análisis del efecto antagonista que ejerce trichoderma

I

Análisis del Efecto Antagonista que Ejerce Trichoderma harzianum y Beauveria

bassiana Frente a Fusarium oxysporum; Revisión Sistemática

Díaz Imbreth Aida Luz y Santana Trillos Bellanis

Universidad de Santander

Facultad de Ciencias de la Salud

Bacteriología y Laboratorio Clínico

Valledupar

2020

II

Análisis del Efecto Antagonista que Ejerce Trichoderma harzianum y Beauveria

bassiana Frente a Fusarium oxysporum; Revisión Sistemática

Díaz Imbreth Aida Luz y Santana Trillos Bellanis

Trabajo de Grado para Optar al Título de Bacteriólogo y Laboratorista Clínico

Directora

Rosangela Pérez Salinas

Magister en Microbiología Industrial

Universidad de Santander

Facultad de Ciencias de la Salud

Bacteriología y Laboratorio Clínico

Valledupar

2020

III

Página de Aceptación

IV

Primeramente, agradecerle a Dios por permitirnos llegar a este momento tan

importante en nuestras vidas, por la sabiduría e inteligencia que nos ha regalado y

sobre todo la fuerza y constancia de recorrer este camino tan difícil y bonito.

A nuestros padres por brindarnos la oportunidad de estudiar, porque sin ellos no

hubiese sido posible este logro, y por darnos fuerzas en nuestros momentos más

difíciles.

A nuestra directora Rosangela Pérez Salinas, por brindarnos sus conocimientos, apoyo

y guiarnos siempre por el camino de la investigación.

Finalmente, a la Universidad de Santander por formarnos como profesionales íntegros

e inculcarnos el servir a la sociedad.

V

Tabla de Contenido

Introducción………………………………………………………………………………

1

Objetivo…………………………………………………………………………………...

5

Metodología………………………………………………………………………………

6

Resultados………………………………………………………………………………..

10

Discusión………………………………………………………………………………….

20

Conclusión………………………………………………………………………………...

22

Referencia bibliográfica………………………………………………………………….

23

Anexos…………………………………………………………………………………..

30

VI

Lista de Tablas

Tabla 1. Tabla de los análisis de los resultados……………………………………. 10

VII

Lista de Figuras

Figura 1. Flujograma de selección de los artículos…………………………………

7

VIII

Lista de Anexos

Anexo 1. Términos Claves Utilizados en la Búsqueda Sistemática………………………30

IX

Resumen

Título

Análisis del efecto antagonista que ejerce Trichoderma harzianum y Beauveria

bassiana frente a Fusarium oxysporum; revisión sistemática.

Autores

Díaz Imbreth Aida y Santana Trillos Bellanis.

Palabras Claves

Control biológico, Trichoderma, Fusarium, Beauveria bassiana.

Descripción

El control biológico o biocontrol tiene la capacidad de inhibir los efectos negativos que

causan los microorganismos patógenos sobre cultivos. El efecto del biocontrolador

depende de la interacción que puede tener el patógeno, organismo biocontrolador y el

medio ambiente. Según estudios anteriores Fusarium spp es responsable de múltiples

enfermedades en plantas y puede ser tratado con hongos filamentosos como

Trichoderma sp y Beauveria bassiana. El objetivo de esta revisión sistémica es evaluar

el efecto antagónico que ejerce Trichoderma harzianum y Beauveria bassiana sobre

Fusarium oxysporum.

Estudio de tipo retrospectivo: caracterizando las variables de tiempo, concentración de

conidias, factores ambientales. Los artículos fueron tomados de las bases de datos de

X

Scopus y Google académico, teniendo como criterio publicaciones entre los años 2009

– 2020, descriptores de la salud, tipo de estudio. No se tuvo en cuenta metaanálisis ni

sesgo por ser un estudio cualitativo.

Dentro de los resultados se destacó que Trichoderma spp y Beauveria bassiana son

hongos con capacidad antagónica frente a los fitopatógenos, debido a sus enzimas

hidrolíticas y micoparasitismo para la eliminación de las plagas. Se pudo concluir que

estos hongos son una alternativa en la elaboración de controles biológicos para la

erradicación de plagas que afectan cultivos, sin causar ningún efecto adverso al medio

ambiente ni a la producción de los alimentos.

XI

Abstract

Title

Analysis of the antagonistic effect of Trichoderma harzianum and Beauveria bassiana

against Fusarium oxysporum; systematic review.

Authors

Díaz Imbreth Aida, Santana Trillos Bellanis.

Keywords

Biological control, Trichoderma, Fusarium, Beauveria bassiana.

Description

Biological control or biocontrol has the ability to inhibit the negative effects that

pathogenic microorganisms cause on crops. The effect of the biocontroller depends on

the interaction that can have the pathogen, biocontroller organism and the environment.

According to previous studies Fusarium spp is responsible for multiple diseases in

plants and can be treated with filamentous fungi such as Trichoderma sp and Beauveria

bassiana. The objective of this systemic review is to evaluate the antagonistic effect that

Trichoderma harzianum and Beauveria bassiana exert on Fusarium oxysporum.

Retrospective study: characterizing time variables, conidia concentration, environmental

factors. The articles were taken from the Scopus and Google academic databases,

XII

having as criteria publications between the years 2009 - 2020, health descriptors, type

of study. Meta-analysis and bias were not taken into account since it is a qualitative

study.

Within the results, it was highlighted that Trichoderma spp and Beauveria bassiana are

fungi with antagonistic capacity against phytopathogenic fungi, due to their hydrolytic

enzymes and mycoparasitism for the elimination of plagues. It could be concluded that

these fungi are an alternative in the elaboration of biological controls for the eradication

of plagues that affect crops, without causing any adverse effect to the environment or

food production.

1

1. Introducción

El control biológico o biocontrol, hace referencia al uso de diferentes organismos que

solos o en combinación son capaces de disminuir los efectos deletéreos que causa una

población patógena sobre el crecimiento y/o productividad de un cultivo(1). La

implementación del control biológico de enfermedades en plantas es una alternativa

para el medio ambiente(2) porque ofrece un enfoque para el control de enfermedades

en plantas y frutas(3).

El efecto del biocontrolador depende primeramente de la interacción que puede tener el

patógeno, organismo biocontrolador y el medio ambiente en el cual se va a desarrollar,

y a su vez el uso de los hongos entomopatógenos que constituye una tendencia actual

para el manejo de ácaros e insectos fitoparásitos(4).

