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Tesis Doctoral

Estructura de las comunidades planctónicas y análisis deEstructura de las comunidades planctónicas y análisis desus interacciones tróficas en un humedal de la cuenca delsus interacciones tróficas en un humedal de la cuenca del

Paraná Inferior (Reserva de Otamendi, Buenos Aires,Paraná Inferior (Reserva de Otamendi, Buenos Aires,Argentina)Structure of the planktonic communities andArgentina)Structure of the planktonic communities andanalysis of their trophic interactions in a wetland fromanalysis of their trophic interactions in a wetland from

the basin of the lower Paraná (Natural Reserve Otamendi,the basin of the lower Paraná (Natural Reserve Otamendi,Buenos Aires, Argentine)Buenos Aires, Argentine)

Sinistro, Rodrigo

2007

Este documento forma parte de la colección de tesis doctorales y de maestría de la BibliotecaCentral Dr. Luis Federico Leloir, disponible en digital.bl.fcen.uba.ar. Su utilización debe seracompañada por la cita bibliográfica con reconocimiento de la fuente.

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Sinistro, Rodrigo. (2007). Estructura de las comunidades planctónicas y análisis de susinteracciones tróficas en un humedal de la cuenca del Paraná Inferior (Reserva de Otamendi,Buenos Aires, Argentina)Structure of the planktonic communities and analysis of their trophicinteractions in a wetland from the basin of the lower Paraná (Natural Reserve Otamendi,Buenos Aires, Argentine). Facultad de Ciencias Exactas y Naturales. Universidad de BuenosAires.

Cita tipo Chicago:

Sinistro, Rodrigo. "Estructura de las comunidades planctónicas y análisis de sus interaccionestróficas en un humedal de la cuenca del Paraná Inferior (Reserva de Otamendi, Buenos Aires,Argentina)Structure of the planktonic communities and analysis of their trophic interactions ina wetland from the basin of the lower Paraná (Natural Reserve Otamendi, Buenos Aires,Argentine)". Facultad de Ciencias Exactas y Naturales. Universidad de Buenos Aires. 2007.

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mailto:[email protected]

Universidad de Buenos Aires

Facultad de Ciencias Exactas y Naturales Departamento de Ecología, Genética y Evolución

Laboratorio de Limnología y Ficología

ESTRUCTURA DE LAS COMUNIDADES PLANCTÓNICAS Y

ANÁLISIS DE SUS INTERACCIONES TRÓFICAS EN UN HUMEDAL

DE LA CUENCA DEL PARANÁ INFERIOR (RESERVA DE

OTAMENDI, BUENOS AIRES, ARGENTINA)

AUTOR LIC. RODRIGO SINISTRO

DIRECTORA

DRA. IRINA IZAGUIRRE

Tesis presentada para optar al título de Doctor de la Universidad de Buenos Aires en Ciencias Biológicas

2007

A mi abuelo, “El Nono”.

Índice

Resumen i

Summary ii

Introducción

Humedales: características generales y antecedentes 1

Las cadenas tróficas clásica y microbiana planctónicas 3

La regulación de tipo “top-down” y “bottom-up” en las comunidades planctónicas 6

Área de estudio 12

Caracterización de los ambientes acuáticos y de las comunidades algales

del humedal de la Reserva Natural Otamendi

Objetivo - Hipótesis 16

Materiales y Métodos 17

Resultados

Variables físicas y químicas 19

Comunidades algales 24

Análisis de correspondencia canónico 29

Discusión 30

Efecto en la deficiencia de luz por las macrófitas flotantes sobre la

comunidad planctónica microbiana


Materiales y Métodos

Diseño Experimental 37

Experimento I

Experimento II 39

Cuantificación de las fracciones del plancton

Datos físicos y químicos 41

Análisis de los datos 41

Índice

Resultados

Propiedades físicas y químicas 42

Comunidad autotrófica > 3 μm (nano-fitoplancton y micro- fitoplancton) 45

Algas Mixotróficas 49

Nanoflagelados heterotróficos 51

Ciliados 52

Picoplancton autotrófico y heterotrófico 53

Discusión 57

Estudio del comportamiento mixótrofico de algunas especies

fitoplanctónicas en el humedal



Resultados 69

Discusión 70

Estructura del zooplancton del humedal


Resultados y Discusión 72

Impacto de la predación del zooplancton sobre el fitoplancton y sobre las

cadenas microbianas



Diseño experimental 76

Muestreo y procedimientos de laboratorio 77


Análisis de datos 79

Resultados

Índice

Características físicas y químicas del agua 80

Clorofila a 82

Nano-fitoplancton (algas 3-30 μm) 83

Fracción del Micro-fitoplancton (algas > 30 μm) 84

Nanoflagelados Heterotróficos (NFH) y ciliados 85

Zooplancton 86

Fracción del Picoplancton 89

Discusión 91

Efectos de cascadas tróficas debidos a peces planctívoros y de la adición

de nutrientes de los sedimentos



Diseño experimental 98

Muestreo y procedimientos de laboratorio 100


Análisis de los datos

Resultados

Características físicas y químicas del agua 102

Clorofila a 104

Nano-fitoplancton (algas 3-30 μm) 105

Fracción del Micro-fitoplancton (algas > 30 μm) 107

Nanoflagelados Heterotróficos (NFH) y ciliados 108

Zooplancton 109

Discusión 111

Resumen y Conclusiones generales 120

Agradecimientos 128

Bibliografía 130

Apéndice 144

Resumen

i

Resumen

El estudio se centra en el análisis de las comunidades planctónicas y sus

interacciones tróficas en un humedal de la cuenca del Paraná Inferior (Reserva

Natural de Otamendi). Se analizó la variación de las variables ambientales y las

comunidades algales en una transecta transversal, desde meandros

abandonados hacia la laguna principal, resultando la cobertura de plantas

flotantes uno de los factores principales en la regulación de la estructura de las

comunidades planctónicas.

Mediante experimentos en microcosmos se simuló el efecto de la atenuación de

la luz debido a plantas flotantes sobre la estructura de las comunidades

planctónicas microbianas, observándose cambios en la relación autótrofos

/heterótrofos + mixótrofos de acuerdo a la penetración de la luz. Experimentos

con bacterias marcadas (FLB), revelaron la presencia de especies

fitoplanctónicas mixotróficas.

Experimentos en mesocosmos permitieron evaluar el impacto de la predación

del zooplancton sobre el fitoplancton, analizándose su efecto sobre abundancia,

estructura de tamaños y la composición de especies. Se evaluaron también las

respuestas en cascada a nivel de las cadenas microbianas (nanoflagelados

heterotróficos, ciliados y picoplancton).

Se estudió simultáneamente el efecto de los nutrientes (bottom-up) y el de

predación (top-down) sobre las comunidades planctónicas. En lo que respecta

al efecto top-down, se analizó el impacto de la predación de peces planctívoros

sobre el zooplancton, y el sucesivo efecto en cascada sobre el fitoplancton. Por

otro lado se evaluó el efecto del aporte de nutrientes por parte de los

sedimentos naturales de la laguna.

Palabras claves: Humedal, Fitoplancton, Zooplancton, Tramas Tróficas, Cadena Microbiana, Macrófitas.

Resumen

ii

Summary

The study focuses in the analysis of the planktonic communities and their trophic

interactions in a wetland from the Low Paraná (Otamendi Natural Reserve).

The variation in the environmental parameters and in the algal communities were

analyzed along a transversal transect, from relict oxbow lakes to the main lake.

The free-floating plants cover was one of the driving forces in the regulation of

the structure of planktonic communities.

Using microcosms experiments, the light attenuation effect posed by the free-

floating plants on the structure of the microbial planktonic communities was

simulated. Changes in the relationship autotrophs/heterotrophs + mixotrophs

were observed depending on light penetration. Experiments with fluorescent-

labeled bacteria (FLB), revealed the presence of mixotrophic phytoplankton

species.

Experiments at mesocosm scale allowed to assess the zooplankton predation

impact on phytoplankton, analyzing their effect in the abundance, size fraction

structure and species composition. The cascading responses of the microbial

chains were also assessed (heterotrophic nanoflagellates, ciliates and

picoplankton)

The effect of nutrients (bottom up) and predation (top down) on the

phytoplankton communities, were simultaneously assessed. Regarding the top

down effect, the impact of planktivorous fish predation over zooplankton was

analyzed, as well as the consecutive cascading effect on phytoplankton. On the

other hand, the effect of nutrient input by natural lake sediments, was assessed.

Key words: Wetland, Phytoplankton, Zooplankton, Food webs, Microbial food webs, Macrophytes.

INTRODUCCIÓN

Introducción

1

Humedales: características generales y antecedentes

Los humedales se caracterizan por tener flujos de aguas periódicos

y/o inundación, y presentar un gran grado de diversidad genética y

ambiental (Wilson, 1988). Su heterogeneidad espacial y su riqueza en

ecotonos fueron definidas adecuadamente por Holland (1988). En

particular, Neiff et al. (1994) propusieron la siguiente definición para los

humedales sudamericanos: "Sistemas de extensión sub-regionales que

presentan una cobertura de agua variable, tanto temporal como espacial,

causando flujos biogeoquímicos característicos, suelos con acentuado

hidromorfismo, y una biota cuya estructura y dinámica se encuentran

adaptadas a un amplio rango de disponibilidad de agua. Pueden ser

considerados macrosistemas cuya complejidad crece con la variabilidad

hidrosedimentológica y la extensión geográfica". De acuerdo con estos

autores, las llanuras de inundación son clasificadas como "grandes

humedales".

En Sudamérica, la mayoría de los grandes ríos están rodeados por

extensas llanuras aluviales, que pueden superar los 300,000 km2 e incluir

un gran número de lagos poco profundos con diferentes propiedades

limnológicas (Welcomme, 1985). Como fuera mencionado por Junk et al.

(1989), las llanuras de inundación, son sistemas aluviales con pulsos

regulares de inundación, que junto con la heterogeneidad del hábitat,

favorecen una alta biodiversidad de plantas terrestres, acuáticas y de

animales.

En los humedales, las macrófitas ejercen un efecto pronunciado

sobre las comunidades planctónicas y microbianas. Particularmente,

Wetzel y Søndergaard (1998) observaron que las plantas acuáticas juegan

un rol importante en la ubicación del mayor crecimiento bacteriano dentro

de la columna de agua. Por su parte, Stanley et al. (2003) estudió la

influencia de las macrófitas sobre la producción algal y bacteriana en un

Introducción

2

humedal, y encontró que las mismas tenían un efecto negativo sobre la

producción tanto de bacterias como de las algas, probablemente debido

al efecto de sustancias alelopáticas. Además de las sustancias alelopáticas,

otros mecanismos posibles pueden ser el sombreado, la reducción y

disponibilidad de nutrientes y el refugio para el zooplancton (Scheffer,

1998). Las plantas acuáticas no sólo proveen el área de superficie

disponible para la colonización microbiana sino también crean una

pronunciada variación espacial de luz, de temperatura, de corriente de

agua y de nutrientes (Wilcock et al., 1999; Stanley et al., 2003).

Mientras que numerosos estudios se han centrado en ecosistemas

pelágicos, los estudios de cómo se ve afectado el funcionamiento y la

estructura del plancton microbiano por las macrófitas, tanto emergentes

como sumergidas, son comparativamente más escasos (Komárková y

Komárek, 1975; Kleppel et al., 1980; Middelboe et al., 1998; Mitamura y

Tachibana, 1999; Reitner et al., 1999; Scheffer, 1999; Theil-Nielsen y

Søndergaard, 1999).

Los estudios sobre las comunidades fitoplanctónicas en lagunas

someras de humedales son relativamente escasos si se los compara con

otras regiones del mundo. La mayoría de estos estudios describen la

composición del fitoplancton y las complejas interacciones dinámicas

bidireccionales entre el río y las lagunas someras que se encuentran en su

cuenca (García de Emiliani, 1997; Huszar y Reynolds, 1997; Train y

Rodrigues, 1998; de Melo y Huszar, 2000).

Algunos estudios recientes llevados a cabo en humedales se

centraron en el análisis de las interacciones entre las distintas

comunidades acuáticas. En particular, para humedales sudamericanos se

pueden mencionar el trabajo de Meerhoff et al. (2003) en el cual se analiza

experimentalmente el rol de macrófitas sumergidas y flotantes sobre las

características físico-químicas y la estructura del zooplancton y de la

comunidad de peces en un lago somero; por su parte, en el trabajo de

Introducción

3

Mazzeo et al. (2003) se evalúan los efectos de una especie de plantas

sumergidas en un lago cuya trama trófica carece de peces piscívoros. Por

otro lado, los estudios realizados por en un humedal español por Angeler

et al. (2001), permitieron analizar mediante estudios en clausuras el efecto

de peces bentívoros en el reciclado de nutrientes de un humedal en

España, analizando el rol de esta comunidad en el nexo bentónico-

pelágico.

Con respecto a las lagunas someras de la llanura de inundación del

río Paraná, los primeros estudios sobre la comunidad fitoplanctónica

fueron llevados a cabo en el tramo medio (Zalocar de Domitrovic, 1990,

1992; García de Emiliani, 1993, 1997). Otros trabajos hacen referencia a

aspectos tales como la limitación de los nutrientes y la dinámica de la

producción primaria de la comunidad fitoplanctónica en el tramo inferior

de la cuenca del Rio Paraná (Unrein y Tell, 1994; Izaguirre y O'Farrell,

1999). Sin embargo, los análisis espaciales de las comunidades algales a

lo largo de ecotonos en humedales son relativamente escasos, y entre

ellos se pueden mencionar los trabajos de Unrein (2001), y Izaguirre et al.

(2001a)

Las cadenas tróficas clásica y microbiana planctónicas

Los conceptos más clásicos en ecología trófica de sistemas acuáticos

establecían que los productores primarios, principalmente el fitoplancton,

constituían el primer eslabón de la cadena trófica, capaz de sustentar a

toda la biomasa de los niveles tróficos superiores, o sea que la abundancia

de los consumidores estaría condicionada a la abundancia de los

productores primarios. A su vez, la biomasa de los productores primarios

está regulada por la disponibilidad de nutrientes. Esta es la que se conoce

comúnmente como “cadena trófica acuática clásica”. Sin embargo, durante

las últimas dos décadas, estudios más profundos de los balances

Introducción

4

energéticos en las redes tróficas, principalmente llevados a cabo en el

océano y en lagos oligotróficos, demostraron que existe además una

“cadena trófica microbiana” de crucial importancia (Horne y Goldman,

1994; Kalff, 2002).

Uno de los trabajos más importantes y precursores en el estudio del

llamado "bucle microbiano" (“microbial loop”), se basa en estudios

realizados en ecosistemas marinos (Azam et al., 1983); en este trabajo se

brindan evidencias relevantes sobre el rol del "bucle microbiano" en el

reciclado del carbono y nutrientes en los ecosistemas acuáticos.

Los componentes microbianos de las redes tróficas acuáticas

(bacterias heterotróficas, picoplancton autotrófico, flagelados

heterotróficos y mixotróficos y ciliados) pueden ser una parte importante,

y a veces dominante, en los ecosistemas acuáticos (Boenigk y Arndt,

2002). Muchos estudios se han centrado en analizar la importancia del

“bucle microbiano” en las redes tróficas pelágicas clásicas, y se ha

observado que ésta adquiere una mayor importancia relativa en

ambientes oligotróficos que en sistemas de eutróficos (Porter, 1988;

Weisse, 1991). En particular, del Giorgio y Gasol (1995) han observado

que la proporción de heterotróficos / autotróficos en las comunidades del

plancton de agua dulce disminuye a lo largo de gradientes crecientes de

enriquecimiento; por lo tanto, en sistemas oligotróficos los organismos

heterotróficos, incluyendo bacterias, tienden a dominar la biomasa total

del plancton aún más que la comunidad algal. Por otro lado, estudios

llevados a cabo en lagunas con una abundante composición de sustancias

húmicas, demostraron que la cadena microbiana también juega un rol

muy importante en estos sistemas (Amblard et al., 1995; Drakare et al.,

2003).

Distintos organismos planctónicos, incluyendo flagelados, ciliados,

rotíferos, e incluso crustáceos han sido mencionados como potenciales

herbívoros sobre bacterias heterotróficas y picoplancton autotrófico

Introducción

5

(Peterson et al., 1978; Güde, 1989; Vaqué y Pace, 1992; Hart y Jarvis, 1993;

Jürgens, 1994; Jones, 2000; Sherr y Sherr, 2002). En particular, los

nanoflagelados heterotróficos han sido reportados como los principales

herbívoros sobre las bacterias (Porter et al., 1985; Sanders et al., 1989;

Hahn y Hofle, 2001). Otros autores han mencionado a los ciliados e incluso

a ciertas especies de cladóceros, como predadores importantes sobre el

picoplancton (Sherr y Sherr, 1987; Kankaala, 1988; Jürgens, 1994;

Langenheder y Jürgens, 2001). También las algas mixotróficas pueden

ingerir tanto bacterias como picoplancton eucariota (Jones, 1994; Jansson

et al., 1999). La fagotrofia podría ser una estrategia importante en algas

bajo condiciones de deficiencia de luz o cuando los nutrientes son

limitantes (Granéli et al., 1999). Cuando la luz es favorable, y las

concentraciones de COD (carbono orgánico disuelto) son relativamente

bajas, la mayoría del carbono y el fósforo fluye a través de los fotótrofos

obligados hacia el zooplancton más grande, con un pequeño flujo hacia las

bacterias y los heterótrofos obligados. En cambio, en condiciones de luz

relativamente desfavorables y altas concentraciones de COD se observa

una ventaja de los mixótrofos sobre los fotótrofos obligados, debido a que

ambos se encuentran limitados por la luz y aumenta la competencia con

las bacterias por el fósforo inorgánico (Jones, 2000).

En los ecosistemas acuáticos, el fósforo (P), el nitrógeno (N), y el

sílice para las diatomeas, son los nutrientes que potencialmente limitan el

crecimiento fitoplanctónico (Hecky y Kilham, 1998). El fósforo es

típicamente el nutriente limitante en los lagos, (Schindler, 1977); sin

embargo en lagos tropicales (Henry et al., 1985; Hecky et al., 1993) y

principalmente en cuerpos de agua con sustancias húmicas (Jansson,

1998; Saunders et al., 2000) la limitación por nitrógeno suele ser frecuente.

Además de los nutrientes principales, algunas trazas de elementos

pueden también limitar el crecimiento algal. Por ejemplo, la disponibilidad

de Fe es un factor restrictivo potencial en la producción primaria en los

Introducción

6

cuerpos de agua con sustancias húmicas (Jones, 1992). La disponibilidad

de carbono inorgánico disuelto rara vez limita la producción primaria

(Schindler et al., 1972b), porque los ambientes acuáticos generalmente se

encuentran sobresaturados con dióxido de carbono (Pace y Cole, 1994).

En particular, la potencial limitación de C para el fitoplancton en estos

sistemas es improbable debido a una alta respiración de la comunidad

(Hessen, 1992; Salonen et al., 1992c), la oxidación del metano (Hessen,

1998), y la mineralización fotoquímica del COD (Vähätalo et al., 2000). En

cuanto a las bacterias, sus tasas de crecimiento en los ecosistemas

acuáticos se ven afectadas por la disponibilidad de los substratos

orgánicos e inorgánicos, mientras que el tamaño celular y su abundancia

están a menudo relacionadas con la bacterivoría (Cole et al., 1988;

Pernthaler et al., 1996; Pedrós-Alió et al., 2000; Hahn y Hofle, 2001). El

COD alóctono suministra una fuente de C adicional para las bacterias, el

que domina en los cuerpos de agua con altos contenidos de sustancias

húmicas (Sorokin, 1972; Tranvik, 1988; Jones, 1992; Tranvik, 1992; Jansson

et al., 1999).

La regulación de tipo “top-down” y “bottom-up” en las comunidades

planctónicas

Uno de los temas de mayor interés en la ecología ha sido, y sigue

siendo, el estudio de los factores bióticos y abióticos que regulan la

dinámica y estructura de las comunidades naturales. Conocer las

interacciones entre estos factores y cuantificar su importancia relativa

representa uno de los principales problemas con el que se enfrenta el

ecólogo (Conde-Porcuna et al., 2004).

En particular, en los ambientes acuáticos, la regulación de la biomasa

planctónica a lo largo de un gradiente de enriquecimiento de nutrientes ha

sido tema de interés y de debate durante años, y se han utilizado a

Introducción

7

menudo a las comunidades del plancton como sistemas modelo para

probar diferentes teorías relacionadas con este tema (del Giorgio y Gasol,

1995). La regulación de la biomasa en las cadenas planctónicas puede

estar controlada por dos fuerzas. Una de ellas está dada por los niveles

superiores de la cadena trófica, quienes por depredación ejercen un

control sobre sus presas, el que fluye hacia abajo en la cadena trófica

hasta llegar a los productores primarios (regulación de tipo ¨top-down¨).

La otra fuerza va en sentido inverso, y está dada por la disponibilidad de

recursos, y partiendo desde los productores primarios afecta hasta el

último nivel trófico (regulación de tipo ¨bottom-up¨) (Achá y Fontúrbel,

2003).

En este sentido, Shapiro (1975) ha proporcionado importantes

argumentos en relación a la regulación de la biomasa y productividad en

todos los niveles tróficos por el nivel trófico superior. Carpenter (1988)

postula que en los ecosistemas acuáticos, las complejas relaciones tróficas

establecen una conexión en cascada o red de eslabones, de tal manera

que la alteración de alguno de los componentes repercute

consecutivamente en el resto. Se puede definir a las cascadas tróficas

como los efectos recíprocos de los depredadores sobre las presas que

alteran la abundancia, la biomasa, o la productividad de una población,

comunidad, o de un nivel trófico a través de más de un nivel en la cadena

trófica (Pace et al., 1999).

Durante cierto tiempo se ha mantenido una discusión científica sobre

si el control de las redes tróficas se ejercía principalmente desde los

niveles tróficos superiores hacia los inferiores o al revés (Comín et al.,

1998). Aunque ambas fuerzas se encuentran en la naturaleza, ellas pueden

actuar en diferente magnitud. Si bien en muchos sistemas existe una

predominancia del efecto ¨bottom-up¨ sobre el ¨top-down¨, lo que se

encuentra implícito en el hecho de que el control de la comunidad está en

la base de la cadena trófica, es necesario considerar a la regulación top-

Introducción

8

down como presente en toda comunidad natural y como una fuerza de

control potencialmente significativa. Además, esto se ha tornado evidente

gracias a los diversos estudios que demuestran la existencia de ambos

controles, y la necesidad de analizar cómo interactúan ambas fuerzas. Por

otro lado, todo apunta a que es fundamental incorporar a los análisis de las

fuerzas que controlan las comunidades otros factores bióticos y abióticos,

que si bien no desvirtúan la existencia del “top-down” y “bottom-up”,

pueden ayudar a dilucidar las interacciones entre estas fuerzas y a

analizar si éstas son las predominantes o no (Achá y Fontúrbel, 2003).

Benndorf (1987; 1995) propone que la biomasa de fitoplancton es más

probablemente controlada por un efecto en cascada trófica cuando las

concentraciones de nutrientes en el cuerpo de agua son bajas o

moderadas, aunque las investigaciones de Carpenter et al. (2001)

demostraron que el efecto de cascadas tróficas se observa también en

sistema con altas concentraciones de nutrientes.

En ecosistemas naturales, a diferencia a ecosistemas más simples

como los utilizados en acuicultura, la red trófica es más compleja y suele

llegarse a situaciones de equilibrio inestable o fluctuaciones de la

composición biológica sin una tendencia a la proliferación permanente de

una población a largo plazo (Comín et al., 1998).

Hasta hace unas décadas se pensaba que los peces eran poco

importantes en la regulación de otras comunidades acuáticas, y por ello

normalmente no se los incluía en los estudios de interacciones tróficas,

pero este concepto cambió radicalmente luego de los trabajos realizados

por Brooks y Dodson (1965), que demostraron en qué forma éstos

pueden llegar a influir sobre otras comunidades. Hoy se acepta que los

peces pueden interactuar en las tramas tróficas a través de efectos

directos y en cascada, transporte y resuspensión de los nutrientes

(Matthews, 1998). Gliwicz y Pijanowska (1989), por ejemplo, plantean que

los peces planctívoros, al ser depredadores visuales, consumen

Introducción

9

selectivamente a los zoopláncteres de mayor tamaño corporal, tendiendo

a eliminarlos del ambiente y cambiando la comunidad zooplanctónica a

una comunidad dominada por especies pequeñas.

Los efectos del control top-down dependen críticamente del tamaño

de la presa en relación con el del depredador en todos los niveles tróficos.

En este sentido, Scheffer (1998) plantea que el pastoreo producido por el

zooplancton grande sobre la biomasa del fitoplancton es más eficiente que

el producido por sus competidores de menor tamaño, los cuales se

encuentran restringidos a predar solo sobre las pequeñas particulas. Por

otro lado, Gliwicz (2003) observó que la composición y la distribución de

tamaños del zooplancton difiere notablemente entre los sistemas con y sin

presencia de peces zooplanctívoros.

Muchos zoopláncteres son demasiado pequeños para ser detectados

y capturados eficientemente por los peces planctívoros Por ese motivo,

ciertos organismos, como Daphnia sp. que tienen un tamaño óptimo,

tienden a ser más predados. Por lo tanto, la planctivoria causa

generalmente un cambio en la comunidad caracterizada por

zoopláncteres de mayor tamaño corporal a una de menor tamaño (ej: de

cladóceros a rotíferos).

Cuando son los piscívoros (cascada trófica de cuarto nivel) los que

ejercen la presión de predación sobre los peces planctívoros, ésto genera

una disminución de la predación sobre el zooplancton, aumentando la

abundancia y la estructura de tamaños del zooplancton, los que a su vez

ejercerán un mayor efecto de predación sobre el fitoplancton. En el nivel

trófico inferior muchas células algales o colonias son demasiado grandes

ser procesadas por los zoopláncteres pequeños, y solamente los

herbívoros grandes pueden reducir la abundancia del fitoplancton en una

amplia gama de tamaños (Scheffer, 1998).

Si nos centramos en los efectos de la predación del zooplancton

sobre la estructura de las comunidades de sus presas, muchos trabajos

Introducción

10

analizan su impacto sobre los niveles inferiores por efecto de las cascadas

tróficas (Carpenter et al., 1985; Carpenter y Kitchell, 1988; Pace et al.,

1998; Sommer et al., 2001; Gliwicz, 2002; Schnetzer y Caron, 2005).

El pastoreo del zooplancton generalmente provoca una disminución

de la biomasa del fitoplancton. Sin embargo, debido al efecto de la

alimentación selectiva, algunas algas no comestibles pueden incrementar

sus abundancias en el lago durante las fases activas de pastoreo; bajo

estas condiciones las algas no predadas se ven sometidas a una menor

presión de competencia interespecífica, y además pueden disponer de un

mayor aporte de nutrientes debido a la excreción de los zoopláncteres

(Queimaliños et al., 1998). En particular, se ha demostrado que algunas

especies de Scenedesmus tienen membranas celulares más gruesas y

colonias con formas más grandes en respuesta a la presencia de Daphnia

sp., probablemente reduciendo de esta forma su palatabilidad (Henssen y

Van Donk, 1993). En todos estos casos la respuesta ocurre solamente

cuando los depredadores están presentes, y la mayoría de los trabajos

indican que la presencia del depredador es detectada en gran parte por

señales químicas. La composición del zooplancton a veces también

determina las respuestas de la presión pastoreo sobre fitoplancton.

