lecciones del pasado la mortalidad de las abejas...

BEEINFOrmed N° 1_2014

LECCIONES DEL PASADO

LA MORTALIDAD DE LAS ABEJAS Y SU RELEVANCIA ACTUALDurante muchos milenios en la historia humana, la miel era el único endulzante que conocía la humanidad. La

importancia culinaria y económica de la abeja es una razón por la que no hay escasez de registros históricos

sobre la mortalidad de las abejas. Los conocimientos adquiridos en los antecedentes patológicos de las abejas

pueden ayudarnos a entender el debate actual sobre las causas de la mortalidad de las abejas de manera más

equilibrada. Y la historia del cuidado de las abejas en Bayer en las últimas décadas ilustra lo que esta empresa

fitosanitaria ha estado haciendo para preservar estos insectos tan beneficiosos y de vital importancia.

Por qué la historia patológica es importante

La importancia de la investigación histórica para la comprensión de las enfermedades animales fue enfatizada en un innovador libro publicado en Londres en el lejano 1871. El autor, George Fleming, fue Presidente de la Sociedad Médica Veterinaria Central y miembro del Royal College of Veterinary Surgeons (Real Colegio de Veterinarios). En la introducción a su obra épica sobre “Plagas animales: su historia, naturaleza y prevención” de 1490 a. C. a 1800 d. C., Fleming expresó lo siguiente acerca de la importancia de la investigación patológica:

Y al citar a Hecker (Annalen, 1828), Fleming hace una declaración de notable importancia para el debate actual sobre las causas de mortalidad de las abejas: “Los hombres observaban los fenómenos con asombro, e incluso antes de tener una percepción exacta de la naturaleza de los mismos, ellos pronunciaban sus opiniones, que al estar divididas en bandos fuertemente opuestos, las defendían con el fervor de los fanáticos”. Él podría haber estado escribiendo acerca de la controversia actual sobre los factores reales que afectan la salud de las abejas.

George Fleming (1833–1901) por

B. Hudson

“Un registro de las enfermedades epizoóticas basado en la historia y la observación precisa es ciertamente una obra de gran importancia para las ciencias médicas y la civilización […]. El patólogo comparativo no puede permitirse el lujo de prescindir de la historia de las enfermedades más que el sanador de los humanos […] o en la medida que conozca el pasado, él estará en una mejor posición para controlar el presente y prever el futuro”.

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Talla del antiguo Egipto de un apicultor con colmenas Escultura de una colmena en forma de cúpula, Dinamarca 1823

Obstáculos históricos

A pesar de la importancia incuestionable de la historia patológica de los animales, cualquier estudio de las numerosas fuentes históricas pronto tropieza con graves obstáculos. Desde la antigüedad hasta el siglo XVIII, la fe ciega y las supersticiones nublaban las mentes de los hombres cuando trataban de atribuir una causa a una enfermedad específica, ya fuera de personas o animales. Con escasos conocimientos de las ciencias veterinarias, el hombre antiguo y medieval mayormente consideraba que las enfermedades de los animales se debían a un castigo divino o a espíritus malignos. Su “explicación divina de las plagas animales” (Fleming) nos ha dejado registros históricos que con frecuencia describen las calamidades que provocaban tales plagas, vagamente describen los síntomas, y casi siempre atribuyen los males a alguna deidad enojada. En consecuencia, el historiador de hoy en día no puede hacer mucho más que citar los escasos datos sobre la mortalidad de las abejas desde los primeros días de la apicultura en el Antiguo Egipto hasta la Era de la Ilustración del siglo XVIII. Como en muchos otros campos de la ciencia, la Ilustración finalmente dirigió la luz reveladora de la ciencia sobre los anales oscuros de la patología animal. Un verdadero pionero del estudio objetivo de las enfermedades animales, el médico y filósofo italiano Bernadino Ramazzini (1633-1714), sentó las bases para las observaciones precisas en este campo de las ciencias veterinarias.