Según estudios se ha establecido que los hongos del género Fusarium, son causantes

de las múltiples enfermedades en plantas, caracterizadas por marchitez, tizones,

pudriciones en cultivos ornamentales y flores. Por ende, este tipo de hongo se halla

entre los factores más importantes que aumentan las pérdidas y afectan los

rendimientos de los cultivos(5) , teniendo en cuenta que los daños ocasionados a las

cosechas producen afectaciones a la economía(5).

Las enfermedades producidas por Fusarium spp en la actualidad ocasionan grandes

pérdidas en los cultivos porqué posee la capacidad de producir marchitez vascular en

las plantas, mal del talluelo entre múltiples enfermedades fitopatógenas, al

caracterizarse como hongo saprófito cuando una planta sana crece en suelo infectado

2

por el hongo, el contacto con las raíces induce la germinación de los conidios, el tubo

germinativo de la espora o el micelio penetra directamente por el ápice de las raíces, a

través de heridas ocasionando la pérdida total de las plantas y cultivo(5)

Autores han demostrado que la producción de maracuyá en Colombia ocupa un lugar

importante en la explotación frutícola. Una problemática fitosanitaria en el cultivo es el

marchitamiento vascular conocido como secadera o muerte descendente de la planta

ocasionado por Fusarium spp (6) . Los estudios establecen que la disminución en la

producción de los cultivos se debió a enfermedades fitopatógenas en los frutos y

plantas ocasionadas principalmente por hongos patógenos del género Fusarium. Este

fitopatógeno ha aumentado considerablemente en los últimos años, debido a cambios

en las prácticas agrícolas principalmente por el uso indiscriminado de químicos y la

contaminación que ocasiona su empleo con efectos perjudiciales sobre los cultivos(7) .

Conociendo el impacto negativo que generan los fungicidas químicos, estos se han ido

reemplazando por biocontroladores. Algunas de las consecuencias causadas por estos

químicos son la inducción del desarrollo de resistencia por parte de los patógenos,

muerte de microorganismos benéficos, contaminación de suelos agrícolas y otros

efectos(8).

Estudios anteriores han propuesto nuevas alternativas de control, como el uso de

hongos antagonistas, los cuales son microorganismos presentes en suelos y

ecosistemas con la finalidad de ayudar en la erradicación de los hongos

entomopatógenos, que son capaces de causar enfermedad a un insecto y ocasionarle

la muerte después de un periodo de incubación. Estos son importantes agentes de

3

control biológico de insectos y frecuentemente ocasionan epizootias que reducen

significativamente sus poblaciones(9).

En la presente revisión se seleccionó Trichoderma harzianum como antagonista y

Beauveria bassiana como entomopatógeno, por su alta competitividad y el gran número

de mecanismos de acción, como son las enzimas secretadas como glucanasa y

quitinasa, que regulan la acción fitopatógena de algunos hongos. Se ha documentado

que la competitividad determinó que T. harzianum, puede llegar a hacer un control

eficaz de Fusarium oxysporum de forma preventiva a nivel de campo, aplicando el

antagonista antes y en el momento de la siembra de la planta(10). El antagonismo de T.

harzianum se comprobó estudiando las variables: Radio de Crecimiento Antagonista

(RCA), Radio de Crecimiento Patógeno (RCP), Micoparasitismo (MICMO) y Porcentaje

de Inhibición del Crecimiento Radial (PICR)(10)

El mecanismo de acción de Trichoderma sp se ha concentrado en el control y/o

disminución de la población de fitopatógenos en el suelo mediante el micoparasitismo,

en el cual se emplea enzimas que degradan la pared celular de los hongos que

parasita, siendo las más conocidas las quitinasas, glucanasas, proteasas(11); por otro

lado, una de las grandes ventajas e importancias que brinda Trichoderma, el cual

promueve el crecimiento de la planta, mejora la calidad de frutos y potencializa el

rendimiento en los cultivos mediante la producción de fitohormonas y promoción de la

disponibilidad de fosfatos y otros minerales necesarios para el metabolismo de las

plantas(8) .

4

Con respecto al mecanismo de acción de Beauveria bassiana, consiste en destruir al

hospedero causándole síntomas importantes a los insectos como son: pérdida de

sensibilidad, falta de coordinación, letargo, inapetencia, melanización y parálisis(12). La

presencia de enzimas hidrolíticas suelen facilitar cada etapa de infección del hongo y

adicionalmente puede ser importante en la invasión del hemocele del insecto(13) e

inhibir el crecimiento de Fusarium oxysporum.

La importancia de los hongos antagonistas se centra en la erradicación de los hongos

fitopatógenos, debido a esto, el uso de los organismos como agentes de control

biológico de enfermedades radiculares es de gran interés en la actualidad. Debido a

esto, puede jugar importantes roles en el desarrollo y salud de las plantas, ya que ellos

pueden afectar el crecimiento de las mismas por la asimilación de nutrientes o por la

producción de metabolitos secundarios como: antifúngicos, enzimas extracelulares, que

presentan una alta actividad metabólica y son capaces de degradar la materia orgánica

vegetal, por la gran producción de diferentes tipos de metabolitos que pueden

generar(14) .

5

Pregunta problema

¿Cuál es la eficacia de los hongos Trichoderma harzianum y Beauveria bassiana con

efecto antagonista para la erradicación de Fusarium oxysporum?

Objetivo

Revisar sistemáticamente el efecto antagónico que ejerce Trichoderma harzianum y

Beauveria bassiana sobre Fusarium oxysporum.

6

2. Metodología

Figura 1

Flujograma de Selección de los Artículos

Art

ícu

lo i

den

tifi

cad

os

Filtr

ad

o

Artículos identificados por medio de búsqueda en base de datos.

n= 152

Artículos adicionales

identificados por medio de

otras fuentes.

n= 0

Artículos después de eliminar los duplicados

n= 2

Sele

cció

n

Artículos

seleccionados

n= 150

Artículos

excluidos

n= 80

Artículos con

posibilidad para

elección

n= 70

Artículos a texto completo

excluidos

n= 30

Artículos sobre fertilizantes

químicos = 7

Artículos con metodología no

adecuada = 5

Artículos de control biológico con

bacterias = 12

Artículo sobre genética de los

hongos = 6

Inclu

sió

n

Artículos incluidos

para revisión

n= 40

Nota. Proceso de filtración de los artículos seleccionados para la revisión. Autores. 2020.

