BIOINDICADORES:

César Alberto González Zuarth

Adriana Vallarino

Juan Carlos Pérez Jiménez

Antonio M. Low Pfeng

(editores)

GUARDIANES DE NUESTRO FUTURO AMBIENTAL

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B:

El Colegio de la Frontera Sur (Ecosur)

Instituto Nacional de Ecología y Cambio Climático (INECC)

César Alberto González ZuarthAdriana Vallarino

Juan Carlos Pérez JiménezAntonio M. Low Pfeng

(editores)

Bioindicadores: guardianes de nuestro futuro ambiental

Primera edición: 2014

Diseño de portada e imagen: Hugo Arquímedes Carrillo

D.R. © El Colegio de la Frontera Sur (ECOSUR)

Carretera Panamericana y Periférico Sur s/n

Barrio de María Auxiliadora CP 29290

San Cristóbal de Las Casas, Chiapas

www.ecosur.mx

Instituto Nacional de Ecología y Cambio Climático (INECC)

Periférico sur 5000, Col. Insurgentes Cuicuilco,

CP 04530. México, D.F.

www.inecc.gob.mx

ISBN 978-607-8429-05-9 (edición digital)

978-607-8429-04-2 (edición impresa)

Se autoriza la reproducción del contenido de esta obra,

siempre y cuando se cite la fuente

Impreso y hecho en México / Printed and made in Mexico

Índice

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Prólogo

Preface

Joanna Burger

Diversas organizaciones y personas están interesadas en evaluar el bienestar de los ecosistemas del planeta. Entre éstas se incluyen agen-cias ambientales, pueblos originarios, tomadores de decisiones, con-servacionistas, cientí%cos ambientales y de la salud, así como cientí%cos de diversas áreas, administradores y el público en general. Esta evaluación impli-ca el establecimiento de planes de biomonitoreo mediante el uso de bioindi-cadores y biomarcadores para medir tanto exposición como efectos a diversos estresores ambientales. Elegir bioindicadores adecuados se vuelve crítico para realizar una valoración ecológica y ambiental adecuada, así como un monito-reo ecosistémico, la evaluación de programas de remediación o restauración así como para monitorear la sustentabilidad de los ecosistemas. Evaluar la sa-lud biológica para especies, poblaciones, comunidades y ecosistemas requiere considerar las condiciones presentes y monitorear los cambios en el tiempo y el espacio ya sea de una forma retrospectiva, actual o prospectiva. El biomoni-toreo es la pieza central en la evaluación biológica o ecológica debido a que es esencial el uso de indicadores estándares que puedan ser comparados dentro y entre ecosistemas a lo largo del tiempo. La información de un monitoreo biológico puede conseguirse de diversas fuentes, en muchas escalas biológi-

* Division of Life Sciences, and Environmental and Occupational Health Sciences Institute. Rutgers University, Piscataway, New Jersey, USA 08854-8082.

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cas, de células, tejidos y órganos, hasta organismos completos (enfermedades, lesiones y mortalidad) o de grandes extensiones de paisajes terrestres y mari-nos. Este biomonitoreo requiere contar con bioindicadores que puedan usarse para evaluar tanto la condición como los cambios de ciertos aspectos de los sistemas biológicos.

Idealmente, los planes de monitoreo (así como la selección de bioindica-dores) están ajustados para satisfacer las necesidades de una pregunta o situa-ción particular y proveerán información sobre la situación y tendencias de un ecosistema. El biomonitoreo puede generar información sobre preguntas como: 1) ¿Están las poblaciones de una determinada especie aumentando o disminuyendo (y por qué)?, 2) ¿Los niveles de mercurio u otros contaminan-tes son lo su%cientemente altos en una especie para representar un riesgo a su propia salud o a los animales que la consumen (incluyendo a los humanos)?, 3) ¿ El tamaño y forma del ecosistema ha cambiado a lo largo del tiempo?, 4) ¿Ha habido cambios en la composición de especies o número de especies de grupos taxonómicos (p. ej. aves, tortugas, mariposas) dentro del ecosistema?, 5) ¿Cuál es la diversidad de especies de diferentes grupos dentro del sistema y están en equilibrio?, 6) ¿Hay cambios en el número, distribución o efectos de especies invasoras a lo largo del tiempo?, 7) ¿Hay cambios en el número o en los efectos de los depredadores a lo largo del tiempo?, 8) ¿Cómo han afec-tado las actividades humanas (de manera indirecta o directa) a las especies y a los ecosistemas?, 9) ¿Cómo han cambiado los sistemas agrícolas con el paso del tiempo respecto al tipo de cultivo, super%cie de determinados cultivos así como su rendimiento y 10) ¿Cómo han cambiado los recursos oceánicos (p. ej. poblaciones de peces y mariscos) en términos de población, tamaño, captura y su relación con otras especies o niveles tró%cos? Por mencionar algunos.

Mientras los cientí%cos desarrollan bioindicadores para un determinado sistema o contestar una pregunta, su importancia aumenta en proporción a su aplicabilidad a una amplia gama de preguntas o sistemas. De manera opuesta, seleccionar indicadores para una pregunta particular, requiere a menudo, la búsqueda en la literatura de bioindicadores adecuados que midan la condición o función ecológica deseada, así como determinar qué criterio de valoración es el más importante. Así, una compilación de información sobre varios tipos de bioindicadores es importante para los cientí%cos, tomadores de decisiones, conservacionistas, servidores públicos y el público en general.

Este libro es una excelente introducción a la gran variedad de bioindica-dores disponibles, describe el uso de una gran gama de especies como indi-cadoras y proporciona ejemplos de diversos problemas que pueden abordarse

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mediante el uso de bioindicadores. Es un libro oportuno y sumamente nece-sario. Mientras existen cientos de artículos sobre bioindicadores, un libro que agrupe una amplia diversidad de tipos de bioindicadores, aporta al lector con una visión general imposible de obtener al leer algunos artículos en revistas especializadas. Los capítulos incluyen organismos acuáticos y terrestres, des-de bacterias hasta ballenas, desde el uso de especies únicas como bioindica-doras hasta el uso de un índice de integridad biótica, así como biomarcadores moleculares. Por ejemplo, los biomarcadores de genotoxicidad, se volverán aún más importantes en el futuro (Bolognesi 2014). El rango de especies exa-minado es impresionante, incluyendo líquenes, hongos, epí%tas vasculares, malezas, árboles, escarabajos, arañas, abejas, mariposas, tiburones, tortugas de mar, aves marinas, murciélagos y ballenas, por mencionar sólo algunas. Además, hay capítulos que abordan especí%camente temas de ecotoxicología y el uso de bioindicadores para medir y dar seguimiento a contaminantes da-ñinos al medio ambiente. El desarrollo de bioindicadores para dar seguimien-to a diferentes vías de contaminación se ha vuelto cada vez más importante para los gobiernos estatales y federales, así como regionales (Amoozadeh et al. 2014). En de%nitiva, se trata de un compendio increíble y sumamente impor-tante para el desarrollo del campo de los bioindicadores.

El presente libro es notable por su amplitud y diversidad. Por ejemplo, hace menos de diez años, una revisión de la literatura sobre biomarcadores mos-tró que la mayoría de los artículos en el campo, trataban sobre plantas e in-vertebrados y mucho menos con vertebrados (Burger 2006). Sin embargo, los vertebrados pueden ser extremadamente útiles como bioindicadores porque frecuentemente integran información en diversas escalas de tiempo y espacio (Landres et al. 1988; Burger et al. 2013). Las poblaciones de vertebrados se enfrentan frecuentemente a diversos estresores y por lo tanto dan señales de cambio global. La novedad de este libro al incluir una amplia gama de verte-brados es refrescante ya que estos bioindicadores no únicamente son repre-sentativos de rangos tró%cos completos sino que además son de gran interés para el público. El interés público conduce directamente a la obtención de %nanciamiento y al desarrollo de bases de datos de largo plazo que potencial-mente pueden re/ejar cambios locales y globales complejos. Este tipo de datos es esencial para la sustentabilidad en un mundo cambiante.

Sugiero que los lectores lean el primer capítulo y después prosigan con los capítulos sobre las especies o tipos de bioindicadores que más les interese para después expandir su lectura hacia especies en hábitats similares que enfrentan problemas parecidos a los de su interés. Finalmente, los capítulos más aleja-

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dos de los intereses primarios de los lectores, proporcionarán antecedentes e ideas nuevas para aumentar la utilidad y aplicabilidad de los bioindicadores. Los capítulos son lo su%cientemente diversos y tan fácilmente leíbles, que el libro puede ser usado por estudiantes de todos los niveles así como por pro-fesionales y por el público en general. Mientras algunos aspectos son técni-cos, cualquier persona encontrará los antecedentes y el contexto útiles para sus intereses respecto al conocimiento sobre bioindicadores y la aplicación del mismo.