El único endulzante de la humanidad

Durante muchos milenios, la miel fue “el único endulzante disponible para las primeras civilizaciones de África, el Medio Oriente y Europa” (vanEngelsdorp et ál., 2009). Con este fin, las abejas fueron domestica-das por los antiguos egipcios antes de 2600 a. C. En el siglo VII a. C., los antiguos griegos también se dedicaban a la apicultura, y sus habilidades apícolas pasaron a los romanos alrededor de 150 a. C. El arte de la api-cultura luego se difundió por todo el Imperio Romano y se convirtió en una práctica generalizada a comienzos de la Europa medieval. Fueron los emigrantes descendientes de los apicultores europeos medievales quienes llevaron las abejas y el arte de la apicultura por todo el mundo.

Al ser el único endulzante disponible en Europa hasta que se desarrolló la tecnología para refinar el azúcar de la remolacha azucarera y la caña de azúcar, la miel era un producto de importancia económica, un papel que sigue teniendo hoy en día, pero por motivos diferentes. Sin duda la más importante contribución de las abejas a la economía mundial de hoy en día es como polinizadores. Los estudios han demostrado que 52 de los 115 principales productos alimenticios mundiales dependen de la polinización de las abejas y otros insectos, lo que beneficia directa o indirectamente al 35 % de nuestra dieta humana (Klein et ál., 2007).

5000 años

Durante casi cinco mil años, las abejas han hecho un gran aporte a nuestro bienestar, un hecho que también justifica la abundancia de registros históricos de la mortalidad de las abejas.

90% de los alimentos del mundo De los 100 cultivos que proporcionan el

70 se benefician de la polinización de las abejas y otros insectos.

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LA MORTALIDAD DE LAS ABEJAS Y SU RELEVANCIA ACTUAL

Casa de piedra de colmena, en Irlanda Colmenas antiguas de Puertomingalvo, en España

De los 100 cultivos que proporcionan el

70 se benefician de la polinización de las abejas y otros insectos.

Evento prehistórico de extinción

El caso más antiguo conocido de la extinción masiva de abejas fue en tiempos prehistóricos. Una subfamilia de las abejas, la Xylocopinae, fue prácticamente erradicada hace unos 65 millones de años, cerca del límite K-T, entre el Cretácico y el Paleógeno. En un artículo publicado en la revista académica Plos One en octubre de 2013, Sandra Rehan y su equipo de biólogos de la Universidad de New Hampshire describen cómo utilizaron los análisis de la relación evolutiva de las moléculas para demostrar que esta extinción masiva acabó con los dinosaurios no aviares y muchas plantas con flores. Y fue a mediados y fines del período Cretácico que las abejas habían desarrollado una relación coevolutiva con las plantas eudicotiledóneas, una gran subdivisión del grupo de plantas dicotiledóneas que abarcan las plantas más cultivadas y muchos árboles. Se cree que el evento de extinción masiva del Cretácico-Paleógeno puede haber sido provocado por un cambio devastador en el clima mundial, probablemente debido al impacto masivo de un cometa o asteroide. Curiosamente, la mayoría de los eventos de mortalidad de las abejas medievales registrados por Fleming también pueden ser vinculados con las condiciones adversas del tiempo, aunque, naturalmente, a una escala mucho menor.

Las mortalidades medievales

La primera mención que Fleming hace de la mortalidad de las abejas en la Europa medieval es en Irlanda en 950 d. C., cuando los Anales de Ulster reportan una “mortalidad de abejas”. Lamentablemente, no se proporciona más información sobre este incidente. En 992, nuevamente en Irlanda, las fuentes de Fleming son más útiles, ya que “una gran mortalidad en los hombres, el ganado y las abejas en Irlanda” (Anales de Ulster) fue precedida por “un invierno largo y crudo, y un verano extremadamente seco seguido por una hambruna. Los cultivos de trigo se vieron afectados por la roya […] y el forraje era generalmente de mala calidad”. Dichas condiciones del tiempo también habrían tenido un efecto adverso sobre las plantas con flores. Como menciona Fleming, “las abejas se mantuvieron en gran parte en Irlanda en este tiempo, y eran