7

Se llevó a cabo una revisión sistemática y cualitativa bajo la metodología PRISMA

(Preferred Reporting Items for Systematic reviews and Meta-Analyses), Elementos de

información preferidos para los exámenes sistemáticos y los meta-análisis la cual es

una guía que se implementa en las revisiones sistemáticas con el fin de mejorar la

búsqueda y redacción de los artículos de acuerdo con sus directrices de selección.

En cuanto a la búsqueda de los artículos se emplearon criterios de inclusión como el

año (artículos publicados del 2009 al 2020), palabras claves como control biológico,

Trichoderma, Fusarium, Beauveria bassiana (teniendo en cuenta los descriptores en

ciencia de la salud http://decs2020.bvsalud.org/cgi-

bin/wxis1660.exe/decsserver/?IsisScript=../cgi

bin/decsserver/decsserver.xis&interface_language=e&previous_page=homepage&previ

ous_task=NULL&task=start ) y el tipo estudio de cada documento. Para la identificación

de artículos se usaron las bases de datos como Scopus y Google académico.

Dentro de la selección de estudio se ejecutó un tamizaje, el cual fue realizado con el

software Rayyan QCRY, y así mismo al momento de revisar los artículos se hizo el

proceso de filtración a los documentos, para detectar y eliminar duplicados.

Posteriormente se realizó una selección estricta de los 150 artículos restantes,

permitiendo así excluir 80 documentos que no presentaban suficiente relación con la

temática, dejando 70 con posibilidad de elegibilidad y descartando 30, de los cuales 7

trataban sobre fertilizantes químicos, 5 con metodología no adecuada, 12 relacionados

con biocontrolador a base de bacterias y 6 abarcaban la genética de los

8

microorganismos, y de esta manera, incluir 40 pertinentes para el análisis y realización

del artículo de revisión.

De los estudios seleccionados, se extrajo la información más reciente y relevante,

sobre la utilización de los biocontroladores a base de hongos Trichoderma harzianum y

Beauveria bassiana sobre Fusarium oxysporum que es un hongo fitopatógeno

causante de pérdidas de cultivos.

10

3. Resultados

Tabla 1

Análisis de los Resultados

Autores Lugar/Año Objetivo Muestra Método Resultados Conclusiones

Ezzeddin AN, Medina TL (15)

Universidad de Carabobo (Venezuela) 2011.

Estudiar la capacidad antagónica de algunos microorganismos frente a fitopatógenos.

Cepa de Phytophthora spp., Rhyzoctonia solani y Fusarium monilliforme, cepa de Trichoderma viride, Bacillus subtilis y Pseudomonas aeruginosa.

Cultivo de patógenos y de antagonistas para determinar su viabilidad, bioensayos in vitro en medio sólido y líquido para evaluar el efecto antagonista.

Los fitopatógenos son enfrentados a B. subtilis y P. aeruginosa en medio líquido, el crecimiento de F. monilliforme y Phytophthora spp es inhibido totalmente, demostrando la susceptibilidad de fitopatógenos.

T. viride, B. subtilis y P. aeruginosa tuvieron efecto antagonista frente al fitopatógeno, es importante incrementar microorganismos como control biológico.

Jaramillo JL, Montoya EC, Benavides P, Góngora B CE(16)

Pereira (Colombia) 2015.

Evaluar la estrategia de control biológico para disminuir las poblaciones del insecto que infectan los frutos de café.

Cepas de B. bassiana, Metarhizium anisopliae.

Producción de biomasa de hongos, aplicación individual de hongos y evaluación entomopatógena sobre granos de café.

La combinación de B. bassiana y M. anisopliae ocasionaron morbilidad superior al 88% sobre la oviposición de la broca de café, ocasionando la muerte de los insectos en un periodo estimado entre los 4,54-6,36 días.

Los hongos entomopatógenos tienen mecanismos de acción caracterizados por enzimas que penetra la cutícula del insecto. La broca de café disminuyo un 85% por el tratamiento con antagonistas.

11

Tabla 1 (Continuación).


Manayay Guevara C, Córdova Rojas L, García López J, Vásquez Vásquez J (17)

Chiclayo, Lambayeque (Perú) 2016.

Evaluar el efecto antagónico de una cepa de Trichoderma sp., sobre Fusarium sp., en plantas de tomate en invernadero; y comparar la acción biocontroladora de la cepa de Trichoderma sp con un fungicida.

Cepas de Fusarium sp, Trichoderma sp y Trichoderma viride.

Reactivación de Trichoderma sp. en medio PDA líquido, cepas de Fusarium solani, Trichoderma sp y Trichoderma viride sembradas en PDA para biomasa.

Trichoderma sp. y Trichoderma viride demostraron un claro efecto antagónico contra Fusarium sp. en los cultivos duales realizados previamente in vitro, en medio PDA, aumentando su actividad antifúngica mediante la secreción de enzima hidrolítica.

La inhibición de Trichoderma sp y Trichoderma viride es grande en la confrontación in vitro con aplicación de discos y de solución de esporas. Se debe a la mayor velocidad de crecimiento sobre Fusarium sp.

Villamil Carvajal JE, Viteri Rosero SE, Villegas Orozco WL (18)

Boyacá (Colombia) 2014.

Investigar la actividad antagónica de dos aislamientos autóctonos de Trichoderma sp. y uno de Bacillus sp. ante Moniliophthora roreri, en condiciones de campo.

Cepa Trichoderma sp. H5 Trichoderma sp. H20. y Bacillus sp. B3.

Los antagonistas microbianos autóctonos fueron obtenidos de suelo rizosférico y frutos de cacao, la multiplicación de los antagonistas y el patógeno se hizo en cajas de Petri en medio PDA.

Los tratamientos sobre la incidencia de moniliasis en el cacao mostraron menores porcentajes en lo tratamientos con los antagonistas, se deduce que el efecto del biocontrol en el T1 fue 19,5%, T2 28% y en el T3 13,5%.

Los aislados autóctonos Trichoderma sp. y Bacillus sp. son potencialmente eficientes en el control biológico de Moniliophthora roreri.

Gerónimo-Torres J, Torres-de la Cruz M, Pérez-de la Cruz M, De la Cruz-Pérez A, Ortiz-garcía C, Cappello-García S

(19)

Tabasco (México) 2016.

Analizar la efectividad de formulados con cepas exóticas de Beauveria bassiana,

Beauveria bassiana. Los aislamientos se multiplicaron en medio de cultivo agar-dextrosa de Sabouraud + 0,1% de extracto de levadura (ADS+EL); caracterización fúngica y producción micelial.

