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INTRODUCCIN

En el mundo se conoce un grupo importante dehongos y bacterias que presentan efecto antagnicosobre otros microorganismos. Este efecto es aprove-chado por el hombre para la regulacin, tanto depatgenos cuyo hbitat es el suelo, como aquellosque se desarrollan en la parte foliar de las plantas(1,2,3,4).

Los antagonistas contribuyen a la atenuacin delos daos que causan las enfermedades, en losagroecosistemas donde existan condiciones para sudesarrollo y conservacin. Para lograr este objetivolos microorganismos beneficiosos presentan diferen-tes modos de accin que les permitan ejercer su efectobiorregulador. Estos atributos, de conjunto con la ca-pacidad de multiplicarse abundantemente, se encuen-tran entre los de mayor importancia para su seleccincomo agentes de control biolgico (4).

Artculo resea

MECANISMOS DE ACCIN DE Trichoderma FRENTE A HONGOSFITOPATGENOS

Danay Infante*, B. Martnez*, Noyma Gonzlez* y Yusimy Reyes**

*Dpto. Fitopatologa, Centro Nacional de Sanidad Agropecuaria (CENSA). Apartado 10,San Jos de las Laja, La Habana, Cuba. Correo electrnico: danay@censa.edu.cu,

**Dpto. Biologa y Sanidad Vegetal, Universidad Agraria de La Habana Fructuoso Rodrguez Prez(UNAH). San Jos de las Lajas, La Habana, Cuba.

RESUMEN: Los hongos antagonistas resultan importantes para el control biolgico de los fitopatgenos.En este sentido, las especies del gnero Trichoderma se destacan entre las ms utilizadas para el biocontrolde patgenos fngicos del suelo. Estas especies presentan diferentes modos o mecanismos de accin quele permiten el control de los fitopatgenos. Entre estos mecanismos se encuentran: competencia por elsustrato, micoparasitismo, antibiosis, desactivacin de enzimas del patgeno, resistencia inducida, entreotros. Mientras mayor sea la probabilidad de que un aislamiento de Trichoderma, manifieste variosmodos de accin; ms eficiente y duradero ser el control sobre el patgeno, aspectos que no poseen losplaguicidas qumicos. En el artculo, los autores se proponen realizar una compilacin sobre los modosde accin de Trichoderma frente a los patgenos.

(Palabras clave: Trichoderma; antagonismo; biocontrol)

Trichoderma MECHANISMS OF ACTION AGAINST PHYTOPATHOGEN FUNGI

ABSTRACT: Antagonist fungi play an important role in the biological control of phytopathogens. Inthis sense, Trichoderma genus is the most used for the biocontrol of soil fungus pathogens. These speciespresent different action ways or mechanisms to carry out the control of phytopathogens. Among themare: competition for substrate, mycoparasitism, antibiosis, desactivation of enzymes of the pathogen,induced resistance, among others. While higher is the probability of a Trichoderma isolate to show severalaction ways, more efficient and lasting the control of the pathogen will be, aspects not being present inchemical pesticides. In the article, authors intend to carry out a compilation on the ways of action ofTrichoderma against pathogens.

(Key words: Trichoderma; antagonism; biocontrol)

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Desde los primeros estudios en esta temtica yhasta el presente, entre las especies ms ampliamenteestudiadas y aplicadas como control biolgico, seencuentran las del gnero Trichoderma, debido a sueficaz control, capacidad reproductiva, plasticidadecolgica, efecto estimulante sobre los cultivos y re-cientemente se detect su accin como inductor deresistencia sistmica en la planta a diferentespatgenos (5,6).

Trichoderma Rifai como un controlador biolgico yantagonista natural de fitopatgenos muestra una am-plia gama de hospedantes y dentro de ellos estn loshongos fitopatgenos de importancia, tales como:Fusarium oxysporum f. sp. cubense (E.F. Smith)Snyd.y Hans, Fusarium roseum Link, Botrytis cinereaPers, Rhizoctonia solani Khn, Sclerotium rolfsii Sacc.Sclerotinia spp., Pythium spp. Phytophthora spp.,Alternaria spp., entre otros.