una gran fuente de riqueza para el pueblo”. En 1035 la Crónica de Œfele informa que un invierno muy crudo y un verano extremadamente seco provocaron “una inaudita pérdida entre los animales, y esto, sumado a la destrucción de las abejas, afectó a la totalidad de Baviera”. El tiempo en Inglaterra, en junio de ese año, estaba tan frío que destruyó todos los cereales y las frutas. La conexión climática es nuevamente más clara en 1124 cuando los Anales de Ulster registran un eclipse de sol, el 3 de agosto, “que fue seguido por una gran pestilencia entre los bueyes, las ovejas, los cerdos y las abejas. Incluso se perdieron las cosechas”. En el Court Rolls of a Norfolk Manor, hay un registro increíblemente detallado de las enfermedades animales que se produjeron en la Inglaterra del siglo XIV, durante un período de 63 años correspondiente a los reinados de Eduardo III, Ricardo II y Enrique IV. Varias veces se menciona una pestilencia (enfermedad) que afectaba a las abejas. En 1380, por ejemplo, se perdieron hasta diez colmenas y, durante 20 años, se registraron pérdidas en el apiario casi todos los años. Al regresar a Irlanda, descubrimos una mortalidad de abejas inducida por las condiciones del tiempo en 1443, cuando Annals of Ireland informa de “un año tempestuoso de lluvias después de mayo, que […] provocó mucho daño tanto a las abejas como a las ovejas”.

Aún estos registros históricos no científicos de la Europa medieval indican una causalidad clara: el mal tiempo que provocó una disminución en la producción de néctar y que, a su vez, tuvo un impacto negativo en la productividad de la colonia. Esto está totalmente en línea con la investigación de hoy en día. Como señalan vanEngelsdorp et ál. en su estudio de 2009 sobre los factores que afectan a las poblaciones controladas de abejas,

…”Las condiciones del tiempo tienen un efecto muy real en el bienestar de la colonia. La mortalidad severa y a menudo inexpli-cable de las colonias en el pasado ha sido atribuida a los períodos prolongados de frío, lluvia o tiempo caluroso”.

Las diferentes condiciones del tiempo pueden tener un impacto en el bienestar de una colonia de abejas

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Bernardino Ramazzini, 1633 a 1714, médico y fisiólogo

Observaciones científicas

La mortalidad de las abejas, registrada con precisión por Bernadino Ramazzini en Lombardía en 1690, puede atribuirse claramente a las condiciones adversas del forraje: “Las fuertes lluvias, que de manera casi incesante habían continuado hasta fines de junio, fueron seguidas por un período de sequía de casi dos meses […] acompañado por un gran calor”. Después de observar los efectos de estos extremos en las condiciones del tiempo en los animales de todas las especies, que “murieron en grandes cantidades”, como informa Ramazzini, “otros animales sufrieron debido a las plantas enfermas. Incluso las abejas, que no extraían dulzura de los cálices de las flores, sino un veneno amargo, murieron o abandonaron el país”. En 1717, hubo una “gran mortalidad entre las abejas y las carpas en Silesia”, en un año que Fleming describe como generalmente frío, con una primavera fría y húmeda. En el año 1780, hubo una erupción en el Monte Vesubio y el Monte Etna, y en Sajonia se registró una enfermedad o “putrefacción”, que afectó a los huevos de las abejas de 1780 a 1783. Esta putrefacción altamente destructiva de los huevos reapareció entre las abejas en Sajonia, de 1796 a 1803.

