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DIVERSIDAD DE GRUPOS FUNCIONALES BASADOS EN LA MORFOLOGÍA DEL
FITOPLANCTON EN HUMEDALES DE LA ORINOQUIA COLOMBIANA
FUNCTIONAL GROUP DIVERSITY BASED ON THE MORPHOLOGY OF
PHYTOPLANKTON IN WETLANDS OF THE COLOMBIAN ORINOQUIA
Diversidad de grupos funcionales en humedales de la Orinoquia Colombiana
Lili Joana Marciales-Caro1, Santiago R. Duque2& Emilio Realpe1
1. LAZOEA, Departamento de Ciencias Biológicas, Universidad de los Andes, Bogotá-Colombia. [email protected], [email protected]. 2. Imani, Sede Amazonia. Universidad Nacional de Colombia. [email protected]
Marciales-Caro Lili Joana et al.
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RESUMEN
La Orinoquia Colombiana se caracteriza por su gran extensión de áreas inundables y humedales,
sobre los cuales han sido pocos los estudios de aspectos biológicos y ecológicos realizados,
siendo esta situación precaria para el caso de microorganismos. El objetivo de este trabajo fue
establecer diferencias tanto en la física y química de los humedales como en la estructura del
fitoplancton allí presente, en las tres regiones de estudio (Meta, Casanare y Arauca) en dos
épocas del año (lluvias y sequía), abordando el tema desde la perspectiva de los grupos
morfológicos-funcionales y comparando con los acercamientos tradicionales basados en
abundancias de individuos y número de morfoespecies. Los resultados muestran que estos
humedales se caracterizan por sus bajos valores de pH, conductividad y concentración de
nutrientes, y presencia de macrófitas, con variaciones más evidentes espacial que temporalmente.
Dadas estas condiciones, el fitoplancton se encuentra ampliamente representado por el orden
Zygnematales, tanto en riqueza como en biomasa, estimada como abundancia y biovolumen.
Predomina el grupo funcional IV en todos los humedales, incluye tanto a las Zygnematales como
a algunas Chlorococcales, y son organismos sin características especiales evidentes, detamaño
mediano con adaptaciones a estrés por nutrientes.
Palabras claves: Orinoquia, fitoplancton, Desmidias, Grupos funcionales basados en la
morfología.
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ABSTRACT
The Colombian Orinoco region is characterized by its large expanse of flood plains and wetlands,
which have had few studies on biological and ecological aspects, with this precarious situation
specially for microorganisms. The aim of this study was to establish differences in both physics
and chemistry of wetlands and the structure of phytoplankton, in Meta, Casanare and Arauca, in
two seasons (wet and dry) addressing the issue from the perspective of morphological-functional
groups and comparing with traditional approaches based on abundances of individuals and
number of morphospecies. These wetlands are characterized by low values of pH, conductivity
and nutrient concentration, and presence of macrophytes, with more evident spatial than
temporary variations. Given these conditions, phytoplankton is widely represented in the order
Zygnematales, both in richness and biomass, estimated as abundance and biovolume. Functional
group IV is predominant, which includes both Zygnematales as some Chlorococcales.
Key words: Orinoquia, Phytoplankton, Desmids, Morphology-based functional groups.
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INTRODUCCIÓN
La abundancia y distribución del plancton en los ambientes naturales está regulada por factores
ambientales que varían su efecto e importancia en el tiempo y en el espacio. Las especies
pertenecientes al fitoplancton se agrupan de acuerdo a su habilidad para captar luz y retener
recursos minerales dentro de la masa de agua (Reynolds, 2006). Esta habilidad está relacionada
con las diferencias en la morfología, que comprende tanto la relación superficie/volumen como la
complejidad estructural (Lewis, 1976; Reynolds et al., 2002; Weithoff, 2003; Reynolds, 2006;
Naselli-Flores et al., 2007), propiedades relacionadas con el concepto de “caracter morfológico-
funcional” del fitoplancton.
Caracteres morfológico-funcionales como la proporción superficie/volumen (S/V), la cual se
encuentra alométricamente relacionada tanto con características fisiológicas como ambientales
(Huszar & Caraco, 1998; Naselli-Flores et al., 2007; Naselli-Flores & Barone, 2007; Morabito et
al., 2007; O’Farrell et al., 2007; Kruk et al. 2010), y el volumen celular o biovolumen, estimador
directo de biomasa calculado a partir de medidas de dimensiones lineares microscópicas
(Steinman et al., 1991; Sommer, 1998; Hillebrand et al., 1999; Sun & Liu, 2003), permiten
obtener información relacionada con la variedad de ambientes disponibles en un ecosistema
acuático y la agrupación o agremiación del fitoplancton en dichos ambientes, en lo que Kruk et
al. 2010 han definido como “grupos funcionales basados en la morfología” (Morphology-
based functional groups, abreviado como MBFG), obtenidos a partir de un sistema de
clasificación denominado por los autores como “clasificación funcional basada en la
morfología” (Morphology-based functional classification, abreviado como MBFC).
Igual que otros sistemas de clasificación del fitoplancton propuestos anteriormente (Reynolds
1984, 1988, 2002, 2006), este nuevo sistema, realizado a partir de información de 211 lagos de
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cuatro zonas climáticas en Suramérica, Europa y América del Norte, tiene como objetivo
relacionar la estructura de los ensambles fitoplanctónicos con aspectos como funcionamiento y
organización de los ecosistemas y respuestas de estos organismos a cambios en condiciones del
ambiente, entre otros (Wetzel, 1981; Margalef, 1983; Wetzel & Likens, 2000).
Esta herramienta de clasificación funcional, complementada con información tradicional de
diversidad de especies y abundancia de individuos permite un acercamiento completo a la
estructura del fitoplancton en humedales, brindando una herramienta adicional para la evaluación
de cambios espaciales y temporales, relacionados directamente con las condiciones ambientales.
En el caso de los humedales de la Orinoquia, los acercamientos al conocimiento del fitoplancton
se han centrado principalmente en estudios de estructura y composición de organismos
planctónicos y su relación con la estacionalidad; las investigaciones para la Orinoquia
Venezolana relacionan el efecto de inundaciones periódicas sobre la abundancia de individuos y
como factor de disturbio ambiental (Vásquez & Sánchez, 1984; Sánchez & Vásquez, 1986,1989;
San José et al., 2001; Delgado & Sánchez, 2007), enfocado hacia la protección de zonas de
transición acuático – terrestre. Las condiciones de mineralización de los ecosistemas de la
Orinoquia, evidenciado en los bajos valores de conductividad y pH ácido, hacen de estos sistemas
favorables para algunos grupos de algas, en especial las Zygnematophyceae, razón por la cual
existen numerosos reportes taxonómicos de este grupo para la Orinoquia Venezolana (Salazar &
Guarrera, 1988, 2000a, 2000b), y estudios relacionados con la distribución altitudinal y
biogeográfica de este grupo de algas, así como patrones de distribución en relación con rutas
migratorias de aves (Coesel, 1992, 1996; Coesel et al., 1988), en donde se incluyen algunos
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reportes para la Orinoquia Colombia, al igual que en otros trabajos de desmidias en Colombia
(Coesel et al., 1986; Coesel, 1987). En cuanto a morfología del fitoplancton, Sánchez (2008)
realiza un estudio relacionado con la variación de la biomasa del fitoplancton en la cuenca baja
del río Orinoco, a partir del cálculo del biovolumen a nivel de grandes grupos taxonómicos
(Clases).
Sin embargo, sigue siendo escasa la información relacionada con las condiciones limnológicas de
ambientes de la Orinoquia en Colombia, contando solo con información física, química y
biológica de algunos cuerpos de agua leníticos en el Meta (Puerto López; Galvis et al., 1989;
Losada-Rodríguez, 1992; González-González et al., 2006), estudios relacionados con
caracterización del fitoplancton en esteros de Casanare (Salcedo-Rodríguez, 2008) y una
caracterización física y química de los principales ríos, quebradas y humedales asociados al
Orinoco, en la región de Vichada (Rivera-Rondón et al.,2010). En cuanto a estudios relacionados
con caracteres morfológicos-funcionales en el fitoplancton en Colombia, Gómez (2008) y Palma
(2011) realizaron las primeras aproximaciones en ecosistemas de la Amazonia. Para el lago de
Yahuarcaca, la primera autora reporta las respuestas morfológicas del fitoplancton frente a
cambios presentados en este lago durante varios períodos hidrológicos, a partir de la
cuantificación de la relación área superficial/volumen (S/V) en este grupo de organismos. Palma
(2011) realiza una clasificación de los organismos del fitoplancton en grupos funcionales de 20
lagos y cinco ríos, arroyos o quebradas para dos períodos hidrológicos sobre la cuenca
colombiana del río Amazonas, encontrando predominancia de individuos con baja relación
superficie/volumen, equivalente al grupo V, según lo propuesto por Kruk (2010). Hernández et
al. (2011, 2012) realizan una completa descripción de rasgos morfológicos del fitoplancton en
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lagos tropicales en Colombia y su consecuente clasificación en grupos funcionales basados en la
morfología, encontrando claras diferencias en cuanto a dominio de grupos funcionales en las
regiones Caribe, Andina y Amazónica.
Para los ecosistemas acuáticos de la Orinoquia Colombiana no existe hasta ahora reporte alguno
relacionado con caracteres morfológicos-funcionales del fitoplancton y clasificación de
organismos a partir del mismo. El presente trabajo pionero en el tema para la Orinoquia, plantea
abordar el estudio de la ecología del fitoplancton a partir de la descripción de grupos funcionales
en diferentes ecosistemas ubicados en los departamentos de Meta, Casanare y Arauca, con el
objetivo de establecer diferencias tanto en las características físicas y químicas de estos
ambientes, como en la estructura del fitoplancton allí presente, entre las tres regiones de estudio
(Meta, Casanare y Arauca) en dos épocas del año (lluvias y sequía), abordando el tema desde la
perspectiva de los grupos morfológicos-funcionales y comparando con los acercamientos
tradicionales basados en abundancias de individuos y número de morfoespecies.