Particularmente, el zooplancton micrófago y macrófago puede ejercer

distintos tipos de impacto de arriba hacia abajo sobre la comunidad del

fitoplancton (Sommer et al., 2003).

Por otra parte, el impacto del zooplancton hacia los niveles inferiores

de la cadena alimentarias acuáticas está principalmente mediado por la

remoción del protozooplancton (principalmente ciliados), liberando a los

nanoflagelados heterotróficos (NFH) de la predación por los ciliados. A su

vez, el aumento de los NFH, por pulsos, conduce a una mayor presión de

pastoreo sobre el picoplancton. Evidencias de las cascada tróficas a nivel

microbiano se han descrito tanto para ecosistemas marinos y como de

agua dulce ((Katechakis et al., 2002; Schnetzer y Caron, 2005). Aunque los

Introducción

11

ciliados también pueden contribuir al pastoreo sobre el picoplancton, los

nanoflagelados heterotróficos son a menudo la fracción más predada por

los ciliados (Sanders et al., 1989; Hahn y Hofle, 2001).

Otro efecto importante del zooplancton en los lagos es de reciclaje de

los nutrientes, principalmente cuando éstos son limitantes para el

fitoplancton (Carrillo et al., 1995; Balseiro et al., 1997; Queimaliños et al.,

1998; Attayde y Hansson, 1999). Sin embargo, la importancia del efecto

del reciclado por parte del zooplancton depende del estado trófico del

sistema. En lagos oligotróficos, que son más dependientes del reciclaje

interno, el zooplancton regula la disponibilidad de los nutrientes en el

medio. Las manipulaciones experimentales son muy útiles para analizar

las interacciones tróficas en las cadenas alimentarías (Carpenter et al.,

1985; Carpenter y Kitchell, 1988).

ÁREA DE ESTUDIO

Área de estudio

12

Las investigaciones se realizaron en un humedal ubicado en la Reserva

Natural Otamendi, que se encuentra delimitado por el Paraná de las

Palmas y el Río Luján (Fig. 1), Provincia de Buenos Aires, Argentina (34°

10’ a 34° 17’ S ; 58 ° 48 ’ a 58° 53’ O). Esta zona se encuentra enmarcada

dentro de lo que se conoce como el ¨Bajo Delta del Paraná¨ (Malvares,

1999). La planicie de inundación tiene un ancho de 50 Km

aproximadamente, y el cauce principal está dividido en dos grandes

brazos: el Paraná de las Palmas y el Paraná Guazú. El ciclo hidrológico

presenta un patrón mucho más irregular debido a la influencia de las

fluctuaciones por efecto de las mareas del Río de la Plata y las sudestadas.

La Reserva se ubica dentro de dos grandes unidades geomorfológicas,

correspondiendo al “Bajío Ribereño” (Bonfils, 1962) al norte, y a la

depresión del río Luján al sur. En su sector norte abarca tanto una zona de

barranca, como una llanura baja que la separa del río Paraná de las

Palmas debido a la presencia de albardones costeros. En el sector sur

existe una extensa llanura de relieve cóncavo con albardones a lo largo

del Paraná de las Palmas y el Luján. Exceptuando la parte de la barranca,

ambas zonas son anegables, y es allí donde se localizan numerosos

bañados y dos lagunas: “Grande” y “Del pescado”. En la Laguna Grande

y en antiguos meandros abandonados del río, se centraron los estudios de

esta tesis doctoral. Estos ambientes relictuales se encuentran densamente

colonizados por vegetación flotante y arraigada emergente. Si

consideramos la las definiciones de por Naiman y Décamps (1990), el sitio

de estudio puede ser descrito como una área de consecutivos ecotonos

de tipo ¨agua — tierra¨.

La laguna Grande posee una superficie aproximada de 28 ha, una

longitud de 2100 m, un ancho de aproximadamente 430 m y una

profundidad variable que generalmente es inferior a un metro. El drenaje

es limitado y está sujeto a la influencia de una napa freática alta y

fluctuante. De esta forma, no hay un buen escurrimiento superficial y el

Área de estudio

13

área se mantiene permanentemente o en forma periódica anegada por el

agua de lluvia, lo que provoca condiciones edáficas altamente reductoras

(Chichizola, 1993). En las épocas de grandes crecidas de los ríos, el

desborde de los mismos también puede contribuir a las fluctuaciones del

nivel de las aguas de la laguna, aunque no existe una conexión directa con

ninguno de los ríos aledaños.

La zona litoral presenta una vegetación típica de ambientes inundables,

compuesta principalmente por Schoenoplectus californicus (C. A. Meyer)

Soják (junco) y por algunas especies asociadas como Typha latifolia L.

(totora), Sagitaria montividensis Cham. et Schlech. (saeta), Bacopa monnieri

(L.) Pennell, Cleome titubans Speg. y Scirpus giganteus Kunth (paja brava),

entre otras (Fig. 2). Además, tanto los bañados como parte de la laguna

presentan una cobertura importante de macrófitas flotantes tales como

Lemma minima Phil. (lenteja de agua), Azolla filiculoides Lam., Pistia

stratiotes L. (repollito de agua), entre las más abundantes. La laguna

Grande presenta un abundante desarrollo de juncos en la zona litoral

formando un anillo de macrófitas, mientras que las flotantes suelen gran

parte de las zonas litorales en ciertas épocas de año, aunque su cobertura

es variable. Además, el lecho de este cuerpo de agua evidencia un gran

acumulación de materia orgánica en descomposición.

En algunas zonas aledañas a los cuerpos de agua se observa

salinización del suelo debido a la escasa profundidad de los sedimentos

marinos querándicos, lo que se evidencia además por la presencia de

vegetación halófila (Chichizola, 1993).

La alta biodiversidad de la reserva no sólo se manifiesta en la

abundante vida vegetal, sino también por un gran número de especies

animales, principalmente aves acuáticas.

La región presenta un clima templado sub- húmedo, con un efecto

moderado debido a las masas del Océano Atlántico, el Río de la Plata y el

río Paraná de las Palmas. Las precipitaciones ocurren durante el todo el

Área de estudio

14

año, con valores anuales que rondan los 950 mm. Las temperaturas

medias de la región en verano e invierno son de 22 C° y de 9,5 C°,

respectivamente.

Las concentraciones de fosfatos en los cuerpos de agua son

relativamente altas y típicas de sistemas eutróficos, aunque el nitrógeno

suele ser limitante para el fitoplancton bajo condiciones de un crecimiento

algal activo (Unrein, 2001). Según las descripciones dadas por Williamson,

Morris, Pace, y Olson (1999), se puede definir a este sistema como un

típico “ecosistema de lagos mixotróficos”, con al alto contenido de COD y

fósforo total. Los valores de COD medidos recientemente en los distintos

cuerpos de agua confirman esta caracterización (Izaguirre et al., datos no

publicados).

Área de estudio

15

Fig. 1 Unidades ambientales de la Reserva Natural Otamendi delimitadas en base a una imagen satelital (tomado de Haene et al. (2003))

Fig. 2 Vegetación característica del humedal de Otamendi.

CARACTERIZACIÓN DE LOS AMBIENTES

ACUÁTICOS Y DE LAS COMUNIDADES

ALGALES DEL HUMEDAL DE LA RESERVA

NATURAL OTAMENDI

Caracterización de los ambientes acuáticos y de las comunidades algales del humedal de la R. N. Otamendi

16

Objetivo

El objetivo principal de los estudios en esta etapa fue analizar la

variación en las variables ambientales y en las comunidades algales a lo

largo de una transecta transversal en la Reserva Natural de Otamendi,

desde los meandros abandonados hacia la laguna principal.

Hipótesis

• La cobertura de macrófitas afecta las características

limnólogicas de los cuerpos de agua y es el factor más importante en

la selección de especies algales en la transecta desde los meandros

abandonados hasta la laguna Grande. Los meandros abandonados,

que están permanentemente cubiertos por plantas flotantes,

presentan una flora algal adaptada a condiciones extremas, con muy

bajas concentraciones de oxígeno disuelto y niveles muy bajos de

penetración de la luz en la columna de agua.


17


Los puntos de muestreo fueron establecidos a lo largo de una

transecta desde tres meandros abandonados (lagunas relictuales en

herradura = ROLs) hacia la laguna principal de la reserva (Laguna

Grande), donde se establecieron dos puntos de muestreo, zona litoral (ZL)

y zona pelagial (ZP) (Fig. 3). A lo largo de la transecta se incluyó también

un pequeño charco temporario (ChT); la cobertura de macrófitas sobre

este punto de muestreo presentó una gran variación a lo largo del período

de estudio. Las muestras fueron recolectadas cada dos semanas desde

octubre de 1998 hasta enero de 1999 y luego mensualmente desde

febrero hasta septiembre del mismo año. La temperatura, el pH y la

conductividad fueron medidos in situ usando sensores de campo Hanna HI

8314 y HI 8033. El oxígeno disuelto fue determinado por el método de

Winkler.

Fig. 3. Mapa de la Reserva Natural

Otamendi, con los sitios de muestreo.


18

Las muestras para la determinación de los nutrientes, fueron filtradas

a través de filtros Whatman GF/F. Las concentraciones de los principales

componentes inorgánicos (fosfatos, nitratos, sulfatos, cloruros, potasio,

sodio, calcio y magnesio) fueron determinadas por cromatografía ionica

(DIONEX DX-100 con un detector de conductividad y columnas

cromatográficas DIONEX AS-4 o CS-10). La concentración de amonio fue

determinada utilizando el método de indophenol (APHA, 1975). Las

sustancias húmicas fueron estimadas por espectrofotometría, leyendo la

abasorbancia a 250 nm (Kronberg, 1999). El fósforo y nitrógeno total

fueron determinados por cromatografía iónica luego de una digestión

alcalina, de acuerdo al procedimiento descripto por Koroleff (1983). Los

sólidos en suspensión se determinaron secando el residuo no filtrable a

103 - 105 C° hasta peso constante (APHA, 1975). La luz incidente y sub-

superficial fue determinada con un fotómetro sumergible Li-Cor PAR (Li -

250). Para el período 1998-1999 no se contó con datos de carbono

orgánico disuelto (COD). Sin embargo, durante el año 2006 se

recolectaron muestras de agua en los mismos puntos de muestreo, las que

fueron enviadas para su análisis al laboratorio del Dr. Paul del Giorgio en

la Universidad de Québec en Montreal; de tal manera, se presentan los

valores de COD determinados para este último período a fin de comparar

estos datos con la información obtenida a partir del análisis de ácidos

húmicos.

Las muestras algales cualitativas se obtuvieron con una red de 15 μm

poro y se fijaron con formol al 4 %. Las muestras de agua para los análisis

cuantitativos de las comunidades algales se conservaron en frascos de

PVC con solución de Lugol acidificado al 1 %. El análisis cuantitativo se

realizó utilizando un microscopio invertido Zeiss bajo un aumento de 400

X (Utermöhl, 1958). Las muestras se dejaron sedimentar 24 hs, en cámaras


19

de 10 o 5 ml de acuerdo a la densidad presente. El error de los recuentos

fue inferior al 20 % y se estimó de acuerdo a Venrick (1978).

La variación espacial de las propiedades limnológicas y las

asociaciones algales del humedal fue analizada por el método de

ordenación CCA (análisis de correspondencia canónico), con el programa

CANOCO (ter Braak, 1988). Los datos analizados corresponden a las

muestras cuantitativas de las comunidades algales recolectadas en seis

sitios de muestreo durante 11 meses, tomando en cuenta las abundancias

de las especies fitoplanctónicas y las correspondientes variables

ambientales. Se eliminaron del estudio aquellas especies que no se

encontraron más de 5 veces, excepto si superaban el 10 % de la densidad

total en cada muestra. La significancia en el ordenamiento de los ejes se

estimó a través de las permutaciones Monte Carlo.

Resultados

Variables físicas y químicas

En la Tabla 1 se resumen las características físicas y químicas de los

sitios de muestreo. Analizando estas variables se observan algunas

diferencias notables entre los meandros abandonados (ROLs) y ambas

estaciones de muestreo de la laguna (ZL, litoral y ZP, pelágica). Las

temperaturas medias en los meandros fue siempre menor a las de la

laguna, revelando una diferencia de al menos 6 C° (Fig. 4a). Además, la

densa cobertura de macrófitas en los ROLs determinó muy bajos valores

de radiación fotosintética activa (PAR), reduciéndose a casi 4 % de la

radiación incidente a los 5 centímetros de profundidad. Por el contrario,

en la laguna, donde la mayor parte de la superficie del cuerpo de agua

estaba libre de vegetación flotante, la intensidad de luz a la misma


20

profundidad alcanzó un 50 % de la luz incidente. La concentración de los

sólidos en suspensión fue en promedio dos órdenes mayor en los ROLs

que en la laguna (Fig. 4b). Una de las diferencias más notables entre

ambos sistemas fueque en los meandros abandonados la mayoría de las

veces se registró anoxia, mientras que la concentración de oxígeno

disuelto en la laguna excedió los 4,9 mg l-1 (Fig. 4c). Los valores

promedios de pH fueron mayores en la laguna con valores entre 5,7 y 9,1

en la zona pelágica, mientras que en los ROLs y el estanque temporario

(SP) los valores variaron entre 3, y 7,8 (Fig. 4d). Los ácidos húmicos fueron

más altos en los ROLs comparados con los valores de la laguna, donde los

valores en la zona litoral con vegetación excedieron a los de la zona

pelágica (Fig. 4e).

En el caso de la conductividad no se observaron patrones espaciales

marcados como con las otras variables ya mencionadas. (Fig. 4f). Entre los

iones, el K+, Ca2+ (Fig. 4g, 4h) y Mg2+ revelaron una tendencia similar a la

conductividad; las dos últimas variables marcaron la correlación más

fuerte con la conductividad (r = 0,84 y r = 0,79 respectivamente, p < 0.05).

Por otro lado, las concentraciones de SO42- y Na+ aumentaron del ROL1 al

ROL3 y disminuyeron en la laguna, especialmente en la zona pelágica. El

ion Cl- no presentó ningún patrón espacial definido.

Las concentraciones de nitrógeno y fósforo indicaron marcadas

diferencias entre los ROLs y la laguna, siendo más bajas en esta última. El

amonio mostró una tendencia decreciente desde el ROL1 hacia la zona

pelágica de la laguna, mientras que la concentración de nitrato registró

una variación en un orden de magnitud menor en la laguna (Fig. 4i).

Las concentraciones de nitrógeno total en la laguna fueron elevadas,

con valores medios de 1,68 a 2,6 mg.l-1, aunque en los ROLs los valores

fueron ligeramente mayores (Fig. 4j). El fósforo total reflejó claramente la

misma disminución espacial (Fig. 4k).


21

Por otro lado, el pequeño charco temporario, que fue analizado por

separado, presentó las fluctuaciones más amplias para algunas variables

ambientales. En particular, las diferencias más pronunciadas fueron

registradas para los nutrientes, la conductividad y los sólidos en

suspensión (Fig. 4). Este cuerpo de agua alternó entre la anoxia y

concentraciones de oxígeno que no excedieron los 5,6 mg l-1, y estas

fluctuaciones fueron relacionadas con las diferencias en la cobertura de

macrófitas.


22

ROL 1 ROL2 ROL3 ZL ZP ChT

Temperatura 13,8 14,5 14,6 20,7 21,2 16,2

(°C) 5.6 - 21.7 6.1 - 23.5 6.3 - 23 9.4 - 30.7 9.8 - 30.3 5.8 - 25.6

Sólidos en suspensión 51,5 171,3 76,5 19,5 8,7 306,7

(mg l-1

) 10 - 95 25 - 359 17 - 203 4 - 52 2 - 26 5 - 3493

Oxígeno disuelto 0,05 0,02 0,2 4,9 7,3 1,5

(mg l-1

) nd - 0.8 nd - 0.4 nd - 1.2 2 - 9.1 3.3 - 13.8 nd - 5.6

pH 6,5 6,5 6,3 6,9 7,6 6,3

5.1 - 7.8 4.4 - 7.7 4.9 - 7.8 5.2 - 8.1 5.7 - 9.1 3.8 - 7.4

Acidos húmicos 2,46 1,86 2,44 1,31 0,98 1,83

(Abs. 250 nm) 0.96 - 3.87 0.84 - 3.25 1.04 - 3.49 0.88 - 1.8 0.7 - 1.27 1.11 - 2.57

Conductividad 2049 3012 1837 1845 1327 3527

(µS cm-1

) 320 - 3410 558 - 5800 429 - 2790 470 - 3150 510 - 2170 697 - 7100

Cl-

356,2 383,1 376,9 281,1 361,6 621,3

(mg l-1

) 32.6 - 1058 49.1 - 718.7 31.5 - 1340 41.1 - 966.2 51.7 - 2595.2 76.7 - 3106.8

SO4=

211,4 232,9 250,2 197,5 135,1 727,5

(mg l-1

) 15.8 - 646.1 0.28 - 525.6 18.3 - 1030.3 29.1 - 560.2 35.7 - 386.8 39.6 - 4906.8

Na+

511,7 710,3 1114,5 464,7 392,0 983,7

(mg l-1

) 143.9 - 1285.8 175.7 - 2146.3 152 - 9854.5 197.1 - 1177.3 192.2 - 879.7 293.7 - 2021.8

K+

12,49 14,45 12,32 11,98 9,86 13,54

(mg l-1

) 3.71 - 26.96 2.14 - 26.57 4.87 - 21.86 4.58 - 33.76 5.13 - 15.49 8.01 - 28.45

Mg2+

12,18 21,43 11,48 10,29 8,61 20,25

(mg l-1

) 3.11 - 24.18 4.37 - 51.85 3.25 - 20.76 3.27 - 23.42 3.88 - 14.08 4.94 - 61.61

Ca2+

19,57 32,76 16,95 17,31 14,27 28,11

(mg l-1

) 6.44 - 36.19 10.46 - 60.32 7.12 - 28.68 7.92 - 35.68 8.14 - 27.19 6.67 - 57.07

N-NH4 0,228 0,188 0,150 0,096 0,032 1,220

(mg l-1

) nd - 1.201 0.024 - 0.709 0.026 - 0.555 nd - 0.864 nd - 0.075 0.023 - 7.168

N-NO3 0,341 0,355 0,423 0,053 0,074 0,093

(mg l-1

) 0.014 - 2.871 0.023 - 2.137 nd - 4.853 0.003 - 0.152 0.002 - 0.344 0.013 - 0.390

NT 2,294 2,074 2,621 1,903 1,682 2,975

(mg l-1

) 0.780 - 3.582 0.867 - 3.266 1.588 - 4.351 1.146 - 2.886 0.841 - 2.343 1.054 - 9.743

P-PO4 0,561 0,609 0,370 0,371 0,227 0,501

(mg l-1

) 0.163 - 1.084 0.095 - 1.792 nd - 0.840 0.077 - 1.705 0.024 - 0.493 nd - 2.208

FT 0,705 0,610 0,599 0,417 0,354 0,585

(mg l-1

) 0.280 - 1.187 0.241 - 1.000 0.251 - 1.009 0.012 - 1.044 0.138 - 0.660 0.095 - 1.846 Tabla 1. Valores medios, máximos y mínimos de las variables físico-

químicas registradas en el humedal.


23

Fig. 4. Valores medios y coeficiente de variación de las principales variables físico

químicas en los seis sitios de muestreo.


24

Analizando los valores de COD obtenidos 2006, es importante

destacar los altos valores que presenta este sistema, además de

observarse un claro patrón espacial (Fig. 5). El mayor valor de COD se

registró en el ROL1 (84,9 mg l-1) y el menor valor en la zona pelágica de la

laguna (22,3 mg l-1), en coincidencia con el patrón de sustancias húmicas

obtenido precedentemente.

Fig. 5. Valores medios de COD para cada uno de los sitios de muestreo.

Comunidades algales

Durante el período de estudio fueron identificados un total de 305

taxones algales entre especies y entidades infraespecíficas (Tabla 2). Un

gran número de las especies se asocian a hábitats bentónicos y

perifíticos, y solamente algunos taxones son organismos estrictamente del

plancton. Éstos predominaron con altas abundancias principalmente en la

laguna.

La Clase Bacillariophyceae contribuyó con el mayor número de

especies. Las Chlorophyceae, Cyanophyceae y Euglenophyceae también

se encontraron bien representadas, mientras que los grupos de las

Chrysophyceae Tribophyceae, Cryptophyceae y Dinophyceae fueron

menos diversos.


25

La mayor densidad algal fue registrada en el cuerpo de agua

temporario, con un valor máximo de 428.432 ind.ml-1, y la menor en el

ROL3 con valores menores a los 10.000 ind. ml-1 (Fig. 6). Se observó una

tendencia a la disminución en la abundancia desde el ROL1 al ROL3,

mientras que en la laguna la mayor densidad se registró en la zona litoral.

Las fluctuaciones de la densidad algal mostraron un patrón estacional, con

valores mínimos en el invierno y máximos a fines de la primavera y el

verano.

Aunque el rango de densidad algal no difirió de manera importante

entre los ROLs y la laguna, sí hubo una composición algal característica

para cada sitio (Fig. 7). Las cianobacterias, representadas por pequeñas

Chroococcales (Synechococcus spp. y Synechocystis spp.) y una especie,

aparentemente del grupo de las Oscillatoriales, que aún no fue

identificada, dominaron en los ROLs, junto con algunas diatomeas

pennadas bentónicas (Achnanthes hungarica, A. lanceolada, Amphora

veneta, Cocconeis placentula, Eunotia bilunaris, E. flexuosa, Nitzschia clausii,

N. sigma, Neidium iridis). La laguna presentó principalmente taxones

estrictamente planctónicos, representados por pequeñas clorococales

(Didimocystis bicellularis, Monoraphidium caribeum, M. circinale, M.

contortum) y algunas especies de Cryptomonas (C. curvata, C. erosa, C.

marssonii, C. ovata), las que constituyeron los componentes más

importantes de la comunidad algal y más del 65 % de la densidad

fitoplanctónica de la laguna. En este cuerpo agua las diatomeas fueron

cuantitativamente menos importantes y estuvieron representadas

principalmente por pequeñas diatomeas céntricas. Además, la

cianobacteria dominante en los ROLs no fue numéricamente importante en

la laguna.


26

Cyanobacteria (cont. Bacillariophyceae) Anabaena sphaerica Born. et Flah. Navicula halophila (Grun.) Cl. Aphanocapsa delicatissima W. et G.S. West 1 Navicula peregrina (Ehr.) Kütz. Aphanocapsa grevillei (Berkeley) Rabenh. Navicula pupula var. nyassensis (Müll.) L.-B. Aphanocapsa hyalina (Lingbye) Hansgirg 2 Navicula pupula var. pupula Kütz. Aphanothece smithii Komárkova-Legnerová et Cronby Neidium dubium (Ehr.) Cl. Aphanothece stagnina (Sprengel) A. Braun in Rabenh. Neidium iridis (Ehr.) Cl. 13 Chroococcus minutus (Kütz.) Nag. Nitzschia acicularis (Kütz.) Smith Chroococcus minimus (Keissler) Lemm. Nitzschia acicularoides Hust. Coelosphaerium kuetzingianum Näg. Nitzschia amphibia Grun. Coelosphaerium minutissimum Lemm. Nitzschia clausii Hantzsch Eucapsis starmachii Kom. et Hind. Nitzschia frustulum (Kütz.) Grun. Leptolyngbya fragilis (Menegh.) Gomont Nitzschia inconspicua Grun. Leptolyngbya frigida (Fritsch) Anag. et Kom. Nitzschia linearis (Agardh) W. Smith Merismopedia punctata Meyen Nitzschia palea (Kütz.) W. Smith Merismopedia tenuissima Lemm. 3 Nitzschia sigma (Kütz.) W. Smith Microcystis firma (Kütz.) Schimidle 4 Pinnularia acrosphaeria W. Smith Oscillatoria sancta (Kütz.) Gomont. Pinnularia gibba var. gibba Ehr. Oscillatoria subbrevis Schmidle Pinnularia gibba var. linearis Hust. Planktolyngbya subtilis (W. et G. S. West) Anag. et Kom. 5 Pinnularia interrupta W. Smith Pseudoanabaena catenata Lauterb. Pinnularia maior (Kütz.) Rabenh. Raphidiopsis spp. Rhopalodia gibba (Ehr.) Müll. 14 Romeria leopoliensis (Racib.) Koczw. 6 Stauroneis phoenicenteron (Nitzsch.) Ehr. Synechoccocus spp. 7 Synechocystis spp. 8 Chrysophyceae Woronichinia elorantae Kom. et Kom.-Legn. Chrysophyceae n.i. (flagelada) Oscillatoriales nov. sp. 9 Mallomonas spp. Synura uvella Ehr. Bacillariophyceae cf. Chroomonas caudata Geither Achnanthes cf. reversa Lange-Bertalot et Krammer Achnanthes biasolettiana Grun. Cryptophyceae Achnanthes exigua Grun. Cryptomonas curvata Ehr. Achnanthes hungarica Grun. in Cl. et Grun. 10 Cryptomonas erosa Ehr. 15 Achnanthes lanceolata (Bréb.) Grun. Cryptomonas marssonii Skuja 16 Achnanthes lemmermanii Hust. Cryptomonas ovata Ehr. 17 Amphiprora alata Kütz. Amphora lybica Ehr. Chlorophyceae Amphora veneta Kütz. Chlamydomonas spp. Anomoeneis sphaerophora (Ehr.) Pfitzer Chlorella saccarophila (Krüg.) Mig. Aulacoseira granulata var. angustissima (Müll.) Sim. Chlorella vulgaris Beij. 18 Aulacoseira granulata var. granulata (Ehr.) Sim. Closterium acutum var. variabile (Lemm.) Krieger Aulacoseira italica (Ehr.) Sim. Didimocystis bicellularis (Chod.) Kom. 19 Cocconeis placentula Ehr. Monoraphidium arcuatum (Korsch.) Hind. 20 Cyclotella meneghiniana Kütz. 11 Monoraphidium caribeum Hind. Cymbella mesiana Choln. Monoraphidium circinale (Nyg.) Nyg. 21 Cymbella silesiaca Bleisch in Rabh. Monoraphidium contortum (Thur. in Bréb.) Kom.-Legn. 22Diatoma mesodon (Ehr.) Kütz. Monoraphidium griffithii (Berk.) Kom.-Legn. 23 Eunotia bilunaris (Ehr.) Mills Monoraphidium minutum (Nag.) Kom.-Legn. 24 Eunotia flexuosa Bréb. et Kütz. Phacotus sp. Eunotia monodon Ehr. Tetrastrum triangulare (Chod.) Kom. Eunotia praerrupta Ehr. Fragilaria construens (Ehr.) Grun. Euglenophyceae Fragilaria ulna (Nitzsch) L.-B. Euglena acus Ehr. Gomphonema augur Ehr. Euglena variabilis Klebs Gomphonema clavatum Ehr. Lepocinclis salina Fritsch Gomphonema gracile Ehr. Phacus sp. nov. Gomphonema parvulum Kütz. 12 Trachelomonas volvocinopsis Swir. Navicula capitatoradiata Germain Navicula cryptocephala Kütz. Dinophyceae Navicula cuspidata Kütz. Peridinium sp.