El objetivo de esta resea fue realizar una recopi-lacin y anlisis de la informacin relacionada con losdiferentes mecanismos de accin de los aislamien-tos de Trichoderma, los cuales ejercen su actividadantagnica sobre los fitopatgenos.

PARTE ESPECIAL

Aspectos generales de Trichoderma

Las especies pertenecientes al gnero Trichodermase caracterizan por ser hongos saprfitos, que sobre-viven en suelos con diferentes cantidades de materiaorgnica, los cuales son capaces de descomponerlay en determinadas condiciones pueden ser anaerobiosfacultativos, lo que les permite mostrar una mayor plas-ticidad ecolgica. Las especies de Trichoderma seencuentran presentes en todas las latitudes, desdelas zonas polares hasta la ecuatorial. Esta distribu-cin tan amplia y su plasticidad ecolgica estn es-trechamente relacionadas con la alta capacidadenzimtica que poseen para degradar sustratos, unmetabolismo verstil y resistencia a inhibidoresmicrobianos. No obstante, se han realizado pocosestudios acerca de la sobrevivencia, establecimientoy proliferacin de este antagonista en la rizosfera dela planta (7).

El gnero Trichoderma es un excelente modelopara ser estudiado debido a su fcil aislamiento y cul-tivo, rpido desarrollo en varios sustratos y por sucondicin de controlador biolgico de una amplia gamade fitopatgenos (4). Trichoderma se ubicataxonmicamente segn Villegas (8) en:

Reino: Fungi.

Divisin: Mycota

Subdivisin: Eumycota

Clase: Hyphomycetes.

Orden: Moniliales.

Familia: Moniliaceae.

Gnero: Trichoderma.

La mayora de las colonias de Trichoderma en suinicio tienen color blanco, que se tornan a verde os-curo o amarillento, con esporulacin densa (9). Elmicelio es ralo en su mayora, y visto al microscopioes fino, los conidiforos son ramificados, parecen unrbol pequeo. Los mismos se presentan como pe-nachos compactados que forman anillos con un sis-tema de ramas irregular de manera piramidal (Fig. 1).Estos terminan en filides donde se forman las espo-ras asexuales o conidios, de gran importancia para laidentificacin taxonmica a nivel de especies. Losconidios aseguran las generaciones del hongo durantegran parte del perodo vegetativo de las plantas (9).Son haploides y su pared est compuesta por quitinay glucanos (3). Adems de los conidiforos, estas sepueden producir sobre filides que emergen directa-mente del micelio.

FIGURA 1. Conidios y conidiforos de Trichoderma sp./Trichoderma sp. conidia and conidiophores. (400 x).

La mayora de las especies de Trichoderma pre-sentan clamidosporas, las cuales pueden serintercalares y en ocasiones terminales. Lasclamidosporas toleran condiciones ambientales ad-versas, son estructuras de sobrevivencia y permitenque el hongo pueda perdurar a travs del tiempo (10).

Conidios

Conidiforo

Filide

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No obstante, las clamidosporas recin formadas pre-sentan ms de 75% de germinacin, bajo condicio-nes ptimas de humedad (> 75%) y temperatura (28-30oC). Debido a esto se dice, que las especies deTrichoderma produce tres tipos de propgulos: hifas,clamidosporas y conidios (11).

Mecanismos de accin de Trichoderma

En la accin biocontroladora de Trichoderma sehan descrito diferentes mecanismos de accin queregulan el desarrollo de los hongos fitopatgenos dia-nas. Entre estos, los principales son la competenciapor espacio y nutrientes, el micoparasitismo y laantibiosis, los que tienen una accin directa frente alhongo fitopatgeno, Leal (2000) citado por Lorenzo(12). Estos mecanismos se ven favorecidos por lahabilidad de los aislamientos de Trichoderma paracolonizar la rizosfera de las plantas. Otros autores hansugerido distintos mecanismos responsables de suactividad biocontroladora, que incluyen, adems delos mencionados, la secrecin de enzimas y la pro-duccin de compuestos inhibidores (13,14).

