¿DEJAR O NO LOS HUEVOS EN UNA SOLA CANASTA? : EFECTOS DE LA CALIDAD Y DE LA DISTANCIA ENTRE CUERPOS DE AGUA EN LA ESTRATEGIA DE DEPOSICIÓN LARVAL DE

EPIPEDOBATES BOULENGERI

SANDRA MARCELA CELY

TRABAJO DE GRADO PRESENTADO COMO REQUISITO PARCIAL PARA OPTAR POR EL TÍTULO DE BIÓLOGA

DIRIGIDO POR:

ADOLFO AMÉZQUITA TORRES PhD.

CODIRIGIDO POR: ALEXANDRA DELGADILLO MÉNDEZ MSc.

DEPARTAMENTO DE CIENCIAS BIOLÓGICAS UNIVERSIDAD DE LOS ANDES

BOGOTÁ, COLOMBIA MAYO DE 2008

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¿Dejar o no los huevos en una sola canasta? : Efectos de la calidad y de la distancia entre cuerpos de agua en la estrategia de deposición larval de

Epipedobates boulengeri

RESUMEN

Las estrategias de diversificación en el uso de recursos reproductivos son favorecidas en ambientes donde la disponibilidad y la predictibilidad de los microhábitats varían de forma irregular o impredecible. Se ha sugerido que estas estrategias pueden estar influenciadas por la capacidad de discriminación de características de los recursos por parte de los individuos, y que pueden estar limitadas por los costos asociados a la búsqueda de nuevos microhábitats. Los machos de la rana Epipedobates boulengeri deben elegir cuerpos de agua para depositar sus larvas y, podrían haber desarrollado una estrategia de distribución de riesgo. En este estudio se buscó corroborar que los machos de esta especie usan ese tipo de estrategia, y además se quiso determinar si su patrón de distribución larval es afectado por la distancia entre cuerpos de agua y/o por la diferencia de calidad entre ellos. Para esto, montajes con diferentes piscinas fueron ofrecidos a machos de E. boulengeri que transportaban larvas sobre su dorso. La distancia y la diferencia de calidad entre charcas variaron simultáneamente en cada experimento, en un diseño factorial. Se comprobó que los machos de esta especie distribuyen los renacuajos que transportan en varios cuerpos de agua, y que la distancia y la diferencia de calidad entre piscinas afectan el patrón de deposición larval. Los machos depositaron más larvas en la mejor piscina cuando (1) la diferencia de calidad era mayor entre ellas, y (2) cuando la distancia que las separaba era menor. Estos resultados indican que las estrategias de diversificación en el uso de recursos son afectadas por los costos de búsqueda, y que están condicionadas por las capacidades de discriminación que presentan los individuos que realizan la selección.

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INTRODUCCIÓN Selección natural favorece las estrategias reproductivas que maximizan el fitness de los individuos, no solo en una sino a través de varias generaciones. Estas estrategias pueden ser modificadas por algunos factores ambientales, como la variación y la oferta de recursos en el tiempo y en el espacio (Meyers & Bull 2002). Dado que hay diferentes grados de fluctuaciones en el ambiente, se han desarrollado distintas estrategias reproductivas que se correlacionan con la estabilidad del entorno: cuando las condiciones ambientales son altamente predecibles, el desempeño de los organismos que ocupan un determinado hábitat refleja las características de ese lugar. En estas circunstancias, las estrategias puras que favorecen el uso del mejor recurso suelen maximizar el éxito reproductivo de un individuo a lo largo de una o de varias generaciones. Por otro lado, si el ambiente varía estocásticamente, una estrategia diversificadora puede ser más favorable a largo plazo que el uso de un único recurso que no tiene probabilidades fijas de perdurar en el tiempo. Éstas se conocen como estrategias de distribución de riesgo o bet-hedging, y en ellas se sacrifica parte del fitness esperado por individuo en cada evento reproductivo, pero se maximiza su fitness a largo plazo (Serger & Brockmann 1987, Hopper 1999). La variación en el número de huevos por puesta en algunas especies de aves, la asincronía en los periodos de germinación de semillas y de diapausa en insectos, y las diferencias en el tiempo que usan los renacuajos para llegar a la metamorfosis, son consideradas como estrategias de distribución de riesgo. Dentro de este conjunto también está la diversificación del uso de recursos reproductivos, como los sitios de anidación o de oviposición (Serger & Brockmann 1987, Hopper 1999, Meyers & Bull 2002). Algunas hipótesis sugieren que estas estrategias son afectadas por costos como el esfuerzo y el tiempo de búsqueda de recursos diferentes, y que son favorecidas por un número mayor de descendientes por evento reproductivo (Simons 2007). En general, la diversificación en el uso de recursos reproductivos se ha desarrollado en organismos con desarrollo indirecto como insectos y anfibios, donde los estadíos juveniles tienen capacidades limitadas de dispersión. En estos grupos los padres seleccionan los microhábitats que su progenie ocupará hasta completar el desarrollo. Debido a que la mortalidad en huevos y larvas suele ser alta, y a que esto afecta drásticamente el éxito reproductivo de los padres, los adultos que seleccionen recursos que favorezcan la superviviencia y el desempeño de su descendencia tendrán un mayor éxito reproductivo en la población (Resetarits 1996, Janz 2002). En el caso de los anuros, la mayoría de especies tiene desarrollo indirecto y el estadío larval generalmente es acuático y de vida libre, así que los padres deben seleccionar sitios para ovipositar o depositar larvas (Crump 1996). Varios grupos de anuros, entre ellos