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METODOLOGÍA
Área de estudio
Para el estudio se consideraron tres regiones de la Orinoquia colombiana (Figura 1), i) la parte
sur que abarca parte del departamento de Meta en cercanías a la ciudad de Villavicencio y el
municipio de Puerto López (cuencas de los ríos Ocoa y Metica, respectivamente); ii) la región
central que comprende el departamento del Casanare en el municipio de Maní en la cuenca del
río Cusiana y iii) la región norte ubicada en el departamento de Arauca, en cercanías a la ciudad
de Arauca en las microcuencas de los ríos El Lipa y Cravo (cuenca del río Arauca).
Figura 1: Ubicación geográfica del área de estudio (Tomado de Duque et al. 2012)
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De los lagos señalados en la figura 1, fueron muestreados i) Meta: Floramarilla y Mateyuca; ii)
Casanare: Costa Azul, y iii) Arauca: Corocoro y la Maporita, humedales que fueron
seleccionados teniendo como criterio el hecho de que mantienen su espejo de agua en la época
seca. Se realizó una clasificación de los sitios visitados en dos tipos diferentes de humedales,
según lo previamente reportado por Duque et al. (2012) para estos sistemas (Figura 2). La
georeferenciación de estos humedales se encuentra en la tabla 1.
Esteros o depresiones de poca profundidad y extensión. Predomina vegetación acuática o macrófitos, sin presencia de arbustos o árboles.
Morichales de mayor profundidad con clara presencia de rodales de la palma moriche (Mauritia flexuosa).
Figura 2: Tipos de humedales encontrados durante el estudio (Duque et al. 2012).
Tabla 1: Humedales estudiados y su georeferenciación
Departamento Humedal
Coordenadas
Latitud (N) Longitud (W)
Meta Flor Amarilla 3°59´30.9´´ 73° 3´ 35.9´´
Meta Mateyuca 3°58´10´´ 73° 7´ 15.3´´
Casanare Costa Azul 4°50´18´´ 72°4´37.7´´
Arauca La Maporita 6° 55´ 54.4´´ 70° 27´ 48.3´´
Arauca Corocoro 6° 49´ 35.8´´ 70° 53´ 59.1´´
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Procedimientos de Campo
En cada estación de muestreo se tomaron mediciones in situ de temperatura del agua, oxígeno
disuelto, conductividad, sólidos disueltos totales y pH con sondas multiparamétricas WTW; para
la determinación de nutrientes (NO2=, NO3
-, PO4-3, NH4
+, SiO2= y Carbono Orgánico Disuelto) se
filtraron 50 ml usando una bomba de vacío manual y filtros de fibra de vidrio de 0.45 µm, para
recolectar un mínimo de 15 ml en 10 tubos eppendorf. Las muestras fueron enviadas al
laboratorio de ecología de la Universidad de Vigo (España) para su lectura en un autoanalizador
BRAN + LUEBBE AII (Norderstedt, Germany). Adicionalmente fueron recolectadas muestras
biológicas cualitativas y cuantitativas. Para la muestra cualitativa se realizaron arrastres
horizontales y verticales con una red de 24 µm, y fueron concentrados en 100 ml, preservado con
solución Transeau. A partir de una muestra integrada de la columna de agua, recolectada con
botella Van Dorn de capacidad 2.5 L, se tomaron 100 ml como muestra cualitativa, la cual fue
preservada con solución de Lugol (Lund et al., 1958).
Procedimientos de Laboratorio
- Muestras cualitativas: Los organismos encontrados en estas muestras fueron observados
bajo el microscopio óptico para su determinación taxonómica hasta el nivel de
especie/morfoespecie, a partir de claves especializadas para cada clase taxonómica
encontrada (Anexo 1A-1B), a saber: Bicudo et al. (1982, 1984), Coesel (1983, 1985, 1991),
Comas (1996), Croasdale et al. (1983), Duque & Donato (1994, 1995), Duque (1995), Tell &
conforti (1986), Pestalozzi (1955), Prescott et al. (1975, 1977, 1981, 1982) y Sala et al.
(2002a, 2002b).
- Muestras cuantitativas: Se utilizó un microscopio invertido marca Leica DMIL, en el cual
se montaron muestras en cámaras de Sedgwick-Rafter, provenientes de la sedimentación de
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50ml de la muestra original durante 50 h en cámaras tipo Utermöhl modificadas. Se realizó el
conteo de individuos de cada morfoespecie, hasta encontrar entre 100 y 150 individuos para
la especie más abundante, para cada sitio y época de muestreo. A partir de los datos de
abundancias obtenidos por este método fueron calculados índices de equidad y dominancia
para evaluar la diversidad especifica en cada humedal y época de muestreo.
- Medidas morfométricas y cálculo de área superficial y biovolumen: A partir de fotografías
digitales tomadas con una cámara Canon evolt E-330 adjunta a un microscopio Olympus CX
31, fueron calculadas las dimensiones básicas de 10 a 20 individuos de las morfoespecies
abundantes para cada caso, por medio del programa Motic Advanced 3.2, de acuerdo con las
formas geométricas asociadas a cada taxón. Estos valores fueron ingresados en una matriz de
Microsoft Excel® con información relacionada con las fórmulas para el cálculo de área
superficial (S), volumen (V), dimensión linear máxima (MLD) y relación S/V a partir de
figuras geométricas básicas, realizada inicialmente por las investigadoras Karla Kruk
(Uruguay) y Esnedy Hernández (Colombia) y modificada y complementada con información
relacionada con la morfología de los individuos presentes en las muestras. A partir de esta
información, y con los datos de abundancias obtenidos previamente, se obtuvo un estimado
de la biomasa (µm3-mm3/L) de cada morfoespecie al multiplicar estos dos valores
(abundancia*V promedio), para cada sitio y época de muestreo. Para evaluar la diversidad
específica en cada humedal y momento de muestreo fueron calculados los siguiente índices:
Margalef (d), Simpson (λ), Shannon-Wiener (H’) y Pielou (J’).
- Establecimiento de grupos morfológicos-funcionales: Con las medidas morfométricas
obtenidas anteriormente fueron agrupadas las morfoespecies más representativas en los siete
grupos funcionales basados en la morfología propuestos por Kruk et al. (2010) y se
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realizaron las comparaciones correspondientes para cada caso.
- Tratamiento estadístico de datos: Se realizó un análisis de componentes principales ACP,
con lo cual se establecieron patrones de comportamiento de estas variables físicas y químicas
para los diferentes sitios y épocas de muestreos. Los datos fueron transformados con la
función Ln.
Se realizaron gráficas comparativas de los valores obtenidos de riqueza, abundancia y
biovolumen por clase taxonómica y grupo funcional, con el fin de establecer diferencias de
estas variables entre sitios y épocas de muestreo.
Se realizaron análisis tipo clúster a partir de la matriz de similaridad Bray-Curtis tomando
como método de agrupamiento el promedio ponderado, con los valores de abundancia y
Biovolumen (µm3-mm3/L) como indicadores de biomasa y con los valores de Biovolumen
de las morfoespecies (µm3-mm3) para evaluar las similaridades a nivel regional.
Adicionalmente fueron ejecutados análisis de correspondencia canónica (ACC) usando el
programa CANOCO 4.5 (ter Braak & Smilauer, 2002), con las variables ambientales y las
dos estimaciones de biomasa que se obtuvieron: Abundancias (org/L) y Biovolumen
(µm3/L); estos datos iniciales se transformaron con la raíz cuarta con el fin de reducir el peso
de las especies con valores altos de abundancia y biovolumen. Adicionalmente se evaluó la
significancia estadística de los dos primeros ejes mediante el test de permutación de Monte
Carlo.
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RESULTADOS
Variables físicas y químicas:
En la tabla 2 se resumen las variables físicas y químicas consideradas para los diferentes
humedales en los departamentos de Meta, Arauca y Casanare en dos épocas del año (lluvias y
seca).
Todos los humedales muestreados presentaron transparencia total, con profundidades promedio
de 1.96 ± 1.23 m en época de lluvias y 0.82 ± 0.5 m en el período de sequía. Dadas sus
características de transparencia, la temperatura no presenta variaciones ni diferencias
significativas en la columna de agua ni entre sitios y épocas. El oxígeno disuelto (OD) tampoco
presenta diferencias significativas en entre sitios y períodos, con valores promedio de 3.71 ± 1.92
mg.L-1 para la época de lluvias y 4.08 ± 1.35 mg.L-1 para los momentos de sequía.
Se observan en general registros de conductividad muy bajos tanto en la época de lluvias (19.38 ±
11.54 µs.cm–1) como de sequía (38.78 ± 30.41 µs.cm–1). En el caso de los nutrientes los valores
más altos se presentan en época seca para las variables NO3- (3.4 ± 2.9 µs.cm–1), NH4
+ (13.08 ±
16.0 µs.cm–1) y SiO2=
(49.36 ± 40.06 µs.cm–1).
La conductividad y concentración de NO2= y NO3
-, aumentan sus valores en época seca para
todas las regiones; el pH se incrementa en época seca para los humedales de Meta y Arauca, y
disminuye en Casanare. En el Meta y para niveles bajos de agua, los humedales muestran más
altos valores de NH4+, PO4
-3 y DOC y menor de SiO2=; en Casanare y en el momento de sequía se
ven incrementados el PO4-3, SiO2
=, DOC y el NH4+. Finalmente en Arauca hay aumento de NH4
+
y SiO2=
y disminución de PO4-3 y DOC, también para el momento de estiaje.
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Tabla 2: Promedio y desviación estándar de las variables físicas y químicas, en cada departamento. M1= época de lluvias, M2= época seca.
