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UNIVERSIDADE FEDERAL DO RIO GRANDE DO NORTE
CENTRO DE BIOCIÊNCIAS
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ECOLOGIA
CARACTERIZAÇÃO BIOECOLÓGICA E CONSERVAÇÃO
DAS COMUNIDADES RECIFAIS SUBTIDAIS DE PIRANGI,
RN, BRASIL.
GUIDO DE GREGÓRIO GRIMALDI
NATAL (RN)
ABRIL – 2014
GUIDO DE GREGÓRIO GRIMALDI
CARACTERIZAÇÃO BIOECOLÓGICA E CONSERVAÇÃO
DAS COMUNIDADES RECIFAIS SUBTIDAIS DE PIRANGI,
RN, BRASIL.
Dissertação de Mestrado apresentada ao Programa de Pós-Graduação em
Ecologia do Departamento de Oceanografia e Limnologia da Universidade
Federal do Rio Grande do Norte como requisito parcial para a obtenção do grau
de Mestre em Ecologia.
Orientadora: Dra. Tatiana Silva Leite
Co-orientadora: Dra. Liana de Figueiredo Mendes
NATAL (RN)
ABRIL – 2014
i
Catalogação da Publicação na Fonte. UFRN / Biblioteca Setorial do Centro
de Biociências
Grimaldi, Guido De Gregório. Caracterização bioecológica e conservação das comunidades recifais subtidais de Pirangi, RN, Brasil / Guido De Gregório Grimaldi. – Natal, RN, 2014. 72 f.: il.
Orientadora: Profa. Dra. Tatiana Silva Leite. Coorientadora: Profa. Dra. Liana de Figueiredo Mendes. Dissertação (Mestrado) – Universidade Federal do Rio Grande do Norte. Centro de Biociências. Programa de Pós-Graduação em Ecologia.
1. Ambientes recifais. – Dissertação. 2. Comunidades ecológicas. – Dissertação. 3. Conservação. – Dissertação I. Leite, Tatiana Silva. II. Mendes, Liana de Figueiredo. III. Universidade Federal do Rio Grande do Norte. IV. Título.
RN/UF/BSE-CB CDU
574
ii
Agradecimentos
As minhas orientadoras Dra. Tatiana Leite e Dra. Liana Mendes, por todo aperfeiçoamento profissional
que vocês me deram, pela paciência que tiveram comigo, pela boa orientação, pela amizade, pelo
privilégio de ter orientadoras que não só orientam, mas que também participam da coleta de dados. Sou
muito grato por tudo isso.
Ao Programa de Pós Graduação em Ecologia da UFRN, pela excelente oportunidade de me
desenvolver profissionalmente em meio a um incrível quadro de professores e estudantes, e pelo auxílio
financeiro pra congressos e saídas de campo.
A disciplina de Ecologia de Campo, pelo engrandecimento pessoal e profissional que essa disciplina
possibilita. É uma experiência única e incrível!! Estão de parabéns!
A CAPES pela concessão da bolsa de auxílio à pesquisa.
A Fundação Grupo Boticário de apoio à natureza, pelo auxílio financeiro para a realização do projeto
(N° 201210011 - Avaliação do estado de conservação das áreas recifais de Pirangi/RN - ecologia,
manejo e restauração).
Ao programa Institutos Nacionais de Ciência e Tecnologias – INCT pelo auxílio finaceiro para a
realização das atividades a campo.
Ao Laboratório de Mergulho Científico da UFRN, em nome de professor Dr. Jorge Lins, pelo
fornecimento dos cilindros e equipamentos de mergulho, além de toda a infraestrutura necessária para a
realização das atividades científicas, com equipamento de mergulho autônomo, em segurança.
Ao Laboratório de Biologia Pesqueira – LABIPE/ UFRN, pela contrapartida na submissão da proposta
do projeto.
Ao Laboratório de Bentos e Cefalópodes – LABECE/ UFRN e Laboratório de Oceano – LOC
/UFRN, pela disponibilização do acervo bibliográfico e infraestrutura de trabalho.
A Fundação Norte-Rio-Grandese de Pesquisa e Cultura, em especial a Andrea Mara, pela gestão
financeira do projeto e pelos importantes ensinamentos de gestão.
Ao IBAMA, em nome de Frederíco Osório, pela disponibilidade de auxiliar nas coletas.
A Ong. Oceânica, pela disponibilização dos equipamentos de campo e do recurso humano.
A Caju Divers, em nome de Paul Bouffins, por todo apoio e força.
Ao pescador “Déo” e seu irmão “Neto” pela perpétua disponibilidade em ajudar.
Ao professor Dr. Jorge Lins, por receosamente possibilitar, e a professora Dra. Tatiana Leite, por
colaborar, com crescimento dos jovens mergulhadores científicos do laboratório, incorporando-os nas
saídas a campo dos projetos de pesquisa.
A Dra. Aline Aguiar, pelos auxílios estatísticos e de campo, pela grande ajuda no Laboratório de
Mergulho Científico, e pela capacitação com a manutenção dos equipamentos de mergulho.
iii
A “baixinha” Aline Martinez por disponibilizar o livre acesso ao acervo de publicações da Universidade
de Sidney, durante sua estadia de doutorado.
Ao Seu Wellington, por ser o “cara”!! E por sempre estar disposto a ajudar e em tentar solucionar os
problemas, em especial quando o compressor para de funcionar.
Ao Francisco Canindé por toda a parceria e força nas saídas a campo, e pela prontidão em ajudar.
A todos os mergulhadores ‘Trovões’ participaram das atividades de campo: Jaciana, Fran, Mauro, Fred,
Aline, Tatiana, Liana, Serginho,Canindé, Marie, Luisa, Janaína, Tiego, Pedro, Olga, Allyson. E em
especial para o ‘trovão’ Mauro, por me ajudar não só no campo, como também na lavagem dos
equipamentos após as saída e pela carona de volta para casa.
A Alina Pires, por essa parceria de dois longos anos, por todos os momentos desesperantes que
vencemos e por toda a alegria que eles trouxeram. Crescemos muito durante esses dois anos e foi legal
vê-la crescer.
A Emanuelle e Dayanne pela ajuda nas atividades de extensão.
Ao Fernando de Noronha, por me ensinar a trocar o filtro do compressor de ar e doar a sílica e o
carvão ativado para as posteriores trocas. Agora sei como é respirar um bom ar.
A república do Tanquetão, que é uma alegoria da verdadeira família que o Programa de Ecologia
representa.
As incríveis pessoas que tive oportunidade de conhecer graças ao Programa de Ecologia. Levo todos
com muito carinho.
A todas as novas amizades feitas, as velhas amizades mantidas e a todas as amizades que ficam, que de
alguma forma influência na minha formação de caráter e no meu crescimento pessoal, e,
consequentemente, em meu desenvolvimento profissional.
A minha família, em especial as minhas tias Silva e Cristina, e minha irmã Erika, que durante todo esse
tempo ajudaram a minha mãe, onde eu falhei em ajudar.
A minha mãe, pela compreensão e dedicação, mesmo em momentos difíceis.
A Raquel Rodriguez, pela energia incrível que essa menina possui.
A todos agradeço de coração. Muito obrigado!
iv
“Ás vezes, não se reconhece o verdadeiro valor de um momento, até que se torne apenas uma lembraça.”
Anônimo
“Não acescente dias a sua vida, apenas mais vida aos seus dias.”
Harry Benjamin
v
LISTA DE FIGURAS
ARTIGO 1
Figura 1: Mapa dos sítios amostrais, litoral oriental do Estado do Rio Grande do Norte . . . . . . . . . . . . 9
Figura 2A: Gráfico boxplot com a abundância relativa da cobertura do substrato. . . . . . . . . . . . . . . . . . 14
Figura 2B: Gráfico boxplot com a abundância dos grupos da megafauna de invertebrados bentônicos. . .
. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 14
Figura 3: Gráfico Biplot da ACP da cobertura do substrato, em scaling 2. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 15
Figura 4A: Abundância relativa das 29 famílias registradas no estudo. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 17
Figura 4B: Abundância relativa das espécies de peixes por classe de tamanho. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .17
Figura 4C: Densidade das 19 principais espécies de peixes (abundâncias relativas >1%) e respectivos
grupos tróficos. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 17
Figura 4D: Abundância relativa das espécies de peixes por categoria trófica. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 17
Figura 4E: As 19 espécies com maiores valores de biomassa e respectivas categorias tróficas. . . . . . . . 18
Figura 4F: Biomassa total (kg/40m2) por categoria trófica. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 18
Figura 5: Gráfico da Análise de Correspondência Canônica para as dez espécies de peixes mais
abundantes (frequência de ocorrência > 10%) e os principais componentes da cobertura
do substrato, megafauna bentônica e profundidade. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 19
Figura 6: Riqueza de espécies de corais e hidróides pétreos de recifes brasileiro. . . . . . . . . . . . . . . . . . . 20
ARTIGO 2
Figura 1: Localização dos recifes estudados amostrados, litoral oriental do Estado do Rio Grande do
Norte. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 44
Figura 2: Porcentagem de cobertura do substrato das sete formações recifais estudadas. . . . . . . . . . . . 50
Figura 3: Densidades (ind./40m2) dos grupos da megafauna de invertebrados bentônicos para cada
formação recifal. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .51
Figura 4: Porcentagem referente ao estado de saúde das colônias de corais pétreos para os sete recifes
estudados. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 52
vi
Figura 5: Valores médios de ESAS. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 56
Figura 6: Regressões lineares entre o estado ecológico do recife e suas características biológicas. . . . . 57
vii
LISTA DE TABELAS
ARTIGO 1
Tabela 1: Porcentagem global (±DP) das categorias de cobertura do substrato e a abundância relativa
da comunidade de coral, por classe de tamanho. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 13
Tabela 2: Informações amostrais e estimadores de riqueza das espécies de peixes dos sítios amostrados.
. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 16
Tabela 3: Informações amostrais e quantitativas das comunidades de peixes recifais do nordeste e ilhas
oceânicas brasileiras. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 27
ARTIGO 2
Tabela 1: Pontuação para a avaliação do estado ecológico dos recifes (ESAS). . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .47
Tabela 2: Valores médios dos seis parâmetros avaliados pelo HAS e os respectivos valores de HAS para
cada formação recifal. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .. . 49
Tabela 3: Síntese das características dos recifes estudados e espécies indicadoras. . . . . . . . . . . . . . . . . . 53
viii
LISTA DE MATERIAL SUPLEMENTAR
ARTIGO 1
Suplementar 1: Composição total das espécies de peixes amostradas em sete formações recifais do litoral leste do estado do Rio Grande do Norte. . . . . . . . . . . . .. . . . . . . . . . . . . . . . 35
ix
CONTEÚDO
RESUMO GERAL. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 1
INTRODUÇÃO GERAL . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 2
ARTIGO 1. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .5
Resumo. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .6
Introdução. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .7
Métodos. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .10
Resultados . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 14
Discussão. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 21
Referências. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 29
Material Suplementar . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .36
ARTIGO 2. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 40
Resumo. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .41
Introdução. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .42
Métodos. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .44
Resultados. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .50
Discussão. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 59
Referências. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 62
CONCLUSÃO GERAL. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .67
REFERÊNCIAS GERAIS. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .69
1
RESUMO GERAL
Em diversos recifes coralíneos do Caribe e de regiões do Indo-Pacífico, estudos têm relatado críticas
mudanças na estrutura das comunidades bentônicas decorrente de distúrbios, em sua maioria, de
origem humana. Por essa razão, têm se buscado fazer descrições apuradas de como as diferentes
comunidades recifais encontram-se estruturadas, assim como determinar o estado ecológico dos recifes
antes que mais mudanças ocorram, de modo que se estabeleça uma referência base que sirva de
comparativo para programas de monitoramento. Dessa forma, o presente trabalho tem como objetivo
geral contribuir diretamente para a ampliação e geração de conhecimento científico na região de
Pirangi, sobretudo no que diz respeito aos recifes submersos, de modo a estabelecer uma base de dados
(baseline) do atual estado ecológico em que se encontram, servindo como de referência para futuros
estudos ecológicos e buscando auxiliar na definição de locais que necessitem de manejo e conservação,
ao fornecer as informações científicas necessárias para amparar as tomadas de decisões na área
ambiental. Foram estudadas sete formações recifais de 15 à 28m de profundidade, em Pirangi e
proximidades, Rio Grande do Norte/Brasil. O artigo 1 caracterizou ecologicamente a região de estudo
quanto aos principais descritores da comunidade, sua diversidade e os principais grupos funcionais
encontrados. O artigo 2 assinalou as particularidades (estruturais, biológicos e uso antrópico) de cada
recife, comparando quanto ao uso e estado ecológico atual, visando assim subsidiar propostas futuras
de manejo e então, conservação das áreas recifais na região.
2
INTRODUÇÃO GERAL
Os ambientes recifais são importantes ecossistemas tropicais que correspondem a cerca de 0.2%
da área oceânica mundial (Castro & Huber 2012). São considerados os ecossistemas marinhos mais
diversos do planeta (Paulay 1997, Adey 2000), reconhecidos por sua exuberante riqueza taxonômica de
espécies, diversidade de hábitos de vida, comportamentos e relações ecológicas, e servindo como área
de reprodução, berçário, alimentação e abrigo para diversos organismos (Sale 1991). Estima-se que a
nível mundial, tais ambientes contribuam com 375 bilhões de dólares por ano, em bens e serviços
ecológicos providos por eles (Costanza et al. 1997), tais como os benefícios da atividade pesqueira,
ecoturismo, comércio aquariofilista global e proteção costeira (Barbier 2012), além de serem
importantes fontes de subsistência para inúmeras famílias de países costeiros (Salm et al. 2004).
Contudo sua importância é pautada não apenas na exploração dos recursos pesqueiros e no potencial
turístico, mas também em sua biodiversidade enquanto patrimônio genético e biotecnológico, além de
exercerem uma enorme influência no balanço químico dos oceanos e no ciclo de carbono da natureza
(Sale 1991, Nybakken & Bertness 2005).
Apesar de tamanha importância, tais ecossistemas encontram-se atualmente em severo declínio
em varias regiões do planeta (Pandolfi et al. 2008), principalmente em virtude de distúrbios de natureza
antrópica, em escalas globais e locais, como o aquecimento global, poluição, sobrexplotação pesqueira
(Bellwood et al. 2004), que ocasionam a degradação dos ambientes recifais e culminam na a perda de
habitat, espécies, funcionalidade e resiliências desses ecossistemas (Airoldi et al. 2008, Martins et al.
2012, Sundstrom et al. 2012). Assim, nas últimas décadas vêm aumentando os esforços em se
determinar o atual estado ecológico dos ambientes recifais (Albayrak et al. 2006, Sandin et al. 2008,
Lasagna et al. 2014) e no estabelecimento de programas de monitoramento dessas áreas (Gomes et al.
1994, Wilkinson 2002, Wilkinson et al. 2003, Jokiel et al. 2004). Estes programas obtiveram um relativo
sucesso na conservação da biodiversidade marinha e no gerenciamento pesqueiro, sendo uma poderosa
ferramenta para os gestores ambientais e governos, são as Áreas de Proteção Marinha – APM’s (Jones
et al. 2001, Selig & Bruno 2010)
A preocupação mundial relativa à conservação dos ambientes recifais refletem no Brasil com o
crescente interesse acerca do desenvolvimento de ações e programas direcionados para a conservação
dos ecossistemas recifais (Prates & Ferreira 2006, Carvalho & Kikuchi 2013, Macedo et al. 2013). De
acordo com o Plano Nacional de Gerenciamento Costeiro (Brasil 1988), os recifes devem estar entre os
3
ecossistemas prioritários à conservação e proteção. Mas recentemente, o país se tornou signatário da
Convenção sobre Diversidade Biológica se propondo que, até 2020, 10% da sua área marinha sejam
contempladas por APMs (MMA 2010). Isso representa um grande desafio visto que a área recifal
brasileira se estende por cerca de 3000 km ao longo da plataforma continental (Leão & Dominguez
2000) e que somente 1,6% da Zona Econômica Exclusiva do Brasil encontram-se sobre proteção de
AMPs (MMA 2010). Tendo em vistas a grande faixa costeira do Brasil e as diferentes realidades
regionais, oceanográficas e características físicas, químicas e biológicas que ela abrange, o conhecimento
acerca das formações recifais brasileiras ainda é escasso em várias regiões do país (Moura 2000, Castro
& Pires 2001). Visto que os ecossistemas recifais brasileiros se encontram em situação crítica e sobre
forte impacto antrópico (Dias, 2002), o reconhecimento de áreas prioritárias para a conservação tem se
tornado uma prioridade para políticas públicas e o monitoramento dos ambientes recifais primordial
para se avaliar a qualidade dos ecossistemas recifais brasileiros.