Tabla .2 Lista de especies dominantes encontradas en la llanura de inundación. El número hace referencia a las especies utilizadas en el CCA.


27

Fig 6. Variaciones de la densidad algal y riqueza específica durante el periodo de estudio para los seis sitios de muestreo.

Fig. 7. Porcentajes de las distintas clases algales desde los meandros

abandonados (ROLs) hacia la laguna, y los distintos niveles de cobertura vegetal.


28

En el cuerpo de agua temporario la proporción de los distintos

grupos algales varió a lo largo del período de estudio. Estas fluctuaciones

estuvieron relacionadas principalmente con la cobertura vegetal, y por

ende con la intensidad de luz en la columna de agua y la concentración

del oxígeno disuelto. En términos generales, durante los períodos de bajo

contenido de oxígeno, las comunidades algales se parecieron a las de los

ROLs, mientras que la composición fue similar a la de la laguna cuando las

condiciones de oxígeno mejoraron (Fig. 8).

La riqueza de especies presentes conformó un gradiente espacial

creciente desde el ROL1 al área litoral de la laguna; la zona litoral exhibió

los mayores valores como resultado de la contribución de los taxones

tanto planctónicos como ticoplanctónicos.

Fig 8. Variación anual de la concentración de oxígeno

disuelto y porcentajes de las clases algales.


29

Análisis de correspondencia canónico

De las variables analizadas, solamente nueve fueron incluidas en el

análisis (oxígeno disuelto, N total, temperatura, P total, amonio, pH, K+,

sólidos en suspensión y Ca++). Los dos primeros ejes representaron el

56,2 % de la varianza (eje 1: 35,7 %; eje 2: 20,5 %). La prueba de

permutación irrestricta de Monte Carlo pone a prueba el primer

eigenvalor, indicando que los factores abióticos se correlacionaron

significativamente con el primer eje (p< 0.01).

En la figura 9 se observan los sitios de muestreo, las especies y las

variables ambientales que se correlacionaron con los dos primeros ejes

del análisis. Las especies ilustradas fueron seleccionadas teniendo en

cuenta su abundancia, la frecuencia de la ocurrencia a lo largo del

período de estudio, amplitud del nicho, y las adaptaciones a las variables

ambientales incluidas en el modelo. Las muestras de la laguna se

observan sobre el lado derecho de la figura, claramente separadas de las

de los ROLs, mientras que las muestras del ChT se observan en un lugar

intermedio entre ambos grupos.

El primer eje resultó definido principalmente por una combinación de

las siguientes variables: oxígeno disuelto, K+, N total, P total y pH

(coeficientes de correlación: 0,96; -0,80; -0,77; -0,73; 0,62

respectivamente). El segundo eje se correlacionó principalmente con

Ca++ y sólidos en suspensión (coeficientes de correlación: 0,78; 0,60

respectivamente).

Las pequeñas clorococales, algunas especies de Cryptomonas,

Cyclotella meneghiniana, Romeria leopoliensis y Merismopedia tenuissima

se ordenaron hacia el lado derecho de la figura. La mayoría de las

cianobacterias (Synechococcus sp., Synechocystis sp., Microcystis firma,

Planktolyngbya subtilis, oscilatorial n.i.) y algunas diatomeas (Achnanthes


30

hungarica, Neidium iridis y Rhopalodia gibba), se observan cerca de los

ROLs, hacia el lado izquierdo de la figura.

Fig 9. CCA basado en las densidades algales registradas en los 6 sitios de muestreo del área de estudio. Sólo se graficaron las especies numeradas de la tabla 1. Las variables ambientales se encuentran indicadas en las flechas.

Discusión

Los resultados obtenidos demuestran claramente las diferencias en

las características limnológicas y comunidades algales en la transecta

estudiada, desde los meandros abandonados hacia la laguna principal.

Estas diferencias se asociaron principalmente a la densa cobertura de

macrófitas en los ROLs. Estos resultados confirmaron informaciones

previas obtenidas en este humedal (Izaguirre et al., 2001b). La

abundancia de macrófitas flotantes genera una reducción severa en la

penetración de la luz en los ROLs, lo que va asociado a las condiciones de

anoxia. En este sentido, Zalocar de Domitrovic (1993) señala que la

presencia de macrófitas constituye un importante factor en la


31

estructuración de las comunidades fitoplanctónicas en los diferentes

sistemas del río Párana Medio. La importancia del sombreado producido

por las macrófitas, y la consiguiente reducción en la productividad del

fitoplancton, fue discutido profundamente por Scheffer (1998; 1999). En

particular, Pithart (1999) observó que algunos cuerpos de agua de la

llanura de inundación que presentan altos niveles de sombreado a causa

de la cobertura vegetal, poseen menores contenidos de oxígeno y una

flora algal tolerante a estas condiciones ambientales. De la misma manera,

Hamilton et al. (1997) reportaron severas reducciones en el contenido de

oxígeno en las llanuras de inundación con una abundante vegetación

emergente.

Por otro lado, los altos valores de P, N y K registrados en los ROLs

pueden ser atribuidos a la liberación de estos elementos por la

descomposición de las macrófitas. Así como fuera descrito por Junk

(1997), la zona de transición terrestre-acuática, donde existe un gran

crecimiento de plantas, es un área de gran acumulación de nutrientes.

Además, como fue descrito profundamente por Unrein (2001), las

macrófitas constituyen realmente una trampa de nutrientes. La profusa

vegetación acuática también explica la alta concentración de sustancias

húmicas en estos cuerpos de agua, que es una de las características

descriptas por Hamilton et al. (1995) para dichos sistemas.

Aunque la variación temporal del pH dentro de cada sitio de

muestreo sigue el mismo patrón, las diferencias de pH entre los ROLs, el

estanque temporario y la laguna son notorios. Aunque en la cuenca hay

pruebas de salinización y/o alcalinización (INTA, 1990) los ROLs y el

charco temporario presentaron bajos valores debido a sus características

distróficas.

A partir del análisis multivariado se evidencia que los ROLs se

separan de la laguna (zonas litorales y pelágica). Los ROLs presentan un

alto grado de independencia con respecto a la laguna, aún cuando se


32

encuentran la mayor parte del tiempo conectados indirectamente. El nivel

de agua de estos meandros abandonados se incrementa principalmente

por agua subterránea. Solamente cuando niveles de agua son muy altos,

toda el área se inunda completamente, pero incluso en este caso no hubo

un flujo verdadero desde la laguna hacia los ROLs, por lo que la

vegetación flotante permaneció todo el tiempo.

Por otro lado, la importancia del grado de conexión entre los cuerpos

de agua de la llanura de inundación sobre la dinámica de las comunidades

ha sido bien documentada. En varios trabajos, y en particular puede

mencionarse el de De Melo & Huszar (2000) para el Amazonas, se

describe cómo los lagos someros de una llanura de inundación pueden

diferir llamativamente en su metabolismo como consecuencia de la

ubicación en el terreno inundable. En la llanura de inundación del río de

Paraná, García de Emiliani (1997) describió distintas clases de lagos,

como los que se encuentran separados del canal de río y reciben el agua

de lagos adyacentes vía conexiones indirectas, mientras que otros

reciben el agua de origen fluvial durante la mayor parte del año vía

conexiones directas. Esta autora hizo hincapié en la importancia de la

posición de los lagos como uno de los factores que afectan la estructura y

la dinámica del fitoplancton, y puntualizó la gran dependencia a

mecanismos tales como el tiempo de retención del agua. Por otro lado, los

ROLs se encuentran profusamente cubiertos y rodeados por macrófitas, lo

que incrementa su estabilidad.

Las característica extremas de los ROLs determina una flora algal

muy especializada, con especies que se encuentran adaptadas a

condiciones cercanas a la anoxia y a la baja penetración de luz. Muchas

especies son mixotróficas o heterotróficas. Como ya fuera mencionado

(Izaguirre et al., 2001b), los ROLs se encuentran dominados por algunas

especies de cianobacterias que de acuerdo a la bibliografía tienen la

facultad de ser mixotróficas, e inclusive algunas de ellas probablemente


33

capaces de realizar fotosíntesis anoxigénica (Sorokin, 1999). Además,

algunas diatomeas, muy abundantes también en los ROLs, se mencionan

en la literatura como capaces de crecer en la oscuridad y tolerar

contenidos muy bajos de oxígeno (Van Dam et al., 1994; Tuchman, 1996).

La afinidad de estas especies a las condiciones extremas en los ROLs se

observa claramente por el hecho de que entre ambos grupos presentan

más del 90 % de la densidad de algal.

Con respecto a la laguna, algunas especies mixotróficas de acuerdo a

Jones (1994; 2000), como Cryptomonas spp. y algunos euglenoideos,

fueron abundantes y estuvieron bien representadas. Sin embargo, en la

laguna, la causa de su éxito es probablemente diferente. La mixotrofia

puede estar asociada a dos razones distintas: por un lado, a las bajas

intensidades de luz y a la consiguiente limitación de la fotosíntesis, y por

otro lado, a limitación por nutrientes. Mientras que la mixotrofia en los

ROLs está obviamente relacionada con las malas condiciones de luz,

probablemente una limitación de N podría explicar la selección de

especies de mixotróficas facultativas en la laguna. En este sentido, Unrein

(2001) demostró una limitación en N para esta laguna durante algunos

períodos de este estudio. El mismo autor, en trabajos previos, encontró

algas mixotróficas en un humedal de la llanura de inundación del Paraná

inferior, que se encontrarían adaptadas a crecer bajo concentraciones de

NID bajas (Unrein, 2001). Jansson et al. (1996) sugirieron que el

comportamiento de la mixotrofia es una ventaja competitiva en ausencia

de nutrientes inorgánicos disponibles.

En la laguna, además de las especies mixotróficas ya mencionadas,

se observó un fitoplancton compuesto por pequeñas algas verdes,

típicamente C-estrategas según Reynolds (1997), que tienen una alta tasa

de crecimiento, una elevada relación superficie:volumen, y una rápida

absorción de nutrientes. Otros estudios llevados a cabo en lagunas de la

llanura de inundación del Paraná, como también en lagos de otros


34

humedales sudamericanos, informan una flora algal similar, con especies

nanoplanctónicas de la clase Chlorophyceae, acompañadas por flagelados

de las clases Cryptophyceae, Euglenophyceae y Dinophyceae (Zalocar

de Domitrovic, 1990; García de Emiliani, 1993; 1997; Huszar y Reynolds,

1997; Train y Rodrigues, 1998; Unrein, 2001).

Otra diferencia importante entre los cuerpos de agua es que los ROLs

se encuentran dominados por algas metafíticas, mientras que en la laguna

los taxones más abundantes son estrictamente planctónicos. La riqueza de

especies resultó mayor en la zona litoral de la laguna, debido a la

contribución de especies planctónicas y del ticoplancton.

Vyverman (1996) señaló que el desarrollo y el éxito de las

comunidades en las llanuras de inundación se encuentran probablemente

regulados por una serie de factores ambientales, incluyendo las

propiedades ópticas del agua, la carga de sedimento, las concentraciones

de nutrientes, hidrología, la morfología y el régimen de estratificación,

junto con las interacciones biológicas. Si bien concuerdo con este punto

de vista, hay que adicionar la importancia de la cobertura de macrófitas en

la determinación de tales factores. De este modo, en humedales donde los

cuerpos de agua presentan diferencias importantes en la vegetación

flotante, se debe considerar a esta variable como uno de los factores

principales en la regulación de la composición y dinámica de las

comunidades algales. Por lo tanto, la persistencia de una densa cobertura

vegetal condiciona la existencia de una flora algal adaptada a estas

condiciones ambientales extremas.

EFECTO EN LA DEFICIENCIA DE LUZ POR

LAS MACRÓFITAS FLOTANTES SOBRE LA

COMUNIDAD PLANCTÓNICA MICROBIANA

Efecto en la deficiencia de luz por las macrófitas flotantes sobre la comunidad planctónica microbiana

35

Objetivos

Teniendo en cuenta que la cobertura de macrófitas se reveló como

uno de los factores más importantes en la regulación de la estructura de

las comunidades algales en el humedal en la primera etapa de los

estudios, el objetivo principal en esta etapa fue caracterizar la estructura

de los componentes planctónicos microbianos en la laguna principal del

humedal y analizar influencia de la atenuación de luz en la columna de

agua debida a las plantas flotantes sobre la comunidad microbiana.

A fin de estudiar las interacciones tróficas en la comunidad

planctónica microbiana se realizaron una serie de experimentos

controlados (in situ) en la “Laguna Grande” utilizando microcosmos.

Hipótesis

• La disminución lumínica causada por la cobertura vegetal

promueve un reemplazo algal de especies autotróficas obligadas por

especies mixotróficas, ya que éstos complementan sus requisitos

nutritivos a través de la fagotrofia.

• La presencia de potenciales predadores (nanoflagelados

heterotróficos, ciliados y algas mixotróficas) en los microcosmos,

reducirá la abundancia del picoplancton, a diferencia de que ocurrirá

en los microcosmos que sólo poseen a la fracción picoplanctónica.

• La disminución del picoplancton por predación es más

importante bajo condiciones de limitación de luz, debido al

reemplazo de algas estrictamente autotróficas por especies

fagotróficas.


36

• Las diferentes condiciones de atenuación de luz tienen un

efecto diferencial sobre las comunidades microbianas planctónicas.


37


Diseño Experimental

Experimento I

El primer experimento fue realizado en 12 microcosmos (frascos

transparentes de PVC de 2,5 L), que fueron colocados in situ,

aproximadamente a unos 100 m de la orilla de "Laguna Grande". Se

analizó la evolución temporal del experimento diariamente durante cuatro

días, del 19 al 22 de noviembre de 2003.

Para analizar la influencia del sombreado causado por la cobertura

de macrófitas sobre la comunidad del plancton microbiano, se realizaron

dos series de tratamientos: i) Microcosmos oscuros (MO): seis frascos

cubiertos con una malla de nylon gruesa a fin de simular una atenuación

similar a la causada por las macrófitas flotantes (98 y 99.9 % de atenuación

para la malla de nylon y la cobertura vegetal natural respectivamente). ii)

Microcosmos claros (MC): seis frascos sin cobertura de mallas de nylon.

El agua que se utilizó para llenar los microcosmos fue obtenida de la

laguna. Ésta se filtró a través de una red de 55 μm de poro con el objeto

de remover el zooplancton (cladóceros, copépodos y rotíferos). En la

tabla 3 se detallan todos los tratamientos realizados en este experimento,

junto con los dispositivos utilizados (Fig. 10).


38

Microcosmos oscuros con

todas las fracciones (micro,

nano y picoplancton) (MO, todo)

Réplicas

1, 2, 3

Microcosmos claros con

todas las fracciones (micro,

nano y picoplancton) (MC, todo)

Réplicas

1, 2, 3

Agua de la laguna filtrada a través

de una red de plancton de 55 μm de poro

para eliminar al zooplancton.

Microcosmos oscuros con

sólo picoplancton (MO, pico)

Réplicas

1, 2, 3

Microcosmos claros con

sólo picoplancton (MC, pico)

Réplicas

1, 2, 3

Agua de la laguna filtrada

secuencialmente a través de redes de

plancton de 55 y 20 μm de poro y

finalmente por filtros de policarbonato de

3 μm de poro (Poretics, Osmonics Inc. de

45 mm de diametro)

Tabla 3. Tratamientos correspondientes al primer experimento de luz (19—22 de noviembre, 2003).

Fig. 10. Esquema de los microcosmos y sus respectivos tratamientos

correspondientes al primer experimento con luz (19—22 de noviembre, 2003).


39

Experimento II

Se llevó a cabo un segundo experimento entre los días 11 al 14 de

octubre del 2005, usando los mismos frascos y dispositivos de flotación

que en el experimento anterior. Se compararon tres tratamientos para

analizar el efecto de dos condiciones de luz diferentes producidas por la

cobertura de macrófitas sobre los componentes del plancton microbiano.

i) Frascos sin malla de nylon (malla 0 ny). Incidencia de luz máxima.

ii) Frascos con una malla de nylon (malla 1 ny). Una atenuación de luz

ligera de aproximadamente 81 %, equivalente a una condición natural

cuando la laguna se encuentra parcialmente cubierta de plantas flotantes.

iii) Frascos con 2 mallas de nylon (malla 2 ny). Una atenuación de

aproximadamente 98 %, equivalente a una condición natural en la laguna

cuando la cobertura vegetal es muy profusa.

En este experimento, al igual que en el anterior, los frascos fueron

llenados con agua filtrada a través de una red 55 μm de poro con el fin de

eliminar el zooplancton. También en este caso la evolución de los

componentes planctónicos se analizó diariamente durante cuatro días.

Cuantificación de las fracciones del plancton

En ambos experimentos la abundancia de todas las fracciones del

plancton fue analizada diariamente tomando dos muestras (30 ml) de

cada uno de los microcosmos. Una de las muestras fue utilizada para la

cuantificación del micro-fitoplancton, nano-fitoplancton y ciliados, la que

se fijó con lugol acidificado al 1 %, y los recuentos fueron llevados a cabo


40

por el método de Utermöhl (1958). Se utilizaron cámaras de

sedimentación de 5 y 10 ml (dependiendo de la abundancia del plancton)

dejándolas sedimentar por 24 h, y el error de los recuentos fue calculado

de acuerdo a Venrick (1978), aceptando un error máximo del 15 %. La

separación de las diferentes fracciones del plancton analizadas se realizó

en base al GALD (máxima dimensión lineal axial) (Reynolds, 1986). El

fitoplancton fue separado en tres fracciones: algas picoplanctónicas (< 3

μm), nano-fitoplancton (3-20 μm), y micro-fitoplancton (> 20 μm). La

segunda muestra se fijó con glutaraldehido filtrado frío al 2 %, para la

cuantificación del picoplancton y de los nanoflagelados heterotróficos

(NFH). Una vez fijada se dividió en dos sub-muestras, las que fueron

filtradas a través de filtros de policarbonato negro de 0,2 y 0,6 μm de poro

(Isopore GTPB y DTTP, Millipore), para el picoplancton y los NFH

respectivamente. El volumen filtrado de las sub-muestras para el

picoplancton fue de 2 ml y de 5 ml para NFH. El material se tiñó con DAPI

(Porter y Feig, 1980). Los filtros se montaron en portaobjetos con aceite de

inmersión para fluorescencia (F de Immersol 518). La cuantificación del

picoplancton autotrófico eucariota y procariota se realizó a través del

microscopio de epifluorescencia por medio de la excitación con luz azul y

verde de los pigmentos fotosintéticos (Callieri y Pinolini, 1995). Cabe

aclarar que La fracción del picoplancton fue analizada solamente en el

primer experimento. El picoplancton heterotrófico (HPP) y los NFH fueron

contados bajo la excitación de luz UV. El microscopio utilizado fue un Zeiss

Axioplan equipado con la lámpara HBO de 50W, un objetivo plan-

Apochromat de 100 X y un set de filtros: luz azul (BP 450-490 nm, FT 510

nm, LP 520 nm), luz verde (BP 546 nm, FT 580 nm, LP 590 nm), y UV (BP

365 nm, FT 395 nm, LP 397).


41

Datos físicos y químicos

Desde el principio de cada experimento se midieron las siguientes

variables físicas y químicas: oxígeno disuelto, temperatura, pH y

conductividad con sensores de campo Hanna HI 9143, HI9025 y HI9033

(Hanna instruments, USA). La incidencia de luz bajo la cobertura vegetal

se midió con un sensor Li - Cor PAR esférico sumergible (Li - 250). Se

recolectaron también muestras para el análisis de nutrientes en la laguna.

Fósforo reactivo soluble (SRP), nitratos (N-NO3) y amonio (N-NH4), los que

fueron medidos con espectrofotómetro Hach DR/2010, utilizando los

reactivos HACH correspondientes para cada nutriente.

Todas las variables mencionadas fueron medidas diariamente en

todos los frascos desde el inicio hasta el fin de los experimentos.


Para analizar las diferencias estadísticas entre tratamientos (bajo

distintas condiciones de luz) a lo largo del tiempo, se utilizó un ANOVA de

medidas repetidas (MR) para cada uno de los componentes de la

comunidad microbiana, donde los tratamientos constituyeron el primer

factor y el tiempo como medida repetida. Para probar algunas

significancias entre tratamientos se realizaron comparaciones a posteriori

mediante la prueba Student Newman-Keuls (SNK) (Underwood, 1997).

En el caso de la fracción del picoplancton (Experimento I), el ANOVA

se realizó para los cuatro tratamientos (MC-todo, MC-pico, MO-todo, MO-

pico). Es importante señalar que la abundancia del picoplancton en el t0

fue más baja en los frascos que contenían solamente picoplancton que en

los frascos experimentales con todas las fracciones. Este hecho se debió a

la pérdida provocada por la filtración necesaria para poder conservar

solamente al picoplancton en los controles. Aunque los filtros utilizados


42

fueron de un tamaño de 3 μm de poro, la gran biomasa algal (propia de la

condición eutrófica de la laguna) hizo de filtro biológico por

superposición, por lo cual los filtros fueron rápidamente cubiertos,

impidiendo así el libre pasaje del picoplancton. Debido a que en este

caso, el punto de partida no fue el mismo en todos los frascos

experimentales, sólo en este caso los análisis estadísticos fueron llevados

a cabo usando la siguiente proporción de densidades: (Dtn - Dt0) / Dt0

(donde Dtn es la densidad en cada tiempo) con el fin de independizarse de

la abundancia a t0.

Se realizaron correlaciones de a pares entre las variables bióticas y

abióticas con el coeficiente de correlación no paramétrico de Sperman

(Conover, 1980).

Resultados

Propiedades físicas y químicas

La tabla 4 muestra los valores promedios de las variables físicas y

químicas analizadas para la fecha inicial y final en ambos experimentos (t0

y t3).

Al comienzo del experimento I la luz incidente sobre la superficie fue

de 1990 μmol foton m-2 sec-1; el valor sub-superficial en laguna sin

macrófitas flotantes fue de aproximadamente 822 μmol foton m-2 sec-1.

Debajo de la malla de nylon la luz incidente fue aproximadamente de 60

μmol foton m-2 sec-1, similar a la sombra producida por la cobertura

vegetal de la laguna (25 μmol foton m-2 sec-1). Al principio del experimento

II la luz incidente fue de 2348 μmol foton m-2 sec-1 y bajo las macrófitas

aproximadamente de 46.97 μmol foton m-2 sec-1. Como se indicó en la

sección de métodos, la reducción de la luz dentro de los microcosmos en


43

el segundo experimento fue de aproximadamente el 81 % con 1 malla de

nylon, y del 98 % con las 2 mallas de nylon. La temperatura del agua en los

microcosmos siguió las variaciones ambientales de este parámetro, y no

se registraron diferencias significativas (α 0,05) entre los tratamientos, en

ambos experimentos.

Experimento I Experimento II

MC-

todo

MC-

pico

MO-

todo

MO-

pico

Malla

0 ny

Malla

1 ny

Malla

2 ny

T0 24

(0,0)

24

(0,0)

22

(0,0)

22

(0,0)

25

(0,06)

26

(0,1)

26

(0,21) Temperatura

del agua

(°C) T3 23

(0,1)

23

(0,1)

24

(0,2)

24

(0,5)

22

(0,01)

22

(0,15)

21

(0,12)

T0 8,3

(0,2)

7,7

(0,1)

7,8

(0,2)

7,3

(0,0)

7,6

(0,18)

8,1

(0,11)

7,7

(0,24) Oxígeno

disuelto

(mg l-1) T3 11,7

(0,2)

7,9

(0,8)

5,3

(0,3)

4,3

(0,3)

10,2

(0,27)

10,6

(0,24)

9,4

(0,27)

T0 8,4

(0,02)

8,3

(0,02)

8,3

(0,03)

8,3

(0,05)

8,2

(0,01)

8,3

(0,01)

8,3

(0,01) pH

T3 9,1

(0,00)

8,8

(0,08)

8,7

(0,04)

8,5

(0,05)

9,0

(0,04)

9,0

(0,02)

8,8

(0,01)

T0 1289

(1)

1286

(5)

1297

(7)

1289

(2)

2157

(50)

2150

(10)

2127

(31) Conductividad

(μS cm-1) T3

1517

(109)

1524

(34)

1595

(16)

1633

(60)

2303

(50)

2247

(47)

2170

(10)

T0 0,47

(0,03)

0,48

(0,01)

0,48

(0,01)

0,50

(0,01)

1,10

(0,00)

1,10

(0,17)

1,07

(0,12) P-PO4

(mg l-1) T3

0,30

(0,03)

0,48

(0,05)

0,41

(0,01)

0,51

(0,04)

1,23

(0,15)

1,13

(0,06)

1,37

(0,12)

T0 0,09

(0,03)

0,24

(0,00)

0,12

(0,10)

0,29

(0,14)

0,38

(0,05)

0,30

(0,04)

0,32

(0,06) N-NH4

(mg l-1 ) T3 ND

0,5

(0,05) ND

0,11

(0,13)

0,18

(0,14)

0,24

(0,00)

0,26

(0,02)

T0 ND ND ND ND ND ND ND N-NO3

(mg l-1) T3 0,04

(0,01)

0,04

(0,01)

0,04

(0,01)

0,04

(0,01) ND ND ND

Tabla 4. Valores medios de las variables físico-quimicas medidas para cada

experimento, junto con sus correspondientes desvíos estándares entre paréntesis. ND: no detectable


44

El oxígeno disuelto reflejó patrones distintos dependiendo del

tratamiento, en ambos experimentos. Las diferencias entre los

tratamientos fueron significativas (p < 0.001), de acuerdo al ANOVA de

medidas repetidas (MR). Aunque las concentraciones de oxígeno a t0 en

los frascos fueron similares, el mismo fue variando con el transcurso del

tiempo. Para el experimento I se registraron los mayores valores en los

frascos sin cobertura, y entre éstos, fueron mayores en los que contenían

a todos los componentes de la comunidad microbiana (MC-todo), debido

al aporte fotosintético de las distintas fracciones autotróficas. Se

registraron concentraciones intermedias en los microcosmos claros que

sólo incluían a la fracción picoplanctónica, y las menores cifras fueron

medidas en los frascos cubiertos (MO), donde se encontró una tendencia

de disminución durante el experimento. En el segundo experimento el

oxígeno disuelto siguió el mismo patrón, con los menores valores también

en los frascos con menos luz (malla 2 ny) y las mayores concentraciones

en los microcosmos sin malla y con 1 malla de nylon.

Los valores de pH siguieron una tendencia creciente en todos los

microcosmos en ambos experimentos, y las diferencias entre los

tratamientos fueron significativas (p < 0,001). En el primer experimento los

mayores valores se registraron en los frascos con luz y con todas las

fracciones (MC-todo). En el segundo, los mayores valores de pH se

observaron en los tratamientos con 0 y 1 malla ny.

No se encontraron diferencias significativas para la conductividad en

ambos experimentos.

