f r e p l a t a - bienvenidos al ministerio de vivienda ... · actual o potencialmente invasoras en...
TRANSCRIPT
F R E P L A T A
COMISIÓN ADMINISTRADORA DEL RÍO DE LA PLATA COMISIÓN TÉCNICA MIXTA DEL FRENTE MARÍTIMO
Proyecto
PROTECCIÓN AMBIENTAL DEL RÍO DE LA PLATA Y SU FRENTE MARÍTIMO:
PREVENCIÓN Y CONTROL DE LA CONTAMINACIÓN Y RESTAURACIÓN DE HÁBITATS
Proyecto PNUD/GEF RLA/99/G31
Subproyecto
ESPECIES ANIMALES BENTÓNICAS INTRODUCIDAS, ACTUAL O POTENCIALMENTE INVASORAS EN EL SISTEMA DEL RIO DE LA
PLATA Y LA REGION COSTERA OCEÁNICA ALEDAÑA DEL URUGUAY Y DE LA ARGENTINA.
ALCANCE: DIAGNÓSTICO DE SITUACIÓN.
RESPONSABLE: Pablo Enrique Penchaszadeh
MUSEO ARGENTINO DE CIENCIAS NATURALES
“BERNARDINO RIVADAVIA”
Buenos Aires
2003
2
Este informe puede ser citado como
This report may be cited as:
Penchaszadeh, P.E., M.E. Borges, C. Damborenea, G. Darrigran, S. Obenat, G.
Pastorino, E. Schwindt y E. Spivak. 2003. Especies animales bentónicas introducidas,
actual o potencialmente invasoras en el sistema del Río de la Plata y la región
costera oceánica aledaña del Uruguay y de la Argentina. En “Protección ambiental
del Río de la Plata y su frente marítimo: prevención y control de la contaminación
y restauración de habitats” Proyecto PNUD/GEF RLA/99/g31, 357 páginas (2003).
Editor: Pablo E. Penchaszadeh
Asistentes al editor: Guido Pastorino, Martin Brögger y Juan Pablo Livore.
3
TABLA DE CONTENIDOS RESUMEN ...................................................................................................................... 7
INTRODUCCIÓN........................................................................................................ 11 ALGUNAS DEFINICIONES.............................................................................................. 13
Mecanismos de las introducciones ......................................................................... 13 CARACTERÍSTICAS DE UNA INVASIÓN EXITOSA............................................................ 15 CUALIDADES DE UN INVASOR EXITOSO........................................................................ 15 LA EPIDEMIOLOGIA DE INVASIONES............................................................................. 17 LOS HUMANOS COMO AGENTES DISPERSIVOS DE POTENCIALES INVASORES................. 18 LA TRANSFORMACIÓN DE INMIGRANTE A INVASOR ..................................................... 20 IDENTIFICANDO FUTUROS INVASORES Y COMUNIDADES VULNERABLES....................... 21 ATRIBUTOS DE INVASORES .......................................................................................... 22 VULNERABILIDAD DE LA COMUNIDAD A INVASIONES. ................................................. 23 INVASIONES BIÓTICAS COMO AGENTES DE CAMBIO GLOBAL........................................ 25 CONSECUENCIAS ECONÓMICAS.................................................................................... 26 LITERATURA CITADA................................................................................................... 30
EL MEJILLÓN DORADO LIMNOPERNA FORTUNEI (DUNKER, 1897) EN EL RÍO DE LA PLATA..................................................................................................... 38
ORIGEN DE LA INTRODUCCIÓN..................................................................................... 38 DESCRIPCIÓN Y MODO DE VIDA.................................................................................... 40 VÍA DE INGRESO .......................................................................................................... 41 DISTRIBUCIÓN ............................................................................................................. 42 ABUNDANCIA .............................................................................................................. 48 CICLO REPRODUCTIVO................................................................................................. 52 EDAD Y CRECIMIENTO ................................................................................................. 62 CAUSALES DE DISPERSIÓN ........................................................................................... 64 EFECTOS SOBRE LA FAUNA LOCAL............................................................................... 67
Competencia, parásitos y depredadores ................................................................ 73 EFECTOS SOBRE EL AMBIENTE HUMANO ...................................................................... 76
Problemas que ocasiona......................................................................................... 78 Macrofouling en agua dulce................................................................................... 79
PREVENCIÓN Y CONTROL............................................................................................. 80 Bioensayos. Casos .................................................................................................. 81 Técnicas y tratamientos de prevención y control ................................................... 88 Programa de prevención/control ........................................................................... 96 Planes de amortiguamiento .................................................................................... 98 Beneficios de una invasión ................................................................................... 101
AGRADECIMIENTOS ................................................................................................... 102 LITERATURA CITADA................................................................................................. 102 APÉNDICE.................................................................................................................. 114
Simposio VI “Bivalvos invasores dulciacuícolas del cono sur” .......................... 114 Conclusiones......................................................................................................... 114 Recomendaciones generales, prevención y control de bivalvos invasores .......... 114 Recomendaciones a ser consideradas por Instituciones Gubernamentales......... 115
4
LA ALMEJA DE AGUA DULCE CORBICULA FLUMINEA (MÜLLER, 1774)117 ORIGEN DE LA INTRODUCCIÓN................................................................................... 117 DISTRIBUCIÓN ........................................................................................................... 119 DISTRIBUCIÓN ESPACIO-TEMPORAL........................................................................... 122 ABUNDANCIA ............................................................................................................ 125 CICLO REPRODUCTIVO............................................................................................... 131 EDAD Y CRECIMIENTO ............................................................................................... 134 CAUSALES DE DISPERSIÓN ......................................................................................... 139 DISPERSIÓN DE LOS ESTADOS DE PEDIVELIGER Y JUVENIL ......................................... 139 DISPERSIÓN DE LOS ADULTOS.................................................................................... 140 TOLERANCIA DE LA ALMEJA ASIÁTICA A CONDICIONES AMBIENTALES EN EL TRANSPORTE O AMBIENTE INVADIDO......................................................................... 140
Hipoxia ................................................................................................................. 141 Tolerancia a la salinidad y osmoregulación ........................................................ 142 Temperatura ......................................................................................................... 143 Tolerancia a la exposición ................................................................................... 143
EFECTOS SOBRE LA FAUNA LOCAL............................................................................. 144 COMPETENCIA Y DEPREDADORES .............................................................................. 145
Competencia ......................................................................................................... 145 Depredación ......................................................................................................... 146
EFECTOS SOBRE EL AMBIENTE HUMANO .................................................................... 149 ASPECTOS SECUNDARIOS APROVECHABLES............................................................... 151 AGRADECIMIENTOS ................................................................................................... 154 LITERATURA CITADA ................................................................................................. 154
EL POLIQUETO INVASOR FORMADOR DE ARRECIFES FICOPOMATUS ENIGMATICUS (FAUVEL, 1923) EN AMBIENTES ESTUARIALES ............... 165
POSICIÓN TAXONÓMICA Y DISTRIBUCIÓN .................................................................. 165 CARACTERÍSTICAS GENERALES Y ABUNDANCIA ........................................................ 166 CICLO REPRODUCTIVO............................................................................................... 170 ASENTAMIENTO LARVAL ........................................................................................... 178 EDAD Y CRECIMIENTO ............................................................................................... 179
De los individuos .................................................................................................. 179 De los arrecifes..................................................................................................... 185
EFECTOS AMBIENTALES............................................................................................. 187 COMPETIDORES, DEPREDADORES Y PARÁSITOS ......................................................... 192 POSIBLES PREVENCIONES, PLANES DE MONITOREO, PLANES DE AMORTIGUAMIENTO, POSIBILIDADES DE DISPERSIÓN .................................................................................. 194 AGRADECIMIENTOS ................................................................................................... 196 LITERATURA CITADA................................................................................................. 196 INTRODUCCIÓN.......................................................................................................... 204 ANTECEDENTES......................................................................................................... 206 DESCRIPCIÓN DE LA ESPECIE ..................................................................................... 207
Ubicación taxonómica y sinonimia ...................................................................... 209 HÁBITAT Y ECOLOGÍA................................................................................................ 209
Epibiosis ............................................................................................................... 211 Alimentación, presas y depredadores................................................................... 211
5
Parásitos............................................................................................................... 212 TOLERANCIA AMBIENTAL DEL ADULTO ..................................................................... 212 BIOLOGÍA REPRODUCTIVA ......................................................................................... 213
Primera maduración sexual ................................................................................. 215 Comportamiento de cópula y liberación de gametas ........................................... 216 Liberación de gametas y frecuencia de camadas en acuario............................... 217 Fecundidad, tamaño de huevo, largo de concha en la eclosión y modo de desarrollo ............................................................................................................. 217 Proporción de sexos ............................................................................................. 218 Primera maduración sexual con el estadio de desarrollo gonadal...................... 220 Patrón de cría....................................................................................................... 220 Ovicápsulas y huevos ........................................................................................... 221 Ninguna evidencia de huevos nutritivos............................................................... 224 Estimación de edades ........................................................................................... 226 Experimentos de tolerancia de las larvas a la salinidad ..................................... 226
DISCUSIÓN................................................................................................................. 227 LITERATURA CITADA................................................................................................. 233
LOS CIRRIPEDIOS LITORALES (CIRRIPEDIA, THORACICA, BALANOMORPHA) DE LA REGIÓN DEL RÍO DE LA PLATA Y LAS COSTAS MARINAS ADYACENTES ..................................................................... 241
INTRODUCCIÓN.......................................................................................................... 241 LOS CIRRIPEDIOS ....................................................................................................... 241 LOS CIRRIPEDIOS TORÁCICOS..................................................................................... 243 LOS CIRRIPEDIOS TORÁCICOS BALANOMORFOS.......................................................... 244
Morfología ............................................................................................................ 244 Historia natural .................................................................................................... 246 Alimentación......................................................................................................... 246 Crecimiento .......................................................................................................... 246 Vida aérea ............................................................................................................ 247 Reproducción y desarrollo ................................................................................... 247 Historia de vida .................................................................................................... 249 Genética de poblaciones....................................................................................... 251 Parásitos............................................................................................................... 251
ESPECIES INVASORAS ................................................................................................ 251 LOS CIRRIPEDIOS BALANOMORFOS, EL FOULING Y SU CONTROL ................................ 252 ÁREA DE ESTUDIO...................................................................................................... 253
Regiones biogeográficas ...................................................................................... 253 Las costas ............................................................................................................. 253
ESPECIES DE BALANOMORFOS REGISTRADAS............................................................. 254 LAS ESPECIES INVASORAS REGISTRADAS EN EL RÍO DE LA PLATA Y LAS COSTAS MARINAS ADYACENTES.............................................................................................. 255
Balanus amphitrite ............................................................................................... 255 Balanus glandula.................................................................................................. 261 Balanus improvisus .............................................................................................. 267 Balanus trigonus................................................................................................... 271
¿CÓMO SE ESTABLECE Y PROSPERA UNA POBLACIÓN DE “DIENTES DE PERRO”? ........ 274
6
LITERATURA CITADA................................................................................................. 276 APÉNDICE.................................................................................................................. 295
LA OSTRA DEL PACÍFICO, CRASSOSTREA GIGAS (THUMBERG, 1793) EN LA PROVINCIA DE BUENOS AIRES, ARGENTINA......................................... 301
INTRODUCCIÓN.......................................................................................................... 301 POSIBLE ORIGEN DE LA INTRODUCCIÓN ..................................................................... 304 TRANSFERENCIAS ...................................................................................................... 306 DISTRIBUCIÓN ........................................................................................................... 308 BREVE DESCRIPCIÓN DE LA BAHÍA ANEGADA, AMBIENTE DE LA OSTRA DEL PACÍFICO.................................................................................................................................. 309 BANCOS DE OSTRAS EN LAS MARISMAS ..................................................................... 312
Abundancia en bancos de marismas .................................................................... 315 BANCOS DE OSTRAS EN RESTINGAS O PLANICIES DE ABRASIÓN POR OLAS (PAO) ...... 321
Abundancia en bancos de restingas ..................................................................... 322 EDAD Y CRECIMIENTO ............................................................................................... 324 CICLO REPRODUCTIVO............................................................................................... 327 CAUSALES DE DISPERSIÓN ......................................................................................... 330 EFECTOS SOBRE LA BIOTA LOCAL .............................................................................. 332 COMPETIDORES, PARÁSITOS Y DEPREDADORES ......................................................... 336 LA PROBLEMÁTICA DEL CULTIVO DE LA OSTRA DEL PACÍFICO EN ARGENTINA.......... 341 AGRADECIMIENTOS ................................................................................................... 351 LITERATURA CITADA................................................................................................. 352
7
RESUMEN El mejillón dorado Limnoperna fortunei (Dunker, 1897) en el Río de la Plata En el año 1991 se detectó la introducción en el Río de la Plata de Limnoperna fortunei (Dunker, 1857) (mejillón dorado o golden mussel). Fue este tambien la primera vez para las Américas. Se trata de una especie de bivalvo de agua dulce, de la familia Mytilidae, oriundo de ríos y arroyos de China y sudeste de Asia. La introducción no intencional de Limnoperna fortunei a América, se realizó casi con seguridad, a través del agua de lastre de los buques transoceánicos. Invadió Hong Kong en el año 1968, Japón y Taiwan en los ´90. Su hábito es epifaunal bisado, y se adhiere sobre sustratos duros naturales (desde troncos y vegetación acuática a limo-areno-compacto) y artificiales (desde murallones, espigones, caños, etc., hasta plásticos y vidrios). Su carácter eurioico le permite una rápida y efectiva distribución en los cuerpos de agua en los que se encuentra. Desde su introducción en el Río de la Plata, Argentina, en 1991, invadió cuatro importantes ríos de la Cuenca del Plata. En 1991, se hallaba solo en el Río de la Plata; en 1996 invade el río Paraná y Paraguay. Recién en el 2001, se lo cita en el Río Uruguay. En 1999 invade la cuenca del Guaíba, Brasil. Hasta el año 1991, se lo encontraba sólo en la Argentina. En la actualidad se lo encuentra también en Uruguay, Paraguay y Brasil. Ha recorrido a contracorriente 240 km por año. Entre 1991 y 1995, se registra un importante incremento en la densidad (de 4 a 5 ind.m-2 hasta superar los 150.000 ind.m-2). El impacto que ocasiona tanto en el ambiente humano como en el natural es estudiado en la región. Si bien es común en el agua de estuarios y mares, en el agua dulce en la Región Neotropical, el macrofouling es novedoso y se remonta solo al año 1994, época donde fue tratado el primer caso (toma de agua de la Planta Potabilizadora de la ciudad de La Plata, Río de la Plata, Argentina).