Época pH Cond. NO2
= NO3- PO4
-3 NH4+ SiO2
= DOC
µs. cm–1 (µM) (µM) (µM) (µM) (µM) (mg L–1)
Meta M1 5.44 ± 0.44 8.7 ± 2.26 0.13 ± 0.03 1.04 ± 0.3 0.16 ± 0.03 4.51 ± 3.86 33.71 ± 2.51 9.7 ± 4.3
M2 5.89 ± 0.16 11.85 ± 2.47 0.21 ± 0.22 2.16 ± 1.15 0.19 ± 0.11 17.17 ± 24.29 21.85 ± 25.19 10.2 ± 5.24
Casanare M1 6.72 17.2 0.12 1.08 0.13 9.79 27.17 13.82
M2 5.98 34 0.42 2.07 0.91 5.10 104.84 8.08
Arauca M1 6.20 ± 0.01 31.15 ± 4.17 0.17 ± 0.12 0.77 ± 0.61 0.43 ± 0.20 1.20 ± 1.51 37.2 ± 5.56 25.54 ± 23.41
M2 7.30 ± 1.07 68.10 ± 22.34 0.34 ± 0.39 5.31 ± 4.49 0.25 ± 0.01 12.98 ± 18.35 49.12 ± 34.55 6.95 ± 1.09
A partir del ACP (Figura 3), se pueden observar relaciones entre las variables físicas y químicas y
los sitios muestreados en las dos épocas del año. Para este estudio, el ACP explica el 76.6% de
varianza de los datos en sus tres primeros componentes; el primero (35.32%) está correlacionado
negativamente con la variable DOC y positivamente con el Nitrógeno (NH4+, NO2
= y NO3-), el
segundo componente (23.53%) se correlaciona negativamente con la Conductividad, el pH y
SiO2=. A partir de estos componentes o nuevos ejes se puede observar la formación de tres grupos
de humedales (Figura 3): el grupo I formado por los humedales Maporita, Corocoro y Costaazul
en la época de lluvias (M1) y Corocoro y Mateyuca en la época de lluvias (M2), con bajos
valores de conductividad y nutrientes; el grupo II formado por los sistemas Floramarilla, y
Mateyuca en la época de lluvias, con altos valores de DOC y bajas concentraciones de nitrógeno;
y el grupo III que corresponde a Costaazul, Floramarilla y Maporita en época seca, caracterizado
por los valores más altos de PO4-3 y SiO2
=, siendo bastante evidentes sus diferencias dadas las
distancias en el plano.
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Figura 3: Análisis de componentes principales de las variables físicas y químicas contempladas en el estudio. El factor 1 explica el 35% y el factor 2 el 23% de la variación de los datos.
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Estructura del Fitoplancton:
Para los cinco humedales estudiados en las dos épocas de muestreo, se determinaron
taxonómicamente 202 morfoespecies (Anexo 1A y1B), con presencia de 164 taxones en época de
lluvias y 166 en estiaje, siendo los órdenes Zygnematales, Euglenales y Chlorococcales los que
presentan una mayor riqueza a nivel de morfoespecies (Tabla 3).
Tabla 3: Riqueza (No. morfoespecies), Abundancia (Ind.L-1) y Biovolumen (mm3.L-1) por grupo taxonómico en cada periodo de muestreo. M1: lluvias; M2: sequía.
GRUPO Riqueza Abundancia (Ind.L-1)
Biovolumen (mm3.L-1)
M1 M2 M1 M2 M1 M2 Pennales 4 5 120 300 0.00355 0.00412 Chlorellales 1 0 100 0 0.00006 0.00000 Chlorococcales 15 19 4240 4180 0.21684 0.08045 Chroococcales 1 1 60 80 0.00010 0.00006 Cryptomonadales 1 1 700 200 0.00068 0.00000 Euglenales 19 27 3500 4960 0.01626 0.03244 Nostocales 2 2 860 300 0.00516 0.00062 Ochromonadales 1 1 120 20 0.00005 0.00000 Oedogoniales 1 1 120 240 0.00134 0.01168 Oscillatoriales 2 2 320 1180 0.02224 0.00900 Peridiniales 3 4 1240 960 0.01241 0.01150 Volvocales 2 2 920 360 0.01329 0.01079 Zygnematales 111 97 27940 20440 2.92929 2.09856
TOTAL 164 166 40240 33220 3.22126 2.25921
Los humedales con mayor riqueza son: Maporita en época seca (72) y Costaazul en época de
lluvias (67) y el humedal con menor número de morfoespecies es Costaazul en época seca (29).
Los demás humedales presentan una riqueza promedio de 60 morfoespecies (Figura 4). Dentro de
las Zygnematales, se destacan en cuanto a número de morfoespecies los géneros: Cosmarium
(27), Staurastrum (19), Staurodesmus (16), Euastrum (16) y Micrasterias (9). El género
Trachelomonas, dentro de Euglenales, también tiene alta variedad con 14 morfoespecies.
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Figura 4: Riqueza (No. morfoespecies) por grupo taxonómico, en los sitios de muestreo. a: época de lluvias; b: época de sequía.
En cuanto a la abundancia de individuos, se contabilizaron en total 73460 ind.L-1, siendo mayor
la abundancia en época de lluvias (40240 ind.L-1) con relación a la sequía (33220 ind.L-1), con
mayor abundancia total en Zygnematales (48380 ind.L-1), Chlorococcales (8420 ind.L-1) y
Euglenales (8460 ind.L-1, Tabla 3). Los humedales con mayor abundancia fueron Costaazul para
la época de lluvias, Maporita para la época seca y Corocoro en los dos períodos; en menor
abundancia estuvieron Mateyuca para las dos épocas de muestreo y Costaazul en estiaje (Tabla
4). Teniendo en cuenta los datos discriminados por cada humedal y muestreo, las Zygnematales
presentan la mayor abundancia absoluta y relativa para todos los sistemas, con excepción de
Maporita en época seca, en donde la clase Euglenales fue la más abundante. Por último, está
Costaazul en época de lluvias con alta abundancia de Chlorococcales (Figuras 5 y 6).
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Tabla 4: Riqueza, Abundancia, Biovolumen, Dominancia y diversidad para cada humedal, en dos épocas de muestreo
Época Sitio Riqueza Abundancia Biovolumen
Riqueza especies
Margalef)
Equitatividad Pielau)
Shannon-Wiener Simpson
(No. morfoespecies) (Ind.L-1) (mm3.L-1) d J' H' (log2) λ
Lluvias
Costaazul 67 10420 0.33712 7.13 0.90 5.48 0.03
Corocoro 65 11040 1.70076 6.87 0.93 5.60 0.03
Maporita 62 7340 0.24604 6.85 0.95 5.65 0.02
Floramarilla 47 6940 0.79553 5.20 0.92 5.08 0.04
Mateyuca 58 4500 0.14181 6.78 0.96 5.61 0.02
Sequía
Costaazul 29 5080 0.27294 3.28 0.86 4.16 0.09
Corocoro 52 8500 1.22846 5.64 0.91 5.16 0.04
Maporita 72 8320 0.10916 7.87 0.93 5.77 0.02
Floramarilla 63 6000 0.50585 7.13 0.96 5.72 0.02
Mateyuca 60 5320 0.1428 6.88 0.95 5.60 0.03
Figura 5: Abundancia absoluta (Ind.L-1) por grupo taxonómico en los sitios de muestreo.
a: época de lluvias; b: época de sequía.
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Figura 6: Abundancia relativa (% sobre el total) por grupo taxonómico en los sitios de
muestreo. a: época de lluvias; b: época de sequía.
En Zygnematales, los géneros con mayores valores de abundancia en época de lluvias son
Staurastrum (7820 ind.L-1), Cosmarium (5120 ind.L-1), Xanthidium (3140 ind.L-1) y
Staurodesmus (2280 ind.L-1); para la época seca las que presentan mayor abundancia son
Cosmarium (5760 ind.L-1), Staurastrum (3140 ind.L-1), Euastrum (1680 ind.L-1) y Xanthidium
(1580 ind.L-1). Las especies con mayor abundancia para la época de lluvias fueron, nombradas de
mayor a menor valor de abundancia: Staurastrum leptacanthum, Xanthidium hastiferum,
Eutetramorus sp., Peridinium sp1., Staurastrum urinator cf. var. brasiliense, Staurastrum
leptocladum, Eudorina elegans, Trachelomonas volvocina, Trachelomonas volvocinopsis,
Hyalotheca dissiliens var. dissiliens, Staurodesmus cuspidatus, Cosmarium cf. isthmochondrum y
Bambusina brebissonii. Para la época seca fueron: Xanthidium sp3., Phormidium sp.,
Trachelomonas volvocinopsis, Staurastrum leptocladum, Cosmarium lundelli y Hyalotheca
dissiliens var. dissiliens (Tabla 5).
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Tabla 5: Abundancia (Ind.L-1) y Biovolumen (mm3.L-1) para las especies representativas en el estudio. M1: lluvias; M2: sequía.
* y ** al final de la tabla: Para efectos comparativos, corresponde a los promedios totales de estas variables, presentados como promedio ± desviación estándar.
DIVISIÓN CLASE ORDEN ESPECIE ABUNDANCIA BIOVOLUMEN
M1 M2 M1 M2
Cyanophyta Nostocophyceae (Cyanophyceae) Oscillatoriales Phormidium sp1 80 1080 0.0006 0.002
Euglenophyta Euglenophyceae Euglenales Trachelomonas volvocina 800 260 0.001 0.0002 Trachelomonas volvocinopsis 720 740 0.004 0.003
Chlorophyta
Chlorophyceae Chlorococcales
Coelastrum indicum 360 540 0.06 0.008
Dimorphococcus lunatus 560 400 0.05 0.03
Eutetramorus sp. 1040 420 0.08 0.02
Volvocales Eudorina elegans 860 240 0.011 0.007
Zygn
emat
ophy
ceae
Zygnematales
Bambusina brebissonii 560 480 0.06 0.162
Cosmarium cf isthmochondrum 700 520 0.005 0.004
Cosmarium cf pseudopyramidatum 0 340 0 0.024
Cosmarium lundelli 240 800 0.03 0.03
Desmidium aptogonum 720 160 0.95 0.17
Euastrum spinulosum 240 160 0.09 0.06
Hyalotheca dissiliens var dissiliens 720 540 0.14 0.075
Hyalotheca dissiliens var tatrica 300 120 0.12 0.02
Micrasterias laticeps 300 360 0.045 0.031
Mougeotia sp1 320 200 0.06 0.04
Netrium sp1 180 380 0.005 0.05
Onychonema laeve 560 100 0.05 0.006
Phymatodocis alternans 40 180 0.06 0.33
Spondylosium pulchrum 400 300 0.76 0.79
Staurastrum brasiliense var lundellii 520 160 0.06 0.004
Staurastrum leptacanthum 1880 220 0.06 0.001
Staurastrum leptocladum 800 720 0.002 0.002
Staurastrum urinator cf var. brasiliense 840 260 0.004 0.001
Staurodesmus cuspidatus 680 420 0.004 0.001
Xanthidium hastiferum 1140 160 0.06 0.01
Xanthidium sp3 80 1300 0.0001 0.002 Dinophyta Pyrrophyta) Dinophyceae Peridiniales Peridinium sp1 900 540 0.003 0.003
* X= 36 ± 88.3Ind.L-1 * *X= 0.003 ± 0.03 mm3.L-1
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Se obtuvo como generalidad humedales con altos índices de equidad (H’prom.=5.38; J’prom=0.93),
y un bajo índice de dominancia (λ.=0.03), lo cual índica una gran diversidad de especies en todos
los humedales y una baja dominancia en cada uno de los casos (Tabla 4).