Cada capítulo está cuidadosamente diseñado para proveer tanto una in-troducción y visión de conjunto, así como datos detallados que ejempli%quen su uso y/o importancia. Los capítulos pueden ser leídos de manera indivi-dual o en combinación entre ellos para proporcionar al lector información su%ciente para ayudarlo en el diseño de planes especí%cos de biomonitoreo. La diversidad de capítulos permite a un amplio rango de responsables en políticas públicas, gestores y público en general, entender por qué un bio-monitoreo de los ecosistemas es esencial, por qué los bioindicadores deben seleccionarse para satisfacer diversas necesidades y son útiles para un mo-nitoreo a largo plazo, así como responder por qué el público debe apoyar la creación e implementación de bioindicadores para usarse de manera local y regional. Únicamente con este desarrollo, los cientí%cos podrán propor-cionar a los gobiernos la información necesaria para proteger, conservar y utilizar sabiamente los recursos locales, monitorear y manejar la contami-nación y asegurar la sustentabilidad de los recursos esenciales para la salud ecológica y el bienestar humano.

De manera general, este libro es una lectura obligada para cualquier per-sona interesada en evaluar la condición del medio ambiente y en los métodos para contabilizar y monitorear cambios ambientales a lo largo del tiempo. Los bioindicadores por sí mismos proveerán una ventana al futuro, sugiriendo maneras de hacer nuestros ecosistemas más sustentables para las especies que habitan en ellos, así como para las personas que viven en sus con%nes y depen-den de ellos como proveedores de alimento, %bras, medicinas y otros bienes y servicios. En conclusión, este libro proporciona una visión actualizada sobre los bioindicadores, en un mundo complejo y cambiante.

Referencias

Amoozadeh, E., M. Malek, R. Rashidinejad, H. Salehi, S. Nabavi, M. Karbassi, R. Ghayoumi, G. Ghorbanzadeh-Zafarai y B. Sures. 2014. Marine organisms as

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heavy metal bioindicators in the Pesian Gulf and the Gulf of Oman. Environ-mental Science and Pollution Research 21: 2386-2395.

Bolognesi, C. 2014. Genotoxicity biomarkers in aquatic bioindicators. Current Zoology 60: 273-284.

Burger, J. 2006. Bioindicators: a review of their use in the environmental literatu-re 1970-2005. Environmental Bioindicators 1: 136-144.

Burger, J., M. Gochfeld, C. W. Powers, L. Niles, R. Zappalorti, J. Feinberg y J. Clarke. 2013. Habitat protection for sensitive species: balancing species re-quirements and human constraints using bioindicators as examples. Natural Science 5: 50-62.

Landres, P. B., J. Verner y J. W. >omas. 1988. Ecological uses of vertebrate indi-cator species: a critique. Conservation Biology 2: 316-328.

Many organizations and people are interested in assessing the well-being of our earth’s ecosystems, including governmental agencies, Tribal Nations, public policy makers, conservation-ists, environmental scientists, health scientists, other scientists, managers, regulators, and the public. Assessing ecological and human health involves establishing biomonitoring plans that use bioindicators and biomarkers to measure both exposure and eQects. Selecting suitable bioindicators is thus critical for ecological and environmental assessment, ecosystem monitor-ing, evaluating remediation or restoration, and monitoring sustainability of ecosystems. Assessing biological health for species, populations, communi-ties and ecosystems involves evaluating the current condition or status, and monitoring changes over space and time, either retrospectively, currently, or prospectively. Biomonitoring is the centerpiece of biological or ecologi-cal assessment because it is essential to use standard indicators that can be compared within and among ecosystems, over time. Biomonitoring data can be obtained from many sources, at many biological scales, from cells, tissues and organs, to whole organisms (disease, injuries and mortality), to large landscapes, seascapes, and to the earth. Biomonitoring requires hav-ing bioindicators that can be used to assess the condition and changes in some aspect of biological systems.

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Ideally, monitoring plans (and selection of bioindicators) are tailored to meet the needs of a particular question or situation, and provide informa-tion on status and trends. Biomonitoring can provide information on ques-tions such as: 1) Are populations of a given species increasing or decreasing (and why)?, 2) Are mercury or some other contaminant levels high enough in a species to provide a health risk to itself or the animals that consume it (including people)?, 3) Has the size and shape of the ecosystem changed over time, 4) Have there been changes in species composition or species numbers of species groups (e.g. birds, turtles, butter/ies) within the system?, 5) What is the species diversity of diQerent groups within the system, and are they balances?, 6) Are there changes in the number, distribution, or eQects of in-vasive species over time?, 7) Are there changes in the number or eQects of predators over time?, 8) How have human activities (indirect or direct human disturbance) aQected species and ecosystems?, 9) How have agricultural sys-tems changed over time with respect to crop type, acreage of particular crops, diseases, and yields?, and 10) How have ocean resources (e.g. %sh or shell%sh stocks) changed in terms of population levels, %sh sizes, catches, and relation-ship among diQerent species or trophic levels?, to name only a few.

While scientists develop bioindicators for a given system or question, their importance increases in proportion to their applicability to a wide range of questions or systems. On the contrary, selecting indicators for a particular question oXen involves searching the literature for suitable bioindicators that measure the desired ecological function or condition, as well as determining what endpoint is of most concern. >us, a compilation of a number of diQer-ent types of bioindicators is important for scientists, regulators, managers, conservationists, public policy makers, and the general public.

>is book is an excellent introduction to the range of bioindicators avai-labe, describes the use of a broad group of species as indicators, and provides examples of a diversity of problems that can be addressed with bioindicators. It is timely and much needed. While there are hundreds of papers written about bioindicators, a book that brings together a wide diversity of bioindi-cator types proides the reader with an overview not possible from reading a few papers in journals. Chapters include aquatic and terrestrial organisms, bacteria to whales, and single species bioindicators to the Biotic Integrity In-dex, as well as molecular biomarkers. Biomarkers of genotoxicity, for example, will become even more important in the future (Bolognesi 2014). >e range of species examined is impressive, including lichens, fungi, vascular epiphytes, weeds, trees, beetles, spiders, bees, butter/ies, sharks, sea turtles, seabirds,

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bats and whales, to name a few. Further, there are chapters that speci%cal-ly address ecotoxicology and the use of bioindicators to measure and track trends in harmful contaminants in the environment. Development of bioin-dicators to track pollution is becoming increasingly important to state and federal governments, as well as to regions (Amoozadeh et al. 2014). In short, it is an amazing compendium that is important to the development of the %eld of bioindicators.

>e book is remarkable for its breadth and diversity. For example, less than ten years ago a review of the literature on bioindicators showed that most papers in the %eld dealt with plants and invertebrates, and far less with vertebrates (Burger 2006). Vertebrates, however, can be extremely useful as bioindicators because they oXen intergrate over time and space (Landres et al. 1988; Burger et al. 2013). >eir populations oXen face several diQerent stress-ors, and thus provide an indication of global change. >e switch in this book to include a wide range of vertebrates is refreshing, given that such bioindi-cators are not only representative of the full trophic range, but are of most interest to the public. And public interest leads directly to funding and the potential to develop long-term data sets that can fully re/ect local and global changes. Such data are essential for sustainability in a changing world.

AXer reading the %rst chapter, I suggest that readers begin with the chap-ters on species or types of bioindicators of most interest, and then to expand to species in similar habitats, facing similar problems. Finally, chapters farther removed from reader’s primary interests will provide background and suggest ideas that can increase the usefulness and applicability of bioindicators. >e chapter are suYcient broad, and readable that the book can be used by stu-dents at all levels, as well as professionals and the public. While some aspects are technical, everyone will %nd the background and context useful.

Each chapter is carefully craXed to provide both an introduction and overview, and detailed data to illustrate its use or importance. Chapters can be read alone, or in combination to provide the reader with suYcient in-formation to aid in designing speci%c biomonitoring plans. >e diversity of chapters allows a range of public policy makers, regulators, managers, and the public to understand why biomonitoring is essential, why bioindicators should be selected to meet several needs and be suitable for long-term moni-toring, and why the public should support the development and implemen-tation of bioindicators for local and regional use. Only by such development can scientists provide governments with the information needed to protect, conserve, and wisely use local resources, monitor and manage pollution,

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and ensure sustainability of resources essential for both ecological and hu-man health and well-being.