En esta contribución, se exponen en forma sintética, los conocimientos que existen del mejillón dorado en general y los existentes en la Región Neotropical en particular, fundamentalmente en relación con su distribución espacial, forma de dispersión y los impactos ocasionados; los estudios biológicos existentes y los potenciales beneficios que pueden ocasionar. El poliqueto invasor formador de arrecifes Ficopomatus enigmaticus (Fauvel, 1923) en ambientes estuariales Ficopomatus enigmaticus (Polychaeta: Serpulidae) es una especie cosmopolita formadora de arrecifes introducida mas de 60 años atrás en varios estuarios y lagunas costeras en Argentina y Uruguay. En este trabajo se revisan los patrones de distribución y abundancia de los poliquetos y de los arrecifes generados por ellos, asi como ciclo reproductivo, asentamiento y reclutamiento. Del mismo modo que los arrecifes de coral, los arrecifes de poliquetos constituyen una fuente de refugio y alimento para muchas otras especies. Algunas viven entre los tubos individuales y otras, como los cangrejos adultos, habitan debajo de los arrecifes. Aquí también se analizaron los patrones y procesos ecológicos que involucran a los arrecifes y a las especies habitando en ellos. Investigaciones recientes muestran que los arrecifes tienen fuertes efectos directos e indirectos sobre las comunidades nativas y también los procesos físicos del ambiente en que se establecen. Estas investigaciones sugieren que tanto los cambios antropogénicos
8
como la poca abundancia de especies competidoras y predadoras favorecen el éxito de esta especie exótica. A pesar de la amenaza que esta especie significa para la integridad ecológica de los ambientes invadidos, actualmente no existen estudios dirigidos a prevenir y controlar esta especie las lagunas costeras y estuarios del Atlántico Sudoccidental en que se halla expandiendo. La almeja de agua dulce Corbicula fluminea (Müller, 1774) El bivalvo de agua dulce Corbicula fluminea (Müller, 1774) o "almeja asiática" es nativo desde el sudeste de Asia al oeste de Turquía, Japón, Indonesia, norte y este de Australia y África, excepto en la región del Sahara. Corbicula fluminea fue citada por primera vez para la región Neotropical, junto con otra especie del mismo género, C. largillierti (Philippi, 1811) por Ituarte en 1981. Estas dos especies se encontraron en el Río de la Plata, Argentina y se estimó como fecha probable de introducción fines de la década del ’60 o principios de la del ’70. Para Brasil, se estima su fecha de introducción a principios de los ’70. En 1983, se reportan la presencia de Corbicula sp. en Uruguay, estimando su invasión en 1979. La presencia de Corbicula sp. en Bolivia es probable aunque no confirmada. De esta forma, C. fluminea, ocupa actualmente un amplio rango geográfico en América del Sur.
Como toda especie invasora, la almeja asiática impacta sobre los ambientes ocupados. El impacto en el ambiente natural que provocó y provoca la invasión de C. fluminea en la región Neotropical no fue prácticamente estudiado. Este hecho se debe, probablemente, a la escasa o nula trascendencia que se otorgaba, en la época de la introducción de esta especie, a la problemática causada por las especies invasoras.
Un hecho semejante ocurre en América del Norte, donde, a pesar de que la invasión de la almeja asiática se produjo a principios del Siglo XX y que ha ocasionado severos impactos económicos, el impacto ambiental que causa esta especie en el medio, es aún escasamente conocido. En Estados Unidos C. fluminea recibe el calificativo de "especie peste" por su: 1) alta capacidad reproductiva, alta tasa de crecimiento, temprano estado juvenil libre y gran poder de dispersión; 2) los importantes problemas económicos que provoca al ocluir cañerías, canales de riego, etc. (macrofouling). Por su parte, en América del Sur, se detectaron escasos casos de impacto en el ambiente humano, macrofouling, en Brasil.
En esta contribución, se desarrolló en forma de síntesis, los conocimientos que existen en la Región Neotropical en relación con su distribución espacial, forma de dispersión y los impactos ocasionados; los estudios biológicos existentes y los potenciales beneficios que pueden ocasionar. La ostra del Pacífico, Crassostrea gigas (Thumberg, 1793) en la Provincia de Buenos Aires, Argentina La distribución de Crassostrea gigas se ha extendido desde su hábitat original en Japón, China y Corea hacia América, Australia y Europa, por medio de trasplantes artificiales de juveniles para cultivo. En 1994 se hallaron ejemplares en Bahía Anegada (sur de la Provincia de Buenos Aires), fruto de una introducción no autorizada ocurrida en 1981. En 1998, la especie fue trasplantada, como semilla producida en el criadero de San Antonio Oeste (Provincia de Río Negro), a tres ambientes de la provincia de Santa Cruz
9
y a Las Toninas (norte de la provincia de Buenos Aires). También en 1998 se registró la introducción ilegal de adultos de C. gigas en el Golfo San Matías (provincia de Río Negro). En la Bahía Anegada, la especie ha formado bancos mediolitorales en dos ambientes: en marismas bajas, y en restingas de tosca (plataformas de abrasión por olas). Los bancos de restingas no han sido sometidos a grandes explotaciones y su densidad en 2002 fue de 32,4±7,5 ostras.m-2. Los bancos de marismas fueron fuertemente explotados ilegalmente en abril de 1999, causando una reducción altamente significativa en la densidad. En 2001 el banco explotado tenía sólo 0,8±0,2 ostras.m-2, probablemente por una combinación de extracción ilegal, mortalidad natural y bajos reclutamientos durante dos años consecutivos. El ciclo reproductivo presenta un pico estival de emisión de gametas, evidenciado por la caída significativa del índice de condición registrado en enero, en coincidencia con máximos de temperatura del agua y disponibilidad de alimento. La proporción de reclutas fue del 30 % en marzo de 1999, proporción que bajó a 20% en 2000 y a sólo un 2% en 2001. Esta tendencia coincide con la disminución de spat captados sobre colectores artificiales (tejas encaladas), con 86,2 (±9,9) spat por teja en 1999; 15,6 (±3) en 2000, y sólo 1,7 (±0,3) en 2001. La población en Bahía Anegada parece incrementarse en pulsos de dos a tres años. No se ha estudiado si C. gigas ha afectado la biodiversidad de este ambiente. Un programa del gobierno provincial autorizó la extracción de ostras en bancos de restingas y la extracción de ostras menores de 5 cm de las marismas destinadas al cultivo, amortiguando el crecimiento de la población y fomentando el aprovechamiento productivo del recurso, al tiempo que derogó la prohibición de la extracción del recurso, implantada en 1998. El caracol Rapana venosa (Valenciennes, 1846) (Gastropoda: Muricidae) en aguas sudamericanas Rapana venosa (Valenciennes, 1846) es un gasterópodo marino originario del sudeste asiático que arribó a las costas del Río de la Plata en 1999. Previamente fue encontrada en la Bahía de Chesapeake en el Norte de los Estados Unidos en 1998. Actualmente se distribuye en varios países europeos con costas en el Mediterráneo además del Mar Negro. Se describe la morfología de la concha y de sus cápsulas ovígeras. En cuanto a su biología reproductiva se analizan dos casos contrastantes en regiones distantes. Una en su lugar de origen, Corea y otro en la región de la Bahía de Chesapeake recientemente introducida. En Corea la postura ocurre entre mayo y comienzos de agosto cuando la temperatura del mar llega a los 18-26°C. El ciclo reproductivo de las hembras se dividió en 5 estadios sucesivos: estado activo temprano (septiembre a febrero), estado activo tardio (octubre a abril), estado de madurez (marzo a julio), estado de liberación parcial (mayo a agosto) y, estado de recuperación (junio a septiembre). La tasa de individuos alcanzando la primera madurez sexual fue de 51,6% en hembras de 7,1-8,0 cm de altura de valva y 100% en aquellas mayores de 10,1 cm. El número total de cápsulas ovígeras por individuo y el numero medio de huevos en una cápsula fue de 184 a 410 y 976 respectivamente. La fecundidad fue de aproximadamente 179.000 a 400.000 huevos por individuo, con dos a cuatro posturas durante la estación de puesta. La duración del desarrollo en las cápsulas ovígeras fue de 1`5-17 días a alrededor de 20°C. Rapana venosa es una especie con embriones que eclosionan como larvas
10
veligeras. La proporción de hembras y machos fue no significativamente diferente de 1:1. Aproximadamente un 80% de los huevos en la cápsula fueron fertilizados normalmente, y estos embriones eclosionaron como larvas velígeras. El restante 20% fracasó en alcanzar el desarrollo, pero no sirvieron de alimento como huevos nutritivos para las larvas de desarrollo normal. Se discute acerca de las probabilidades y consecuencias de Rapana venosa de convertirse en una especie invasora. Los cirripedios litorales (Cirripedia, Thoracica, Balanomorpha) de la región del Río de la Plata y las costas marinas adyacentes. La fauna de cirripedios torácicos balanomorfos (“dientes de perro”) de la zona litoral del área de influencia del Río de la Plata y las costas marinas adyacentes incluye 5 especies: Balanus amphitrite, B. glandula, B. improvisus, B. trigonus y Chthamalus bisinuatus. De ellas, sólo la última es endémica del Atlántico sudoccidental y, en realidad, el Río de la Plata representa el sur de su distribución geográfica. Las otras 4 especies son cosmopolitas y/o invasoras. B. amphitrite y B. trigonus aparentemente son originarias del Océano Pacífico y habrían llegado a estas costas no antes del fin del siglo XIX. B. improvisus, una especie eurihalina, es cosmopolita, probablemente invasora, pero su presencia en Argentina y Uruguay ya fue mencionada por Darwin en 1854. La llegada B. glandula, originaria del Pacífico nororiental, se produjo a fines de la década de 1960 y los primeros registros corresponden al puerto de Mar del Plata. La ausencia de depredadores y el efecto neutro o beneficioso de las algas, con una segregación espacial y temporal del uso del sustrato, condujeron a una exitosa colonización de B. glandula en el intermareal de zonas protegidas y expuestas de Mar del Plata. Desde allí, la especie se expandió a una velocidad de 40 Km por año, extendiéndose en la actualidad desde San Clemente del Tuyú, en la desembocadura del Río de la Plata hasta Comodoro Rivadavia. B. glandula modificó en forma rápida e intensa las comunidades litorales de fondos duros en un área geográfica muy dilatada y en un tiempo relativamente breve (30 años). En efecto, las costas continentales de Argentina carecían, hasta 1960, del típico “cinturón” de cirripedios que se halla presente en la mayoría de las costas rocosas del mundo. En el presente capítulo, se expone el estado actual del conocimiento de las especies que invadieron éste área, en el contexto de la fauna de cirripedios balanomorfos litorales del extremo sudoccidental de América del Sur, con énfasis. Se destaca la existencia de especies endémicas, cosmopolitas e invasoras, se describen las principales particularidades de la historia natural de estos organismos, complementadas con información proveniente de los detallados estudios que existen en especies del hemisferio norte, y se analizan las causas y consecuencias de la llegada de B. glandula a la Argentina.
204
El caracol Rapana venosa (Valenciennes, 1846) (Gastropoda: Muricidae) en aguas
sudamericanas
Guido Pastorino
Museo Argentino de Ciencias Naturales Av. Ángel Gallardo 470 3° piso lab. 57 C1405DJR Buenos Aires, ARGENTINA
INTRODUCCIÓN La invasión de especies de moluscos por vía marítima no es algo nuevo en el
Atlántico sudoccidental. Scarabino y Verde (1995) y Orensanz et al. (2002) citan al
menos cuatro especies de moluscos, tres bivalvos (i.e. Limnoperna fortunei (Dunker,
1857), Corbicula fluminea (Müller, 1774) y C. largillierti (Philippi, 1844) estas dos
últimas citadas inicialmente por Ituarte (1981) en Argentina) y dos gasterópodos (i e.