Con el fin de evidenciar el cambio en la composición de especies entre los diferentes humedales
se realizó un análisis de ordenación tipo clúster a partir de índices de similaridad de Bray-Curtis
con los valores de abundancia en cada caso (figura 7). Los porcentajes de similaridad no superan
el 50%, por lo que se puede observar que no hay similaridades o agrupamientos por época de
muestreo. No obstante se aprecia una cercanía de los humedales Floramarilla y Mateyuca (Meta)
que conforman un primer grupo; los muestreos de Corocoro forman un segundo grupo, mientras
que los dos muestreos de Maporita y el de época lluviosa de Costazul constituyen un tercer
conunto. Esto resalta diferencias espaciales entre humedales.
Figura 7: Análisis Clúster a partir de los valores de abundancia, usando la matriz de similaridad Bray-Curtis, para los humedales objeto de estudio en dos épocas de muestreo. M1=
Lluvias, M2=Sequía.
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Con relación al biovolumen como estimador de biomasa, se calculó en total 5.4805 mm3.L-1 con
un mayor biovolumen en época de lluvias (3.22 mm3.L-1) con respecto a la sequía (2.26 mm3.L-1),
resultados que coinciden con lo observado previamente para los valores de abundancia en cuanto
a valores menores en época de sequía. Los mayores valores de biovolumen se registraron en los
humedales Corocoro y Floramarilla para las dos épocas de muestreo; el humedal con menor
biovolumen registrado fue Maporita en época seca y Mateyuca en los dos momentos (Tabla 4).
Tal y como se observa para las variables riqueza y abundancia, el biovolumen está representado
principalmente por las morfoespecies de Zygnematales (5.03 mm3.L-1) y Chlorococcales (0.3
mm3.L-1) en lluvias y sequía (Figura 8). Las morfoespecies que aportan significativamente al
biovolumen en época de lluvias son, mencionadas de mayor a menor valor de biovolumen:
Desmidium aptogonum, Spondylosium pulchrum, Hyalotheca dissiliens var. dissiliens,
Hyalotheca dissiliens var. tatrica, Euastrums pinulosum, Eutetramorus sp, Bambusina
brebissonii, Coelastrum indicum, Mougeotia sp1, Phymatodocis alternans, Staurastrum
brasiliense var. lundellii, Staurastrum leptacanthum y Xanthidium hastiferum, Dimorphococcus
cf. lunatus; en época seca son Desmidium aptogonum, Phymatodocis alternans, Spondylosium
pulchrum, Bambusina brebissonii, Hyalotheca dissiliens var. dissiliens, Euastrum spinulosum y
Netrium sp. (Tabla 5).
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Figura 8: Biovolumen (µm3.L-1) por grupo taxonómico, en los sitios de muestreo. a: lluvias; b: sequía.
De igual manera que con los valores de abundancia (Figura 7) se realizó un análisis de
ordenación tipo clúster a partir de índices de similaridad de Bray-Curtis con los valores de
biovolumen (µm3.L-1) en cada caso (Figura 9). En este caso, se mantienen cercanos los humedales
de Floramarilla y Mateyuca (Meta) en un primer grupo; Corocoro (Arauca) en un segundo grupo
y a diferencia del cluster basado en abundancias Costaazul (Casanare) forma un tercer grupo,
siendo el humedal Maporita el que presenta diferencias entre épocas del año. Nuevamente se
reflejan diferencias espaciales a nivel regional entre humedales, y una gran similaridad en cada
humedal en las dos épocas del año.
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Figura 9: Análisis Clúster a partir de valores de biovolumen (µm3.L-1), usando la matriz de similaridad Bray-Curtis, para los humedales objeto de estudio en dos épocas de muestreo.
M1= Lluvias, M2=Sequía.
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Se realizaron ACC con los valores de abundancias y biovolumen por clase taxonómica para
evidenciar el posible efecto espacial y/o temporal de las variables físicas y químicas en la
estructura del fitoplancton; estos análisis no fueron significativos según el test de Montecarlo
para ningún caso (Pabundancia= 0.34; PBiovolumen= 0.48), sin embargo, se observan en las gráficas
tendencias a agrupar espacialmente los ecosistemas, evidente para el caso del Meta, para los
humedales Mateyuca y Floramarilla en las dos épocas muestreadas (Figura 10).
Figura 10: ACC con los valores de a.) abundancia y b.) biovolumen por grupo taxonómico, en los cinco sitios de muestreo en dos épocas de muestreo. M1: lluvias; M2: sequía.
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Grupos funcionales:
Adicional al biovolumen (V), con las medidas obtenidas de área superficial (S), dimensión
máxima linear (MDL) y la relación S/V, fueron clasificadas las especies en grupos funcionales a
partir de la morfología según lo propuesto por Kruk et al. (2010). En la tabla 6 se muestran los
promedios de estos parámetros para las especies representativas según los estimadores de
biomasa usados en este estudio (abundancia y biovolumen).
Tabla 6: Promedios de V (µm3), S (µm2), MLD (µm) y S/V para las especies representativas en el estudio. M1: lluvias; M2: sequía.
ESPECIE GRUPO FUNCIONAL
BIOVOLUMEN (V) (µm3)
ÁREA SUPERFICIAL (S) (µm2)
DIMENSIÓN MÁXIMA LINEAR
(MDL) (µm)
S/V
M1 M2 M1 M2 M1 M2 M1 M2
Phormidium sp1 GF III 8168.55 6623.85 9698.8 6745.31 913.98 558.22 1.19 1.32
Trachelomonas volvocina
GF V
2234.82 992.73 740.31 454.9 14.44 11.69 0.47 0.54 Trachelomonas volvocinopsis 5460.05 4206.48 1468.86 1240.06 21.4 19.69 0.29 0.31 Peridinium sp1 3106.31 6639.55 1001.3 1665.04 20.16 25.01 0.36 0.28
Coelastrum indicum GF IV 154370.97 19264.38 12726.32 3324.22 60.05 31.73 0.12 0.2
Dimorphococcus cf. lunatus GF VII
151101.93 75827.62 13069.26 9981.72 62.48 55.4 0.11 0.2 Eutetramorus sp. 80695.4 41451.69 8467.82 5273.05 49.91 38.79 0.13 0.17 Eudorina elegans GF V 15314.87 32583.15 2752.92 4832.97 28.19 38.78 0.24 0.16
Bambusina brebissonii
GF IV
80420.28 313608.25 22739.26 79256.72 507.91 1591.99 0.34 0.26
Cosmarium cf isthmochondrum 6163.43 7102.31 2173.31 2628.63 22.7 25.75 0.35 0.38 Cosmarium cf pseudopyramidatum 0 55176.64 0 6815.32 0 49.58 0 0.17 Cosmarium lundelli 130552.44 38513.05 13346.39 7634.09 75.93 50.02 0.2 0.2
Desmidium aptogonum 980572.3 1087394.74 148321.45 151199.25 1763.46 1723.58 0.15 0.15
Euastrum spinulosum 376691.83 359011.42 31421.6 31644.03 104.17 107.58 0.1 0.09 Hyalotheca dissiliens var dissiliens 142763.09 131578.48 44235.79 34871.31 1152.18 730.61 0.35 0.28 Hyalotheca dissiliens var tatrica 405926.91 180577.78 90688.96 29737.71 1594.67 364.33 0.22 0.16
Micrasterias laticeps 197031.77 84586.31 56445.78 23372.53 190.01 133.05 0.28 0.28
Mougeotia sp1 183485.59 197289.87 31931.11 42131.61 312.78 737.21 0.28 0.46 Netrium sp1 25923.69 125550.71 6334.7 14225.08 107.28 109.78 0.26 0.17 Onychonema laeve 99748.57 63905.55 54061.18 36174.77 482.88 419.9 0.54 0.57
Phymatodocis alternans 1446867.31 1725611.82 213492.48 296666.73 613.35 999.45 0.15 0.17
Spondylosium pulchrum 1971560.92 2500405.89 387626.04 515325.49 2305.53 2800.9 0.19 0.21 Staurastrum brasiliense var lundellii 104064.96 26697.97 25214.08 11400.56 64.53 76.03 0.24 0.43 Staurastrum leptacanthum 32182.44 29316.31 16188.49 13679.68 54.28 50.89 0.64 0.54
Staurastrum leptocladum 3138.78 2831.44 2571.01 2309.23 53.22 54.02 0.82 0.84
Staurastrum urinator cf var. brasiliense 4783.26 5722.24 3395.93 3853.68 52.42 54.36 0.72 0.68 Staurodesmus cuspidatus 6009.82 2739.27 3424.17 2310.64 75.73 42.94 0.76 1.01 Xanthidium hastiferum 52631.57 71074.08 11837.74 14149.12 71.74 84.64 0.23 0.2
Xanthidium sp3 2068.63 1572.2 1224.23 1005.83 24.15 21.35 0.59 0.65
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Los grupos funcionales basados en la morfología propuestos por Kruk et al. (2010) son los
siguientes:
• Grupo I: Organismos pequeños con alta relación S/V, bien adaptados para una rápida
adquisición de recursos (Reynolds 2006). Altas tasas de crecimiento poblacional que le
permite recuperarse después de intensos sucesos de pastoreo (Sommer et al. 2003)
• Grupo II: Pequeños flagelados que les permite evitar el hundimiento y la consecución
efectiva de nutrientes, con estructuras de silicio en el exoesqueleto (Solo Chrysophyceae).