Overall, this book is a must read for anyone interested in assessing the condition of our natural environment, and in methods to assess and monitor changes over time. >e bioindicators themselves will provide a window to the future, suggesting ways to make our ecosystems more sustainable for the spe-cies comprising them, as well as for people living within them and depending upon then for food, %ber, medicines, and other goods and services. In total, it is an up-to-date look at bioindicators in a complex and changing world.

References

Amoozadeh, E., M. Malek, R. Rashidinejad, H. Salehi, S. Nabavi, M. Karbassi, R. Ghayoumi, G. Ghorbanzadeh-Zafarai, and B. Sures. 2014. Marine organisms as heavy metal bioindicators in the Pesian Gulf and the Gulf of Oman. Envi-ronmental Science and Pollution Research 21: 2386-2395.

Bolognesi, C. 2014. Genotoxicity biomarkers in aquatic bioindicators. Current Zoology 60: 273-284.

Burger, J. 2006. Bioindicators: a review of their use in the environmental litera-ture 1970-2005. Environmental Bioindicators 1:136-144.

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Landres, P. B., J. Verner, J.W. >omas. 1988. Ecological uses of vertebrate indica-tor species: a critique. Conservation Biology 2: 316-328.

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Resumen. El grave deterioro que sufre el medio ambiente en todo el mundo, ha plan-teado la necesidad de buscar la manera de evaluar la integridad de los ecosistemas y evitar los daños ecológicos, económicos y de salud que implican dichos deterioros. Los bioindicadores han sido propuestos como un método con%able para detectar dis-turbios ambientales producidos por una amplia gama de estresores. Sin embargo, no han estado exentos de críticas. A lo largo del presente capítulo explicamos qué son los bioindicadores, cómo funcionan, las ventajas de su uso y los obstáculos que deben su-perarse para que resulten realmente e%cientes.

Palabras clave: bioindicadores, biomarcadores, salud ecosistémica, estresores ambientales

Abstract. >e serious environmental deterioration in the planet has raised the need to %nd the way of evaluating the ecosystems integrity and avoid the ecological, eco-nomical and health damages that these damages cause. Bioindicators have been pro-posed as a reliable method to detect environmental disturbances provoked by a wide range of stressors. However, these methods have not been exempt from some criti-cism. In the present chapter, we explain what are bioindicators, how they work, ad-vantages of use and the obstacles need to overcome to become completely eYcient.

Keywords: bioindicators, biomarkers, ecosystemic health, environmental stressors

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Los bioindicadores ¿una alternativa real para la

protección del medio ambiente?

Bioindicators: a real alternative to protect the environment?

Cesar González Zuarth y Adriana Vallarino

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A lo largo del tiempo, los ecosistemas sufren constantemente modi%caciones graduales en sus características físicas y biológicas que en conjunto con otras fuerzas como la selección natural y la selección sexual, modelan una y otra vez su identidad. Sin embargo, el impacto de las actividades humanas tales como la fragmentación de los hábitats, la contaminación ambiental y la sobreexplotación de los recursos junto a los efectos del cambio climático, han ocasionado alteracio-nes drásticas sobre dichos ecosistemas en periodos cortos, lo que frecuentemente impide que los organismos se adapten a su nueva realidad y como consecuencia, se extingan. Esta problemática ha generado una búsqueda intensa de métodos precisos, económicos, fáciles de implementar y que permitan la detección tem-prana de disturbios ambientales que pongan en peligro a la biodiversidad, la sa-lud de los seres humanos y contribuyan a evitar los altísimos costos en tiempo y dinero que implica una restauración ecológica. Un método que ha venido co-brando popularidad a lo largo de los años es el uso de bioindicadores. El presente capítulo tiene como %n explicar qué son los bioindicadores y discutir las ventajas y desventajas de su uso como un método de alerta temprana ante cambios am-bientales potencialmente dañinos para el ecosistema y a los seres humanos.

Panorama actual

Fragmentación del hábitat. El incremento de actividades como la silvicul-tura, la agricultura, la industria, el turismo y la urbanización han ocasionado una disminución importante en el tamaño del hábitat de muchas especies (Foley et al. 2005). La FAO (2012) reportó que entre el año 2000 y el 2010, se perdieron 5.2 millones de hectáreas/año en el mundo, siendo América Latina una de las regiones con mayor merma de bosques. México es uno de los países con mayor tasa de deforestación a nivel global. Si bien es difícil hacer cálculos precisos, se estima que actualmente se cuenta con tan solo el 10% de selvas y 50% de bosques templados de las super%cies originales (Céspedes-Flores y Moreno-Sánchez 2010). Esta pérdida de vegetación contribuye a la disminución de la biodiver-sidad, el incremento de la erosión con subsecuente pérdida de la fertilidad del suelo y a crear sinergias negativas con el cambio climático global (Galicia et al. 2007). No obstante esta amenaza y a pesar de la importancia ecológica y econó-mica de los bosques, no existe un sistema de monitoreo que informe respecto al cambio de uso de suelo, sus causas y las tendencias hacia el futuro. Una de las principales causas de la extinción de las especies es la destrucción de sus hábitats naturales o la fragmentación de los mismos (Tilman et al. 1994). Ello debido principalmente a que en poblaciones pequeñas y aisladas, el aumento de

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la deriva genética, la endogamia y la reducción del /ujo de genes, pueden reducir sustancialmente la variación genética. A corto plazo, un aumento del grado de homocigosis causado por el incremento en la endogamia, aumenta la expresión de alelos recesivos deletéreos (Reed y Frankham 2003), y a largo plazo, una baja diversidad genética puede afectar el potencial de una especie para adaptarse a las cambiantes condiciones ambientales (Willi et al. 2006).

Contaminación ambiental. Anualmente se vierten en los océanos en-tre 240 y 960 mil toneladas de hidrocarburos por accidentes y entre 666 000 y 2.5 millones de toneladas a consecuencia de vertidos ilegales y operaciones rutinarias de los buques (Oceana 2003). En el 2007, el uso de plaguicidas en el mundo alcanzó los 2 400 millones de kg, siendo los herbicidas (40%) los más empleados, seguido por los insecticidas (33%). En México más de 95 mil toneladas de agroquímicos son liberadas al año (Loera 2013). Por otro lado, más de 300 millones de habitantes de ciudades en Latinoamérica producen 225 000 toneladas de residuos sólidos cada día y menos del 5% de las aguas de alcantarillado reciben tratamiento antes de ser vertidas a los cuerpos de agua (Reynolds 2002). Uno de los mayores daños que los contaminantes químicos producen en los seres vivos, es el de alterar el funcionamiento del sistema en-dócrino. Así, conductas asociadas al éxito reproductivo como el cortejo, el desarrollo de caracteres sexuales secundarios, el cuidado parental, la defensa contra depredadores, el establecimiento de jerarquías de dominancia, etc., que son mediadas por hormonas, pueden alterarse severamente por la exposición a estos disruptores del sistema endócrino: en peces (Sopinka et al. 2012), an-%bios (Metts et al. 2012), reptiles (Rainwater et al. 2011), aves (Wei Zhang y Zhang Ma 2011), mamíferos (Hellwig 2011), plantas (Pautasso et al. 2012) e invertebrados (Karolin Kamel 2012).

Cambio climático global. Las consecuencias del cambio climático global son numerosas y de diversa índole. El aumento de la temperatura su-per%cial de los cuerpos de agua ocasionará modi%caciones drásticas en la dis-tribución y abundancia de las especies. Los patrones de precipitación se verán severamente alterados; aumentando la intensidad de las lluvias en algunas re-giones y agudizándose las sequías en otras (Overpeck y Cole 2006). La fusión de los hielos glaciares ocasionará un aumento del nivel medio del mar inun-dando las zonas bajas. Estudios recientes sugieren que el cambio climático puede convertirse en la mayor amenaza global para la biodiversidad en las próximas décadas (Leadley et al. 2010). Entre sus efectos se encuentran los trastornos ocasionados en la fenología de los organismos, lo que ha llevado a una desincronización entre la fenología de los depredadores y sus presas,

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parásitos y hospederos, /oración y nacimiento de insectos polinizadores que han llevado a la extinción de las especies (v. gr. Kiers et al. 2010). Cambios en la temperatura del mar ya impactan sobre los corales (Anthony et al. 2008), con consecuencias negativas para la fauna asociada a ellos. Las especies exóti-cas colonizarán lugares que, debido a sus temperaturas frías, estaban vedados para ellas. Alteraciones a niveles de organización más altos también ocurri-rán. Un análisis reciente sugiere que gran parte de la selva amazónica será sustituida por sabanas tropicales (Lapola et al. 2009).