En el experimento I las concentraciones de fósforo reactivo soluble

(P-PO4) disminuyeron en los microcosmos que incluían todos los

componentes de la comunidad microbiana, aunque la disminución fue más

pronunciada en los microcosmos con luz. En el segundo experimento no

se observaron patrones temporales claros. Incluso cuando el fósforo

disminuyó en algunos microcosmos durante el experimento, las


45

concentraciones fueron siempre relativamente altas y puede ser

consideradas como no limitantes para el fitoplancton en todos los casos.

El amonio (N-NH4) se redujo con el paso del tiempo en los

microcosmos de ambos experimentos; los frascos con sólo picoplancton

registraron los mayores valores, incluso con respecto a los que incluían a

toda la comunidad microbiana. Durante el segundo experimento las

concentraciones de amonio fueron claramente mayores que en el

primero. En este caso los valores más bajos registrados se observaron en

los frascos sin malla de nylon. En el caso del primer experimento el

ANOVA de MR mostró diferencias significativas (p = 0,001) en la

concentración de amonio tanto en el tiempo como en los tratamientos. En

el caso del segundo experimento las diferencias significativas se

observaron sólo a lo largo del tiempo (p = 0,002).

Las concentraciones de nitrato (N-NO3) fueron bajas en ambos

experimentos, lo cual es frecuente en este humedal, donde la forma

predominante del nitrato es el amonio, debido a las condiciones altas de

redox.

Comunidad autotrófica > 3 μm (nano-fitoplancton y micro- fitoplancton)

La tabla 5 resume las principales especies fitoplanctónicas

observadas en los recuentos algales por Utermöhl. Tal como se aclaró en

la metodología, ésto fueron separados en categorías de acuerdo al

tamaño.


46

Procariotas 3 — 20 μm

Aphanocapsa delicatissima

Aphanocapsa elachista

Merismopedia punctata

Merismopedia tenuissima

Romeria leopoliensis

Woronichinia elorantae

Procariotas >20 μm

Anabaenopsis elenkini

Cf. Arthrospira

Planktothrix aghardii

Planktolyngbya limnetica

Raphidiopsis mediterranea

Mixotróficos >10 μm

Cryptomonas erosa

Cryptomonas marssonii

Cryptomonas ovata

Euglena variabilis

Peridinium sp.

Eucariotas 3 — 20 μm

Achnanthes exigua var. exigua

Chlamydomonas spp.

Chlorella vulgaris

Crucigenia quadrata

Didimocystis bicellularis

Diplochloris lunata

Monoraphidium circinale

Monoraphidium contortum

Monoraphidium minutum

Oocystis lacustris

Scenedesmus intermedius

Scenedesmus alternans

Scenedesmus ecornis

Sphaerocystis schroeterii

Tetrastrum spp.

Eucariotas >20 μm

Actinastrum hantzchii

Aulacoseira granulata var. granulata

Aulacoseira italica

Chlamydomonas spp.

Closterium aciculare

Cyclotella meneghiniana

Dictyosphaerium pulchellum var. pulchellum

Monoraphidium griffithii

Monoraphidium komarkovae

Nitzschia acicularis

Planktonema lauterbornii

Scenedesmus acuminatus

Scenedesmus quadricauda

Scenedesmus bicaudatus

Scenedesmus spinosus

Schroederia setigera

Table 5. Lista de los principales taxones fitoplanctónicos en los experimentos con microcosmos.

En la Fig. 11 se observa la variación de las algas estrictamente

autotróficas (nano-fitoplancton y micro-fitoplancton) para ambos

experimentos. La densidad media de la fracción nano-fitoplanctonica (3 -

20 μm) varió entre 9.127 y 13.317 ind. ml-1 para el primer experimento, y

entre 17.227 y 38.989 ind. ml-1 para el segundo (Fig. 11. a, b).


47

Para el experimento I el ANOVA de MR reveló que no hubo

diferencias significativas en la densidad algal a lo largo del tiempo, como

tampoco entre tratamientos (microcosmos oscuros y claros), aunque los

valores medios de densidad fueron ligeramente más altos en los frascos

claros. Estos resultados fueron más evidentes en el segundo experimento,

donde la variación de la densidad del nano-fitoplancton siguió claramente

un gradiente de luz; en este caso la densidad algal de esta fracción

aumentó en los frascos sin malla de nylon, y disminuyó en aquellos con 2

mallas de nylon, mientras que se registraron valores intermedios en los

frascos con 1 malla de nylon. Estas diferencias fueron significativas de

acuerdo con el ANOVA de MR (p = 0.017). La fracción nanoplanctónica

estuvo dominada por clorococales como Monoraphidium contortum, M.

circinale, Chlamydomonas spp., Oocystis lacustris y algunas especies de

Scenedesmus y Chlorella. Pequeñas cianobacterias, como Aphanocapsa

Fig. 11. Variación de la abundancia del fitoplancton autotrófico correspondiente a las fracciones nano-y microplanctónica. Experimento I a: (3-20 μm); c: (> 20 μm) - Experimento II b: (3-20 μm); d: (> 20 μm). Las barras representan los desvíos estándares.


48

delicatissima y Merismopedia tenuissima, fueron algunas de las especies

que se encontraron en menor medida. En ambos experimentos se

observó un incremento de las eucariotas en los microcosmos que se

expusieron a la luz. Con respecto a las cianobacterias de esta fracción de

tamaño, se observaron patrones temporales distintos en las dos

experiencias.

La fracción micro-fitoplanctónica (> 20 μm) estuvo completamente

dominada por cianobacterias durante el primer experimento, con

Planktolyngbya limnetica, Raphidiopsis mediterranea y Planktothrix aghardii

como la especie dominante, con una densidad media de 79.331 a 215.337

ind. ml-1. Esta fracción de tamaño fue decreciendo durante el experimento

en ambos tratamientos (microcosmos claros y oscuros) (Fig. 11. c). Este

hecho se ve reflejado en el ANOVA de MR al observarse diferencias

significativas en el tiempo (p = 0,001). Desde el t2 al t3 la abundancia de

esta fracción fue menor en los frascos expuestos a la luz, aunque las

diferencias entre ambos tratamientos no fueron estadísticamente

significativas. Durante el segundo experimento la fracción micro-

fitoplanctónica no se encontró dominada por las cianobacterias como

durante el primero. Por el contrario, la comunidad se encontraba co-

dominada por Planktonema lauterbornii y Planktolyngya limnetica,

acompañadas por algunas diatomeas grandes, pero con menores valores

de densidad 7.632 y 14.736 ind. ml-1 (Fig. 11. d). Así como en el primer

experimento, tampoco se encontraron diferencias significativas entre los

tratamientos y en el tiempo.

Al igual que la fracción de menor tamaño, las eucariotas > 20 μm

también presentaron las mayores densidades en los frascos expuestos a la

luz, pero con patrones temporales distintos en ambos experimentos. Para

el primero, la densidad aumentó gradualmente de t0 a t3, mientras que

para el segundo se observó un gran aumento de t0 a t1, y luego una

disminución en sus abundancias dentro de los microcosmos. A pesar de


49

estas diferencias, en ambos experimentos las abundancias de los

eucariotas > 20 μm se mantuvo por debajo en los tratamientos con

deficiencia de luz (MO-todo y MO—pico).

Con respecto a las cianobacterias > 20 μm, se registraron las

menores densidades en los frascos sin cobertura, y las mayores en los

frascos oscuros, pero también en este caso los patrones temporales

fueron diferentes en ambos experimentos.

Se encontró una correlación inversa entre la abundancia algal > 20

μm y la concentración de nitratos en el experimento I (r = -0,59; p < 0,05).

En segundo experimento la densidad de esta fracción se correlacionó

inversamente con el amonio (r = -0,62; p < 0,05).

Algas Mixotróficas

Sólo se tomaron en cuenta especies fagotróficas para este estudio.

Las algas mixotróficas dominantes fueron Cryptomonas marssonii, C. ovata

y C. erosa, que constituyeron aproximadamente 92 % del total de especies

fagotróficas encontradas en el primer experimento y un 80 % para el

segundo. La Fig. 12. (a, b) muestra la evolución de las algas mixotróficas

en los microcosmos, la cual varió desde 569 (t0) a 3.654 (t3) ind. ml-1 para

el experimento I, y de 1225 a 2253 ind. ml-1 para el experimento II.

Durante el primer experimento las algas mixotróficas exhibieron un

marcado aumento en su abundancia en los frascos en oscuridad. Este

hecho nos sugiere que estas algas podrían tener una alimentación

heterotrófica, lo que fue corroborado por el experimento de bacterivoría

que se explica más adelante. El ANOVA de MR reveló diferencias

significativas con respecto al tiempo (p = 0,001), y entre tratamientos (p =

0,001). La interacción entre los tratamientos y el tiempo también fue

significativa (p = 0,003). Los contrastes mostraron que las diferencias

entre los tratamientos ocurrieron a partir de t2 (48 h).


50

Fig. 12. Variación temporal de la abundancia de los potenciales predadores de la fracción picoplanctónica. Experimento I a: algas mixotróficas; c: flagelados heterotróficos (NFH); e: ciliados - Experimento II b: algas mixotróficas; d: NFH; f: ciliados. Las barras representan los desvíos estándares.

Al principio del segundo experimento la abundancia de las algas

mixotróficas en la laguna fue mas alta que en el primer experimento. Las

densidades fueron de aproximadamente 1.700 ind. ml-1 en el la laguna, y

de entre 1.500 y 1.840 ind. ml-1 en los microcosmos al tiempo inicial. En

este caso el aumento de estas algas a lo largo del experimento no fue tan

perceptible como lo fue en el primer experimento. Por lo tanto, no se

observaron diferencias significativas con respecto al tiempo de acuerdo


51

ANOVA de MR. Sin embargo, sí se encontraron diferencias significativas

entre los tratamientos (p = 0,005), registrándose valores de densidad

ligeramente más altos en los frascos con 1 malla de nylon.

Para analizar el reemplazo de especies autotróficas obligadas por

especies mixotróficas y heterotróficas en los microcosmos oscuros, se

calculó la proporción autotróficos/heterotróficos para la fracción

nanoplanctónica (Fig. 13. a, b). En la figura se observa que la proporción

aumenta en los frascos con luz, lo que resulta más evidente cuando se

observa la proporción en el segundo experimento.

Fig. 13. Variación de la proporción organismos autotróficos/organismo mixotróficos +heterotróficos de la fracción nanoplanctónica en ambos experimentos. a: Experimento I; b: Experimento II. Las barras representan los desvíos estándares.

Nanoflagelados heterotróficos

Los nanoflagelados heterotróficos (NFH) variaron entre 1.445 y 8.105

ind. ml-1 durante el primer experimento, y entre 986 y 3.254 ind. ml-1

durante el segundo (Fig. 12. c, d). Las abundancias aumentaron a lo largo

del tiempo para ambos experimentos, y en todos los tratamientos. Se

observaron diferencias significativas en el ANOVA de MR con respecto al

tiempo (p = 0,0001) para ambos experimentos. Comparando los

tratamientos con luz, las diferencias no fueron significativas para el


52

experimento I, mientras que para el experimento II el ANOVA de MR

arrojó diferencias significativas entre los tres tratamientos (p = 0,007). Las

mayores densidades de NFH se observaron en los frascos con 2 mallas de

nylon.

Ciliados

En la Fig. 12. (e, f) se observan las abundancias de los ciliados a lo

largo del tiempo para ambos experimentos. Los valores de densidad en el

experimento I variaron de 80 a 1.565 ind. mL-1 y de 23 a 1.379 ind. mL-1

para el experimento II. La comunidad estuvo compuesta principalmente

por especies del orden Oligotrichida. En ambos experimentos el ANOVA

de MR mostró diferencias significativas en el tiempo (p = 0,003; p < 0,001

respectivamente), con patrones similares. También coincidió el aumento

de las abundancias de los ciliados a lo largo de los experimentos en los

frascos más luminosos. En particular, en el segundo experimento, la

variación en la abundancia de los ciliados siguió un gradiente de luz: se

observó la mayor densidad dentro de los frascos sin malla de nylon,

valores intermedios con 1 malla de nylon y las menores densidades en los

frascos con 2 mallas de nylon.

No se encontraron diferencias significativas entre los tratamientos

para el primer experimento, pero la interacción de los tratamientos con el

tiempo sí lo fue (p = 0,021). Analizando los contrastes, se observa que

ambos tratamientos difirieron en el t3 (p = 0,027), registrándose una mayor

abundancia de ciliados en los microcosmos expuestos a la luz. Para el

segundo experimento se observaron diferencias significativas entre los

tratamientos (p = 0,004).

En ambos experimentos la observación de los ciliados bajo el

microscopio (a un aumento de 1000 X) demostró que algunos organismos

contenían dentro algas autotróficas tipo Chlorella sp., lo que podría indicar


53

la existencia de especies mixotróficas entre los ciliados presentes en los

experimentos. Sin embargo, con este estudio no podemos decir si los

ciliados habían ingerido a las algas, si las mantenían dentro como

simbiontes, o si sólo conservaban sus cloroplastos.

Picoplancton autotrófico y heterotrófico

La Fig. 14 (a, d) ilustra la variación de la abundancia de las diferentes

categorías del picoplancton analizadas (bacterias heterotróficas,

cianobacterias y picoplancton eucariota) para el primer experimento.

Como ya fue detallado en la sección de la metodología, la abundancia del

picoplancton fue analizada con el propósito de relacionarla con la

abundancia de sus potenciales predadores (NFH, algas mixotróficas y

ciliados).

La abundancia de bacterias heterotróficas en los microcosmos que

incluían a toda la comunidad microbiana varió entre 6.523 y 39.436 bact.

ml-1. El ANOVA de MR reveló que no hubo diferencias significativas entre

los tratamientos. Por otro lado, sí se encontraron diferencias significativas

en el tiempo (p = 0,001), y también en la interacción tiempo-tratamiento (p

= 0,001). Los contrastes revelaron que en los microcosmos oscuros con

toda la comunidad microbiana (MO-todo), las bacterias heterotróficas

disminuyeron significativamente desde t0 a t1, y luego su abundancia se

mantuvo hasta el final del experimento.

Las abundancias de las bacterias heterotróficas en los frascos que

contenían sólo la comunidad picoplanctónica varió entre 6.823 y 36.062

bact. ml-1. En este caso el ANOVA de MR mostró diferencias significativas

en el tiempo (p = 0, 035), entre tratamientos (p = 0,005), así como también

en la interacción tiempo-tratamientos (p = 0,004). Las diferencias entre los

tratamientos fueron observadas en t1.


54

El análisis de correlación de Spearman reveló una correlación

inversa significativa entre las bacterias y sus tres potenciales predadores:

flagelados heterotróficos (r = - 0,41; p < 0,05), ciliados (r = - 0.43; p <

0.05) y algas mixotróficas (r = - 0.64; p = 0.0008). Se encontró también una

correlación directa entre las bacterias y los fosfatos (r = 0,54; p = 0,005).

El picoplancton autotrófico se encontró dominado por las pico-

cianobacterias (Pcy) como Synechococcus y Synechocystis, cuyas

densidades variaron de 10.035 a 95.079 cél. ml-1 en los microcosmos que

incluían todas fracciones, y de 1.003 a 23.281 cél. ml-1 en los frascos que

contenían sólo picoplancton.

El ANOVA de MR detectó diferencias significativas en el tiempo con

respecto a la densidad de Pcy en los frascos con toda la comunidad (p =

0,001). Se observó una disminución en la abundancia de Pcy en los frascos

que contenían a todos los componentes microbianos desde t0 a t1 (p =

0,001), el cual se encuentra asociado probablemente a la presión de

pastoreo sobre esta fracción.


55

Fig. 14. Variación de la fracción del picoplancton autotrófico y heterotrófico

durante el experimento. a: bacterias heterotróficas; b: cianobacterias picoplanctónicas (Pcy); c: picoplancton eucariota; d: todas las fracciones del picoplancton. Las barras representan los desvíos estándares.


56

Al analizar los frascos que contenían solamente al picoplancton, se

observaron diferencias significativas en el tiempo (p = 0,001); con los

contrastes se evidenciaron diferencias significativas en la densidad del

Pcy solamente a t2 con respecto a la densidad inicial (t0), y dado que el

patrónn fue más bien constante a lo largo del tiempo, puede inferirse que

no hubo ni grandes perdidas ni multiplicación en esta fracción durante el

experimento (Fig. 14. b).

El análisis de correlación de Spearman mostró que las Pcy se

encontraron inversamente correlacionadas con los flagelados

heterotróficos (r = - 0.69; p = 0.0002), y con la algas mixotróficas (r = -

0.66; p = 0.0004).

Las picoeucariotas fueron relativamente más escasas en la

comunidad microbiana, con una densidad que varió de 2.007 a 10.135 cél.

ml-1 en los frascos con todas las fracciones, y de 100 a 3.312 cél. ml-1 en los

que contenían solamente al picoplancton. Esta fracción estaba compuesta

esencialmente por pequeñas células semejantes a “Chlorella”. El ANOVA

de MR para los picoeucariotas reveló diferencias significativas entre los

tratamientos (p = 0,029), pero no fue así en el tiempo. Respecto a los

patrones de la Fig. 14. (c), está claro que la abundancia de picoeucariotas

fue mayor en los microcosmos expuestos a la luz. La concentración de

oxígeno disuelto se encontró correlacionada directamente con la

abundancia de picoeucariotas (r = 0.78; p = 0.00001).

Finalmente se analizó la abundancia de toda la fracción

picoplanctónica (Fig. 14. d). La densidad varió entre 30.857 y 132.835 cél.

ml-1 en los frascos con toda la comunidad, y de 13.941 a 44.454 cél. ml-1 en

los frascos sólo con picoplancton. Como se mencionó anteriormente, las

Pcy constituyeron la mayor proporción del picoplancton total, y por esta

razón los resultados del ANOVA de MR fueron muy similares a los

descritos para las Pcy. Se observaron diferencias significativas en el

tiempo para los microcosmos con toda comunidad (p = 0,001). Como en


57

el caso de las Pcy, se observó una marcada disminución entre el t0 y t1

para el picoplancton total. De la misma manera que se observó para las

Pcy, aunque con diferencias significativas en el tiempo en los frascos con

sólo picoplancton (p = 0,008), los contrastes revelaron que estas

diferencias eran debidas a una única fecha de muestreo (t1), aunque el

patrón temporal se mantuvo constante.

El picoplancton total se correlacionó inversamente con la abundancia

de flagelados heterotróficos (r = -0,68; p = 0,00025) y con las algas

mixotróficas (r = - 0,73; p = 0,00005).

Discusión

La comunidad microbiana del humedal se encuentra compuesta por

muchas especies de algas pequeñas, entre las cuales se registran algunas

mixotróficas, una gran variedad de flagelados heterotróficos y ciliados,

bacterias heterotróficas y picoplancton autotrófico (dominado por pico-

cianobacterias).

En general, la composición del fitoplancton (> 3 μm) en este estudio

fue muy similar al registrado para esta laguna somera en investigaciones

limnologicas previas (Izaguirre et al., 2001b; O'Farrell et al., 2003;

Izaguirre et al., 2004). Sin embargo, la abundancia algal y la proporción de

las especies algales fueron diferentes entre los dos experimentos

realizados. Durante el primer experimento en la laguna se registró una

importante floración de cianobacterias filamentosas (> 20 μm). Por el

contrario, durante el segundo experimento un número mayor de especies

co-dominaron en la laguna (clorofitas y cianobacterias), las que estuvieron

acompañadas por diatomeas; también se observó una mayor abundancia

de especies mixotróficas (principalmente Cryptomonas spp.), y una


58

densidad total fitoplanctónica menor que la registrada durante el primer

experimento.

A pesar de estas diferencias en la composición, los resultados de los

dos experimentos con variaciones en las condiciones lumínicas

evidenciaron que la presencia de la cobertura vegetal afecta la estructura

de la comunidad microbiana. Uno de los efectos más importantes y obvios

de las macrófitas flotantes sobre la columna de agua, es la disminución de

la penetración de la luz, y la concomitante declinación de las actividades

fotosintéticas, lo que provoca una disminución del oxígeno disuelto. Bajo

estas condiciones, las formas químicas reducidas son el estado

predominante en la laguna. En el ambiente natural, como los nutrientes se

encuentran más concentrados cerca de los sedimentos del fondo, al ser la

anoxia es más pronunciada en el fondo, se puede observar un gradiente

vertical de amonio en la columna de agua, ya que éste es tomado por

algas y bacterias. Estas características son típicas de los cuerpos de agua

vegetados del humedal, y fueron descritos en trabajos previos (O'Farrell

et al., 2003; Izaguirre et al., 2004). Otro efecto de las macrófitas es que

constituyen una fuente importante de material disuelto, el cual influye

sobre la disponibilidad de los nutrientes. Franco y Heath (1983)

encontraron que la disponibilidad de los nutrientes disminuye en lagos

con altos valores de materia orgánica disuelta (MOD) debido a la

formación de complejos (sust. húmicas-metal-fósforo). Sin embargo, estos

complejos también pueden constituir reservorios potenciales de fósforo,

el que puede ser liberado desde los complejos a la columna de agua en

condiciones de deficiencia de fósforo (Jones, 1998). Estudios previos

llevados a cabo por Unrein (2001), mostraron que el fósforo no sería el

factor limitante para el fitoplancton en este humedal, pero que bajo ciertas

condiciones sí puede serlo el nitrógeno. Es importante señalar que las

macrófitas flotantes compiten por los nutrientes con algas, ya que los

toman de la columna de agua (Scheffer et al., 2003).


59

La limitación de la penetración de la luz producida por las macrófitas,

y el consecuente decrecimiento de la fotosíntesis, fue correctamente

simulada en los experimentos con mallas de nylon. El punto de partida en

ambos experimentos con respecto a la concentración de oxígeno disuelto

fue el mismo para todos los microcosmos. Luego de 24h se produjo una

disminución de oxígeno disuelto en los frascos oscuros debido a la

reducida actividad fotosintética. En contraposición, los microcosmos

expuestos a la luz, presentaron una mayor actividad fotosintética.

Particularmente, en el primer experimento, los mayores valores se

registraron en los microcosmos que contenían a todas las fracciones de

tamaños del fitoplancton.

Los valores relativamente altos de pH registrados en el humedal, se

pueden atribuir, por un lado, a la alcalinidad natural de la cuenca

(O'Farrell et al., 2003; Izaguirre et al., 2004), y por otro a la alta fotosíntesis

en aguas libres durante los períodos de actividad algal. En este sentido, el

aumento de los valores de pH en los microcosmos con luz, es obviamente

el resultado de una mayor fotosíntesis.

La evolución de las concentraciones de nutrientes durante el primer

experimento parece reflejar una captación por parte de las algas y

bacterias. En particular, el fosfato disminuyó progresivamente en los

frascos que incluían a todos los componentes de la comunidad

microbiana. La disminución fue más evidente en los microcosmos con luz

desde t1 hasta t3. Durante el segundo experimento las concentraciones de

fósforo fueron más altas, y probablemente por ese motivo, las diferencias

dentro de los frascos no resultaron tan evidentes.

La declinación de la concentración de amonio en ambos

experimentos probablemente también se debió a la captación por las

algas. Particularmente, para el primer experimento la concentración del

nitrógeno inorgánico disuelto (nitratos + amonio) disminuyó después de

las 48 h, registrándose los menores valores hacia el final del experimento.


60

Teniendo en cuenta que el nitrógeno podría ser el nutriente limitante en el

humedal, como ya fue mencionado, es probable que este nutriente

resultara limitante para el fitoplancton hacia el final del primer

experimento. En particular, esta suposición se confirmaría al registrarse

una correlación inversa entre el nitrógeno inorgánico disuelto y las

abundancias de las algas > 20 μm en ambos experimentos. Este hecho,

junto con el incremento paralelo de las algas mixotróficas en los frascos

oscuros, parecería indicar una competencia entre las especies

fitoplanctónicas por los nutrientes dentro del fitoplancton. Bajo estas

condiciones las especies mixotróficas se encuentran favorecidas en la

oscuridad frente a las algas fototróficas obligadas, ya que pueden ingerir

partículas.

Los resultados de los experimentos parecen confirmar la primera

hipótesis postulada en este trabajo. La oscuridad favoreció el reemplazo

de las algas autotróficas obligadas por especies mixotróficas, debido a

que estas algas se ven favorecidas frente a las especies fototróficas

estrictas frente a una disminución en la intensidad de luz, y bajo un

descenso progresivo de los nutrientes, principalmente el nitrógeno. Las

algas mixotróficas, según la descripción realizadas por Jones (2000), son

organismos capaces de obtener energía y nutrientes en dos maneras,

como fotótrofos autotróficos (usando energía de la luz y nutrientes

inorgánicos), y como fagótrofos heterotróficos (ingeriendo partículas en

forma de vacuolas de alimento y su posterior digestión y utilización de los

componentes orgánicos derivados). Dentro de esta categoría, los taxones

dominantes durante los experimentos fueron varias especies del género

Cryptomonas. Siguiendo la clasificación de Jones (2000), se las pueden

incluir dentro del grupo de protistas cuyo principal modo de nutrición es

la autotrofia pero que pueden alimentarse por fagotrofia cuando se

producen periodos largos de oscuridad y a una tasa de ingestión muy

lenta. La mixotrofia tiene un mayor costo energético frente a la autotrofia


61

estricta, debido a que mantener “la maquinaria” de dos sistemas

(fotosintético y fagotrófico) resulta en un gasto de energía mayor que

mantener uno solo de los sistemas (a igual tamaño celular) (Raven, 1997).

Sin embargo, la capacidad de cambiar entre los distintos modos tróficos

representa un menor gasto que mantener simultáneamente los sistemas

fototróficos y fagotróficos (Jansson et al., 1996; Stoecker, 1998); estos

autores proponen que las Cryptomonas spp. se encuentran dentro del

grupo de algas mixotróficas que son principalmente fototróficas, pero que

se alimentan para obtener pequeñas trazas orgánicas necesarias para su

crecimiento.

En los dos experimentos con variaciones en la luz, la tasa de

crecimiento de los nanoflagelados heterotróficos (NFH) fue mayor que el

de las algas mixotróficos durante el primer día de experimento.

Analizando los datos del primer experimento se observa que el aumento

pronunciado de NFH entre t0 y t1 coincide con una drástica declinación del

picoplancton (dominado por pico-cianobacterias). Este hecho y la

correlación inversa significativa entre picoplancton y las NFH indicarían

una alta ingestión de esta fracción por los NFH. Porter (1988) describió

que la tasa de ingestión de los flagelados no pigmentados sobre las

partículas está relacionada con la concentración de las partículas, y por lo

general es equivalente o ligeramente mayor que la de las algas

mixotróficas. Al principio del primer experimento los frascos

experimentales que contenían todos los componentes planctónicos

presentaban una alta disponibilidad de picoplancton, principalmente Pcy.

Pernthaler et al. (1996) demostraron que los NFH, como también los

ciliados, prefieren consumir las pico-cianobacterias en lugar de bacterias

heterotróficas.