• Grupo III: Grandes filamentos con aerótopos, con crecimiento lento y alta relación S/V que
les ofrece gran tolerancia a condiciones limitadas de luz (Naselli-Flores & Barone 2007).
• Grupo IV: Organismos de tamaño mediano que carecen de rasgos especializados, con
organismos con tolerancia moderada a la limitación de recursos y una tasa de hundimiento
entre moderada y baja. Contiene un espectro de especies con estrategias de selección r y K.
• Grupo V: Flagelados Unicelulares de tamaño mediano a grande. La presencia de flagelo,
moderado tamaño y relación S/V reducen las perdidas por hundimiento en este grupo.
• Grupo VI: Organismos no flagelados con exoesqueleto de silicio (Solo diatomeas); la
presencia obligada de pared de sílice es la característica más relevante de este grupo, la cual
les confiere ventajas contra algunos tipos de herbívoros.
• Grupo VII: Grandes colonias con mucílago, las cuales tienen propiedades de control de
flotabilidad. El mucilago les permiten mantener un adecuado microambiente para las células
y ayuda a evitar la depredación (Reynolds 2007).
Todos los grupos funcionales fueron evidenciados en las muestras analizadas, siendo el humedal
Floramarilla el que tiene representación de todos los grupos funcionales dentro de las especies
encontradas (Tabla 7). Para todos los humedales, tanto en época seca como en época de lluvias
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28
predomina la biomasa de especies pertenecientes al grupo funcional IV (0.51114 mm3.L-1,
Figura 11), correspondiente en su mayoría a especies pertenecientes a la división Chlorophyta,
clases Zygnematophyceae y Chlorophyceae. El grupo funcional menos representativo en estos
humedales fue el grupo II (0.000005 mm3.L-1, Figura 11), correspondiente únicamente a
Dinobryon sp, y presente solamente en Floramarilla para la época de lluvias (Tabla 7).
Tabla 7: Taxones representativos y Biovolumen promedio (µm3.L-1) por cada grupo funcional. Se mencionan los humedales y épocas en donde se registran especies de cada grupo funcional. M1:
lluvias; M2: sequía. GRUPO FUNCIONAL Taxones representativos Humedales Biovolumen (mm3.L-1)
GF I Merismopedia sp. Floramarilla M1 y M2 0.00002
GF II Dinobryon sp. Floramarilla M1 0.000005
GF III Cylindrospermopsis sp., Aphanizomenon sp.,
Dolichospermum sp., Oscillatoria sp., Phormidium sp.
Todos los humedales 0.00370
GF IV
Coelastrum indicum, Bambusina brebissonii, Cosmarium cf isthmochondrum,
C. pseudopyramidatum, C. lundelli,
Desmidium aptogonum, Euastrum spinulosum,
Hyalotheca dissiliens var dissiliens, H. dissiliens var tatrica, Micrasterias laticeps, Onychonema laeve,
Phymatodocis alternans, Spondylosium pulchrum,
Staurastrum brasiliense var lundellii, S. leptacanthum, S. leptocladum,
S. urinator cf var. brasiliense, Staurodesmus cuspidatus, Xanthidium hastiferum.
Todos los humedales 0.51114
GF V Cryptomonas sp., Eudorina elegans.,
Trachelomonas volvocina., Trachelomonas volvocinopsis
Todos los humedales 0.00974
GF VI Eunotia cf. triodon, Pinnularia sp., Floramarilla M1 y M2,
Mateyuca M1 y M2, Costaazul M1
0.00077
GF VII Botryococcus sp., Dimorphococcus lunatus, Selenastrum rinoi
Todos excepto Corocoro M1 0.02268
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Figura 11: Biovolumen (µm3.L-1) por grupo funcional, en los sitios de muestreo. a: época de lluvias; b: época de sequía.
Se observa una reducción del biovolumen de los grupos funcionales III, IV y VII en época seca,
y un leve aumento en el biovolumen de los grupos funcionales V y VI (Tabla 8). El parámetro de
abundancia de individuos como indicador de biomasa disminuye en época seca para los grupos
funcionales IV, V y VII (Tabla 8). El cambio más drástico en cuanto a morfoespecies por grupo
funcional se observa para los grupos IV y V, disminuyendo y aumentando 12 especies para la
época seca respectivamente (Tabla 8).
Tabla 8: Riqueza (No. morfoespecies), Abundancia (Ind.L-1), Biovolumen (mm3.L-1) y promedio de medidas morfométricas V (µm3), S (µm2), MLD (µm) y S/V por Grupo Funcional, en cada
período de muestreo. M1: lluvias; M2 sequía.
GF RIQUEZA ABUNDANCIA
(Ind.L-1) BIOVOLUMEN
(mm3.L-1) V
(µm3) MLD (µm)
S (µm2) S/V
M1 M2 M1 M2 M1 M2 M1 M2 M1 M2 M1 M2 M1 M2
I 1 1 60 80 0.0001 0.00006 1728.83 734.18 48.63 34.40 3626.05 1579.57 2.10 2.16
II 1 0 120 0 0.00005 0 401.34 31.10 3466.19 8.54 III 4 4 1180 1480 0.0274 0.00962 58645.80 31761.46 708.52 524.91 20761.39 13514.82 0.73 0.76
IV 111 99 28760 22360 2.9883 2.12309 77407.22 116324.81 183.11 206.66 18246.36 26022.96 0.53 0.56
V 19 31 6220 6140 0.04263 0.05473 13108.13 14877.82 31.30 32.33 2479.10 2568.37 0.32 0.34
VI 4 4 120 260 0.00355 0.00412 29599.36 21661.34 2604.19 17029.38 6637.97 4923.71 0.29 0.31
VII 8 10 3060 2040 0.15923 0.0676 63778.01 38109.63 47.27 39.30 7521.41 5974.48 0.37 0.47
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30
En cuanto a las variables morfométricas se observa de modo general una disminución en el V, S
y MLD en época seca para los grupos funcionales III, VI y VII, y un comportamiento inverso en
los grupos IV y V. En el caso de estos últimos grupos, si se realiza una comparación con los
valores de Biovolumen, hay una disminución en la biomasa general en época seca, pero un
aumento en las medidas de estos individuos (Tabla 8).
Aunque para la época de lluvias se registran 111 morfoespecies pertenecientes al grupo funcional
IV, si se discrimina la información por humedal se observa que el máximo de morfoespecies
observado para este grupo funcional es de 48 taxones en Corocoro, lo que nos indica que aunque
domina este grupo funcional en todos los humedales, hay una diferenciación a nivel de especie.
Se observa el mismo comportamiento en el grupo funcional V (Tabla 9).
Para la época de seca se observa el mismo fenómeno para el grupo funcional IV, registrando un
total de 99 y un máximo de 42 morfoespecies de este grupo en Floramarilla (Tabla 9). En la
tabla 9 se pueden observar los valores promedio de biovolumen (V), área superficial (S),
dimensión máxima linear (MDL) y la relación S/V, discriminados por humedal y época de
muestreo para cada grupo funcional.
Por último, se realizó un análisis cluster a partir de los valores promedio de biovolumen por cada
morfoespecie, para evaluar la similaridad de los humedales con relación al tamaño del
fitoplancton. Se mantiene la semejanza al interior de los humedales, pero en comparación con los
cluster realizados a partir de abundancia y biovolumen (Figuras 7 y 9), separa a los humedales
pertenecientes a una misma región, agrupando Floramarilla y Corocoro, y Maporita y Mateyuca.
Costaazul es el humedal más disímil en cuanto a tamaños del fitoplancton en dos épocas del año.
Marciales-Caro Lili Joana et al.
31
.
Figura 12: Análisis Clúster a partir de los valores promedio del biovolumen para cada morfoespecie (µm3), usando la matriz de similaridad Bray-Curtis, para los humedales objeto de estudio en dos épocas de muestreo. M1= Lluvias, M2=Sequía
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32
Tabla 9: Valores promedio de V (µm3), S (µm2), MLD (µm) y S/V para cada grupo funcional en los humedales de estudio, en dos épocas de muestreo. M1: Lluvias, M2: Sequía.
Grupo funcional Humedal
No. Morfospp V (µm3)
MLD (µm)
S (µm2) S/V
M1 M2 M1 M2 M1 M2 M1 M2 M1 M2
I Floramarilla 1 1 1728.83 734.18 48.63 34.40 3626.05 1579.57 2.10 2.16
II Floramarilla 1 -‐-‐ 401.34 -‐-‐ 31.10 -‐-‐ 3466.19 -‐-‐ 8.54 -‐-‐
III
Costaazul 3 3 8613.30 1098.64 474.86 115.61 7178.18 1233.76 0.89 1.23
Floramarilla 2 2 75160.70 37407.22 886.01 639.12 24584.44 14391.46 0.73 0.63
Corocoro 1 1 3041.91 3531.43 228.22 158.90 2978.33 2697.12 0.97 0.77
Maporita 1 1 147767.28 85008.56 1244.97 1186.00 48304.62 35736.93 0.33 0.42
IV
Costaazul 35 15 39705.06 184227.29 148.32 195.95 10969.98 50016.74 0.57 0.74
Floramarilla 31 42 154770.96 138173.77 252.86 238.91 26921.55 25954.30 0.36 0.37
Mateyuca 40 43 35268.48 28508.00 92.91 112.39 14982.48 8625.49 0.44 0.50
Corocoro 48 38 118562.80 205997.53 316.53 395.93 27655.48 40041.59 0.47 0.49
Maporita 42 30 38728.81 24717.47 104.93 90.13 10702.31 5476.71 0.80 0.68
V
Costaazul 7 4 4607.73 9854.65 19.82 22.38 1219.70 1846.44 0.35 0.35
Floramarilla 2 5 21483.79 29996.06 32.61 37.54 3424.67 4157.08 0.22 0.21
Mateyuca 8 6 6610.79 17730.15 25.56 32.05 1622.05 2936.91 0.29 0.25
Corocoro 9 5 12624.53 3736.19 27.27 21.45 2214.07 1154.72 0.33 0.49
Maporita 10 26 11713.39 8048.87 39.74 38.27 2655.62 2024.75 0.44 0.40
VI
Costaazul 1 -‐-‐ 7618.06 -‐-‐ 7618.06 -‐-‐ 2419.00 -‐-‐ 0.31 -‐-‐ Floramarilla 2 4 44656.61 9371.88 116.15 107.95 9553.20 4207.13 0.33 0.45
Mateyuca 1 1 36523.42 33950.81 78.35 33950.81 7941.71 5640.29 0.23 0.17
VII
Costaazul 7 4 38678.78 19109.99 45.08 25.14 6059.91 3337.62 0.33 1.05
Floramarilla 2 2 92976.39 26357.08 55.20 46.25 9752.65 7570.51 0.11 0.32
Mateyuca 3 3 101088.00 80044.36 48.46 50.91 9162.52 8566.67 0.19 0.12
Corocoro -‐-‐ 1 -‐-‐ 30672.78 -‐-‐ 39.10 -‐-‐ 4806.50 -‐-‐ 0.16
Maporita 4 6 22368.90 34363.96 40.36 35.09 5110.57 5591.08 0.85 0.71
Marciales-Caro Lili Joana et al.