Rapana venosa (Valenciennes, 1846) y Myosotella myosotis (Draparnaud, 1801)) que
arribaron por distintos medios a las costas sudamericanas. Las tres especies de bivalvos
son dulceacuícolas, aunque L. fortunei es también estuarina (Darrigran y Pastorino,
1995). Ambos gasterópodos son de estirpe marina, sin embargo, solo uno de estos
puede ser considerado como potencial invasor pues M. myosotis solamente fue
reportado a través de valvas halladas vacias.
Eno (1998) define especie introducida, no nativa o extraña, a aquella especie distribuida
directa o indirectamente por cualquier actividad humana, intencional o no intencional,
fuera de su rango natural de dispersión en tiempos históricos. Consideramos que una
especie es invasora cuando coloniza el ecosistema natural o seminatural. Es un agente
de cambio real o potencial y una amenaza a la biodiversidad nativa (Lowe, 1997).
En 1999, Carlton publica su estudio de la historia de las invasiones de moluscos
en estuarios haciendo énfasis en como dichas invasiones, tanto accidentales como
intencionales, alteran marcadamente las comunidades tal como las observamos hoy en
día. Una estimación de cien especies de moluscos, que sobrevivieron más allá de su
distribución original, señala no solo los potenciales vectores de dispersión asistida, sino
las regiones “donantes” opuestas a las regiones “receptoras”. En tiempos históricos
ambas introducciones, intencionales (para pesquería o acuicultura) y accidentales (vía
205
fouling y sentina) han señalado al océano Pacífico oeste como región “donante” con la
resultante expansión de especies enviadas a los océanos Pacífico este y Atlántico, el mar
Mediterráneo y el mar Negro y, Australasia. Con la notable excepción de Rapana
venosa, los gasterópodos invasores desde el Pacífico oeste son mayoritariamente
pequeños y susceptibles a la dispersión como componentes del fouling o en rocas de
contrapeso de barcos.
La presencia de Rapana venosa en la región del Río de la Plata es demasiado
reciente de manera que la densidad de población todavía es baja. De esta forma este
informe se basa en dos situaciones recientemente publicadas que ejemplifican la
problemática de esta potencial especie invasora. La primera situación ubicada en Corea
una localidad del Sudeste Asiático lugar de origen de R. venosa (Chung et al., 2002). La
segunda en una zona de alto riesgo en la Bahía de Chesapeake en la costa Atlántica de
Estados Unidos de América que fuera invadida aparentemente en 1988 si bien su
presencia se registró en 1998 (Harding y Mann, 1999; Mann y Harding, 2001). Con ello
se ha querido enfocar la problemática de esta introducción desde los dos puntos de vista
que contemplan a esta especie, sea como especie explotable y como especie plaga en un
ambiente nuevo.
Figura 1. Lugar de hallazgo de Rapana venosa en Argentina.
206
En este informe se resume entonces, la información existente sobre el
gasterópodo Rapana venosa (Valenciennes, 1846) introducido recientemente en la
región Neotropical y especialmente en ambas costas del Río de la Plata (figura 1).
Se establecen sus posibilidades de convertirse en especie invasora, y su potencial
peligro debido a su especial modo de reproducción, completamente distinto al de las
especies indígenas afines. Estudios previos han considerados varios aspectos de la
biología de R. venosa, incluyendo su clasificación (Kuroda y Habe, 1952; Habe, 1969;
Wu, 1988; Higo et al., 1999), morfología (Lee y Kim, 1988), aspectos bioquímicos
(Yoon et al., 1986; Hwang et al., 1991), distribución (Gomoiu, 1972; Zolotarev, 1996),
hábitat y estimación de edad (Chukhchin, 1984; Harding y Mann, 1999), ciclo
reproductivo y puesta (Chung et al., 1993; Chung y Kim, 1997), cápsulas ovígeras y
liberación de gametas (Hirase, 1928; Habe, 1969; Amio, 1963; Smagowicz, 1989;
Harding y Mann, 1999). Quedan aún por resolver numerosos problemas y preguntas por
contestar sobretodo en los nuevos ambientes colonizados.
ANTECEDENTES Rapana venosa (Valenciennes, 1846) es un gasterópodo marino nativo del este
Asiático donde es usado como recurso alimenticio (Hasegawa, 1996). Harding y Mann
(1999) citan como lugares precisos de origen el Mar del Japón, el Mar Amarillo, el Mar
de China y el Golfo de Bohai.
Desde su descripción en 1846 fue registrado fuera de su área de distribución
original con algún nombre sinónimo, en países de Europa y Asia. Powell (1979) lo
reporta también para aguas de Nueva Zelanda. Sin embargo, posteriormente Marshall y
Crosby (1998) desmienten su presencia indicando que los ejemplares hallados
corresponden a conchas vacías arrojadas por buques asiáticos donde fueron usadas
como alimento. Aparentemente el Mar Negro sería según Drapchin (1963) el primer
lugar de invasión de R. venosa fuera de su distribución geográfica original en el océano
Pacífico. Este autor menciona como posible vía de entrada en el Mar Negro, el
transporte asociado a ostras provenientes de oriente. A partir de esta primera mención
comienza a ser registrada en varios lugares del Mar Mediterráneo. Ghisotti (1971, 1974)
la cita en el Mar Adriático, Koutsoubas et al. (1990) en el Mar Egeo y Terreni (1980) en
207
el Mar Tirreno. Finalmente Cesari y Mizzan (1991) estudian su adaptación a aguas de
baja salinidad como la laguna de Venecia.
Los primeros en reportar y estudiar esta especie en América fueron Harding y
Mann (1999) quienes encuentran por primera vez ejemplares adultos y masas ovígeras
en la Bahía de Chesapeake, en el Norte de los Estados Unidos en 1998. Mann y Harding
(2000) basan la distribución conocida de R. venosa en Chesapeake Bay en unos 650
individuos coleccionados en esa región. Posteriormente esta cifra se extiende hasta
2.000 individuos (Mann, com. pers.). La mayoría de los individuos coleccionados están
en el rango de 120 a 165 mm de longitud máxima con un número limitado de
ejemplares de 68 mm.
Scarabino et al. (1999) establecen su presencia en aguas uruguayas en 1999 y
Pastorino et al. (2000) describen la presencia de adultos y ovicápsulas en aguas
argentinas.
En general y a pesar de la introducción de R. venosa en aguas americanas la
dispersión de grandes gasterópodos depredadores es rara. Entre las posibles razones, se
puede considerar su hábitat que es frecuentemente infaunal y, el gran tamaño del adulto
que conspira contra su transporte en las comunidades que constituyen el fouling
asociado a los transportes interoceánicos.
Los catálogos clásicos de malacofauna marina de Argentina, Uruguay y Brasil
mencionan una cantidad apreciable de miembros de la familia Muricidae localmente
aceptados como especies válidas (Carcelles, 1944; Rios, 1994; Figueiras y Siccardi,
1968, etc.). En aguas brasileñas Rios (1994) cita alrededor de 50 especies consideradas
válidas. Castellanos (1970) en su catálogo de especies bonaerenses describe 13 especies
de Muricidae. Sin embargo, la validez del arreglo taxonómico de estos catálogos es muy
discutible y probablemente después de una revisión con criterios modernos muchas de
estas especies pasarán a sinonimia (vease Pastorino y Harasewych, 2000). En los
mencionados catálogos no existe ninguna cita de Rapana venosa o alguna otra especie
dentro de este género o aún en la subfamilia Rapaninae.
DESCRIPCIÓN DE LA ESPECIE La descripción de Rapana venosa para el Río de la Plata se basó en ejemplares
coleccionados en el área de Bahía Samborombón, frente a la provincia de Buenos Aires
208
(figura 1 y 2), y en el Uruguay en la Bahía de Maldonado (Scarabino et al., 1999).
También se ha complementado con datos de ejemplares delo lote 25282 presente en la
colección del Museo Argentino de Ciencias Naturales “Bernardino Rivadavia” (MACN)
de procedencia del puerto de Yokohama, Japón (figura 3). El sinónimo más común es
Rapana thomasiana Crosse, 1861.
Valva grande, superando los 16 cm de longitud máxima, protoconcha de más de dos
vueltas, globosa, ornamentada con pústulas microscópicas. La transición hacia la
teleoconcha es muy visible y esta marcada por un labio reflejado. La teleoconcha es
muy ancha, con perfil cuadrangular, de 6-7 anfractos con sutura ligeramente
canaliculada. La apertura es muy grande, con el canal sifonal corto y ancho. La espira es
baja, con anfractos rectangulares y la región subsutural oblicua y amplia. El último
anfracto, muy agrandado, ocupa el 90% del total de la concha. La escultura espiral esta
compuesta por surcos regulares dispuestos en la totalidad de cada anfracto. El borde
más externo de cada anfracto presenta espinas huecas regularmente dispuestas y luego
dos filas de espinas bajas, a veces incipientes que otorgan un perfil poligonal en vista
apertural. El labio apertural es suboval alargado y poligonal, con pequeñas costillas
internas que se desvanecen hacia el interior. El canal sifonal anterior es corto, ancho y
profundo, el posterior poco definido o ausente. La colmuela es curva y suavemente
convexa. El callo columelar es muy marcado, sobresaliente. La fasciola sifonal esta
compuesta de las porciones distales de los canales sifonales superimpuestos de los
estadios de crecimiento previos. Algunas variaciones consisten en un mayor desarrollo
de la abertura, el mayor desarrollo de las espinas y la coloración.
El color es blanquecino sucio, con líneas oscuras, a veces partidas siguiendo la
ornamentación espiral. El callo columelar e interior de la apertura es anaranjado,
brillante.
El opérculo es muy grande, con forma de “D”, cubriendo la casi totalidad de la apertura,
con núcleo lateral, y con la superficie libre con líneas de crecimiento; la superficie de
adherencia posee 3-4 líneas de crecimiento muy marcadas, con el marco engrosado y
conspicuo.
Rádula con diente raquidiano de tres cúspides marcadas con base ancha. La cúspide
central muy engrosada en la base, afinándose paulatinamente hacia el extremo distal.
Las cúspides laterales más bajas se inclinan hacia la cúspide central. La margen lateral
209
externa de cada cúspide lateral posee pequeños dentículos, casi obsoletos. Los dientes
marginales son falciformes con la base ancha.
Figura 2. Rapana venosa (Valenciennes, 1846), tres vistas del ejemplar colectado en
Bahía Samborombón, Buenos Aires. Escala =1 cm.
UBICACIÓN TAXONÓMICA Y SINONIMIA
De acuerdo a la interpretación de Vermeij y Carlson (2000) la familia Muricidae
reúne las subfamilias: Ocenebrinae, Muricinae, Trophoninae, Muricopsinae, y
Rapaninae. Algunos autores incluyen Ergalataxinae dentro de los murícidos, sin
embargo, esta subfamilia esta considerada como un clado dentro de los Rapaninae. Kool
(1993) y luego Vermeij y Carlson (2000) realizan un estudio filogenético de la
subfamilia Rapaninae usando caracteres morfológicos valvares y anatómicos
concluyendo que el género Rapana pertenece a la subfamilia Rapaninae dentro de la
familia Muricidae. Harding y Mann (1999) y luego Mann (2000) señalan que Rapana
pertenece a la familia Thaididae, sin embargo, Rapaninae tiene prioridad.
HÁBITAT Y ECOLOGÍA Mann y Harding (2000) señalan para la Bahía de Chesapeake un rango
batimétrico de 5 a 20 m de profundidad y salinidades de 18-28 ppt donde puede ser
encontrada esta especie. Sin embargo, Golikov (1967) indica para el Mar Negro una
tolerancia a salinidades de 25-32 ppt lo que amplia su rango en forma notable.
210
Estudios en laboratorio y en la naturaleza confirman que R. venosa prefiere fondos
arenosos mixtos. Estos animales permanecen completamente enterrados en el sustrato
dejando únicamente visible el sifón cuando son adultos. Este último es sensible a la luz
y al movimiento contrayéndose inmediatamente ante el más leve estímulo.
Figura 3. Ejemplares de la colección del Museo Argentino de Ciencias Naturales “Bernardino Rivadavia” (MACN) de procedencia del puerto de Yokohama, Japón, 25282
Aparentemente cuando son juveniles, permanecen visibles prefiriendo sustratos
duros. En condiciones de laboratorio Harding y Mann (2000) observaron que R. venosa
puede alimentarse mientras esta enterrado.
211
Chung et al. (2002) mencionan una gran abundancia en las costas de Corea,
China y Japón especialmente en arena fangosa en la zona intermareal y submareal. Al
haber sido objeto de pesca sin control, su densidad ha disminuido sustancialmente en los
últimos años.
