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Ecología y Comportamiento Animal Departamento de Ecología, Genética y Evolución Facultad de Ciencias Exactas y Naturales Universidad de Buenos Aires Teórica #21: Cría cooperativa y comunal en mamíferos. Eusocialidad en roedores.

Cría cooperativa en mamíferos

Grupos en los que hay individuos adultos que tienen comportamientos parentales hacia crías que no son sus descendientes directos. Si se reproduce sólo una pareja: cría cooperativa. Si hay más de una pareja reproductiva: cría comunal. Tipos de cuidado parental incluyen: alimentación, termorregulación, acicalamiento y defensa de las crías. También algunos autores incluyen vocalizaciones de alarma o alimentación de la hembra reproductiva (aumentan el éxito reproductivo de los padres). ¿Cómo medir el efecto de los ayudantes? Problema de estudios correlacionales son las covariables no controladas (calidad del territorio, experiencia de los padres).

Supervivencia de las crías de dos especies de chacal (Canis mesolemas y C. aureus) en función del número de adultos del grupo familiar.

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Cría cooperativa en mamíferos

Experimentos de remoción -En Microtus ochrogaster los grupos con remoción de ayudantes tienen: intervalos entre camadas más largos, crías que pasan más tiempo solas y crías que son acicaladas menos frecuentemente. -En Microtus pinetorum los grupos con remoción de ayudantes tienen: intervalos entre camadas más largos, crías con menor peso al destete y crías que se desarrollan más lentamente. Beneficios de los ayudantes: Indirectos -En hienas marrones (Hyaena brunnea) hay correlación positiva entre ayuda y coeficiente de parentesco entre el ayudante y la pareja reproductiva. -En marmotas (Marmota marmota) subordinados ayudan con termorregulación de las crías. Correlación positiva entre pérdida de peso del ayudante y coeficiente de parentesco con las crías. Directos (reducción del riesgo de depredación o aumento en la eficiencia de obtención de alimento del ayudante).

Cría cooperativa en mamíferos ¿Por qué los ayudantes no se reproducen en forma independiente? En la mayoría de los casos las evidencias apoyan la hipótesis de restricciones ecológicas-demográficas (baja probabilidad de dispersión exitosa, ausencia de territorios o parejas). Ejemplos: En una especie de ratón (Peromyscus leucopus) la retención de hembras en los grupos natales correlaciona negativamente con el número de territorios vacantes, y en marmotas (Marmota marmota) con la calidad de los territorios vacantes.

En algunas especies como perros salvajes (Lycaon pictus) o mangostas enanas (Helogale parvula) la cría cooperativa ha sido un camino evolutivo sin retorno (reproducción no es viable sin ayudantes).

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Modelos de sesgo reproductivo en sistemas con cría cooperativa o comunal

Estos modelos asumen que: -La presencia de ayudantes aumenta el éxito reproductivo de la pareja dominante. -Los individuos dominantes pueden controlar las oportunidades reproductivas dentro del grupo. Modelos de concesión plantean que los individuos dominantes deberían ofrecer algún incentivo (participación de la reproducción) a los individuos subordinados para evitar que estos abandonen el grupo o se involucren en peleas para asumir el control del grupo. Individuos no reproductivos tendrían mayor probabilidad de abandonar el grupo si tienen la posibilidad de dispersar y reproducirse exitosamente y si no están emparentados con la pareja dominante (no obtienen fitness indirecto). La predicción es que el sesgo reproductivo debería ser mayor cuando los individuos están estrechamente emparentados y hay restricciones ecológicas que reducen la probabilidad de dispersar y reproducirse en forma independiente y menor cuando esto no ocurre (concesiones de los dominantes).

Cría cooperativa en Suricata suricatta Viven en regiones áridas del sur de Africa en grupos formados por entre 3 y 20 adultos y sub-adultos, acompañados por crías dependientes (grupos de hasta 40 individuos). Cada grupo posee una pareja dominante y ayudantes subordinados de ambos sexos que nacieron en el grupo. Algunos grupos poseen además machos subordinados inmigrantes. Hembras son sexualmente maduras al año de edad. Hasta 4 camadas de 3 crías por año. Ayudantes (ambos sexos) son no reproductivos y colaboran en cuidado y alimentación de las crías cuando el grupo se alimenta, en vigilancia y excavado de cuevas. Ayudantes hembras además colaboran con alo-lactación. Grupos reproductivos sin ayudantes crían exitosamente sólo en forma excepcional.