33
DISCUSIÓN
Física y química en humedales de la Orinoquia
La conductividad, los nutrientes y el pH son las variables que determinan las principales
diferencias espaciales y temporales a escala regional en la Orinoquia Colombiana, relacionado
con dos momentos del período hidrológico (época de lluvias y sequía) entre los humedales objeto
de estudio. En general, se observa en los humedales estudiados una marcada tendencia a
presentar valores muy bajos de conductividad, coherente con bajos valores de nutrientes y pH
ácidos (Tabla 2) definiéndoles inicialmente como humedales oligotróficos (Duque et al,. 2012).
Esto concuerda con lo reportado por varios autores para humedales de la Orinoquia tanto
venezolana (Salazar, 1989; Marrero, 2011) como colombiana (Galvis et al.., 1989; Donato, 1998;
Correa et al., 2005; González-González et al., 2006; Rivera-Rondón et al., 2010) relacionado con
la naturaleza de su origen en suelos del escudo Guayanés, muy pobres en estos elementos
químicos (Sarmiento y Pinillos, 2001; Berrio et al., 2002; Cortés, 2004; Romero et al., 2004).
Los valores de conductividad y pH presentan variaciones temporales aumentando en época seca
en cada humedal, consecuente con una reducción en el volumen de estos cuerpos de agua y con
una característica importante común a los humedales estudiados, como es la presencia de
macrófitas enraizadas sumergidas o flotantes en el espejo de agua, las cuales pueden influir
puntualmente en el aumento en la acidez como consecuencia de procesos de descomposición de
materia orgánica vegetal inducida por microorganismos (Salazar, 1989), siendo de gran
importancia en los procesos de reciclaje de nutrientes (Junk et al., 1989), reteniéndolos en su
biomasa y liberándolos en época de sequía, tal y como es reportado para la Orinoquia (Saunders
& Lewis, 1989; Lewis & Saunders, 1990; Cortner et al., 2006). Estas macrófitas se desarrollan en
Marciales-Caro Lili Joana et al.
34
estos humedales aún cuando los valores de nutrientes reportados son bajos (Tabla 2).
Con relación a los nutrientes se observa un aumento significativo en la concentración de NO2= y
NO3- en época seca para todos los humedales de este estudio (Tabla 2), acorde con lo reportado
para el lago Tineo (Hamilton & Lewis, 1987) y otros lagos de la zona inundable del río Orinoco
en Venezuela (Hamilton & Lewis, 1990), reportando incluso ser limitantes en esta y otras
cuencas en algunas época del año, en especial el nitrógeno (Forsberg et al., 1988, 1993; Saunders
& Lewis, 1988; Cotner et al., 2006). Para la Orinoquia Colombiana se reporta un incremento de
nutrientes para la época de lluvias en sistemas influenciados por los ríos Orinoco, Meta, Bita y
Dagua, en la región del Vichada (Rivera-Rondón et al., 2010). Con relación al PO4-3, este
presenta concentraciones similares en las dos épocas del año en la región del Meta, lo cual esta
correlacionado con el “efecto de bombeo” (Esteves, 1988; Sand-Jensen & Borum, 1991) descrito
como la intervención activa de las macrófitas en el ciclado de este elemento, el cual es fijado en
la biomasa vegetal y el resto liberado y transferido rápidamente a las algas epifitas que por su
proximidad lo pueden tomar antes de que gran cantidad se disperse y diluya nuevamente en el
agua. Para la región de Arauca el PO4-3 disminuye drásticamente en época seca lo cual índica que
puede ser un factor limitante en dicha época (Downing & McCauley, 1992).
Se observan igualmente cambios espaciales a escala regional, siendo los humedales del
departamento del Meta los de menores valores de pH, conductividad y nutrientes con relación a
los de Casanare y Arauca. En la Orinoquia, las fallas geológicas sobre las cuales discurre el río
Meta establece dos subregiones claramente diferenciadas: la altillanura (altiplanicie) y la
Orinoquia inundable (Malagón, 2003; Correa et al., 2005). El bioma de sabanas tropicales
domina en las dos subregiones; sin embargo en la altillanura los suelos presentan altas
Marciales-Caro Lili Joana et al.
35
concentraciones de ácidos fúlvicos y húmicos con relación a la Orinoquia inundables (Malagón,
2003), subregión a la cual pertenecen los humedales del Casanare y Arauca, lo cual se relaciona
directamente con el pH más ácido en los humedales de altillanura, ubicados en el Meta.
Los humedales de altillanura, en este caso Mateyuca y Floramarilla, se ven afectados por épocas
lluviosas que influyen en la pérdida de los pocos elementos solubles o intercambiables de los
suelos (Malagón, 2003), generando alta acidez con pH alrededor de 5.5 (pHpromedio=5.66± 0.4,
Tabla 2). El efecto de la marcada estacionalidad climática, su relación con la vegetación de
sabana tropical y el establecimiento de suelos ricos en humus ácido, le otorgan características de
muy baja fertilidad (Malagón, 2003), relacionada directamente con la baja conductividad
registrada en estos humedales (10.25 µS.cm-1± 1.9, Tabla 2). Existen reportes previos en cuanto a
dichas variables para estos humedales (Coesel et al., 1988; Coesel, 1992; Losada-Rodríguez,
1992), los cuales coinciden con lo reportado para este estudio mostrando una gran conservación
de sus condiciones físicas y químicas, al ser humedales sin conexión directa con ecosistemas
fluviales cercanos, recibiendo aportes solo de aguas lluvias y de escorrentía, tal y como es
destacado previamente por Duque et al. (2012) para los humedales objeto de estudio.
La subregión de la Orinoquia Inundable se caracteriza por sus planicies aluviales y eólicas y los
humedales allí ubicados, para este estudio Costaazul (Casanare), Maporita y Corocoro (Arauca),
se ven influenciados directamente por las condiciones climáticas estacionales y por su
anegamiento constante (Malagón, 2003), reflejado en zonas mal drenadas y con mayores
porcentajes de carbono orgánico comparado con suelos de altillanura (IGAC 1993, 1995, 1999)
otorgando características de mayor fertilidad a esta subregión, consecuente con la mayor
mineralización observada en los humedales de Casanare y Arauca, muy evidente en época seca
Marciales-Caro Lili Joana et al.
36
(68.10 ± 22.34 µS.cm-1, Tabla 2). Esta condición se ve reflejada igualmente en las
concentraciones de NO2=, NO3
-, NH4+
, PO4-3 y SiO2
= reportada para estos humedales, en
promedio mayores que las comentadas para los humedales del Meta (Mateyuca y Floramarilla,
Tabla 2).
Estructura del fitoplancton
Para los humedales objeto de estudio, la riqueza morfoespecífica y abundancia del fitoplancton
está representado principalmente por el órden Zygenematales, resultados similares a lo reportado
para Mateyuca y Floramarilla por Coesel (1988, 1992) y Losada-Rogríguez (1992), y para otros
humedales en la Orinoquía pertenecientes a planos de inundación (González-González et al.,
2006; Rivera et al., 2010).
Las condiciones oligotróficas de los humedales objeto de este estudio (descrito en el apartado
anterior), evidenciado por las bajas concentraciones de nutrientes, pH y conductividad, favorecen
la presencia de este grupo de algas, tal y como lo han descrito igualmente Coesel (1982, 1992,
1996), Losada-Rodríguez (1992), Salazar (2007), Salazar & Guarrera (1988, 2000a, 2000b) y
Salcedo-Rodríguez (2008). Otra característica que favorece la presencia de desmidias es la gran
cantidad de macrófitas presentes en los fondos de estos humedales, lo cual es un indicio de que
algunos de estos organismos, más que ser euplanctónicos, son abundantes aportes de ticoplancton
y del perifiton ubicados en las raíces de estas plantas. Dentro de este grupo de algas hay pocas
especies que son realmente planctónicas (Brook, 1981; Gerrath, 2002), y las que lo son se
caracterizan por presentar prolongaciones o brazos de gran tamaño (Staurastrum), espinas largas
(Staurodesmus, Xanthidium) o células muy largas (Triploceras, Pleurotaenium), adaptaciones
relacionadas con la capacidad para retardar el hundimiento y favorecer la toma de nutrientes en
Marciales-Caro Lili Joana et al.
37
sistemas donde estos pueden llegar a ser limitantes (Gerrath, 2002); sobre este mismo grupo se ha
observado lo opuesto, en ecosistemas con fuerte limitación de nutrientes las desmidias
disminuyen notablemente su ornamentación y aumentan la relación S/V para favorecer la toma de
dicho recursos (Coesel, 1982), tal y como se observa en los humedales de la Orinoquia, con altos
valores de S/V para las especies Staurastrum leptacanthum, S. leptocladum, S. urinator var.
Brasiliens y Staurodesmus cuspidatus, especies representativas según los estimadores de biomasa
calculados en el presente estudio (Tabla 6 y 9). Además de estas especies planctónicas pueden
encontrarse también alguna planctónicas facultativas (Brook, 1981) las cuales pueden hallarse en
estadios de división celular en la columna de agua, como es el caso de Cosmarium botrytis,
Staurastrum columbetoides, y nuevamente Staurodesmus cuspidatus.