Los aislamientos mostraron patogenicidad hacia Hypothenemus hampei, alcanzaron el 100% de mortalidad a las 144 horas. La virulencia de las cepas de B. bassiana, confiere un rol inhibitorio frente a plagas.

Patogenicidad y velocidad de germinación de B. bassiana de aislamientos nativos, se demuestra el potencial del hongo para el desarrollo de bioinsecticidas contra H. hampei.

12



Larran S, Santamarina Siurana MP, Roselló Caselles J, Simón MR, Perelló A (20)

Universidad de Valencia (España) 2020.

Evaluar el control biológico de Fusarium sudanense con una cepa fúngica del género Trichoderma.

Cepa de Fusarium sudanense y Trichoderma harzianum.

Interacción de F. sudanense contra T. harzianum in vitro para observar la actividad antagónica frente al fitopatógeno, se tuvo en cuenta la actividad de agua y temperatura; estudio macroscópico y microscópico de la interacción

T. harzianum tuvo mayor crecimiento que F. sudanense en las diferentes aw. La capacidad competitiva de T. harzianum disminuyó al disminuir la temperatura y α w. En el estudio microscópico se observó unión y enrollamiento de las hifas de F. sudanense con T. harzianum.

T. harzianum tuvo una actividad de biocontrol exitosa y capacidad para competir contra F. sudanense. El micoparasitismo directo fue el mecanismo utilizado.

Granobles O, Torres C(21)

Valle del Cauca (Colombia) 2013.

Evaluar el efecto de biocontroladores sobre la dinámica poblacional de hongos del suelo asociados a cultivo de maracuyá.

Cepas de Trichoderma harzianum y Bacillus subtilis.

Surcos con plántulas de maracuyá, se le agregaron los controles biológicos para ver el efecto antagónicos sobre fitopatógenos.

Se realizaron surcos con plántulas de maracuyá. En los muestreos realizados en campo sobresale Aspergillus nidulans, Aspergillus niger, Penicillium citrinum, en otros.

Las especies de Trichoderma no fueron abundantes, no se observó actividad biocontroladora, pero restauró los terrenos intervenidos.

Uddin MN, Rahman U ur, khan W, Uddin N, Muhammad M(22)

Peshawar (Pakistan) 2018.

Evaluar el efecto de Trichoderma harzianum y su actividad inhibidora contra Phythium ultimum y Phytopthora capsici in vitro.

Cepas de P. capsici, P. ultimum y T. harzianum.

Ensayo in vitro de T. harzianum contra P. capsici, P. ultimum;

T. harzianum inhibió el crecimiento radial de ambos patógenos, mostró más actividad antagónica contra P. ultimum provocando lisis en micelio del fitopatógeno. Las raíces afectadas presentaban daño en la dermis, al inocularle T. harzianum ayudaba a reparar el daño

La evaluación indicó que T. harzianum presenta actividad antagonista contra P. ultimum.

13



Leiva S, Oliva M, Hernández E, Chuquibala B, Rubio K, García F, et al.(23)

Buagua (Perú) 2020.

Caracterizar cepas de Trichoderm nativas de la provincia de Bagua, con respecto a sus características antagonistas in vitro y potencial de biocontrol in vitro de FPR.

199 cepas nativas de Trichoderma spp, 1 cepa de Moniliophthora roreri.

Experimento in vitro, se detectó micoparasitismo, antibiosis y antagonismo potencial.

Trichoderma spp tiene gran actividad parasitaria, el micoparasitismo oscilo entre 32%-100%; antibiosis de cepas de Trichoderma contra M. roreri 33,36%-57,92% y valores del antagonismo potencial 42,36%-78,643%.

Cepas de Trichoderma spp demostraron micoparasitismo y antibiosis, revelando potencial en formulaciones biológicas.

Acuña-Payano R, Quiroz-Farfán D, Laynes-Zela P, Nolasco-Cárdenas O, Gutiérrez-Román A(24)

Lima (Perú) 2017.

Evaluar el mecanismo de acción de B. bassiana sobre broca del café mediante la evaluación in vitro de la actividad quitinasa y laminarinasa inducidas con sustratos de Hypothenemus hampei.

Cepa de Beauveria bassiana (CCB-LE 62).

Cultivos suplementados con Hypothenemus hampei para la determinación de conidios, biomasa y proteínas totales; ensayos enzimáticos para laminarinasa y quitinasa.

El medio MMB a las 24 horas, indujo la mayor cantidad de biomasa (0,0026 μg/μl), proteínas (2,11 μg/μl), actividades enzimáticas laminarinasa (2,22 x 10-9 μmol glucosa.min-1) y quitinasa (1,61 x 10-4 μmol pNF.min-1). El medio MMB obtuvo la mayor actividad específica quitinasa (3,03 x 10-9 μmol pNF.min-1.mg proteína-1) a partir de las 96 horas. Las mayores cantidades de conidios están en los tratamientos MMG96 (46 x 106) y MMG216 (61,3 x 106) y la mayor actividad específica laminarinasa se obtuvo en MMG216 (3,30 X 10-9 μmol Glucosa.min-1.mg proteína-1).

Resultó positiva la inducción de quitinasa y laminarinasa en un medio suplementado con integumento de H. hampei. El comportamiento bajo condiciones in vitro simula condiciones naturales y activación del mecanismo de respuesta del agente entomopatógeno.

14



Cabrera M, Garmendia G, Rufo C, Pereyra S, Vero S.(25)

Montevideo (Uruguay) 2019.

Aislar y seleccionar cepas nativas de Trichoderma spp para el control del inóculo primario de FE en trigo.

Cepa de Fusarium graminearum(F224a) y Trichoderma.

Aislamientos de antagonistas e identificación; producción de xilanasas y quitinasas.

Se aislaron 16 cepas de Trichoderma que tuvieron capacidad de producir xilanasas con mayor producción en Trichoderma rifaii¸ y producción de quitinasas.

La cepa seleccionada T. atroviride, se destacó por potencial antagonista y capacidad de producir xilanasas vinculadas a colonización y degradación.

González I, Infante D, Peteira B, Martínez B, Arias Y, González N, et al(26)

San José de las Lajas (Cuba) 2011.

Realizar la dinámica de inducción de las enzimas - 1,3-glucanasas de un grupo de aislamientos de Trichoderma candidatos a biofungicidas.

Cepas de Trichoderma.

Cuantificación de proteína; determinación de actividad enzimática de 1,3-glucanasas en medios líquidos.