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los dendrobátidos, seleccionan cuerpos de agua pequeños en los que su progenie completa la metamorfosis (Weygoldt 1987, Crump 1996). Al parecer, esto surgió como respuesta a las presiones depredatorias sobre huevos y renacuajos que hay en cuerpos de agua grandes y permanentes (Magnusson & Hero 1991). A pesar del beneficio antidepredatorio, el uso de cuerpos de agua pequeños implica ciertos riesgos. Uno de ellos es la deficiencia en la concentración de oxígeno disuelto y otro es la desecación. Ésta última es considerada como una causa importante de mortalidad en renacuajos (Murphy 2003), y se debe a que el intervalo de retención hídrica en estos sitios suele ser corto. La ausencia de recursos alimenticios es un riesgo adicional que puede influir en la extensión del tiempo hasta la metamorfosis, lo que aumenta la probabilidad de que una larva no complete su desarrollo antes de que el cuerpo de agua en el que reside se seque (Summers 1999, Downie & Jowers 2005). Por otra parte, aunque en charcas pequeñas la depredación y la competencia interespecífica son poco frecuentes, tales interacciones sí se presentan, sobre todo a nivel intraespecífico (Summers 1990, Caldwell & de Araújo 1998, Summers 1999, Lehtinen 2004, Gomez 2006). Todas estas presiones afectan negativamente la supervivencia y las tasas de crecimiento y desarrollo de los renacuajos, lo que tiene el potencial de aumentar sus tasas de mortalidad (Alford 1999). Debido a que las condiciones hostiles y la impredictibilidad de los cuerpos de agua pequeños afectan de forma crítica el desempeño y la supervivencia de los renacuajos (Murphy 2003, Resetarits & Wilbur 1989), un adulto debería explorar directamente los sitios ofrecidos y así evaluar indicadores que se relacionan con la capacidad de retención de agua de cada charca. Ésta última depende de la relación entre el área superficial y la profundidad de cada sitio, de la naturaleza del substrato en que se almacena agua, y de la regularidad en la precipitación y temperatura del ambiente (Gómez 2006, Lauck & Barmuta 2005, Rudolf & Rödel 2005). El contenido de materia orgánica disuelta y la presencia o ausencia de conespecíficos en cada cuerpo de agua también han sido descritos como criterios de selección de sitios de oviposición y de deposición larval en varios grupos de anuros (Spieler & Linsenmair 1997, Downie et al. 2001, Murphy 2003, Rudolf & Rödel 2005, Gómez 2006). En la mayoría de especies de ranas de la superfamilia Dendrobatoidea hay cuidado parental, que consiste en el transporte de renacuajos sobre el dorso del adulto, desde el suelo hacia diferentes cuerpos de agua (Weygoldt 1987). Este tipo de asistencia puede generar costos energéticos para el parental que efectúa el transporte, y afectar negativamente su índice de condición corporal y algunos aspectos de su desempeño locomotor (Delgadillo 2006). Epipedobates boulengeri es un dendrobátido que habita el bosque húmedo tropical de la costa pacífica suramericana, desde el noroeste de

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Ecuador hasta el occidente del departamento del Cauca en Colombia, incluyendo el Parque Nacional Natural Gorgona. En esta isla la especie alcanza altas densidades poblacionales que se concentran principalmente en áreas donde está ubicada una antigua prisión (Urbina & Londoño 2003), abandonada hace 25 años y parcialmente recolonizada por la biota de la isla. En esta especie es el macho quien presta cuidado parental y carga al tiempo hasta catorce larvas sobre su dorso. En estudios previos de selección de hábitat para estas mismas poblaciones, se encontró que los adultos frecuentemente depositan las larvas de una misma cohorte en más de un cuerpo de agua, y que para esto hay una preferencia por piscinas profundas y con hojarasca. La ocupación previa del cuerpo de agua no tuvo efectos significativos sobre la selección realizada por el adulto y hasta el momento no hay evidencia de interacciones intraespecíficas negativas en larvas de esta especie (Rodriguez 2002). El uso de varios cuerpos de agua para depositar larvas sugiere que E. boulengeri puede estar utilizando una estrategia de distribución de riesgo. Se ha propuesto que las estrategias de diversificación en el uso de recursos surgen cuando hay una alta heterogeneidad en los microhábitats disponibles, y que pueden estar limitadas por los costos asociados con el uso de sitios diferentes, como el tiempo de búsqueda o la probabilidad de encontrar recursos de buena calidad (Janz 2002). Sin embargo, esto no ha sido comprobado naturalmente (Roitberg et al. 1999). Determinar si las estrategias de distribución de riesgo pueden variar en función del compromiso entre los beneficios y los costos de los recursos asociados puede dar información sobre el rol que el comportamiento y las limitaciones fisiológicas de los individuos pueden tener en la evolución de estas estrategias. Así, este estudio pretende determinar cómo cambia una estrategia de selección de microhábitats, en este caso la de E. boulengeri, cuando varían algunas condiciones relacionadas con la disponibilidad y la calidad de los recursos ofrecidos. Además, se quiere establecer si estos patrones de distribución se relacionan con el número de renacuajos transportados, lo que podría implicar que hay costos asociados al transporte de renacuajos influenciando las estrategias de deposición larval. Para esto se formularon las siguientes preguntas: 1. ¿Distribuyen los machos de E. boulengeri sus larvas entre dos o más piscinas disponibles? (i.e. ¿Utilizan una estrategia de distribución de riesgo?) 2. ¿El número de renacuajos transportados por macho está relacionado con el número de piscinas usadas para distribuir las larvas? 3. ¿Cómo varía el patrón de distribución larval en esta especie cuando la distancia entre piscinas cambia? 4. ¿Cómo se modifica el patrón de deposición cuando la diferencia de calidad entre charcas disponibles varía? 5. ¿El número de renacuajos transportados por macho se correlaciona con el tiempo que cada individuo usa para depositar todas las larvas?