La gran cantidad de especies de Zygnematales presentes en estos humedales pueden ser resultado
de procesos de sucesión ecológica que se desarrollan en las raíces de las macrófitas ubicadas en
los fondos de estos humedales (Coesel, 1981, 1982, 1996); pequeños cambios en las condiciones
químicas alrededor de estas macrófitas aparentemente incrementan el número de nichos
asociados, lo cual favorece la coexistencia estable de numerosas especies que compiten entre
ellas gracias al desarrollo de trade-offs apropiados (Harpole & Tilman, 2007; Tilman, 2004;
2011). Las desmidias en general tienden a asumir carácter ticoplanctónico, con especies muy
ornamentadas (Micrasterias spp, Xanthidium spp), y al disminuir la competencia por recursos
que se presenta en la columna de agua, se pueden establecer pequeñas poblaciones a pesar de su
baja tasa de crecimiento (Brook, 1981; Coesel, 1982, 1996). La baja población de muchas de
estas especies coincide con el hecho de que ecosistemas con una limitada concentración de
nutrientes se caracteriza por una gran diversidad de especies raras (Coesel, 1982), ya que
ecosistemas con recursos limitantes existen gran cantidad de opciones para el desarrollo de trade-
Marciales-Caro Lili Joana et al.
38
offs, aunque el mismo ecosistema establece un límite estocástico de especies con características
similares que pueden coexistir (Harpole & Tilman, 2007). En un estudio específico de ensambles
de desmidias desarrollado por Coesel (1992), se menciona la relación que existe entre las
especies de desmidias euplanctónicas con humedales con condiciones mesotróficas, en
comparación con las ticoplanctónicas que están asociadas a humedales oligotróficos, en donde se
presenta una mayor diversidad especifica dentro de este grupo taxonómico, sustentando
nuevamente lo propuesto por Tilman (2004, 2011) en el fitoplancton. Por otra parte, se propone
que existe un efecto directo del tamaño y grado de aislamiento de ecosistemas acuáticos someros
sobre la riqueza de organismos que allí habitan, siendo mayor en los humedales con presencia de
macrófitas, aislados y de menor tamaño (Scheffer & van Geest, 2006). Los humedales de la
Orinoquia, en especial los ubicados en la altillanura (Floramarilla y Mateyuca) presentan un alto
grado de aislamiento y tamaño moderado del espejo de agua, lo cual permitiría el desarrollo de
una gran diversidad local (diversidad α), contribuyendo también a una alta diversidad a nivel
regional (diversidad β) dadas las diferencias en la estructura y composición de especies de
Zygnematales entre estos humedales. De igual manera, la gran riqueza taxonómica es importante
en una escala temporal, ya que una gran cantidad de especies permiten el adecuado
funcionamiento del ecosistema aún frente a condiciones desfavorables producidas por cambios en
las condiciones ambientales a través del tiempo (Bond & Chase, 2002).
Adicionalmente, los órdenes Chlorococcales y Euglenales presentan abundancias notorias en los
humedales Costaazul y Maporita, respectivamente. Aún cuando estos humedales se caracterizan
por su total transparencia, Maporita puede recibir una gran cantidad de materia orgánica al estar
ubicado en una región de inundación continua que hace que, aunque los humedales no tengan
contacto directo con el cauce de un río, reciban aportes de sedimentos cuando la anegación
Marciales-Caro Lili Joana et al.
39
conecta todos los sistemas acuáticos en una gran zona inundada. Conforti & Nudelman (1994),
Reynolds (1997) y Reynolds et al., (2002) señalan que una gran concentración de materia
orgánica pueden favorecer a este grupo de algas. Este grupo suele ser el más abundante en
ecosistemas de tierras bajas de la región amazónica (Gómez, 2008; Palma, 2011).
En el humedal Costaazul en época de lluvias, las Chlorococcales son un grupo representativo con
valores de abundancia y riqueza cercanos a los observados para las Zygnematales (Figura 5 y 6).
Aún cuando este es un humedal de origen natural, su ubicación en una finca ganadera hace que
en época de lluvias pueda recibir por escorrentía sedimentos y nutrientes nitrogenados que
aumenten su nivel trófico, favoreciendo el desarrollo de este grupo de algas (Komárek & Comas,
1984; Komárek, 1987).
Los índices de equidad de Shannon-Wiener y Pielou (Tabla 4) evidencian que las morfoespecies
registradas en los humedales presentan abundancias similares, y el índice de dominancia revela
que la probabilidad de que dos individuos tomados al azar de una muestra de estos humedales
sean de la misma morfoespecie es cercana a cero (Tabla 4), lo cual demuestra que los humedales
de la Orinoquia Colombiana son altamente diversos; sin embargo, el hecho de que hayan pocas
especies comunes entre humedales puede ser indicio de que, al ser humedales aislados sin aporte
directos de sistemas fluviales, y junto con condiciones oligotróficas, son centros de especiación
de algas, es especial del orden Zygnematales, tal y como lo menciona Coesel (1988, 1992). Son
pocas las especies comunes en los humedales objeto de este estudio y corresponden a las
consideradas euplanctónicas (Brook, 1981; Coesel, 1987) con valores altos de abundancias
(Staurastrum leptacanthum, S. leptocladum, S. urinator var. brasiliens y Staurodesmus
cuspidatus, Tabla 5). Estos resultados son corroborados con el análisis cluster realizado a partir
Marciales-Caro Lili Joana et al.
40
de las abundancias por morfoespecie (Figura 7), el cual indica poca similaridad entre humedales a
nivel regional, aunque son más cercanos los humedales ubicados en la subregión de altillanura
(Mateyuca y Floramarilla), con relación a los humedales que pertenecen a la Orinoquia inundable
(Corocoro, Maporita y Costaazul).
Grupos Funcionales
Según el sistema de clasificación propuesto por Kruk et al. (2010), los organismos
fitoplanctónicos de los humedales de la Orinoquia Colombiana objeto del presente estudio
pertenecen en su gran mayoría al grupo funcional IV, caracterizado por ser organismos de
tamaño medio, sin caracteres especiales (Kruk et al., 2010), pero con un potencial de tolerancia
frente a nutrientes limitantes. Este grupo funcional incluye en su totalidad a los organismos del
grupo taxonómico Zygnematales y algunos representantes de las Chlorococcales, en especial
coloniales sin mucilago. Esto nos indica que aún cuando los resultados nos muestras humedales
muy diversos taxonómicamente, la gran riqueza especifica corresponde en un 95% a un solo
grupo funcional, siendo posible que las especies allí encontradas sean intercambiables o
reemplazables entre ellas en el tiempo, sin que esto implique grandes cambios en cuanto a la
ecología de cada humedal. Esto muestra que todas estas especies son funcionalmente
equivalentes, y por tanto la biomasa total de un grupo funcional puede ser un factor más
predictivo de cambios en condiciones físicas y químicas de humedales que la biomasa de una sola
especie (Kruk et al., 2010). Lo anterior es consistente con la visión de que el fitoplancton se ha
auto-organizado sobre escalas de tiempo evolutivas para formar grupos de especies similares
(Scheffer & Van Nes 2006), dando una posible respuesta a la comúnmente mencionada paradoja
del plancton (Hutchinson, 1961) al señalar que la coexistencia de varias especies en un medio con
condiciones aparentemente homogéneas como lo es un ecosistema acuático se debe a que las
Marciales-Caro Lili Joana et al.
41
especies son extremadamente similares, y aunque pueden adaptarse a nichos preexistentes
también se auto-organizan evolutivamente resultando en grupos de especies cercanas que evitan
dejar nichos disponibles que pueden ser ocupados por especies que generen mayor competencia
(Scheffer & Van Nes, 2006). Algunos autores definen este comportamiento como redundancia
funcional, lo cual implica que diferentes especies desempeñan el mismo papel funcional en un
ecosistema, por lo que un cambio en la diversidad de especies no afecta el funcionamiento de
dicho ecosistema (Loreau, 2004), y que se presenta cuando las especies son competidores
equivalentes y coexisten en ecosistemas naturales que presentan diferencias en sus condiciones a
escalas espaciales y temporales muy pequeñas (Hubbell, 2001; Loreau, 2004), tal y como puede
ocurrir en estos los humedales objeto de este estudio. Sin embargo, esta coexistencia de especies
muy similares o cercanas, mas que ser resultado de una ausencia de competencia (Scheffer & van
Nes, 2006), se relaciona con una multidimensionalidad del nicho en donde muchas especies
pueden coexistir, si las especies tienen apropiados trade-offs para superar las limitaciones
ambientales (Harpole & Tilman, 2007; Tilman, 2011). Por tanto, una gran cantidad de especies
pueden presentan variaciones en sus trade-offs dentro de un espectro de posibilidades que las
hace cercanas o similares (pertenecen a un grupo funcional), siendo para el caso de los humedales
de la Orinoquia una variación de la relación S/V dada por diferencias morfológicas que les
permite superar la limitación de nutrientes en un medio oligotrófico, pero que a su vez puede
exponer a las poblaciones a grandes perdidas por pastoreo o por hundimiento lo que limita las
características de los individuos pertenecientes al grupo funcional IV, principalmente desmidias.
Este grupo funcional IV domina en ecosistemas con altos valores de transparencia tal y como lo
reportan Hernandez et al. (2011, 2012) para lagos oligotróficos de alta montaña en Colombia, lo
cual sustenta el hecho de que el factor limitante que moldea la gran diversidad de organismos
pertenecientes a este grupo funcional son los nutrientes.
Marciales-Caro Lili Joana et al.
42
El tamaño celular determinado por el V, S y MLD, presenta diferencias espaciales y temporales
para cada grupo funcional, siendo estos cambios inversos para grupos funcionales diferentes; es
decir, el tamaño celular de los individuos de un grupo funcional aumenta o disminuye en una
época en la media en la que en otro grupo funcional se observe el comportamiento contrario,
como se ve claramente en los humedales de altillanura en donde el tamaño de los individuos de
los grupos funcionales IV y VII disminuyen en época seca mientras el tamaño de los individuos
del grupo V aumenta para la misma época; esto indica que, aunque la biomasa es dominada
constantemente por un grupo funcional, existen diferencias morfológicas en los individuos del
fitoplancton que determinaría el espectro de adaptaciones de estos organismos dentro del grupo
funcional al que pertenecen.