Jansson et al. (1996) explicaron las posibles relaciones entre las

proporciones de organismos mixotróficos y heterotróficos estrictos en un

cuerpo de agua. Cuando la biomasa de NFH en un cuerpo de agua es


62

relativamente baja en proporción a la de organismos mixotróficos, ésto

podría indicar que hay suficiente luz para la fotosíntesis, y por lo tanto la

mixotrófia supera a la heterotrofia. En contraste, como las algas

mixotróficas pueden estar limitadas por N, y los NFH pueden estarlo por

C, estos últimos se encontrarían mejor adaptados frente a las algas

mixotróficas cuando la cobertura vegetal es muy profusa, y por lo tanto la

luz es limitante pero las concentraciones de COD son muy elevadas.

Como fue mencionado en los resultados, los ciliados aumentaron en

los microcosmos con luz y la observación de los mismos al microscopio

mostró la presencia de pequeñas clorococales de tipo Chlorella dentro del

citoplasma. Desafortunadamente, en este estudio no se puede aseverar si

los ciliados estaban digiriendo a las algas o si las retenían dentro, lo cual

serían características de ciliados mixotróficos. Sin embargo, los resultados

coinciden con las observaciones de Amblard et al. (1995), quien

descubrió que la biomasa de ciliados mixotróficos (Oligotrichida) en lagos

húmicos se encontraba positivamente correlacionada con la energía

lumínica. Además, Queimaliños et al. (1999) también demostraron la

dependencia de los ciliados mixotróficos a la luz en lagos Patagónicos. De

acuerdo con estos autores, algunas especies pueden modificar su

morfología, por ejemplo adoptando formas alargadas, lo cual permite

optimizar la entrada de luz a las Chlorella endosimbióticas (Modenutti et

al., 2004). En el humedal las macrófitas flotantes usualmente causan una

limitación por luz en la columna de agua durante algunos períodos. Por lo

tanto, los ciliados que habitan en el humedal probablemente se

encuentren bien adaptados a los cambios de luz asociados a variaciones

de la cobertura de macrófitas, lo que merece estudio particulares en el

futuro.

El aumento de las abundancias de las algas mixotróficas, NFH y

ciliados dentro de los microcosmos se vio favorecido por la remoción de

sus predadores (zooplancton) de acuerdo con la hipótesis de cascada


63

tróficas planteada por Carpenter et al. (1985). Cabe la abundancia del

zooplancton total (copépodos, cladóceros y rotíferos) en la laguna del

humedal puede variar entre 39 y 813 ind. (ver capítulos siguientes). Las

altas densidades se corresponden a fases de aguas claras en la laguna.

Respecto a las abundancias de bacterias heterotróficas observadas

en el primer experimento, es evidente que su disminución en los

microcosmos que contenían a todos los componentes de la comunidad

microbiana se deba probablemente a la ingestión por los predadores. Sin

embargo, las densidades registradas al comienzo del experimento fueron

relativamente bajas comparadas con los valores reportados para otros

sistemas acuáticos de estados tróficos similares (Sorokin, 1999), y también

con las concentraciones observadas en este humedal en otros períodos

(Sinistro et al., 2006; Izaguirre, et al., datos no publicados).

Las cianobacterias dominaron en todas las fracciones de tamaños en

la laguna durante primer experimento. De acuerdo con los datos

obtenidos por Smith (1983) y Shapiro (1990) las cianobacterias se ven

favorecidas a bajas proporciones de la relación N - P y pH alto.

Aunque en este trabajo se no se analizaron en detalle los cambios en

la composición de las especies fitoplanctónicas asociadas a las distintas

condiciones de luz, no obstante, en ambos experimentos se observó que

la proporción de eucariotas/procariotas, como la proporción de los

taxones dominantes, cambiaron a diferentes atenuaciones de luz. En

general, en nuestros experimentos las clorofitas se vieron beneficiadas

bajo condiciones de mayores intensidades de luz. Huisman et al. (1999)

han demostrado que las intensidades de luz para el crecimiento

fitoplanctónico son especie-específicas y que varían en un rango muy

ajustado. Flöder et al. (2002) con un estudio experimental, demostró que

las pequeñas fluctuaciones de luz en un rango de 3-12 días afectaban la

diversidad en las comunidades fitoplanctónicas, y que las clorofitas

predominaban en los tratamientos con intensidades de luz


64

permanentemente altas, mientras que las cianobacterias y diatomeas

dominaban a bajas intensidad de luz, lo cuál coincide con lo observado en

nuestros experimentos.

La composición del plancton observada al final de ambos

experimentos en los frascos con deficiencia de luz fue similar a la

observada en la laguna en condiciones naturales bajo la cobertura de

macrófitas. Junto con los taxones mixotróficos y heterotróficos, se incluyen

algas que se encuentran bien adaptadas a bajas intensidades de luz. En

particular, algunas pequeñas cianobacterias y clorococales unicelulares,

como Chlorella spp. y Monoraphidium spp. las cuales pueden optimizar la

captación de la luz, como también algunas diatomeas adaptadas a

ambientes limitados por luz, como algunas especies de Achnanthes. La

proporción de las clorofitas más grandes que forman cenobios o colonias

(por ejemplo Scenedesmus spp., Oocystis spp.) fueron mayores en los

tratamientos con luz, así como ocurre en condiciones naturales en la

laguna cuando las condiciones de luz aumentan en la columna de agua.

Como fue discutido anteriormente, los experimentos confirmaron la

primera hipótesis postulada, ya que la disminución de la intensidad de luz

favoreció el reemplazo de especies autotróficas obligadas por algas

mixotróficas, que son probablemente mejores competidores bajo

condiciones de deficiencia de luz, sobre todo cuando hay una disminución

progresiva de los nutrientes, lo cual ocurrió hacia el final de los

experimentos. La segunda hipótesis de este estudio también fue

corroborada. El picoplancton se redujo significativamente en los

microcosmos que incluían a sus potenciales predadores (NFH, ciliados y

algas mixotróficas) y éstos últimos aumentaron debido a la falta del meta-

zooplancton. Sin embargo, no se encontraron diferencias significativas en

la predación del picoplancton entre los microcosmos oscuros y claros. En

relación con la cuarta hipótesis, este estudio confirmó que las diferencias

en las condiciones de luz conlleva a distintas composiciones del plancton


65

microbiano; para los dos componentes analizados (algas autotróficas > 3

μm, y ciliados), la evolución diaria de sus abundancias muestra cambios

graduales asociados al gradiente de luz analizado.

ESTUDIO DEL COMPORTAMIENTO

MIXOTRÓFICO DE ALGUNAS ESPECIES

FITOPLANCTÓNICAS EN EL HUMEDAL

Estudio del comportamiento mixotrófico de algunas especies fitoplanctónicas en el humedal

66

Objetivos

El objetivo fue corroborar experimentalmente el comportamiento

potencialmente mixotrófico de algunas especies fitoplanctónicas

frecuentes en el humedal.

Hipótesis

• Se espera demostrar experimentalmente la capacidad

fagotrófica de algunas especies fitoplanctónicas abundantes en el

humedal que se asumieron como potencialmente mixotróficas en

base a su respuesta en los experimentos anteriores.


67

Materiales y Métodos Se llevaron a cabo dos experimentos in situ los días 12 de mayo y 8

de agosto del 2005, usando microcosmos (botellas de plástico

experimentales de 1 L) (Fig. 15). Las tasas de bacterivoría producidas por

algas mixotróficas fueron estimadas mediante el uso de bacterias

marcadas fluorescentemente (FLB), las que se prepararon según el

protocolo descrito por Sherr et al. (1987) y Vaqué et al., (2001). Las FLB

fueron añadidas a las botellas experimentales conteniendo agua de la

laguna filtrada a través de una red de zooplancton de 55 μm de poro. La

concentración de FLB usada fue de aproximadamente un 20 % de la

densidad natural de bacterias en la laguna. Las incubaciones se

realizaron por triplicado. Se tomaron sub-muestras de cada una de las

botellas, inmediatamente después de la adición de las FLB (t0), después de

15 minutos (t1), 30 minutos (t2), 45 minutos (t3), 60 minutos (t4) y a los 90

minutos (t5). Todas las muestras se fijaron con glutaraldehido frío (al 2 %).

En el laboratorio, se filtraron 5 ml de cada muestra a través de filtro negro

de policarbonato (Poretics) de 3 μm de poro para la cuantificación de las

FLB ingeridas por medio de un microscopio de epifluorescencia (Axioplan

de Zeiss). Para cuantificar la concentración natural de las bacterias en la

laguna, se filtraron 2 ml de muestra a través de filtros de policarbonato

negros de 0,2 μm de poro (Poretics) y se agregó el colorante DAPI

(diclorhidrato de 4',6-diamidino-2-fenilindol). La tasa de ingestión por hora

de FLB por alga mixotrófica (Cryptomonas spp.) fue determinada según

Šimek et al. (1995); el número de FLB por alga mixotrófica fue calculado a

partir de una regresión lineal desde el t0 hasta los 45 minutos que fue el

tiempo donde la curva dejó de mostrar un comportamiento lineal. La tasa

de clareado se obtuvo a partir de la tasa de ingestión de FLB dividida por

la concentración de FLB utilizada. La tasa de ingestión específica para

cada especie mixotrófica fue calculada multiplicando la tasa de clareado


68

correspondiente por la concentración bacteriana, suponiendo que las

bacterias naturales y las FLB fueron ingeridas con las mismas tasas. El

impacto de predación por las algas mixotróficas sobre el bacterioplancton

fue calculado multiplicando la tasa de predación específica por la

abundancia in situ de algas mixotróficas.

Fig. 15. Esquema del procedimiento utilizado para estudiar el comportamiento mixotrófico de algunas especies fitoplanctónicas del humedal.


69

Resultados

Los experimentos llevados a cabo con la adición de bacterias

marcadas (FLB) corroboraron que dos especies de Cryptomonas (C. erosa

y C. marssonii), las cuales son frecuentes en el fitoplancton de la laguna,

pueden ingerir bacterias. En el caso de C. ovata, los experimentos no

mostraron una clara ingestión de FLB, mientras que la potencial fagotrofia

de otras especies de Cryptomonas no pudo ser evaluada debido a la

escasez de las mismas durante los dos experimentos de pastoreo.

La tasa de ingestión específica de C. erosa fue de 3,22 bact. ind.-1h-

1, la tasa de clareado de 4,27 nL ind.-1 h-1, y el impacto de pastoreo de 9.33

103 bact. mL-1 h-1. En el caso de C. marssonii fueron considerablemente

mayores, con una tasa de ingestión específica de 15,38 bact. ind.-1h-1, una

tasa de clareado de 20,38 nL ind.-1 h-1, y un impacto de pastoreo de 38,38

103 bact. mL-1 h-1. Estos valores indicarían un consumo de C por fagotrofia

de aproximadamente 0,044 % h-1 y 0,171 % h-1 de la biomasa de C para C.

erosa y C. marssonii respectivamente. La Fig. 17 ilustra los valores medios

de FLB ingeridos por las dos especies de Cryptomonas en el tiempo.

Fig. 17. Valores promedios de FLB ingeridas por las dos especies de Cryptomonas en el tiempo. Las barras representan los desvíos estándares.


70

Discusión

Como se mencionara en el capítulo anterior, las algas mixotróficas,

son organismos capaces de obtener energía y nutrientes en dos maneras,

como fotótrofos autotróficos y como fagótrofos heterotróficos (Jones,

2000). Los resultados de los experimentos de bacterivoría con FLB

confirmaron que al menos dos especies de Cryptomonas, las cuales son

muy frecuentes en los ambientes acuáticos de la Reserva de Otamendi (C.

erosa y C. marssonii), son capaces de exhibir un comportamiento

fagotrófico. Aunque las tasas de pastoreo específicas calculadas en este

estudio para C. erosa y C. marssonii fueron altas, las mismas son

comparables con los trabajos previos realizados por Porter (1988) y

Urabe et al. (2000). De hecho, las tasas registradas se encontraron entre

los valores mas altos para las criptofitas (Tranvik et al., 1989; Panuska y

Robertson, 1999). Sin embargo, estas tasas se encuentran en el mismo

rango que las calculadas por Domaizon et al. (2003). De acuerdo con los

resultados obtenidos por Urabe et al. (2000), la variación “diaria” en el

comportamiento fagotrófico de las Cryptomonas sp. parece estar

relacionada con la adquisición de nutrientes y algunas sustancias

esenciales para el crecimiento, cuando éstas se encuentran en

concentraciones bajas en la laguna. Por lo tanto, se corroboró que dos de

las especies frecuentes de Cryptomonas de este humedal (C. erosa y C.

marssonii) podían ingerir bacterias.

ESTRUCTURA DEL ZOOPLANCTON DEL

HUMEDAL


71


A fin de realizar los experimentos sobre interacciones tróficas

planctónicas que se describen en los siguientes capítulos de esta tesis, en

las que se encuentra implicado el zooplancton, se llevaron a cabo distintos

muestreos de esta comunidad en la laguna con el objeto de caracterizar

su estructura en el ambiente natural.

Se realizaron cuatro muestreos (agosto 2005, enero, marzo y

septiembre 2006). Para determinar la abundancia del zooplancton se filtró

un volumen conocido de agua de la laguna (aproximadamente 70 litros) a

través de una red de 55 μm de poro. Las muestras de micro y

protozooplancton fueron analizadas bajo un microscopio binocular en

cámaras Sedgwick-Rafter de 1 ml, obteniendo las submuestras con una

pipeta Hensen-Stempel. Los recuentos del macrozooplancton fueron

realizados en cámaras de 5 ml Bogorov bajo lupa, y las submuestras

tomadas con un dispositivo de Russell. Se identificaron los diferentes

grupos taxonómicos del zooplancton a nivel género, y cuando fue posible

a nivel especie, discriminándose los estadios larvales en el caso de los

copépodos. Se contaron tres alícuotas de cada muestra, salvo en los casos

en los que se requirió contar un número mayor a fin de obtener una

estimación del error menor al 10%. Las abundancias del zooplancton

fueron expresadas como individuos por litro.


72

Resultados y Discusión

La composición del zooplancton de la Laguna Grande de Otamendi

resultó semejante a la registrada en otros sistemas someros ubicados en

humedales de Sudamérica para latitudes similares (Paggi y José de Paggi,

1990; Gabellone et al., 2001; Mazzeo et al., 2003; Meerhoff et al., 2003;

Claps et al., 2004; Rennella y Quirós, 2006).

Los copépodos del orden Calanoidea se encontraron representados

por las especies Notodiaptomus incompositus y Notodiaptomus spiniger,

mientras que las especies Acanthocyclops robustus, Eucyclops sp. y

Metacyclops mendocinus representaron al orden Cyclopoidea.

Entre los cladóceros se observaron distintas especies de la clase

Branchiopoda. En particular, en las fechas analizadas estuvieron presentes

los siguientes taxones: Moina micrura, Diaphanosoma sp., Bosmina

huaronensis, Leydigia sp. y Simocephalus sp. Cabe señalar, que durante el

curso de los experimentos fueron también registradas una especie del

género Daphnia sp. y una de Ceriodaphnia sp..

Con respecto a los rotíferos (Phylum: Rotatoria, Orden:

Monogononta) las especies presentes fueron: Brachionus austrogenitus, B.

calyciflorus, B. havanaensis, Polyarthra cf. vulgaris, Hexarthra cf. mira,

Bdelloidea sp., Conochirus sp., Asplanchna brightwelli, Filinia longiseta,

Pompholix cf. sulfata y en los experimentos se observó también la

presencia de Brachionus quadridentatus, Keratella morenoi, Testudinella

patina y Platyionus patulus.

Cabe señalar que a partir de estos análisis se obtuvo la primera

descripción de la estructura del zooplancton para este sistema.

Entre las cuatro fechas de muestreo analizadas se observaron

importantes variaciones en la abundancia de los distintos componentes del

zooplancton, siendo las densidades notoriamente más bajas en el invierno.

Las densidades totales de zooplancton variaron entre 30 y 813 ind. L-1,


73

valores que se encuentran comprendidos en el rango de variación más

frecuente para otros ambientes lénticos asociados a la llanura del Paraná

en su curso medio (Paggi y José de Paggi, 1990).

En el muestreo invernal se observó que el meso-zooplancton estaba

representado casi exclusivamente por organismos del orden Calanoidea

que no superaron los 12 ind. L-1; por su parte, los cladóceros y copépodos

ciclopoideos, al igual que el micro-zooplancton se encontraron en muy

bajas densidades. La presencia de individuos del orden Calanoidea en la

estación invernal se podría deber a que son omnívoros, pudiendo

alimentarse de ciliados, rotíferos como también de algas, bacterias y

detritos. Dado que poseen dos modos de alimentación, tienen una mayor

flexibilidad alimenticia en comparación con los ciclopoideos, lo cual le

permite elegir y sobrevivir cuando las concentraciones de comida son

bajas (Reynolds, 2006).

Las máximas densidades de zooplancton se registraron en los

muestreos de verano (enero y marzo 2006). En estas fechas se

observaron también las mayores riquezas de especies. Tanto el meso-

zooplancton como el micro-zooplancton (rotíferos) estuvieron muy bien

representados, variando la abundancia de la primera fracción entre 360 y

540 ind. L-1 y la de la segunda entre 270 y 320 ind. L-1. En general los

rotíferos y cladóceros planctónicos tienen ciclos de vidas cortos bajo

condiciones favorables de temperatura, alimento y fotoperíodo (Kalff,

2002).

Por su parte, en el muestreo de primavera se registraron

densidades intermedias de zooplancton (220 ind. L-1 y 11 ind. L-1 para el

meso-zooplancton y rotíferos respectivamente).

Las especies de cladóceros mejor representadas fueron Moina

micrura y Bosmina huaronensis, alcanzando los 370 ind. L-1 la primera

especie en verano, y 60 ind. L-1 la segunda en primavera. De acuerdo a

Romanovsky (1985) las especies del género Moina suelen encontrarse


74

asociadas a pequeños cuerpos de agua y son capaces de desarrollar un

crecimiento explosivo cuando las condiciones son favorables. Kalf (2002)

señala que usualmente la abundancia de las especies de Bosmina suelen

declinar en la época invernal conforme disminuye la temperatura y la

abundancia del nano-fitoplancton.

Entre los rotíferos, los taxones más abundantes fueron Brachionus

austrogenitus y Asplanchna brightwelli (210 y 190 ind. L-1 respectivamente).

Es importante aclarar que el género Brachionus, presentó la mayor

riqueza en el zooplancton de este sistema.

A diferencia de otros lagos someros ubicados en el hemisferio

norte, que suelen estar dominados por especies del género Daphnia

(Jeppesen et al., 2005), el sistema estudiado está dominado por las otras

especies de cladóceros ya mencionadas y por copépodos. Paggi y José

de Paggi (1990) señalan que el género Daphnia esta muy pobremente

representado en los ambientes asociados a la llanura aluvial del Paraná

Medio, lo que estaría asociado a causas biogeográficas y ecológicas

(predación por peces); estos autores también sugieren que la gran

abundancia de Moina en cuerpos de agua de la cuenca esté relacionada

con la pobre presencia de Daphnia.

IMPACTO DE LA PREDACIÓN DEL

ZOOPLANCTON SOBRE EL FITOPLANCTON

Y SOBRE LAS CADENAS MICROBIANAS

Impacto de la predación del zooplancton sobre el fitoplancton y sobre las cadenas microbianas

75

Objetivos

Analizar el impacto de la predación del zooplancton sobre el

fitoplancton en este humedal, evaluando su efecto en términos de

abundancia, estructura del tamaño y la composición de especies de la

comunidad fitoplanctónica.

Analizar las respuestas de diferentes componentes de la comunidad

microbiana: NFH, ciliados y picoplancton, comparando su evolución

temporal en presencia o ausencia del zooplancton.

Hipótesis

• El zooplancton controla efectivamente la abundancia del

fitoplancton por efecto del pastoreo.

• La predacion es más importante sobre la fraccion de las

algas nanoplanctónicas, y las especies menos comestibles se

benefician por la liberación de los nutrientes por el zooplancton, y

por la disminución de la presión de competencia interespecífica.

• La ausencia del zooplancton favorece el aumento de los NFH

y ciliados, promoviendo así un efecto de cascada sobre el

picoplancton.


76


Diseño experimental El experimento fue realizado en seis mesocosmos (bolsas de

polietileno de alta densidad, de unos 50 L con dispositivos flotación) (Fig.

18), los cuales fueron dispuestos in situ, a unos 100 m de la orilla, en

la”Laguna Grande“. El experimento se llevo a cabo desde el 31 de marzo

al 17 de abril del 2006, los muestreos y mediciones fueron obtenidas con

la siguiente periodicidad; t0 (tiempo inicial), t1 (3 días), t2 (6 días), t3 (10

días), y t4 (17 días).

Se llevaron a cabo los siguientes tratamientos por triplicado: 1)

Mesocosmos con todos los componentes planctónicos (zooplancton,

fitoplancton, NFH, ciliados y picoplancton, y 2) mesocosmos con las todas

las fracciones planctónicas pero sin zooplancton. Las seis clausuras se

llenaron con agua filtrada a través de una red 55 μm de poro para excluir

al zooplancton. Luego, la muestra concentrada de zooplancton de la

laguna obtenida de la filtración previa, fue dividida en cuatro

submuestras de igual volumen; tres de ellas fueron agregadas a cada una

de las clausuras correspondientes al tratamiento con zooplancton, y la

cuarta se fijó con formaldehído al 5% para cuantificar la concentración

inicial del zooplancton. La abundancia inicial del zooplancton agregada en

las clausuras fue similar a la abundancia registrada en el ambiente natural

en períodos con altas densidades de zooplancton, lo que fue estimado en

muestreos previos realizados en la laguna, tal como se explicó en el

capítulo anterior.


77

Fig. 18. Mesocosmos utilizados durante los experimentos.

Muestreo y procedimientos de laboratorio

Se estimó la concentración de clorofila a durante el experimento en

cada uno de los mesocosmos usando un fluorómetro Cyclops-7 (Turner,

USA). La abundancia de las diversas fracciones del plancton, excepto en el

caso del zooplancton, fue estimada en todas las fechas del muestreo. Se

tomaron dos muestras 50 mL de cada uno de los mesocosmos. Una de

estas muestras se fijó con lugol acidificado al 1% y se utilizó para la

cuantificación del micro-fitoplancton, el nano-fitoplancton y los ciliados,

siguiendo la metodología descrita por Utermöhl (1958). Se utilizaron

cámaras de 5 y 10 ml (dependiendo de la abundancia del plancton), las

que se dejaron sedimentar 24 h, y como en los casos anteriores, el error

de los recuentos fue estimado según Venrick (1978), aceptando un error

máximo del 15%. En los recuentos del fitoplancton, las algas fueron

separadas según sus fracciones de tamaño. Se consideraron dos rangos

de tamaños: nano-fitoplancton (algas con un GALD <30 μm) y algas

grandes (>30 μm). En el caso de las algas >30 μm, se discriminó entre


78

especies filamentosas, especies coloniales y diatomeas grandes, con el

objetivo de poder analizar posibles diferencias debido a la presencia de

especies no comestibles. Por otra parte, también fueron discriminadas las

abundancias entre algas eucariotas y cianobacterias.

Una segunda muestra de cada mesocosmos, se fijó con

glutaraldehido filtrado frió al 2%, para los recuentos del picoplancton y los

NFH. Una vez fijada la muestra se dividió en dos sub-muestras, las cuales

fueron filtradas a través de filtros de policarbonato negro de 0,2 y 0,6 μm

de poro (Isopore GTPB y DTTP, Millipore), para el picoplancton y los NFH

respectivamente. El volumen filtrado de las sub-muestras para el

picoplancton fue de 2 ml y de 3 ml para NFH. El material se fijo con DAPI

(Porter y Feig, 1980). Los filtros se montaron en portaobjetos con aceite de

inmersión para epifluorescencia (F de Immersol 518). La cuantificación del

picoplancton autotrófico eucariota y procariota se determinó a través del

microscopio de epifluorescencia por medio de la excitación con luz azul y

verde a los pigmentos fotosintéticos (Callieri y Pinolini, 1995). El

picoplancton heterotrófico y los NFH fueron contados bajo la excitación de

luz UV. El microscopio utilizado fue un Zeiss Axioplan equipado con la

lámpara HBO de 50W, un objetivo plan-Apochromat de 100 X y un set de

filtros: luz azul (BP 450-490 nm, FT 510 nm, LP 520 nm), luz verde (BP 546

nm, FT 580 nm, LP 590 nm), y UV (BP 365 nm, FT 395 nm, LP 397).

Se estimó la abundancia del zooplancton sólo para t0 y t4, dado que

para los recuentos del zooplancton se requiere filtrar un gran volumen de

agua, lo que resultaba impracticable en los mesocosmos a los tiempos

intermedios. Al final del experimento el contenido de las clausuras se filtró

a través de una red de 55 μm de poro. Las muestras de micro y

protozooplancton fueron analizadas bajo un microscopio binocular en

cámaras Sedgwick-Rafter de 1 ml, obteniendo las submuestras con una

pipeta Hensen-Stempel. Los recuentos del macrozooplancton fueron

realizados en cámaras de 5 ml Bogorov bajo lupa, y las submuestras


79

tomadas con un dispositivo de Russell. Se discriminaron los estadios

larvales y el número de las alícuotas contadas (por lo menos tres) fueron

calculadas con una estimación del error menor al 10%. Las abundancias

del zooplancton fueron expresadas como individuos por litro.


Las siguientes variables físicas y químicas fueron registradas en

todas las clausuras y en cada fecha del muestreo: oxígeno disuelto,

temperatura, pH, y conductividad, con sensores portátiles Hanna HI 9143,

HI991301 (Hanna Instruments, USA). Se obtuvieron muestras para el

análisis de nutrientes en cada uno de los mesocosmos. El fósforo reactivo

soluble (P-PO4), nitratos (N-NO3) y amonio (N-NH4) se midieron por

espectrofotometría (Hach DR/2010) con los reactivos de Hach

correspondientes.

Análisis de datos

Para analizar las diferencias estadísticas entre los tratamientos (con

y sin zooplancton) a lo largo del tiempo, se realizó un ANOVA de medidas

repetidas de dos vías (MR) para cada uno de los componentes de las

comunidades planctónicas analizadas, con el tratamiento como el factor

principal y el tiempo como las medidas repetidas. Para probar las

diferencias significativas entre los tratamientos, se realizaron

comparaciones post hoc con la prueba de Student Newman-Keuls (SNK)

(Underwood, 1997).

En el caso del zooplancton se llevó a cabo la prueba de Wilcoxon

(Zar, 1996) para analizar si existieron cambios significativos (p < 0,05) en

la estructura de la comunidad entre el t0 y t4. Las correlaciones de a pares


80

entre variables bióticas y abióticas fueron calculadas usando el coeficiente

de correlación no paramétrico de Spearman (Conover, 1980).

Resultados

Características físicas y químicas del agua

En la Fig. 19 (a-f) se observan las variables físicas y químicas

analizadas en las clausuras durante el experimento. La temperatura del

agua en los mesocosmos siguió el mismo patrón de variación ambiental

de este parámetro, variando de 23,8 °C (al principio del experimento) a

16,6 °C (en el final). Las diferencias entre los tratamientos no fueron

significativas, con un nivel de significancia del 95%.