EPIBIOSIS
Los individuos adultos hallados en Bahía Samborombón presentaban una gran
epibiosis del cirripedio Balanus venustus Darwin, 1854 en toda su superficie. Este
hecho señala algunas diferencias con lo postulado por Harding y Mann (1999) donde la
epibiosis y los parásitos en general (básicamente cirripedios y poliquetos perforantes del
género Polydora) estaban restringidos a los ejemplares de pequeño tamaño o bien a la
parte superior de la espira teniendo en cuenta que permanecen enterrados gran parte de
su vida. De esta manera cabe suponer que los ejemplares hallados en Bahía
Samborombón se apartan de este comportamiento.
ALIMENTACIÓN, PRESAS Y DEPREDADORES.
Se trata de una especie de murícido que, produce una perforación de contorno
cilíndrico en las valvas de sus presas (generalmente moluscos bivalvos y cirripedios)
por donde luego introduce su probóscide para alimentarse de las partes blandas. Esta
conducta alimenticia es común en los representantes de esta familia. Sin embargo,
Morton (1994) describe el comportamiento alimenticio de Rapana bezoar (vicariante al
sur de la distribución de R. venosa) que se aleja en parte de la norma. Este autor lo
describe como un raspado en el margen posteroventral de la concha de los bivalvos de
los que se alimenta. Harding y Mann (1999) mencionan el mismo comportamiento
cuando R. venosa se alimenta de bivalvos pequeños (i.e. menores a 3 cm de altura). Los
mismos autores señalan que a pesar de este último comportamiento estereotipado que
deja algún tipo de marcas, existe otro mecanismo sobre bivalvos de mayor tamaño
donde no quedan marcas. En este úiltimo caso, la presa es sujetada por el margen
inferior y cubierta por el pie hasta que se abren las valvas. Luego, la probóscide del
depredador es introducida entre las valvas y el bivalvo es consumido en vida. Por otro
lado Morton (1994) y Chuckchin (1984) señalan que son también posibles comedores
212
de carroña si bien los ejemplares coleccionados en Estados Unidos prefirieron presas
vivas al menos en condiciones de laboratorio.
Los animales observados en la Bahía de Chesapeake fueron calificados como
depredadores generalistas de moluscos submareales, alimentándose básicamente de
bivalvos Mytilidae (mejillones), sin embargo, ante la ausencia de éstos se alimentaría de
otros grupos. Chuckchin (1984) reporta que los juveniles dentro del año se alimentan
del cirripedio Balanus improvisus.
En su lugar de origen, R. venosa es depredada por cefalópodos octópodos
(pulpos). En Norteamérica, aparentemente, podría constituir el alimento de algunos
crustáceos decápodos quebradores de valvas. Estos crustáceos tienen la capacidad de
fracturar el borde de la apertura del gasterópodo, de tal forma que descubren sus partes
blandas, quedando a merced del depredador. Sin embargo, a partir de cierto tamaño, la
valva se engrosa de tal forma que resulta difícil de quebrar, constituyendo el
denominado tamaño refugio. Asimismo, también han sido señaladas como posibles
depredadores algunas especies de tortugas marinas.
PARÁSITOS El examen de ejemplares de Rapana venosa de la bahía de Chesapeake ha
permitido registrar perforaciones de la concha en la región apical producidas por el
poliqueto Polydora websteri que fueron observadas en forma frecuente pero no
constante. Estas perforaciones estaban claramente restrictas a la vida temprana de los
individuos y decrece en prevalencia tanto como el diámetro de la espira se incrementa.
Los adultos de R. venosa mantenidos en laboratorio, permanecieron enterrados
completamente dejando únicamente el sifón visible. Esta observación sugiere que el
tamaño al que las marcas dejadas por Polydora desaparecen puede coincidir con el
tamaño de transición a una existencia infaunal con el incremento de la susceptibilidad a
la colección mediante redes.
TOLERANCIA AMBIENTAL DEL ADULTO En Corea, su lugar nativo, los adultos de R. venosa demostraron amplias
tolerancias anuales a la temperatura (4-27°C Chung et al., 1993). En Hong Kong la
tolerancia térmica superior ocurre entre 27°C y 35°C, el máximo en verano (Liu, 1994)
213
donde R. venosa es desplazada por R. bezoar (Tsi et al., 1983; Morton, 1994). La
habilidad para explotar regiones estuarinas con temperaturas de verano cálidas pero
superficies congeladas en invierno es facilitada por la migración en verano a aguas
profundas en estas regiones (Wu, 1988). En el mar Negro, donde las temperaturas
mínimas en invierno son de aproximadamente 7°C y un máximo en verano de 24°C, R.
venosa ocupa un rango de salinidad de 25-32 ppt (Golikov, 1967). En el mar de Azov
que permanece cubierto de hielo de 2 a 4 meses al año, R. venosa esta restringida a la
región más hacia el sur cerca del estrecho de Kerch por salinidad baja persistente en el
cuerpo de agua remanente. Sin embargo, una extensión al rango ocurrió durante 1975-
1979 cuando la descarga fluvial en el Mar de Azov fue marcadamente reducida por
proyectos de dispersión del agua. Estos proyectos fueron discontinuados en 1990 y los
ambientes dulceacuícolas persisten nuevamente. El estatus de R. venosa en el cuerpo
principal del Mar de Azov y su precisa distribución con respecto a la salinidad
prevaleciente es todavía incierta.
Los datos establecidos por Mann y Harding (2000) de tolerancia a la temperatura
y salinidad de R. venosa en la bahía de Chesapeake coinciden con las tolerancias
descriptas por Chung et al. (1993).
BIOLOGÍA REPRODUCTIVA Los detallados estudios de Chung et al. (2002) en Corea indican que Rapana
venosa es dioica; el ovario esta localizado en la superficie de la glándula digestiva en la
región posterior de la espira. El ovario está compuesto de numerosos folículos. Con la
maduración de la gónada, el color externo de esta se torna amarillo pálido. Los machos
son fácilmente diferenciados al poseer pene. En las hembras, se detectaron cambios en
el índice gonadosomático (GSI), con relación a la temperatura del agua a través de un
estudio de muestreos mensuales. Los valores del GSI se incrementaron suavemente,
mientras las temperaturas del agua de mar iban decreciendo desde las máximas
estivales. Sin embargo, los valores del GSI aumentaron rápidamente cuando la
temperatura del agua comenzó a aumentar nuevamente, y luego alcanzó su máximo
valor (media 17.0) cuando el agua incrementó rápidamente su temperatura. A partir de
ese punto, el GSI mostró valores relativamente más bajos, cuando temperaturas
relativamente más altas fueron mantenidas hasta que la liberación de gametas ocurrió en
214
forma de posturas de masas ovígeras. Los valores alcanzaron sus mínimos en
septiembre, cuando la mayoría de la gónada estaba degenerada o reabsorbida después de
la liberación post-estival.
Basados en las observaciones de microscopía electrónica e histología, de las
células germinales y las de su alrededor, las fases gonadales fueron clasificadas en cinco
estadios sucesivos, que muestran un ciclo anual. La presencia de células germinativas y
sus características en distintas fases de cada estadio se detallan a continuación:
ESTADIO ACTIVO TEMPRANO:
El volumen gonadal era pequeño, y los folículos ocupaban aproximadamente un 25% de
la gónada. Las paredes foliculares (epitelio germinal) eran relativamente gruesas. Unas
pocas oogonias de 15 µm de diámetro estaban presentes a lo largo de las paredes
foliculares del ovario, cuando comenzaron a observarse ovocitos previtelogénicos.
Presencia de oocitos previtelogénicos pedunculados adosados a la pared folicular de 60-
70 µm de diámetro. Los individuos en este estadio fueron encontrados desde septiembre
hasta febrero (otoño del hemisferio norte) cuando las temperaturas del agua
gradualmente descendían.
ESTADIO ACTIVO TARDÍO:
Este estadio está caracterizado por la presencia de oocitos vitelogénicos en desarrollo
temprano. Las paredes foliculares (epitelio germinal) de los folículos oogénicos eran
delgadas. Cierto número de oocitos pedunculados tempranos y vitelogénicos de 120-140
µm de diámetro estaban adosados a las paredes foliculares. Con la iniciación de la
formación del vitelo, había numerosos gránulos en el citoplasma de oocitos
vitelogénicos tardíos de 150-190 µm. Algunos oocitos maduros estaban libres en el
lumen del folículo. Los individuos en este estadio aparecieron desde octubre a abril .
ESTADIO DE MADUREZ:
Los folículos ocupaban más del 70% de la gónada, y las paredes foliculares se tornaron
muy delgadas. Los oocitos maduros que crecieron hasta 230-250 µm en diámetro
tomaron formas poligonales, y contenían un número grande de gránulos de vitelo. Los
215
ovarios se encontraban maduros en marzo hasta julio, cuando las temperaturas del agua
gradualmente aumentaban.
ESTADIO DE LIBERACIÓN PARCIAL:
El lumen del folículo oogénico se vació considerablemente ya que el 50-60% de los
oocitos maduros del lumen fueron descargados. Los ovarios “liberados” se caracterizan
por poseer algunos oocitos vitelogénicos no descargados como así también algunos
previtelogénicos. Este estadio se vió en los individuos coleccionados desde mayo hasta
principios de agosto, cuando la temperatura del agua era de 18-26°C.
ESTADIO DE RECUPERACIÓN:
Luego de la liberación, los folículos se encogieron, y sobrevino la degeneración y
reabsorción de los oocitos maduros no descargados. A partir de allí, el tejido conectivo
y algunas pocas oogonias y oocitos comenzaron a proliferar en las paredes foliculares
recientemente formadas. Hembras en este estadio fueron encontradas desde junio hasta
septiembre.
PRIMERA MADURACIÓN SEXUAL
Durante la temporada de reproducción, un total de 214 individuos (3,1-17,0 cm
de longitud máxima de concha) fueron examinados histológicamente para verificar si
habían alcanzado la madurez y participado del evento reproductivo. Las proporciones de
los distintos tamaños de concha que habían alcanzado la madurez esta resumido en la
Tabla 1. La temporada de reproducción de R. venosa fue desde mayo hasta agosto. En el
caso de algunos individuos con desarrollo gonádico en el estadio activo tardío en los
meses de mayo a julio, se supone que pueden alcanzar la madurez pero no así aquellos
individuos que estaban en el estadio activo temprano durante la temporada reproductiva.
En los individuos de 3,1-5,0 cm el porcentaje de madurez fue nulo. Los porcentajes para
aquellos caracoles de 5,1-6,0 cm y 6,1-7,0 cm de altura de concha fueron de 14,3% y
27,3% respectivamente: la mayoría de los individuos estaban aún en el estadio activo
temprano. En aquellos de 7,1-8,0 cm de altura de concha más de un 50% ya habían
alcanzado la madurez y todos ellos estaban en los estadios activo tardío, maduro o
216
parcialmente liberado. La madurez sexual fue de un 100% en los individuos de más de
10 cm de longitud de concha.
Tabla 1. La altura de la concha y la primera madurez sexual de las hembras de Rapana
venosa desde agosto 1994 hasta mayo 1995 (Tomado de Chung et al., 2002). Estadio
gonadal: EA, estadio activo temprano; LA, estadio activo tardio; RI Estadio RIPE; PS,
estadio de postura parcial; RE, estadio de recuperación.
Número de individuos por estadio gonadal Altura de
la concha EA LA RI PS RE Total Maduros 3.1-4.0 6 6 0.0
4.1-5.0 8 8 0.0
5.1-6.0 12 2 14 14.3
6.1-7.0 8 2 1 11 27.3
7.1-8.0 15 2 11 3 31 51.6
8.1-9.0 5 2 9 4 20 75.0
9.1-10.0 3 16 9 28 89.3
10.1-11.0 11 9 4 24 100.0
11.1-12.0 9 9 2 20 100.0
12.1-13.0 5 4 1 10 100.0
13.1-14.0 5 5 2 12 100.0
14.1-15.0 5 6 2 13 100.0
15.1-16.0 5 6 3 14 100.0
16.1-17.0 2 1 3 100.0
Total 214
COMPORTAMIENTO DE CÓPULA Y LIBERACIÓN DE GAMETAS
En laboratorio, se observaron interacciones copulatorias desde principios de abril.
Durante este periodo exámenes histológicos confirmaron que la mayoría de los ovarios
se encontraban llenos de oocitos maduros en el folículo representando los estadios
activo tardío y maduro. En el pico del período de liberación de gametas (junio a julio),
sin embargo, la liberación de gametas en las hembras ocurrió 15-30 días después de la
cópula. Esta observación indica que la cópula ocurre uno a dos meses antes de la
217
liberación de gametas por parte de las hembras. Esto es común en muchos
prosobranquios, donde la hembra almacena en una espermateca el esperma de varias
cópulas, por varios meses.
