreo fueron intermedios.
Figura 4-12. Abundancia y riqueza de especies de parasitoides de L. coffeellum en el departamento de Antioquia.
Abundancia
0
50
100
150
200
250
300
350
400
Z. multilineatum
C. coffeellae C. lividus P. sarasolai Horismenus sp.
Horismenus n. sp.,
Apleurotropis n. sp.,
Nú
mero
de in
div
idu
os
Especie
Mayo de 2013 Septiembre de 2013 Enero de 2014 Mayo de 2014
Resultados y discusión 40
Equidad
El índice de equidad, señala que durante el cuarto muestreo se presentó la mayor
equidad, o sea, las diferentes especies poseen abundancia semejante, seguida del
segundo y el primer muestreo, mientras el tercero presentó la menor equidad. El valor del
índice para el tercer muestreo fue el más bajo, debido a la dominancia presentada por C.
coffeellae con 61 individuos de un total de 65 registrados, es decir, el 94% de los
registros durante este muestreo pertenecen a una misma especie.
El índice de Shannon-Wiener, indica que el tercer muestreo (enero de 2014) presentó
una baja uniformidad en la distribución de las especies observadas en las muestras,
comparado con los muestreos de mayo y septiembre de 2013 y mayo de 2014 que
presentaron un índice mayor.
Según Jost (2006), Hill (1973) sugiere realizar transformaciones matemáticas a los
índices antes propuestos (Shannon-Wiener, Simpson) y presenta la denominada serie de
números de diversidad, de acuerdo con lo anterior y basado en la figura 4-13, aunque en
número de especies en el muestreo dos (Septiembre de 2013) y uno (mayo de 2013)
aparecen con mayor número de especies, al observar N1 y N2 se aprecia que el número
efectivo de especies fue similar para los cuatros muestreos. En los muestreos 1, 2 y 4
apareció un número cercano a dos especies, mientras el tercero cercano a una. Si se
observan las especies muy abundantes en general estuvo entre 1 y 1,5 especies.
Figura 4-13. Número de especies parasitoides presentes en los muestreos de L. coffeellum en el departamento de Antioquia.
0
1
2
3
4
5
6
7
0 1 2 3 4
Nú
me
ro d
e e
sp
ec
ies
Muestreo
N0 número de sp. N1 número de sp. abundantes N2 número de sp. muy abundantes
41 Diagnóstico de Leucoptera coffeellum (Guérin-Méneville) (Lepidoptera: Lyonetiidae) y sus parasitoides en el departamento de Antioquia
Curvas acumuladas de especies (CAE)
A partir de las curvas acumuladas, el número total de especies observadas en el primer
muestreo fue cinco, levemente menor al estimado con los indicadores de riqueza ACE y
Chao 1. Según el estimador de riqueza Chao 1 debería haber cinco especies, con lo cual
el número de especies registradas representa el 100% del valor esperado; con ACE
debería haber 5,37, con lo que el número de especies registradas seria del 93,1% (Figura
4-14 A). El número de especies con un solo individuo (únicas o singletones) fue uno y
con dos individuos (dobles o dobletones) fue cero.
Durante el segundo muestreo, el número total de especies observadas fue seis. Según el
estimador de riqueza Chao 1 debería haber siete especies, con lo cual el número de
especies registradas representa el 84,2% del valor esperado; con ACE debería haber
siete, con lo que el número de especies registradas seria del 84,2% (Figura 4-14 B). El
número de especies con un solo individuo (únicas o singletones) fue dos y con dobles o
dobletones fue cero.
Figura 4-14. Curva de acumulación de especies para los muestreos. A. Mayo de 2013. B. Septiembre de 2013.
0
1
2
3
4
5
6
1 4 7 10 13 16 19 22 25 28 31 34 37 40 43 46 49 52 55 58Nú
mero
de S
p. a
cu
mu
lad
as
Número de muestras
Sobs ACE Chao 1 Cole
0
2
4
6
8
1 4 7 10 13 16 19 22 25 28 31 34 37 40 43 46 49 52 55 58
Nú
mero
de S
p. a
cu
mu
lad
as
Número de muestras
Sobs ACE Chao 1 Cole
A
B
Resultados y discusión 42
Durante el tercer muestreo, el número total de especies observadas fue tres. Según el
estimador de riqueza Chao 1 debería haber tres especies, con lo cual el número de
especies registradas representa el 100% del valor esperado; con ACE debería haber
4,11, con lo que el número de especies registradas seria del 76,26% (Figura 4-15 A). El
número de especies singletones y dobletones fue cero. Durante el cuarto muestreo, el
número total de especies observadas fue cuatro. Según el estimador de riqueza Chao 1
debería haber cuatro especies, con lo cual el número de especies registradas representa
el 100% del valor esperado; con ACE debería haber cinco, con lo que el número de
especies registradas seria del 78,58% (Figura 4-15 B). El número de especies
singletones y dobletones fue cero.