Adems se conoce que Trichoderma presentaotros mecanismos, cuya accin biorreguladora es deforma indirecta. Entre estos se pueden mencionar losque elicitan o inducen mecanismos de defensa fisio-lgicos y bioqumicos como es la activacin en la plan-ta de compuestos relacionados con la resistencia (In-duccin de Resistencia) (6), con la detoxificacin detoxinas excretadas por patgenos y la desactivacinde enzimas de estos durante el proceso de infeccin;la solubilizacin de elementos nutritivos, que en suforma original no son accesibles para las plantas. Tie-nen la capacidad adems, de crear un ambiente fa-vorable al desarrollo radical lo que aumenta la tole-rancia de la planta al estrs (3).

Competencia

La competencia constituye un mecanismo de anta-gonismo muy importante. Se define como el compor-tamiento desigual de dos o ms organismos ante unmismo requerimiento (sustrato, nutrientes), siempre ycuando la utilizacin de este por uno de los organis-mos reduzca la cantidad o espacio disponible para losdems. Este tipo de antagonismo se ve favorecido porlas caractersticas del agente control biolgico comoplasticidad ecolgica, velocidad de crecimiento y de-sarrollo, y por otro lado por factores externos como tipode suelo, pH, temperatura, humedad, entre otros(15,16).

La presencia de forma natural de Trichoderma endiferentes suelos (agrcolas, forestales, en barbechos),se considera una evidencia de la plasticidad ecolgica

de este hongo y de su habilidad como excelente com-petidor por espacio y recursos nutricionales, aunquela competencia depende de la especie, Wardle et al.(1993) citados por Samuel (17). Trichoderma estbiolgicamente adaptado para una colonizacin agresi-va de los sustratos y en condiciones adversas para so-brevivir, fundamentalmente, en forma de clamidosporas.La alta velocidad de crecimiento, abundante esporulaciny la amplia gama de sustratos sobre los que puede cre-cer, debido a la riqueza de enzimas que posee, hacenque sea muy eficiente como saprfito y an ms comoagente de control biolgico (16,18).

La competencia por nutrientes puede ser por ni-trgeno, carbohidratos no estructurales (azcares ypolisacridos como almidn, celulosa, quitina,laminarina, y pectinas, entre otros) (10,19) ymicroelementos. Esta forma de competencia en lossuelos o sustratos ricos en nutrientes no tiene impor-tancia desde el punto de vista prctico. Por ello, cuan-do se emplea fertilizacin completa o existe excesode algunos de los componentes de los fertilizantes einclusive en suelos con alto contenido de materia or-gnica, este tipo de antagonismo es poco eficaz.

La competencia por sustrato o espacio dependede si el mismo est libre de patgenos (sustrato est-ril) o si hay una micobiota natural. En el primer caso,la velocidad de crecimiento del antagonista no deter-mina la colonizacin efectiva de los nichos, sino laaplicacin uniforme del mismo en todo el sustrato. Sinembargo, en el segundo caso la velocidad de creci-miento, conjuntamente con otros de los mecanismosde accin del antagonista, es determinante en elbiocontrol del patgeno y colonizacin del sustrato.

Un ejemplo fehaciente de estas interacciones esel notificado por Durman et al. (21), quienes encon-traron una disminucin del crecimiento de R. solani yde la viabilidad de los esclerocios por la accin dediferentes aislamientos de Trichoderma spp.

Micoparasitismo

El micoparasitismo es definido como una simbio-sis antagnica entre organismos, en el que general-mente estn implicadas enzimas extracelulares talescomo quitinasas, celulasas, y que se correspondencon la composicin y estructura de las paredes celu-lares de los hongos parasitados (11,22,23,24).