Bioindicadores

La vulnerabilidad de las especies ante los estresores ambientales ya mencio-nados no es uniforme, depende de la capacidad de éstas para responder (re-siliencia) y adaptarse a las nuevas condiciones climáticas (plasticidad). Esto es, las especies con una capacidad de respuesta limitada ante los cambios del ambiente, serán las más vulnerables. Es necesario pues, una evaluación am-biental integral con el %n de obtener la información relevante que permita detectar de manera temprana las alteraciones que podrían afectar negativa-mente a las poblaciones, especies o ecosistemas (Burger 2006) y con ello es-tablecer programas más e%caces para mitigar los daños causados por dichos estresores ambientales (Bellard et al. 2012). Puesto que es poco práctico llevar a cabo monitoreos en los cuales se vigilen todos los componentes biológicos y físicos de cualquier ecosistema, se ha optado por aprovechar la sensibilidad de algunos organismos a los estresores ambientales como indicadores del daño que dichos estresores pueden causar a toda la biota del ecosistema que se mo-nitorea. A partir de dicha premisa, se origina el concepto de especie bioindi-cadora con el objetivo de mantener poblaciones viables de todas las especies nativas, proteger muestras representativas de todos los tipos de ecosistemas nativos en toda su área de distribución natural de variación, mantener los pro-cesos evolutivos y ecológicos, establecer las condiciones adecuadas para que las especies puedan responder de manera e%caz a los cambios ambientales, así como encontrar el óptimo de explotación de los recursos de un ecosistema sin menoscabar los objetivos antes mencionados.

Las especies bioindicadoras se de%nen como aquellas que por sus carac-terísticas (sensibilidad a las perturbaciones ambientales, distribución, abun-dancia, dispersión, éxito reproductivo, entre otras) pueden ser usadas como estimadoras del estatus de otras especies o condiciones ambientales de inte-rés que resultan difíciles, inconvenientes o costosas de medir directamente

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(Heink y Kowarik 2010). A partir de esta de%nición se puede fácilmente deri-var que no cualquier taxón puede ser un bioindicador. Para ello, deben ser: 1) estenoicos, es decir, con una tolerancia reducida respecto a uno o más factores ambientales porque de ser muy resistentes, los daños causados por los estreso-res pasarían desapercibidos. 2) aportar información biológicamente relevante; en otras palabras, mediante sus respuestas debe ser posible discriminar entre las perturbaciones en el medio ambiente y las variaciones naturales. 3) cum-plir con requisitos adicionales descritos en la Tabla 1 (más detalles en Li et al. 2010; Holt y Miller 2011).

Tabla 1. Características biológicas que debe cumplir un taxón para ser considerado

como bioindicador.

Biológicamente relevantes

Su%cientemente sensible para advertir alteraciones del ambiente, pero no tanto como para indicarnos variaciones triviales o poco importantes biológicamente.

Capaz de advertir no solamente del peligro que corre el taxón mismo sino del peli-gro que corre todo el ecosistema.

La intensidad del cambio en el taxón bioindicador está correlacionado con la in-tensidad del disturbio ambiental.

Indica directamente la causa en vez de simplemente la existencia del cambio (ej. alteraciones de fecundidad y sobrevivencia y no únicamente en la abundancia).

Los cambios que ocurren se producen muy poco tiempo después de originarse la alteración, lo que permite evitar daños dramáticos en el ecosistema.

Metodológicamente plausibles.

Su abundancia permite tomar muestras periódicamente sin comprometer la esta-bilidad de la población.

Su baja movilidad facilita conocer el origen del disturbio.

Son lo su%cientemente resistentes como para poder manipularlos, transportarlos al laboratorio y hacer experimentos y análisis con ellos.

Presentan una amplia distribución que permite hacer comparaciones entre dis-tintas poblaciones.

Fáciles de identi%car por personas sin experiencia en el taxón.

Los datos obtenidos a partir de ellos son fácilmente interpretables.

No se requiere de un equipo caro o complejo para su monitoreo.

26 B:

Los organismos suelen reaccionar de manera distinta a los disturbios am-bientales. Acorde con ello, a los bioindicadores se les clasi%ca de la siguiente manera: 1) Detectores: organismos que ante la presencia de estresores am-bientales sufren un aumento en la mortalidad, alteración en la actividad re-productiva y una disminución en su abundancia. Por ejemplo, los líquenes suelen disminuir su abundancia ante contaminantes como SO

2 debido a que

éstos dañan al componente fúngico de éstos, rompiendo así la relación sim-biótica (véase capítulo 28). 2) Explotadores: organismos que ante la desapa-rición de la competencia o por el enriquecimiento de nutrientes ocasionados por perturbaciones ambientales, sufren un cremiento poblacional explosivo, por lo que su presencia evidencia dicha perturbación. Por ejemplo, el explo-sivo crecimiento de las algas en aguas eutro%zadas o el éxito de los gorrio-nes (Passer domesticus) en las ciudades o el crecimiento de malezas en zonas perturbadas (véase capítulo 30). 3) Acumuladores: organismos que, debido a su resistencia a ciertos contaminantes, pueden acumularlos en sus tejidos en concentraciones que pueden ser medidas sin sufrir un daño aparente, por ejemplo, en las macro algas (véase capítulo 26).

Existen especies que por su importancia ecológica o porque contribuyen a despertar el interés y el apoyo del público en general, así como de las de-pendencias gubernamentales que otorgan los fondos para tales proyectos, de-ben ser considerados como organismos bioindicadores. 1) Especies bandera que por su carisma o belleza, atraen fácilmente la atención del público en ge-neral y, en buena medida, a los tomadores de decisiones; ejemplos de éstas son el ajolote (capítulo 20), las tortugas marinas (capítulo 21) y los /amencos. 2) Especies centinela, que por tener una %siología o dieta lo su%cientemente similares a los humanos, o porque son muy sensibles a los contaminantes quí-micos, patógenos o toxinas, pueden proporcionar una indicación temprana de los posibles efectos adversos para la salud y proporcionar información sobre los mecanismos tóxicos de un agente peligroso dado. Por ejemplo, los canarios que eran usados antiguamente por los mineros para detectar la presencia de gases venenosos o las aves marinas (capítulo 22). 3) Especies clave, que por sus efectos sobre el ecosistema, mayores que los esperados por su abundancia, juegan un papel vital en el mantenimiento de la estructura de una comunidad ecológica, como el conejo que es presa importante para innumerables depre-dadores; a través del pastoreo y la dispersión de semillas, altera la composición de especies vegetales; sus madrigueras sirven de refugio para numerosas espe-cies de vertebrados e invertebrados; sus letrinas mejoran la fertilidad del suelo y sirven de áreas de alimentación para numerosos invertebrados. 4) Especies

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sombrilla, que por requerir de un hábitat extenso para mantener poblacio-nes viables, facilitan con su protección, la conservación de otras especies. Por ejemplo, las mariposas (ver capítulo 16), los cetáceos (véase capitulo 23) o el jaguar (véase capítulo 24).

De acuerdo con el objetivo principal del estudio en cuestión, podemos uti-lizar distintos tipos de bioindicadores. Una opción puede ser la de identi%car las áreas con alta riqueza de especies para protegerlas de manera e%caz. Para ello es aconsejable el uso de bioindicadores de diversidad. En cambio, si el interés radica en conocer el efecto de algún estresor ambiental sobre cierta lo-calidad, debemos apelar a los bioindicadores ecológicos.Por último, si lo que se intenta es conocer de manera predecible los efectos de un determinado es-tresor ambiental con el %n de proponer mejoras a las políticas ambientales, es imperativo el uso de los bioindicadores ambientales (Tabla 2).

Los bioindicadores en un estricto sentido, proporcionan información cua-litativa de la salud del ambiente a través de su presencia/ausencia o median-te cambios en su abundancia. Por su parte, los biomarcadores son de%nidos como los cambios genéticos, %siológicos, morfológicos y conductuales asocia-dos a la exposición a un estresor ambiental. Dado que estos cambios pueden medirse, evalúan de manera cuantitativa la intensidad de un disturbio. Por lo tanto, en cualquier monitoreo ambiental ambas deben desarrollarse en con-junto, ya que son la herramienta de evaluación primaria.