As áreas recifais da região de Pirangi, litoral oriental do Rio Grande do Norte, vêm sofrendo
diversos impactos nos últimos 10 anos devido à atividade de turismo crescente e desordenada, pescarias
predatórias e aumento de moradores veranistas no litoral (Amaral et al. 2006). Segundo o mapa de áreas
prioritárias para conservação, elaborado pelo Ministério do Meio Ambiente, os recifes de Pirangi são
classificados quanto a sua prioridade de conservação, com “extremamente alta” (código de área
nacional: MC-760), no qual se recomenda a necessidade de realização de um inventário da
biodiversidade e criação de uma Unidade de Conservação (MMA 2007).
Diante do que foi exposto, o presente trabalho tem como objetivo geral contribuir diretamente
para a ampliação e geração de conhecimento científico na região, sobretudo no que diz respeito aos
recifes submersos de Pirangi, de modo a estabelecer uma base de dados (baseline) do atual estado
ecológico em que se encontram, servindo como um estado de referência para futuros estudos
ecológicos e buscando auxiliar na definição de locais que necessitem de manejo e conservação,
fornecendo informações científicas necessária para amparar as tomadas de decisões na área ambiental.
4
ARTIGO 1
5
E se o recife não for de coral? Composição e padrão
das comunidades de recifes de arenito do nordeste
brasileiro
RESUMO
Os recifes brasileiros apresentam características únicas e distintas que os diferenciam dos recifes
coralíneos do Caribe e do Indo-Pacífico. Entretanto, os métodos atualmente utilizados para o
monitoramento destes recifes são derivações de estudos realizados principalmente dos recifes de corais.
Nesse estudo, vamos caracterizar os principais descritores regionais da formação de sete recifes
costeiros do Rio Grande do Norte, sua diversidade e principais grupos funcionais encontrados. Foram
acessadas informações acerca da cobertura do substrato, megafauna de invertebrados bentônicos,
comunidades coralíneas, ictiofauna recifal e parâmetros físico-químicos da água. Foram contabilizados
2001 organismos da megafauna de invertebrados bentônicos e a cobertura do substrato composta
principalmente por algas folhosas, calcárias e algas filamentosas. Os principais grupos de invertebrados
encontrados foram às esponjas, corais pétreos, ascídias e poliquetas. Nas comunidades coralíneas foram
contabilizadas 381 colônias das espécies Siderastrea stellata e Montastrea cavernosa, em sua maioria entre 5-
10cm de diâmetro. Foram contabilizados 8910 peixes, em um total de 79 espécies. Mais de 50% dos
peixes pertencem à Família Haemulidae. Houve um domínio de indivíduos com tamanhos de 11 a 20
cm e, em termos de abundância relativa, um grande registro de espécies invertívoras. Em relação à
biomassa de peixes, obteve um total aproximado de 26030g/40m2 e uma importância dos grupos
trófico dos invertívoros e carnívoros. A ausência de importantes invertebrados herbívoros de grande
porte e a baixa abundância de espécies de peixes herbívoros levanta a possibilidade de que as
comunidades de corais possam estar sendo controladas por um processo de competição espacial com
macroalgas e poríferos. A baixa abundância de corais pétreos demonstra indícios de que o papel
funcional de estruturador e produtor primário exercido comumente pelos corais em recifes do Caribe e
Indo-Pacíficos pode estar sendo realizado por outros organismos bentônicos, em especial macroalgas e
esponjas. Assim, diante da realidade evidenciada neste estudo, o paradigma atualmente aceito do que
constitui um recife “saudável” pode não ser o mesmo quando se trata dos recifes tropicais do nordeste
brasileiro e a métrica utilizada para determinar a saúde recifal (alta cobertura de corais) precisa ser
reavaliada, direcionando estudos para o entendimento do papel das algas e as esponjas na estrutura e
dinâmica desses ecossistemas recifais. A falta de um conhecimento cietífico de outrora para região traz
grande importância no em se estabelecer uma base de referencia para avaliações futuras.
6
INTRODUÇÃO
Os sistemas recifais estão entre os ecossistemas mais diversos e produtivos do planeta (Connell
1978). Os bens e serviços ecológicos providos por estes ecossistemas são importantes componentes
econômicos, sociais e culturais de muitos países tropicais costeiros (Moberg & Folke 1999).
Atualmente, muitas pesquisas vêm demonstrando que tais sistemas se encontram em declínio em
diversas regiões do planeta, principalmente por problemas relacionados à sobreexplotação pesqueira,
poluição marinha, mudanças climáticas e acidificação dos oceanos (Pandolfi et al. 2003). Logo, vem
surgindo uma necessidade urgente pela elaboração de políticas públicas que visem à proteção e
conservação dos ambientes marinhos (Claudet et al. 2008).
Dentre os sistemas recifais mais estudados encontram-se os recifes coralíneos, em especial os
localizados na região do Caribe e Indo-Pacífico (Paulay 1997). Pesquisas vêm debatendo a capacidade
de resiliência desses sistemas recifais em suportar impactos naturais e/ou antrópicos, a partir do
reconhecimento de organismos chaves que conferem uma maior estabilidade a esses ecossistemas
(Nyström et al. 2000, Hughes et al. 2003) e que os impactos sobre esses organismos podem infuenciar,
por exemplo, no balanço competitivo entre corais e algas dos recifes coralíneos ( Bellwood et al. 2004,
Cheal et al. 2010). Os corais são reconhecidos como importantes estruturadores de ambientes recifais
(Kuffner et al. 2013), sendo responsáveis por conferir abrigos a inúmeras espécies de peixes e
invertebrados (, Leal et al. 2013), além do seu importante papel na produtividade recifal (Silva 2009).
Devido tamanha importância dos corais, a herbivoria tem sido vista como um processo particularmente
importante para a manutenção dos recifes coralíneos, uma vez que ela media a competição entre os
corais e as macroalgas (Mumby 2006, Burkepile & Hay 2008). Assim, os organismos herbívoros, como
peixes e ouriços, são capazes de suprimir o crescimento das algas ou remove-las influenciando nos
padrões sucessionais das comunidades recifais (Edmunds & Carpenter 2001, Bellwood et al. 2006).
Outro componente biológico importante considerado em estudos de recifes coralíneos são os animais
coralívoros, que podem impactar negativamente as colônias de corais, tais como as estrelas-do-mar
(Mendonça et al. 2010), os peixes borboletas (Chaetodontidae, Pratchett 2005, 2007) e os peixe
papagaios (Scaridae, Rotjan & Lewis 2006). Além dos predadores de topo que podem controlar o
crescimento populacional de suas presas, gerando efeitos top-down capazes de reestruturar a comunidade
local ( Heithaus et al. 2012).
Assim, baseando-se nas estimativas de abundância de organismos recifais selecionados pode-se
determinar a origem do impacto antrópico causador do distúrbio, como por exemplo, a partir da
resposta de um indicador biológico específico, ou se definir o estado de saúde do ecossistema recifal
com base na representatividade coletiva dos indicadores biológicos (Hodgson & Liebeler 2002). Por
7
essa razão, uma descrição apurada de como as diferentes comunidades recifais encontram-se
estruturadas é uma informação crucial para a elaboração de uma base de referência necessária para que
se possa avaliar os efeitos naturais e antropogênicos sobre os sistemas recifais, antes que mais
mudanças ocorram (Sandim et al. 2008).
Atualmente muitas pesquisas têm sido realizadas buscando compreender o padrão de
distribuição das espécies das comunidades recifais brasileiras com o objetivo de fornecer um
conhecimento de base que possibilite um adequado manejo e monitoramento desses recifes (Ferreira et
al. 2004, Floeter et al. 2006, 2007, Luiz Jr et al. 2008, Krajewski & Floeter 2011).
Apesar dos modelos de monitoramento utilizados na maior parte dos estudos no Brasil serem
derivações de métodos realizados em recifes de corais do Caribe e da Grande Barreira de Corais da
Austrália (Ferreira & Maída 2006), os recifes brasileiros apresentam características únicas que os
diferenciam destes recifes coralíneos destas regiões(Maida & Ferreira 1997, Leão & Dominguez 2000),
Em sua maioria, são estruturas não biogênicas recobertas por uma grande abundância de algas e com
uma baixa riqueza e abundância de espécies de corais, levando a formação de um padrão de zonação
diferente dos encontrados nos recifes de corais de outras partes do mundo (Branner 1904, Laborel
1969, Moura 2003).
Além disso, os estudos que abordam os aspectos das comunidades recifais brasileiras são
considerados recentes, não havendo informações qualitativas passadas para que se possa estabelecer um
quadro comparativo entre as comunidades recifais de outrora e atuais (Fernandes 2000). Apesar do
incremento das pesquisas científicas acerca das áreas recifais brasileiras, o conhecimento ainda é escasso
em várias regiões do país, em virtude principalmente da grande faixa costeira brasileira que abriga
diferentes realidades regionais, oceanográficas e características físicas, químicas e biológicas (Wolanski
1994, Castro & Pires 2003). Na região Nordeste do Brasil, os ambientes recifais costeiros estão entre os
ecossistemas mais ameaçados (Leão et al. 2003) e no estado do Rio Grande do Norte, pouco ainda se
sabe sobre esses ambientes. Grande parte do conhecimento científico do estado é proveniente de
estudos nos recifes da costa norte (APA dos Corais), que buscam mapear e descrever suas feições
geomorfologias (Viana et al. 1991, Lima & Amaral 2001; Stattegger et al. 2006, Santos et al. 2007), mas
com pouca ênfase nos aspectos ecológicos acerca das comunidades recifais (Garcia 2009, Souza 2012;
Martinez et al. 2012). Na região de Pirangi, costa oriental do estado do Rio Grande do Norte, recentes
trabalhos vêm buscando aprimorar o conhecimento científico da região, visto que se trata de um local
de grande interesse turístico, submetendo-se a elevadas pressões antrópicas (Azevedo et al. 2012).
8
Este estudo visa, portanto, caracterizar os principais descritores regionais da formação de
recifes costeiros presentes no litoral leste do Estado do Rio Grande do Norte, sua diversidade e os
principais grupos funcionais encontrados. Levando-se em consideração que os recifes avaliados
manterão o padrão similar de composição dos recifes de outras áreas do Nordeste, a Hipótese 1 deste
estudo é que as formações recifais estudadas deverão apresentar um padrão de composição da
comunidade bentônica já anteriormente descritos para os recifes brasileiros, nos quais haverá uma baixa
riqueza de espécies de corais e alta abundância de algas e esponjas. A Hipótese 2 é de que a ictiocenose
dos recifes de Pirangi será dominada por peixes herbívoros e invertívoros, seguindo o padrão para
baixas latitudes proposto por Ferreira et al. 2004.
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MATERIAL E MÉTODOS
ÁREA DE ESTUDO
A pesquisa foi conduzida em complexo de recifes subtidais costeiros espacialmente espalhados
pela região de Pirangi e proximidades, na costa oriental do Estado do Rio Grande do Norte, região
nordeste do Brasil (Fig. 1). Os sítios de amostragem estão localizados entre 8 a 16 km da costa, em
profundidades que variam de 15 a 28m. A plataforma continental ao longo do litoral oriental do Rio
Grande do Norte é mais larga ao Norte, estreitando-se para o Sul até defronte a capital Natal. A praia
de Pirangi situa-se a aproximadamente 20 km ao sul da capital Natal, de maneira que a plataforma
continental da região de estudo se estende por cerca de 30 km.
O litoral oriental do Estado recebe ao longo de todo ano influência estável e moderadora dos
ventos alísios, provenientes do quadrante SE, que sopram do oceano e auxiliam na manutenção de
temperaturas médias anuais entre 24 e 26 °C, e umidade relativa em torno de 80% (Nimer 1989). O
clima regional é tropical quente e úmido e as taxas médias anuais de precipitação atingem cerca de 1500
mm (Maída & Ferreira 1997). A região apresenta duas estações climáticas ao longo do ano, à estação
seca de Julho a Março e a estação chuvosa de Abril a Junho (Maida & Ferreira, 1997).
Fig.1: Mapa dos sítios amostrais, litoral oriental do Estado do Rio Grande do Norte. Barreirinhas (15.6m - 8.98km); Cabeço do Leandro (16.8m - 8.30km); Mestre Vicente (20.3m - 9.92km); Pedra do Félix (20.9m - 13.76km); Pedra do Lima (25.7m - 13.56km); Pedra do Felipe (25.8m - 16.30km) e Pedra do Velho (28m - 14.83km).
10
COLETA DE DADOS
As expedições de amostragem ocorreram no período do verão, entre os meses de Janeiro a
Abril e Dezembro de 2013, com a utilização do mergulho autônomo (SCUBA) para coletar de dados.
Em cada sítio foram amostradas informações referentes à porcentagem de cobertura do substrato, a
composição da megafauna de invertebrados bentônicos e da ictiofauna recifal. Os dados foram
acessados através do censo visual em transecções lineares (Munro, 2005) dispostas apenas sobre a
porção consolidada da estrutura recifal. Cada parâmetro da comunidade foi amostrado sobre o mesmo
transecto, mas com dimensões variadas em virtude do tipo de informação amostrada. No total foram
realizadas 26 transecções lineares, de maneira que: Barreirinha (N=6), Cabeço do Leandro (N=6),
Pedra do Felipe (N=3), Pedra do Felix (N=3), Pedra do Velho (N=3), Pedra do Lima (N=3) e Mestre
Vicente (N=2).
Os dados físico-químicos da água foram mensurados por meio de um multiparâmetro (Horiba
U-52). As informações de transparência da coluna d’água foram medidas por estimativa visual vertical
do disco de Secchi, a partir do barco. A visibilidade da coluna da água foi obtida pela máxima distância
horizontal da trena observada pelo mergulhador. A variação da profundidade dos sítios foi registrada
com computador de mergulho e calculada a média para cada sítio amostral. Para minimizar o viés do
coletor, todas as medidas de transparência, visibilidade e profundidade foram feitas por um único
mergulhador. A distância do sítio de amostragem em relação à costa foi mensurada pela mínima
distância horizontal, em imagens de satélite, através Google Earth 7.1 (Google, Inc. Mountain View,
CA, USA). Os dados físico-químicos da água não foram utilizados nas análises multivariadas devido a
pouca variabilidade dos resultados encontrados, utilizado apenas as informações de profundidade e
distância da costa.
A cobertura do substrato recifal foi avaliada pelo método de transecção em pontos – PIT,
adaptado do programa de monitoramento de recifes de corais Reef Check Brasil (Ferreira & Maída
2006). A cobertura do substrato foi contabilizada em transcecções de 20m sobre a qual, a cada 0.20m,
era registrado o tipo de cobertura localizado no ponto justo abaixo do transecto, dentro de nove
categorias: algas folhosas, algas calcárias, algas filamentosas, esponjas, corais pétreos, corais moles, areia,
cascalho e rocha. As informações referentes à megafauna de invertebrados bentônicos sésseis e móveis
foram coletadas em transectos de 20x2m (40m2) através do censo visual dos grupos de invertebrados de
importância ecológica para a saúde recifal, adaptado de Ferreira & Maída (2006). Foram definidos 11
grupos de invertebrados: Ascídias, Caranguejos, Camarão palhaço, Corais (duros e moles), Esponjas,
Estrelas-do-mar, Gastropodes, Lagostas, Ouriços (preto e satélite) Poliquetas e Polvos. Os corais
escleratíneos foram identificados por espécies e contabilizados em abundâncias por classes de tamanho
11
(<5cm, 6-10cm, 11-20cm, 21-30cm, 31-40cm, 41-50cm e >50cm). As informações de abundância total
do número de colônia de corais por sítios, sem discernir quanto à espécie, foram utilizadas nas análises
de megafauna de invertebrados bentônicos.
A comunidade de peixes recifais foi amostrada em transecções de 30x5m (150m2) através de
censo visual. As abundâncias das espécies foram registradas em seis classes de tamanhos (<5cm, 6-
10cm, 11-20cm, 21-30cm, 31-40cm, >40cm). Adicionalmente, ao término da amostragem espacial
(transecções), foram realizadas buscas ativas de 10 minutos para otimizar o registro do número de
espécies (Hill & Wilkinson 2004). Todas as espécies registradas foram categorizadas em grupos tróficos
de acordo com estudos de comunidades de peixes recifais brasileiras (Carvalho-Filho 1994, Ferreira et
al. 2004, Floeter et al. 2006, 2007, Luiz Jr et al. 2008, Chaves et al. 2010, Júnior et al. 2010, Krajewski &
Floeter 2011), e também pelo banco de dados online Fishbase (Froese & Pauly 2013). A biomassa das
espécies de peixes foi estimada pela transformação comprimento-peso: W = a.Lb, onde a e b são
constantes da equação de crescimento alométrico obtidas do Fishbase para cada espécie de peixe. No
caso de espécies que não continham informações de crescimento, foram utilizadas as constantes de
outra espécie de mesmo gênero. Os comprimentos dos peixes foram calculados como o ponto médio
de cada classe de tamanho, conforme utilizado em Krajewski & Floeter (2011). Para os indivíduos
registrados na classe de tamanho >40cm, foi utilizado o comprimento médio (Fishbase) encontrado
para a espécie da qual o indivíduo representa. Contudo, aquelas espécies que durante o censo
apresentaram indivíduos maiores que 40cm, mas que segundo o Fishbase apresentam um comprimento
médio menor que 40cm, foi estabelecido para o cálculo de biomassa um o comprimento mínimo de
41cm.