Figura 4-15. Curva de acumulación de especies para los muestreos. A. Enero de 2014. B. Mayo de 2014.
0
1
2
3
4
5
1 4 7 10 13 16 19 22 25 28 31 34 37 40 43 46 49 52 55 58 61
Nú
mero
de S
p. a
cu
mu
lad
as
Número de muestras
Sobs ACE Chao 1 Cole
0
1
2
3
4
5
6
1 4 7 10 13 16 19 22 25 28 31 34 37 40 43 46 49 52 55 58Nú
mero
de S
p. acu
mu
lad
as
Número de muestras
Sobs ACE Chao 1 Cole
A
B
43 Diagnóstico de Leucoptera coffeellum (Guérin-Méneville) (Lepidoptera: Lyonetiidae) y sus parasitoides en el departamento de Antioquia
Diversidad beta Dendogramas de similitud con base en los índices de Jaccard, Sorensen cuantitativo y Morisita-Horn En relación a los índices de similitud (Figura 4-16 A, B y C), con Jaccard y Sorensen se
encontró que los muestreos de mayo de 2013 y 2014 (primero y cuarto) fueron similares,
es decir presentaron especies en común. Pero a su vez se diferenciaron de los
muestreos de enero de 2014 y septiembre de 2013 que fueron los menos parecidos o
más lejanos. Sin embargo, con el índice de similitud de Morista-Horn (Figura 4-16 C) se
encontró que los muestreos de mayo y septiembre de 2013 (primero y segundo) fueron
similares; mientras que los muestreos de enero y mayo de 2014 fueron los menos
parecidos o más lejanos. Esto se debe a que este último índice tiene en cuenta la
abundancia de los individuos y no solo la riqueza como los dos primeros.
De acuerdo con los resultados anteriores, la diversidad encontrada en el departamento
de Antioquia fue baja, esto se debe a la presencia de una especie muy abundante, otras
menos abundantes y otras raras. Por lo tanto, basados en lo que refleja la abundancia de
las especies, se puede decir que C. coffeellae juega el papel más importante en el control
natural de L. coffeellum. En los resultados de esta investigación se pudo corroborar la
hipótesis que en el departamento de Antioquia existen especies no registradas de
parasitoides de L. coffeellum. Sin embargo, se sugiere seguir monitoreando aquellas
fincas y distritos donde se encontraron estas dos nuevas especies para Colombia, y
quizás para la ciencia (Figura 4-17).
Resultados y discusión 44
Figura 4-16. Dendograma de similitud para los parasitoides de L. coffeellum hallados en los diferentes muestreos en el departamento de Antioquia. A. Jaccard. B. Sorensen. C. Morisita-Horn.
A
B
C
45 Diagnóstico de Leucoptera coffeellum (Guérin-Méneville) (Lepidoptera: Lyonetiidae) y sus parasitoides en el departamento de Antioquia
Figura 4-17. Nuevos registros de parasitoides de L. coffeellum en el departamento de Antioquia. A. Horismenus n. sp., ♂. B. Apleurotropis n. sp., ♂.
A B
5. Conclusiones
Los resultados de esta investigación detectaron un solo momento de mayor porcentaje
de infestación de L. coffeellum en cultivos de café en el departamento de Antioquia,
septiembre de 2013, siendo este menor al 2%. Sin embargo, este valor está lejos del
Umbral de Daño Económico del 30%.
Durante el tiempo de estudio, de 1.131 fincas visitadas sólo tres superaron el Umbral de
Daño Económico y estuvieron localizadas en los distritos de Valparaíso 001, Ciudad
Bolívar 001 y Betania 001 en los muestreos de septiembre de 2013 y mayo de 2014
respectivamente.
Bajo condiciones de laboratorio emergieron individuos de parasitoides de la familia
Eulophidae, clasificados por el especialista internacional en siete especies y agrupadas
en dos subfamilias: Entedoninae y Eulophinae. Siendo Entedoninae los más abundantes.