Los biomarcadores existen en distintos niveles. A nivel genético la genómi-ca, metabolónica y la proteómica son campos muy promisorios en la evalua-ción del medio ambiente (capítulo 4; Schettino et al. 2012). A nivel bioquímico se han estudiado las proteínas de shock de calor que previenen y/o reparan los daños proteicos causados por xenobióticos (Joseph y Raj 2011) y las alteracio-nes en la producción de inmunoglobulinas y la actividad de las lisoenzimas ante una exposición a plaguicidas (Li et al. 2013). Por otro lado, a nivel morfo-lógico, se ha encontrado que la asimetría /uctuante de peces que habitan lu-gares contaminados es mayor que en peces que habitan lugares relativamente limpios (Estes et al. 2006), Además, a nivel conductual, existen varios bioin-dicadores, por ejemplo, alteraciones en la conducta de incubación en gavio-tas indican la presencia de plaguicidas orgánicos persistentes (Bustnes et al. 2001). Esto se debe a que el comportamiento es la manifestación de la combi-nación de procesos %siológicos y ecológicos, por lo que puede ser ideal para el monitoreo de disturbios ambientales.

28 B:

Ventajas de los bioindicadores

Es indiscutible que el uso de bioindicadores para monitorear la salud eco-lógica de los ecosistemas presenta ventajas sobre los métodos %sicoquímicos tradicionales. El más evidente es que las evaluaciones ambientales por bio-indicadores son mucho más baratas de implementar, no necesitamos de un equipo tan caro y que requiera de un largo tiempo de entrenamiento para usarlo, como el requerido para los análisis %sicoquímicos.

Los bioindicadores añaden un componente temporal que es acotado por la duración de su vida o el tiempo durante el cual permanecen en la localidad de es-

Tabla 2. Tipos de bioindicadores de acuerdo al tipo de disturbio que pueden detectar.

Indicadores de biodiver-sidad

Re/ejan el número de especies de los taxones que viven en simpa-tría (Revisado en Caro y O'Doherty 1999). En los campos agríco-las, la abundancia y riqueza de himenópteros está correlacionada con la diversidad de todos los artrópodos que habitan en dichos campos (Anderson et al. 2011).

Indicadores ecológicos

Taxones sensibles a la presencia de estresores ambientales, que permiten mediante su presencia o ausencia y sus /uctuaciones en el tiempo, conocer el impacto de dichos estresores sobre los demás taxones que habitan en la misma localidad. Son usados para: a) evaluar el estado del ambiente o vigilar sus tendencias en el tiem-po, y b) obtener señales de alerta temprana de cambios en el am-biente y c) determinar la causa de problemas ambientales (Dale y Beyeler 2001). No es fácil determinar las variables ecológicas que caracterizan a todo el sistema y sean lo bastante simples para ser monitoreadas de manera efectiva.

Indicadores ambientales

Organismos que responden de manera predecible a los disturbios ambientales. Usados para detectar perturbaciones ambientales me-diante una respuesta especí%ca a dichas perturbaciones. (Pribadi et al. 2011). Los murciélagos, sensibles a una amplia gama de estreso-res ambientales, responden a ellos de manera predecible (Medellín y Víquez-R 2014), la presencia / ausencia de termitas que permiten identi%car los estragos causados por el cambio de uso de suelo (Pri-badi et al. 2011), y las hormigas son usadas para monitorear el pro-ceso de recuperación de un bosque (Schmidt et al. 2013).

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tudio, permitiendo la integración de las condiciones pasadas, presentes o actuales, mientras que las mediciones químicas y físicas sólo caracterizan las condiciones en el momento del muestreo. La determinación de las concentraciones de los con-taminantes en el ambiente no re/eja necesariamente la concentración de éstos en los organismos debido a 1) una buena proporción de los contaminantes no entra a los organismos, 2) algunos contaminantes persisten poco tiempo en el ambiente pero se acumulan en los organismos. Mediante el estudio de los bioindicadores es posible conocer la biodisponibilidad de los contaminantes (fracción que llega a incorporarse a un organismo). Las concentraciones a las que se exponen los or-ganismos pueden ser tan bajas que para detectarlas por los métodos tradiciona-les, necesitaríamos usar tecnología de alta sensibilidad posiblemente a un costo prohibitivo. Sin embargo, basta la observación de la conducta de los organismos bioindicadores para poder detectarlas. Además, de acuerdo al rango particular de tolerancia de las distintas especies bioindicadoras, podemos determinar si dichas concentraciones realmente tienen repercusiones sobre ellas.

Los organismos en la naturaleza rara vez se ven afectados por un solo con-taminante. Determinar los efectos conjuntos de éstos, es imposible de hacer mediante los análisis químicos tradicionales. Sin embargo, mediante el estu-dio de los bioindicadores, es posible establecer los efectos aditivos, sinérgi-cos y antagónicos de los contaminantes. Los métodos químicos tradicionales, tampoco permiten conocer el efecto real de los contaminantes sobre los orga-nismos, ya que son incapaces de evaluar procesos como la bioactivación y la desintoxicación. Por ejemplo, la actividad del citocromo P-450 puede produ-cir de forma indirecta especies reactivas de oxígeno, que son responsables de fenómenos de estrés oxidativo, es decir, determinadas sustancias al ser ingeri-das, pueden transformarse en compuestos más tóxicos (bioactivación). Otras substancias se vuelven menos dañinas al modi%carse dentro de los seres vivos (desintoxicación). Por ejemplo: el benceno + oxidación → fenol; fenol + sulfa-tación → compuesto más soluble y fácil de excretar.

Los bioindicadores pueden advertirnos del efecto de ciertos estresores am-bientales como las especies invasoras, la fragmentación del hábitat, la sobreex-plotación de los recursos o el impacto del turismo sobre el ambiente, que son difíciles de evaluar por otros métodos.

Inconvenientes del uso de bioindicadores

No obstante las ventajas del uso de bioindicadores, su e%cacia para evaluar el ambiente ha sufrido críticas que cuestionan incluso algunos conceptos implí-

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citos en la %losofía de los bioindicadores. Wicklum y Davies (1995) argumen-taron que tanto la integridad como la salud son conceptos subjetivos, ya que se basan en la representación de ecosistemas no alterados que probablemente ya no existen y que hay muchos puntos %nales naturales posibles que pueden ser alcanzados por un ecosistema, que podría decirse tiene integridad o sa-lud ecológica. La consecuencia de tal subjetividad es que esos conceptos son vulnerables a la interpretación, hecho que potencialmente, podría conducir a una mayor degradación de los ecosistemas. Este problema conceptual pue-de evitarse si en vez de intentar contrastar nuestros resultados con los de un ecosistema prístino, nos enfocamos en analizar las variaciones que presente nuestra localidad de estudio a lo largo del tiempo.

Algunos de los supuestos en los cuales descansa el concepto de especies bioindicadoras tales como la correlación entre la riqueza de especies del taxón indicador y el número de especies de otros grupos taxonómicos menos cono-cidos (Schall y Pianka 1978) y entre la alta riqueza de especies o la diversidad del hábitat con la presencia de especies raras o amenazadas (Noss 1990), han encontrado poco sustento por algunos estudios (Kremen 1992; Prendergast et al. 1993; Gustafsson 2000; Vessby et al. 2002). Este punto continúa siendo debatido debido a que también existen estudios que apoyan dichos supuestos (p. ej. Anderson et al. 2011, Araújo 2011).

Una crítica más, proviene del hecho de que es prácticamente imposible que dos especies ocupen el mismo nicho, lo cual hace improbable una corres-pondencia entre la especie indicadora y las especies que evaluemos a partir de éstas (Niemi et al. 1997). Por lo tanto, una especie determinada puede servir como indicadora únicamente para un estrecho rango de condiciones ecológi-cas dentro del tipo de hábitat (Koskimies 1989) y ningún indicador biológico nos proporcionará toda la información necesaria para conocer el estado de todo un ecosistema (Holt y Miller 2011). Más aun, debido a que los programas de monitoreo usualmente utilizan un pequeño número de indicadores, no tie-nen en cuenta la complejidad del sistema ecológico evaluado (Dale y Beyeler 2001). Sin embargo, este problema puede solucionarse mediante la evaluación de taxones que ocupen diferentes niveles de la cadena tró%ca y que varíen en su sensibilidad a los diferentes estresores ambientales (McMahon et al. 2012).

Steele et al. (1984) mencionan que muchos factores no relacionados con la degradación de la integridad ecológica de un ecosistema local pueden in/uir en las poblaciones de especies indicadoras, por lo que es difícil separar la in-/uencia de factores individuales que afectan a una población. Por ejemplo, las ranas han sido consideradas como bioindicadoras de cambio climático. Sin

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embargo, su declive parece asociarse a diferentes factores que varían entre las poblaciones, lo cual di%culta conocer qué tipo de disturbio es bioindica-do por la disminución del tamaño de dicho grupo. Además, los resultados no son fácilmente comparables debido a la di%cultad para aplicar la misma metodología en dos lugares o momentos distintos, porque las circunstancias o ambientes son diferentes. Sin embargo, esta crítica más que desacreditar los resultados, advierte de que se debe ser muy cuidadoso en la interpretación de los mismos.