Los valores medios de oxígeno disuelto variaron entre 6,4 y 8,6 mg

L-1. Los valores más bajos se observaron en el tratamiento con

zooplancton, entre t3 y t4. Este hecho fue corroborado por las

correlaciones inversas de Spearman entre este parámetro y las

densidades de cladóceros y de copépodos (r = -0,76 y r = -0,78

respectivamente; p < 0,05). Sin embargo, al considerar todo el periodo de

muestreo, las diferencias no resultaron significativas entre tratamientos de

acuerdo al ANOVA de MR, mientras que sí se encontraron diferencias

significativas en el tiempo (p < 0,00001).


81

Fig. 19. Variación de las variables físico químicas registradas en las clausuras durante el experimento. a: temperatura del agua; b: oxígeno disuelto; c: pH; d: conductividad; e: nitrógeno inorgánico disuelto (DIN); f: fosfatos.

Los valores de pH variaron en promedio entre 8,23 y 8,54. El

ANOVA de MR mostró diferencias significativas entre los tratamientos y en

el tiempo (p = 0,04; p = 0,00005 respectivamente). No hubo variaciones

significativas durante el experimento con respecto a la conductividad (los

valores medios variaron entre 0,98 y 1,03 mS cm-1).

En lo que respecta a la concentración de fósforo reactivo soluble (P-

PO4), se observaron diversos patrones durante el transcurso del

experimento, dependiendo del tratamiento. En las clausuras con

zooplancton las concentraciones aumentaron desde el t0 (0,50 mg l-1) hasta

t4 (0.73 mg l-1). En cambio, en las clausuras sin zooplancton las

concentraciones se mantuvieron constantes y no se observaron patrones


82

temporales. A pesar de esto, el ANOVA de MR no evidenció diferencias

significativas entre los tratamientos. Los valores de fósforo fueron siempre

altos, y se lo puede considerar como no limitante para el crecimiento

fitoplanctónico.

El nitrógeno inorgánico disuelto (NID) (N-NH4 + N-NO3) aumentó

desde t3 hasta t4 en ambos tratamientos, y se observaron diferencias

significativas entre fechas según el ANOVA de MR (p = 0,005). Los

mayores valores medios se registraron hacia el final del experimento en

los mesocosmos que contenían zooplancton, pero a pesar de haberse

obtenido correlaciones positivas entre el NID y los copépodos

calanoideos (r = 0,91; p < 0,05) y cladóceros (r = 0,90; p < 0,05), las

diferencias en la concentración de este nutriente entre tratamientos no

fueron estadísticamente significativas. La forma reducida del nitrógeno

(amonio) prevaleció siempre sobre la forma oxidada (nitrato), como

ocurre normalmente en este humedal debido a las altas condiciones de

redox.

Clorofila a

Los valores medios de clorofila a registrados fueron típicos de

sistemas eutróficos, con valores entre 24,0 y 42,7 μg l-1 (Fig. 20). La

concentración disminuyó en todas las clausuras al comenzar el

experimento, entre t0 y t1. A partir de t3 (10 días) hacia el final del

experimento, las diferencias entre ambos tratamientos fueron notorias,

registrándose los mayores valores en los mesocosmos sin zooplancton. El

ANOVA de MR demostró diferencias significativas entre los tratamientos

(p = 0,002), y en el tiempo (p = 0,0004).


83

Fig. 20. Variación de la concentración de clorofila a para ambos tratamientos durante el experimento. Las barras representan los desvíos estándares.

Nano-fitoplancton (algas 3-30 μm)

La Fig. 21.a muestra la variación de las algas nanoplanctónicas

durante el experimento. Esta fracción se encontró dominada por la clases

Chlorophyceae y Crytophyceae, siendo algunas de las especies más

abundantes: Monoraphidium contortum, M. circinale, M. minutum, M.

griffithii, Cryptomonas marssonii, C. erosa, Plagioselmis sp., y varias

especies de Scenedesmus, Chlamydomonas, Chlorella, y Crucigenia. Entre

las cianobacterias, los taxones dominantes fueron Merismopedia

tenuissima, Woronichinia elorantae, Romeria leopoliensis, y Aphanocapsa

delicatissima. Las densidades promedios registradas variaron entre 33.089

y 97.997. ind. ml-1.

La abundancia de esta fracción algal disminuyó en las clausuras con

zooplancton con respecto a las que excluían a este componente, con

diferencias significativas entre tratamientos según el ANOVA de MR (p <

0,054), como también en el tiempo (p=0,000006). Los contrastes


84

demostraron que las diferencias en la densidad fueron significativas entre

el t0 y el t4 en el tratamiento con zooplancton, y no significativas en el

tratamiento con sólo fitoplancton (p < 0,05).

Fig. 21. Variación temporal de las abundancias del fitoplancton para ambos

tratamientos. a: algas nanoplanctónicas (3-30 μm); b: algas grandes (>30 μm).

Las barras representan los desvíos estándares.

Fracción del Micro-fitoplancton (algas > 30 μm)

La fracción del micro-fitoplancton (Fig. 21.b) estuvo dominada por

cianobacterias filamentosas, como Planktolyngbya limnetica, Raphidiopsis

mediterranea, Anabaena sp. y Planktothrix aghardii, entre las especies más

frecuentes. Las densidades medias variaron entre 1.345 y 24.966 ind. ml-1.


85

Entre las clorofitas y las diatomeas, las especies más frecuentes

fueron Dictyosphaerium pulchellum, Closterium acutum var. variabile,

Closterium aciculare, Staurastrum sp., Pediastrum tetras, Actinastrum

hantzschii, Nitzschia acicularis, y Aulacoseira granulata var. granulata.

Aunque el ANOVA de MR demostró diferencias significativas en la

abundancia de esta fracción algal entre los tratamientos (p < 0,05), en la

Fig. 21.b, es evidente que las algas > 30 μm aumentaron en todos los

mesocosmos desde el t0 al t3, lo cual sugiere que no hubo ningún impacto

de pastoreo sobre esta fracción hasta el día 10. Los contrastes

demostraron claramente que las diferencias entre los tratamientos se

hicieron evidentes sólo entre t3 y t4 (p < 0,05).

Nanoflagelados Heterotróficos (NFH) y ciliados

Las densidades promedios de NFH variaron entre 4.571 y 9.031 ind.

ml-1, mientras que los ciliados entre 70 y 579 ind. ml-1 (Fig. 22). La

comunidad de ciliados estuvo compuesta principalmente por

Oligotrichida. Se observó un pico de abundancia de NFH en las clausuras

sin zooplancton al día 6 del experimento. La evolución temporal de

ciliados siguió el mismo patrón de aumento que el de los NFH, pero con

un retraso en el tiempo en su pico de abundancia. Por el contrario, las

clausuras con zooplancton no presentaron picos en la abundancia de los

ciliados, y sus densidades se mantuvieron relativamente constantes hasta

que disminuyeron hacia el final del experimento. Sin embargo, el ANOVA

de MR no evidenció diferencias significativas para los ciliados o NFH entre

los tratamientos. Se observaron diferencias significativas para los NFH sólo

con respecto tiempo (p = 0,014).


86

Fig. 22. Variación temporal de la abundancia de nanoflagelados heterotróficos (NFH), ciliados y picoplancton total en ambos tratamientos. Las barras representan los desvíos estándares.

Zooplancton

La comunidad de zooplancton estuvo compuesta por rotíferos,

copépodos ciclopoideos, copépodos calanoideos, y cladóceros


87

(Anomopoda y Ctenopoda). Entre los rotíferos, Brachionus calyciflorus, B.

havanaensis, B. austrogenitus, Polyarthra vulgaris, Filinia cf. longiseta, y

Hexarthra mira fueron las especies dominantes. Los calanoideos

estuvieron representados principalmente por Notodiaptomus incompositus

y N. spiniger, mientras que Metacyclops mendocinus fue el ciclopoideo

más frecuente. El cladócero dominante fue Diaphanosoma brevireme.

La Fig. 23 ilustra las abundancias del zooplancton entre el t0 y el t4.

Al principio del experimento, las densidades de los distintos grupos del

zooplancton en los tratamientos fueron de 12 calanoideos l-1 (todos los

estadios), 608 ciclopoideos l-1 (todo los estadios) y 561 rotíferos l-1. En la

última fecha, las comunidades exhibieron una composición más equitativa:

197 calanoideos l-1, 262 ciclopoideos l-1, 258 cladóceros l-1, y 111 rotíferos

l-1. Las diferencias en la composición del zooplancton entre t0 y t4 fueron

significativas (p < 0,0001).

Vale precisar que, aun cuando el agua usada para llenar los

mesocosmos sin zooplancton fue filtrada a través de una red 55 μm de

poro, algunos estadios del microzooplancton o pequeños organismos,

como huevos y estadios nauplii tempranos de ciclopoideo, y pequeños

rotíferos pudieron haber pasado a través de la red. Así, en el final del

experimento, encontramos algunos zoopláncteres pequeños en el

tratamiento sin zooplancton, pero sus densidades fueron significantemente

menores a los mesocosmos con zooplancton (p = 0,019)

Se observaron correlaciones de a pares inversas entre la

abundancia de la fracción del nano-fitoplancton y la mayoría de los

componentes del zooplancton: adultos y estadios tempranos de

calanoideos (r = -0,89; p < 0,05), nauplii de calanoideos (r = -0,89; p <

0,05), cladóceros adultos (r = -0,77; p < 0,05), y estadios tempranos de

cladóceros (r = -0,90; p < 0,05).


88

Fig. 23. Composición del zooplancton en las clausuras al

comienzo (t0) y al final (t4) del experimento


89

Fracción del Picoplancton

En la Fig. 24 (a-c) se observa la variación de las abundancias de las

distintas categorías del picoplancton (bacterias heterotróficas, pico-

cianobacterias y las pico-eucariotas).

Las bacterias heterotróficas variaron entre 0,64 x 106 y 1,04 x 106

bact. ml-1, aumentando desde el principio hacia el final del experimento en

ambos tratamientos. El ANOVA de MR no reflejó diferencias significativas

entre los tratamientos, pero sí en el tiempo (p = 0,03).

Las pico-cianobacterias (Pcy) (como Synechococcus y

Synechocystis), variaron de 4,61 x 105 a 6,30 x 105 céls. ml-1. El ANOVA de

MR no reveló diferencias significativas entre los tratamientos o en el

tiempo.

Las pico-eucariotas (P-eu) exhibieron abundancias menores que las

registradas para las Pcy, las que variaron entre 1,26 x 105 y 3,80 x 105 céls

ml-1, y estuvieron esencialmente representadas por pequeñas células

parecidas a Chlorella sp.. Según el ANOVA de MR, la abundancia de pico-

eucariotas fue significativamente diferente entre los tratamientos (p < 0,04)

y en el tiempo (p = 0,00002). Se encontró una correlación inversa

significativa entre la abundancia de ciliados y la abundancia de P-eu (r = -

0,37; p < 0,05).

La abundancia total del picoplancton varió entre 1,4 x 106 y 1,76 x

106 céls ml-1. Analizando la evolución temporal del picoplancton total, junto

con la abundancia de los NFH y de los ciliados (Fig. 24), se observa un

efecto de cascada trófica sobre el picoplancton, el que es evidenciado por

el aumento del picoplancton total en las clausuras con zooplancton.


90

Fig. 24. Variación de las fracciones del picoplancton autotrófico y heterotrófico durante el experimento. a: eucariotas picoplanctónicas; b: cianobacterias picoplanctónicas (Pcy); c: bacterias heterotróficas. Las barras representan los desvíos estándares.


91

Discusión

Como se describió en capítulos anteriores, la mayor parte de los

estudios previos llevados a cabo en los sistemas acuáticos de la reserva

de Otamendi se centraron en la biodiversidad y la ecología de la

comunidad del fitoplancton (Izaguirre et al., 2001b; O'Farrell et al., 2003;

Izaguirre et al., 2004), y en estos trabajos se resalta que una de las

características más distintivas de los cuerpos de agua de este humedal es

la presencia de una profusa vegetación acuática, donde su distribución

espacial y biomasa varían a lo largo del año. En el capítulo anterior se

discutió profundamente el rol de las macrófitas flotantes sobre las

comunidades planctónicas, y su influencia en las complejas interacciones

que ocurren en este humedal. En el mismo capítulo, a partir de los

estudios experimentales se revela la existencia de interacciones

complejas entre las comunidades microbianas y nuevamente la influencia

de los macrófitas flotantes aparece como un factor clave al determinar una

fuerte atenuación de la luz en la columna de agua, lo que afecta

profundamente la estructura de las comunidades microbianas.

La comunidad fitoplanctónica de este humedal está caracterizada

por su alta biodiversidad, con más de 300 de taxones del fitoplancton

registrados, y un gran número de especies mixotróficas. Como ya se

describiera, las comunidades microbianas comprenden una gran

variedad de flagelados heterotróficos y ciliados, bacterias heterotróficas,

y una gran abundancia de picoplancton autotrófico (incluyendo especies

eucariotas y procariotas). Es interesante mencionar el rol de los

protozoarios en el ciclo del carbono en cuerpos de agua con altos

contenidos de materia orgánica alóctona como el estudiado, ya que gran

parte de la producción bacteriana es canalizada hacia los niveles tróficos

superiores a través del “microbial loop” (Kankaala, 1988; Porter, 1996).


92

Los estudios de esta etapa también mostraron que el humedal se

caracteriza por presentar una rica comunidad zooplanctónica con

numerosas especies de rotíferos, copépodos y cladóceros, que se

describen por primera vez para esta área. Durante algunos períodos del

año, cuando la abundancia del zooplancton es muy alta (densidad total >

800 ind. l-1), se producen fases de aguas claras en la laguna Si se analiza

La evolución temporal de la fracción del nano-fitoplancton durante el

experimento se evidencia que su abundancia disminuye al principio del

experimento (entre t0 y t1) en ambos tratamientos, probablemente debido

a un efecto clausura. La concentración clorofila a reflejó este mismo

patrón. Sin embargo, a partir de la segunda fecha de muestreo, los

resultados del experimento demostraron que los zoopláncteres ejercieron

una significativa presión de predación sobre el nano-fitoplancton.

Inversamente, el aumento en la abundancia de las algas grandes en

ambos tratamientos hasta el día 10, sugiere que esta fracción no fue

predada durante ese período por el zooplancton.

Cabe señalar que al principio del experimento, la comunidad del

zooplancton se encontraba dominada por rotíferos y larvas nauplii de

copépodos. En este sentido, los resultados apoyan el concepto del modelo

de Hulot et al. (2001), que divide al zooplancton herbívoro en dos

categorías (pequeños y grandes), los cuales predan a su vez sobre dos

categorías del fitoplancton (las desprotegidas y protegidas). Las algas

grandes (generalmente > 35 μm) y las algas con mucílago se pueden

considerar como especies protegidas. Los herbívoros pequeños

(principalmente los rotíferos y copépodos nauplii) se alimentan sólo del

fitoplancton desprotegido, mientras que los herbívoros grandes

(cladóceros y copépodos adultos y pre-adultos) pueden también predar

sobre la algas protegidas. Así, la disminución de las algas grandes

(representadas principalmente por cianobacterias filamentosas) hacia el

final del experimento (entre t3 y t4) en los mesocosmos con zooplancton


93

pueden ser explicados por un aumento en la abundancia de los

herbívoros grandes. A pesar de su dificultad de ingerir filamentos largos,

ciertos cladóceros pueden alimentarse de ellos del mismo modo que si

fueran paquetes de espagueti (Nadin-Hurley y Duncan, 1976).

Aunque a lo largo del experimento se evidenció un incremento en

la concentración de nutrientes, principalmente NID, en las clausuras que

incluían zooplancton, el hecho de que ambos tratamientos mostraran

exactamente el mismo patrón temporal de crecimiento de algas > 30 μm

hasta el día 10, sugiere que éstas no se encontraban limitadas por los

nutrientes; por lo tanto, en este trabajo no se corroboraría la hipótesis de

que las algas de mayor tamaño se vean favorecidas por una liberación de

nutrientes por parte del zooplancton. Sin embargo, sí se evidencia que la

actividad del zooplancton aumenta la concentración de nutrientes.

Los copépodos adultos se pueden alimentar de algas grandes y

ciliados, los que capturan y manipulan activamente con sus maxilipedios

(Reynolds, 2006). La declinación final de los ciliados los tratamientos sin

zooplancton puede haber ocurrido por el desarrollo de copépodos

ciclopoideos a partir de huevos y pequeños estadios que lograron pasar a

través de la red de zooplancton al comienzo del experimento. En los

tratamientos con zooplancton esta declinación puede ser explicada por

efectos directos (predación, interferencia) y por efectos indirectos

(competencia por los recursos) producidos por los copépodos,

cladóceros e incluso por los rotíferos (Arndt, 1993; Burns y Gilbert, 1993;

Perrow et al., 1999; Scheffer et al., 2003).

Sommer et al. (2003), propuso que la comunidad del zooplancton

que presenta una mayor diversidad funcional sería más eficaz en la

reducción de la biomasa del fitoplancton. Los resultados de este

experimento parecerían apoyar esta hipótesis, ya que el control de las

algas grandes comenzó sólo cuando el zooplancton en las clausuras

incluyó a copépodos y cladóceros adultos.


94

Con respecto a la tercera hipótesis de este trabajo, los resultados

del experimento parecen apoyar el concepto de cascadas tróficas de

cuatro-niveles descrita en otros trabajos (Sommer et al., 2003; Schnetzer y

Caron, 2005), puesto que al parecer, habría ocurrido un efecto en cascada

trófica sobre los niveles inferiores. Como ya fue mencionado, en las

clausuras que carecían de zooplancton, la abundancia de los ciliados

siguió el mismo patrón de incremento que los NFH, pero con un retraso en

el tiempo de respuesta. Los retrasos en el tiempo de respuesta se deben a

las diferencias en los tiempos generacionales entre los niveles tróficos, y

éstos fueron bien descritos por Carpenter et al. (1985). Por otro lado, la

abundancia del picoplancton total en las clausuras que contenían

zooplancton, alcanza su pico sólo después de una marcada disminución

de los pequeños ciliados. Aunque los NFH son los principales predadores

del picoplancton, los ciliados pequeños pueden también ejercer una

presión de pastoreo sobre esta fracción (Pernthaler et al., 1996; Callieri et

al., 2002; Pernthaler, 2005). Del análisis de la variación temporal de las

bacterias heterotróficas, resulta evidente que su abundancia aumentó en

todas las clausuras desde t0 hasta t4. Una posible explicación para este

aumento es que los NFH y los pequeños ciliados a menudo prefieren

consumir generalmente el picoplancton autotrófico en lugar de las

bacterias heterotróficas (Pernthaler et al., 1996).

Sin embargo, el impacto del zooplancton sobre las comunidades

microbianas no siempre resulta muy claro debido a las complejas

interacciones entre los componentes, e incluso existe cierta controversia

sobre los efectos en cascada trófica hacia estos niveles inferiores. Por

ejemplo, Pace y Funke (1991) predijeron que las interacciones de

cascadas tróficas podían quedar truncadas en el nivel de protozoos, y

explicaron las posibles causas de este hecho. En otro estudio, Schnetzer y

Caron (Schnetzer y Caron, 2005) también reportaron que las respuestas

de los pico-procariotas a las abundancias de los copépodos no seguían el


95

patrón esperado asumiendo los cuatro niveles de la cascada: copépodos—

microzooplancton—NFH—picoplancton. En particular, la actividad de

pastoreo de los copépodos incrementa el substrato disponible para el

crecimiento bacteriano, y así compensa su disminución debido a la

predación.

En este trabajo no se analizaron los efectos del ¨bottom-up¨, pero

como ya se discutió los estudios realizados en este humedal durante siete

años consecutivos, evidencian que el fósforo no es limitante para el

crecimiento del fitoplancton, pero el nitrógeno puede serlo bajo ciertas

condiciones (Unrein, 2001). Debido a las altas condiciones redox, la forma

frecuente de nitrógeno en este humedal es su forma reducida (amonio).

Aunque hay una continua liberación del nitrógeno desde los sedimentos

hacia la columna de agua de la laguna, éste es capturado muy

rápidamente por las algas, porque la concentración del nitrógeno

inorgánico disuelto (NID) es generalmente baja. En este experimento

encontramos concentraciones relativamente altas de fósforo y niveles algo

bajos de NID. El incremento registrado en todos los mesocosmos en la

última fecha, (día 14), se explicaría por la lluvia que ocurrió el día anterior

al muestreo. El papel del nitrógeno en la regulación de las cadenas

alimenticias en este humedal merece otros estudios que combinen los

efectos de control de arriba hacia abajo (top-down) y de abajo hacia

arriba (bottom-up). Este trabajo constituye la primera evidencia para este

humedal del impacto del zooplancton sobre el fitoplancton y las

comunidades microbianas, también proporcionando evidencias en las

complejas interacciones de cascada en las redes tróficas microbianas.

EFECTOS DE CASCADAS TRÓFICAS

DEBIDOS A PECES PLANCTÍVOROS Y DE LA

ADICIÓN DE NUTRIENTES DE LOS

SEDIMENTOS

Efectos de cascadas tróficas debidos a peces planctívoros y de la adición de nutrientes de los sedimentos

96

Objetivo

Analizar simultáneamente el efecto de los nutrientes (“bottom-up”) y

el de predación (“top-down”) sobre las comunidades del plancton

(fitoplancton y zooplancton) de la laguna principal de la Reserva de

Otamendi. En lo que respecta al efecto top-down se analizará el impacto

de la predación de peces planctívoros sobre el zooplancton, y el sucesivo

efecto en cascada sobre el fitoplancton, estudiándose su influencia sobre

la abundancia, estructura de tamaños, estrategias nutricionales, diversidad

y la composición de especies. En lo que respecta a los nutrientes, se

estudiará el efecto del aporte de los sedimentos naturales de la laguna.

Hipótesis

• Los peces planctívoros ejercen una presión de predación

sobre el zooplancton reduciendo su abundancia, lo que a su vez

genera un efecto en cascada sobre el fitoplancton, el cual incrementa

su biomasa al reducirse la presión de predación sobre esta última

comunidad.

• La presión de predación de los peces planctívoros sobre el

zooplancton también incide sobre la estructura de tamaños del

fitoplancton. El aumento de la predación de los peces sobre el

zooplancton favorece el aumento de la biomasa de aquellas especies

nano-fitoplanctónicas que son más comestibles para el zooplancton.

• Dado que la liberación de nutrientes desde los sedimentos

hacia la columna de agua favorece el crecimiento algal, la

combinación de este efecto “bottom-up” con el efecto “top-down”

también incide sobre la estructura de del fitoplancton. En ausencia de


97

peces planctívoros, el aumento del zooplancton, conjuntamente con

un aumento de nutrientes, estimula el desarrollo de especies

fitoplanctónicas menos comestibles frente a aquellas especies que

son más predadas.

• El efecto de predación de los peces planctívoros sobre el

zooplancton también genera un efecto en cascada sobre el

protozooplancton. La disminución de meso-zooplancton provoca un

aumento de ciliados que constituyen parte de su dieta, lo que a su vez

incidiría en la abundancia y de nanoflagelados heterotróficos.


98


Diseño experimental

El experimento fue realizado en 12 mesocosmos (bolsas de

polietileno de alta densidad, de unos 50 L con dispositivos flotación) (Fig.

25), los cuales fueron dispuestos in situ, a unos 100 m de la orilla, en

la”Laguna Grande“. El experimento se llevó a cabo desde el 25 de

septiembre al 10 de octubre del 2006. Los muestreos y mediciones fueron

obtenidas con la siguiente periodicidad: t0 (tiempo inicial), t1 (3 días), t2 (7

días) y t3 (15 días).

Se llevaron a cabo los siguientes tratamientos por triplicado:

• Control (C): mesocosmos con todos los componentes planctónicos

(zooplancton, fitoplancton de todas las fracciones de

tamaño, NFH, ciliados y bacterioplancton).

• Predación (P): mesocosmos con todos los componentes

planctónicos y peces planctívoros.

• Sedimentos (S): mesocosmos con todos los componentes

planctónicos y bolsas de diálisis con sedimentos propios de

la laguna.

• Sedimentos + predación (SP): mesocosmos con todos los

componentes planctónicos junto con sedimentos y los peces

planctívoros.


99

Fig. 25. Esquema de los tratamientos utilizados en el experimento.

Los sedimentos naturales de la laguna fueron introducidos dentro de

bolsas de diálisis para permitir el intercambio ya sea de gases, como de

los nutrientes disueltos y no introducir organismos que no estaban en la

columna de agua. Cabe señalar que se prefirió utilizar sedimento de la

laguna como fuente de nutrientes y no agregarlos artificialmente al agua

de los mesocosmos, dado que se intentó reproducir la forma natural en

que los nutrientes son liberados a la columna de agua.

Los peces planctívoros (Jenynsia sp.) utilizados en el experimentos

fueron obtenidos de la misma laguna. La cantidad de especimenes

agregada a cada mesocosmos se estableció en base a bibliografía

correspondiente a humedales similares de las mismas latitudes (Mazzeo

et al., 2003); el número de individuos fue de 15 peces por clausura, con un

promedio en sus tallas de 1,5 a 2 cm.


100

Muestreo y procedimientos de laboratorio

Se estimó la concentración de clorofila a durante el experimento en

cada uno de los mesocosmos usando un fluorómetro Cyclops-7 (Turner,

USA). La abundancia de las diversas fracciones del plancton, excepto en el

caso del zooplancton, fue estimada en todas las fechas del muestreo. Se

tomaron muestras de 50 mL en cada uno de los mesocosmos y se fijaron

con lugol acidificado al 1%. Estas muestras se utilizaron para la

cuantificación del micro-fitoplancton, nano-fitoplancton y ciliados,

siguiendo la metodología descrita por Utermöhl (1958). Se utilizaron

cámaras de 5 y 10 ml (dependiendo de la abundancia del plancton), las

que se dejaron sedimentar 24 h, y como en los casos anteriores, el error

de los recuentos fue estimado según Venrick (1978), aceptando un error

máximo del 15%. En los recuentos del fitoplancton, las algas fueron

separadas según sus fracciones de tamaño. Teniendo en cuenta los rangos

de tamaño sobre los que predan los distintos componentes del

zooplancton (ver capítulo anterior), se consideraron dos categorías: algas

con un GALD <30 μm y algas grandes (>30 μm). En el caso de las algas

>30 μm, se discriminó entre especies filamentosas, especies coloniales y

diatomeas grandes, con el objetivo de poder analizar posibles diferencias

debido a la presencia de especies no comestibles. Por otra parte, también

fueron discriminadas las abundancias entre algas eucariotas y

cianobacterias.

Se estimó la abundancia del zooplancton sólo para t0 y t3, dado que

para los recuentos del zooplancton se requiere filtrar un gran volumen de

agua, lo que resultaba impracticable en los mesocosmos a los tiempos

intermedios. Al final del experimento el contenido de las clausuras se filtró

a través de una red de 55 μm de poro. Las muestras de micro y

protozooplancton fueron analizadas con el mismo procedimiento detallado

para el experimento del capítulo anterior.


101


En todas las clausuras y en cada fecha de muestreo fueron

registradas las siguientes variables físicas y químicas: oxígeno disuelto,

temperatura, pH, y conductividad, con sensores portátiles Hanna HI 9143,

HI991301 (Hanna Instruments, USA). Se obtuvieron muestras para el

análisis de nutrientes en cada uno de los mesocosmos. El fósforo reactivo

soluble (P-PO4), nitratos (N-NO3) y amonio (N-NH4) se midieron por

espectrofotometría (Hach DR/2010) con los reactivos de Hach

correspondientes.