ANÁLISE DOS DADOS
As porcentagens das diferentes categorias de substrato e as abundâncias relativas dos grupos de
invertebrados bentônicos foram comparadas através do teste não-paramétrico Kruskal-Wallis (Kruskal
& Wallis 1952), seguido do teste a posteriori de Mann-Whitney, com correção de Bonferroni (Zar 2010).
Para explorar a relação da cobertura do substrato entre os sítios estudados, foi empregada uma análise
de Análise de Componentes Principais (ACP), com a média de cada categoria de substrato
transformada por arcoseno(√x) (Gotelli & Ellison 2011). Somente foram consideradas as categorias de
substrato que apresentaram uma abundância relativa acima de 1%. Correlações de Spearman’s Rho
foram utilizadas para explorar a relação da cobertura do substrato e da abundância das colônias de
corais com a profundidade média dos recifes e com a distância da costa. Para identificar a influência
dos principais descritores ambientais sobre a distribuição das principais espécies de peixes, foi utilizado
uma Análise de Correspondência Canônica (ACC) com os principais componentes da cobertura do
12
substrato, da megafauna de invertebrados bentônicos e a profundidade. Foram utilizadas as dez
espécies mais abundantes que apresentaram uma frequência de ocorrência acima de 10%. O interesse
principal da análise foi focar na relação entre os descritores, de maneira que os ângulos entre eles
refletissem suas correlações (scaling 2). Foi preferido utilizar na ACC uma média ponderada dos scores
das espécies (Weighted Averages Scores – WA scores), em virtude de sua maior robustez contra erros
randômicos presentes nas variáveis (Oksanen 2013). Adicionalmente também foi realizada uma
extrapolação da riqueza de espécies de peixes observada na área. Para isso foram utilizados os índices
de Chao1, Jacknife1, ACE (Abundance-curve Coverage Estimator) e curvas de rarefação.
As análises de Kruskal-Wallis, ACP, ACC e as demais construções gráficas foram conduzidas
no Software R versão 2.15.2 para Windows (R Core Team 2012), utilizando-se do pacote vegan
(Oksanen 2012). Os testes de Mann-Whitney com correção de Bonferroni e as correlações de
Spearman’s Rho foram rodada pelo Software PAST versão 2.04 para Windows (Hammer et al. 2001).
Os cálculos dos estimadores de riqueza e diversidade foram conduzidos no Software EstimateS versão
9.1.0 para Windows (Colwell 2013), com 999 randomizações sem substituição dos indivíduos. Foi
utilizado um formula para a correção do viés no cálculo para o índice de Chao 1 (Colwell 2013). Foi
realizada uma extrapolação da curva de rarefação (três vezes do total amostras) utilizando métodos
paramétricos publicados em Colwell et al. 2012.
RESULTADOS
VARIÁVEIS AMBIENTAIS
A visibilidade e transparência média durante o período de amostragem foi, respectivamente,
9.57m (± 4.68) e 14.33m (± 3.29). Houve pouca alteração na temperatura da água e tampouco variou
em relação à profundidade dos sitios (média = 28.78 °C; σ = 0.14). Demais parâmetros exibiram
respostas similares (salinidade=33.07 ±0.23 ppm; condutividade=54.21 ±0.38 mS/cm; total de sólidos
dissolvidos=32.51 ±0.23 g/L; gravitação especifica da água=20.85 ±0.14 σt; pH=7.21 ± 0.92; oxigênio
dissolvido=6.80 ±1.99 ml/L; turbidez=0.68 ±0.68 NTU; potencial de oxi-redução=226.57 ±62.80
mV).
CARACTERIZAÇÃO GERAL DOS SÍTIOS QUANTO À COBERTURA DO SUBSTRATO
De maneira geral, os sítios de amostragem foram caracterizados por um elevado domínio de
algas (72.15±18.65%) e uma baixa cobertura de corais pétreos (0.72±1.08%). Em todos eles, não só as
algas como também as esponjas (13.62±8.43) apresentaram porcentagem de cobertura maior que a dos
corais. As principais categorias encontradas foram às algas folhosas e as algas calcárias (Fig. 2A). O teste
13
de Kruskal-Wallis demonstrou existir diferença significativa entre as medianas dos grupos de substratos
avaliados (Kruskal-Wallis: H=144.43, df=8, p<0.001). As porcentagens de cobertura das algas folhosas
variaram de 7-65%, enquanto as algas calcárias de 4-49%, algas filamentosas 0-34%, esponjas de 5-35%
e os corais 0-4% (Tabela 1). As algas folhosas recobriram 60 vezes mais de superfície de área do que os
corais e são os organismos dominantes em 65% dos transectos. As principais macroalgas encontradas
foram às algas pardas: Dictyopteris delicatula, D. plagiogramma, D. justii, Dictyota cervicornis, D. ciliolata, D.
meitensii e Lobophora variegata.
Tabela 1: Porcentagem global (±DP) das categorias de cobertura do substrato e a abundância relativa da comunidade de coral, por classe de tamanho. Valores obtidos, respectivamente, pelo método de transecção em pontos (PIT) e por censo visual em transectos de 20x2m (40m2).
Alga folhosa (%) 39.50 ±16%
Alga calcária (%) 23.78 ±15%
Alga filamentosa (%) 8.87 ±9%
Esponjas (%) 13.62±8%
Corais (%) 0.72 ±1%
N° de espécies de corais 2
Abundância de colônias 381
Corais <5cm (%) 23.10±4.07%
Corais 5-10cm (%) 37.80±6.99%
Corais 10-20cm (%) 23.88±4.85%
Corais 20-30cm (%) 5.51±1.27%
Corais de 30-40cm (%) 8.66± 4.40%
Corais 40-50cm (%) 1.05±0.61%
Corais >50cm (%) 0±0%
Os dois primeiros eixos da Análise de Componentes Principais - ACP (Fig. 3) explicam 95% da
variação dos dados multivariados, sendo que o primeiro componente descreve grande parte da variância
encontrada (74%). Tal componente é formado pelas variáveis algas folhosas (AF) e algas calcárias (AC),
que são negativamente correlacionadas, sendo a porção positiva da PC1 descrita pela AF e a porção
negativa do gráfico pela variável AC. No eixo dois (PC2), os principais descritores foram alga
filamentosa (AT) e esponjas (SP), que descrevem, respectivamente, a porção positiva e negativa do
14
espaço ordenacional. O ângulo perpendicular da variável SP indica existir baixa correlação com as
variáveis do eixo um. Os sítios Pedra do Lima (LIM), Pedra do Félix (FLX) e Mestre Vicente (VIC)
estão positivamente relacionados, perante o eixo 1, com a abundância de algas calcária (AC), enquanto
Pedra do Felipe (FEP) e Cabeço do Leandro (CAB) com uma maior presença de algas folhosas (AF).
No eixo 2 da ACP, a Pedra do Fêlix (FLX) é explicada pela presença de esponjas e Barreirinhas (BAR)
pelo vetor das algas filamentosas (AT). Para a Pedra do Velho (VEL) não foi possível visualizar
nenhum padrão no espaço multidimencional da ACP. A variável cascalho foi negativamente
relacionada com a profundidade (Spearman’s Rho: p=0.03), todas as demais não apresentaram
correlações significativas com a profundidade dos sítios, nem com a distância destes da costa.
Figura 2: A. Gráfico boxplot com a abundância relativa da cobertura do substrato. AC: Algas calcárias; AF: Algas folhosas; AR: Areia; AT: Algas filamentosas; CC: Cascalho; CD: Coral pétreo; CM: Coral mole; RC: Rocha e SP: Esponja. B: Gráfico boxplot com a abundância dos grupos da megafauna de invertebrados bentônicos. ASC - Ascídias; CAM – Camarão palhaço; CAR – Caranguejos; CLD – Corais duros; CLM – Corais moles; ESP – Esponjas; LAG – Lagostas; PLV – Polvos e POL – Poliquetas. As diferentes letras em minúsculo representam grupos distintos (p< 0.05).
15
Figura 3: Gráfico Biplot da ACP da cobertura do substrato, em scaling 2. Vetores: AC – alga calcária; AF – alga folhosa; AT – alga filamentosa; SP – espojas. Sítios: BAR – Barreirinhas; CAB – Cabeço do Leandro; FEL – Pedra do Felipe; FLX – Pedra do Félix; LIM – Pedra do Lima; VEL – Pedra do Velho; VIC – Mestre Vicente.
CARACTERIZAÇÃO GERAL DOS SÍTIOS QUANTO À MEGAFAUNA DE
INVERTEBRADOS BENTÔNICOS
Foram contabilizados 2023 organismos pertencentes à megafauna de invertebrados bentônicos,
dos quais, em ordem decrescente de abundância relativa média (±DP), foram representados por:
Esponjas (60.5±41.44 ind.), Corais pétreos (14.08±15.4 5ind.), Ascídias (5.67±6.03 ind.), Lagostas
(1.67±2.66 ind.), Poliquetas (0.96±2.03 ind.), Corais moles (0.21±0.83 ind.), Polvo (0.17±0.48 ind.),
Caranguejos (0.08±0.28 ind.) e Camarão palhaço (0.04±0.20 ind.). Não houve nenhum registro de
espécimes de ouriços e estrela-do-mar durante as atividades de campo. A análise de Kruskal-Wallis
encontrou diferenças significativas (H=131.73, df=8, p<0.001) entre os grupos estudados (Fig. 2B). Os
dois principais grupos de invertebrados foram às esponjas e os corais escleractíneos, sendo o primeiro o
mais dominante (p<0,01) e tendo mais que o triplo da abundância de corais. A densidade das esponjas
variou de 0.54-4.25 ind./m2, com uma média de 1,53 ind./m2 para a região de estudo e com 88.5% de
representação nos transectos realizados.
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COMUNIDADES DE CORAIS ESCLERATÍNEOS
Foram registradas 381 colônias de corais escleractíneos, em sua maioria entre 5-10cm de
diâmetro (48.89%). Apenas as espécies Siderastrea stellata (Verril, 1868) e Montastrea cavernosa (Linnaeus,
1766) foram registradas na área de estudo, sendo a primeira espécie dominante (96.59%). A correlação
de Spearman’s mostrou não haver nenhuma correlação significativa da abundância das colônias de
corais com as variáveis de profundidade e distância da costa.
ICTIOFAUNA RECIFAL
Foram contabilizados 8890 peixes, distribuídos em 79 espécies e 29 famílias, com apenas nove
registradas pela busca ativa (Suplementar 1). As estimativas globais de riqueza da região encontram-se
sintetizadas na Tabela 2.
Tabela 2: Informações amostrais e estimadores de riqueza das espécies de peixes dos sítios amostrados.
Área total amostrada 3900m2
Registros 8890 ind.
N° de famílias 31
N° de espécies 70 (+9)
Densidade geral (ind./40m2) 91.18
Média de espécies por transecto 18 (±7.78)
Chao 1 77 (± 6.44)
Jacknife 1 84 (± 3.98)
ACE 85 (± 3.89)
Mais de 50% dos peixes contabilizados pertenceram à Família Haemulidae. Destaca-se também
a elevada abundância de Pomacentridae (Figura 4A). Grande parte dos exemplares registrados (43.79%)
foi classificada na categoria de tamanho de 11 a 20 cm (Gráfico 4B). Dezenove espécies apresentaram
uma abundância relativa maior que 1%, com suas respectivas densidade representada no Gráfico 4C. As
espécies com os maiores valores de densidade foram a Haemulon squamipina, H. aurolineatum, Chromis
multilineata, H. plumierii. Espécies de peixes pertencentes à Família Haemulidae são comedores de
invertebrados bentônicos e tem como hábitos a formação de cardumes, sendo a categoria trófica
invertívora a mais representativa na região de estudo (>70%), ver Figura 4D. Em termo de biomassa, a
espécie Mulloidichthys martinicus foi a que apresentou o maior valor de biomassa (5.24 kg/40m2). As 19
espécies com maiores valores de biomassa encontram-se representadas na Figura 4E. Os invertívoros
permaneceram como a categoria trófica mais representativa na análise de biomassa total, com
15.64kg/40m2, e os carnívoros como o segundo grupo dominante, com 5.49kg/40m2 (Fig. 4F).
17
18
Figura 4: A. Abundância relativa das 29 famílias registradas no estudo. Os valores acima da barra representam o número de espécie encontrado por família. B. Abundância relativa das espécies de peixes por classe de tamanho. C. Densidade das 19 principais espécies de peixes (abundâncias relativas >1%) e respectivos grupos tróficos (Haemulon squamipinna, Haemulon aurolineatum, Chromis multilineata, Haemulon plumierii, Mulloidichthys martinicus, Anisotremus virginicus, Haemulon sp., Holocentrus adscensionis, Bodianus rufus, Thalassoma noronhanum, Myripristis jacobus, Pareques acuminatus, Halichoeres poey, Acanthurus chirurgus, Pempheris schomburgkii, Abudefduf saxatilis, Lutjanus alexandrei, Cephalopholis fulva, Sparisoma axillare). D. Abundância relativa das espécies de peixes por categoria trófica. E. As 19 espécies com maiores valores de biomassa e respectivas categorias tróficas (Mulloidichthys martinicus, Ginglymostoma cirratum, Anisotremus virginicus, Holocentrus adscensionis, Myripristis jacobus, Kyphosus sectatrix, Haemulon plumierii, Haemulon squamipinna, Haemulon aurolineatum, Chaetodipterus faber, Carangoides bartholomaei, Lutjanus alexandrei, Pempheris schomburgkii, Chromis multilineata, Cantherhines macrocerus, Mycteroperca bonaci, Holacanthus ciliaris, Dasyatis americana, Ocyurus chrysurus). F. Biomassa total (kg/40m2) por categoria trófica. CAR: Carnívoros; HERB: Herbívoros; INV: Invertívoros; ONIVO: Onívoros; PISC: Piscívoros; PLANC: Planctívoros.
CARACTERIZAÇÃO BIOLÓGICA E AMBIENTAL DOS SÍTIOS DE AMOSTRAGEM
O modelo global da análise de componentes principais explica 63% da variação do conjunto de
dados multivariados de peixes, onde o primeiro componente (CCA1) é responsável por 24% e o
segundo (CCA2) por 22% da explicação. Pela análise do gráfico (Fig. 5), nota-se a correlação negativa
entre os descritores alga calcária (AC) e profundidade, de maneira que sítios mais rasos apresentam
maior abundância de algas calcárias. A megafauna de esponjas (Esp) e as algas folhosas (AF) são
negativamente relacionadas à megafauna de coral e cobertura de algas calcária e esponjas. Essa
contradição entre as esponjas decorre do método empregado para a avaliação, pois a análise de
megafauna maximiza a detecção de organismos conspícuos de grande tamanho e de diferentes formas
de crescimento. Organismos esses que não são detectados pelo método de PIT, no geral, apenas
esponjas incrustantes. A abundância de Haemulon aurolineatum mostrou-se relacionada à presença de
algas filamentosas (AT), enquanto o H. squamipinna e H. plumierii à megafauna de esponjas. A
distribuição das demais espécies de peixes foi influenciada pela presença de corais, esponjas e algas
calcárias (comunidade bentônica).
19
Figura 5: Gráfico da Análise de Correspondência Canônica para as dez espécies de peixes mais abundantes (frequência de ocorrência > 10%) e os principais componentes da cobertura do substrato, megafauna bentônica e profundidade (setas pretas: Algas folhosas – AF, Algas calcárias – AC, Algas filamentosas – AT, Esponjas – SP, Megafauna de corais – Coral, Megafauna de esponjas – Esp e Profundidade – Prof ) e. Espécies: Anisotremus virginicus, Bodianus rufus, Chromis multilineata, Haemulon aurolineatum, Haemulon plumierii, Haemulon squamipinna, Holocentrus adscensionis, Mulloidichthys martinicus, Myripristis jacobus, Thalassoma noronhanum.
DISCUSSÃO
De uma forma geral, os resultados descrevem os recifes submersos de Pirangi e proximidades
como formações recifais recobertas principalmente por algas e esponjas, sendo os corais pétreos
elementos raros nessa composição, tanto em abundância como em número de espécies, fato este que
corrobora a Hipótese 1 do trabalho. Tal característica é de maneira geral compartilhada entre vários
recifes brasileiros, que normalmente apresentam um baixo número de espécies de corais e uma
prevalência de colônias com formas massivas (Costa et al. 2004; Figueiredo et al. 2008; Chaves et al.