La capacidad para detectar disturbios en el ambiente depende del taxón que se elija. Algunos taxones con tiempos de generación cortos reaccionan más rápido que aquellos de tiempos generacionales más largos ante el mismo disturbio, por lo que estos últimos no pueden ser considerados para advertir-nos de un inminente peligro, ya que los efectos del disturbio sobre la demo-grafía de dichas especies se notarían mucho tiempo después (Niemëla et al. 1993). Sin embargo, taxones como el de las aves marinas que son bastante lon-gevas pueden advertirnos de una perturbación en una fase temprana a través de alteraciones en su conducta y el análisis de sus huevos, plumas y sangre. Al mismo tiempo, con especies longevas es posible obtener información a largo plazo como la exposición crónica a contaminantes a través del análisis del éxito reproductivo, la tasa de sobrevivencia, la variación en el tamaño de la colonia y la tasa de bioacumulación de xenobióticos.

Desafíos que plantea el uso de bioindicadores

Una manera de resolver los problemas asociados al uso de bioindicadores es mediante el uso de un grupo de bioindicadores que ocupen distintos niveles tró%cos con el %n de controlar e%cazmente los múltiples niveles de compleji-dad dentro de un sistema ecológico (Burger 2006). Sin embargo, un desafío que plantea el uso de bioindicadores como un método robusto y con%able para determinar la salud del ambiente, es encontrar una combinación de especies y análisis que proporcionen señales interpretables que puedan ser usadas para darle seguimiento a las condiciones ambientales a un costo razonable a la vez que abarquen toda la gama de variaciones ecológicas existentes en la localidad de estudio.

La falta de procedimientos e%caces para la selección de los bioindicadores hace que sea difícil validar la información obtenida a partir de estos. Mientras no se establezcan métodos estándares para la selección y el uso de éstos, la in-terpretación de los resultados continuará siendo relativamente subjetiva. Por

32 B:

lo tanto, es necesario el desarrollo y uso de procedimientos estándares para la selección de los indicadores que permitan una comparación con%able de los resultados.

El plantearse metas y objetivos poco claros o ambivalentes puede conducir al uso de variables equivocadas medidas en el lugar y momento equivocados, con mala precisión o %abilidad (Noss y Cooperrider 1994). Por lo tanto, la de-%nición de manera clara de los objetivos de cualquier monitoreo, debe hacerse antes de iniciarlo, con el %n de centrar la vigilancia en los aspectos que real-mente interesan evaluar. Por ejemplo ¿Qué tipo de bioindicador se necesita? ¿De biodiversidad, ecológico o ambiental?

Tanto en México como en el resto de Latinoamérica existen una buena cantidad de especies con potencial para ser bioindicadoras. Sin embargo, des-conocemos la biología de la mayoría de ellas, lo que di%culta diferenciar las variaciones naturales de las ocasionadas por los estresores. Además, es nece-sario luchar contra la eterna falta de entusiasmo de parte de las autoridades por conservar nuestros ecosistemas que se traduce en un escaso presupuesto para ello y una muy pobre normatividad para el uso tanto de los bioindicado-res como de los biomarcadores

Tilman et al. (1994) acuñaron el concepto de “deuda de extinción” que se re%ere a que las extinciones que observamos hoy en día, son consecuen-cia de destrucciones de hábitat y alteraciones en el pasado. En ese mismo tenor, Dullinger et al. (2013), han propuesto que las especies amenazadas hoy en día en Europa, son consecuencia de grandes afectaciones al hábitat ocurridas a principios del siglo XX. Discernir si el declive de una población de la especie bioindicadora es debida a una alteración actual del ambiente, o bien, es consecuencia de su pasado, es probablemente la principal razón del por qué hemos de implementar biomonitoreos a largo plazo (Lindenmayer y Likens 2009).

Ante la acción de un estresor ambiental, es necesaria una respuesta expe-dita para mitigar los daños económicos, sociales, ambientales, ecológicos y de salud que ocasiona. Más aún, dado que las alteraciones que ahora causamos en el ambiente trascienden en el tiempo, tenemos la responsabilidad de encon-trar la manera de evitar privar a las siguientes generaciones de una importante fuente de ingresos, recreación y belleza e impedir que pintores, escultores y poetas pierdan su fuente de inspiración.

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Resumen. El incremento de la población ha conllevado al aumento en la utilización del recurso agua para satisfacer sus requerimientos hídricos, no solamente en sus ne-cesidades personales sino también para sus diversas actividades económicas, lo cual ha impactado directamente en la disminución de la calidad del recurso sino también en la diversidad de la /ora y fauna que sostiene, y que incluso el humano utiliza como fuente de alimento y de recreación. Lo anterior ha llevado al deterioro de los servi-cios ambientales y en algunos casos a su pérdida total. Sin embargo, para poder deter-minar el grado de impacto, inicialmente se recurrió a metodologías experimentales (análisis químicos y microbiológicos) efectuados a nivel de laboratorio. Actualmente, en diversos países se utilizan herramientas biológicas desarrolladas muchas de ellas in situ empleando bioindicadores, los cuales pueden determinar condiciones presen-tes o cambios de condiciones pasadas, que son importantes en la interpretación y ma-nejo del recurso agua por ciertas ventajas, dentro de las cuales está su nivel integrativo y su bajo costo, especialmente por su observación en campo. Por lo anterior, el presen-te capítulo analiza a los bioindicadores tanto en sus ventajas como por sus desventa-jas, así como también el empleo de los índices bióticos.

Palabras clave: bioindicadores acuáticos, metodología, interpretación.

Abstract. Population blooms have resulted in an increase in the use of water to satisfy water requirements, not only with respect to people’s personal needs, but also for eco-nomic activities. >is has directly decreased the quality of the water and the diversi-ty of the /ora and fauna that sustains, as well as its use by humans as a source of food and for recreation purposes. >e result is the deterioration of environmental services and in some cases a total loss. In order to be able to determine the degree of impact,

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Organismos acuáticos como indicadores de cambios

ambientales: características, elección, interpretación,

monitoreo. Ventajas y desventajas

Aquatic organisms as environmental indicators: characteristics,

selection, interpretation, monitoring. Advantages and disadvantages

Guadalupe de la Lanza Espino y Salvador Hernández Pulido

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experimental methods were initially followed (chemical and microbiological analy-ses) in laboratories. At present, several countries use biological tools, many develo-ped in situ with bioindicators that can determine actual conditions or changes in past conditions, which is important in interpreting and managing water, including its le-vel of integration and its low cost, and particularly its observation in the %eld. In view of the above, this chapter analyses bioindicators, considering their advantages and di-sadvantages, as well as the use of biotic indices.

Keywords: aquatic bioindicators, methodology, interpretation

Los diferentes cuerpos de agua, ya sean continentales, costeros o marinos pre-sentan características físicas y químicas a las que se les ha denominado con el término común de calidad del agua, las cuales permiten la presencia saludable de una amplia variedad de organismos que habitan en ella; sin embargo, dadas las diversas actividades antropogénicas, dicha calidad se vuelve deletérea para los organismos que son sensibles, convirtiéndose en bioindicadores.

Los ecosistemas acuáticos naturales son complejos, multivariados y es-tán simultáneamente expuestos a una amplia variedad de estresores con efectos acumulativos que son pobremente entendidos; con condiciones di-fíciles de reproducir en pruebas con animales de laboratorio para determi-nar la calidad del agua de diferentes procedencias. En cambio, un indicador biológico es particular de un ambiente y cuando está presente, de%ne las características del hábitat acuático y el grado de exposición del estresor o el grado de respuesta ecológica a la exposición (Cairns et al. 1993; de la Lanza-Espino et al. 2011).

El uso de un método biológico se ha incrementado en diversos países, so-bre todo como una herramienta para obtener información presente o de algún cambio de condiciones pasadas. A pesar de que este método no reemplaza a los registros físicos y químicos para de%nir la calidad del agua, algunos auto-res consideran que juega un papel importante en la interpretación y manejo del recurso hídrico, por poseer ciertas ventajas, dentro de las cuales está su nivel integrativo y su bajo costo y especialmente por ser observable en campo. En el método biológico de monitoreo de calidad del agua se puede usar desde el taxón, familia, género o inclusive especie, aunque existen di%cultades fre-cuentes a nivel especí%co y la mayoría de las veces no se cuenta con personal capacitado, en cuyo caso se ha recomendado el uso a nivel de familia y en me-jor grado de género.