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MÉTODOS La fase de campo se desarrolló entre diciembre de 2007 y enero de 2008 en el Parque Nacional Natural Gorgona, Cauca, Colombia (78º11’05’’W, 2°50’10’’N), que es de condición insular. Su temperatura media anual es 27ºC, y su humedad relativa asciende al 90%. La precipitación media anual es de aproximadamente 6694 mm, distribuida en un régimen de lluvias unimodal-biestacional, con temporada de lluvias intensa entre abril y octubre. El clima en el PNN Gorgona ha sido clasificado como superhúmedo tropical (Aguirre et al. 1990). Para estimar cómo varían los patrones de deposición larval en función de la distancia y de la diferencia en calidad entre las charcas disponibles, se presentaron grupos de cuerpos de agua artificiales a machos de E. boulengeri que transportaban larvas sobre su dorso. Cada conjunto de piscinas se ofrecía en un corredor construido con piezas modulares plásticas, y era conformado por cuatro charcas artificiales en fila. Las piscinas eran hoyos elipsoides cavados en el suelo, forrados con plástico grueso y llenados con agua y hojarasca. Las dimensiones fueron medidas con una regla de 0.5 cm de precisión, y se basaron en los usados por Rodriguez (2002). El volumen de agua se estableció de acuerdo a la capacidad de cada charca, y fue medido con una vasija de 25 mL de precisión. El agua empleada fue extraída de una quebrada cercana, teniendo cuidado de no incluir sustrato u organismos visibles. El contenido de hojarasca de cada piscina correspondió a fragmentos de hojas secas. La cantidad de hojarasca asignada a cada piscina (Tabla 1) se estableció en forma de gradiente partiendo del contenido de hojas depositado en la charca de mayor tamaño, que correspondió a la cantidad de material vegetal necesaria para cubrir la mayoría del espejo de agua de esa piscina. Siempre se usaron hojas de la misma especie de planta que caían naturalmente al suelo del bosque, en cantidades medidas con una pesola de 2.5 g de precisión. Debido a que los machos de E. boulengeri depositan más larvas en piscinas profundas y con hojarasca que en piscinas someras y sin material vegetal (Rodriguez 2002), el contenido de agua y de hojarasca fue usado para definir la calidad de los cuerpos de agua: Piscinas grandes y con masa considerable de hojarasca tenían mayor calidad que charcas pequeñas y con poco material vegetal. Dentro de un corredor, cada piscina representaba escalas de un gradiente de calidad que fue representado por la asignación de números de uno a cuatro a cada charca, donde uno corresponde a la piscina de peor, y cuatro a la de mejor calidad. Las charcas siempre fueron ubicadas en el mismo orden dentro de cada corredor, quedando en un extremo la de menor calidad y en el opuesto, la piscina de más alta calidad.

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La distancia que separó a las piscinas varió en cinco, 55 y 155 cm, y la diferencia de calidad entre las piscinas de cada corredor fue alta, intermedia o baja, obteniendo un diseño factorial con nueve tipos de montaje (Figura 2). Los corredores se establecieron aleatoriamente en un fragmento de bosque cerrado, y contaron con un panel de plástico negro ubicado a 150 cm del borde superior de cada encierro. Esto se usó para homogenizar la intensidad de luz que llegaba a las piscinas de cada montaje. Una vez construidos los corredores, se capturaron machos que transportaban larvas sobre su dorso. Éstos fueron introducidos uno a uno en cada montaje, en el extremo donde estaba la piscina de menor calidad (N= 136 machos; 15 (+ 5) machos por montaje) (Figura 2). Se esperó a que cada individuo depositara todas sus larvas y se registró el número de renacuajos distribuidos en cada una de las charcas ofrecidas. También se contabilizó el tiempo desde que el macho fue introducido al montaje hasta que fue encontrado sin renacuajos sobre el dorso, lo que implicaba que ya había depositado todas sus larvas. Los montajes fueron revisados cada media hora para ver si los individuos habían depositado los renacuajos transportados. La primera revisión del día se hacía a las 6:30 am, y la última a las 5:30 pm. El contenido de agua y de hojas de todas las piscinas presentes en cada montaje era reemplazado luego de que terminaba cada uno de los experimentos. Después de cada ensayo, los machos y las larvas fueron liberados en microhábitats usados naturalmente por la especie.