Las especies de Trichoderma durante el procesode micoparasitismo crecen quimiotrpicamente haciael hospedante, se adhieren a las hifas del mismo, seenrollan en ellas frecuentemente y las penetran enocasiones. La degradacin de las paredes celularesdel hospedante se observa en los estados tardos del

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proceso parastico (25), que conlleva al debilitamien-to casi total del fitopatgeno.

El micoparasitismo como mecanismo de accinantagnica en Trichoderma spp. ha sido ampliamen-te estudiado, Chet et al. (1998) citados por Prez (18).No obstante, existen aspectos en el mismo que noestn totalmente esclarecidos. Este es un procesocomplejo que para su estudio se ha separado en cua-tro etapas. El desarrollo de cada etapa depende delos hongos involucrados, de la accin biotrfica onecrotrfica del antagonista y de las condiciones am-bientales. Chet y Benhamou (26), explican detallada-mente cada una de estas etapas, para el caso de lasespecies de Trichoderma.

Crecimiento quimiotrfico: El quimiotropismo posi-tivo es el crecimiento directo hacia un estmulo qumi-co (27). En la etapa de localizacin del hospedante,se ha demostrado que Trichoderma puede detectarloa distancia y sus hifas crecen en direccin al patge-no como respuesta a un estmulo qumico.

Reconocimiento: Las investigaciones realizadasa lo largo de muchos aos con un nmero considera-ble de cepas de Trichoderma y de especies de hon-gos fitopatgenos han demostrado que estas son efec-tivas slo contra patgenos especficos. El conoci-miento de esta especificidad condujo a la idea de queel reconocimiento molecular entre Trichoderma y elhospedante es el evento esencial que precede al pro-ceso antagonista (26). Esto es un elemento a teneren cuenta para la aplicacin prctica de este hongo, ypara la bsqueda de nuevos aislamientos ms adap-tados y eficaces como un proceso continuo.

El reconocimiento se realiza a travs deinteracciones lectinas-carbohidratos. Las lectinas sonprotenas enlazadas a azcares o glicoprotenas, lascuales aglutinan clulas y estn involucradas en lasinteracciones entre los componentes de la superficiede las clulas y su ambiente extracelular, Barondes(1981) citado por Chet et al. (26). La produccin delectinas se ha investigado en R. solani y S. rolfsii . Entodos los casos se encontraron evidencias directas,de que las lectinas estn involucradas en elmicoparasitismo (18,27).

Adhesin y enrollamiento: Cuando la respuestade reconocimiento es positiva, las hifas deTrichoderma se adhieren a las del hospedante me-diante la formacin de estructuras parecidas a gan-chos y apresorios (Fig. 2), se enrollan alrededor deestas, todo esto est mediado por procesosenzimticos (18). Segn Chet y Elad (1983), citadopor Martnez (20), la adherencia de las hifas deTrichoderma ocurre gracias a la asociacin de un az-

car de la pared del antagonista con una lectina pre-sente en la pared del patgeno.

FIGURA. 2 Hifas de Trichoderma sp. enrolladas en hifasde Curvularia sp./ Trichoderma hyphae coiled inCurvularia sp. hyphae. (400x).

Actividad ltica: En esta etapa ocurre la produc-cin de enzimas lticas extracelulares, fundamental-mente quitinasas, glucanasas y proteasas, que de-gradan las paredes celulares del hospedante y posi-bilitan la penetracin de las hifas del antagonista (28).Por los puntos de contacto donde se produce la lisis yaparecen los orificios, penetra la hifa del micoparsitoen las del hongo hospedante. La actividad enzimticaen Trichoderma ha sido estudiada extensamente, ascomo las posibles funciones que desenvuelven en elmicoparasitismo.

Las especies de Trichoderma tienen un elevadopotencial parastico (Fig. 3), con una actividadmetablica muy particular, que les permite parasitareficientemente las estructuras fngicas de los hon-gos (1).