De todas las especies halladas en la zona de estudio, el 82,21% corresponden a C.
coffeellae, confirmándola como la más abundante e importante en el control natural de L.
coffeellum. Horismenus n. sp., y Apleurotropis n. sp., son dos registros nuevos para
Colombia, y quizás para la ciencia.
Los niveles de parasitoidismo en el departamento de Antioquia no fueron menores al
20%, por el contrario el menor parasitoidismo estuvo cercano al 60%. Por lo anterior, se
puede indicar que las poblaciones de L. coffeellum en Antioquia se encuentran bajo
control natural durante todo el año por parte de un complejo de parasitoides.
6. Recomendaciones
No se recomienda el control químico bajo ninguna circunstancia. Por ejemplo, los
insecticidas de contacto no actúan sobre las larvas. Por lo tanto, el manejo del minador
de la hoja del café debe realizarse mediante una estrategia de Control Biológico por
Conservación.
Por ser L. coffeellum una plaga estacional que se ve favorecida con el aumento de las
temperaturas y la disminución de las lluvias. Se recomienda, antes del comienzo de los
tiempos secos, limpiar únicamente los platos de los árboles de los cafetales en
crecimiento, manteniendo las coberturas de arvenses en las calles, para permitir la
sobrevivencia y establecimiento de los enemigos naturales que controlan naturalmente al
minador de la hoja del café.
Se debe suspender la aplicación generalizada de insecticidas y herbicidas en aquellas
zonas donde no se conozcan los porcentajes de infestación por L. coffeellum y los
valores de parasitoidismo, debido a que un mal manejo inicial conlleva a riesgos en la
resurgencia de plagas inducidas como el minador de la hoja del café. Para esta actividad
se debe utilizar el selector de arvenses. Esto permitiría el establecimiento de los
arvenses nobles y restaurar el equilibrio ecológico en los lotes.
Si los niveles de hojas minadas se encuentran por debajo del Umbral de Daño
Económico (30%), se debe monitorear cada ocho días.
En futuros trabajos de la Federación Nacional de Cafeteros de Colombia, se debe
realizar un diagnóstico de la situación de L. coffeellum y sus parasitoides en las regiones
más productoras de café en el país, con el objetivo de no recomendar el control químico
en aquellas zonas donde las poblaciones de la plaga son reguladas naturalmente.
49 Diagnóstico de Leucoptera coffeellum (Guérin-Méneville) (Lepidoptera: Lyonetiidae) y sus parasitoides en el departamento de Antioquia
B. Anexo: Análisis estadístico para la evaluación de lotes de café en crecimiento y en producción.
51 Diagnóstico de Leucoptera coffeellum (Guérin-Méneville) (Lepidoptera: Lyonetiidae) y sus parasitoides en el departamento de Antioquia
D. Anexo: Análisis estadístico de infestación por L.
coffeellum segundo muestreo.
53 Diagnóstico de Leucoptera coffeellum (Guérin-Méneville) (Lepidoptera: Lyonetiidae) y sus parasitoides en el departamento de Antioquia
F. Anexo: Análisis estadístico de infestación por L.
coffeellum cuarto muestreo.
Anexos 54
G. Anexo: Mapa de infestación por L. coffeellum
primer muestreo.
75°2
8'2
9''O
76°0
7'2
6''O
7°13'30''N
5°36'00''N
55 Diagnóstico de Leucoptera coffeellum (Guérin-Méneville) (Lepidoptera: Lyonetiidae) y sus parasitoides en el departamento de Antioquia
H. Anexo: Mapa de infestación por L. coffeellum
segundo muestreo.
76°0
7'2
6''O
7°13'30''N
75°2
8'2
9''O
5°36'00''N
Anexos 56
I. Anexo: Mapa de infestación por L. coffeellum tercer
muestreo.
76°0
7'2
6''O
7°13'30''N
75°2
8'2
9''O
5°36'00''N
57 Diagnóstico de Leucoptera coffeellum (Guérin-Méneville) (Lepidoptera: Lyonetiidae) y sus parasitoides en el departamento de Antioquia
J. Anexo: Mapa de infestación por L. coffeellum
cuarto muestreo.
76°0
7'2
6''O
7°13'30''N
75°2
8'2
9''O
5°36'00''N
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