2010; Medeiros et al. 2010; Krajewski e Floeter 2011). A Figura 6 traz um quadro comparativo da
riqueza de espécies de corais registradas em outras áreas recifais brasileiras.
20
Figura 6: Riqueza de espécies de corais e hidróides pétreos de recifes brasileiros. Recifes: FN=Fernando de Noronha/PE (Pires et al. 1992), AT=Atol das Rocas/RN (Echeverría et al. 1997), AS= Arquipélago de São Pedro e São Paulo (Amaral et al. 2000), BA= Recifes ao sul da Bahia/BA (Chaves et al. 2010), JP=João Pessoa/PB (Medeiros et al. 2010), PG=Porto de Galinhas/ PE (Barradas et al. 2010), TA=Tamandaré/PE (Ferreira & Maída 2006), MG=Maragogi/AL (Ferreira & Maída 2006), MA=Maracajaú/RN (Souza 2012), PR= Parrachos de Pirangi/RN (Azevedo et al. 2011), ML=Parcel do Manuel Luiz/MA (Amaral et al. 2007), AB=Abrolhos/BA (Figueiredo 2000). * - Correia (2011) registrou 13 espécies de corais para toda a costa de Alagoas. ** - O trabalho não descrimina entre corais e hidróides.
Na figura comparativa a região de Pirangi aparece com a menor diversidade de toda costa
brasileira, entretanto, apesar da baixa riqueza de corais registrada para os recifes rasos de Pirangi
(Azevedo et al. 2011) e para os recifes submersos, registrados pelo presente trabalho, sabe-se que na
região ocorrem um total de cinco espécies de corais pétreos: Sidesrastrea stellata, Montastrea cavernosa, Favia
gravida, Mussismilia hartii, Porites astreoides, e uma espécie de hidróide calcário Millepora alcicornis
(observação pessoal), sendo que as 3 últimas foram registradas apenas em áreas rasas (até 5 m). Este
número é bastante baixo quando comparado às recifais brasileiras com maior riqueza de espécies de
corais são o Parcel do Manuel Luiz (12 espécies) e os recifes de Abrolhos (15 espécies) (Fig. 6).
Contudo, quando se compara a fauna de corais brasileira com a dos recifes verdadeiramente de corais
de regiões do Caribe e Indo-Pacífico, percebe-se o notório empobrecimento dos recifes brasileiros. Por
exemplo, a riqueza regional de espécies de corais em recifes do oceano Pacífico, Índico e na província
caribenha, variam, respectivamente, de 19-411, 46-201 e 19-50 espécies (para mais detalhes ver, Karlson
& Cornell 1998), enquanto a província brasileira detém apenas 18 espécies de corais escleractíneos
(Maída & Ferreira 1997).
21
Não somente em relação à riqueza de espécies, como também as baixas porcentagens de
cobertura de corais encontradas nesse estudo, também já foram relatadas para outros recifes brasileiros.
Em recifes costeiros rasos de João Pessoa/PB, os corais foram responsáveis por 16% da cobertura
recifal (Medeiros et al. 2010). Em Porto de Galinhas/PE foram 7.2% (Barradas et al. 2010), e em
Tamandaré/PE a menor proporção de cobertura (~0.25%) foi obtida para os organismos formadores
de recifes, algas calcárias e corais (Chaves et al. 2013). Contudo, o melhor quadro comparativo pode ser
visualizado em Krajewski & Floeter (2011), que estudando recifes de 12 a 20 metros de profundidade
do Arquipélago de Fernando de Noronha, também encontrou de maneira geral uma baixa cobertura de
corais (0-5%), muito similar às porcentagens encontradas pelo presente estudo (0-4%), em sítios de
amostragem a 15-28m.
De acordo com o primeiro grande monitoramento das áreas recifais brasileiras (Ferreira &
Maída 2006), as regiões com maiores coberturas de corais foram os recifes rasos de Marcajaú/RN (15-
30%) e os recifes de Abrolho/BA (25-35%), sendo este considerado o único recife de coral do
Atlântico sul (Paulay 1997, Castro & Pires 2001). Mas uma vez, quando comparado ao padrão Indo-
Pacífico, Gomez et al. (1994) registraram para 85 recifes da região uma cobertura de corais pétreos que
variou de 20.2-60.4% (média: 34.1%±10.8). Em um panorama mais global para a cobertura de corais
duros da região, Gomez et al. 1991 sumarizou informações de três grande programas de monitoramento
é obteve que 5% dos recifes da região se encontram em excelente estado (75-100%) e mais de 25% em
boas condições (50-74.9%), o restante esta dividido entre razoavelmente (25-49.9%) e pobre (0-24.9%).
Assim, mesmo no atual estresse em que se encontram os recifes do Caribe e do Indo-Pacíficos, o
elevado número de espécies e de coberturas de corais pétreos marcadamente os diferenciam do padrão
encontrado para recifes brasileiros, sendo assim este estudo considera o emprego do termo “recifes de
corais” inadequado para os sistemas recifais avaliados neste estudo.
O alto registro e a elevada abundância do coral pétreo Siderastrea stellata (Verril 1868) também
foi um padrão compartilhado com outras áreas recifais do nordeste brasileiro (Barradas et al. 2010,
Azevedo et al. 2011, Correia 2011, Souza 2012). A espécie S. stellata é um coral escleractíneo
zooxantelado endêmico de águas brasileiras que formam colônias maciças mais ou menos esféricas,
sendo muito comuns em águas costeiras rasas e quentes (< 5m), mas podendo ser encontradas, como
evidenciado nesse estudo, até profundidades de 28m. Entretanto o predomínio de colônias de pequeno
diâmetro em áreas fundas não era o padrão esperado, de acordo com Leão et al. (1997). Além disso, o
principal fator norteador da calcificação das colônias de S. stellata é a temperatura, apresentando um
ótimo de calcificação na faixa de 28-30°C (Silva 2009), temperatura encontrada inclusive no sítio de
amostragem mais profundo (28m) avaliado neste estudo. Assim, o pequeno diâmetro das colônias de S.
22
stellata encontrado neste estudo, de maneira geral, poderia ser resultado do processo de competição
espacial com algas e esponjas, que se apresentam em maior número e abundância, e possuem histórias
de vida de rápido crescimento, afetando negativamente o desenvolvimento das colônias de corais. Tal
fato já foi constatado no estudo de Venera-Ponton e colaboradores (2011) que demonstraram que a
presença de algas ao redor de corais juvenis reduz o crescimento da colônia. Essa característica recifal,
com uma presença abundante de esponjas e algas com baixa riqueza de corais, em manchas e de
pequenos centímetros, foi similarmente registrada para os recifes da Risca do Zumbi, localizados a 20m
de profundidade e 24 km da costa do estado do Rio Grande do Norte (Feitoza 2001).
Em comparação à baixa cobertura de corais pétreos, o abundante recobrimento por macroalgas
é o padrão mais comumente encontrado para os substratos recifais do nordeste brasileiro (Villaça &
Pitmbo 1997, Figueiredo et al. 2008). Em geral, são as algas folhosas, em especial do grupo das algas
marrons, dos gêneros Sargassum spp., Dictyota spp, Dictyopteris spp. e Padina spp. (Figueiredo 2000,
Barradas et al. 2010, Azevedo et al. 2011, Martinez et al. 2012, Chaves et al. 2013) e as algas turf,
compostas por inúmeras espécies, sendo basicamente algas filamentosas e outras espécimes delicadas
(Figueredo et al. 2008), que dominam as formações recifais brasileiras. Os padrões de cobertura desses
dois componentes recifais são encontrados em diferentes graus de porcentagem para os variados recifes
brasileiros, mas sempre mantêm uma elevada proporção em relação aos corais. Ao sul de Porto
Seguro/BA, as algas turf são frequentemente dominantes (20-40% - Figueiredo et al. 2008), o mesmo
para o Parque Nacional Marinho de Abrolho/BA em que as algas turf dominam 25-80% do substrato e
em outras áreas do parque é dominado (50-90%) por algas marrons (Figueiredo 2000). Esse domínio de
macroalgas na cobertura dos substratos recifais é um fenômeno relativamente comum em recifes
localizados perto de áreas urbanas em diversas regiões do mundo (Wismer et al. 2009), em especial as
algas marrons em recifes rasos (McCook 1997).
Ainda que os sítios de amostragem de Pirangi tenham sido dominados por macroalgas, foi
distinguido três diferentes tipos de padrões dominantes de cobertura recifal, macroalgas, algas calcárias
e esponjas. A respeito desses padrões, pesquisas demonstram que recifes com grande presença de algas
calcárias em sua composição bentônica estão relacionados a formações recifais saudáveis e de baixo
estado de degradação, visto que elas são um importante fator chave na estruturação da composição de
espécies (Bosence 1983, 1984), além de serem importantes para a consolidação da estrutura física dos
recifes (Figueiredo 2000). Já recifes com domínio de algas folhosas e filamentosas são tidos como
componentes negativos para a saúde recifal, uma vez que competem com os corais e algas calcárias por
espaços para colonização, podendo inibir o recrutamento e o crescimento de corais (Birkeland 1977,
Venera-Ponton et al. 2011), e a sobrevivência das algas calcárias (Steneck 1997, Fabricius & De’ath
23
2001). Contudo, as algas também podem dominar um recife saudável onde todos os processos
ecológicos essenciais permaneçam intactos (Vroom et al. 2006; Vroom & Braun 2010).
Em termo de porcentagem de cobertura, os corais escleractíneos foram inexpressivos,
entretanto quando avaliados sob a óptica da megafauna de invertebrados bentônicos figuraram como o
segundo componente mais abundante, dos sítios estudados. O método de transecção de pontos, em
intervalos de 0.5m ao longo do transecto, é atualmente empregado no programa Reef Check (Hodgson
& Liebeler 2002) de monitoramento de recifes de corais do Indo-Pacífico, Caribe e outras regiões,
também utilizado e adaptado para os recifes brasileiros, Reef Check Brasil (Ferreira & Maída 2006). De
acordo com a metodologia do programa a caracterização de um recife saúdavel é feita baseado na
cobertura de coral duro, utilizando-se percentagens muito altas para recifes com status de “Bom” e
“Excelentes” (Gomez et al. 1994). Assim, diante da realidade dos recifes brasileiros apresentarem baixa
abundância de corais com colônias espacialmente dispersas, o emprego do método de transecção em
pontos pode subestimar a real abundância das espécies de corais encontradas nas formações recifais do
Brasil, sendo a utilização do censo visual em transecções ou cintos o método mais adequado para o
registro das colônias de corais em baixas abundâncias, como realçado no presente estudo e já discutido
por Nadon & Stirling, 2006.
Apesar da grande abundância de corais na análise de megafauna, as esponjas ainda se
apresentaram quatro vezes mais abundantes, ressaltando-as como principal componente da megafauna
de invertebrados bentônicos dos recifes de Piragi e proximidades, fato também já relatado para os
recifes do litoral norte do Estado (Muricy et al. 2008) e para recifes do Caribe (Diaz & Rützler 2001).
Sua importância como componente estrutural e funcional decorre da sua alta diversidade de espécies,
grandes abundâncias de indivíduos e em elevada biomassa que, normalmente, se encontram nos
ecossistemas recifais (Wulff 2001). Sua morfologia confere inúmeros abrigos para uma série de outros
animais, tais como peixes (Rocha et al. 2000, Santavy et al. 2013), ofiúros (Henkel & Pawlik 2005,
Clavico et al. 2006), caranguejos (Bezerra & Coelho 2006), poliquetas e camarões (Diaz & Rützler 2001),
podendo assim sustentar uma abundante e diversa criptofauna de invertebrados (Carrera-Parra &
Vargas-Hernández 1997) que normalmente são desconsiderados ou subestimados pelos métodos de
amostragem. Em relação à fauna bentônica móvel, houve um baixo registro de lagostas nos sítios de
amostragem, mesmo durante as buscas ativas. Tais organismos são bons indicadores do estado de
depredação humana dos recifes uma vez que estes animais são alvos universais da pesca por todo o
mundo (Hodgson & Liebeler 2002).
A não ocorrência de ouriços nos sitos de amostragem pode ser um reflexo do estrato de
profundidade em que os sítios amostrais se encontram. Espécies como a Echinometria lucunter são
24
comumente avistadas em águas rasas de até 5m (McPherson 1969), enquanto a Diadema antillarum é
conhecida por habitar águas costeiras rasas entre 0 à 400m, mas sendo mais comum em profundidades
menores que 50m (Gondim et al. 2013). A alta abundância de macroalgas encontradas no presente
estudo pode ser um reflexo da baixa abundância de tais organismos pastadores. Ou talvez, essas
espécies não sejam boas indicadoras para recifes situados entre 10-50m de profundidade.
Em relação à ictiofauna, a curva de rarefação extrapolada (3x o número total de amostras) para
estimar a riqueza de espécies de peixes na região resultou em 85 espécies, demonstra que o número de
espécies registradas pelo estudo constitui de uma parcela representativa da ictiofauna da região. Por
medida de comparação, a Tabela 3 trás uma síntese das informações quantitativas de trabalhos
realizados em áreas recifais do Nordeste e ilhas oceânicas brasileiras.
Em termos de riqueza de espécies e de famílias de peixes recifais, a região estudada encontra-se
dentro do padrão para os recifes brasileiros (Feitoza 2001). De maneira geral, as famílias Labridae e
Haemulidae são as mais ricas em espécies e as mais abundantes em recifes do Nordeste brasileiro,
quando comparada aos demais recifes da costa (Floeter et al. 2001). Para esse estudo a Família Labridae
(8 sp) foi à segunda com maior numero de espécies, sendo a de maior número a Pomacentridae (9 sp).
Já a Família Haemulidae se sobressaiu como a mais dominante em termos de número de indivíduos,
com uma abundância relativa de 50.6% (4508 peixes). A família Haemulidae é uma indicadora eficiente
para efeitos de pesca em ambientes recifais (Ferreira et al. 2004), por exemplo a espécie Haemulon
aurolineatum se beneficiam da ausência de predadores e por razão são tão dominantes em recifes
impactados pela pesca (Ferreira & Maída 2006).
Foi encontrado um domínio de peixes da categoria trófica invertívora, conforme esperado para
o padrão de baixas latitudes proposto no trabalho de Ferreira e colaboradores (2004). De maneira geral,
esse é o principal grupo trófico de peixes em recifes tropicais e subtropicais (Ebeling & Hixon 1991,
Wainwright & Bellwood 2002). A classe dos peixes herbívoros, contudo não exibiu o padrão esperado
para baixas latitudes (Ferreira et al. 2004), o que torna a hipótese 2 parcialmente aceita para a região de
estudo. O domínio de invertívoros (61.64%) também foi encontrado para os recifes profundos (17-
25m) da costa da Paraíba (Honório et al. 2010) e em outras regiões do nordeste brasileiro os peixes
herbívoros foram os mais dominantes, ver Tabela 3. Na costa do Rio Grande do Norte, o recife de
Maracajaú também foi dominado por peixes herbívoros (31.57%), mas com os invertívoros como a
segunda classe mais abundante (31.15%). Desta forma, pode-se inferir que o domínio de peixes
invertívoros para a região de estudo é suportado pela alta abundância de esponjas que conferem abrigo
a inúmeras espécies de invertebrados.
25
Em termos de biomassa, a categoria trófica dos invertívoros também foi preponderante sobre
as demais, contudo o grupo dos carnívoros se apresentou bastante expressivos logrando o segundo
lugar. Os predadores exercem um importante papel nos ecossistemas recifais, pois são capazes de
modificar a estrutura, biomassa e a composição de nutrientes da comunidade de produtores primários
através da remoção direta dos peixes herbívoros ou indiretamente pela indução de mudanças
comportamentais (Preisser et al. 2005, Burkholder et al. 2013). As espécies de maior contribuição para a
elevada biomassa de carnívoros foi tubarão lixa (Ginglymostoma cirratum), que também é comumente
avistado em recifes da Paraíba, mas não é abundante, sendo espécie alvo da pesca artesanal e da caça
sub (Honório et al. 2010). O G. cirratum é um carnívoros bentônicos com dietas direcionadas para
macroinvertebrados e pequenos peixes (Júnior et al. 2010), não sendo o responsável direto pelo controle
populacional dos hemulídeos. Talvez, por essa razão a espécie não foi incorporadas no programa de
monitoramento dos recifes brasileiros como indicadore de saúde recifal (Ferreira & Maída 2006). A alta
abundância de peixes da família Haemulidae pode ser decorrente da baixa abundância de seus
predadores em virtude da pesca na região.