LIBERACIÓN DE GAMETAS Y FRECUENCIA DE CAMADAS EN ACUARIO
Las posturas y sus ovicápsulas e intervalos de liberación de R. venosa fueron
contados por observación directa. Cinco de veinte individuos liberaron gametas de
manera exitosa en acuario mantenido desde mayo hasta agosto de 1994: un total de 301
cápsulas de huevos fueron puestas por el individuo 1 en intervalos de 1-4 días (tres
camadas); 410 cápsulas por el individuo 2 con 1-2 días (cuatro camadas); 306 por el 3
con 1-2 días (tres camadas); 184 por el 4 con 2 días (dos camadas); y el 5 puso un total
de 386 cápsulas con intervalos de 1-3 días (cuatro camadas).
El tiempo promedio para la puesta de esta especie es de 5,5 h (1-6 h). De acuerdo con
las observaciones de laboratorio, la mayoría de las puestas ocurrieron desde la noche a
la mañana temprano.
FECUNDIDAD, TAMAÑO DE HUEVO, LARGO DE CONCHA EN LA ECLOSIÓN Y MODO
DE DESARROLLO
El número total de ovicápsulas puestas por individuo y la media del número de
huevos dentro de cada cápsula de R. venosa fueron 184 a 410 y 976, respectivamente.
Por lo tanto, la fecundidad estimada es de 179.000 a 400.000 huevos por individuo. El
tamaño de los huevos y el largo de concha en la eclosión de R. venosa en Corea fue de
230-250 µm y 0,41 x 0,30 mm, respectivamente (Tabla 2). La duración del desarrollo de
huevos fertilizados hasta las larvas velígeras justo antes de la eclosión de R. venosa, fue
de 15-17 días aproximadamente a 20°C en condiciones de laboratorio. El modo de
desarrollo de esta especie es el de una larva velígera planctotrófica.
Tabla 2. Comparación de los tamaños de huevos y cápsulas, y conchas larvales de
algunas especies de muricidos (tomado de Chung et al., 2002) Tamaño de concha
a la eclosión (mm)
Tamañ
o del
huevo
Número de
huevos en
una capsula
Tamaño de
la capsula
(mm)
Duración del
desarrollo
(dias)
Tamaño de
concha
larval a
Fuente
218
(mm) eclosión
(mm)
Eclosión como veligeras
Rapana venosa 0.26 790~1300 30x25 13 0.41x0.29 Amio, 1963
R. venosa 0.24 772~1190 30x26 15~17 0.41x0.30 Chung et al.,
2002
R. bulbosa 0.28~0.
32
3.0x0.85 14 0.42 Thorson,
1940
Bedevina birileffi 0.19 60~90 4.5x1.2 0.30~0.32 Amio, 1963
Thais clavigera 0.19 160~220 1.0x1.5 0.30~0.32 Amio, 1963
T. bronni 0.20 160~360 0.30~0.34 Amio, 1963
T. tissoti 0.19 75 11 0.32 Middelfart,
1996
T. floridana 0.11 0.13 D’Asaro,
1966
T. carinifera 0.20~0.
22
0.32~0.34 Thorson,
1940
Purpura patula 0.24 0.4 Lewis, 1960
PROPORCIÓN DE SEXOS
De un total de 445 individuos, 228 fueron hembras y 217 machos. No hubo
diferencias significativas en la prevalencia de cada sexo (no fue diferente de 1:1, X2 =
0,27, p>0,05), y comparaciones mensuales no mostraron diferencias estadísticas.
Como en la mayoría de los moluscos marinos (Chung et al., 1993; Chung y
Ryou, 2000), las fases del desarrollo gonádico de R. venosa muestran un ciclo con
periodicidad anual (Chung et al., 1993; Chung y Kim, 1997), con un cambio cíclico de
células germinales durante el desarrollo del ciclo reproductivo.
De acuerdo con la presencia de células germinales con el estadio de desarrollo
gonádico, las oogonias y los oocitos previtelogénicos aparecen en el estadio activo
temprano, y los oocitos tempranos y tardíos ocurren en el estadio activo tardío.
Numerosos oocitos totalmente maduros, fueron liberados en el estadio de liberación
parcial de gametas. Luego de esta liberación, un pequeño número de oocitos
vitelogénicos y maduros no descargados se degeneró y fueron reabsorbidos. Ovogonias
219
y oocitos previtelogénicos recientemente generados fueron observados en el estadio de
recuperación.
Con respecto a la energía destinada a la producción de gametas, en particular, la
contínua producción y reabsorción de células germinales puede ser tomado como una
adaptación a las temperaturas ambientales y disponibilidad de alimento (Morvan y
Ansell, 1988; Paulet, 1990). Si la energía destinada a la producción de gametas es muy
alta, las reservas nutritivas pueden no ser suficientes para permitir a todos los huevos
alcanzar el tamaño crítico para la liberación y fertilización. En este caso, los productos
de la atresia de gametas pueden ser reabsorbidos y la energía recuperada puede ser re-
destinada a oocitos en desarrollo o utilizado para otros propósitos metabólicos.
(Dorange y LePennec, 1989; Motavkine y Varaksine, 1989). Por lo tanto, se supone que
R. venosa debe tener un mecanismo reproductivo que le permite reabsorber y utilizar las
sustancias altamente nutritivas en lugar de liberar gametas inservibles.
Es bien sabido que el desarrollo y maduración de gametas en los prosobranquios
está generalmente influido por distintos factores, como la temperatura, disponibilidad de
alimento, iluminación (fotoperíodo), y hormonas (Boolootian et al., 1962).
De acuerdo con Segal (1956) y Sutherland (1970), en prosobranquios de zonas
templadas, la maduración gonadal y la liberación de gametas ocurren en una sucesión
rápida durante el verano. La importancia del alimento es obvia en la lapa Acmaea sp. la
actividad gametogénica de las poblaciones altas con menor disponibilidad de alimentos
es más restringida que aquellas de la misma especie en las zonas más bajas de la costa.
Como es sugerido por Sastry (1963) en un estudio en vieiras de bahía, la temperatura
del agua parece ser el parámetro más importante para el mantenimiento del desarrollo
gonadal. En las aguas costeras coreanas, el crecimiento y producción de bivalvos sobre
los cuales depreda R. venosa es relativamente alto desde la primavera hasta principios
del verano (Kim et al., 1977; Chung et al., 1994; Lee, 1995 in Chung et al., 2002)
debido a la gran abundancia de fitoplancton. Por lo tanto, existe abundante cantidad de
alimento (e. g., bivalvos) para R. venosa durante el periodo de desarrollo gonadal y
maduración. Por lo tanto, se sugiere que el desarrollo gonadal y la maduración de la R.
venosa coreana esta estrechamente relacionada con la temperatura y la disponibilidad de
alimento. Fretter (1984) observó que en zonas templadas, los cambios estacionales de
temperaturas asociados con la iluminación cambiante son factores controladores de la
220
gametogénesis. En consecuencia, el desarrollo y la maduración pueden verse retrasados
en esta especie si está sujeta a pobre iluminación, debido a la merma en la abundancia
de alimentos disponibles (bivalvos) causados por la disminución de la producción
primaria de fitoplancton.
PRIMERA MADURACIÓN SEXUAL CON EL ESTADIO DE DESARROLLO GONADAL
Todos los individuos de 3,1-5,0 cm de longitud estaban en estadio activo
temprano aunque hayan sido colectados en temporada de reproducción, y la histología
indique que ninguno de ellos podía desarrollarse completamente: solo pequeñas
cantidades de oogonias y oocitos previtelogénicos estaban presentes en los folículos. El
tamaño del oocito indica que no podrían haber llegado a la madurez hasta finales de
agosto, cuando la liberación de gametas ya había terminado. Consecuentemente, el
porcentaje de hembras sexualmente maduras entre 3,1-5,0 cm de altura de concha es
0%. Sin embargo, los individuos de 7,1-8,0 cm de longitud pertenecían a alguna de las
siguientes categorías: activa temprana, tardía, madura o liberación parcial de gametas
durante la temporada de reproducción. Unos 16 individuos en el activo tardío, maduro y
liberación de gametas tuvieron desarrollo gonadal, mientras que 15 individuos en el
activo temprano no lo hicieron. Se observó que entre caracoles de 7,1-8,0 cm de
longitud y en el estadio activo tardío, el 50% alcanzó la primera maduración sexual. Sin
embargo, todos los estadios lo alcanzaban si la altura superaba los 10,1 cm. Esto
significa que individuos de mayor tamaño pueden alcanzar la primera maduración
sexual antes que individuos más pequeños. Esto es sumamente importante para el
manejo si se trata de un recurso pesquero. Los resultados sugieren que atrapar
individuos <7,1 cm puede resultar potencialmente en una drástica reducción del
reclutamiento, una medida prohibitoria debería ser tomada para el correcto manejo si es
considerado un recurso natural como en Corea, pero podría llegar a ser de gran utilidad
para manejar una invasión en sitios recientemente colonizados como el Río de la Plata.
PATRÓN DE CRÍA
Las observaciones histológicas sobre Rapana venosa muestran que la liberación
de gametas en la costa oeste de Corea ocurre desde finales de mayo hasta agosto. Los
gasterópodos japoneses liberan gametas una vez al año desde junio a agosto en el Mar
221
Ariake, Japón (Amio, 1963). Los resultados en Corea concuerdan bastante con aquellos
descriptos por Amio (1963). La pequeña discrepancia en el periodo de liberación de
gametas entre estos dos estudios podría estar relacionada con las diferencias geográficas
en cuanto a la temperatura del agua (Chung et al., 1993). Como la liberación de gametas
en R. venosa en Corea ocurre desde finales de mayo hasta agosto, esta especie puede ser
considerada como un criador estival (Boolootian et al., 1962).
OVICÁPSULAS Y HUEVOS
En Argentina las cápsulas ovígeras de R. venosa fueron coleccionadas en Bahía
Samborombón el 18 de noviembre, 1999 a una profundidad de 13 m con una rastra de
fondo con 120 mm de malla del sector 35.436ºS-56.373ºW (rastra 74, INIDEP EH-09-
99) (figura 4). La masa completa de huevos tiene 208 cápsulas, que se encuentra dentro
del número promedio (115-220) citado por D’Assaro (1991). Cada cápsula tiene un
número promedio de huevos de 840, oscilando entre 790 y 890 (n = 20). Las cápsulas
contienen embriones en un estadio mórula-gástrula, de 240 micrones de diámetro.
Figura 4. Masa ovígera de Rapana venosa colectada en Bahía Samborombón, Buenos
Aires.
Las cápsulas recogidas miden 20 a 30 mm de longitud, incluyendo el borde
superior curvado, y 3.5 mm de ancho en el diámetro menor de la base. La forma general
y las medidas están de acuerdo con Chung et al. (1993) y las ilustraciones mostradas por
D’Assaro (1991). Durante el desarrollo el color de las cápsulas cambia a gris pálido,
luego negro y finalmente púrpura oscuro cuando la cápsula esta vacía.
Amio (1963) describe que el número de huevos en cada cápsula en Japón donde oscila
entre 790 a 1300. Este valor coincide aproximadamente con el valor promedio hallado
en Corea.
222
Chung et al. (2002) encuentran que el tiempo promedio de postura es de 6 horas.
Aparentemente la mayoría de las posturas ocurren en horario nocturno o durante la
mañana temprano. Estos autores estiman el número promedio de huevos en 976 por
cápsula calculando una fecundidad de 179.000 a 400.000 huevos por individuo. El
tamaño del huevo es de 230-250 micras. En el momento de la eclosión la concha
larvaria tiene 0,41 x 0,30 mm de longitud y ancho máximos respectivamente. Estos
autores encuentran que el tamaño de los huevos de R. venosa coleccionados en Corea es
menor que el de los japoneses. Sin embargo, el tamaño de la larva veliger es muy
similar.
Los embriones eclosionan como larvas veligeras planctotróficas. La duración del
período de desarrollo entre el huevo y la eclosión es de 15-17 días en condiciones
artificiales. Por otro lado Amio (1963) menciona una duración del desarrollo de 12 días.
Este último autor propone que las condiciones externas producirían variaciones en el
tiempo de desarrollo.
Uno de los trabajos más completos y recientes sobre la maduración sexual,
liberación de gametas y puesta de Rapana venosa es el de Chung et al. (2002) en Corea,
donde la especie es un recurso pesquero y ha sido identificada como un organismo
blanco que debe ser cuidadosamente manejado. Varios trabajos previos detallan
diversos tópicos de la biología de esta especie: hábitat y estimación de edad
(Chukhchin, 1984; Harding y Mann, 1999), ciclo reproductivo y puesta (Chung et al.,
1993; Chung y Kim, 1997), cápsulas ovígeras y liberación de gametas (Hirase, 1928;
Habe, 1969; Amio, 1963; Smagowicz, 1989; Harding y Mann, 1999). Sin embargo y
por ejemplo, poca es la información disponible sobre la ultraestructura de la
diferenciación de célula germinal durante la oogénesis, el ciclo reproductivo, la primera
maduración sexual y la fecundidad. El entendimiento del ciclo reproductivo y la
liberación de gametas de R. venosa en las distintas regiones del mundo donde esta
especie se ha introducido proveerá de información valiosa necesaria para la
determinación de edades y períodos de reclutamiento en poblaciones naturales,
asilvestradas y, en algunos casos (en Asia), en cultivo. Información adicional sobre la
primera maduración sexual, fecundidad asociada con las ovicápsulas, proporción de
sexos en las poblaciones y estrategias reproductivas son necesarias para facilitar, ya sea
223
el tratamiento del problema como especie invasora, como su manejo como recurso
natural.