Para analizar las diferencias estadísticas entre los tratamientos a lo

largo del tiempo, se realizó un ANOVA de medidas repetidas de dos vías

(MR) para cada uno de los componentes de las comunidades planctónicas

analizadas, con el tratamiento como el factor principal y el tiempo como

las medidas repetidas. Para probar las diferencias significativas entre los

tratamientos, se realizaron comparaciones post hoc con la prueba de

Student Newman-Keuls (SNK) (Underwood, 1997).

En el caso del zooplancton se llevó a cabo por un lado la prueba de

“t” para analizar si existieron cambios significativos (p < 0,05) en la

estructura de la comunidad entre el t0 y t3. Las diferencias entre

tratamientos en el caso del zooplancton fueron analizadas a través de una

una prueba no paramétrica de Kruskal Wallis (Zar, 1996) dado que para

esta comunidad no se cumplieron los supuestos para la realización de una

prueba paramétrica.


102

Resultados

Características físicas y químicas del agua

En la Fig. 26 se observan las variables físicas y químicas analizadas

en las clausuras durante el experimento. La temperatura del agua en los

mesocosmos siguió el mismo patrón de variación ambiental de este

parámetro, variando entre 15,5 a 22,8 °C (Fig. 26.a). Las diferencias entre

los tratamientos no fueron significativas, con un nivel de significancia del

95%.

Los valores medios de oxígeno disuelto variaron entre 4,9 y 12,9

mg L-1. Los valores más bajos se observaron en el tratamiento SP

(sedimentos y predación), entre t2 y t3 (Fig. 26.b). Aunque no se

observaron diferencias significativas entre los tratamientos, en los

tratamientos con sedimentos (S, SP) hacia el final del experimento se

evidenció n una concentración de oxígeno disuelto menor que en los otros

tratamientos (C, P). No obstante, al considerar todo el periodo de

muestreo, las diferencias no resultaron significativas entre tratamientos de

acuerdo al ANOVA de MR, mientras que sí se encontraron diferencias

significativas en el tiempo (p < 0,000001).

Los valores de pH variaron en promedio entre 8,16 y 9,03 (Fig.

26.c). El ANOVA de MR mostró diferencias significativas entre los

tratamientos y en el tiempo (p = 0,04; p < 0,00001 respectivamente). Con

respecto a la conductividad, no hubo variaciones significativas durante el

experimento (los valores medios variaron entre 2,12 y 2,38 mS cm-1) (Fig.

26.d).

En lo que respecta a la concentración de fósforo disuelto (P-PO4), se

observó un patrón temporal definido para todos los tratamientos durante

el transcurso del experimento (Fig. 26.e), disminuyendo los valores


103

medios desde el t0 (0,1 mg l-1) al t3 (no detectable) en todas las clausuras.

El ANOVA de MR no evidenció diferencias significativas entre los

tratamientos pero sí en el tiempo (p < 0,000001). Si bien las

concentraciones de fósforo fueron bajas, sólo hacia el final del

experimento se lo puede considerar como limitante para el crecimiento

fitoplanctónico.

El nitrógeno inorgánico disuelto (NID) (N-NH4 + N-NO3), al igual que

los fosfatos, disminuyó hacia el final del experimento en todos los

tratamientos, aunque los valores mas bajos registrados se observaron en

el t2 (Fig. 26.f). Los valores medios registrados fueron de 1,2 a 1,4 mg l-1 en

el t0 y de 0,21 a 0,29 mg l-1 en el t3. Según el ANOVA de MR no se

observaron diferencias significativas entre los tratamientos pero sí se

observaron diferencias entre las fechas (p < 0,000001). La forma oxidada

(nitrato) mostró siempre bajas concentraciones, disminuyendo

notoriamente desde el inicio del experimento hasta los tres días (t1) y

luego se mantuvo constante hasta el final. La forma reducida del nitrógeno

(amonio) también disminuyó de acuerdo al mismo patrón temporal,

prevaleciendo siempre sobre la forma oxidada.


104

Fig. 26. Variación de las variables físico químicas registradas en las clausuras durante el experimento. a: temperatura del agua; b: oxígeno disuelto; c: pH; d: conductividad; e: fosfátos; f: (DIN) nitrógeno inorgánico disuelto.

Clorofila a

Los valores medios de clorofila a registrados fueron típicos de

sistemas eutróficos, variando entre 49 y 117 μg l-1 (Fig. 27). La

concentración disminuyó en las clausuras sin sedimentos (C, P) al


105

comenzar el experimento (entre t0 y t1); sin embargo, se aprecia que el

tratamiento con peces (P) presenta un aumento paulatino hacia el final del

experimento (t3). Por el contrario, el control (C) presenta un patrón

temporal constante durante el experimento. Por otro lado, en los

tratamientos con sedimentos (S, SP) la clorofila aumentó entre el t0 y t1 y

luego se mantiene relativamente constante en el tiempo hasta el final del

experimento. El ANOVA de MR demostró diferencias significativas entre

los tratamientos (p = 0,000001), y en el tiempo (p = 0,0001). Los contrastes

muestran diferencias significativas entre los tratamientos con sedimentos y

sin sedimentos para las fechas t1 y t2.

Fig. 27. Variación de la concentración de clorofila a para cada uno de los tratamientos durante el experimento. Las barras representan los desvíos estándares.

Nano-fitoplancton (algas 3-30 μm)

La Fig 28.a muestra la variación de las algas de 3 a 30 μm durante el

experimento. Esta fracción se encontró dominada por la clase


106

Chlorophyceae, siendo algunas de las especies más abundantes:

Monoraphidium contortum, M. circinale, M. minutum, M. griffithii, y varias

especies de Scenedesmus, Chlamydomonas, Chlorella, y Crucigenia. Las

densidades promedios de las cloroficeas variaron entre 127.295 y

382.643. ind. ml-1. Entre las cianobacterias de esta fracción de tamaño, los

taxones dominantes fueron Merismopedia tenuissima, Woronichinia

elorantae y Aphanocapsa delicatissima y sus densidades oscilaron entre

1.487 y 23.668. ind. ml-1.

La fracción del nano-fitoplancton se encontró dominada por la clase

Chlorophyceae en más de un 90 % del total, y por ese motivo la variación

temporal de esta fracción esta determinada principalmente por esta clase,

variando la densidad total de la fracción entre 136.378 y 425.343 ind. ml-1.

La abundancia de esta fracción algal aumentó en todas las clausuras,

excepto en el control entre el t0 y t1. A partir del t1 se registró una

disminución hacia el t2 para todos los tratamientos debido a un efecto de

dilución provocado por las lluvias de los días previos. Desde t2 hacia el

final del experimento se evidenció un aumento en la densidad de esta

fracción en todos los tratamientos. Las abundancias fueron siempre

mayores en el tratamiento SP, siguiéndole las clausuras S, P y finalmente

C. El ANOVA de MR demostró diferencias significativas entre los

tratamientos (p < 0,00004), como también en el tiempo (p<0,000001). Los

contrastes evidenciaron que las diferencias en la densidad fueron

significativas en todos los tratamientos (P, S, SP) frente al control (C) en el

t1, y en la última fecha entre el control y el tratamiento SP.


107

Fig. 28. Variación temporal de las abundancias del fitoplancton para cada uno de los tratamientos. a: algas nanoplanctónicas (3-30 μm); b: algas grandes (>30 μm). Las barras representan los desvíos estándares.

Fracción del Micro-fitoplancton (algas > 30 μm)

La fracción del micro-fitoplancton (Fig.28.b) estuvo dominada por

cianobacterias filamentosas, principalmente Planktolyngbya limnetica y

Anabaena sp., y especies coloniales como Microcystis sp. y Aphanothece

sp. Le siguieron en importancia las clorofitas y las diatomeas, donde las

especies más frecuentes fueron Closterium acutum var. variabile,

Closterium aciculare, Staurastrum sp., Pediastrum tetras, Actinastrum

hantzschii y Nitzschia acicularis.

Esta fracción presentó densidades que variaron entre 20.621 y

47.862 ind. ml-1 .

El patrón temporal de esta fracción presentó un aumento en la

densidad algal para todos los tratamientos durante el transcurso del

experimento. En este caso, a diferencia de la fracción nano-fitoplanctónica,

la mayor densidad algal correspondió al tratamiento S, seguido de P, C y

por último SP. El ANOVA de MR demostró diferencias significativas tanto

entre tratamientos (p < 0,01) como en el tiempo (p < 0,000001).


108

Nanoflagelados Heterotróficos (NFH) y ciliados

Las densidades promedios de NFH variaron entre 195 y 1.954 ind.

ml-1, mientras que los ciliados entre 62 y 473 ind. ml-1 (Fig. 29). La

evolución temporal de de los NFH siguió un patrón aparentemente

dependiente de la densidad de los ciliados; el patrón más claro se

observó en el caso de los tratamientos con peces (P, SP), donde la

ausencia de meso-zooplancton de cladóceros y copépodos ciclopoideos

promovió un aumento en la densidad de los ciliados, como también en el

tamaño promedio de los individuos desde el inicio del experimento. La

densidad de los NFH presentó un patrón temporal inverso al de los

ciliados en los tratamientos P y SP. Por otro lado se observó un patrón

temporal constante en las clausuras C y S, con densidades menores a las

encontradas en P y SP, donde la comunidad de zooplancton estaba

dominada por copépodos ciclopoideos y cladóceros. En la última fecha

del experimento se observó un aumento de los ciliados en el control, los

que en promedio presentaban un tamaño menor a los observados en los

tratamientos S y SP. El ANOVA de MR evidenció diferencias significativas

para los NFH tanto entre tratamientos (p < 0,02) como en el tiempo (p <

0,000001). Los ciliados, al igual que los NFH, presentaron diferencias

significativas entre tratamientos (p < 0,02) y a lo largo del tiempo (p <

0,0001).


109

Fig. 29. Variación temporal de la abundancia de nanoflagelados heterotróficos (NFH) y ciliados tratamientos. Las barras representan los desvíos estándares.

Zooplancton

El zooplancton estuvo compuesto por rotíferos, copépodos

ciclopoideos, copépodos calanoideos, y cladóceros, siendo los taxones

más abundantes Moina micrura., Diaphanosoma cf. brevireme,

Ceriodaphnia sp., Bosmina sp., Leidigia sp., y en menor medida Daphnia

sp.. Entre los rotíferos, Brachionus calyciflorus, B. havanaensis, B.

austrogenitus, B. quadridentatus, Polyarthra vulgaris, Testudinella patina,

Filinia cf. longiseta, y Keratella morenoi fueron las especies dominantes.

Los calanoideos se encontraron poco representados en este experimento,

mientras que los copépodos ciclopoideos fueron más abundantes.

La Fig. 30 ilustra las abundancias del zooplancton de los distintos

tratamientos en el t3. Se encuentran marcados con un asterisco aquellos

tratamientos en los que se registraron diferencias significativas con

respecto a las densidades al inicio del experimento (t0). Al principio del

experimento, la densidad media del zooplancton total fue de 234

individuos l-1. En la última fecha la comunidad exhibió una composición

menos equitativa entre los tratamientos, registrándose valores medios de


110

densidad de entre 134 y 299 individuos l-1 para los tratamientos P y SP

respectivamente, y entre 1.102 y 1.317 individuos l-1 en los tratamientos C

y S.

La prueba de Kruskal Wallis evidenció diferencias significativas

entre los tratamientos para los copépodos ciclopoideos adultos (p < 0,03)

y nauplii (p < 0,04), cladoceros (p < 0,03) y para el zooplancton total (p <

0,02), mientras que no se encontraron diferencias significativas para los

rotíferos y calanoideos (adultos y nauplii).

Fig. 30. Composición del zooplancton en las clausuras al comienzo (t0) y al final (t4) del experimento


111

Discusión

En el capítulo anterior se discutió el rol del zooplancton en las

interacciones tróficas en el humedal de la Reserva de Otamendi, y cómo

éste afectaba a las comunidades microplanctónicas. Los estudios en esta

etapa se centraron en analizar el efecto combinado de los nutrientes

provenientes del sedimento (bottom-up) y el de predación (top-down)

producido por los peces planctívoros sobre el zooplancton.

Se observó que todos los tratamientos respondieron de manera

positiva al crecimiento algal en comparación con el control, dado que las

densidades fitoplanctónicas fueron mayores (principalmente en el caso de

las algas <30 μm).

La disminución de la abundancia en el control observada al

principio del experimento (entre t0 y t2), probablemente se debió a un

efecto de clausura, fenómeno que también fue evidenciado por el patrón

temporal de la concentración clorofila a.

Por otro lado, se evidenció que a sólo tres días de comenzar el

experimento todos los tratamientos (P, S, SP) presentaron su máxima

densidad algal. Si bien no se encontraron diferencias significativas en la

última fecha del experimento con respecto a la densidad del fitoplancton

total, sí se registraron dichas diferencias para la fracción nano-

fitoplanctónica. Al respecto, cabe señalar que ésta era la fracción

predominante en el sistema al comenzar el experimento; por otro lado, si

bien tiene ventajas sobre el micro-fitoplancton cuando los nutrientes son

limitantes por tener una mayor relación superficie:volumen, es también la

fracción más susceptible a la predación por el zooplancton.

Probablemente es por esta razón que la máxima densidad algal se

registra en el tratamiento SP, donde además de contar con un aporte extra

de nutrientes proveniente de los sedimentos, existe una menor presión de


112

pastoreo debida al zooplancton, por el efecto en cascada de los peces

sobre el zooplancton.

En el tratamiento con sólo sedimentos (S), ante la ausencia de

peces, el fitoplancton se encontró controlado por el zooplancton

(principalmente copépodos ciclopoideos y cladóceros), y por lo tanto el

efecto “top down” fue evidente. Éste tuvo incidencia también sobre la

estructura de tamaños del fitoplancton ya que se verificó un aumento en la

densidad del micro-fitoplancton, principalmente de cianobacterias

filamentosas grandes y coloniales (Planktolyngbya limnetica, Anabaena sp.,

Microcystis sp. y Aphanothece sp.), ya que estas especies se ven

sometidas a una menor presión de pastoreo por parte del zooplancton en

comparación con la fracción nano-fitoplanctónica.

Por otro lado, analizando el tratamiento en el cual se agregaron

peces pero no hubo un suplemento de nutrientes de los sedimentos

(tratamiento P), se evidencia que el fitoplancton se encontró controlado

más por un efecto de tipo “bottom up” que por un efecto “top down”. Este

tratamiento presentaba al final del experimento una baja densidad de

copépodos ciclopoideos, cladóceros y rotíferos, junto con una alta

densidad de ciliados a comparación del resto de los tratamientos. Estos

mesocosmos presentaron una menor densidad de la fracción micro-

fitoplanctónica probablemente debido a un efecto de competencia por los

nutrientes entre ambas fracciones de tamaño algales, en el cual salen

favorecidas las algas más chicas.

Comparando los tratamientos SP y S, se aprecia que en el segundo

hay una mayor proporción de algas > 30 μm, ya que en ausencia de

peces, el zooplancton controla más efectivamente a las algas

nanoplanctónicas; paralelamente, la menor proporción de algas grandes

en el tratamiento SP se puede explicar nuevamente por una ventaja

adaptativa de las algas más pequeñas en incorporar los nutrientes (y por


113

ende prevalecer sobre las grandes) en ausencia de predación debida al

zooplancton.

Si bien era esperable que el tratamiento SP presentara los valores

más altos de densidad algal, por la mayor disponibilidad de nutrientes y la

menor presión de pastoreo del zooplancton, es interesante analizar las

implicancias de los controles de tipo top-down y bottom-up para este tipo

de sistemas. Aunque en los ambientes eutróficos se podría asumir que el

fitoplancton estaría regulado más por un efecto de tipo top-down, ya que

los nutrientes no suelen ser limitantes, esto no siempre ocurre así. Bajo

ciertas condiciones de intenso crecimiento algal, como se observa hacia el

final del experimento, los nutrientes pueden llegar a ser limitantes para el

fitoplancton y pueden ser el factor principal de control. Esta situación,

como ya se indicó en capítulos anteriores, puede ocurrir durante el año en

la laguna, siendo generalmente el nitrógeno el nutriente limitante. Esta

limitación por nitrógeno en lagos someros vegetados fue descripta por

diversos autores (Jansson, 1998; Scheffer, 1998; Saunders et al., 2000). Por

otro lado, si una limitación de nitrógeno favorece el desarrollo de algas

fijadoras, entre las que se encuentran algunas cianobacterias grandes,

éste es otro factor de peso para tener en cuenta, ya que en estas

condiciones la regulación top-down pasa a un segundo plano porque

estas algas generalmente no son controladas por el zooplancton.

En relación a los nutrientes, cabe señalar que durante el transcurso

del experimento se observó una disminución de los mismos, llegando a

valores que podrían ser limitantes para el crecimiento algal.

Por otro lado, resulta interesante notar que al inicio del experimento

los tratamientos con sedimentos mostraron un aumento en el crecimiento

fitoplanctónico en comparación a los otros dos los tratamientos, lo que

muy probablemente se debió al aporte extra de nutrientes;

concomitantemente, estos tratamientos también mostraron un incremento

en la concentración de oxígeno disuelto debido a la mayor fotosíntesis. Sin


114

embargo, hacia el final del experimento el oxígeno disuelto resultó menor

en los tratamientos con sedimentos, lo que pudo deberse a un aumento de

la biomasa bacteriana en estas clausuras. Dado que el oxígeno disminuyó

fuertemente en ambos tratamientos con sedimentos, se podría asumir que

la causa más probable de esta disminución sean principalmente las

bacterias. El probable incremento bacteriano en los tratamientos con

sedimentos, no sólo consumiría más oxígeno, sino que posiblemente

también estaría incidiendo en la concentración de nutrientes en la columna

de agua; teniendo en cuenta que la concentración de fósforo descendió

hacia el final del experimento, se podría suponer que existió una

competencia por los nutrientes entre las algas y las bacterias.

Diversos autores han señalado que los sistemas acuáticos con altas

concentraciones de materia orgánica generalmente presentan un gran

desarrollo de la biomasa bacteriana (Salonen et al., 1983; Hessen, 1992;

Salonen et al., 1992c; del Giorgio y Peters, 1993a). En este sistema, donde

las bacterias no se encuentran limitadas por el C debido a la gran cantidad

de materia orgánica alóctona, son éstas las que mejor compiten por los

nutrientes disponibles frente al fitoplancton, tal como fuera señalado por

Jansson (1993). Por otro lado, el crecimiento bacteriano se encuentra

limitado sólo por P, mientras que el fitoplancton lo está por N, P y la

energía lumínica (Jansson et al., 1996).

Numerosos estudios han indicado el impacto de los peces sobre la

estructura de la comunidad del plancton en los lagos (Hrbácek et al., 1961;

Brooks y Dodson, 1965; Reinertsen et al., 1990; Holopainen et al., 1992;

Mittelbach et al., 1995). Las especies de zooplancton grandes son

vulnerables a la predación visual por peces planctívoros, y por lo tanto los

lagos con poblaciones de peces planctívoros abundantes pueden tener un

predominio de zooplancton compuesto de especies pequeñas (Järvinen,

2002). En nuestro experimento se observó un marcado efecto de los


115

peces planctívoros sobre el zooplancton; en los tratamientos en los cuales

se introdujeron peces planctívoros (P, SP) la fracción del meso-

zooplancton, (copépodos ciclopoideos y cladóceros), presentó

abundancias cercanas al cero. Por el contrario, los rotíferos no mostraron

variaciones significativas en sus abundancias entre los tratamientos, lo que

se debe a la diferencia de tamaño con la fracción anterior, quedando por

debajo del umbral de visión de los peces planctívoros introducidos.

En las cascadas tróficas el tamaño corporal juega un factor

determinante en la interacción predador-presa (Scheffer, 1998). En el

experimento realizado los peces planctívoros introducidos en las

clausuras fueron de una talla fija (1,5 a 2 cm), por lo cual éstos predaron

preferentemente sobre presas más grandes de zooplancton. De tal

manera, el efecto en cascada estuvo en parte condicionado por las

condiciones experimentales. En la naturaleza la misma respuesta se

observaría cuando la cohorte de peces tuviera tallas semejantes. Sin

embargo, cabe señalar que es posible que a lo largo del año se

produzcan distintas respuestas en la cascada trófica en el ambiente

natural, determinadas en parte por la estructura de tamaños de peces

planctívoros.

Cabe recordar que si bien a nivel microbiano, los nanoflagelados

heterotróficos (NFH) son los principales predadores sobre las bacterias en

los ecosistemas acuáticos (Porter et al., 1985; Sanders et al., 1989; Hahn y

Hofle, 2001), en algunos cuerpos de agua también los ciliados (Sherr y

Sherr, 1987; Langenheder y Jürgens, 2001), los flagelados mixotróficos

(Jones, 1994; Jansson et al., 1999) y ciertas especies de cladoceros, como

Daphnia (Kankaala, 1988; Jürgens, 1994; Langenheder y Jürgens, 2001),

pueden predar sobre las mismas. Por otro lado, Daphnia puede afectar a

las comunidades bacterianas en forma indirecta por pastoreo sobre el

fitoplancton y protozoos (Gilbert, 1988; Salonen et al., 1992c; Jürgens,

1994) o a través de la excreción de los nutrientes.


116

Además de las interacciones predador-presa, los niveles tróficos

superiores podrían afectar la disponibilidad de los nutrientes a los

productores primarios por medio de la estequiometría del reciclaje de los

consumidores (Hessen et al., 1994; Sterner et al., 1997; Elser y Urabe,

1999). En este sentido, se observan importantes diferencias en la relación

C:N y C:P entre distintas especies del zooplancton (Järvinen, 2002). Los

cladóceros tienen proporcionalmente más P en su masa corporal en

comparación a los copépodos que poseen más N. Aunque estas

diferencias podrían modificar la proporción de los nutrientes en la

columna de agua, en este experimento no se observaron diferencias, sin

olvidar que en los tratamientos con peces (P, SP), la presión de pastoreo

por los peces sobre el zooplancton, fue tanto para los copépodos como

para los cladóceros. Por otro lado, en los tratamientos sin peces (C, S) el

zooplancton presente contuvo tanto a copépodos como a cladóceros, por

lo que no se esperaría encontrar alguna diferencia en la proporción N:P.

Si bien la relación entre los ciliados y los NFH no se pudo analizar

estadísticamente ya que los ANOVA no fueron significativos, los patrones

temporales descritos por estas dos fracciones sugieren una dependencia

en sus abundancias. Por un lado los ciliados dentro de los tratamientos con

peces (P, SP) presentaron las mayores abundancias a largo del

experimento, probablemente debido a un efecto en cascada trófica

(peces - meso-zooplancton — ciliados - NFH). Por esta misma razón los

NFH presentan una tendencia temporal más o menos constante pero que

disminuyó con el transcurso del experimento en los tratamientos con

peces planctívoros. Además, es importante mencionar que los ciliados no

sólo aumentaron su abundancia, sino que se encontraron individuos de

mayor tamaño.

Por otro lado, en los tratamientos sin peces planctívoros (C, S), al

estar presente el meso-zooplanton las interacciones entre los ciliados y

NFH resultaron menos obvias. No obstante, las abundancias de ciliados


117

fueron menores, debido posiblemente a la presión de pastoreo producido

por él meso-zooplancton, y se registró un aumento de los NFH a partir del

t2. Sin embargo, también se observó un aumento de la abundancia de los

ciliados en el tratamiento control en la última fecha del muestreo; este

incremento podría deberse a que los ciliados siguieron el mismo patrón

de incremento que los NFH, pero con un retraso en el tiempo de

respuesta (como lo sucedido en el experimento anterior) generado por

las diferencias en los tiempos generacionales entre los niveles tróficos

(Carpenter et al., 1985). Además, sólo se observó un aumento en la

abundancia de los ciliados y no en su tamaño. Como ya se discutiera para

el experimento anterior varios autores explican que estas interacciones de

cascadas tróficas pueden quedar truncadas en el nivel de protozoos (Pace

y Funke, 1991). Al estar presente el meso-zooplancton, las declinaciones

pueden ser explicadas por efectos directos (predación, interferencia) o

por efectos indirectos (competencia por los recursos) producidos por los

copépodos, cladóceros e incluso por los rotíferos (Arndt, 1993; Burns y

Gilbert, 1993; Jack y Gilbert, 1994; Perrow et al., 1999).

Al igual que en el experimento anterior en el que se analizó

particularmente el efecto del zooplancton, los resultados de este

experimento también demostraron que los zoopláncteres ejercen una

significativa presión de predación sobre el nano-fitoplancton.

Contrariamente, en lo que respecta al micro-fitoplancton, las diferencias

entre tratamientos observadas a partir del día 7, vuelven a apoyar el

concepto del modelo de Hulot et al. (2000) ya descrito.

Es importante mencionar que un zooplancter a lo largo de su ciclo

de vida cambia su dieta, no sólo por el aumento de su tamaño corporal,

sino que también depende de la estación del año y del sexo. Por ejemplo,

un copépodo ciclopoideo nauplii se alimenta sobre las bacterias y algas,

pero cuando es adulto puede llegar a alimentarse de otros zoopláncteres


118

y larvas de peces, aunque su dieta principal sigan siendo las algas,

bacterias y ciliados.

A fin de hacer más comprensible la interacción entre los distintos

componentes en cada uno de los tratamientos realizados, se presentan

una serie de esquemas (Fig. 31). En estos se remarcan las interacciones y

componentes que resultan más importantes para cada tratamiento.

Con respecto a las hipótesis planteadas en este trabajo, los

resultados del experimento vuelven apoyar el concepto de cascadas

tróficas de cuatro-niveles descrita en otros trabajos (Sommer et al., 2003;

Schnetzer y Caron, 2005), puesto que al parecer, habría ocurrido un

efecto en cascada trófica que se habría extendido hacia los niveles

inferiores.

Por otro lado, también se evidenció un efecto de ¨bottom-up¨,

producido por la liberación de los nutrientes provenientes del sedimento

(fosfatos y NID) dentro de las clausuras. Aunque hay una continua

liberación del nitrógeno desde los sedimentos hacia la columna de agua

de la laguna, éste es capturado muy rápidamente por las algas porque la

concentración del NID es generalmente baja. Probablemente por este

motivo, no se encontraron diferencias significativas en las concentraciones

de los principales nutrientes disueltos dentro de las clausuras. Sin

embargo, no cabe duda que se produce una liberación de nutrientes

desde los sedimentos, dado que de no ser así no se hubieran encontrado

diferencias entre los tratamientos con y sin sedimentos.

En este trabajo constituye la primera evidencia para este humedal

del impacto entre el efecto de los nutrientes liberados por los sedimentos

(bottom - up) en combinación con el efecto de predación del zooplancton

(top - down) sobre el fitoplancton y las comunidades microbianas, y

proporciona evidencias sobre las complejas interacciones de cascada en

las redes tróficas microbianas del sistema.


119

Fig. 31. Esquema general de cada uno de los tratamientos del experimento, se encuentran representados los componentes más importantes y sus interrelaciones con los demás componentes del sistema.