A influência da pesca sobre a ictiofauna da região não só é evidenciada pela baixa abundância de
peixes carnívoros, como também pela baixa proporção de herbívoros, uma vez que os mesmos também
são importantes alvos da pesca (Ferreira & Maída 2006, Cunha et al. 2012, Nunes et al. 2012). O efeito
da pesca se torna bastante evidente quando se compara com a abundância de peixes herbívoros em
áreas recifais protegidas, como o Parcel do Manuel Luiz, Maragogi, Maracajaú, Tamandaré e Fernando
de Noronha (Tabela 3). Uma consequência da baixa abundância de peixes herbívoros é o grande
domínio de algas no substrato recifal, umas vez que estas por serem oportunistas levam vantagens
quando há uma redução na pressão de herbivoria (Vroom et al. 2006). A abundância de algas folhosas
em certos recifes de Pirangi e região deveriam servir de atrativo para espécies de peixes herbívoros,
contudo uma vez que a comunidade fital é dominada principalmente por espécies da ordem
Dictyotales, tal abundância não representa riqueza de recurso alimentar, pois as algas dessa ordem são
em sua maioria consideradas impalatáveis para muitos grupos de animais e geralmente não sendo
consumidas por grandes herbívoros com peixes e ouriço (Littler & Littler 1983, Hay et al. 1987, Steneck
& Dethier 1994). Talvez tais fatos possam justificar o não encontro do padrão latitudinal esperado,
conforme Ferreira et al. (2004).
De acordo com o padrão observado nos recifes de Pirangi e região, pode-se inferir que o baixo
recobrimento de corais pétreos, deixa a cargo de outros organismos o papel funcional de estruturador e
produtor primário exercido comumente pelos corais em recifes do Caribe e Indo-Pacífico. A baixa
pressão de herbivoria, decorrente da pouca abundância de peixes herbívoros e ausência de importantes
26
invertebrados pastadores, sugere que as comunidades de corais possam estar sendo controladas por um
processo de competição espacial com as macroalgas e esponjas, justificando assim sua baixa
abundância. Por sua vez, a alta abundância de algas e esponjas sustenta as grandes populações de peixes
invertívoros ao fornecer habitat para a criptofauna de invertebrados bentônicos, além das algas
contribuírem para a produção primária recifal e das esponjas acoplarem a produtividade planctônica da
coluna d’água com a produtividade secundária bentônica. A presença de diferentes padrões de
comunidades recifais na região pode ser decorrente da complexidade estrutural intrínseca de cada
formação recifal e/ou dos variados graus de pressão antrópica que cada recife em particular deve estar
sujeitos, uma vez que as características oceanográficas entre os recifes apresentam pouca variação intra-
sazonal.
Assim, diante da realidade evidenciada neste estudo, o paradigma atualmente aceito do que
constitui um recife “saudável” pode não ser o mesmo quando se trata dos recifes tropicais do nordeste
brasileiro e a métrica utilizada para determinar a saúde recifal (alta cobertura de corais) precisa ser
reavaliada na tentativa de se aperfeiçoar as métricas vigentes e buscar novos parâmetros para
monitoramento da saúde recifal com base em descritores presentes nas realidades regionais e locais,
focando em pesquisas que busquem entender o papel das algas e das esponjas na estrutura e dinâmica
dos ecossistemas recifais do nordeste brasileiro.
27
Tabela 3: Informações amostrais e quantitativas das comunidades de peixes recifais do nordeste e ilhas oceânicas brasileiras. Regiões: MA=Maranhão; RN=Rio Grande do Norte; PB=Paraíba; PE=Pernambuco; AL=Alagoas; BA=Bahia; IO=Ilhas Oceânicas. Recifes: PML=Parcel do Manuel Luiz; MJ=Maracajaú; CA=Cabeço Amarelo; RFP=Recifes Fundos da Paraíba; TAM=Tamandaré; MG=Maragogi; CSB=Costa Sul da Bahia; FN=Fernando de Noronha; TRD=Trindade; RFP=Recifes fundos de Pirangi e região. Método: E=Censo Visual Estacionário; T=Censo Visual em Transecto. FSP: Família com maior número de espécies (n° de espécies). FAB: Família mais abundante (n° de indivíduos). ESA: Espécie mais abundante (abundância relativa/densidade). Espécies: Acanthurus chirurgus; Harengula clupeola; Chromis multilineata; Stegastes fuscus; Thalassoma noronhanum; Halichoeres poeyi; Haemulon squamipinna. CTD: Categoria trófica dominante (abundância relativa/densidade). Referência: a – Rocha & Rosa 2001; b – Feitosa et al. 2002; c – Feitoza 2001; d – Presente estudo; e –
Honório et al. 2010; f – Chaves et al. 2013; g – Silva et al. 2010; h – Chaves et al. 2010; i – Krajewski & Floeter 2011; j – Pinheiro et al. 2011;. ϯ - Áreas recifais protegidas legalmente (Na CSB, apenas um dos recifes amostrados é protegido). α – As famílias Haemulidae e Serranidae também apresentaram 5 espécies. β – Soma dos peixes herbívoros móveis e sésseis.
REGIÕES
MA RN RN RN PB PE AL BA IO IO
Recifes(s) PMLϯ MJϯ CA RFP RFP TAMϯ MGϯ CSBϯ FNϯ TRD
Prof.(m) 12-18 1-2 9-15 15-28 17-25 0.5-2.5 ─ 6-18 0.5-20 7-29
Método E T E T E T T E T T
Área/Tempo 7.5m/ 5’ 90x6m 7.5m/ 5’ 30x5m 5m/ 15’ ?x2m 200m2 2-3m/ 5’ 20x2m 20x2m
Censos 15 32 50 26 120 120 12 150 91 252
N° Ind. 945 17.525 8.097 8.910 99.320 4.567 ─ 1.802 8.195 ─
N° Sp. 49 56 71 71 114 42 31 54 60 76
N° Fam. 20 30 30 31 47 20 13 23 28 ─
Sp/censo ─ ─ 18.04±7.88 ─ 8.00 ─ ─ ─ 11.71±0.34 15.70±0.30
Ind./40m2 ─ ─ 91.38±4.73 ─ ─ ─ ─ ─ 90.65±6.64 98.70±3.00
FSP Labridae
(11)
Scaridae
(5)α
Carangidae
(13)
Pomacentridae
(9)
Labridae
(10) ─
Haemulidae
(6) ─ ─
Labridae
(11)
FAB ─ Calcular Pomacentridae
(3144)
Haemulidae
(4508 – 50.6%) ─ ─
Pomacentridae
(584) ─ ─ ─
ESA A. chirurgus
(19.75%)
H. clupeola
(27%)
C. multilineata
(20.6%)
H. squamipinna
(17.55%)
(16.22 ind./40m2)
─ ─ S. fuscus
(59.82%)
S. fuscus
(8.65 ind./28m2)
T. noronhanum
(17.58 ind./40m2)
H. poeyi
(10.12 ind./40m2)
CTD Herbívoro
(42%)
Herbívoro
(31.57%)
Planctívoro
(41.3%)
Invertívoro
(70.63%)
Invertívoro
(61.64%)
Herbívoroβ
(24 ind./m2)
Herbívoro
(60.26%)
Herbívoro
(43-64.11%)
Planctívoro
(37%)
Planctívoros
(~40 ind./40m2)
Referência a b c d e f g h i j
28
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Suplementar 1: Composição total das espécies de peixes amostradas em sete formações recifais do litoral leste do estado do Rio Grande do Norte.
Família e espécie Grupo Trófico <5cm 6-10cm 11-20cm 21-30cm 31-40cm >40cm Total Dens. (ind./40m2)
Biomassa (g/40m2)
Bio.
Rank
ACANTHURIDAE Acanthurus bahianus Herbívoro 4 5 3 3 2 1 18 0.18 41.33 30 Acanthurus chirurgus Herbívoro 1 71 47 13 0 0 132 1.35 70.66 24 Acanthurus coeruleus Herbívoro 1 3 0 4 0 0 8 0.08 19.21 42
BLENNIIDAE Ophioblenus trinitatis Onívoro 8 5 0 0 0 0 13 0.13 0.30 68
CARANGIDAE Carangoides bartholomaei Piscívoro 0 0 0 0 0 16 16 0.16 373.34 11 Caranx latus Piscívoro 0 0 11 0 0 0 11 0.11 9.86 48
Selene vômerϯ Carnívoro Busca ativa
CHAETODONTIDAE Chaetodon striatus Invertívoro 0 3 4 0 0 0 7 0.07 5.45 54
CIRRHITIDAE Amblycirrhitus pinos Invertívoro 10 25 0 0 0 0 35 0.36 0.89 60
DASYATIDAE
Dasyatis americana Carnívoro 0 0 0 0 0 5 5 0.05 172.83 18 Dasyatis marianae Carnívoro 0 0 0 0 2 0 2 0.02 34.429 33
ECHENEIDAE
Echeneis naucrates Carnívoro 0 0 0 0 0 1 1 0.01 10.14 47
EPHIPPIDAE Chaetodipterus faber Invertívoro 0 0 32 14 0 10 56 0.57 458.32 10
GINGLYMOSTOMATIDAE Ginglymostoma cirratum Carnívoro 0 0 0 0 0 4 4 0.04 3192.23 2
GOBIIDAE Coryphopterus glaucofraenum Invertívoro 9 10 0 0 0 0 19 0.19 0.56 63
HAEMULIDAE
Anisotremus surinamensis Invertívoro 0 0 20 1 0 0 21 0.22 12.34 45 Anisotremus virginicus Invertívoro 0 0 5 8 230 30 273 2.80 1943.58 3 Haemulon aurolineatum Invertívoro 0 120 1238 0 0 0 1358 13.93 661.22 9
36
Suplementar 1: Continuação.
Família e espécie Grupo Trófico <5cm 6-10cm 11-20cm 21-30cm 31-40cm >40cm Total Dens. (ind./40m2)
Biomassa (g/40m2)
Bio.
Rank
Haemulon plumierii Invertívoro 22 125 422 425 0 0 994 24.85 1557.21 7 Haemulon squamipina Invertívoro 0 30 1134 416 2 0 1582 39.55 1210.40 8 Haemulon sp. Invertívoro 260 0 0 0 0 0 260 6.50 0.62 62
HOLOCENTRIDAE
Holocentrus adscensionis Invertívoro 0 0 68 43 34 75 220 5.50 1673.78 4 Myripristis jacobus Invertívoro 0 0 73 37 65 0 175 4.37 1652.15 5
KYPHOSIDAE Kyphosus sectatrix Herbívoro 0 0 0 10 0 50 60 0.62 1557.52 6
LABRIDAE
Bodianus rufus Invertívoro 79 78 43 10 1 0 211 2.16 71.18 23
Clepticus brasiliensisϯ Planctívoro Busca ativa
Halichoeres bivittatus Invertívoro 0 7 2 0 0 0 9 0.09 1.44 58 Halichoeres brasiliensis Invertívoro 10 28 32 2 0 0 72 0.74 20.79 40 Halichoeres dimidiatus Invertívoro 10 29 4 0 0 4 47 0.48 39.84 32 Halichoeres penrosei Invertívoro 0 0 1 0 0 0 1 0.01 0.46 66 Halichoeres poeyi Invertívoro 41 78 8 0 0 0 127 1.30 19.33 49 Halichoeres radiatus Invertívoro 3 41 1 2 0 0 47 0.48 8.66 50 Thalassoma noronhanum Invertívoro 91 101 33 0 0 0 225 2.31 19.98 41
LUTJANIDAE
Lutjanus alexandrei Carnívoro 0 0 42 46 17 14 119 1.22 310.03 13
Lutjanus analisϯ Carnívoro Busca ativa
Lutjanus jocu Carnívoro 0 0 10 4 1 0 15 0.15 31.09 35 Ocyurus chrysurus Carnívoro 0 0 2 22 3 0 27 0.28 87.65 20
MONACHANTIDAE Cantherhines macrocerus Invertívoro 0 0 0 11 7 7 25 0.26 187.20 16
Cantherhines pullus Onívoro 0 2 0 0 0 0 2 0.02 0.35 67
MULLIDAE
Mulloidichthys martinicus Invertívoro 0 4 13 1 0 400 418 4.29 5299.27 1
Pseudupeneus maculatus Invertívoro 0 27 13 0 2 2 44 0.45 55.82 27
MURAENIDAE
Gymnothorax miliaris Carnívoro 0 0 0 1 0 0 1 0.01 0.46 65
37
Gymnothorax funebrisϯ Carnívoro Busca ativa
Suplementar 1: Continuação.
Família e espécie Grupo Trófico <5cm 6-10cm 11-20cm 21-30cm 31-40cm >40cm Total Dens. (ind./40m2)
Biomassa (g/40m2)
Bio.
Rank
OSTRACIIDAE
Acanthostracion quadricornis Onívoro 0 0 2 1 0 0 3 0.03 4.24 55
Acanthostracion polygonius Onívoro 0 0 1 2 0 0 3 0.03 8.14 51
PEMPHERIDAE
Pempheris schomburgkii Planctívoro 0 0 56 60 0 0 116 1.19 216.91 14
POMACANTHIDAE
Pomacanthus paru Onívoro 0 0 4 1 1 2 8 0.08 54.74 28
POMACENTRIDAE
Abudefduf saxatilis Onívoro 0 64 48 0 0 0 112 1.15 61.17 26
Chromis multilineata Planctívoro 178 815 271 0 0 0 1264 12.96 215.78 15
Holacanthus ciliaris Invertívoro 4 6 0 15 9 1 35 0.36 178.16 17
Holacanthus tricolor Invertívoro 1 1 5 3 1 0 11 0.11 25.81 37
Microspathodon chrysurus Herbívoro 0 0 1 1 0 0 2 0.02 6.44 52
Stegastes fuscus Herbívoro 0 6 0 0 0 0 6 0.06 0.89 61
Stegastes leucostictus Herbívoro 0 1 0 0 0 0 1 0.01 0.11 69
Stegastes pictus Herbívoro 43 5 0 0 0 0 48 0.49 2.97 57
Stegastes variabilis Herbívoro 9 11 0 0 0 0 20 0.19 1.25 59
PRIACANTHIDAE
Priacanthus arenatus Carnívoro 0 0 9 0 0 0 9 0.09 5.58 53
SCARIDAE
Scarus zelindae Herbívoro 0 0 0 1 0 2 3 0.03 32.86 34
Sparisoma sp. Herbívoro 2 0 0 0 0 0 2 0.02 0.00 76
Sparisoma amplum Herbívoro 0 3 3 1 0 0 7 0.07 3.38 56
Sparisoma axillare Herbívoro 20 51 10 3 2 3 89 0.91 48.21 29
Sparisoma frondosum Herbívoro 4 18 1 0 0 2 25 0.26 17.87 43
Sparisoma radians Herbívoro 23 25 6 3 1 0 58 0.59 26.65 36
SCIAENIDAE
Odontoscion dentex Carnívoro 0 5 36 31 0 0 72 0.74 71.62 22
38
Suplementar 1: Continuação.
Família e espécie Grupo Trófico <5cm 6-10cm 11-20cm 21-30cm 31-40cm >40cm Total Dens. (ind./40m2)
Biomassa (g/40m2)
Bio.
Rank
Pareques acuminatus Carnívoro 0 61 111 3 0 0 175 1.79 77.04 21
SCOMBRIDAE Scomberomorus brasiliensis Carnívoro 0 0 0 0 0 3 3 0.03 66.80 25
SCORPAENIDAE
Scorpaena brasiliensisϯ Carnívoro Busca ativa
Scorpaena plumieri Carnívoro 0 0 0 3 1 0 4 0.04 24.03 39
SERRANIDAE
Alphestes afer Invertívoro 0 1 6 10 0 0 17 0.17 24.95 38
Cephalopholis fulva Carnívoro 16 34 60 18 1 0 125 1.28 41.15 31
Epinephelus adscencionis Carnívoro 0 1 1 2 1 0 5 0.05 11.62 46
Mycteroperca bonaci Piscívoro 0 0 0 0 0 2 2 0.03 181.74 19
Paranthias furciferϯ Planctívoro Busca ativa
Rypticus saponaceus Carnívoro 0 0 1 0 0 0 1 0.01 0.51 64
SPARIDAE
Callamus sp. Invertívoro 0 0 0 4 0 0 4 0.04 15.12 44
SPHYRAENIDAE
Sphyraena barracudaϯ Carnívoro Busca ativa
Sphyraena picudillaϯ Carnívoro Busca ativa
TETRAODONTIDAE
Canthigaster figueiredoiϯ Invertívoro Busca ativa
Os nomes em negritos destacam as espécies de maiores abundâncias (acima de 1%). ϯ espécies registradas fora da área de transecção, por busca ativa. As famílias estão dispostas em ordem alfabética.
39
ARTIGO 2
40
Comparação ecológica entre recifes de arenito no
nordeste brasileiro, enfocando seu estado de
conservação
RESUMO
Nas últimas décadas os recifes de corais vêm sofrendo severos declínios em várias regiões do planeta. A
degradação recifal pode provocar grandes mudanças na estrutura e dinâmica das comunidades recifais.