La superficie de salida de la ovicápsula de R. venosa es achatada y tiene una
forma capsular quitinosa. La cápsula en este género tiene una forma curvada de hoz, con
un largo pedúnculo cilíndrico y, una sustancia albuminosa en su interior. Estos
hallazgos coinciden con los encontrados por Amio para R. venosa de Japón (Amio,
1963). Rawlings (1999) describió que la morfología de la cápsula de los huevos varía
entre los neogasterópodos marinos, mostrando diferencias en tamaños, formas, textura
de la superficie entre familias (D’Asaro 1970, 1988, 1991, 1993, 1997; Bandel, 1973,
entre otros). Algunas especies en un género (Perron y Corpuz, 1982; Palmer et al.,
1990; Middelfart, 1996) y hasta individuos de la misma población de una especie
(Rawlings, 1990, 1994, 1995, 1999) muestran características distintivas. Estas
diferencias morfológicas en neogasterópodos pueden ser asociadas a diferencias
ambientales tales como estrés físico o latitudes geográficas.
Chung et al., (2002) en Corea citan que R. venosa puso 184-410 cápsulas de
huevos por individuo, y la media del número de huevos por cápsula fue de 976. Por lo
tanto, la fecundidad (número total de huevos) por cada individuo varió desde 179.000 a
400.000 huevos. Amio (1963) describió que el número de huevos en cada cápsula de R.
venosa en Japón oscilaba entre 790 y 1.300. Estos resultados reflejan una alta similitud
entre las dos localidades asiáticas estudiadas en este aspecto.
Los diámetros de los huevos colectados en Corea (230-250 µm) son ligeramente
menores que aquellos de R. venosa en Japón (260 µm), y el largo de concha de la larva
velíger al eclosionar en Corea y en Japón fue de 0,41 x 0,30 mm y 0,41 x 0,29 mm,
respectivamente.
Spight (1976) y Middelfart (1996) describieron que los tamaños de los huevos y el
largo de la concha al eclosionar son muy similares para los géneros dentro de la familia
Muricidae, siempre y cuando no exista alimento suplementario para el embrión como
sustancias alimentarias en el líquido intracapsular o existan huevos nutritivos (Tabla 2).
Los factores que afectan estas características no han sido aun estudiados.
En Corea se observó que la duración del desarrollo desde huevos fertilizados
hasta larvas velígeras eclosionantes fue de 15-17 días a 20°C en el laboratorio (Chung et
al., 2002). Sin embargo, Amio (1963) describe que R. venosa en Japón tardó 12 días en
224
pasar del estadio de larva trocófora a larva velíger (i.e. alrededor de 13 días después de
la fertilización). En general, los resultados coreanos fueron parecidos a los de Amio
(1963) en la duración del desarrollo (Tabla 2). Parece ser, que la duración del
desarrollo, desde la deposición de la masa ovígera hasta la eclosión larval, varía debido
a factores tanto internos como externos, como propone Amio (1963). Middelfart (1996)
reportó que la duración del desarrollo de Thais tissoti fue de 11 días.
Concordantemente, se asume que el desarrollo de esta especie es más corto que el de R.
venosa (Tabla 2).
NINGUNA EVIDENCIA DE HUEVOS NUTRITIVOS
De acuerdo con nuestras observaciones microscópicas, aproximadamente un 80%
de los huevos en la cápsula fueron fertilizados normalmente, y estos embriones
eclosionaron como larvas velígeras. El restante 20% fracasó en alcanzar el desarrollo,
pero no sirvieron de alimento como huevos nutritivos para las larvas de desarrollo
normal.
Spight (1976) ha clasificado a los gasterópodos marinos según su modo de
eclosión en dos grupos:
1. especies con embriones que eclosionan como larvas velígeras planctotróficas
y,
2. especies cuyos embriones eclosionan como pequeños juveniles reptantes.
Spight (1976) también diferenció a los embriones en desarrollo en aquellos que
consumen huevos y aquellos que no lo hacen.
De las especies de Muricidae, Siratus senegalensis, (Knudsen, 1950), Chicoreus
torrefactus, (Cernohorsky, 1965), y Thais emarginata, (LeBoeuf, 1971; Middelfart
1994) han sido reportadas de eclosionar como juveniles reptantes. De acuerdo con
Spight (1976), entre los Muricidae, 16 especies eclosionan como juveniles consumiendo
huevos nutritivos, y 17 eclosionan como juveniles sin este consumo. Un total de 22
especies eclosionan como larvas velíger sin huevos nutritivos, pero cuatro lo hacen con
huevos nutritivos. Estas especies consumen 5,9-91,4 huevos nutritivos por embrión
durante el desarrollo (Spight, 1976), y el tamaño de los juveniles eclosionantes es
generalmente grande (>1,15 mm). En Pisania maculosa, una especie de Buccinidae con
embriones que no consumen huevos nutritivos, el 90% de los huevos no fue fertilizado,
225
el 8% se convirtió en huevos nutritivos y solo el 2% se desarrolló normalmente (Staiger,
1950). Si los embriones encapsulados tuvieran que compartir un nutriente común de
albúmina, huevos retardados en el desarrollo serían probablemente comidos por los
embriones sobrevivientes (Staiger, 1951). Ha sido sugerido que en el caso de larvas
velíger eclosionantes menores a 0,5 mm , R. venosa no utiliza huevos nutritivos,
mientras que juveniles reptantes de más de 1,0 mm podría utilizarlos para su desarrollo.
El tamaño de la concha de las velígeras al eclosionar era relativamente pequeño (0,41 x
0,30 mm), indicando que esta especie eclosiona como velígera sin la utilización de
huevos nutritivos durante su desarrollo.
Entre los grupos de la familia Muricidae en el área marina adyacente del Río de
la Plata el género Trophon es posiblemente el más expandido en número de especies.
Las especies cuyo desarrollo es conocido hasta el momento (i.e. T. geversianus, T.
plicatus, T. varians, Penchaszadeh, 1976) tienen un tipo de desarrollo protegido, que
incluye invariablemente huevos nutritivos. Ello implica una estrategia reproductiva
extremadamente diferente a la exhibida por Rapana venosa. Este hecho podría tener
consecuencias importantísimas en la futura distribución y dispersión del caracol asiático
en la región Sudamericana.
Las larvas velígeras se distribuyen en la columna de agua y perduran en el
plancton una cantidad de días no identificada aún, pero sería relativamente importante
pues por la diferencia entre el tamaño de la concha a la eclosión, la protoconcha indica
que se trata de un periodo de al menos varias semanas. Ese vehículo de dispersión no lo
tiene ningún miembro de los murícidos endémicos del área recientemente colonizada
por Rapana (i.e. ambas costas adyacentes del Rio de la Plata). Es más, según Gallardo y
Penchaszadeh (2001) en el Atlántico Sudamericano, con fondos generalmente blandos
de plataforma, se han originado y seleccionado evolutivamente tipos reproductivos que
omiten una fase larvaria libre, dando lugar a endemismos muy interesantes y gran
biodiversidad de la fauna de algunos grupos y géneros de distintas familias (e.g.
Nassariidae: Buccinanops, Muricidae: Trophon Volutidae: Adelomelon,
Odontocymbiola, Olividae: Olivancillaria). En este sentido el nicho ecológico y
estrategia reproductiva de Rapana es sumamente novedoso en las comunidades
bentónicas de aguas someras de la región, y de gran peligrosidad en lo referente a su
capacidad de invasión.
226
En la región de influencia del Plata, y a profundidades de plataforma intermedia
(100 m) existen poblaciones de una especie depredadora y de características similares a
Rapana, de la familia Ranellidae, Fusitriton magellanicus, que según Penchaszadeh y
de Mahieu, (1975) presenta desarrollo indirecto por medio de larvas veligeras
planctotróficas. Sin embargo, esta especie, en estas latitudes, no desarrolla poblaciones
en aguas someras.
El peligro de una extensión del rango geográfico elevado y desarrollo de
poblaciones de alta densidad de Rapana, radica en su comportamiento depredador sobre
moluscos bivalvos, su principal alimento. En el caso de bancos circalitorales e
infralitorales de mejillones (i.e. Mytilus edulis platensis), como es en el norte y centro
de la Provincia de Buenos Aires y el área de la costa uruguaya. Asimismo, y de
producirse un desplazamiento hacia el sur, estarían en peligro las poblaciones de ostras
y vieiras de los golfos norpatagónicos.
En el Brasil, el desarrollo de cultivos de la ostra japonesa Crassostrea gigas en
la región de Florianópolis, trajo como consecuencia la proliferación masiva de
Cymatium parthenopeum o “caracol peludo” (familia Ranellidae), en este caso una
especie autóctona que había sido poco abundante anteriormente.( F. Couto, inédito).
ESTIMACIÓN DE EDADES
Chukhchin (1984) describe las relaciones entre tamaño del animal vs. edad para
animales del Mar Negro. El crecimiento reportado de este último autor estima un rango
de crecimiento de 20-40 mm por año en el primer año de vida.
EXPERIMENTOS DE TOLERANCIA DE LAS LARVAS A LA SALINIDAD
La edad de la larva velígera y la salinidad afecta significativamente el porcentaje
de supervivientes en rangos de baja (7-12 ppt) y alta (9-15 ppt) salinidad. Una
significativa interacción entre la edad y la salinidad fue observada en ambos rangos.
Larvas velígeras más viejas de 4 días parecen ser menos tolerantes a los cambios de
salinidad que aquellas de 1 a 3 días. Larvas de 5 días mostraron un decrecimiento en
promedio de porcentajes de supervivencia en ambos rangos de salinidad. Larvas de 6
días expuestas a bajas salinidades también mostraron un incremento en mortalidad con
salinidad decreciente. En rangos de baja salinidad, larvas de dos días de edad tuvieron
227
una sobrevivencia significativamente más alta que las larvas de 5-6 días. La
supervivencia a 7 y 8 ppt fue significativamente menor que a otras salinidades en el
rango bajo. Finalmente, la supervivencia fue significativamente menor en 9 ppt que en
otras salinidades en el rango alto.
DISCUSIÓN Aunque hay un registro extenso de la introducción de Rapana en el Mar Negro y
su rango de extensión posterior a través del Mediterráneo, en Estados Unidos esto es
discutible. Existe la sospecha de que la introducción de R. venosa en el Mar Negro debe
haber ocurrido durante los la década de 1940 con el primer registro en Novorossiysky
Bay (Drapkin, 1963 como R. bezoar). Una vez establecida en una localidad fundadora la
invasión del mar Negro pudo haber sido facilitada por dispersión exclusiva de larvas
planctónicas sin la necesidad de suponer otros vectores. La extensión su distribución
geográfica ocurrió a lo largo del Cáucaso, la costa de Crimea y el mar de Azov dentro
de los diez años desde el primer reporte y subsecuentemente hacia el noroeste del mar
Negro donde las poblaciones son registradas como estables y no numerosas (de acuerdo
a Zolotarev, 1996) y las costas de Rumania, Bulgaria y Turquía (Chukchin, 1984;
Marinov, 1990, Zolotarev, 1996). La invasión del Mar Egeo en 1986 y finalmente del
Mar Adriático es descripta por Ghisotti (1971, 1974), Mel (1976), Cucaz (1983),
Rinaldi (1985), Koutsoubas y Voultsiadou-Koukoura (1990) y Bombace et al. (1994).
Un registro de Elba en el Mar Tirreno es provisto por Terreni (1980). La gradual pero
sostenida naturaleza de esta expansión sugiere que R. venosa todavía tiene que explotar
todas las localidad susceptibles dentro del Este del Mediterráneo. En efecto, la habilidad
demostrada para sostener este nivel de expansión en Europa amerita atención hacia una
posible expansión similar en América del Norte y del Sur.
Reportes aislados de ocurrencia de R. venosa más allá de su rango nativo han
sido hechos en el Mar del Norte aproximadamente 30 km al sur del Banco de Dogger en
aguas someras frente a la costa de Brittany, Francia, aunque estas no parecen ser
poblaciones sustanciales y no presentan evidencias de reproducción activa o múltiples
clases de edades.
La Bahía de Chesapeake, lugar donde R. venosa fue encontrada por primera vez
en América, es el estuario mayor de la costa de Estados Unidos en el Atlántico Norte
228
con un extraordinario tráfico de barcos. Recientemente Ruiz et al. (1999, 2000) han
compilado una revisión de todas las invasiones de organismos a través del agua de
sentina. El intercambio de carbón entre los puertos de la Bahía de Chesapeake y, el
Mediterráneo y el Mar Negro ha existido desde los últimos 40 años. Ruiz et al. (2000)
estiman que 40% del agua de sentina que ingresa en los puertos de Hampton Road se
origina de estos dos lugares. Se supone que esta fue la vía de entrada de Rapana venosa
en América.