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Análisis de datos Para probar si existe una correlación entre el número inicial de larvas y el número de piscinas usadas por macho, se realizó un análisis de correlación de Spearman. Para probar la hipótesis de que la distancia y la diferencia de calidad entre piscinas afecta el número de piscinas usadas por macho, se hizo un análisis de contingencia (Chi cuadrado). La relación entre el número inicial de renacuajos transportados, y el tiempo usado por cada macho para depositar todas las larvas fue evaluada con un coeficiente de correlación de Pearson. Los efectos de la distancia y de la diferencia de calidad entre charcas sobre el tiempo hasta la deposición larval fueron analizados por medio de un ANOVA. En caso de que un macho no hubiera depositado sus larvas en la última revisión del día, se realizaron análisis (1) incluyendo el intervalo de tiempo en que los montajes no fueron revisados (13 horas), y (2) extrayendo ese intervalo del tiempo total empleado por estos machos para depositar sus renacuajos. Esto se hizo debido a que no era posible saber si la deposición fue al final de la tarde o al inicio del día. Para probar si la proporción de larvas depositadas en las piscinas de más alta y más baja calidad eran afectadas por la distancia y por la diferencia de calidad entre piscinas se hizo un análisis multivariado de varianza MANOVA. Para evaluar cuál era el grado de uso de piscinas de buena calidad dentro de las ofrecidas a los machos de E. boulengeri, se creó un índice de selectividad (S) que compiló el tipo de decisión efectuada por cada macho de E. boulengeri al distribuir sus larvas en las piscinas ofrecidas. Este índice da información sobre el grado de uso de piscinas de buena calidad para depositar larvas, y fue calculado para cada macho como la sumatoria de la proporción de larvas depositadas por cuerpo de agua multiplicada por el coeficiente de calidad correspondiente:

S = Σ(Coeficiente de piscinai x Proporción de larvas depositadas en piscinai ) El coeficiente de cada piscina se refiere al número asociado a la calidad de cada charca dentro de un montaje, e i representa cada una de las piscinas ofrecidas por montaje. Así, este índice adquiere valores de uno a cuatro, donde cuatro corresponde a la deposición de todas las larvas en la mejor piscina y uno refleja el uso único de la piscina de más baja calidad. Los efectos de la distancia y la diferencia de calidad entre piscinas sobre la selectividad de cuerpos de agua para cada macho fueron evaluados con un análisis de varianza para datos no paramétricos (Kruskal-Wallis). Todos los análisis se realizaron con el programa SPSS v.15.

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RESULTADOS El 70% de 136 machos de E. boulengeri distribuyó sus larvas en más de una piscina y el número total de larvas depositadas refleja un patrón de selección de cuerpos de agua (Figura 3). Los individuos que transportaban más larvas utilizaron un número mayor de piscinas (Coeficiente de correlación de Spearman Rs= 0.404, N= 136 machos, P<0.001) (Figura 4); sin embargo, no tardaron más en depositar todos sus renacuajos que los machos que transportaban menos larvas (Coeficiente de correlación de Pearson Cp= 0.142; N= 136 machos; P=0.099). El número de cuerpos de agua usados por cada macho disminuyó cuando aumentó la diferencia de calidad entre piscinas (Chi cuadrado: N= 136 machos, gl=6, X2=18.491, P=0,005). Lo mismo sucedió cuando las piscinas estaban separadas por 155 cm, pero este efecto no es estadísticamente significativo (Chi cuadrado: N=136 machos, gl=6, X2=1.390, P=0,966) (Figura 5). Ninguno de los dos factores, distancia o diferencia de calidad entre piscinas, tuvo efectos sobre el tiempo que gastó cada individuo para depositar todas sus larvas al incluir el tiempo transcurrido en las noches (ANOVA Diferencia de calidad entre piscinas: N= 136 machos, F= 2.759, P=0.067. Distancia entre piscinas: N= 136 machos, F= 0.852, P=0.429), ni al excluirlo (ANOVA Diferencia de calidad entre piscinas: N= 136 machos, F= 2.358, P=0.099. Distancia entre piscinas: N= 136 machos, F= 0.437, P=0.647). Por otra parte, la distancia y la diferencia de calidad entre charcas afectaron la proporción de larvas depositadas por cuerpo de agua. El 60% de los machos usó la piscina de mayor calidad para depositar más de la mitad de los renacuajos transportados (Figura 6). Esta tendencia fue frecuente cuando la diferencia de calidad entre charcas era alta, mientras que el uso de piscinas de menor calidad incrementó cuando la diferencia de calidad entre piscinas fue baja, y este patrón se acentuó con el aumento en la distancia entre charcas (Figura 7, Tabla 2). Finalmente, se encontró que el índice de selectividad tomó valores más altos cuando aumentó la diferencia de calidad entre piscinas (Kruskal-Wallis: N= 136 machos, gl=2, H=18.97, P<0,001) (Figura 8 a.) y que disminuyó con el incremento de la distancia entre piscinas (Kruskal-Wallis: Diferencia de calidad entre piscinas N= 136; gl=2; H=9.28, P=0.010) (Figura 8 b.). Esto corrobora que cuando las charcas están más separadas entre sí, los individuos tienden a depositar larvas en cuerpos de agua de menor calidad.