Diante disso, têm se aumentado o número de programas de monitoramento por todo o mundo, e no
Brasil esse interesse também tem crescido. Os recifes brasileiros apresentam características peculiares
que os distinguem dos recifes coralíneos, contudo o conhecimento acerca das formações recifais
brasileiras ainda é escasso em várias regiões do país. O presente trabalho tem como objetivo
caracterizar os recifes subtidais de Pirangi quanto aos seus componentes, comparando quanto ao uso e
estado ecológico atual, visando assim subsidiar propostas futuras de manejo e então, conservação das
áreas recifais na região. Foram estudados sete recifes submersos da região de Pirangi, RN, com
profundidade variando de 15 à 28 m. Neles foi coletada informações acerca da cobertura do substrato,
complexidade de habitat, megafauna de invertebrados bentônicos, comunidades coralíneas, ictiofauna
recifal. A respeito do uso dos recifes foram realizados entrevistas direcionadas aos atores atuantes na
região, como a pesca e o mergulho. Foi elaborado um índice (ESAS) para a classificação dos recifes
quanto ao estado de conservação. Os recifes foram caracterizados por grande domínio de esponjas e
não diferiram quanto os estado de saúde das colônias de corais. Eles diferiram quanto à rugosidade do
substrato, complexidade de habitat, cobertura bentônica do substrato, na composição e.biomassa de
peixes e no estado de conservação. Os valores de ESAS correlacionaram positivamente com a riqueza
de peixe e a biomassa de predadores dos recifes. O recife de melhor estado de conservação (maior
ESAS) apresentou os maiores valores de biomassa de peixes e variedade de grupos da megafauna. Os
corais petros apresentaram menor influencia na determinação do estão de conservação dos recifes que
as esponjas. A ictiofauna não sofreu influencia local dos níveis de presença antropica dos recifes (pesca
e mergulho), demostrando que os processos bottow-up da estrutura recifais são mais fortemente
relacionados com a estrutração da comunidade local de cada formação recifal. Entretanto, como
medida de conservação da região propõe-se a elaboração de uma área de proteção marinha que engloba
todas as formações recifais, de maneira a assegurar o atual estado das populações de peixes a partir de
uma regulamentação do uso a área, visto que a proteção dos recifes em escala local não refletiu em uma
resposta favorável a biomassa geral e a diversidade de peixes.
41
INTRODUÇÃO
O substrato recifal de diversos recifes de corais do mundo está sendo cada vez mais dominados
por algas (Done 1992, Hughes 1994). Muitos estudos vêm discutindo os possíveis mecanismos
responsáveis por essa transição nos ecossistemas recifais (Bellwood et al. 2004). A maioria deles aponta
que tais mudanças são em sua maioria decorrentes de distúrbios globais, como por exemplo, mudanças
climáticas (Hughes et al. 2003) e atividades locais de origem antrópica, como a sobrepesca e a
eutrofização (Jackson et al. 2001, McCulloch et al. 2003), resultando em indicadores, como
branqueamento e doenças de corais. A sobreexplotação pesqueira sobre organismos-chave do
ecossistema também pode ocasionar um efeito top-down na cadeia trófica do recife e provocar
mudanças na composição das comunidades bentônicas recifais (Dulvy et al. 2004, McClanaham et al.
2012). Tais organismos exercem papéis cruciais na dinâmica das comunidades recifais, como é o caso
dos herbívoros, que têm demonstrado serem importantes reguladores das relações entre algas e corais
(Bellwood et al. 2004, Burkholder et al. 2013). Isso porque a herbívora é reconhecidamente um fator
chave na estruturação da comunidade fital dos recifes de corais (Cheal et al. 2010), pois controlam o as
populações de algas e favorecem os corais no processo competitivo por espaço no substrato recifal
(Venera-Ponton et al. 2011). Assim, a abundância de algas é vista como uma potencial ameaça para a
qualidade ecológica de um ambiente recifal coralíneo (Sandim et al. 2008), geralmente associadas a
ecossistemas de baixa diversidade funcional e pouca qualidade dos serviços ecológicos (Bellwood et al.
2004, Martins et al. 2012).
Tal panorama está associado à afirmação de que a maioria dos recifes tropicais rasos é formada
principalmente a partir do carbonato de cálcio secretado pelas espécies de corais (Birkeland 1997).
Assim, uma maior presença dos corais bioconstrutores promoveria não só o aumento de produtividade
proporcionada pelas zooxantelas associadas aos corais, mas também ao aumento na complexidade
estrutural do recife, proporcionando a co-existência de espécies através do particionamento de nicho e
fornecimento de refúgios contra predadores e estressores ambientais, fatores estes que podem
influenciar profundamente na biodiversidade associada e consequente, na riqueza funcional do
ecossistema (Coker et al. 2012, Leal et al. 2013). Uma vez que a cobertura de corais está associada
diretamente a complexidade arquitetônica do recife, e tal complexidade confere importantes serviços
ambientais aos humanos, o declínio da cobertura de corais representaria um declínio na complexidade
estrutural dos recifes desdobrando-se em consequências ecológicas e sócio-econômicas substanciais
(Conservation International 2008, Alvarez-Filip et al. 2009)
Assim, nas últimas décadas vêm aumentando o número de programas de monitoramento em
áreas recifais em diversas regiões do planeta (Gomes et al. 1994,Wilkinson et al. 2003, Jokiel et al. 2004)
42
para se averiguar o atual estado ecológico em que se encontram. Uma vez constatado o estado de
“saúde” recifal, os gestores dispõem de algumas ferramentas para o manejo das áreas. Entre elas
destacam-se Áreas de Proteção Marinhas (APM) as quais têm sido benéficas na restauração de
populações de peixes e invertebrados sobrepescados, por meio de normas que limitam a pesca e outras
atividades extrativistas (Jones et al. 2001, Selig & Bruno 2010). As APMs podem beneficiar
indiretamente os corais ao restaurar a cadeia trófica do recife, conferindo uma maior estabilidade ao
ecossistema a distúrbios e diretamente, ao prevenir praticas de pescas destrutivas, dano por ancoragem
e poluição (Selig & Bruno 2010).
A preocupação mundial voltada a estes ambientes reflete-se no Brasil com o crescente interesse
acerca do desenvolvimento de ações e programas direcionados à conservação dos ecossistemas recifais
(Prates & Ferreira 2006, Carvalho & Kikuchi 2013, Macedo et al. 2013). Em 2010, o país se tornou
signatário da Convenção sobre Diversidade Biológica propondo até 2020, 10% da sua área marinha seja
contemplada com a criação de APMs (MMA 2010). Isso representa um grande desafio nacional
considerando que somente 1,6% da Zona Econômica Exclusiva do Brasil encontram-se incluída em
AMPs (MMA 2010).
A área recifal brasileira se estende em formações descontinuas por cerca 3000 km ao longo da
plataforma continental, do nordeste até o sudeste baiano (Leão & Dominguez 2000). Tendo em vista a
grande faixa costeira do Brasil e as diferentes realidades regionais com características físicas, químicas e
biológicas distintas, o conhecimento acerca das formações recifais brasileiras ainda é escasso em várias
regiões do país (Moura 2000, Castro & Pires 2001). Muitos fatores têm contribuído para a degradação
dos ambientes recifais no Brazil, como excesso de sedimento proveniente do continente em virtude do
elevado grau de desmatamento costeiro, adensamento populacional em zonas costeiras e turismo
descontrolado (Moura 2000). Assim o reconhecimento de áreas prioritárias para a conservação tem se
tornado uma prioridade para políticas públicas e o monitoramento dos ambientes recifais primordial
para avaliações consistentes a cerca da qualidade dos ecossistemas recifais (Moura 2000). Contudo os
sistemas recifais brasileiros apresentam características únicas que os diferenciam dos recifes coralíneos
típicos de regiões do Caribe e do Indo-Pacífico (Maida & Ferreira 1997; Leão & Dominguez 2000,
Grimaldi et al., em preparação). Parte desses recifes é composta por uma estrutura de base geológica
(sedimentar) sobre a qual se encontra grande abundância de algas e esponjas, e baixa riqueza e
abundância de corais, com predomínio para formas massivas (Branner 1904; Laborel 1969; Moura
2003; Grimaldi et al., em preparação).
É possível que outros grupos de organismos possam estar exercendo o papel funcional de
estruturador e produtor, nos recifes brasileiros (Grimaldi et al., em preparação). Desta forma, o presente
43
trabalho tem como objetivo caracterizar os recifes subtidais de Pirangi quanto aos seus componentes
(estruturais, biológicos e uso antrópico), comparando quanto ao uso e estado ecológico atual, visando
assim subsidiar propostas futuras de manejo e então, conservação das áreas recifais na região. Espera-se
que a classificação gerada com base nos descritores seja retratada na biodiversidade de bentos e peixes
associados, de forma que os recifes classificados com melhor estado ecológico, apresentem uma maior
diversidade e biomassa de peixes, em especial piscívoros e carnívoros, além de uma maior riqueza de
grupos bentônicos. Em função da baixa porcentagem de cobertura coralínea nos recifes em questão
(Grimaldi et al., em preparação), espera-se que outros descritores relacionados a estrutura dos recifes
tenham maior peso no aumento da qualidade ecológica do recife, uma vez que estes teriam uma função
ecológica de promover o aumento e variabilidade de habitat, função análoga à dos corais em recifes
coralíneos.
MATERIAL E MÉTODOS
ÁREA DE ESTUDO
Este estudo foi realizado em sete formações recifais submersas da costa leste do Estado do Rio
Grande do Norte, nordeste brasileiro (Fig.1). A região apresenta diversas manchas recifais de base
areníticas espalhadas e ainda desconhecidas pela ciência. Os sete recifes estudados variam quanto ao
extrato de profundidade em que se encontram e a distância em relação à costa, sendo eles: Barreirinhas
(15.6m - 8.98km), Cabeço do Leandro (16.8m - 8.30km), Mestre Vicente (20.3m - 9.92km), Pedra do
Félix (20.9m - 13.76km), Pedra do Lima (25.7m - 13.56km), Pedra do Felipe (25.8m - 16.30km) e Pedra
do Velho (28m - 14.83km). A visibilidade média durante a época de seca (Julho – Março) é cerca de 9.5
m e a transparência por volta de 14m (Grimaldi et al., em preparação). A temperatura da água dos
recifes não apresenta variações significativas ao longo da estação, tampouco variam com as diferentes
profundidades, e permanecem em média a 28°C (Grimaldi et al., em preparação). As características
oceanográficas entre os recifes apresentam pouca variação intra-sazonal, sendo os parâmetros físico-
químicos da água praticamente constantes durante a estação (Grimaldi et al., em preparação).
44
Fig.2: Mapa com a localização espacial dos recifes estudados, litoral oriental do Estado do Rio Grande do Norte, Brasil.
COLETA DE DADOS
A coleta de dados foi efetuada diretamente em cada formação recifal a partir de expedições de
mergulho com equipamento autônomo (SCUBA). A amostragem foi realizada entre os meses de
Janeiro a Abril e Dezembro de 2013, sendo restrita a época de melhores condições oceanográficas para
a realização da atividade. Ao total foram realizadas 26 transecções lineares, distribuídas da seguinte
forma: Barreirinhas (n=6), Cabeço do Leandro (n=6), Pedra do Felipe (n=3), Pedra do Felix (n=3),
Pedra do Velho (n=3), Pedra do Lima (n=3) e Mestre Vicente (n=2). Cada amostra foi distribuída
aleatoriamente sobre a porção consolidada de cada recife, mas com dimensões que variaram em virtude
do parâmetro amostrado (ver mais abaixo). Para cada recife foram obtidos dados referentes à
porcentagem de cobertura do substrato, composição da megafauna de invertebrados bentônicos,
ictiofauna recifal, complexidade estutural dos recifes e comunidade de corais pétreos. Além disso,
também foi feita a descrição do uso dos recifes por meio de entrevistas com pescadores locais e dos
responsáveis da empresa de mergulho atuante na região.
Complexidade de Habitat dos Recifes
A complexidade de habitat de cada recife foi descrita utilizando-se o método de Habitat
Assessment Score - HAS, adaptado de Gratwicke & Speight (2005). O método utiliza-se de seis
parâmetros (rugosidade, variedades de forma de crescimento, números de refúgios por classes de
tamanho, altura, porcentagem de cobertura viva e substrato duro) estimados de maneira visual, onde
45
cada item recebe uma pontuação e os habitats mais complexos apresentam maiores valores na escala de
pontuação. Todos os parâmetros foram obtidos em quadrantes de 1m2, intercalados e igualmente
espaçados em cinco pontos da trena (20m). Também foram realizadas medidas de rugosidade com uma
corrente de aço de um metro de comprimento na área do quadrante do HAS. O índice de rugosidade
foi obtido através da razão entre o comprimento da irregularidade do substrato e o comprimento da
corrente estendida. O valor do índice varia de 0 a 1, e valores próximos a 1 são obtidos em ambientes
de baixa rugosidade.
Cobertura do Substrato
Avaliada através do método de transecção em pontos – PIT, adaptado do programa de
monitoramento de recifes de corais Reef Check Brasil (Ferreira & Maída 2006). A partir do censo visual
de nove categorias de substrato pré-definidas (algas folhosas, algas calcárias, algas filamentosas,
esponjas, corais pétreos, corais moles, areia, cascalho e rocha), foi registrado, pontualmente a cada
0.20m, o tipo de substrato ao longo do transecto de 20 m.
Megafauna de Invertebrados Bentônicos
Os grupos da megafauna de invertebrados bentônicos foram contabilizados por censo visual em
transecções de 20x2m (40m2). Foram selecionados 11 grupos de invertebrados ecologicamente
importantes para a saúde recifal e de importância econômica (Ferreira e Maída 2006), sendo eles:
Ascídias, Caranguejos, Camarão palhaço, Corais (duros e moles), Esponjas, Estrelas-do-mar,
Gastropodes, Lagostas, Ouriços (preto e satélite) Poliquetas e Polvos.
Comunidade de Corais Pétreos e Estado de Saúde
Durante o censo da megafauna foi contabilizada a abundância e a riqueza de colônias de corais
pétreos, em classes de tamanho (<5cm, 6-10cm, 11-20cm, 21-30cm, 31-40cm, 41-50cm e >50cm), além
da determinação do estado de saúde de cada colônia (Saudável, Branqueada, Doente e Morta). As
informações de abundância total do número de colônia por recifes, sem discernimento quanto à
espécie, foram utilizadas nas análises de megafauna de invertebrados bentônicos, uma vez que mais de
95% pertence a uma única espécie (Grimaldi et al., em preparação).
Comunidade de peixes recifais
O censo de peixes foi realizado em transecções de 30x5m (150m2) contabilizando o número de
indivíduos por espécies. Os indivíduos foram contabilizados em seis classes de tamanhos (<5cm; 6-
10cm; 11-20cm; 21-30cm; 31-40cm; >40cm). Adicionalmente, ao termino dos censos visuais, foram
realizados censos por busca ativa, em sessões de 10 minutos, visando otimizar a coleta de dados a cerca
46
da riqueza espécies de peixes nos recifes. As espécies registradas foram agrupadas em grupos tróficos
seguindo estudos previamente realizados em comunidades de peixes brasileiras (Carvalho-Filho 1999;
Ferreira et al. 2004; Floeter et al. 2006, 2007; Luiz Jr et al. 2008; Chaves et al. 2010; Júnior et al. 2010;
Krajewski & Floeter 2011) e informações complementares quanto ao hábito alimentar, pelo banco de
dados online Fishbase (Froese & Pauly 2013). A biomassa de peixes foi estimada pela transformação
comprimento-peso: W = a.Lb, onde a e b são constantes da equação de crescimento alométrico obtidas
do Fishbase para cada espécie de peixe. Os comprimentos dos peixes foram calculados como o ponto
médio para cada classe de tamanho, conforme utilizado em Krajewski & Floeter (2011). Para indivíduos
registrados na classe de tamanho >40 cm, foi utilizado o comprimento médio da espécie de acordo
com o Fishbase. Contudo, as espécies que, de acordo com o Fishbase, apresentam o comprimento
médio da espécie menor que 40 cm, se estabeleceu o comprimento de 41 cm para o cálculo de
biomassa.
Uso Antrópico dos Recifes
O registro da atividade pesqueira foi baseado no método de Conhecimento Ecológico Local
(BERKES et al. 2006). Este método é aplicado junto à comunidade pesqueira em seus principais pontos
de concentração. Foram realizadas entrevistas e conversas semi-estruturadas com os pescadores em
seus pontos de desembarque mais comuns e também com atravessadores e donos de peixarias. Os
questionários foram aplicados aos pescadores em diversos momentos. Já a atividade de mergulho foi
registrada diretamente com o responsável da operadora, a partir do caderno de registro dos mergulhos.