“La enfermedad se manifestó en 1796 después que las abejas habían sufrido mucho por el invierno crudo y largo, y una primavera inusualmente fría y hambrienta. Esto continuó durante primaveras similares, en que las irregulares condiciones del tiempo y las tormentas severas dañaron las vides”. (Die Faulbrut oder Bienenpest, Dresden, 1804)

Este es un claro indicio de que las larvas de abejas habían sido afectadas por la loque europea (European Foulbrood, EFB), una enfermedad causada por la bacteria Gram-positiva Melissococcus plutonius. La gran obra de Fleming nos lleva al comienzo del siglo XIX, en el que los registros históricos de la mortalidad de las abejas se habían vuelto mucho más extensos e informativos.

La mortalidad de las abejas en América

El primer registro de envío de abejas a las Américas desde Inglaterra data de 1621. Para 1650 se informa que casi todas las granjas de Nueva Inglaterra tenían una o dos colonias de abejas, pero hay evidencia de que la cantidad de abejas controladas por los colonos americanos disminuyó después de 1670. En su “History of American Beekeeping” (Historia de la apicultura de América) (1938), F. C. Pellett supone que la causa fue la loque americana (American Foulbrood, AFB), una enfermedad bacteriana de la cría de abejas, causada por la bacteria Gram-positiva Paenibacillus larvae. A fines del siglo XIX y principios del siglo XX, la AFB y EFB se habían convertido en un “verdadero flagelo” en muchas partes del país, como lo indicó H. A. Surface en un estudio de 1916. La mortalidad de las abejas en la América del siglo XX es de particular interés para el historiador patológico porque el Trastorno del colapso de la colonia (Colony Collapse Disorder, CCD) salió a la luz por primera vez en los EE. UU. en 2006. Como señalan vanEngelsdorp et ál., “factores tales como las enfermedades por AFB y EFB probablemente desempeñaron un papel importante en la disminución de las colonias de abejas en los EE. UU. hace más de un siglo. Sin embargo, su papel en la disminución general actual es probablemente mínimo”. En el estudio de 2009, los autores concluyen que:

“Los ácaros Varroa, junto con el complejo de virus asociado con el parasitismo de ácaros, son probablemente una de las principales causas de las considerables pérdidas invernales documentadas por muchas naciones del norte en los últimos años […]. Los fitosanitarios modernos con menor toxicidad aguda pueden tener efectos subletales que son más difíciles de cuantificar. Otros factores, tales como la reducción del forraje de las abejas, el clima, el estrechamiento de la reserva genética, las reinas débiles, y los factores socioeconómicos tienen todos efectos medibles en las poblaciones de abejas domesticadas”.

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Una cita normalmente atribuida a Winston Churchill: “Aquellos que no aprenden de la historia están condenados a repetirla” nos muestra por qué tiene sentido estudiar todos los factores que pueden contribuir a la mortalidad de las abejas. Y como Fleming correctamente señaló, el grado en el que conocemos el pasado, nos pone en una mejor posición para controlar el presente y prever el futuro.

Estos aclamados científicos apícolas apoyan firmemente la multicausalidad en la explicación de la mortalidad de las abejas. Según el Monitor de la Sequía de EE. UU. (US Drought Monitor), este año el 80 % del estado de California se encuentra bajo una sequía “extrema” o “excepcional” por tercer año consecutivo, y esto, según el Departamento de Agricultura de EE. UU., ha hecho que los cultivos de miel de California disminuyan “bruscamente de 27,5 millones de libras en 2010 a 10,9 millones de libras el año pasado”.

Las epidemias sin explicación

Muchas de las epidemias de abejas registradas en detalle en el pasado más reciente aún siguen sin explicación. En 1903, se perdieron 2000 colonias debido a una desconocida “enfermedad en desaparición”, en el Valle Cache de Utah. Significativamente, sin embargo, el invierno anterior había sido duro y la primavera fría. Entre 1995 y 1996, los apicultores en Pensilvania perdieron el 53 % de sus colonias, sin que se haya identificado causa alguna. Una de las epidemias más infames se produjo en la Isla de Wight, una pequeña isla frente a la costa sur de Inglaterra, cuando tres epidemias diferentes entre 1905 y 1919 acabaron con el 90 % de las abejas de la isla. Como señalaron los apicultores, “muchas de sus colonias de abejas estaban muriendo, y numerosas abejas se arrastraban desde la colmena y no podían volar” (Neumann y Carreck, 2010). Los apicultores suponen que esta condición fue causada por una enfermedad nueva y altamente infecciosa, especialmente porque había informes de la “Enfermedad de la Isla de Wight”, que afectó a las abejas en toda Gran Bretaña.