En los sobrenadantes de los cultivos en tres medios líquidos distintos: medio basal, medio basal suplementado con quitina 0,5% y medio basal con gelatina 0,2%. Los aislamientos 1, 13 y 17 alcanzaron los mayores niveles de actividad enzimática específica glucanasa durante la inducción del medio suplementado con gelatina.

El medio basal con quitina fue el que menos resultados tuvo. El medio basal y basal con gelatina fueron buenos inductor de enzimas.

Elias LM, Domingues MVPF, Moura KE de, Harakava R, Patricio FRA(27)

São Paulo (Brasil) 2016.

Seleccionar aislados de Trichoderma antagonistas de Sclerotinia minor y Sclerotinia sclerotiorum, para desarrollar un control biológico.

Cepas de S. minor y S. sclerotiorum y 31 cepa de Trichoderma.

Selección in vitro de aislados de Trichoderma en cebos y su identificación.

Los tratamientos de Trichoderma mostraron un mayor número de plántulas de lechuga viables. 28 aislado de Trichoderma spp. (90,3%) mostraron plántulas de lechuga más grandes.

El control biológico es una tecnología prometedora para el manejo de la lechuga, dado que S. minor es el fitopatógeno principal.

15



Akhtar R, Javaid A(28)

Lahore (Pakistán) 2018.

Utilizar biomasa de hojas secas de Withania somnifera en combinación con Trichoderma harzianum para controlar la pudrición basal de la cebolla.

F. oxysporum, Trichoderma pseudokoningii, T. harzianum y T. reesei.

Actividad antagónica in vitro de Trichoderma sp; bioensayo de laboratorio.

El efecto inhibidor máximo 60% sobre el crecimiento del patógeno fúngico se debió a T. harzianum, T. pseudokoningii con inhibición del 56% y T. reesei 39%. El bioensayo del extracto de hojas secas la concentración más alta (200 mg mL-1).

La pudrición basal de la cebolla se puede controlar mediante la aplicación combinada de W. somnífera con T. harzianum.

Villamil C. JE, Martínez O. JW, Pinzón EH(29)

Boyacá (Colombia) 206.

Determinar el efecto individual y combinado de dos aislamientos autóctonos de Beauveria spp. en comparación con dos bioplaguicidas a base de Metarhizium anisopliae y Beauveria brongniartii, sobre P. vorax.

Beauveria bassiana (Bv01, Bv05), cepas comerciales Metarhizium anisopliae y Beauveria brongniartii.

Producción masiva del inóculo, concentración de conidias y porcentaje de daño, control y producción.

Las cepas comerciales en combinación Metaril W.P + B. brongniartii W.P (T6) y el aislamiento autóctono de Beauveria sp. Bv01 (T1), presentaron los menores porcentajes de daño (3,1±0,06 y 3,5±0,2%), los mayores porcentajes de control (77±0,46 y 76,7±1,78%), y la mejor producción (19±0,40t ha-1 y 18±0,25t ha-1).

Tratamiento T6, mostró el mejor potencial como entomopatógeno.

Javaid A, Afzal L, Shoaib A(30)

Lahore (Pakistán) 2017.

Investigar el potencial de manejo de enfermedades de Sysimbrium irio como enmienda del suelo solo o en combinación con el Trichoderma harzianum.

Cepa de Macrophomina phaseolina, Trichoderma harzianum y hojas de S. irio.

Siembra con tratamientos diferentes en macetas; estudios fisiológicos en la tierra de las macetas con M. phaseolina.

El mayor rendimiento de grano (3.62 g maceta-1) fue en aplicación combinada de T. harzianum y 1% de enmienda foliar de S. irio, que fue 62%-805%.

T. harzianum ayuda como control para el manejo de la pudrición carbonosa en frijol mungo, en combinación 1% de biomasa seca de s. irio.

16



Michel-Aceves AC, Hernández-Morales J, Toledo-Aguilar R, Sabino López JE, Romero-Rosales T (31)

Estado de guerrero (México) 2019.

Evaluar la capacidad antagónica in vitro de cepas nativas de Trichoderma spp. contra Phytophthora parasitica y Fusarium oxysporum.

Cepas de Trichoderma asperellum, Trichoderma inhamatum, Phytophthora parasítica y Fusarium oxysporum.

Actividad antagónica in vitro de Trichoderma.

Las cinco cepas de Trichoderma sobrecrecieron a P. parasitica y cubrieron 100 % del medio; en la confrontación con F. oxysporum, Trichoderma creció sólo en dos terceras partes. En zonas de intersección se observó variación de 0.0-4.8 cm entre patógenos y antagónicos. Las cepas Ti14 y Ta10 mostraron mayor antagonismo.

Las cepas Ti14 y Ta10 se identificaron como potenciales organismos biocontroladores con potencial antagónico.

Sanmartín Negrete P (32)

Ibagué (Colombia) 2012.

Evaluar los mecanismos de acción de cuatro cepas de Trichoderma asperellum y capacidad antagonista frente a fitopatógenos.

Cepas de Trichoderma asperellum, cepa de Colletotrichum gloeosporioides Y Fusarium sp

Obtención de metabolitos extracelulares del antagonista y preparación de inocuos fúngicos.

Todas las cepas de T. asperellum presentaron alto grado de antagonismo sobre los fitopatógenos, con porcentajes de inhibición que varían desde el 42,4%-66,8%, mostrando mejor antagonismo contra C. gloeosporioides.

La actividad antagónic de las cuatro cepas de T. asperellum explica, la actividad por metabolitos volátiles sobre Fusarium sp. y C. gloeosporioides.

Hoyos-carvajal L, Orduz S(33)

Medellín (Colombia) 2015.

Analizar la toma de elementos mayores y menores en plantas de frijol, inoculadas con aislamientos Trichoderma.

Aislamientos de Trichoderma.

Siembras de frijol con Trichoderma, a uno se le agrego sustrato de andisol y a otro ultisol, se determinó la densidad de Trichoderma

En plantas establecidas en andisoles, la inoculación con algunos aislamientos de Trichoderma incrementa las concentraciones foliares de Cu, Fe, Ca, Mg y K. En ultisoles las concentraciones foliares de P y Cu son mayores en plantas de frijol inoculadas con Trichoderma.

La solubilización realizada por Trichoderma se encuentra influenciada por el sustrato.

17



Rodríguez IC, Flores J(34)

(Venezuela) 2018.

Evaluar la capacidad antagónica de 16 aislamientos de Trichoderma frente a Rhizoctonia solani y Fusarium verticillioides.

Cepas de Trichoderma Rhizoctonia solani y Fusarium verticillioides.