Determinação do Estado Ecológico
Com base nos dados obtidos acerca da estrutura (HAS e Rugosidade), biologia (porcentagem de
colônias de corais pétreos saudáveis e abundância relativa acumulada da megafauna de corais pétreos e
esponjas) e uso antrópico (número de atividades presentes) das formações recifais, buscou-se classificá-
los quanto ao atual estado ecológico de conservação. Para isso, elaborou-se um simples método de
avaliação, denominado aqui de E.S.A.S. (Ecological Status Assessment Score). Cada um dos cinco atributos
utilizados recebeu uma pontuação que varia de 1 a 5, de acordo com o valor obtido do atributo
mensurado (Tabela 1). Para cada atributo, a pontuação 5 corresponde ao melhor cenário possível. O
estado ecológico é então determinado pela média aritmética das pontuações logradas por cada recife,
em cada um dos atributos, de maneira que os resultados mais próximos a 1 correspondem aos recifes
em pior estado ecológico e os próximos a 5, aqueles em melhores condições de conservação.
47
Tabela 1: Pontuação para a avaliação do estado ecológico dos recifes (E.S.A.S). a: Pesca de linha; b: Caça subaquática;
c: Mergulho autônomo; d: Nenhuma atividade antrópica.
E.S.A.S.
1 2 3 4 5
Índice de Rugosidade 1 – 0.80 0.79 – 0.60 0.59 – 0.40 0.39 – 0.20 0.19 – 0
HAS 1 – 1.81 1.82 – 2.63 2.64 – 3.45 3.46 – 4.27 4.28 – 5
Corais saudáveis (%) 0 – 19 20 – 39 40 – 59 60 – 79 80 – 100
Megafauna formadora de habitat (%SP+%CD)
0 – 19 20 – 39 40 – 59 60 – 79 80 – 100
Presença Antrópica a, b & c a & b a & c ou b &c a ou b c ou d
A escolha do Habitat Assessment Score (Gratwicke & Speight 2005) como um dos fatores
incorporados no ESAS se deu em virtude deste método agrupar os principais parâmetros da
complexidade de um habitat (não específico), em uma metodologia de rápida aplicação, fundamental
para a avaliação de áreas recifais mais profundas e com limitação do tempo de fundo. O emprego do
índice de rugosidade como medida complementar ao HAS deve-se ao simples fato de a rugosidade ser
avaliada pelo HAS de maneira comparativa com ilustrações e não por categorias de medidas.
O impacto antrópico foi incorporado ao ESAS apenas pelo número de atividades humanas
presentes em cada recife, atribuindo diferentes pesos as mesmas, em função do seu impacto ao
ambiente. A pesca, por ser uma atividade extrativista de impacto direto sobre a comunidade recifal
(Cooke & Cowx 2004; Dulvy et al. 2004) foi considerada negativamente com maior peso do que a
presença de atividade de mergulho autônomo. As modalidades de pesca (pesca de linha e caça-
subaquática) foram consideradas equiparavelmente iguais em termo de impacto, conforme estudos
mostram (Frisch et al. 2008).
A incorporação das esponjas como componente da megafauna fomentadora de habitat, foi
considerada, pois o grupo constitui um dos principais componentes estruturais dos recifes da região por
estarem presentes em elevadas abundâncias (Grimaldi et al., em preparação) e por serem
reconhecidamente importantes na formação de habitats e no aumento da complexidade recifal em
outras regiões (Diaz & Rutzler 2001, Wulff 2001).
48
ANÁLISE DOS DADOS
Para testar se existem diferenças significativas entre os valores de complexidade do habitat
(HAS) e do Índice de Rugosidade registrado por cada formação recifal, foi empregado uma Análise de
Variância unifatorial (ANOVA one-way) com os valores médios por transecto. A cobertura bentônica do
substrato entre cada recife foi comparada por um Procedimento de Permutação Multi-Resposta
(MRPP), utilizando-se da distância de Bray-Curtis e 999 permutações (McCune & Grace 2002). Para
realização da análise, as porcentagens de cobertura foram previamente convertidas em proporções e
transformadas por arcoseno (Gotelli & Ellison 2011). O MRPP é um procedimento não-paramétrico
muito similar ao ANOSIM (Análise de Similaridade), contudo é mais recomendado quando há mais de
dois grupos de entidades para os quais se deseja testar se há diferença (Oksanen et al. 2012). O teste
calcula a média das distâncias dentro dos grupos (δ) do padrão observado e então utiliza procedimentos
de permutação para decidir se essa distância é significativamente maior do que o esperado pelo acaso
(Sarker et al. 2014). Ele fornece uma estatística de concordância “A” que descreve a homogeneidade
dentro do grupo, o comparando ao esperado pelas aleatorizações (McCune & Grace 2002). As médias
das abundâncias dos grupos de invertebrados bentônicos de megafauna foram comparadas por uma
ANOVA unifatorial, com os dados transformados por log(x+1) (Gotelli & Ellison 2011). Também foi
empregado uma Análise de Variância das médias dos estados de saúde das colônias de corais pétreos
por área recifal, com dados normalizados.
Para cada recife foram obtidos índices ecológicos de Riqueza de espécies (S), Diversidade de
Shannon-Wiener (H’), Diversidade de Simpson (D) e Equitabilidade de Pielou (J). Para se averiguar
diferenças significativas entre a ictiofauna dos diferentes recifes, foi empregada uma MRPP, utilizando
uma matriz de distância de Bray-Curtis, com 999 procedimentos de permutações, com a matriz de
abundância não normalizada. A análise não-paramêtrica de Kruskal-Wallis foi empregada para
diferenciar os valores de biomassa de peixes entre os recifes (Kruskal & Wallis 1952), com os valores de
abundância transformados por log(x+1) e não normalizados (Gotelli & Ellison 2011).
Para testar a hipótese 2 do trabalho, a megafauna fomentadora de habitat foi avaliada
isoladamente para as colônias de corais pétreos e para as esponjas, e os valores de ESAS obtidos foram
testados por uma análise de Kruskal-Wallis. A influência dos valores de corais e esponjas foi testada
sobre o valor global de ESAS dos recifes, para saber se as diferenças por eles causadas são significativas
(ANOVA).
As análises de variância (ANOVA) e a análise de Kruskal-Wallis foram rodadas pelo Software
PAST versão 2.04 para Windows (Hammer et al. 2001). Todas as demais análises multivariadas, índices
ecológicos, e as construções gráficas conduzidas no Software R versão 2.15.2 para Windows (R Core
49
Team 2012). Os índices ecológicos e o MRPP foram calculados a partir do pacote vegan (Oksanen
2012),
RESULTADOS
COMPLEXIDADE ESTRUTURAL DOS RECIFES
De maneira geral, os valores de HAS apresentados pelos recifes estudados oscilaram entorno de
3.42 (±0.45) pontos, sendo a menor média alcançada no recife Pedra do Félix (2.93±0.44) e a maior em
Pedra do Felipe (3.96±0.21). De todas as 13 variedades de forma de crescimento avaliadas pelo método
HAS (peducular, massiva, lobosa, filamentosa, em fita, ramificada, cilíndrica, tubo, leque, placa,
incrustante e outras), apenas o crescimento em forma de “Placa” não foi registrado em nenhum dos
recifes de estudo. As formas de crescimento com maiores frequências de ocorrência nos quadrados de
amostragem foram: Incrustante e Ramificada (ambas com 97.8%), em forma de Fita (75.6%),
Filamentosa e Massiva (ambas com 67.4%). Mestre Vicente foi o recife que apresentou o maior registro
de variedades de formas de crescimento, sendo encontrado sete tipos dentro de 1m2. Os índices de
rugosidade do substrato recifal apresentaram diferenças significativas (F=3.409, df=6, p<0.05) entre as
áreas de estudo. O substrato de maior rugosidade média foi registrado na Pedra do Felipe (0.44), já os
recifes Pedra do Velho (0.19) e Pedra do Fêlix (0.18) foram às formações recifais que apresentaram o
platô menos rugoso. A Tabela 2 traz informações para cada recife, correspondente aos valores médios
obtidos em cada um dos seis parâmetros avaliados, juntamente com os valores de HAS. O resultado da
ANOVA exibiu diferenças entre a complexidade de habitat dos recifes (F=2.83, df=6, p<0.05).
Tabela 2: Valores médios dos seis parâmetros avaliados pelo HAS e os respectivos valores de HAS para cada formação recifal. Parâmetros: RUG=Rugosidade, ALT=Altura, REF=Refúgios por classe de tamanho, CobV=Cobertura Viva, SubD=Substrato Duro, FormC=Variedades de formas de crescimento. Recifes: BAR=Barreirinhas, C.LEA=Cabeço do Leandro, FEP=Pedra do Felipe, VEL=Pedra do Velho, FLX=Pedra do Félix, LIMA=Pedra do Lima, M.VIC=Mestre Vicente. Números em negrito representam os maiores valores encontrados. (±SD).
Recifes RUG ALT REF CobV SubD FormC HAS
BAR 3.40 (±0.47) 3.27 (±0.95) 3.23 (±0.56) 4.60 (±0.36) 4.63 (±0.39) 2.50 (±0.41) 3.61 (±0.27)
C.LEA 3.20 (±0.43) 2.97 (±0.48) 2.46 (±0.76) 4.17 (±0.36) 4.66 (±1.72) 2.77 (±0.13) 3.31 (±0.40)
FEP 4.00 (±0.35) 4.33 (±0.83) 3.60 (±0.20) 4.53 (±0.31) 4.53 (±0.50) 2.73 (±0.12) 3.96 (±0.21)
VEL 2.80 (±1.06) 2.00 (±1.06) 2.07 (±0.99) 4.47 (±0.12) 4.93 (±0.12) 2.27 (±0.31) 3.09 (±0.59)
FLX 2.13 (±0.95) 1.53 (±0.42) 1.67 (±0.81) 4.67 (±0.23) 4.80 (±0.35) 2.80 (±0.20) 2.93 (±0.44)
LIMA 3.47 (±0.61) 3.07 (±0.99) 2.40 (±0.87) 4.40 (±0.53) 4.13 (±0.90) 2.60 (±0.20) 3.34 (±0.37)
M.VIC 3.60 (±0.57) 2.80 (±0.28) 3.40 (±0.28) 4.60 (±0.28) 4.80 (±0.28) 3.20 (±0.28) 3.73 (±0.33)
50
COBERTURA DO SUBSTRATO RECIFAL
Os recifes Mestre Vicente, Pedra do Lima e Pedra do Félix apresentaram porcentagem de
cobertura de algas folhosas (60.40%, 56.77%, 42.24%, respectivamente) no mínimo três vezes maior
quando comparadas aos valores de porcentagem de cobertura de algas calcárias. O recife de Mestre
Vicente exibiu uma porcentagem nove vezes maior de algas folhosas comparadas ás algas calcárias (Fig.
2). Já a Pedra do Felipe exibiu um domínio de algas calcárias (45.21%) com o dobro de porcentagem de
cobertura em relação às algas folhosas (Fig. 2). O recife com maior porcentagem de cobertura de algas
filamentosas foi a Pedra do Félix, com 25.80% (Fig. 2). O teste MRPP diferiu significativamente os
recifes em relação a suas porcentagens de cobertura bentônica, diferindo-os do esperado pelo acaso
(δ=0.7102, A=0.1626, p=0.001).
Figura 2: Porcentagem de cobertura do substrato das sete formações recifais estudadas. AC=Algas calcária, AF=Algas folhosas, AT=Algas filamentosas, CD=Corais pétreos, CM=Corais moles, SP=Esponjas, RC=Rocha nua, CC=Cascalho, AR=Areia. BAR=Barreirinhas, C.LEA=Cabeço do Leandro, FEP=Pedra do Felipe, VEL=Pedra do Velho, FLX=Pedra do Félix, LIMA=Pedra do Lima, M.VIC=Mestre Vicente.
COMPONENTES BIOLÓGICOS
Quanto à megafauna de invertebrados bentônicos, todos os recifes estudados apresentaram
domínio de esponjas (Anova: F=63.88, df=8, p<0.001). As maiores densidades de poríferos foram
51
encontradas para os recifes Mestre Vicente (170 ind./40m2), Pedra do Lima (88 ind./40m2), Pedra do
Félix (69.6 ind./40m2). Quanto aos corais pétreos, o Cabeço do Leandro foi a única formação recifal
que exibiu densidade de corais pétreos semelhantes à de esponjas (36 ind./40m2) e apresentou a maior
abundância de colônias de corais dentre os estudados. As demais categorias de invertebrados
bentônicos apresentaram-se com baixa abundância em todos os recifes avaliados (Fig.3). Em relação à
riqueza dos grupos de invertebrados bentônicos, os recifes mais ricos foram: Cabeço do Leandro, com
8 táxons e Pedra do Felipe, com 7. Nas demais formações ocorreram apenas quatro (4) dentre os 11
grupos avaliados.
Figura 3: Densidades (ind./40m2) dos grupos da megafauna de invertebrados bentônicos para cada formação recifal. ESP=esponjas, ASC=ascídias, LAG=lagostas, POL=poliquetas, CLM=corais moles, CAR= caranguejos, CAM=camarões palhaço, PLV=polvos e CLD=corais duros. BAR=Barreirinhas, C.LEA=Cabeço do Leandro, FEP=Pedra do Felipe, VEL=Pedra do Velho, FLX=Pedra do Félix, LIMA=Pedra do Lima, M.VIC=Mestre Vicente.
Não houve diferença significativa quanto ao grau de saúde das colônias de corais entre os
recifes estudados (Anova: F=2.292, df=6, p=0.07). A maioria dos recifes exibiu mais de 50% das
colônias Saudáveis, exceto a Pedra do Fêlix, com 54% das colônias branqueadas e 46% mortas. Os
recifes Mestre Vicente, Pedra do Lima e Barreirinhas, também apresentaram proporções de corais
branqueados consideráveis, respectivamente 42%, 40% e 34% (Fig. 4).
52
Figura 4: Porcentagem referente ao estado de saúde das colônias de corais pétreos para os sete recifes estudados. SAU=Saudável, BRA=Branqueado, DOE=Doente, MOR=Morto. BAR=Barreirinhas, C.LEA=Cabeço do Leandro, FEP=Pedra do Felipe, VEL=Pedra do Velho, FLX=Pedra do Félix, LIMA=Pedra do Lima, M.VIC=Mestre Vicente.
Em relação à ictiofauna, na Pedra do Felipe foi registrada a maior riqueza de espécies (50 sp) e a
maior abundância de indivíduos (2773 peixes), quando comparada com as demais áreas recifais. Já os
maiores valores dos índices de diversidade e equitabilidade de espécies foram obtidos para o recife de
Barreirinhas. A Tabela 3 sumariza as principais informações de cada um dos sete recifes estudados. A
composição das comunidades de peixes locais de cada recife diferiu significativamente, entre os
mesmos (MRPP: δ=0.7547, A=0.1145; p=0.001). Em termos de abundância, os recifes foram
dominados por espécies formadoras de cardumes, em especial por hemulídeos (Tabela 3).
53
Tabela 3: Síntese das características dos recifes estudados. Índices ecológicos da ictiofauna: S=Riqueza de espécies, H=Diversidade de Shannon-Wiener, D=Diversidade de Simpson, J=Equitabilidade de Pielou. Categorias tróficas: CAR=Carnívoros, HER=Herbívoros, INV=Invertívoros, ONIVO: Onívoros, PISC=Piscívoros, PLAN=Planctívoros. Recifes: BAR=Barreirinhas, C.LEA=Cabeço do Leandro, FEL=Pedra do Felipe, VEL=Pedra do Velho, FLX =Pedra do Fêlix, LIMA=Pedra do Lima, M.VIC=Mestre Vicente.