La “Enfermedad de la Isla de Wight” y el CCDMuchas décadas después, una investigación más detallada sobre esta epidemia (Bailey y Ball, 1991; Adam, 1968) llevó a la conclusión de que la enfermedad en realidad había sido causada por una combinación de factores, “en particular la infección por la parálisis crónica de la abeja (completamente desconocida en ese momento), junto con el mal tiempo

que inhibió al forraje, y un exceso de colonias de abejas con respecto a la cantidad de forraje disponible”. Como señalan Neumann y Carreck, “la reciente preocupación por el CCD tiene mucho en común con el histórico episodio de la “Enfermedad de la Isla de Wight”, y se pueden aprender muchas lecciones.

La preocupación inicial sobre las pérdidas de colonias en un área en particular, los EE. UU., ha atraído la atención de los medios a nivel mundial. Por otra parte, las pérdidas de colonias en todo el mundo se atribuyen al CCD, pero ese término fue acuñado específicamente para describir un conjunto de síntomas definidos de forma precisa (vanEngelsdorp et ál., 2009), y no a las pérdidas de colonias per se. En realidad, las colonias de abejas pueden morir de muchas maneras, y el CCD es solo una de ellas”.

Mientras continúa el debate sobre las causas del CCD y otros incidentes de mortalidad de las abejas melíferas, es conveniente recordar las lecciones de la historia patológica y tratar de no sacar conclusiones precipitadas.

Condiciones del tiempo clave para redu-cir las pérdidas invernales en 2013/14

En julio de 2014, la red independiente de protección de las abejas COLOSS anunció los resultados preliminares de un estudio internacional para investigar las pérdidas de colonias de abejas en el invierno de 2013/14. Se obtuvieron datos de Israel, Argelia y 19 países europeos. Este estudio es estadísticamente significativo debido a los muchos países que abarca y a la cantidad de apicultores que respondieron. En total, 17.135 apicultores que controlan más de 376.754 colonias le suministraron a COLOSS los datos de la mortalidad invernal. Las pérdidas invernales en 2013/14 variaron entre el 6 % en Noruega y el 14 % en Portugal, y mostraron marcadas diferencias regionales en la mayoría de los países. Las pérdidas invernales promedio para los 21

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países fueron del 9 %, la cifra más baja desde que este grupo de trabajo internacional comenzó a recopilar datos en 2007. Solo a los efectos de hacer una comparación, las pérdidas invernales promedio para el mismo período en Inglaterra y Gales fueron de 7,85 % y las pérdidas invernales en los EE. UU. en 2013/2014 disminuyeron un 24 % con respecto al año anterior. También, la mayoría de las provincias canadienses tuvieron pérdidas significativamente menores que en 2013. El coordinador del Grupo de trabajo de monitoreo y diagnóstico de COLOSS, el Dr. Romée van der Zee del Centro Holandés para la Investigación de las Abejas, comenta lo siguiente acerca de los resultados del estudio: “La contribución de los muchos factores que se correlacionan con la pérdida de colonias parece depender en gran medida de las condiciones del tiempo. Las colonias construyeron sus nidos de cría tarde debido a la primavera relativamente fría en 2013. Esto puede haber disminuido la cantidad de ciclos reproductivos del ácaro Varroa parasitario, produciendo un menor número de ácaros. El buen tiempo en el verano luego proporcionó excelentes oportunidades para el forrajeo”. Una vez más, las condiciones del tiempo han jugado un papel clave para influir en los niveles de mortalidad de las abejas.