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El empleo de bioindicadores en diversos países está enfocado no sólo en medir la salud del ecosistema acuático, sino también en determinar el im-pacto sobre los seres humanos, especialmente el económico. Con base en esto último, el uso de estos bioindicadores se deben asociar al desarrollo susten-table, por lo tanto la elección de un indicador necesariamente debe tener una escala amplia y dado que los aspectos de política y manejo no son estáticos, se requieren programas de monitoreo e indicadores sujetos al avance de su conocimiento; en consecuencia un indicador debe ser /exible (de la Lanza-Espino et al. 2011).

Una manera sencilla de determinar la calidad del agua en campo es me-diante la observación de su color, que si bien es subjetivo, puede ayudar a revelar inicialmente los problemas en la calidad que no son evidentes. Estas observaciones visuales en campo son recomendadas para una adecuada inter-pretación de los análisis %sicoquímicos y biológicos. Las aguas como tales, son incoloras. Sin embargo, su color puede variar de acuerdo con los materiales disueltos y suspendidos e incluso de los de sedimentos del fondo. La Agencia de Protección Ambiental de los Estados Unidos de América (EPA 1993) desa-rrolló un método de diagnóstico de los cuerpos de agua basado en su colora-ción (Tabla 1).

Otro elemento importante y necesario de implementar para interpretar correctamente los resultados, es la observación de las condiciones del cuerpo de agua en el momento de hacer el muestreo: super%cies en calma y/o rizadu-ras u ondas de oleaje, son condiciones que indican la mezcla que se presenta en la capa super%cial. Un oleaje fuerte disuelve más oxígeno que facilita la res-piración de los organismos y la oxidación de compuestos orgánicos; el tiempo meteorológico debe registrarse a la hora del muestreo para la interpretación de resultados. En latitudes donde aparece hielo, éste puede afectar el conte-nido de oxígeno disuelto porque evita el intercambio entre la atmósfera y el agua; además de que daña plantas y animales. El registro de la precipitación local y de las tormentas con vientos ayudará al investigador a de%nir las posi-bles causas de la turbiedad y erosión.

Dado los bene%cios que ofrece establecerse al margen de los cuerpos de agua, en el registro del marco biofísico es importante cuanti%car el número de casas habitación, industrias y actividades agrícolas, ganaderas y turísticas con mari-nas o puertos, así como todo aquello que impacte potencialmente a los cuerpos de agua. Todo lo anterior identi%ca las fuentes de contaminación y se apoya en la selección de puntos de monitoreo para la mejor interpretación de los resulta-dos de los bioindicadores. También un simple registro de la cantidad y tipo de

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organismos vivos o muertos puede ayudar a determinar el grado de impacto al que ha sido sometido un cuerpo de agua; por ejemplo, número de aves acuáti-cas, presencia de vegetación sumergida y peces muertos, entre otros.

Tabla 1. Color aparente del agua y sus posibles causas.

Color aparente Posible razón

Pavón (azulado) Sustrato coloreado

VerdeFitoplancton, especialmente porque re%ere alto contenido de nutrientes; además existen ciertas diatomeas y dino/agelados

Amarillo / café Turba (carbón vegetal) y compuestos orgánicos

Rojo, amarillo, caoba

Algas, dino/agelados

Iridiscente Grasas y aceites

Muchos colores E/uentes industriales y municipales con materia orgánica. La herrumbre coloreada puede provenir de descargas mineras, de grandes cantidades de escombros /otantes o de aguas turbias procedentes de descargas urbanas.

Turbiedad Las tormentas generan una erosión normal que incrementa la turbiedad del agua por material en suspensión. Los dragados y canalizaciones, así como construcciones ingenieriles aumentan la erosión en un sitio y la sedimentación en otro, transformando el hábitat de los organismos y enturbiando el agua

En el caso de la vegetación sumergida, ésta sirve como un barómetro de la salud de los cuerpos de agua, ya que forma un eslabón entre el hábitat físico y la comunidad biológica, por lo que monitorear su composición y densidad ayuda a estimar el estado de salud. En los cuerpos de agua continentales la eutro%zación en forma natural es resultado de un envejecimiento por asimilación de nutrien-tes, con el incremento de sedimentos, limos y materia orgánica procedente de la cuenca que rodea a los cuerpos de agua; sin embargo, las actividades humanas como la agricultura, urbanismo y desarrollos residenciales aceleran dicha eu-tro%zación denominada “cultural”. Las condiciones naturales de envejecimien-to no sólo disminuyen las dimensiones de los cuerpos de agua incluyendo la profundidad, sino también incrementan la turbiedad, acidi%can el medio y oca-sionan la proliferación de ciertas algas y bacterias no deseadas.

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Bioindicadores

Para algunos autores, un bioindicador puede tener ciertas desventajas como no detectar impactos sutiles. Además, no tienen un término cuantitativo (aunque sí integrativo ambientalmente) comparados con los análisis físicos y químicos; en forma adicional, aparentemente requiere a menudo de personal con cierta experiencia y el muestreo puede consumir más tiempo, entre otras objeciones (Holt y Miller 2011).

Metcalfe (1989) enumeró los principales requisitos para el uso de indicado-res biológicos: deben ser sensibles y rápidos ante la presencia de distintos con-taminantes con una amplia respuesta frente a un variado espectro de clases y grados de estrés. Deben ser ubicuos, abundantes y de fácil muestreo, con un tamaño de muestra adecuado para su determinación en el laboratorio, relati-vamente sedentarios para re/ejar las condiciones locales. Además, los estadios del ciclo vital deben ser su%cientemente largos para permitir determinar un registro de la calidad del ambiente.

En ambientes acuáticos existen bioindicadores en: plancton, macroinver-tebrados (poliquetos, moluscos, crustáceos, insectos), peces, aves e incluso reptiles, pero frecuentemente se usan los macroinvertebrados por su fácil co-lecta, manejo e identi%cación; además de que asociado a ellos existe mayor información ecológica.

Ghetti y Bonzzi (1981) consideran a los macroinvertebrados acuáticos como los mejores bioindicadores de la calidad del agua. Les siguen, en orden, el %toplancton, los protozoos, las bacterias y en menor grado los peces, las ma-cro%tas, los hongos y los virus.

Fitoplancton

Las algas microscópicas tienen ciclos de vida cortos y responden rápidamen-te a /uctuaciones ambientales. Estas /uctuaciones pueden ocurrir tanto por procesos naturales como por actividades humanas, las cuales además de mo-di%car la estructura de sus comunidades, repercute en la calidad del agua y sus recursos económicos. Sin embargo, la desventaja del algunos componentes del %toplancton es que pueden adquirir predominancia, resistencia o tolerancia a diversas substancias (p. ej. por fuertes cargas de fertilizantes que incremen-tan su producción o abundancia y ésta provoca la eutro%zación de las aguas, mostrando predominancia de ciertas especies que modi%can el estado tró%co tanto en cuerpos de agua continentales como costeros).

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Algunas familias de %toplancton incrementan sus biomasas cambiando la coloración del agua que puede ser detectada a simple vista, resultado de cambios en la calidad del agua tanto de forma natural como por las diversas actividades humanas y sus descargas residuales; ejemplo de ello son ciertas ciano%tas que presentan /orecimientos excesivos (blooms) que permiten infe-rir altos contenidos de nutrientes en el agua y que imprimen un color rojizo o una abundancia de cloro%tas en donde el color verde predomina. En el primer caso conlleva no solo a impactos en la salud del ecosistema sino también a las personas que consumen productos acuáticos con toxinas en ciertos alimentos como los pescados que han asimilado ese tipo de %toplancton. Dentro de las ciano%tas se tiene el género de Anabaena, Calothrix, Merismopedia, Microcys-tis, Oscillatoria, Chlorella, Pseudo-nitzschia que ocasionan envenenamiento amnésico por mariscos, asociada a mareas rojas; también Euglena, Alexan-drium (productora de toxinas, asociada también a mareas rojas), entre otras registradas en aguas dulces y marinas (Moreno-Ruiz 2011).