Trichoderma excreta muchos metabolitos dentrode ellos enzimas (celulasas, glucanasas, lipasas,proteasas y quitinasas) que participan en la lisis de lapared celular de las hifas del hospedante, facilitandola insercin de estructuras especializadas y de hifasde Trichoderma, que absorben nutrientes del interiordel hongo fitopatgeno (19). Misaghi (1984) y Adams(1990) citados por Daz (11), plantearon que elmicoparasitismo finalmente termina con la prdida delcontenido citoplasmtico de la clula del hospedante.El citoplasma restante est principalmente rodeandolas hifas invasoras, mostrando sntomas de disgre-gacin, lo que disminuye la actividad patognica delmismo.

Desde el punto de vista prctico las enzimas setienen en cuenta como criterio en la seleccin de ais-lamientos. Elad et al. (29), encontraron que los aisla-mientos de Trichoderma eficaces en el control de

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patgenos vegetales eran capaces de producirglucanasas, quitinasas y proteasas, por lo que reco-mienda que los aislamientos de Trichoderma spp.pueden ser seleccionados como agentes de controlbiolgico en base a su capacidad de producir -1,3-Dglucanasa y quitinasa en presencia de glucano yquitina, respectivamente.

Por los resultados que se han obtenido hasta elmomento, se ha llegado a la conclusin que la pro-duccin del factor inhibidor en Trichoderma dependems del aislamiento que de la propia especie. Aspec-to este, que reafirma una vez ms la bsqueda cons-tante de nuevos aislamientos de este antagonista (11).

Liu y Baker (1980) citados por Daz (11), plantea-ron que el micoparasitismo de Trichoderma sobre Rsolani es el responsable de la disminucin de la den-sidad de inculo de este patgeno y que se corres-ponde con un incremento en la densidad de pobla-cin de Trichoderma sp.

Diferentes autores han informado paraTrichoderma diferentes tipos de interaccin hifalcomo parasitismo, considerndolos una potenciali-dad para su uso como biorreguladores de hongosdel suelo (30, 31). Bernal (30), encontr enrollamientoy penetracin de hifas de Trichoderma en hifas de F.oxysporum f. sp. cubense. Harman (32), encontrpenetracin en hifas de Pythium sp. y R. solani.Rivero et al. (33), evaluaron cuatro aislamientos deTrichoderma sobre Alternaria padwickii (Ganguly)E l l i s , Bipolar is oryzae (Breda de Haan)Shoemaker, Curvularia lunata (Wakker) Boedijny Phoma sp. y obtuvieron una alta capacidad com-petitiva, con dos o ms tipos de interaccin hifal,excepto en Phoma sp.

Antibiosis

La antibiosis es la accin directa de antibiticos ometabolitos txicos producidos por un microorganis-mo sobre otro sensible a estos. Algunos autores opi-nan que la antibiosis no debe ser el principal meca-nismo de accin de un antagonista, ya que existe elriesgo de aparicin de cepas del patgeno resisten-tes al antibitico (34). En la prctica uno de los ante-cedentes ha sido el caso de la aparicin de cepas deAgrobacterium tumesfaciens Smith y Townsend resis-tentes al Agrosin 84, un antibitico producido por unacepa de Agrobacterium radiobacter Beijerinck y vanDel- den (35).

Muchas cepas de Trichoderma producenmetabolitos secundarios voltiles y no voltiles, algu-nos de los cuales inhiben el desarrollo de otrosmicroorganismos con los que no hacen contacto fsi-co. Tales sustancias inhibidoras son consideradasantibiticos (16).

Al inicio se estim que la actividad inhibidora deaislamientos de Trichoderma sobre otros hongos sedeba solo a compuestos no voltiles. Dennis yWebster (36), fueron los pioneros en esta temtica,con la realizacin de los trabajos ms completos acer-ca de la funcin de los antibiticos producidos porhongos del gnero Trichoderma sobre patgenos delas plantas. Ellos relacionaron la actividad antibiticade Trichoderma spp. con compuestos no voltiles,entre los que se encontraban uno identificado comotrichodermina y otros metabolitos peptdicos. En in-vestigaciones posteriores Webster y Lomas (1964)citados por Daz (11), determinaron que Trichodermasp. produce dos antibiticos ms: gliotoxina y viridina.Ms tarde Oliver y Germain (37) citado por Martnez

HT

FIGURA 3. Micoparasitismo de Trichoderma sp. en Rhizoctonia sp./ Micoparasitism of Trichoderma on Rhizoctonia sp.HT. Hifas de Trichoderma. (400x).