Prueba de productos para protección de cultivosEn 1917 Bayer creó un Departamento para la Protección de Plantas y Control de Plagas (Department for Plant Protection and Pest Control) independiente. Ese mismo año, la compañía compró una propiedad, Gut Paulinenhof, cerca de su sede central en Leverkusen, porque se necesitaban invernaderos y campos para las pruebas de los nuevos productos para la protección de plantas. En 1940, Bayer adquirió otra finca, Gut Höfchen, y 180 hectáreas de tierra cerca de Leverkusen, donde estableció la primera estación experimental del mundo, dedicada exclusivamente a realizar las pruebas de los productos para la protección de plantas. El apiario construido para las pruebas de abejas en Gut Höfchen representa una evidencia del compromiso temprano de Bayer con la seguridad de las abejas de sus productos para protección de plantas. Y no fue solo en Alemania que Bayer probó los productos

para la protección de plantas desde todas las perspectivas posibles. En 1941, se estableció una estación de pruebas en Japón; en 1962, Bayer compró una finca cerca de Monheim, sobre el río Rin de Leverkusen, para este tipo de pruebas; y en 1964, Bayer estableció otro centro de pruebas en Kaha cerca de El Cairo. De los 3.000 millones de euros que Bayer ahora invierte anualmente en I+D, se gastan importantes sumas de dinero en las pruebas de los productos para la protección de plantas para garantizar, entre otras cosas, su seguridad para los insectos beneficiosos.

Control de los ácaros Varroa

La mayoría de los científicos de la salud de las abejas coincidirían en que el ácaro de la abeja, la Varroa destructor, sigue siendo la mayor amenaza para la apicultura de hoy en día. El ácaro Varroa es un parásito relativamente nuevo que afecta a la abeja de occidente, después de haber sido introducido en Europa en la década de 1970, y en América del Norte en la década de 1980, proveniente de Asia. Desde entonces, se ha extendido a la mayor parte del mundo, a excepción de Australia, en un tiempo relativamente corto. Varroosis, la enfermedad inducida por el ácaro Varroa, afecta tanto a las abejas adultas como a la cría, y este parásito también afecta la salud de la abeja mediante la difusión de unos 20 virus que pueden dar lugar a abejas deformes que les faltan patas o alas. Las infestaciones no tratadas de los ácaros Varroa pueden, en última instancia, matar a las colonias de abejas.

Al notar los efectos devastadores que este parásito podría tener en la salud de las abejas si no se controlaba, Bayer comenzó a desarrollar medicamentos eficaces para el tratamiento de las colonias de abejas infestadas. El primer producto lanzado fue Perizin®, que se registró en 1986 como el primer medicamento para el tratamiento oral de las colmenas sin cría. Esto fue seguido en 1991 por el registro del Bayvarol®, y en 2001 el de CheckMite+®, ambos en forma de tiras formuladas para su uso en el tratamiento tópico de las colonias con crías. Los diferentes ingredientes activos, coumafos (Perizin® y CheckMite+®) y flumetrin (Bayvarol®), y las diferentes formulaciones permiten que estos tratamientos

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Tecnología Varroa Gate (Puerta de Varroa)

Las abejas se rozan contra el producto químico anti ácaros en el orificio de entrada

cuando vuelven a la colmena, y así lo llevan adentro con ellas. Los suministros frescos

del producto químico son inmediatamente liberados desde el núcleo de la tira plástica

a su superficie, asegurando una protección a largo plazo.

Julian ha trabajado en ciencias botánicas y producción de cultivos durante más de veinte años. Con un doctorado en Fitopatología molecular de la Universidad de Gales, se unió a Rhône-Poulenc como bioquímico de las plantas en el Reino Unido y Francia, y luego en la gestión de proyectos de investigación en Aventis CropScience. Julian se pasó a las ciencias de la comunicación en 2002, y actualmente es gGerente de Comunicaciones y Asuntos Gubernamentales de Bayer CropScience Reino Unido. Con sede en Cambridge, él se ocupa de los medios de comunicación, así como de las consultas políticas y públicas sobre el tema de la producción agrícola, fitomejoramiento innovador, junto con las cuestiones más generales relacionadas con el uso de fitosanitarios y una agricultura sostenible.