Se evaluó el potencial antagónico de Trichoderma contra R. solani y F. verticilliodes.

Mayor inhibición del fitopatógeno R. solani. Los aislamientos prometedores frente a R. solani fue Santa Lucia y 06142 y frente F. verticilliodes.

F. verticilliodes mostró mayor resistencia a la colonización por Trichoderma spp.

Rehman H ur, Rasul A, Farooqi MA, Aslam HMU, Majeed B, Sagheer M, et al(35)

(Pakistán) 2020.

Evaluar la eficacia de tres extractos de plantas y Beauveria bassiana contra Tribolium castaneum en condiciones de laboratorio.

Cepa de T. castaneum B. Bassiana, extractos de plantas.

Bioensayo de extractos de plantas (Neem, eucalipto y tabaco), B. bassiana contra larvas de T. castaneum.

La mortalidad de las larvas aumentó a las concentraciones combinadas más altas de la formulación de conidios fúngicos y extractos de plantas en lugar de sus tratamientos individuales. La tasa de mortalidad más alta de larvas (71,32%) se registró en mezcla binaria de concentración (Racer TM + NE).

El extracto de neem y B. bassiana, sería enfoque económico para la población de control de T. castaneum.

18



Perniola OS, Staltari S, Chorzempa SE, Gassó MMA, Molina MDC (36)

Llavallol (Argentina) 2014.

Determinar la factibilidad de la utilización combinada de dos métodos de control biológico y evaluar su efecto sobre el crecimiento del patógeno Fusarium graminearum.

Cepa de Brassica juncea, Fusarium graminearum y Trichoderma spp.

Efecto in vitro de B. juncea sobre Trichoderma spp y F. graminearum; acción del biocontrolador de Trichoderma spp sobre F. graminearum.

El bioensayo in vitro sugiere que el crecimiento de Trichoderma spp. y su potencial efecto de biocontrol sobre F. graminearum, no son afectados por la biofumigación con B. juncea; la utilización combinada de Trichoderma spp. y la biofumigación con B. juncea, tendría un efecto sinérgico.

Los resultados in vitro sugieren que la técnica de biocontrol con el hongo antagonista Trichoderma spp. puede ser considerada compatible con la biofumigación B. juncea. Trichoderma sp es un biocontrolador sobre F. graminearum.

Nota: Estudios incluidos en la revisión sistemática. 2020.

19

En la tabla 1, los artículos buscados y seleccionados para esta revisión sistemática

presentan características relevantes sobre la capacidad antagónica de Trichoderma

spp y Beauveria bassiana, debido a su producción de enzimas hidrolíticas dentro de las

cuales abarca quitinasas, glucanasas, proteasas, entre otras, lo cual determina su

potencial de micoparasitismo. Uno de los estudios demostró por medio de micografias,

la invasión de las hifas de Trichoderma harzianum sobre Fusarium spp, en el cual este

antagonista ejerció su potencial inhibitorio sobre el fitipatógeno(20)

Los países con más estudios sobre este tema son Colombia, Venezuela, Brasil,

Argentina, Pakistán, y México, debido a su importancia agrícola y búsqueda de

estrategias para la erradicación de los fitopatógenos presentes en el suelo, con el fin de

sustituir los fertilizantes químicos que afecta en gran medida el cultivo, medio ambiente

y salud humana.

20

4. Discusión

En la actualidad se destaca la importancia de Trichoderma harzianum y Beauveria

bassiana. El estudio realizado por Larran y colaboradores, demuestran el

comportamiento e interacción que ocurre de manera in vitro entre el antagonista

Trichoderma harzianum frente a Fusarium, donde las hifas de Trichoderma harzianum

se estrechan y penetran con las de Fusarium, inhibiendo así el crecimiento del

microorganismo patógeno. La literatura demuestra que los bioplaguicidas son eficaces

en el control de enfermedades fitopatógenas causadas por Fusarium que no

representan ningún riesgo de contaminación al medio ambiente y por lo contrario se

reduce el riego con químicos(37).

Los hongos antagonistas actúan en tres fases sobre el hospedero: adhesión-

germinación, penetración y reproducción en las plagas, y en conjunto con la utilización

de enzimas en la relación antagonista patógeno(38) dando como resultado control

eficaz. Antagonistas como Trichoderma harzianum presenta una alta competencia por

nutrientes y espacio, lo cual genera inhibición del crecimiento radial de otros hongos(39).

En trabajos experimentales se comprueba que la concentración de 1x106 conidias/mL

de Trichoderma harzianum y Beauveria bassiana puede causar una mortalidad a

Fusarium spp del 88% en promedio de 6 días. Se ha encontrado que especies de

Trichoderma y Beauveria bassiana producen metabolitos antifúngicos y enzimas

hidrolíticas que causan cambios estructurales a nivel celular del patógeno, como

vacuolización, granulación, desintegración del citoplasma y lisis celular(40).

21

Estudios han demostrado que las distintas cepas de Trichoderma spp pueden tener

diferencias en el porcentaje de inhibición, confirmando que algunas cepas tienen mayor

potencial de control biológico, pero variando su especie. Los artículos resaltan la cepa

de Trichoderma spp en comparación con Beauveria Bassiana en la utilización de

biocontrolador, debido a que este tiene la capacidad de multiplicarse de manera más

rápida y encontrarse en mayor proporción, lo que lo hace eficiente y competitivo.

Sesgo

En este estudio no aplica el sesgo, debido a que es un estudio retrospectivo. No se

realizó una síntesis cuantitativa para metaanálisis porque el estudio es cualitativo.

22

5. Conclusión

Los estudios realizados en la actualidad para avalar el uso de microorganismos

antagónicos como estrategia para control biológico son muy amplios, la presente

revisión sistemática comprueba que Trichoderma harzianum y Beauveria bassiana son

una alternativa viable para ser utilizados por sus diversos mecanismos enzimáticos y

de acción frente a Fusarium oxysporum que afecta los cultivos, las combinaciones de

los entomopatógenos suelen tener mayor control inhibitorio frente a plagas, el uso de

biocontrolador permite mantener la productividad del campo sin contaminar el cultivo,

afectar el medio ambiente o poner en riesgo la salud de la población que entra en

contacto directo o indirecto con estos insumos.

23

Referencias Bibliográficas

1. Vinchira-Villarraga DM, Moreno-Sarmiento N. Control biológico: Camino a la

agricultura moderna. Rev Colomb Biotecnol. 2019;21(1):2–5.