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Cría cooperativa en Suricata suricatta

La probabilidad de que las hembras subordinadas sean expulsadas del grupo aumenta con la edad de la subordinada y con el tamaño del grupo. La probabilidad de concepción es mayor en hembras dominantes (barras blancas) que en subordinadas (barras grises) de 1-3 años, pero no de 4 años.

Éxito reproductivo y ayudantes en Suricata suricatta

El número de camadas que produce la hembra dominante por año está asociado positivamente con el número de ayudantes. El peso de la madre al momento de la concepción está asociado positivamente con el número de ayudantes. El número de crías que nacen y el peso de las crías al momento de la independencia están asociados con el peso de la madre al momento de la concepción. Fecundidad de la hembra (número de camadas y de crías por camada) y peso de las crías al momento de la independencia (supervivencia) estarían influenciados indirectamente por el número de ayudantes.

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Sesgo reproductivo en grupos de Suricata suricatta

Casi todas las crías pertenecen a la hembra y al macho dominantes. Hembra dominante produce hasta 4 camadas por año de entre 3 y 8 crías. Este gran sesgo reproductivo resultaría de una combinación entre evitación del incesto y supresión de la reproducción por parte de la pareja dominante. Hembras subordinadas pueden alcanzar la posición dominante en el territorio natal pero machos subordinados (natales) sólo lo hacen dispersando a grupos vecinos. Alternativamente, machos y hembras subordinados pueden formar un nuevo grupo.

Sesgo reproductivo en grupos de Suricata suricatta

Datos de observaciones de campo Datos de microsatélites

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Relaciones genéticas en grupos de Suricata suricatta

Cría cooperativa y beneficios directos

En Suricata suricatta los miembros del grupo pasan menos tiempo vigilando (a) y tienen una menor mortalidad (b) al aumentar el tamaño de grupo. Hembras subordinadas y machos inmigrantes subordinados tienen mayor probabilidad de acceder a la posición de dominante cuando mueren la hembra o el macho dominante.

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Cría comunal en tuco-tucos (Ctenomys sociabilis)

-Roedores subterráneos que viven en grupos en zonas semiáridas del sudoeste de Argentina. -Cuevas ocupadas por 1 a 6 hembras adultas y generalmente un único macho adulto.

-Todas las hembras del grupo se reproducen y crían comunalmente en un único nido compartido. No hay cuidado aloparental de no reproductores. -Los adultos participan en construcción de cuevas, construcción y cuidado del nido, detección de predadores. -Dispersión ocurre en hembras juveniles (al final del primer verano). Hembras adultas no dispersan (filopatría natal). -Muy baja probabilidad de dispersión exitosa.

Cría comunal en tuco-tucos (Ctenomys sociabilis)

-La mayoría de las dispersiones de machos ocurren dentro de la población local y la mayoría de los nuevos grupos son fundados por hembras nacidas en la misma población. -Individuos criados en distintos sistemas de cuevas tendrían co-ancestros cercanos (en un 67% de los casos en las últimas 5-7 generaciones).

-Grupos sociales compuestos por entre 1-4 generaciones de hembras estrechamente emparentadas y un único macho inmigrante.

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Dispersión de machos y hembras de tuco-tucos

Patrones de dispersión de 17 machos (gráfico superior) y 13 hembras (gráfico inferior). Los óvalos y las flechas indican la cueva de origen y destino y la dirección del evento de dispersión. Los números dentro de los óvalos indican el número de machos y hembras filopátricas.

Cría comunal en tuco-tucos (Ctenomys sociabilis)

a) Número total de juveniles y b) número de juveniles por hembra que alcanzaron la independencia nutricional en función del número de hembras presentes en la cueva (n=44 cuevas). Si bien el reclutamiento de juveniles aumenta con el tamaño de grupo, el éxito reproductivo “per capita” disminuye con el tamaño de grupo.

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Cría comunal en tuco-tucos (Ctenomys sociabilis)

Supervivencia hasta la siguiente temporada reproductiva de hembras de un año de edad que viven en forma solitaria o en grupo. Gráfico superior datos 1996-2001. Grafico inferior idem superior pero excluye datos de 1998 (año de mayor mortalidad por sequía).

Éxito reproductivo a lo largo de la vida (número de crías que se independizan) de hembras que viven en forma solitaria o en grupo.

Eusocialidad

Características de las especies eusociales

-Superposición de generaciones de adultos.