RECIFES BAR C.LEA FEL VEL FLX LIMA M.VIC
Profundidade (m) 15.6 16.8 25.8 28 20.9 25.7 20.3
Distância da costa (Km) 8.98 8.30 16.30 14.83 13.76 13.56 9.92
HAS 3.61 3.31 3.96 3.09 2.93 3.34 3.73
Rugosidade 0.73 0.75 0.56 0.81 0.82 0.71 0.72
Cobertura dominante AF
(37.95%)
AF
(31.68%)
AC
(45.21%)
AF
(42.24%)
AF
(42.24%)
AF
(60.40%)
AF
(56.77%)
Ab.relativa Esponjas 80.21% 39.12% 58.90% 80.25% 93.30% 89.49% 92.14%
Ab.relativa Corais 5.90% 39.49% 26.48% 14.81% 5.80% 8.47% 5.15%
% Coral Saudável 58% 65% 74% 75% 0% 60% 47%
Índices ecológicos
S 45 37 50 32 31 27 30
H 2.91 2.47 2.62 1.29 1.35 2.09 1.69
D 0.92 0.82 0.87 0.46 0.50 0.76 0.69
J 0.76 0.68 0.67 0.37 0.39 0.64 0.50
Família dominante
(sp)
Pomacentridae
(9)
Labridae
(6)
Labridae
(7)
Labridae
(7)
Labridae
(5)
Labridae
(6)
Labridae
(5)
Ab.total de Peixes 649 617 2773 1367 1452 894 1138
Biomassa total (kg) 137.07kg 202.68kg 1250.54kg 57.7kg 81.79kg 60.42kg 377.01kg
Sp. mais abundante P.schomburgkii
(92)
H.aurolineatum
(238)
C.multilineata
(770)
H.squamipinna
(1000)
H.aurolineatum
(1000)
H.plumierii
(403)
H.plumierii
(481)
Sp. maior biomassa G.cirratum G.cirratum M.martinicus H.squamipinna H.aurolineatum H.plumierii K.sectatrix
54
(77.81kg) (155.62kg) (510.30kg) (17.78kg) (51.39kg) (27.08kg) (148.13kg)
Categoria Trófica (N°sp/Biomassa)
CAR 6
(83.97kg)
7
(161.43kg)
9
(115.30kg)
7
(13.54kg)
5
(3.56kg)
4
(12.86kg)
8
(12.73kg)
HER 13
(3.48kg)
8
(1.86kg)
8
(17.53kg)
3
(1.17kg)
5
(0.87kg)
7
(5.28kg)
5
(148.17kg)
INV 19
(24.37kg)
18
(37.22kg)
25
(1057.74kg)
21
(42.99kg)
17
(64.16kg)
11
(34.26kg)
15
(214.91kg)
ONIVO 4
(0.75kg)
3
(1.77kg)
4
(9.08kg) ─
2
(0.55kg)
1
(0.42kg) ─
PISC 1
(2.28kg) ─
2
(45.94kg) ─ ─
1
(5.91kg)
1
(0.96kg)
PLAN 2
(22.23kg)
1
(0.41kg)
1
(4.95kg)
2
(0.02kg)
2
(12.65kg)
1
(1.69kg)
1
(0.24kg)
55
A biomassa total de peixes também variou de maneira significativa entre os recifes (Kruskal-
Wallis: H=77.19; p<0.001), com valores mínimos de 57,7kg para Pedra do Velho até os valores de
1250.54kg registrados para Pedra do Felipe. Exceto para os recifes Pedra do Velho, Pedra do Félix e
Pedra do Lima, a análise dos recifes sob a ótica da biomassa revelou outras espécies importantes, que
foram encobertas nas análises com abundância devido as espécies formadoras de cardumes. Assim, o
tubarão-lixa (Ginglymostoma cirratum) apresentou-se dominante, quanto à biomassa, nos recifes de
Barreirinhas e Cabeço do Leandro, o herbívoro Piranjica (Kyphosus sectatrix) em Mestre Vicente, e o
invertívoros saramunete Mulloidichthys martinicus, na Pedra do Felipe. Quanto às categorias tróficas,
Barreirinhas e Cabeço do Leandro registraram os Carnívoros como a categoria de maior biomassa,
todos os demais recifes exibiram os Invertívoros como grupo dominante (Tabela 3). Contudo, é
importante destacar que o recife Pedra do Felipe também apresentou elevada biomassa de peixe nas
categorias Carnívoros e Piscívoros (Tabela 3).
PRESENÇA DE ATIVIDADES ANTRÓPICAS
Os resultados das entrevistas indicaram que os recifes estudados estão sob influência de três
atividades de origem antrópica, a pesca de linha, a caça submarina e o mergulho recreativo com
equipamento autônomo.
A pesca de linha e anzol está associada às épocas de baixa turbidez da água, sendo praticada
principalmente abordo de pequenas embarcações (3-4m) com propulsão a motor de rabeta e vela.
Dentre os recifes estudados, os pescadores citaram principalmente a Pedra do Lima, Pedra do Felipe e
Pedra do Félix como as mais frequentadas pela pesca com linha de mão. A caça-subaquática está
concentrada principalmente no período de verão e em meses de boa condição de visibilidade. Os
mergulhadores de caça subaquática em sua maioria não são habitantes locais e se deslocam
principalmente da capital para realização desta atividade quando fretam barcos de pesca dos pescadores
locais, até três vezes por semana, capturando entre 15 e 200 Kg de peixe por dia. Geralmente são
explorados recifes conhecidos pelos pescadores locais, em profundidades que variam dos 10 aos 25
metros e os principais pesqueiros são os recifes de Barrerinhas, Mestres Vicente, Cabeço do Leandro.
Existe somente uma operadora de mergulho SCUBA atuando na região e os principais recifes visitados
são: Barreirinhas e Mestre Vicente, devido à profundidade, proximidade entre eles e proximidade da
costa, o que reduz o tempo de navegação e torna a logística mais acessível. Esporadicamente também
são visitados os recifes Cabeço do Leandro e Pedra do Velho (como uma prática de mergulho
56
profundo durante o curso de mergulho), mas devido à baixa frequência de visitas dos mesmos, ambos
não foram considerados na determinação do E.S.A.S.
Determinação do estado ecológico dos recifes e sua relação com biodiversidade local
Os estados ecológicos (ESAS) dos recifes foram significativamente diferentes (Kruskal-Wallis:
H=17.22, p<0.001). Pedra do Felipe foi o recife que apresentou o melhor valor global de ESAS (4.00
pontos). Quando tratado isoladamente, os valores de ESAS para a megafauna fomentadora de habitat
diferiram significativamente (Kruskal-Wallis: H=28.3, p<0.001) entres corais (1.54±0.66) e esponjas
(3.96±1.16), tendo o último uma maior influencia na determinação do estado ecológico recifal. A maior
influência das esponjas também foi refletida nos valores globais de ESAS de cada formação recifal,
sendo maiores do que os obtidos pelos corais pétreos (ANOVA: F=41.97, df=1, p<0.001). A figura 5
traz os valores médios de ESAS obidos para cada um dos cinco parâmetros avaliados, juntamente com
as médias globais.
Figura 5: Valores médios de ESAS. O gráfico em barras representa os valores dos cinco parâmetros acessados. A linha descreve os valores globais de ESAS de cada formação recifal. RUG=rugosidade, HAS=complexidade do habitat, C.S.=porcentagem de colônias de corais pétreos saudáveis, M.F.H.=megafauna formadora de habitat (corais duros + esponjas), I.A.=Presença antrópica. BAR=Barreirinhas, C.LEA=Cabeço do Leandro, FEP=Pedra do Felipe, VEL=Pedra do Velho, FLX=Pedra do Félix, LIMA=Pedra do Lima, M.VIC=Mestre Vicente. Linhas representam os valores globais de ESAS, considerando a megafauna formadora de habitat: esponjas+corais duros (verde), somente esponjas (azul) e somente corais duros (vermelho).
57
As regressões encontraram relações significativamente positivas entre o estado ecológico dos
recifes com riqueza de espécies de peixes e a biomassa de predadores (piscívoro+carnívoros) (Fig. 6).
Figura 6: Regressões lineares entre o estado ecológico do recife e suas características biológicas. Riqueza de espécies de peixe (S), Diversidade de Shannon-Wiener (H’), Biomassa total de peixes e Biomassa de predadores (carnívoros e piscívoros).
DISCUSSÃO
A classificação do estado ecológico dos recifes (ESAS) elaborada neste estudo buscou
incorporar os principais fatores estruturais abióticos, bióticos e antrópicos inerentes aos sistemas
avaliados, que pudessem refletir na comunidade local, em sua diversidade, riqueza e biomassa de
espécies. As diferenças significativas encontradas nestes fatores justificam o uso dos mesmos para
traçar uma classificação que relacione a complexidade, estrutura e uso dos recifes com a biodiversidade
local nestes recifes. Diversos estudos ecológicos têm sido desenvolvidos na tentativa de se avaliar o
estado ecológico de ambientes marinhos pela elaboração de índices que incorporem descritores
antrópicos e/ou biológicos em sua avaliação (Jameson et al. 2001, Bem-Tzvi et al. 2004, Deter et al.
2012, Rodgers et al. 2012), como importante medida para políticas públicas voltadas a conservação
ambiental (Westra et al. 2000).
58
A incorporação da complexidade de habitat no índice utilizado é justificada por ser um
componente importante na estruturação das comunidades ecológicas, pois promove um maior número
de refúgios contra predadores e estressores ambientais, permitindo a coexistência de espécies de nichos
compartilhados (Bruno & Bertness 2001; Price et al. 2011; Kovalenko et al. 2012). A complexidade de
habitat pode ser mensurada por uma gama de componentes que a definem, para o propósito deste
trabalho foram então utilizados a rugosidade do substrato (Walters & Wethey 1996, Chabanet et al.,
1997) e o Habitat Assessment Score (Gratwicke & Speight 2005) como fatores incorporados no ESAS.
Colocar algum exemplo relacionando bentos com complexidade de habitat.
Em relação aos fatores bióticos utilizados no índice, a porcentagem de colônias de corais
pétreos saudáveis foi selecionada como principal fator, pois tal a alta produtividade associada a estes
animais está fortemente relacionada à presença de zooxantelas no tecido dos corais (Birkeland 1997). A
baixa percentagem de colônias branqueadas neste estudo pode ser resultado da baixa variação intra-
sazonal das condições físico-químicas da água durante o período de estudo (Grimaldi et al., em
preparação). Já a função de fomentador de complexidade do habitat (Leal et al. 2013), avaliada no
ESAS, baseou-se na inclusão dos corais com as esponjas. A incorporação das esponjas como
bioconstrutores neste estudo, decorre do fato desses organismos estarem presentes em alta abundância
em todos os recifes avaliados (Grimaldi et al., em preparação), e há estudos que atestam que muitos
macrobentos utilizam as esponjas como habitat, aumentando assim a biodiversidade do recife (Carrera-
Parra & Vargas-Hernández 1997, Wulff 2001).
Conforme previsto pela Hipótese 2, os corais apresentam pouca influência na determinação do
estado ecológico dos recifes, resultado já discutido por Grimaldi et al. (em preparação), em função da
baixa abundância de corais encontrada para a região em detrimento da alta concentração de esponjas
que poderiam ser consideradas melhores descritores para as condições ecológicas do recifes estudado.
O reflexo da relação positiva entre os estados ecológicos dos recifes e a biomassa de predadores
se torna evidente quando se contrasta o recife de melhor estado com o que obteve o menor valor,
como é o caso dos recifes Pedra do Felipe (ESAS=4.00) e Pedra do Fêlix (ESAS=2.80). O primeiro foi
caracterizado por uma elevada biomassa de peixes piscívoros e carnívoros, registrando 15 vezes mais
biomassa total de peixes do que em Pedra do Fêlix. Curiosamente, ambos os recifes são áreas de pesca
de linha e mesmo sobre influencia da mesma atividade a biomassa da ictiofauna foram marcadamente
distintas. Este resultado pode ser um indício de que nos níveis de pesca atuais a comunidade de peixes
pode ainda estar sendo influenciada mais fortemente por processos bottom-up, como as diferenças nos
níveis de rugosidade e complexidade de habitat entre os recifes, e, justamente, a Pedra do Felipe foi à
formação recifal que apresentou os maiores valores de rugosidade e HAS.
59
Outra evidência do efeito bottom-up relacionado aos parâmetros estruturais dos recifes é o fato
de o recife com melhor estado ecológico apresentar aos maiores valores de riqueza de espécies de
peixes. Uma vez que uma maior complexidade estrutural presente nos recifes de alto ESAS promove
um maior número de abrigos para as espécies de peixes de pequeno porte, e de comportamento mais
bentônico, estes grupo responderia mais fortemente o índice utilizado. Como de maneira geral os
recifes são dominados por grandes abundâncias de peixes nectônicos (Grimaldi et al. em preparação), e
os índices de diversidade consideram em seu cálculo tais informações, a diferença entre os recifes só
poderia ser apreciada levando-se em conta a fauna de peixes bentônicos, que são fortemente associados
ao substrato recifal, e assim diretamente influenciados pela complexidade do recife. Diante do que foi
exposto, a métrica mais sensível as variações nos estados ecológica do recife seria a riqueza de espécies.
Contudo, os efeitos top-down sobre os recifes podem estar sendo subestimados pelo emprego do
ESAS, uma vez que o único fator considerado na avaliação do estado ecológico que refletiria um efeito
top-down no ecossistema foi à presença de atividades antrópicas. Este único fator, baseado apenas em
presença ou ausência e seus respectivos pesos, o que pode estar gerando pesos desiguais nos
parâmetros botton-up e top-down avaliados pelo ESAS. Assim, deve-se buscar novos parâmetros que
contrapesem aos componentes bottom-up avaliados no ESAS, de maneira que o estado ecológico dos
recifes não reflita com maior peso as características estruturais intrínsecas dos recifes. Apesar do
presente estudo não ter encontrado efeito evidente da presença antrópica influenciando a ictiofauna
recifal, a baixa abundância de peixes carnívoros e herbívoros registrada nos recifes, em relação a outras
áreas recifais brasileiras pode ser indícios da pressão de pesca atuando na ictiofauna regional da área
(Grimaldi et al. em preparação). Um excelente indicador disso é a alta abundância registrada de peixes
da família Haemulidae, que se beneficiam da ausência de predadores e por esta razão são tão
dominantes em recifes impactados pela pesca (Ferreira et al. 2004, Ferreira & Maída 2006). Assim, um
estudo de maior abrangência capaz de determinar de maneira quantitativa a pressão de uso antrôpico
nos recifes, seria nescessário para esclarecer de maneira apropriada os efeitos top-down exercidos pela
pesca sobre a comunidade de peixes recifais.
Baseado nos resultados encontrados e visando um planejamento de ações e medidas de manejo
e conservação da área, com o objetivo de assegurar o atual estado dos recursos naturais, se propõe que
as áreas recifais em melhor estado ecológico seja protegida de modo que possam servir de atracadouro
seguro para as espécies de peixes e, ao mesmo tempo, exportador de indivíduos para as demais áreas
recifais do entorno. Contudo, se faz necessário que todos os demais recifes sejam englobados em uma
única e grande unidade de conservação que regulamente a atividade pesqueira para que não haja uma
sobrexplotação das espécies de peixes em um ritmo maior do que os recifes protegidos sejam capazes
de suprir.
60
CONSIDERAÇÕES FINAIS
De acordo com as informações ecológicas levantadas pelo estudo, nas sete formações recifais (15-28m)
de Pirangi/ RN, pode-se obter as seguintes conclusões:
1. De maneira geral os recifes dominados por uma densa comunidade fital de macroalgas e uma
grande presença de esponjas, sendo os corais elementos raros nessas composições. Tal
característica provoca um questionamento acerca da utilização terminológica “recife de coral” para
designar as formações recifais brasileiras e faz uma reflexão quanto à utilização dos corais como
importante parâmetro para a caracterização do estado de conservação e monitoramento das áreas
recifais estudadas. Para que os programas de monitoramento brasileiro possam cobrir as diferentes
realidades regionais, devem-se aperfeiçoar os métodos vigentes e buscar novos parâmetros para o
monitoramento, como exemplo do presente estudo, a inclusão das esponjas.
2. Uma vez que houve um grande predomínio de peixes invertívoros, pode-se pressupor a existência
de uma rica e abundante macrofauna de invertebrados, suportada pela elevada presença das
esponjas e algas. Seria de interesse pesquisas que buscassem acessar essas informações a respeito da
criptofauna associada às esponjas e algas, uma vez que normalmente são desconsiderados ou
subestimados pelos métodos de amostragem.
3. O índice para a determinação do estado ecológico dos recifes (ESAS) refletiu fortemente os fatores
bottow-up da complexidade de habitat de cada recife sobre a comunidade de peixes, contudo não
respondeu as variações locais da presença antrópica. Faz-se necessário um aprimoramento no
índice que incorpore dados quantitativos relativos à pressão antrópica (pesqueira e recreacional)
que atua sobre as formações recifais. Apesar disso, em escala regional a ictiofauna aparente indícios
de sobrepesca, com baixa abundância de peixes carnívores e herbívoros, e marcante presença de
hemulídeos
4. Para o planejamento de ações e medidas de manejo e conservação da área, seria de interesse
assegurar o atual estado dos recursos naturais, protegendo os recifes de melhor estado
ecológico, de modo que os mesmo possam servir de atracadouro seguro para as espécies de
peixes e ao mesmo tempo, exportador de indivíduos para as demais áreas recifais do entorno.
Contudo se faz necessário também que todos os demais recifes sejam englobados em uma única
e grande unidade de conservação que regulamente a atividade pesqueira para que não haja uma
61
sobrexplotação das espécies de peixes em um ritmo maior do que os recifes protegidos sejam
capazes de suprir.
62
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