2. Corrales Ramírez MSC LC, Sánchez Leal MSC LC, Cuervo Andrade PhD JL,

Joya JA, Márquez K. Efecto Biocontrolador de “Bacillus” spp., Frente a

“Fusarium” sp., Bajo Condiciones de Invernadero en Plantas de Tomillo (“Thymus

Vulgaris l”.). Nova. 2012;10(17):64.

3. Microorganismos como biocontroladores de fitopatogenos.pdf.

4. Quesada-Sojo KA, Rivera-Mendez W. Hirsutella as biological controller agent of

mites and insects of agricultural importance. Tecnol En Marcha. 2016;29(SI):85–

93.

5. Villa-Martínez A, Pérez-Leal R, Morales-Morales HA, Basurto-Sotelo M, Soto-

Parra JM, Martínez-Escudero E. Situación actual en el control de Fusarium spp .

y evaluación de la actividad antifúngica de extractos vegetales Current situation

of Fusarium spp in the control and evaluation of the antifungal activity on

vegetables extracts Introducción. Acta Agronómica [Internet]. 2015;64(2):194–

205. Available from: http://www.scielo.org.co/scielo.php?pid=S0120-

28122015000200011&script=sci_arttext&tlng=pt

6. Quiroga-Rojas LF, Ruiz-Quiñones N, Muñoz-Motta G, Lozano-Tovar MD.

Microorganismos rizosféricos, potenciales antagonistas de Fusarium sp. causante

24

de la pudrición radicular de maracuya (Passiflora edulis Sims). Acta Agron.

2012;61(3):265–72.

7. Puño R, Terrazas E, Alvares T, Giménez A, Mendoza L, Smeltekop H, et al.

Evaluación de la capacidad biocontroladora de metabólicos de Trichoderma

inhamatum Bol12 QD sobre cepas nativas de Phytophthora infestans in vitro. J

Selva Andin Res Soc. 2011;2(1):26–33.

8. Ruiz-Cisneros MF, Ornelas-Paz JDJ, Olivas-Orozco GI, Acosta-Muñiz CH,

Sepúlveda-Ahumada DR, Pérez-Corral DA, et al. Effect of Trichoderma spp . and

phytopathogenic fungi on plant growth and tomato fruit quality. 2018;444–56.

9. Araujo E, Henrique De Albuquerque Maranhão E. HONGOS

ENTOMOPATÓGENOS: IMPORTANTE HERRAMIENTA PARA EL CONTROL

DE "MOSCAS BLANCAS" (HOMOPTERA: ALEYRODIDAE).

2008;(6):209–42. Available from:

https://ainfo.cnptia.embrapa.br/digital/bitstream/item/25735/1/Maranhao.pdf

10. Paredes M, Nolasco O, Acuña R, Gutiérrez AIF. Chitinases genes expression of

Beauveria bassiana against Fusarium oxysporum and Peronospora variabilis

substrates. Sci Agropecu. 2016;7(3):239–44.

11. Vargas-hoyos HA, Gilchrist-ramelli E. Producción de enzimas hidrolíticas y

actividad antagónica de Trichoderma asperellum sobre dos cepas de Fusarium

aisladas de cultivos de tomate (Solanum lycopersicum). Rev Mex Micol.

2015;42:9–16.

12. Malpartida-Zevallos J, Narrea-Cango M, Dale-Larraburre W. PATOGENICIDAD

25

DE Beauveria bassiana (Bals) Vuill., SOBRE EL GUSANO DEFOLIADOR DEL

MARACUYÁ Dione juno (Cramer) (Lepidoptera: Nymphalidae) EN

LABORATORIO. Ecol Apl. 2013;12(1–2):75.

13. Peteira B, González I, Arias Y, Fernández Turro A, Miranda I, Martínez B.

CARACTERIZACIóN BIOQUíMICA DE SEIS AISLAMIENTOS DE Beauveria

bassiana (BALSAMO) VUILLEMIN. Rev Protecci？3n Veg. 2011;26(1):16–22.

14. Dávila Medina MD, Gallegos Morales G, Hernández Castillo FD, Ochoa Fuente

YM, Flores Olivas A. Actinomicetos antagónicos contra hongos fitopatógenos de

importancia agrícola. Rev Mex Ciencias Agrícolas. 2018;4(8):1187–96.

15. Ezzeddin AN, Medina TL. Efecto del control biológico por antagonistas sobre

fitopatógenos en vegetales de consumo humano. Salus. 2011;15(3):8–18.

16. Jaramillo JL, Montoya EC, Benavides P, Góngora B CE. Beauveria bassiana y

Metarhizium anisopliae para el control de broca del café en frutos del suelo. Rev

Colomb Entomol. 2015;41(1):95–104.

17. Manayay Guevara C, Córdova Rojas L, García López J, Vásquez Vásquez J.

Efecto antagónico de una cepa de Trichoderma sp sobre Fusarium sp. En planta

de tomate Río Grande (Solanum lycopersicum). UCV - HACER Rev Investig y

Cult. 2016;5(1):64–8.

18. Villamil Carvajal JE, Viteri Rosero SE, Villegas Orozco WL. Aplicación de

Antagonistas Microbianos para el Control Biológico de Moniliophthora roreri Cif

&Par; Par Villamil Carvajal, Jorge Enrique, Silvio Edgar Viteri Rosero, and William

26

Luciano Villegas Orozco. 2014. “Aplicación de Antagonistas Microbianos Para E.

Rev Fac Nac Agron [Internet]. 2015;68(1):7441–50. Available from:

https://www.redalyc.org/pdf/1799/179933010005.pdf

19. Gerónimo-Torres J, Torres-de la Cruz M, Pérez-de la Cruz M, De la Cruz-Pérez

A, Ortiz-garcía C, Cappello-García S. Caracterización de aislamientos nativos de

Beauveria bassiana y su patogenicidad hacia Hypothenemus hampei, en

Tabasco, México TT - Characterization of native isolates of Beauveria bassiana

and its pathogenicity to Hypothenemus hampei, en Tabasco, Mexico. Rev

Colomb Entomol [Internet]. 2016;42(1):28–35. Available from:

http://www.scielo.org.co/scielo.php?script=sci_arttext&pid=S0120-

04882016000100006&lang=pt

20. Larran S, Santamarina Siurana MP, Roselló Caselles J, Simón MR, Perelló A. In

vitro antagonistic activity of trichoderma harzianum against Fusarium sudanense

causing seedling blight and seed rot on wheat. ACS Omega. 2020;5(36):23276–

83.