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DISCUSIÓN La mayoría de los machos muestreados de Epipedobates boulengeri distribuyó sus larvas en más de una piscina, y el número de charcas usadas se correlacionó con la cantidad de renacuajos transportados inicialmente por cada macho. La deposición fue diferencial, ya que el 60% de los adultos dejó una mayor proporción de larvas en charcas de alta calidad. El uso de una sola piscina para depositar larvas fue frecuente cuando la diferencia de calidad y la distancia entre piscinas eran mayores. Esto sugiere que E. boulengeri ha desarrollado una fina estrategia de diversificación en el uso de sitios reproductivos que varía con la capacidad de discriminación entre microhábitats, y que es susceptible a posibles costos de búsqueda y exploración de recursos. A continuación se discutirán algunos aspectos relacionados con las posibles causas e implicaciones del desarrollo de una estrategia de distribución de riesgo en E. boulengeri. Además, se considerará el rol de la heterogeneidad de recursos y de las capacidades de discriminación de los individuos en la flexibilidad de este tipo de estrategias reproductivas. Se encontró que, en condiciones seminaturales donde los recursos ofrecidos tenían diferente calidad, los machos de E. boulengeri diversificaron el uso de piscinas para depositar sus larvas. Este resultado corrobora que la deposición de larvas en esta especie sigue un patrón de distribución de riesgo. Naturalmente en el PNN Gorgona, los machos de E. boulengeri usan cuerpos de agua con dimensiones muy variables (Rodriguez 2002). En general estos recursos están separados por distancias considerables, mayores a un metro, y además pueden perder toda el agua contenida en el transcurso de un día (Obs. Pers.). Aunque la heterogeneidad e irregularidad en los recursos para depositar renacuajos pueden explicar el surgimiento de una estrategia de bet-hedging, información sobre la variabilidad de algunas características ambientales como la precipitación, ofrecería un soporte adicional sobre las posibles causas que favorecieron el establecimiento de una estrategia de distribución de riesgo en esta población. Lo anterior debería ser evaluado en futuros estudios. Repartir larvas en varios cuerpos de agua puede asegurar que por lo menos parte de la progenie de cada individuo sobreviva en caso de que una o varias piscinas se sequen. Sin embargo, dado que la duración de un cuerpo de agua se relaciona con su calidad, un macho que distribuya diferencialmente su progenie con base en la bondad de los recursos puede aumentar su éxito reproductivo (Resetarits 1996). Así, la diversificación en el uso de piscinas se puede considerar como una estrategia mixta que depende de la habilidad que tiene un padre para evaluar las condiciones del ambiente (Flaxman 2000). Tal hipótesis es apoyada por los resultados obtenidos en

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este estudio, en donde la mayoría de adultos eligió el mejor de los recursos ofrecidos para depositar más de la mitad de su cohorte. Resultados similares fueron encontrados para otras especies de insectos como Polygonia c-album (Bergström et al. 2006) o como Gryllus firmus (Réale & Roff 2002). Estos organismos usan distintos sitios para ovipositar, y la proporción de huevos que se depositan en cada lugar depende de la calidad del hospedero en relación con el desempeño de las larvas o de la probabilidad de supervivencia de los huevos. El uso diferencial de recursos ha sido incluido en modelos teóricos que hacen referencia a las estrategias de oviposición en insectos. Éstos también han considerado que una estrategia óptima de diversificación en la selección de sitios de oviposición debería ser afectada no solo por los riesgos ambientales, sino por la calidad y la abundancia de huéspedes, por la capacidad de jerarquización y de definición de umbrales de selección al comparar recursos diferentes, y por los costos de búsqueda que implica el uso de distintos sitios en un solo evento reproductivo (Janz 2002, Roitberg et al. 1999). Los resultados obtenidos con los machos de E. boulengeri apoyan algunas de estas hipótesis, ya que se encontraron cambios en los patrones de distribución de larvas relacionados con (1) el número de individuos que conforman cada cohorte, (2) la diferencia de calidad entre las piscinas disponibles, y así con las capacidades de discriminación entre recursos que presentan los adultos encargados de seleccionarlos, y (3) por la distribución de recursos y los posibles costos que se podrían generar de la exploración de sitios diferentes. El primer efecto hace referencia a la proporcionalidad entre el número de renacuajos transportados por macho al inicio de cada experimento y el número de piscinas que cada adulto usó para repartir sus larvas. Esta misma correlación fue encontrada por Rodriguez (2002), e indica que un número pequeño de renacuajos es menos propenso a ser repartido en todas las charcas posibles que un número grande. En insectos, análisis teóricos han tratado de relacionar las estrategias de diversificación en eventos de oviposición con un aumento en el número de huevos por puesta (Roitberg et al. 1999, Simons 2007). En estos estudios se propone que la varianza asociada al número de huevos depositados en recursos diferentes disminuye cuando hay un mayor número de individuos. Esto sugiere que con más descendientes por cohorte se puede disminuir la varianza en el fitness promedio de cada adulto por evento reproductivo, lo a su vez incrementa el éxito reproductivo a largo plazo (Simons 2007). Lo anterior también se explica por el principio de las estrategias de distribución de riesgo, en donde un mayor grado de diversificación hace que el riesgo dependiente del azar se homogenice y disminuya (Serger & Brockmann 1987). En el contexto de la deposición larval, el potencial de dispersión de larvas depende no sólo del número de