El potencial del agua de sentina como vector no debe, sin embargo, descartar
otros posibles mecanismos de ingresión. Rapana soporta pesquerías significativas en su
lugar de origen, Corea y en otros lugares donde fue introducida como Bulgaria y
Turquía. El tráfico internacional de organismos marinos vivos con fines alimentarios ha
estado implicado previamente en otras invasiones marinas. Sin embargo, esto es
improbable en el caso de R. venosa pues la demanda local es mínima con relación a los
productos derivados de gasterópodos locales. En efecto, los gasterópodos explotados
localmente en Norteamérica son Busycon y Busycotypus. El tamaño y el número de
ejemplares coleccionados a la fecha de R. venosa en Chesapeake Bay indica otro origen.
Carlton (1999) describe el rol emergente de los cascos de los barcos como
facilitadores del pasaje transoceánico de los moluscos. Un interrogante queda abierto
sobre si podría ser éste el mecanismo de introducción de Rapana en la costa Atlántica.
Richards (1990) describe el transporte del murícido tropical Thais blandfordii Melvill,
1893 en el casco de un barco desde localidades tropicales hasta latitudes al norte y su
retorno. Thais blandfordii emerge desde su cápsula ovígera como juvenil reptante. No
posee fase dispersante pelágica. La introducción inicial de individuos en el casco de
barcos se supone, debe haber sido como animales adultos. Una vez establecidos y con
posibilidades de alimento sobre los cirripedios del mismo casco esta población podría
haberse mantenido. Aunque esta posibilidad exista en el caso de R. venosa, la variación
de dieta y hábito entre los juveniles y los adultos de esta especie conspira contra esta
hipótesis de transporte.
La capacidad de determinar la edad de R. venosa en Chesapeake Bay nos
permitiría conocer la época de llegada de esta especie invasora. Desafortunadamente
hay poca información sobre la edad vs. tamaño en esta especie. Chuckhchin (1984)
estima que individuos en la Bahía de Sevastopol crecen a 20-40 mm de longitud
229
máxima en el primer año de vida, con valores medios de 64,6; 79,4; 87,5 y 92,1 mm de
longitud máxima desde el año 2 al 6 respectivamente. Este tamaño terminal es menor
que el máximo de 120,1 mm reportado por Smagowicz (1989) para un espécimen en
una colección de Bulgaria y Georgia. Los especimenes del Mar Negro parecen vivir
unos 10 años basados en estas observaciones y dado el tamaño terminal de los
ejemplares de Chesapeake Bay un estimación razonable de tiempo desde la primera
introducción podría exceder esta cantidad de tiempo.
Chukhchin (1984) reporta que las puestas están marcadas por un engrosamiento
de la concha y que la primera postura ocurre en el segundo año a tamaños en el rango de
35-78 mm con un valor medio de 58 mm. Chung y Kim (1997) estudiaron la
maduración de un macho de R. venosa en su lugar de origen y observaron madurez en
66,7% de individuos desde los 71-80 mm de longitud y 100% de madurez para
individuos excediendo los 121 mm aunque no mencionan los cambios en la morfología
de la concha. Las líneas de crecimiento están presentes en todos los ejemplares, sin
embargo, estas no pueden ser usadas para establecer eventos tales como oviposición
estacional o anual. El ancho espaciado de las líneas de crecimiento tempranas sugiere un
crecimiento rápido que en combinación con el grosor de la concha de R. venosa,
confiere la habilidad de alcanzar un tamaño refugio del cangrejo local y de otros peces
depredadores durante los estadios juveniles. Numerosos especimenes de R. venosa
mostraron la capacidad de reparar los bordes de sus conchas.
El rango de tamaños observados sugiere o bien una variabilidad de crecimiento
dentro de una simple cohorte de individuos introducidos, o bien múltiples
introducciones o reproducción activa de cohortes más viejas. El tamaño de la primera
maduración de R. venosa en la Bahía de Chesapeake todavía se desconoce. La aparente
ausencia de individuos juveniles en colecciones a la fecha confunde la discusión del
número de posibles cohortes dentro de la población. Todas las técnicas de pesca
comercial reportadas en la Bahía de Chesapeake son selectivas del tamaño, capturando
los individuos mayores y se basan en sustratos de arena, limo o conchas. De esta forma,
la ausencia de individuos muy pequeños en las colecciones no debe ser vista como
evidencia definitiva de ausencia en el campo. Todavía no hay datos de R. venosa en
áreas al sur de la Bahía de Chesapeake.
230
Las cápsulas fueron coleccionadas durante épocas de temperatura comparable a
la reportada por Chung et al. (1993). Este autor señala en Corea desde abril hasta fines
de julio basado en el examen de las gónadas correspondiente a temperaturas de 13-
26°C. Chukhkin (1984) describe el periodo reproductivo en el Mar Negro desde julio a
septiembre correspondiendo a temperaturas de 19-25°C. Sahin (1997) reporta un
periodo de puesta de mayo a noviembre en el este del Mar Negro.
Mann y Harding observan 21 días de periodo hasta la eclosión señalando la
plasticidad de esta especie con relación al periodo desarrollado en su lugar de origen.
Esta plasticidad sugiere la capacidad de explotar condicionas óptimas de postura dentro
de una variable ambiental con la consiguiente gran posibilidad para explotar e invadir
nuevos ambientes.
El rango de crecimiento de las larvas de hasta la metamorfosis con una dieta
monoespecífica en estudios de laboratorio son comparables a los reportados por Chung
et al. (1993) y Chukhchin (1984) e indican grandes posibilidades de reproducción
satisfactoria en el campo. Las larvas no respondieron a la adición de ClK como inductor
de metamorfosis. Los briozoos locales fueron ofrecidos como sustrato potencial de
metamorfosis pero aparentemente no fueron adecuados. La alimentación
monoespecífica podría ser la causa de la inadecuada fase de metamorfosis a pesar del
rápido crecimiento demostrado en el cultivo. Una alimentación de flagelados con
diatomeas y epifauna local ha demostrado estimular la metamorfosis larval. Todos estos
datos sugieren una probable reproducción en la población invasora.
Los parásitos locales pueden ser efectivos para limitar el éxito de la población
invasora. La observación de agujeros hechos por el poliqueto perforante Polydora
websteri en las conchas coleccionadas de R. venosa, en la Bahía de Chesapeake, sugiere
un periodo postmetamorfico con juveniles ocupando un sustrato duro donde las conchas
quedan expuestas y son susceptibles al ataque del gusano. Grandes áreas de fondos
rocosos naturales están ausentes de las líneas de costa de la Bahía de Chesapeake y en la
región media del Atlántico de los Estados Unidos, aunque hay un abundante sustrato
creado por el hombre como estructuras de puentes y muelles. La comunidades del
fouling de dichas estructuras formarían una sustanciosa fuente de alimentación para los
juveniles de R. venosa hasta el momento donde estos migran a los sedimentos y adoptan
un estilo de vida infaunal. Las marcas de perforaciones en las poblaciones de la Bahía
231
de Chesapeake prevalecen en los tamaños de dos años de vida en la escala de
Chuckhchin (1984). El enterramiento efectivo de las conchas con la adopción del estilo
de vida infaunal resulta en la eliminación de los perforantes nuevos y de la mortalidad
gradual de los viejos. Gutu y Marinescu (1979) reportan la presencia de Polydora ciliata
en conchas de R. venosa en el Mar Negro y en Rumania.
El gran rango de distribución de R. venosa en su lugar de origen, en el Mar
Negro y en el este del Mediterráneo claman por consideración de la potencial capacidad
de expandirse en el Atlántico. Mann y Harding (2000) sostienen que la población
localizada en Chesapeake Bay es producto de la circulación local con relación a los
sitios de descarga de agua de sentina. El periodo de tránsito de los buques desde el
Mediterráneo hasta el Atlántico coincide con el tiempo de desarrollo larval de esta
especie. De esta forma el tamaño de las larvas desarrollado durante el viaje de
transporte desde los lugares de origen hasta América alcanzaría la metamorfosis en el
momento de llegada.
Los límites de distribución potencial de adultos de R. venosa en la Bahía de
Chesapeake pueden ser inferidos usando los datos de salinidad y temperatura local.
Asimismo los valores de verano de salinidad y temperatura en superficie pueden ser
usados para inferir los limites de distribución de las larvas.
Las estimaciones de los rangos de invasión para la costa Atlántica empleando
datos comparativos de temperatura se señalan en la figura 3. Las típicas temperaturas de
verano desde la boca de la Bahía de Chesapeake en el sur hasta al menos New York en
el norte parecen capaces de promover el desarrollo larval (21 días a 24-26°C y
salinidades mayores a 18-21 ppt ) y periodos similares a 18,3-20,4°C (Chung et al.,
1993) para aguas Coreanas y 20-22°C (Chukhchin, 1984) para las poblaciones del Mar
Negro. Boston puede encontrar temperaturas agradables para la supervivencia de larvas
en aguas atípicamente cálidas. Dado el límite zoogeográfico común de moluscos
boreales con especies templadas en Cabo Cod un límite norte de distribución potencial
en este lugar parece lógico. El limite potencial hacia el sur de la boca de la Bahía de
Chesapeake puede ocurrir en Cabo Hatteras o hacia Charleston en Carolina del Sur. La
comparación de temperatura crítica es de Charleston con Hong Kong donde R. venosa
es desplazada por R. bezoar (Morton, 1994). Mientras ambas localidades comparten una
temperatura mínima anual (17°C) la media máxima de verano en Charleston es
232
considerablemente menor que en Hong Kong (28°C vs. 35°C) sugiriendo que la líneas
de costa de Charleston pueden ser susceptibles a la invasión de Rapana venosa. Basado
en la disponibilidad de mayor variedad de alimentos hallada en el Mar Negro es posible
que la región de Cabo Cod a Charleston sea la más propicia.
Otros factores además de la tolerancia ambiental pueden ser importantes al
desarrollar predicciones del potencial establecimiento e impacto de especies exóticas.
Por otro lado el tiempo dentro del cual esas invasiones pueden ocurrir y la subsiguiente
estabilidad de la población invasora son difíciles de estimar. Por ejemplo, a pesar de las
décadas pasadas desde la introducción original en el Mar Negro hay evidencia de que la
población de R. venosa no ha alcanzado su equilibrio. Zolotarev (1996) comenta que
esta especie (como R. thomasiana en el original) es muy fértil y tolerante a salinidades
bajas, agua poluida y deficiencia de oxígeno. Este autor también comenta que las
poblaciones en el noroeste del Mar Negro no son tan abundantes como cabría esperar de
acuerdo a la calidad del agua y a la disponibilidad de alimento.
A pesar de la poca capacidad de predicción de la de expansión de esta especie
esto no debe ser causa de desatención de los problemas ecológicos que posiblemente
acarrea. Zolotarev (1990) sugiere una amplia preferencia en la dieta incluyendo los
bivalvos infaunales Venus gallina, Gouldia minima y Pitar rudus. Marinov (1990) y
Rubinshtein y Hiznjak (1988) identifican la depredación por R. venosa como la primera
razón de la declinación de Mytilus galloprovincialis en Bulgaria. Chukhchin (1984)
atribuye la casi extinción de los bivalvos nativos, Ostrea edulis, Pecten ponticus y M.
galloprovincialis en el Gudaut a la depredación de R. venosa. Además, la falta de un
control sobre las poblaciones de R. venosa parece haber favorecido el establecimiento
de las poblaciones.
Hay un claro motivo de preocupación por el impacto ecológico en el largo plazo
en la costa Atlántica de América. La colección local de cápsulas ovígeras que
produjeron larvas pelágicas viables, la demostrada habilidad como predador sobre
especies locales y su rápido crecimiento hacia tamaños refugio sugiere una contínua
expansión de esta invasión. La dispersión puede estar estimulada por el rol de Hampton
Roads de gran puerto contenedor en el Atlántico hacia Europa y Asia. La opción de
eliminación o erradicación de estos animales es limitada. La población local central de
Rapana venosa coincide con las de la almeja comercialmente explotada Mercenaria
233
mercenaria. Los intentos a gran escala de remoción de las poblaciones de Rapana
venosa en estas regiones hasta densidades funcionalmente no reproductivas podría
causar un mayor disturbio sobre el hábitat de las almejas y un alto impacto sobre las
pesquerías locales. Las consecuencias de no intentar la eliminación de las poblaciones
locales de R. venosa son, sin embargo, mucho menos predecibles y potencialmente
mucho más serias.
LITERATURA CITADA AMIO, M. 1963. A comparative embryology of marine gastropods, with ecological
considerations. Contribution from the Shimonoseki University of Fisheries, 12 (392)
:229-358.
BANDEL, K. 1973. Spawning and development of some Columbellidae from the
Caribean Sea of Columbia from the South America. The Veliger, 16:271-282.
BOMBACE, G., FABI, G., FIORENTINI, L. Y SPERANZA, S. 1994. Analysis of the
efficacy of artificial reefs located in five different areas of the Adriatic Sea. Bulletin Of
Marine Science, 55 (2-3) :559-580.
BOOLOOTIAN, R.A., FARMANFARMAINA, A., Y GIESE, A.C. 1962. On the
reproductive cycle and breding habits of two western species of Haliotis. Biological
Bulletin, 122:183-192.