Autor Dr. Julian Little, Equipo para el Cuidado de las Abejas de Bayer

puedan integrarse a una amplia gama de programas de control de plagas.Cuando se realiza una aplicación correcta, estos tratamientos pueden controlar eficazmente las infestaciones del ácaro Varroa en las colonias de abejas melíferas. Más recientemente, Bayer ha continuado con el desarrollo de soluciones innovadoras para hacer frente al ácaro Varroa, y actualmente está desarrollando la tecnología Varroa Gate (Puerta de Varroa) para prevenir la infestación inicial y la reinfestación de colmenas limpias.

Programa para el Cuidado de las Abejas de Bayer

Bayer ha estado investigando y desarrollando productos específica-mente diseñados para promover la salud de las abejas durante casi 30 años. En 2011, Bayer tomó la decisión estratégica de establecer su Programa para el Cuidado de las Abejas. Como resultado, se han inaugurado dos Centros para el Cuidado de las Abejas hasta el presente, uno en Alemania en 2012 y el otro, que atiende a América del Norte, en abril de este año. En el pasado reciente, Bayer ha intensificado sus colaboraciones externas para desarrollar nuevas soluciones para la salud de las abejas y proporcionar información y apoyo a las diversas partes interesadas. Esta cooperación, según Bayer, es esencial para el desarrollo de soluciones sostenibles para mejorar la salud de las abejas.

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FOTOSBayer CropScience: p. 2 derecha, 7 abajoFotolia: 3Shutterstock: p. 1 arriba, 6, 7, 8Royal College of Veterinary Surgeons: p. 1 abajoPintura mural de la tumba de Pa-bu-Sa, 630 a. C.: p. 2 izquierdaGeneva_ Cramer & Perachon, 1717: p. 4 arriba

www.twitter.com/bayerbeecarewww.facebook.com/bayerbeecarecenterwww.youtube.com/user/bayerbeecarecenter

Impresión

PUBLICADO EN SEPTIEMBRE DE 2014 PORBayer Bee Care Center (Centro para el Cuidado de las Abejas de Bayer)Alfred-Nobel-Straße 5040789 Monheim am Rhein, [email protected]

DISEÑO E ILUSTRACIONESageko . agentur für gestaltete kommunikation IMPRENTAHH Print Management Deutschland GmbH

ILUSTRACIONESBayer CropScience: p. 2, 4 abajo, 6 abajoShutterstock: p. 3 abajo, 6 arriba, 7 arriba

Fuentes que se mencionan en el texto:

Adam B (1968): “Isle of Wight” or acarine disease: its historical and practical perspectives”. Bee World, vol. 49Bailey L, Ball BV (1991): “Honey bee pathology”. Academic Press, London, UK vanEngelsdorp D, Meixner MD (2009): “A historical review of managed honey bee populations in Europe and the United States, and the fac-tors that may affect them”. Journal of Invertebrate PathologyFleming G (1871): “Animal Plagues: Their History, Natury and Prevention”Hecker JFC (1828): “Annalen der gesammten Heilkunde”Klein AM, Vaissière BE, Cane J, Steffan-Dewenter I, Cunningham SA, Kremen C, Tscharntke T (2007): “Importance of pollinators in changing landscapes for world crops”. The Proceedings of the Royal Society of London Neumann P, Carreck NL (2010): “Honey bee colony losses” (2010). Journal of Apicultural Researchhttp://www.researchgate.net/journal/0021-8839_Journal_of_Apicultural_ResearchRehan S, Leys R, Schwarz MP (2013): “First Evidence for a Massive Extinction Event Affecting Bees Close to the K-T Boundary”. PLoS ONE

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