-Cuidado cooperativo de las crías.

-División de las tareas reproductivas (castas estériles y altruismo reproductivo).

Eusocialidad evolucionó en Himenópteros (abejas, avispas, hormigas),

Isópteros (termitas), Homópteros (áfidos), Coleópteros (escarabajos),

Tisanópteros (trips), Crustáceos y Roedores (ratas topo).

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Eusocialidad en artrópodos y cordados

Eusocialidad en ratas topo

Eusocialidad en ratas topo evolucionó en forma independiente en dos oportunidades.

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Ratas topo desnudas Heterocephalus glaber, Rodentia -Tamaño corporal: 25-70 g., sin dimorfismo sexual. -Cuerpo desnudo (heterotermos, termorregulación comportamental -y cuevas termoestables-). Sólo pelos entre los dedos de los pies (los usan como cepillos). -Ojos pequeños y no funcionales. Principales canales de comunicación: olfativo, auditivo (amplio repertorio de vocalizaciones) y táctil (también sensibles a vibraciones). -Tienen vibrisas (pelos sensoriales) en cara y cola que utilizan para desplazarse en los túneles (angostos, no permiten la rotación, se mueven en ambas direcciones). -Carecen de receptores de dolor. -Longevidad mucho mayor a la esperada para su masa corporal (30 vs. 2 años).

Ratas topo desnudas -Hábitos fosoriales estrictos. Viven en colonias de unos 80 individuos (máximo 300). Colonia consiste en completo sistema de cuevas conectadas por túneles de 4 cm. de diámetro. Túneles a distintas profundidades (hasta 2 m). Ambiente termoestable. Largo de la red de túneles hasta 3-5 km de longitud (proporcional al tamaño de la colonia). -Habitan zonas semidesérticas (suelos muy duros). Lluvias infrecuentes e impredecibles. Sistema de túneles sólo se expande cuando llueve (hasta 1 km en un mes). -Se alimentan de tubérculos de gran tamaño (hasta 50 kg) que encuentran al expandir la red de túneles. Perforan un túnel en la pared del tubérculo para alimentarse del parénquima (dejan intacta la epidermis -menor impacto sobre la planta-). -No beben (agua se obtiene de la dieta). Dieta con alto contenido en celulosa favoreció una rica fauna bacteriana y coprofagia. -Longevidad en condiciones naturales es muy baja (en 3 años desaparece más del 98% de los individuos no reproductivos y sólo el 0.1% se encuentra como reproductivo). Predación ocurre en el exterior (cuando sacan tierra).

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Eusocialidad en ‘ratas topo desnudas’ -Colonia con sólo 1 hembra (reina, generalmente de mayor edad) y 1-3 machos reproductivos (relación estable por varios años). -Hembra y machos reproductivos tienen mayor tamaño corporal. Hembra reproductiva es la más larga (cuando se vuelve reina aumenta el espacio intervertebral). -La reina se reproduce hasta 5 veces por año (cada 80 días, duración de la gestación 70 días). Cada camada tiene en promedio 12 crías (máximo 27). La reina alimenta a las crías durante las primeras 4 semanas de vida. Individuos no reproductivos (obreras/os) se encargan de buscar alimento, cuidar a las crías y defender la colonia (bloquean las cuevas cuando entran predadores).

Eusocialidad en “ratas topo desnudas”

-Individuos reproductivos suprimen la reproducción de los demás individuos de la colonia. -Si muere la reina su lugar es rápidamente ocupado por otra hembra, hasta ese momento no reproductiva (estaba en ciclo anovulatorio -inhibición de la reproducción a nivel hipotalámico-). Machos no reproductivos tienen espermatogénesis. -Alta endogamia (coeficiente de parentesco entre miembros de la colonia es 0.81) y ausencia de mecanismos de evitación de la endogamia. -Alta xenofobia (atacan y matan a individuos de otras colonias que entran en sus cuevas). -Morfo dispersor. Machos más grandes y gordos (muchas reservas). No trabajan en la colonia. Intentan copular con hembras de otras colonias (en vez de matarlas).

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Eusocialidad en ‘ratas topo desnudas’ -Roedores sociales viven en zonas con sequías prolongadas y lluvias impredecibles. -Sólo se pueden expandir los túneles cuando llueve (al menos) 25 mm. -Plantas con órganos de reserva subterráneos tienen distribución agrupada (en parches). -Colonia con mayor número de individuos tiene mayor probabilidad de encuentro de parches de alimento.