La colecta de %toplancton en el tirante de agua, se puede efectuar con redes o con botellas muestreadoras (tipo Niskin o van Dorn de 1.5-5 L). Las redes de nylon pueden tener una abertura de malla entre 10 a 75 µm, que se arrastran desde una lancha en forma vertical, oblicua u horizontal en cuerpos de agua continentales. Pero en ambientes profundos, también se puede realizar una colecta vertical desde una profundidad de 50 m o hasta dos metros antes del fondo en áreas someras. El objetivo consistirá en la obtención de una muestra concentrada de %toplancton que será %jada inmediatamente con formol (4%) y neutralizado con borato de sodio (pH 7.5-8) agregando cinco mililitros del %jador por cada 100 ml de muestra. Las redes no son e%cientes para colec-tar muestras para el análisis cuantitativo del %toplancton por su selectividad porque solamente presenta una e%ciencia del 10% de retención de todas las células, lo que ha llevado a plantear el uso de redes de alta e%ciencia con un cono reductor para poder capturar hasta el doble de %toplancton (Moreno-Ruiz 2003). Para información detallada en otros tipos de muestreo, volúmenes de colecta e identi%caciones se recomienda al citado autor.

Macroinvertebrados

En el proceso de contaminación, por lo general la respuesta de la fauna se inicia con una disminución de algunas especies y un aumento de otras. Esto se debe a que algunas especies tienen poca tolerancia y son las primeras en sucumbir, por el contrario, algunas otras soportan diferentes niveles de con-

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taminación. En esas condiciones ambientales, las especies resistentes y/o su descendencia ocupan los espacios libres y aumentan su población. Bajo ese ar-gumento, los macroinvertebrados pueden ser considerados como los mejores indicadores de la calidad del agua (Tabla 2).

Tabla 2. Características de los macroinvertebrados por las cuales son considerados

bioindicadores eQcientes de la calidad del agua.

• Son abundantes, de amplia distribución y fáciles de recolectar.

• Son sedentarios en su mayoría y por lo tanto re/ejan las condiciones locales.

• Relativamente fáciles de identi%car si se comparan con otros grupos como las bacterias y virus, entre otros.

• Presentan los efectos de las variaciones ambientales en corto tiempo.

• Proporcionan información para integrar los efectos acumulativos de los conta-minantes.

• La mayoría poseen ciclos de vida largos.

• La mayoría son apreciables a simple vista.

• Algunos se pueden cultivar en el laboratorio.

• Responden rápidamente a estresores ambientales.

• Varían poco genéticamente.

Insectos

Los insectos son un grupo de organismos con formas muy variadas, los cuales presentan una característica en común; la dependencia del agua, por lo me-nos en alguna fase de su ciclo de vida. No hay un solo hábitat en los sistemas acuáticos continentales que no sea ocupado por ellos, de esta manera se les puede recolectar tanto entre la vegetación sumergida del litoral, en la zona limnética de lagos y estuarios como en los fondos rocosos de arroyos y ríos de montaña.

Se considera que existen más de 60 000 especies descritas de insectos acuá-ticos que representan un porcentaje importante del total de todos los insectos sobre la tierra. Actualmente se reconocen 13 órdenes con hábitos acuáticos en los que se incluyen: Collembola, Ephemeroptera, Odonata, Orthoptera, Ple-coptera, Hemiptera, Neuroptera, Megaloptera, Coleoptera, Trichoptera, Lepi-doptera, Diptera e Hymenoptera.

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El grupo de los insectos son considerados megadiversos y tienen un buen número de órdenes con múltiples familias indicadoras de las características del agua o de las alteraciones por actividades humanas. El Orden Coleópte-ra (escarabajos) tiene en México 115 Familias aproximadamente con posibi-lidades de ser empleadas como indicadoras, como: Díptera (moscas, moscos, zancudos), Ephemeroptera (moscas de mayo), Hemíptera (chinches de agua), Megalóptera (ciempiés de agua), Lepidóptera (orugas de agua), Odonata (li-bélulas y caballitos del diablo), Plecóptera (moscas de las piedras), Tricoptera (insectos con casa portátil) por nombrar algunas. Para información detallada se recomienda consultar a Sandoval y Molina-Astudillo (2011). Su uso como bioindicadores es adecuado por varias razones (Tabla 3).

En aspectos metodológicos de campo se recomienda una visita prospecti-va al cuerpo de agua con la %nalidad de de%nir las estaciones de muestreo de acuerdo con la ubicación de las fuentes de contaminación y tomando en cuen-ta el origen, número y dimensión de las descargas o impactos y además tener una o varias estaciones de referencia. En el caso de un río o arroyo, subdivi-dir la estación en subestaciones (margen derecho, izquierdo y centro del río), cuando la descarga no se mezcle completamente a la entrada del agua recepto-ra o se disperse en una dirección especí%ca. Establecer estaciones a diferentes distancias y/o profundidades del cuerpo de agua a partir de la descarga con el %n de determinar la extensión lineal del daño. Es recomendable que todas las estaciones sean muestreadas al mismo tiempo para que se puedan realizar las comparaciones entre ellas, si no fuera posible que no transcurran más de dos semanas entre muestreos de la primera a la última estación.

A pesar de que dentro de los taxones se tengan diferentes órdenes y fami-lias, en cada uno de ellos existen organismos de ciclos de vida de diferente duración, por lo que es recomendable elegir los de ciclo de vida largos, con muestreos que incluyan fundamentalmente fases larvarias ya que algunos de los adultos se vuelven terrestres; un esfuerzo de colecta de una a dos horas (que implica una determinación semicuantitativa) y de por lo menos cuatro muestreos al año para permitir discriminar las variaciones dentro de las po-blaciones tanto para aguas costeras como continentales.

Bentos

El término bentos es utilizado para designar a todos aquellos organismos que viven o se encuentran relacionados con el fondo de un cuerpo o masa de agua, cualquiera que sea la profundidad en que se encuentre ya sea para %jarse en él,

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Tabla 3. Características de los insectos que los hacen bioindicadores eQcientes de la

salud de un ecosistema acuático.

1) Permiten una mejor de%nición de la calidad del agua especialmente dentro de sus fases larvarias que se alojan en sitios de baja o nula dinámica al no ser despla-zados por la corriente hacia condiciones no adecuadas para su supervivencia.

2) Los hay de diversos hábitos alimentarios: carnívoros, herbívoros, detritívoros, %ltradores, recolectores y desmenuzadores.

3) Algunas especies resultan importantes para su conservación en áreas naturales protegidas, como por ejemplo los órdenes Ephemeroptera, Trichoptera y Plecopte-ra entre otros.

4) Sensibles a los contaminantes, responden rápidamente con cambios en la es-tructura de la comunidad, sucesión de especies, pueden bioacumularlos, efectos mutagénicos y extinción como en el caso de algunos dípteros.

5) La evaluación de las anteriores respuestas a las alteraciones ambientales se pue-da utilizar al comparar estaciones de muestreo, sitios o localidades en los distintos tipos de sistemas, ya sean lóticos o lénticos.

6) Utilización en el diagnóstico de un contaminante en especial, dada la particularidad de bioacumular algunas sustancias tóxicas como en el caso de algunos dípteros o efe-merópteros, en los que se puede determinar el tipo de contaminante, tiempo de expo-sición, concentración y depósito en laboratorio y compararlas con un mínimo de error.

para excavarlo, para caminar sobre su super%cie o para nadar en sus cercanías sin alejarse de él. El bentos se separa en dos grandes grupos: el %tobentos y el zoobentos. El zoobentos suele dividirse en epifauna, para mencionar a los organismos que se encuentran sobre el sustrato e infauna para los que habitan dentro del sedimento.

Dentro de los grupos que contienen organismos bioindicadores se inclu-yen a las bacterias, rotíferos y protozoarios, las micro y macroalgas, los inver-tebrados (briozoarios, nemátodos, anélidos, crustáceos, moluscos e insectos) y los an%bios, la mayoría de los cuales forman parte de las comunidades ben-tónicas.

La amplia variedad de formas y tamaños de los organismos del bentos, ha hecho necesario desarrollar clasi%caciones; así de acuerdo a sus tallas, pesos y, por ende, a su tiempo generacional, se han dividido en microbentos, meio-bentos y macrobentos (Tabla 4).

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Tabla 3. Continúa.

7) Los datos generados pueden interpretarse desde una forma descriptiva como en el diagnóstico de una buena, regular y mala calidad del agua, hasta la predicción de un problema de salud pública como el transporte de sustancias tóxicas por bio-acumulación y el establecimiento de estos indicadores para medidas legales.

8) El costo efectivo en tiempo y dinero es menor cuando se utilizan los insectos acuáticos como indicadores ya sea en la evaluación de la calidad del agua al mo-mento, como en el aprovechamiento de los resultados a futuro en el problema de la contaminación.

9) La integración de estas evaluaciones con insectos acuáticos dan un panorama más amplio, ya que representan un vasto por