CARLTON, J.T. 1999. Molluscan invasions in marine and estuarine communities.
Malacologia, 41 (2) :439-454.
CASTELLANOS, Z. J. A. DE. 1970. Catálogo de los moluscos marinos bonaerenses.
Anales de la Comision de Investigaciones Cientificas de la provincia de Buenos Aires,
8:9-365.
CARCELLES, A. 1944. Catálogo de los moluscos marinos de Puerto Quequen. Revista
del Museo de La Plata, 3 seccion Zoologia:233-309.
234
CERNOHORSKY, W.O. 1966. The radula, egg capsules and young of Murex
(Chicoreus) torrefactus Sowerby (Mollusca: Gastropoda). The Veliger, 8 (4) :231-233.
CESARI, P., Y MIZZAN, L. 1993. Observazioni su Rapana venosa (Valenciennes,
1846) in cattivita (Gastropoda, Muricidae, Thaidinae). Bollettino del Museo civico di
Storia naturale di Venezia, 42:9-21.
CHUKHCHIN, V. 1984. Ecology of gastropod mollusks of the Black Sea. Naukova
Dumka, Kiev. 176 pp.
CHUNG, E., KIM, S., Y KIM, Y. 1993. Reproductive ecology of the purple shell,
Rapana venosa (Gastropoda: Muricidae), with special reference to the reproductive
cycle, depositions of egg capsules and hatchings of larvae. Korean Journal of
Malacology, 9 (2) :1-15.
CHUNG, E.Y., Y KIM, S.Y. 1997. Cytological studies on testicular maturation
andcyclic changes in teh epithelial cells of the seminal vesicle of the male puple shell,
Rapana venosa (Gastropoda: Muricidae). Malcological Review, 30:25-38.
CHUNG, E.Y RYOU, D. 2000. Gametogenesis and sexual maturation of the surf clam
Mactra veneriformis on the West coast of Korea. Malacologia, 42 (1-2) :149-163.
CHUNG, E., KIM, S., PARK, K., Y PARK, G. 2002. Sexual maturation, spawning, and
deposition of the egg capsules of the female purple shell, Rapana venosa (Gastropoda:
Muricidae). Malacologia, 44 (2) :241-257.
CUCAZ, M. 1983. Rapana venosa (Valenciennes, 1846) vivente nel Golfo di Trieste.
Bollettino Malacologico, 19 (9-12) :261-262.
235
DARRIGRAN, G., Y PASTORINO, G. 1995. The recent introduction of a freshwater
asiatic bivalve, Limnoperna fortunei (Mytilidae) into South America. The Veliger, 38
(2) :171-175.
D'ASARO, C.N. 1970. Egg capsules of some prosobranchs from the pacific coast of
Panama. The Veliger, 13 (1) :37-43.
D'ASARO, C.N. 1993. Gunnar Thorson's world-wide collection of prosobranch egg
capsules: Nassariidae. Ophelia, 38 (3) :149-215.
D'ASARO, C.N. 1997. Gunnar Thorson's world-wide collection of prosobranch egg
capsules: Melongenidae. Ophelia, 46 :83-125.
D'ASARO, C.N. 1988. Micromorphology of neogastropod egg capsules. The Nautilus,
102 (4) :134-148.
D'ASARO, C.N. 1991. Gunnar Thorson's world wide collection of prosobranch egg
capsules: Muricidae. Ophelia, 351:1-101.
DORANGE, G., PAULET, Y.,YLE PENNEC, M. 1989. Etude cytologique de la partie
femelle de la gonade de Pecten maximus recolte en Baie de Saint-Brienc. 2. Ovogenese
et lyse ovocytaire. Haliotis, 19:299-314.
DRAPKIN, E. 1963. Effect of Rapana bezoar Linne (Mollusca, Muricidae) on the
Black Sea fauna. Doklady Akademii Nauk SRR. 151:700-703.
Eno, 1998
FIGUEIRAS, A.,Y SICARDI, O.E. 1968. Catálogo de los moluscos marinos del
Uruguay parte I. Comunicaciones de la Sociedad Malacologica del Uruguay, 2 (14)
:233-241.
FRETTER, V. 1984. Prosobranchs. In: Tompa, A. S. , N. H. Verdonk, J. A. M. Van
Den Biggelaar (eds.). The Molluca, Vol. 7 Academic Press.
236
GALLARDO, C.S.,Y PENCHASZADEH, P.E. 2001. Hatching mode and latitude in
marine gastropods: revisiting Thorson's paradigm in the southern hemisphere. Marine
Biology, 138:547-552.
GHISOTTI, F. 1971. Rapana thomasiana Crosse, 1861 (Gastropoda, Muricidae) nel
Mar Nero. Conchiglie, 7(3-4):55-58.
GHISOTTI, F. 1974. Rapana venosa (Valenciennes) nuova ospite adriatica?
Conchiglie, 10 (5-6) :125-126.
GOLIKOV, A. N. 1967. Gastropoda: In: Animals and Plants of Peter the Great Bay, 79-
91. Leningrad, Nauka.
GOMOIU, M. 1972. Some ecological data on the gastropod Rapana thomasiana Crosse
along the Romanian Black Sea shores. Cercatari Marine, 4 :169-180.
GUTU, M.,Y MARINESCU, A. 1979. Polydora ciliata (Polychaeta) perfore le
gasteropode Rapana thomasiana de la mer Noire. Travaux Du Museum D'Histoire
Naturelle "Grigore Antipa", 20 (1) :35-41.
HABE, T. 1969. A nomenclatorial note on Rapana venosa (Valenciennes). Venus, 28
(2) :109-111.
HARDING, J. M. Y MANN, R. 1999. Observations on the biology of the veined rapa
whelk, Rapana venosa (Valenciennes, 1846) in the Chesapeake Bay. Journal of
Shellfish Research, 18 (1) :9-17.
HASEGAWA, K. 1996. Rapana venosa, in Association, J.F.R.C., ed., Database of
endargered marine and freshwater animals in Japan III, p. 50-55.
237
HIGO, S. I., P. CALLOMON, Y Y. GOTO. 1999.Catalogue and bibliography of the
marine shell-bearing Mollusca of Japan. Elle Scientific Publications
HIRASE, S. 1928. Eiablage von Rapana thomasiana Crosse. Archiv fur
Molluskenkunde, 60:173-178.
HWANG, D.F., LIN, L.C.,Y JENG, S. S. 1992. Occurrence of tetrodotoxin-related
toxins in the gastropod mollusk Niotha clathrata from Taiwan. Bulletin of the Japanese
Society of Scientific Fisheries, 58 (1) :63-67.
ITUARTE, C.F. 1981. Primera noticia acerca de la introducción de pelecípodos
asiáticos en el área rioplatense (Mollusca Corbiculidae). Neotropica, 27 (77) :79-82.
KIM, B. A., KIM, B. K. Y S. U. KIM. 1977. Studies on the growth of hard clam,
Meretrix lusoria (Roding). Bulletin of Fisheries Research and Development Agency,
17:77-85.
KNUDSEN, J. 1950. Egg Capsules and Development of some Marine Prosobranchs
from Tropical West Africa. Atlantide, 1:85-130.
KOOL, S. P. 1993. Phylogenetic analysis of the Rapaninae (Neogastropoda:
Muricidae). Malacologia, 35 (2) :155-260.
KOUTSOUBAS, D. Y E. VOULTSIADOU-KOUKOURA. 1990. The occurrence of
Rapana venosa (Valenciennes, 1846) (Gastropoda, Thaididae) in the Aegean Sea.
Bollettino Malacologico, 26 :201-204.
KURODA, T. Y T. HABE. 1952. Check list and bibliography of the Recent marine
mollusca of Japan, Tokyo, 326 pp.
LE BOEUF, R. 1971. Thais emarginata (Deshayes): Description of the veliger and egg
capsule. The Veliger, 14 :205-211.
238
LEE, J. J. Y S. H. KIM. 1998. Morphological study on the osphradium of Rapana
venosa (Gastropoda: Muricidae). The Korean Journal of Malacology, 4 :1-16.
MANN, R. Y HARDING, J. M. 2000. Invasion of the North American Atlantic coast by
a large predatory Asian mollusc. Biological Invasions, 2 (1) :7-22.
MARSHALL, B., Y CROSBY, D. D. 1998. Ocurrence of the tropical and subtropical
gastropod Strombus vomer vomer (Roding, 1798) (Mollusca: Strombidae) off North-
eastern Northland, New Zealand. New Zealand Journal of Marine and Freshwater
Research, 32:135-137.
MEL, P. 1976. Sulla presenza di Rapana venosa (Valenciennes) e di Charonia
variegate sequenzae Ar & Ben.) nell’ Alto Adriatico. Conchiglie, 12(5-6):129-132.
MIDDELFART, P. 1996. Egg capsules and early development of ten muricid
gastropods from Thai waters. Phuket Marine Biological Center Special Publication,
16:103-130.
Motavkin, P. A. y Varaksin, A. A. 1989. La reproduction chez les mollusques bivalves:
role du systeme nerveaux et regulation. Reports Scientifiques et Techniques de
l’IFREMER, 10:250 pp
Morton, B. 1994. Prey preference and method of attack by Rapana bezoar (Gastropoda:
Muricidae) from Hong Kong. Morton, B. [Ed.]. The malacofauna of Hong Kong and
southern China (xxii) :1-504.
ORENSANZ, J.M., SCHWINDT, E., PASTORINO, G., BORTOLUS, A., G., C.,
DARRIGRAN, G., ELÍAS, R., LÓPEZ GAPPA, J.J., OBENAT, S., PASCUAL, M.,
PENCHASZADEH, P., PIRIZ, M.L., SCARABINO, F., SPIVAK, E.,Y VALLARINO,
E. 2002. No longer the pristine confines of the world ocean: a survey of exotic marine
species in the southwestern Atlantic. Biological Invasions, 4:115-143.
239
PASTORINO G., PENCHASZADEH P. E., SCHEJTER L. Y BREMEC C. 2000.
Rapana venosa (Valenciennes, 1846) (Mollusca: Muricidae) A new gastropod in South
Atlantic waters. Journal of Shellfish Research 19 (2): 897-899.
PASTORINO, G. Y HARASEWYCH, M. G. 2000. A revision of the Patagonian genus
Xymenopsis Powell, 1951 (Gastropoda: Muricidae). The Nautilus, 114 (2) :38-58.
PENCHASZADEH, P., Y MAHIEU, C. G. DE 1975. Reproducción de gasteropodos
Prosobranquios del Atlántico sudoccidental. Cymatiidae. Physis Seccion A, 34 (89)
:445-452.
POWELL, A. W. B. 1979. New Zealand Mollusca. Marine, Land and Freshwater
Shells: Auckland, William Collins Publishers LTD, 500 p.
RAWLINGS, T. A. 1990. Associations between egg capsule morphology and predation
among populations of the marine gastropod Nucella emarginata. Biological Bulletin,
179 (3) :312-325.
RIOS, E. C. 1994. Seashells of Brazil: Rio Grande, Editora da Fundaçao Universidade
do Rio Grande, 368 p.
RUIZ, G. M., FOFONOFF, P., HINES, A. H. AND GROSHOLZ E. D. 1999. Non-
indigenous species as stressors in estuarine and marine communities: assessing invasion
impacts and interactions. Limnology and Oceanography, 44 :950-972.
RUIZ, G. M., FOFONOFF, P. W., CARLTON, J. T., WONHAM, M. J. AND HINES,
A. H. 2000. Invasion of coastal marine communities in North America: apparent
patterns, processes, and biases. Annual Review of Ecology and Systematics, 31 :481-
531.
240
SCARABINO F. Y VERDE M. 1995. Limnoperna fortunei (Dunker, 1857) en la costa
uruguaya del Río de La Plata (Bivalvia; Mytilidae). Comunicaciones de la Sociedad
Malacológica del Uruguay, 7(66/67): 374-375.
SMAGOWICZ, K. 1989. Polymorphism and anomalous shells in juveniles of Rapana
thomassiana Crosse 1861 (Gastropoda: Prosobranchia: Neogastropoda) from the Black
Sea. Folia Malacologica Bulletin, 3:149-158.
SPIGHT, T.M. 1976. Hatching size and the distribution of nurse eggs among
Prosobranchs embryos. Biological Bulletin, 150 (3) :491-499.
YOON, H.D., BYUN, H.S., KIM, S.B., AND PARK, Y.H. 1986. Lipid composition of
purple shell and abalone. Bulletin Of The Korean Fisheries Society, 19 (5) :446-452.
VERMEIJ, G., Y CARLSON, S. 2000. The muricid gastropod subfamily Rapaninae:
phylogeny and ecological history. Paleobiology, 26 (1) :19-46.
WU, Y. 1988. Distribution and shell height-weight relation of Rapana venosa
Valenciennes in the Laizhou Bay. Marine Sciences, 6:39-40.
ZOLOTAREV, V. 1996. The Black Sea ecosystem change related to the introduction of
new mollusk species. Marine Ecology, 17:227-236.