RESUMEN Y CONCLUSIONES GENERALES

Resumen y Conclusiones generales

120

Los estudios realizados en la primera etapa de esta tesis doctoral

permitieron evidenciar que la cobertura de macrófitas es uno de los

factores más importantes que regulan la estructura de las comunidades

planctónicas en los distintos ambientes acuáticos del humedal. En

particular, tiene incidencia en la selección de las distintas especies algales

en cada uno de los ambientes analizados. La presencia de una densa

cobertura de plantas flotantes, que puede ser casi permanente en los

meandros abandonados (ROLs), genera condiciones extremas muy

particulares y estables en estos ambientes acuáticos.

En general, debido a la abundante vegetación acuática, los cuerpos

de agua del humedal se caracterizan por una alta concentración de

sustancias húmicas, lo que se manifiesta en valores muy elevados de

COD. En relación a los nutrientes, los sedimentos funcionan como un

reservorio, principalmente en el caso del fósforo que es liberado

gradualmente. El nitrógeno, por su parte, suele ser el nutriente limitante tal

como ocurre en otros humedales sudamericanos de características

similares.

Los meandros abandonados, que suelen estar cubiertos por plantas

flotantes presentan una flora algal adaptada a las condiciones extremas

que rigen en estos ambientes: niveles muy bajos de penetración de la luz

en la columna de agua, y por consiguiente muy bajas concentraciones de

oxígeno disuelto. Cuando la cobertura de macrófitas es muy densa la

reducción de la luz en los primeros centímetros de la columna de agua

puede llegar al 99 % de la luz incidente en superficie. Estos ambientes se

encuentran dominados por algas metafíticas, entre las que se cuentan

algunas especies de cianobacterias que de acuerdo a la bibliografía

tendrían la facultad de ser mixotróficas, junto con algunas diatomeas

capaces de crecer en la oscuridad y tolerar contenidos muy bajos de

oxígeno. Entre ambos grupos representan más del 90 % de la densidad

algal y se encuentran acompañadas por una gran cantidad de bacterias.


121

Por otro lado, la laguna principal del humedal no presenta una

cobertura vegetal tan pronunciada ni constante en el tiempo, y por lo tanto

muestra características limnológicas menos extremas y más fluctuantes

de acuerdo a las condiciones ambientales. En esta laguna la flora algal es

semejante a la descripta para otros humedales sudamericanos, y se

encuentra representada por especies nanoplanctónicas de la clase

Chlorophyceae, acompañadas por flagelados de las clases

Cryptophyceae, Euglenophyceae y Dinophyceae. El fitoplancton

estrictamente planctónico está compuesto por pequeñas algas verdes,

típicamente C-estrategas, que tienen una alta tasa de crecimiento y alta

relación superficie:volumen, lo que les permite una rápida absorción de

nutrientes, conjuntamente con algunas especies mixotróficas facultativas.

En los años sucesivos se evidenció en esta laguna una tendencia al

aumento de las cianobacterias filamentosas, que llegaron a constituir

verdaderas floraciones algales, y cuyo motivo de proliferación es

interesante analizar en el futuro.

En la segunda etapa de los estudios que corresponden a esta tesis,

los experimentos realizados con microcosmos permitieron corroborar

que los cambios en la penetración de la luz ocasionados por la presencia

o ausencia de una cobertura de macrófitas flotantes condicionan en gran

medida la estructura de las comunidades microbianas.

Por un lado, la disminución lumínica promueve un reemplazo de

especies autotróficas obligadas por especies heterotróficas y mixotróficas.

En el caso de estas últimas, su desarrollo se vería favorecido frente a las

especies fototróficas estrictas ante una situación de bajas intensidades de

la luz, y bajo condiciones de una disminución progresiva de los nutrientes.

Los experimentos también mostraron que cambios en la intensidad

de la luz debidos a la cobertura vegetal, provocan cambios en la

proporción de eucariotas/procariotas; en general, las clorofitas

predominaron bajo condiciones de altas intensidades de luz, mientras que


122

las cianobacterias y diatomeas dominaron a bajas intensidad de luz, junto

con los taxones mixotróficos.

Por otro lado, las condiciones lumínicas también tuvieron incidencia

sobre otros componentes planctónicos microbianos. En particular, los

experimentos mostraron un aumento de los ciliados en los tratamientos

con luz, lo que probablemente se debió al aumento de la fracción del pico

y nano-plancton, junto con los NHF, por lo que disponían de una mayor

fuente de alimento.

Los diferentes experimentos realizados a lo largo de este trabajo de

tesis también permitieron analizar las interacciones tróficas entre los

distintos componentes planctónicos.

En relación a las interacciones tróficas a nivel de las cadenas

microbianas, los experimentos en microcosmos evidenciaron, en forma

indirecta, el efecto de predación de los potenciales predadores del

picoplancton (nanoflagelados heterotróficos, ciliados y algas mixotróficas)

sobre esta fracción. La presencia de estos predadores produjo una

drástica declinación en la abundancia del picoplancton (dominado por

pico-cianobacterias), lo que se evidenció al compararse los tratamientos

que incluían todos los componentes planctónicos con las clausuras donde

no se encontraban presentes dichos predadores.

Estos experimentos también revelaron un efecto en cascada a nivel

de las cadenas microbianas, lo que se manifestó en un aumento de los

nanoflagelados heterotróficos y ciliados debido a la ausencia de sus

propios predadores (mesozooplancton), y en una declinación del

picoplancton.

Por otro lado, los resultados de los experimentos de bacterivoría

realizados con bacterias marcadas (FLB) permitieron analizar en forma

directa la ingestión de bacterias por algas que habíamos asumido como

potencialmente mixotróficas en la primera etapa de estas investigaciones,


123

y que son frecuentes en el humedal (Cryptomonas spp.). Se verificó que al

menos dos especies de Cryptomonas sp., (C. erosa y C. marssonii), son

capaces de exhibir un comportamiento fagotrófico, y aunque su principal

modo de nutrición es la autotrofia, pueden utilizar la fagotrofia para

obtener nutrientes.

En los experimentos manipulativos con zooplancton se evidenció que

éste ejerce una fuerte presión de predación sobre la fracción nano-

fitoplanctónica. Contrariamente, se puede concluir que el zooplancton no

predaría preferencialmente sobre la fracción micro-fitoplanctonica (algas

> 30 μm); las algas de este tamaño aumentaron durante el curso de los

experimentos aún en presencia de zooplancton, excepto cuando la

comunidad zooplanctónica se encontraba compuesta por organismos

cuyos tamaños y modos de alimentación les permitieron predar sobre

esta fracción.

Por otro lado, los experimentos realizados también demostraron que

existe una presión de predación del meso-zooplancton sobre los ciliados.

Los resultados de los estudios experimentales mostraron que el

zooplancton es más eficaz en reducir la biomasa del fitoplancton cuando la

comunidad del zooplancton presenta una mayor diversidad funcional

(copépodos, cladoceros y rotíferos). Esto se debe a que la comunidad

incluye un mayor rango de tallas y organismos con diferente modo de

alimentación (filtradores, raptoriales), lo que permite controlar presas de

distintas fracciones de tamaño del fitoplancton.

En los cuerpos de agua donde las cadenas tróficas se aprovisionan

de una fuente de energía proveniente de la materia orgánica alóctona,

como es el caso del humedal de Otamendi, se observa que una gran parte

de la producción del zooplancton se encuentra sustentada por el “pool”

de energía de origen alóctono (macrófitas). Por eso es importante resaltar

el rol que desempeña el micro-zooplancton en este sistema, debido que


124

es la fracción encargada de canalizar el aporte de materia orgánica

alóctona hacia la cadena trófica, por medio de la predación de esta

fracción sobre el bacterioplancton.

Los resultados de los experimentos apoyan el concepto de cascadas

tróficas descrito en los capítulos anteriores, donde la alteración de alguno

de los componentes repercute consecutivamente en los niveles inferiores.

En particular, la adición de peces planctívoros provocó una disminución

del meso-zooplancton por efecto de predación y consecuentemente un

aumento en la abundancia algal.

Se observó que el meso-zooplancton (copépodos y cladóceros

adultos) es vulnerable a la predación visual por parte de los peces

planctívoros, y por lo tanto la presencia de peces planctívoros en el

cuerpo de agua condiciona a tener un zooplancton compuesto

principalmente por especies pequeñas (nano y micro-zooplancton). El

efecto de predación de los peces sobre el meso-zooplancton, produce un

efecto en cascada liberando al fitoplancton (principalmente algas < 30 μm)

de la presión de pastoreo por parte del meso-zooplancton.

En lo que respecta al efecto en cascada hacia los niveles inferiores

(organismos de la cadena microbiana), el impacto del zooplancton no

siempre resulta muy claro debido a las complejas interacciones entre los

distintos componentes.

Tal como se explicó en el capítulo anterior, el tamaño corporal juega

un factor determinante en la interacciones predador-presa, afectando a las

cascadas tróficas. En el esquema (Fig. 32) se representan en forma gráfica

dos escenarios posibles que resumen los efectos en cascada observados

en el experimento manipulativo para las tallas de peces planctívoros

utilizadas.


125

Fig. 32. Esquema de cascadas tróficas, en dos situaciones posibles (con y sin peces planctívoros) donde el tamaño corporal juega un papel importante en las interacciones predador-presa; se observa en color el efecto de determinado predador sobre sus posibles presas, mientras que el grosor de la banda negra indica la abundancia del componente.

Por otro lado, la actividad de pastoreo del zooplancton incrementa los

nutrientes disponibles para el crecimiento bacteriano y fitoplanctónico, y

así compensa su disminución debido a la predación. De esta manera, en

las interacciones predador-presa, los niveles tróficos superiores pueden

afectar la disponibilidad de los nutrientes para los productores primarios,

por medio de la estequiometría del reciclaje de los consumidores,

promoviendo un efecto ¨bottom-up¨, como producto de la predación

sobre sus presas. En este sentido, en el experimento con adición de

zooplancton se evidenció un incremento en la concentración de nutrientes,

principalmente NID, en las clausuras que incluían zooplancton.

Finalmente, en el último experimento también se observó un efecto

de ¨bottom-up¨, producido por la liberación de los nutrientes provenientes

del sedimento dentro de las clausuras. Aunque hay posiblemente una

continua liberación del nitrógeno desde los sedimentos hacia la columna


126

de agua de la laguna, éste es capturado muy rápidamente por las algas.

En este trabajo de tesis se observaron claros efectos “top-down”

entre distintos componentes de la cadena trófica, así como efectos en

cascada; sin embargo a pesar de ser este humedal un sistema eutrófico se

evidenciaron claros indicios de que las cadenas tróficas planctónicas

pueden estar reguladas por mecanismos de tipo “bottom-up”. Es

importante destacar que en los experimentos resultó muy importante el

efecto de la adición de nutrientes provenientes de los sedimentos. Como

fuera señalado, bajo ciertas condiciones de intenso crecimiento algal o

una posible competencia por los nutrientes con el bacterioplancton, los

nutrientes pueden llegar a ser limitantes para el fitoplancton y éstos

pueden ser el factor principal de control, en particular las formas de

nitrógeno biodisponibles que suelen estar en concentraciones muy bajas

en la columna de agua. Bajo estas condiciones se ven favorecidas las algas

fijadoras del nitrógeno, entre las que se encuentran algunas

cianobacterias grandes del humedal. Algunas de estas algas no son

efectivamente controladas por el zooplancton, de tal manera el

mecanismo top-down pasaría a un segundo plano.

Asimismo, los resultados de estas investigaciones demostraron que el

gran desarrollo de macrófitas del humedal tiene una fuerte influencia

sobre las comunidades planctónicas microbianas. El gran aporte de

materia orgánica alóctona permite una buena disponibilidad de COD para

las bacterias. Este hecho, sumado a que las mismas no se encuentran

limitadas por P en este sistema, crea condiciones óptimas para un gran

desarrollo de las vías microbianas, y de esta manera una canalización de

este suministro extra de energía vía bacterias — NFH — ciliados —

zooplancton - peces.

Con el fin de hacer más comprensible las interacciones entre los

distintos componentes planctónicos que interactúan en el humedal, se

presenta un esquema (Fig. 33).


127

Fig. 33. Esquema general del sistema estudiado, con sus componentes e interrelaciones.

AGRADECIMIENTOS

Agradecimientos

128

Deseo agradecer, en principio a la Dra. Irina Izaguirre, por su

inmensa paciencia, principalmente en estos últimos (36) meses. Por su

predisposición, esfuerzo y transmitirme sus conocimientos. Y por

permitirme formar parte nuevamente de este excelente grupo de trabajo.

A Paula y Patricia por ser mis dos super-secretarias, a Paula por ser

políglota y a Patricia por no dejar que me olvide de absolutamente nada, y

a ambas junto con Irina por ser las responsables de que me encuentre

nuevamente en el camino de la ciencia.

A todo el grupo de limnología Guillermo, Inés, Haydée, Alicia,

Gabriela, Rubén y Luz por brindarme su apoyo y conocimientos durante

todo este tiempo.

A Irina, Inés, Rubén, Paula, Patricia, Luz, Maria, Paulina, Solange y

Laura por su ayuda tanto en el campo como en el laboratorio.

A mi familia que quiero mucho, por estar siempre presente, aunque

la mayoría siga pensando, “cuando va a dejar de estudiar y se va a poner a

trabajar”.

A los amigos, que también quiero mucho, aunque no lo demuestre

tanto. Igualmente no los voy a poner a todos porque son muchos, pero

principalmente para que no estén comparando en que posición los puse.

Al personal de la Reserva Natural Otamendi por permitirme seguir

con las investigaciones en la Reserva y por estar siempre a disposición del

laboratorio.

Agradecimientos

129

A la Agencia de Promociones Científicas y Técnicas por financiar la

presente tesis con los subsidios de ANPCyT BID 1201/OC-AR PICT 12332

y a la Facultad de Ciencias Exactas y Naturales, UBA.

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Zar, J. H. (1996). Comparing Simple Linear Regression Equations. New Jersey,

Prentice Hall.

APÉNDICE

Apéndice

144

Parte de los resultados del presente trabajo de tesis se encuentra publicado en

las siguientes revistas:

Izaguirre I., I. O’Farrel, F. Unrein, R. Sinistro, M. dos Santos & G. Tell.

(2004) Algal assemblages and limnological features across a wetland,

from a shallow lake to the relictual oxbow lakes (Lower Paraná River,

Argentina). Hidrobiología. 511: 25-36.

Sinistro, R., I. Izaguirre and V. Asikian (2006). Experimental study on the

microbial plankton community in a South American wetland (Lower

Paraná River Basin), and the effect of the light deficiency due to the floating

macrophytes. J. Plankton Res. 28 (8): 753-768.

• Sinistro, R., M. L. Sánchez, M. C. Marinone and I. Izaguirre. (2007).

Experimental study of the zooplankton impact on the trophic structure of

the microbial assemblages in a temperate wetland (Argentina).

Limnologica. 37: 88-99.

Cursos y materias aprobadas para la carrera de Doctorado de la UBA:

• INTRODUCCIÓN A LA ECOLOGÍA EXPERIMENTAL, (2 PUNTOS) dictado por la Dra.

María Bush, Dr. David Bilenca y Dr. Javier Lopez de Casenave, del 17 al 21

de julio de 2006. Aprobado con una duración de 40 hs.

• ECOLOGÍA MICROBIANA DE AMBIENTES ACUÁTICOS, (1 PUNTOS) dictado por el Dr.

Paul del Giorgo (Université du Québec, Montreal, Canada) y Dr. Joseph

Gasol (Institut de Ciéncies del Mar de Barcelona, España) del 3 al 5 de

noviembre de 2005. Aprobado con una duración de 27 hs.

• ESTADÍSTICA NO PARAMÉTRICA, (3 PUNTOS) dictado por la Dra. Beatriz González y

Dr. Javier Calcagno del 1 al 10 de agosto del 2005, en la F.C.E.N. (U.B.A.).

Apéndice

145

Aprobado con una duración de 72 hs.

• ECOLOGÍA Y DIVERSIDAD DEL FITOPLANCTON Y DEL PERIFITON DE AGUA DULCE, (3

PUNTOS) dictado por el Dr. Tell, Dra. Izaguirre y Dra Pizarro del 17 al 24 de

agosto del 2004, en la F.C.E.N. (U.B.A.). Aprobado con una duración de 40 hs.

• ESTADOS DE EQUILIBRIO EN LAGOS SOMEROS Y SUS IMPLICACIONES EN LOS PROCESOS

DE RESTAURACIÓN, (1 PUNTOS) dictado por el Dr. Marten Scheffer del 11 al 15 de

diciembre del 2000, en la Facultad de Ciencias de la Republica del Uruguay.


• ECOLOGÍA MICROBIANA APLICADA AL TRATAMIENTO DE EFLUENTES, (2 PUNTOS)

dictado por el Dr. Alejandro J. Mariñelarena del 17 al 21 de octubre del 2000,

en la Universidad Maimónides (Buenos Aires, Argentina). Aprobado con una

duración de 60 hs.

• CONTAMINACIÓN DE SISTEMAS ACUATICOS: EVALUACIÓN Y MANEJO, (3 PUNTOS)

dictado por la Dra. Ines O´Farrell, Dr. Enrique Rodriguez y el Lic. Ruben

Lombardo, del 9 al 17 de diciembre de 2003 en la F.C.E.N. (U.B.A.).


• BIOMETRÍA II, (5 PUNTOS) materia cursada para el postgrado, dictada por la Dra.

Beatriz Gonzalez en el 2do cuatrimestre de 1998 en la F.C.E.N. (U.B.A.).

Aprobada con una duración de 160 hs.

Total: 20 puntos

Experimental study on the microbialplankton community in a SouthAmerican wetland (Lower Parana River

5 Basin) and the effect of the lightdeficiency due to the floatingmacrophytes

RODRIGO SINISTRO1, IRINA IZAGUIRRE1,2* AND VANESA ASIKIAN1

1DEPARTAMENTO DE ECOLOGIA, GENETICA Y EVOLUCION, FACULTAD DE CIENCIAS EXACTAS Y NATURALES, UNIVERSIDAD DE BUENOS AIRES, C1428EHA

10 BUENOS AIRES, ARGENTINA AND2CONSEJO NACIONAL DE INVESTIGACIONES CIENTIFICAS Y TECNICAS (CONICET), BUENOS AIRES, ARGENTINA

*CORRESPONDING AUTHOR: [email protected]

Received January 24, 2006; accepted in principle February 9, 2006; accepted for publication May 5, 2006; published online May 12, 2006

15 Communicating editor: K.J. Flynn

An experimental study using microcosms was conducted in a South American wetland, Lower

Parana River Basin (Argentina), to analyse the structure of the components of the microbial plankton

community and the influence of the light deficiency due to floating macrophytes on this community.

Two experiments were run under different light conditions; the decrease of the light penetration due to

20 floating macrophytes was simulated using different nylon mesh covers that resembled natural

conditions in the lake. These studies revealed that the light deficiency favoured the replacement of

obligate autotrophs by mixotrophic and heterotrophic organisms. Abundances of strictly autotrophic

algae along the experiments responded to the light gradient, being maximum in the flasks without

cover. Heterotrophic nanoflagellates (HNF) and ciliates increased in the microcosms, probably

25 favoured by the high food availability (picoplankton) and the lack of their predators (zooplankton).

The increase of ciliates was higher in the microcosms with more light. In the first experiment, the

picoplankton fraction strongly decreased after 24 h in the flasks that included all their potential

predators, thus suggesting a grazing pressure on this fraction. Grazing experiments performed with

fluorescent-labelled bacteria (FLB) revealed that two Cryptomonas species, which are frequent in the

30 lake (Cryptomonas erosa and Cryptomonas marssonii), can ingest bacteria.

INTRODUCTION

Since the earliest scientific descriptions of the ‘microbial

loop’ (Azam et al., 1983), and the recognition of its role in

the recycling of carbon and nutrients in the aquatic

35 ecosystems, increasing importance has been given to

the study of the microbial food webs. The microbial

components of aquatic food webs (heterotrophic bac-

teria, autotrophic picoplankton, heterotrophic and mix-

otrophic flagellates and ciliates) can often be an

40important, and sometimes dominant, part of aquatic

ecosystems (Boenigk and Arndt, 2002). Many studies

have stressed that the relative importance of the micro-

bial loop compared to the classical pelagic food chain is

greater in oligotrophic environments than in eutrophic

45systems (Porter, 1988; Weisse, 1991). In particular, del

Giorgio and Gasol (del Giorgio and Gasol, 1995) have

shown that the heterotrophic/autotrophic ratio of fresh-

water plankton communities declines along gradients of

JOURNAL OF PLANKTON RESEARCH j VOLUME 28 j NUMBER 8 j PAGES 753–768 j 2006

doi:10.1093/plankt/fbl008, available online at www.plankt.oxfordjournals.org

� The Author 2006. Published by Oxford University Press. All rights reserved. For Permissions, please email: [email protected]

Hydrobiologia 511: 25–36, 2004.

© 2004 Kluwer Academic Publishers. Printed in the Netherlands.25

Algal assemblages across a wetland, from a shallow lake to relictual oxbowlakes (Lower Parana River, South America)

Irina Izaguirre1, Ines O’Farrell1, Fernando Unrein1, Rodrigo Sinistro1,

Marıa dos Santos Afonso2 & Guillermo Tell11Departamento de Ecologıa, Genetica y Evolucion, Facultad de Ciencias Exactas y Naturales, Universidad de

Buenos Aires, C1428EHA, Buenos Aires, Argentina2INQUIMAE, Departamento de Quımica Inorganica, Analıtica y Quımica Fısica – FCEN – UBA,

C1428EHA, Buenos Aires, Argentina

Received 21 May 2002; in revised form 29 July 2003; accepted 24 August 2003

Key words: algal assemblages, Parana River floodplain, CCA

Abstract

This study deals with the variation in the algal assemblages across the transversal dimension of a wetland of the

Lower Paraná River from October 1998 to September 1999. The relationship between the algal composition and

the physico-chemical variables is analyzed by means of Canonical Correspondence Analysis.

The abundant floating macrophytes generated a severe reduction in light penetration in the relictual oxbow lakes

(ROLs), almost anoxic conditions and high values of P, N and K. Such characteristics accounted for their very

particular algal flora dominated by Cyanobacteria and several diatoms, species probably mixotrophic regarding

their capacity to grow in darkness and tolerate very low oxygen contents. In the shallow lake, the phytoplankton

comprised many small autotrophic green algae, accompanied by many flagellates of the classes Cryptophyceae,

Euglenophyceae and Dinophyceae. Our results indicate that the macrophyte cover was probably the stirring factor

in the selection of algal species along the transitional zone comprising a floodplain shallow lake and several ROLs.

Introduction

Wetlands are areas characterized by periodical flood-

ing and/or inundation and characteristically exhibit a

great degree of genetic and environmental diversity

(Wilson, 1988). Their spatial heterogeneity and rich-

ness in ecotones were adequately defined in Holland

(1988). Neiff et al. (1994) proposed the following

definition for South American wetlands: ‘systems of

sub-regional extent in which the spatial and temporal

presence of a variable cover of water causes char-

acteristic biogeochemical fluxes, soils of accentuated

hydromorphism, and a biota whose structure and dy-

namics are well adapted to a wide range of water

availability. They can be considered macrosystems

whose complexity grows with hydrosedimentological

variability and geographic extent’. According to these

authors, floodplains are classified as ‘large wetlands’.

Most South American large rivers are bordered

by extensive alluvial plains, which can exceed

300 000 km2 and include a great number of shal-

low lakes with different limnological properties (Wel-

comme, 1985). As Junk et al. (1989) pointed out for

floodplain wetlands, in these alluvial systems the reg-

ular flood pulse and the habitat heterogeneity favor a

high biodiversity of terrestrial and aquatic plants and

animals. Studies on the algal communities from flood-

plain shallow lakes are relatively scarce as compared

to other world regions. Most of the present stud-

ies describe phytoplankton composition and dynamics

that are subject to complex bi-directional interactions

between the river and their marginal shallow lakes

(García de Emiliani, 1997; Huszar & Reynolds, 1997;

Train & Rodrigues, 1998; de Melo & Huszar, 2000).

The first studies on the phytoplankton community

of the Paraná River floodplain shallow lakes were

Limnologica 37 (2007) 88–99

Experimental study of the zooplankton impact on the trophic structure ofphytoplankton and the microbial assemblages in a temperate wetland(Argentina)

Rodrigo Sinistroa,�, Marıa Laura Sancheza, Marıa Cristina Marinoneb, Irina Izaguirrea,c

aDepartamento de Ecologıa, Genetica y Evolucion, Facultad de Ciencias Exactas y Naturales, Universidad de Buenos Aires,

C1428EHA Buenos Aires, ArgentinabDepartamento de Biodiversidad y Biologıa Experimental, Facultad de Ciencias Exactas y Naturales, Universidad de Buenos Aires,

C1428EHA Buenos Aires, ArgentinacConsejo Nacional de Investigaciones Cientıficas y Tecnicas (CONICET), Argentina

Received 7 July 2006; received in revised form 23 August 2006; accepted 1 September 2006

Abstract

An experimental study using mesocosms was conducted in the main shallow lake of a temperate wetland (Otamendi

Natural Reserve, Argentina) to analyse the impact of zooplankton on phytoplankton and the microbial assemblages.

The lake is characterised by the presence of a fluctuating cover of floating macrophytes, whose shading effects shape

the phytoplakton community and the ecosystem functioning, which was absent during the study period. The

experiment was run in situ using polyethylene bags, comparing treatments with and without zooplankton. The cascade

effect of zooplankton on phytoplankton and the lower levels of the microbial food web (ciliates, heterotrophic

nanoflagellates (HNF) and picoplankton) were analysed.

A significant zooplankton grazing on the nano-phytoplankton fraction (3–30mm) was observed. Conversely, large algae

(filamentous cyanobacteria, colonial chlorophytes and large diatoms) increased in all mesocosms until day 10, suggesting

that they were not actively grazed by zooplankton during this period. However, from day 10 until day 17 this fraction

decreased in the enclosures with mesozooplankton, probably due to an increase in the abundance of large herbivores.

The results of the experiment would also indicate a trophic cascade effect on the lower levels of the microbial

community. In the treatment where zooplankton was removed, the abundance of ciliates followed the same increasing

pattern as the abundance of HNF, but with a time lag in its response. In the enclosures without zooplankton, HNF

remained relatively constant throughout the experiment, whereas ciliates strongly decrease during the last week. Total

picoplankton abundance increased in the enclosures with mesozooplankton, thus supporting the existence of a four-

link trophic cascade (copepods–microzooplankton–HNF–picoplankton). Zooplankton composition changed sig-

nificantly from the beginning until the end of the experiment; cyclopoid nauplii and rotifers were notoriously dominant

at t0, whereas 10 days later the community showed a more equitable proportion of cyclopoids, calanoids, nauplii,

cladocerans and rotifers.

r 2006 Elsevier GmbH. All rights reserved.

Keywords: Zooplankton; Phytoplankton; Microbial communities; Top–down control; Wetlands; Trophic cascade

ARTICLE IN PRESS

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0075-9511/$ - see front matter r 2006 Elsevier GmbH. All rights reserved.

doi:10.1016/j.limno.2006.09.001

�Corresponding author.

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