21. Valle U, Biocontroladores EDE, La S, Passiflora M, G CT, Valle U. 492-Texto del

artículo-1526-1-10-20161110. 2013;151–62.

22. Uddin MN, Rahman U ur, khan W, Uddin N, Muhammad M. Effect of Trichoderma

harzianum on tomato plant growth and its antagonistic activity against Phythium

ultimum and Phytopthora capsici. Egypt J Biol Pest Control. 2018;28(1).

23. Leiva S, Oliva M, Hernández E, Chuquibala B, Rubio K, García F, et al.

Assessment of the potential of trichoderma spp. strains native to bagua

27

(Amazonas, Peru) in the biocontrol of frosty pod rot (Moniliophthora roreri).

Agronomy. 2020;10(9).

24. Acuña-Payano R, Quiroz-Farfán D, Laynes-Zela P, Nolasco-Cárdenas O,

Gutiérrez-Román A. Hypothenemus hampei (Coleoptera: Curculionidae) induce in

vitro laminarinasa y quitinasa de beauveria bassiana (Hypocreales:

Clavicipitaceae). Rev Colomb Entomol. 2017;43(1):7–13.

25. Cabrera M, Garmendia G, Rufo C, Pereyra S, Vero S. Trichoderma atroviride as a

biocontrol agent of Fusarium head blight by reducing the inoculum of the

pathogen in wheat straw. Terra Latinoam. 2020;38(3):629–51.

26. González I, Infante D, Peteira B, Martínez B, Arias Y, González N, et al.

Caracterización bioquímica de aislamientos de. 2011;26(1):23–9.

27. Elias LM, Domingues MVPF, Moura KE de, Harakava R, Patricio FRA. Selection

of Trichoderma isolates for biological control of Sclerotinia minor and S.

sclerotiorum in lettuce. Summa Phytopathol. 2016;42(3):216–21.

28. Akhtar R, Javaid A. Manejo biológico da podridão basal de cebola por

Trichoderma Harzianum e withania somnifera. Planta Daninha. 2018;36.

29. Villamil C. JE, Martínez O. JW, Pinzón EH. Actividad biológica de hongos

entomopatógenos sobre Premnotrypes vorax Hustache (Coleoptera:

Curculionidae). Rev Ciencias Agrícolas. 2016;33(1):34.

30. Javaid A, Afzal L, Shoaib A. Controle biológico de podridão de carvão em feijão-

mungo por trichoderma harzianum e biomassa seca de rebento de sisymbrium

28

irio. Planta Daninha. 2017;35.

31. Michel-Aceves AC, Hernández-Morales J, Toledo-Aguilar R, Sabino López JE,

Romero-Rosales T. Antagonistic capacity of native Trichoderma spp. Against

phytophthora parasitica and fusarium oxysporum isolated from roselle crops. Rev

Fitotec Mex. 2019;42(3):235–41.

32. Sanmartín Negrete P. Análisis del modo de acción de la capacidad antagónica de

Trichoderma asperellum sobre Colletotrichum gloesporioides y Fusarium sp.

Tumbaga. 2012;2(7):3.

33. Hoyos-carvajal L, Orduz S. en la absorción de nutrientes en fríjol ( Phaseolus

vulgaris ) en dos tipos de suelo The effect of various isolates of Trichoderma spp .

on nutrient uptake in beans ( Phaseolus vulgaris ) in two soil types.

2015;9(2):268–78.

34. Rodríguez IC, Flores J. Capacidad antagónica in vitro de trichoderma spp. Frente

a rhizoctonia solani kuhn y fusarium verticillioides nirenberg. Bioagro.

2018;30(1):49–58.

35. Rehman H ur, Rasul A, Farooqi MA, Aslam HMU, Majeed B, Sagheer M, et al.

Compatibility of some botanicals and the entomopathogenic fungus, Beauveria

bassiana (Bals.), against the red flour beetle, Tribolium castaneum (Herbst)

(Coleoptera: Tenebrionidae). Egypt J Biol Pest Control. 2020;30(1).

36. Perniola OS, Staltari S, Chorzempa SE, Gassó MMA, Molina MDC. Control

biológico de Fusarium graminearum: Utilización de Trichoderma spp. y

iofumigación con parte aérea de Brassica juncea. Rev la Fac Ciencias Agrar.

29

2014;46(2):45–56.

37. Eusebio Nava-Pérez P, García-Gutiérrez C, Ricardo Camacho-Báez Elva Lorena

Vázquez-Montoya Ra Ximhai J, Ximhai R, Nava-Pérez E, Ricardo Camacho-Báez

J, et al. Bioplaguicidas: Una Opción Para El Control Biológico De Plagas

Biopesticides: an Option for the Biological Pest Control. Ra Ximhai. 2012;8(3):17–

29.

38. González M, Aguilar N, Rodríguez R. Control De Insectos-Plaga En La

Agricultura Utilizando Hongos Entomopatogenos: Retos Y Perspectivas. Rev

Científica la Univ Autónoma Coahuila [Internet]. 2012;4(8):42–53. Available from:

http://www.postgradoeinvestigacion.uadec.mx/divulgacionAQM.html

39. Rondoy MG, Severino NV. Antagonistic capacity of Trichoderma harzianum

compared to Rhizotecnia, Nakataea sigmoidea, Sclerotium rolfsii and its effect in

native strains of Trichoderma isolated form rice crops. Sci Agropecu.

2019;10(2):199–206.

40. Camargo-cepeda DF, Ávila ER. Efectos del Trichoderma UR UQDTG GN

ETGEKOKGPVQ [ desarrollo de la arveja ( Pisum sativum . Effects of

Trichoderma sp . on the pea ( Pisum sativum L .) growth and development.

2014;11:91–100.

30

Anexos

Anexo 1. Términos Claves Utilizados en la Búsqueda Sistemática

Base de datos

Palabras claves

Scopus (control Y biologico) Y DOCTYPE (ar) Y ACCESSTYPE (OA) Y PUBYEAR > 2008, (beauveria Y bassiana) Y DOCTYPE (ar) Y ACCESSTYPE (OA) Y PUBYEAR > 2008, (trichoderma) Y DOCTYPE (ar) Y ACCESSTYPE (OA) Y PUBYEAR > 2008, (fusarium Y oxysporum) Y DOCTYPE (ar) Y ACCESSTYPE (OA) Y PUBYEAR > 2008

Google académico

Control biológico, Beauveria bassiana, Trichoderma, Fusarium oxysporum.

análisis del efecto antagonista que ejerce trichoderma

Documents