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sitios disponibles para depositarlas, sino también del número de renacuajos que se puedan distribuir. Lo anterior indica que la probabilidad de mortalidad en una cohorte de pocas larvas no disminuye significativamente cuando esas larvas se distribuyen, en comparación con un escenario en donde no hay diversificación. En el caso de E. boulengeri, el 71% de los machos que transportaban dos y tres larvas usaron sólo la mejor de las piscinas para depositar sus renacuajos. Esta tendencia a no distribuir un número pequeño de larvas podría responder a que, dado que la supervivencia larval se relaciona con la calidad de los sitios disponibles, un individuo transportando pocas larvas podría favorecer más su éxito reproductivo al depositar todos los renacuajos en el mejor recurso, y no al distribuirlos. La relación encontrada entre el número de larvas transportadas por adulto y el número de piscinas usadas, también sugiere que los machos de E. boulengeri han desarrollado capacidades importantes que les permiten ponderar el uso de diferentes recursos en función de la cantidad de larvas que estén transportando, y de la calidad de los recursos disponibles. Un comportamiento similar ha sido reportado para Mannophryne trinitatis (Jowers & Downie 2005). Sin embargo no hay información previa que indique cómo son los mecanismos o el alcance de las capacidades de ponderación del uso de recursos en función del número de individuos por cohorte. Por otra parte, este estudio ofrece evidencia sobre las finas capacidades de discriminación de recursos en los machos de esta especie. Éstas pueden ser inferidas a partir de los resultados encontrados, que indican que cambios en la diferencia de calidad entre piscinas generaron modificaciones en el patrón de distribución de larvas desarrollado por los machos de E. boulengeri. Se encontró que cuando las charcas ofrecidas tenían una baja diferencia de calidad, y que cuando la distancia que las separaba era corta, aumentó el uso de varias piscinas por los machos de E. boulengeri, y hubo un mayor grado de uso de la piscina de más alta calidad. Estos efectos sugieren que los adultos prefieren distribuir larvas cuando la calidad entre cuerpos de agua deja de ser distinguible, y podrían ofrecer información sobre la capacidad de discriminación de recursos desarrollada por los machos de esta especie, la cual les permitiría distinguir diferencias sutiles entre distintos cuerpos de agua. Otra posible explicación para este patrón es que, cuando dos recursos parecen tener la misma calidad, el distribuir larvas podría representar una estrategia para evadir posibles efectos de competencia entre hermanos. Sin embargo, los resultados obtenidos por Rodriguez (2002) en donde los machos de E. boulengeri no mostraron preferencias significativas al depositar larvas en piscinas vacías o en charcas previamente usadas por conespecíficos, sugieren que este tipo de efectos no afectan considerablemente los patrones de selección de cuerpos de agua en los machos de

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esta especie. Por otra parte, Cely et al. (datos sin publicar) encontraron que cuando se presentaban cuerpos de agua que diferían claramente en el uso previo por otros renacuajos, los machos de E. boulengeri utilizaban únicamente la piscina con material usado para depositar larvas. Así, los machos de esta especie mostraron tener la capacidad de distinguir entre piscinas usadas previamente y piscinas nuevas. Al contrastar los resultados obtenidos por Rodriguez (2002), Cely et al. (datos sin publicar) y este trabajo, se demuestra que la estrategia de deposición larval en esta especie cambia en función de las condiciones de los recursos disponibles y así, de los posibles beneficios que ellos representan. Los resultados obtenidos también indican que los efectos relacionados con las capacidades de discriminación entre recursos pueden estar limitados por otros factores, como la separación entre charcas. Se encontró que el uso de piscinas de alta calidad disminuyó con el aumento en la distancia entre charcas; esto que sugiere que cuando la distribución de las piscinas en el espacio es menos predecible, el uso de una charca puede radicar en que su calidad sea suficiente y no máxima, ya que puede ser costoso encontrar un sitio mejor. Seleccionar cuerpos de agua para depositar larvas es crítico para el fitness de los padres, por lo que se espera que este proceso sea intensivo ya que una vez que un adulto deposite sus renacuajos en un lugar, no podrá transportarlos a otro sitio para redistribuir mejor su apuesta. Por lo tanto, hacer una exploración sucesiva y repetida de recursos diferentes permitiría hacer contrastes entre la información extraída de cada sitio. Esto ha sido sugerido como mecanismo de exploración para la selección de sitios de oviposición en la rana Hoplobatrachus occipitalis (Spieler & Linsenmair 1997). Sin embargo, dado que se ha reportado que en Hyloxalus (Colostethus) subpuctatus transportar larvas tiene costos energéticos y efectos sobre algunos aspectos del desempeño locomotor de los adultos (Delgadillo 2006), la exploración sucesiva de cuerpos de agua en dendrobátidos puede ser costosa. Según los resultados de este estudio, la estrategia de dispersión de larvas en E. boulengeri cambió significativamente cuando la distancia entre piscinas fue de 155 cm. En esos tratamientos el uso de piscinas de baja calidad para depositar larvas aumentó, lo que puede ser explicado porque (1) posiblemente hay costos de movilidad asociados a la exploración de recursos diferentes, que podrían hacerse importantes a esa distancia, y (2) por la posible pérdida de información entre cada evento de exploración, lo que podría aumentar con la distancia entre charcas. Así, el tiempo entre la exploración de cada sitio y la distancia podrían afectar la información retenida y esto a su vez podría tener efectos en la decisión de depositar larvas. El tiempo hasta la deposición larval no se vio afectado por el número de larvas que cada uno de los machos debía depositar, ni por la diferencia de calidad o la distancia