El hecho de que el establecimiento de estos grupos funcionales basados en la morfología no
implique conocimientos de condiciones fisiológicas ni filiaciones taxonómicas puede traer
ventajas en cuanto a la implementación de métodos de monitoreo ambiental basados en la
evaluación de la biomasa de cada grupo funcional y sus posibles cambios temporales, que pueden
ser mucho más evidentes en cuanto a afectaciones de origen antrópico sobre estos ecosistemas.
Cambios ambientales que impliquen la reducción del factor limitante en el medio, causan una
disminución en las oportunidades de desarrollo de trade-offs, y por tanto disminuye también la
probabilidad de coexistencia de especies (Chase & Leibold 2003). Asi, acciones de origen
antrópico, como eutroficación de los ecosistemas, simplifican el hábitat y reducen la
dimensionalidad del nicho, lo cual implica una pérdida de biodiversidad a largo plazo (Harpole &
Tilman 2007), que será evidente en una disminución en la biomasa dentro de un grupo funcional
dominante, e incluso el cambio de grupo funcional en dicho ecosistema.
Marciales-Caro Lili Joana et al.
43
CONCLUSIONES
Los humedales de la Orinoquia Colombiana objeto de este estudio pertenecen a dos subregiones:
altillanura (Floramarilla y Mateyuca) y Orinoquia inundable (Costazul, Corocoro y Maporita), lo
cual otorga características claramente diferenciables en cuanto a la física y química de estos
humedales. Estos ambientes presentan una alta riqueza taxonómica con especial reconocimiento
de Zygnematales, pero cuyas especies pertenecen en su gran mayoría a un solo grupo funcional,
por lo cual es evidente que las condiciones locales, y en especial el aislamiento de estos
humedales contribuyen a una alta riqueza taxonómica; sin embargo, dichas especies pertenecen al
mismo grupo funcional, lo cual indica la similitud en las adaptaciones morfológicas a las
condiciones oligotróficas de estos humedales, por lo que a escala regional, aunque se mantiene la
diversidad taxonómica existe una equidad funcional evidente. Dadas las condiciones de
humedales aislados, no son evidentes cambios significativos temporalmente (época seca y de
lluvias) en los diferentes aspectos evaluados.
Se puede pensar a futuro en el uso del conocimiento de grupos funcionales como herramienta
adicional en el monitoreo ambiental, que de manera periódica, puede permitir una visión clara de
cambios drásticos en los ecosistemas, evidente por el cambio en biomasa dentro de un grupo
funcional o el cambio de grupos funcionales dominantes dentro del ecosistema. En ningún caso
debe subestimarse la relevancia del conocimiento del fitoplancton a nivel taxonómico para
efectos de monitoreo, sino pensar en la diversidad específica y funcional como herramientas
complementarias para tal fin. Para la región de la Orinoquia es de vital importancia ampliar el
conocimiento taxonómico y ecológico del fitoplancton y de otras comunidades presentes en los
humedales dado el aumento significativo de actividades de tipo minero y petrolero en esta región.
Marciales-Caro Lili Joana et al.
44
AGRADECIMIENTOS
A la Universidad Nacional de Colombia Sedes Orinoquia y Amazonia (Proyecto Hermes No.
10314) y a la Universidad de los Andes (Conocatoria 2012-1), por la financiación de este
proyecto. A las Universidades de los Llanos (Meta), Unitrópico (Casanare) y UN-Orinoquia
(Arauca) por el préstamo de equipos y acompañamiento en campo. A la Universidad de Vigo
(España) por los análisis de nutrientes en laboratorio. Al grupo de investigación en Limnología
Amazónica (UN Sede Amazonia) por el préstamo de equipos y asesoría en laboratorio.
Marciales-Caro Lili Joana et al.
45
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Anexo 1-A. Lista de especies para las clases Cyanophyecae, Bacillariophyceae, Chlorophyceae,
Chrysophyceae, Euglenophyceae y Dinophyceae clasificadas en este estudio.
Cyanophyceae
Kirchneriella Schmidle sp1,3.
K. lunaris (Kirchner) Möbius .
Aphanizomenon Morren ex Bornet & Flahault sp1. Nephrocytium Nägeli sp1.
Cylindrospermopsis Seenayya & SubbaRaju sp1. Oedogonium Link ex Hirn sp1.
Dolichospermum Hoffmann & Komárek sp1. Oocystis Nägeli ex A.Braun sp1.
Oscillatoria Vaucher ex Gomont sp1. Pandorina morum (Müller) Saint-Vincent.
Phormidium Kützing ex Gomont sp1. Pediastrum biradiatum Meyen .
Merismopedia Meyen sp1. Scenedesmus Meyen sp1.
Bacillariophyceae
Selenastrum Reinsch sp1.
S. rinoi Komárek & Comas
Eunotia Ehrenberg sp1. Tetrallantos Teiling sp1.
E. triodon Ehrenberg.
Chrysophyceae Navicula Saint-Vincent sp1.
Pinnularia Ehrenberg sp1. Dinobryon Ehrenberg sp1.
Stenopterobia Brébisson ex Van Heurck sp1.
Euglenophyceae
Chlorophyceae Euglena Ehrenberg sp1.
Ankistrodesmus bernardii Komárek. Lepocinclis Perty sp1-4.
A. densus Korshikov. Phacus Dujardin sp1-6.
Botryococcus Kützing sp1. P. longicauda (Ehrenberg) Dujardin.
Bulbochaete C.Agardh sp1. Strombomonas Deflandre.
Coelastrum indicum Turner. Trachelomonas Ehrenberg sp1-11.
Crucigenia Morren sp1. T. armata (Ehrenberg) Stein.
Desmodesmus (Chodat) Friedl & Hegewald sp1,2,3. T. volvocina Ehrenberg) Ehrenberg.
D. serratus (Corda) Friedl & Hegewald sp1. T. volvocinopsis Svirenko.
Dimorphococcus Braun sp1. Euglena Ehrenberg sp1.
Dictyosphaerium Nägeli sp1.
Dinophyceae Eudorina elegans Ehrenberg . Eutetramorus Walton sp1. Peridiniales 3 morfoespecies
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Anexo 1-B. Lista de especies para la clase Zygnematophyceae clasificadas en este estudio
Zygnematophyceae
Continuación M. quadridentata (Nordst.) Grönblad.
Actinotaenium (Nägeli) Teiling sp1. M. foliacea var. foliacea Bailey ex Ralfs.
Bambusina brebissonii Kützing ex Kützing . Mougeotia Agardh sp1-3.
Closterium Nitzsch ex Ralfs sp1. Netrium (Nägeli) Itzigsohn & Rothe sp1.
Cosmarium Corda ex Ralfs sp1-16. Onychonema laeve Nordstedt.
C. cf. botrytis Meneghini ex Ralfs. Phymatodocis alternans Nordstedt.
C. cf. isthmochondrium Nordstedt. Pleurotaenium Nägeli sp1,2.
C. cf. margaritiferum Meneghini ex Ralfs. P. trabecula (Ehrenberg) Nägeli.
C. cf. porteanum Archer. Spondylosium pulchrum (Bailey) Archer.
C. cf. pseudopyramidatum Lundell. Spondylosium rectangulare Nordstedt.
C. cf. abruptum Lundell. Staurastrum Meyen ex Ralfs sp1-6.
C. contractum Kirchner. S. brasiliense varlundellii West & West.
C. lagoense (Nordstedt) Nordstedt. S. cf. columbetoides West & West.
C. lundelli Delponte. S. cf. novae-caesareae Wollet.
C. porrectum Nordstedt. S. boergesenii var. elegans Borge.
C. trilobulatum Reinsch. S. coronulatum Wollet.
Desmidium Agardh ex Ralfs sp1. S. furcatum Brébisson.
D. aptogonum Brébisson ex Kützing . S. grallatorium var. forcipigerum Irénée-Marie.
D. baileyi (Ralfs) Nordstedt . S. leptacanthum Nordstedt.
D. elegans (Raciborski) Grönblad . S. leptocladum Nordstedt.
Euastrum Ehrenberg ex Ralfs sp2-9. S. planctonicum Teiling.
E. abruptum Nordstedt . S. pseudosebaldi Nordstedt.
E. ciastonii var. ciastonii Raciborski . S. rectangulare Borge.
E. ciastonii var. apertisinuatum Scott & Prescott . S. trifidum Nordstedt.
E. denticulatum F.Gay . S. tryssos Scott & Grönblad.
E. fissum var. brasiliense Krieger. S. urinator cf. var. brasiliense Grönblad.
E. latipes cf var. evoluta (Grönblad) Taft . Staurodesmus Meyen ex Ralfs sp1-11.
E. obliqueporum Brandham . S. cuspidatus (Brébisson) Teiling.
E. spinulosum Delponte . S. dejectus (Brébisson) Teiling.
Gonatozygon de Bary sp1-8. S. dickiei (Ralfs) Lillieroth.
Groenbladia undulata (Nordstedt) Förster. S. mucronatus (Ralfs ex Ralfs) Croasdale.
Hyalotheca dissiliens var dissiliens Brébisson ex Ralfs. S. subunguiferus v. mammosus (West & West) Thomasson.
Hyalotheca dissiliens var tatrica Raciborski. S. validus (West & West) Thomasson.
Micrasterias abrupta West & West. S. wandae var. longissimus (Raciborski) Bourrelly.
M. arcuata Bailey. Triploceras gracile Bailey.
M. furcatavar. furcata Agardh ex Ralfs. Xanthidium Ehrenberg ex Ralfs sp3,4.
M. furcatavar. smithii (Smith) Ruzicka. X. antilopaeum (Brébisson) Kützing.
M. laticeps Nordstedt. X. regulare cf. var. asteptum Nordstedt.
M. mahabuleshwarensis Hobson. X. hastiferum Turner. M. pinnatifida Ralfs. X. regulare cf var. pseudoregulare (West & West) Thomasson.