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(37), informaron que T. harzianum Rifai produce nu-merosos antibiticos como son: trichodermina,suzukacilina, alameticina, dermadina, trichotecenosy trichorzianina.

Posteriormente, Dennis y Webster (36), detecta-ron que la actividad antibitica de algunos aislamien-tos se deba tambin a la produccin de compuestosvoltiles, y notaron que los aislamientos ms activosposean un fuerte olor a coco, posiblemente relacio-nado con la actividad antagonista. Los antibiticosvoltiles tienen un efecto esencialmente fungisttico,debilitando al patgeno y lo hacen ms sensible a losantibiticos no voltiles, lo que se conoce como unhiperparasitismo de origen enzimtico (20).

Stefanova et al. (10), informaron la presencia demetabolitos no voltiles con actividad antifngica encuatro aislamientos de Trichoderma y concluyeron quelos mismos reducen el crecimiento micelial dePhytophthora nicotianae Breda de Haan y R. solanien medios de cultivo envenenado con filtrados lqui-dos donde se haban cultivado las cepas antagni-cas. Plantean adems, que al parecer estos causana nivel celular: vacuolizacin, granulacin, coagula-cin, desintegracin y lisis. Por otro mtodo, Riveroet al. (33), evaluaron el efecto de antibiosis de dosaislados de Trichoderma en cultivo dual con A.padwickii, B. oryzae, C. lunata y Phoma sp., obtenien-do inhibicin significativa del crecimiento radial deestos patgenos.

Algunas de las enzimas no solo intervienen en elproceso de penetracin y lisis, sino que actan tam-bin como antibiticos, tal es el caso de la enzimaendoquitinasa (Ech42) que causa hidrlisis en lasparedes de B. cinerea, y adems inhibe la germinacinde conidios y el crecimiento de tubos germinativos devarios hongos (25).

La produccin metablica de los aislamientos deTrichoderma presenta, al igual que el micoparasitismo,determinada especificidad. Samuels (17), informasobre un grupo de cepas de Trichoderma denomina-do Q que produjeron gliotoxina y fueron efectivasfrente a R. solani, pero no frente a Pythium ultimumTrow; mientras que otro grupo de cepas P, queexcretaron gliovirina mostraron resultados opuestos.

No obstante, la mxima eficacia pudiera lograrsecon el sistema enzimtico completo (22), inclusive laseleccin tiene que ser ms integral, donde interven-gan diferentes modos de accin. Por ejemplo,Martnez et al. (38), observaron al evaluar 59 aisla-mientos de Trichoderma, competencia por el sustrato,micoparasitismo y antibiosis. En casi todos los aisla-

mientos determinaron al menos un tipo de interaccinhifal bien definida, y algunos de ello presentaron has-ta cuatro tipos de interaccin sobre R. solani. Estofavorece el control por un lado y disminuye la posibili-dad de que surja resistencia en el patgeno al anta-gonista (34).

CONCLUSIONES

De este estudio se resalta la importancia que tie-ne el conocimiento profundo de los mecanismos deaccin que pueden presentar los diferentes aislamien-tos de Trichoderma. Este conocimiento es vital desdeel punto de vista prctico, debido a que permite unaadecuada y mejor seleccin de aislamientos con ma-yor potencialidad para el control de diferentesfitopatgenos. Mientras ms modos de accin estnpresentes en un aislamiento, mayor ser la eficaciadel mismo en el control del fitopatgeno, y por ende,menor el dao que puede causarle al cultivo.

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(Recibido 29-11-2007; Aceptado 30-10-2008)