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entre piscinas. Esto apoya la idea de que la selección de cuerpos de agua se hace de forma intensiva. En otras especies de dendrobátidos se ha reportado que un macho puede cargar larvas sobre su dorso hasta por cuatro días sin costos para las larvas (Downie et al. 2005), y que los renacuajos pueden crecer mientras son transportados por su padre (Wells 1980, Downie et al. 2005). Esto permitiría que el adulto pudiera extenderse en el proceso de selección sin afectar el desempeño de su descendencia, aunque se pudieran generar costos energéticos para el macho (Delgadillo 2006). En insectos, la latencia hasta la oviposición ha sido considerada como una limitación para las estrategias de diversificación, ya que afecta el desempeño de las hembras al aumentar su susceptibilidad ante depredadores y al disminuir las oportunidades de reproducción posteriores a cada evento reproductivo (Janz 2002, Thompson & Pellmyr 1991). También se ha reportado que dentro de una misma especie de mariposa, Polygonia c- album, las poblaciones que usan varios huéspedes para ovipositar no sólo incurren en el uso de recursos subóptimos, sino que se demoran más en cada evento de oviposición que las poblaciones que han desarrollado una estrategia dirigida hacia el uso de un solo tipo de recurso (Janz 2003). Esto sugiere que los insectos que usan recursos diferentes pueden tener algunas limitaciones neuronales que les impiden tomar decisiones rápidas para diferenciar el mejor recurso ofrecido entre los disponibles (Bernays 2001). Esto también afectaría la capacidad de recordar la información extraída de dos eventos de exploración diferentes. El caso de Epipedobates boulengeri sugiere que es posible que sí existan limitaciones en el procesamiento rápido de información, pero también que los beneficios potenciales de evaluar y usar cuerpos de agua de buena calidad pueden ser mayores que los posibles efectos asociados a estas limitaciones. Las estrategias de distribución de riesgo pueden tener otras implicaciones relacionadas con el éxito reproductivo de los organismos que las desarrollan, al tener otras consecuencias en la dinámica poblacional. En muchas especies de anuros se ha comprobado que una estrategia común de los renacuajos para afrontar la desecación es la acelerar sus tasas de desarrollo, sacrificando el tamaño corporal (Loman & Claesson 2003, Ryan & Winne 2001). Esto se encontró en Mannophryne trinitatis, una especie de dendrobátido donde también se ha reportado bet-hedging (Jowers & Downie 2005). En caso de que las larvas de Epipedobates boulengeri desarrollen este tipo de plasticidad fenotípica, el uso de recursos con diferente calidad no solo afectaría el éxito reproductivo de los adultos por la mortalidad de larvas, sino que induciría la producción de genotipos con fenotipos variables, y a su vez, con desempeño reproductivo diferente. Este efecto también se produce con otros tipos de bet-hedging, como la asincronía en el tiempo hasta la metamorfosis, o la variación en el tamaño de

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huevos en aves, insectos o anuros (Lips 2001, Phillipi & Serger 1989, Serger & Brockmann 1987). La evidencia encontrada para E. boulengeri indica que la disponibilidad y la distribución de recursos afectan los patrones de deposición larval en la especie. Así, es posible inferir que los cambios ambientales y sus efectos sobre los recursos disponibles y así, sobre la supervivencia de las larvas residentes han inducido el desarrollo de características sensoriales finas en los machos de esta especie. Estos individuos son sensibles a la distribución espacial de las piscinas y además, son capaces de distinguir con gran precisión la calidad y, posiblemente, los distintos riesgos que representan los recursos disponibles en el ambiente. Estudios posteriores relacionados con el desempeño de las larvas en los sitios elegidos por sus padres pueden ofrecer información sobre los efectos que este tipo de estrategias pueden tener a nivel poblacional, y así, sobre las implicaciones reales que pueden tener para el fitness de los individuos que las expresan.

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AGRADECIMIENTOS Quiero agradecer a Adolfo Amézquita, quien apoyó incondicionalmente la realización de este proyecto, académica, y financieramente. Agradezco especialmente sus enseñanzas, sus sugerencias y consejos, su entusiasmo y su paciencia. A Alexandra Delgadillo, por su apoyo incondicional, por sus invaluables consejos, y por ayudarme tanto a organizar ideas. A María del Pilar Rodríguez y a su trabajo, que inspiró muchos de los aspectos de este estudio. A Adriana Bernal, quien accedió a acompañarme en una época difícil para ayudar tan juiciosamente en la fase de toma de datos. A todos aquellos que colaboraron con el establecimiento de los montajes. A todos los funcionarios de la concesión y del PNN Gorgona, por posibilitar la realización de este proyecto y por haber facilitado la adquisición de materiales “de emergencia”. A mi familia, por su apoyo incondicional y por su gran disposición a colaborarme en cuanto les fuera posible. A Marina Ordoñez, por su enormísimo apoyo y paciencia. A todos los miembros del GECOH, por su invaluable ayuda, su ánimo y su paciencia. A Ricardo Salazar y a mis amigos, por su interés y su enorme capacidad de hacerme olvidar las limitaciones. A María Luisa Gutierrez, por darme tanto apoyo y fuerza. A Ana Belén Hurtado y a Maritza Florián, por tan valiosas lecciones. A mis compañeros, en especial a quienes me regalaron tiempo para pensar, y a todos los que alguna vez se interesaron. A los estudiantes de la clase de comportamiento animal que visitaron el PNN Gorgona en diciembre de 2007, por haberme ayudado a transportar materiales durante el viaje y por sus herencias. Gracias.

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LITERATURA CITADA

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Tabla 1. Dimensiones y contenido de hojarasca de las piscinas artificiales ofrecidas a machos de E. boulengeri que transportaban larvas, de acuerdo a la diferencia de calidad entre ellas.

Diferencia de calidad entre piscinas Característica

Calidad de piscina

1 2 3 4

Baja

Volumen (mL) 500 800 1000 1500

Eje mayor (cm) 22,5 25 27,5 30

Eje menor (cm) 11,5 12,6 13,8 15

Profundidad (cm) 3,4 4,9 5,2 7,1

Contenido de hojarasca (g) 5,0 7,5 10,0 25,0

Media

Volumen (mL) 50 250 800 1500

Eje mayor (cm) 15 20 25 30

Eje menor (cm) 8 10,3 12,6 15

Profundidad (cm) 1,0 2,4 4,9 7,1

Contenido de hojarasca (g) 0,0 2,5 10,0 25,0

Alta

Volumen (mL) 50 250 1150 2500

Eje mayor (cm) 15 21 28 35

Eje menor (cm) 8 10,7 14 17

Profundidad (cm) 1,0 2,7 6,1 7,4

Contenido de hojarasca (g) 0,0 2,5 10,0 30,0

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Tabla 2. Resultados del MANOVA y de los ANOVAS asociados al efecto de la distancia y de la diferencia de calidad entre piscinas sobre la proporción de larvas de E. boulengeri depositadas en las charcas de mayor y menor calidad (N=136 machos).

MANOVA

ANOVAS correspondientes al MANOVA

Efecto Wilks’Lambda F P

Distancia entre piscinas 0,781 8,280 0,001

Diferencia de calidad entre piscinas 0,856 5,082 0,001

Piscina de alta calidad Piscina de baja calidad

Efecto gl F P F P

Distancia entre piscinas 2 10,365 0,001 0,485 0,617

Diferencia de calidad entre piscinas 2 7,768 0,001 14,992 0,001

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Figura 1. Relación entre las variables que permitieron determinar cómo varía a. el patrón de distribución larval en machos de E. Boulengeri y b. el tiempo hasta la deposición de todas las larvas en esta especie cuando cambian la distancia y la diferencia de calidad entre piscinas disponibles; c. Relación entre el número de larvas transportadas por macho de E. boulengeri al inicio de cada experimento con el tiempo hasta la deposición de todas las larvas y con el número de piscinas usadas por macho para depositar sus renacuajos.

Distancia entre piscinas (3): 5 cm, 55 cm, 155 cm

Proporción de larvas depositadas por piscina

Diferencia de calidad entre piscinas (3): Alta, intermedia, baja

Distancia entre piscinas x Diferencia de calidad entre piscinas (9)

Distancia entre piscinas (3): 5 cm, 55 cm, 155 cm

Tiempo hasta la deposición de todas las larvas

Diferencia de calidad entre piscinas (3): Alta, intermedia, baja

Distancia entre piscinas x Diferencia de calidad entre piscinas (9)

Número de larvas transportadas por macho al inicio de cada experimento

Tiempo hasta la deposición de todas las larvas

Número de larvas transportadas por macho al inicio de cada experimento

Número de piscinas usadas por macho para depositar larvas

a.

b.

c.

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Figura 2. Esquema del diseño factorial establecido con base en la diferencia de calidad y la distancia entre piscinas de cada montaje ofrecido a machos de E. boulengeri. Cada caja representa un corredor, y cada círculo una piscina. El color y número de las piscinas representa su calidad dentro de cada montaje: Colores claros y números pequeños simbolizan baja calidad, y colores oscuros y números de mayor magnitud, alta calidad. El número de machos muestreados en cada tratamiento está asociado al montaje correspondiente.

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Figura 3. a. Proporción de machos de E. boulengeri que usaron una o más piscinas para depositar las larvas transportadas en el momento de la captura (N=136 machos). b. La correspondiente proporción de larvas que fueron depositadas en una o distribuidas entre dos o más piscinas experimentales (N=942 larvas).

a. b.

24

Figura 4. Relación entre el número inicial de larvas de E. boulengeri transportadas por macho y el número de piscinas usadas para depositar larvas. El punto representa un valor distante del resto de la distribución.

25

Figura 5. El número de piscinas usadas por macho de E. boulengeri para depositar sus larvas. La diferencia de calidad (a) pero no la distancia entre piscinas (b) se relaciona con el número de piscinas que los machos de la especie usaron para distribuir larvas. El diámetro de los círculos dentro de cada figura representa la proporción de machos en cada categoría.

a. b.

26

Figura 6. La proporción de larvas de E. boulengeri depositadas en la piscina de mejor calidad aumenta con la diferencia de calidad entre piscinas y disminuye con la distancia entre charcas. La variable “Calidad de la piscina” se refiere al gradiente de calidad entre cuerpos de agua. Los puntos representan valores distantes del resto de la distribución.

27

Figura 7. El efecto de la distancia y la diferencia de calidad entre piscinas es mayor al comparar la proporción de larvas depositadas de E. boulengeri en las piscinas de mayor y menor calidad. Las piscinas de más baja calidad fueron usadas en mayor proporción cuando aumentó la distancia entre charca, y su uso disminuyó con el aumento en la diferencia de calidad entre ellas. Las barras de error están dentro de un intervalo de confianza del 95% respecto al promedio de datos.

28

Figura 8. La selectividad de cuerpos de agua de cada macho de E. boulengeri se ve favorecida por la diferencia de calidad (a), pero no por la distancia entre piscinas (b). Los puntos representan valores distantes del resto de la distribución.

a. b.