balance endógeno de fotoasimilados y hormonas sobre la generación del rendimiento

Dr. Adalberto Di Benedetto

Cátedra de Floricultura (FA-UBA) 1

BALANCE ENDÓGENO DE FOTOASIMILADOS Y HORMONAS

SOBRE LA GENERACIÓN DEL RENDIMIENTO*

Las plantas superiores muestran, inicialmente, tanto una baja área foliar total como

una baja tasa de expansión foliar, aunque el tamaño de cada hoja se incrementa y la

duración del plastocrono se reduce a medida que crece el tamaño de la planta. La

capacidad fotosintética de la hoja depende de la edad de la misma y, a medida que la

planta crece, la estructura del canopeo modifica el micro ambiente cercano a la hoja. La

acumulación de carbono y nutrientes en las nuevas hojas expandidas es una inversión

especialmente importante ya que permite un crecimiento exponencial de la planta. El

beneficio que una hoja en particular le brinda a la planta es el incremento marginal de

carbono por encima de los costos energéticos de construcción, mantenimiento y

protección de la misma. Tanto la expansión como el envejecimiento de una hoja siguen

secuencias de eventos predecibles que involucran cambios en los costos y ganancia de

carbono (Pearcy et al., 1987).

Durante las etapas iniciales de expansión foliar, cuando la capacidad fotosintética de

la misma es baja, las hojas importan la mayor parte del carbono necesario para sostener

las altas tasas de respiración de crecimiento y mantenimiento. La máxima capacidad

fotosintética se alcanza en el momento de la máxima expansión de la hoja. Finalmente,

durante la senescencia, la fijación de carbono fotosintético declina y el nitrógeno es

movilizado antes que la hoja abscinda. A medida que la capacidad fotosintética total se

incrementa, pequeños cambios en la inversión de cada hoja individual determinan

importantes cambios en el tamaño final de la planta.

Se ha indicado que existe una estrecha coordinación entre el crecimiento del tallo y

las raíces controlados por señales de origen hormonal generados en el sistema radical:

un incremento en el crecimiento radical es seguido por un incremento en la síntesis de

citocininas (O‟Hare & Turnbull, 2004). Por otro lado, cuando las raíces de plantas que

crecen en contenedores de tamaño reducido alcanzan la base de la maceta, ésta se dobla

y enrosca alrededor de la misma. Luego del trasplante, es posible observar una

restricción similar al crecimiento radical cuando, semanas después, el nuevo sistema

radical adventicio alcanza la misma situación. Este efecto general, ha sido asociado

recientemente (Di Benedetto & Klasman, 2004; Rattin et al., 2006;) como un estímulo

externo captado por la raíz y traducido al resto de la planta a través de una reducción en

el tamaño de la parte aérea mediante un cambio en el suministro de citocininas como ha

sido sugerido por otros autores (Neuman et al., 1990; Yamashaki et al., 1994).

Bajo condiciones de cultivo intensivo donde la oferta hídrica, nutricional y la

interacción con plagas y enfermedades no son factores limitantes, la acumulación de

biomasa es un mecanismo complejo que involucra la oferta ambiental (temperatura,

radiación PAR) así como cambios en el funcionamiento del metabolismo de la planta a

lo largo del ciclo de producción comercial. La Figura 1 intenta esquematizar las

relaciones causales entre los mismos.

* adaptado de Di Benedetto, A.; J. Tognetti and C. Galmarini (2010): Biomass production in ornamental

foliage plants: Crop productivity and mechanisms associated to exogenous cytokinin supply. Argentinean

Plant Science and Biotechnology I. The Americas Journal of Plant Science & Biotechnology (en prensa).



Figura 1: Procesos de control asociados con la producción de biomasa aérea en

hortalizas de hoja y la relación que existe entre ellos.

Producción de Biomasa Aérea

Aparición de Hojas Expansión Foliar

Tallos Auxinas

Citocininas Partición de Fotoasimilados

Producción de Fotoasimilados

Raíces

Intensidad de luz

Temperatura



Existen evidencias que las citocininas son sustancias sintetizadas por la raíz y

transportadas a través del xilema a los tallos donde ejercen una decisiva influencia sobre

el crecimiento y la capacidad fotosintética de la biomasa aérea (Itai & Birnbaum, 1996).

La conclusión que las citocininas producidas por el sistema radical son parte de un

mecanismo de percepción del ambiente edáfico a través del cual la planta regula la

relación parte aérea/raíces, se apoya en un número significativo de resultados

experimentales (Mok & Mok, 2001; Haberer & Kieber, 2002; Howell et al., 2003;

Dodd, 2005; Rashotte et al., 2005; Glover et al., 2008). Por otro lado, el suministro

exógeno de citocininas favorece la ramificación y crecimiento de tallos y tiende a

incrementar especialmente la biomasa fotosintetizante (Di Benedetto et al., 2010).

1. APARICIÓN DE HOJAS

Las hojas se inician secuencialmente a partir de modelos precisamente ordenados

durante la fase vegetativa de un tallo en el meristema apical que se mantiene como una

unidad organizada de células con tasas de crecimiento aún no determinadas (Aida &

Tasaka, 2006). Las hojas se originan con relativa uniformidad a partir de zonas de

crecimiento que, con posterioridad, muestran modelos de división y elongación

divergentes. Durante la fase monopodial, a medida que se incrementa el tamaño foliar,

la duración del plastocrono disminuye. La aplicación de citocininas puede promover la

expansión foliar (Hayes, 1978; Goodwin, 1978; Doerner, 2007).

Es posible modificar la tasa de aparición de hojas durante la fase de propagación

en bandejas multiceldas con el asperjado de citocininas exógenas independientemente

del tamaño de celda utilizada (Di Matteo et al., 2008).

2. EXPANSIÓN DE HOJAS

La capacidad fotosintética de una hoja madura está determinada por el tamaño y la

actividad metabólica de la misma. Ambos aspectos son influidos por un amplio número

de factores entre los que se incluyen los ambientales (temperatura, intensidad y calidad

de luz) y los endógenos (edad de la planta y suministro de fotoasimilados). Sin

embargo, es poco lo que se conoce acerca de la modulación del desarrollo foliar en

especies hortícolas bajo cultivo intensivo. Existen ejemplos bien documentados que

relacionan los cambios fisiológicos con el tamaño del individuo en animales, pero los

resultados en plantas superiores son contradictorios (Di Benedetto & Cogliatti, 1990b;

Donovan & Ehleringer, 1991; 1992; Soyza et al., 1996; Di Benedetto et al., 2005).

Dado que a medida que la fotosíntesis neta de la planta se incrementa, los cambios en el

tamaño foliar y la tasa de crecimiento pueden ser atribuidos a una mayor disponibilidad

de fotoasimilados (Pearcy et al., 1987).

La partición de carbono entre la biomasa aérea expandida y el crecimiento de los

tejidos no fotosintéticos generalmente se incrementa con la edad del individuo (Schulze,

1982). La sugerencia que el tamaño de la planta podría estar asociada con la

distribución de fotoasimilados se apoya en el hecho que la partición hacia los órganos



fotosintéticos estaría correlacionada con la capacidad de dispersión (Abrahamson, 1975;

Hartnett & Bazzaz, 1983; Brewer et al., 1998).

La morfogénesis foliar es controlada por la integración de programas genéticos

endógenos y respuestas a estímulos exógenos. La hoja es un buen material para estudios

morfogenéticos ya que las respuestas se reflejan en cambios en la forma de la misma. El

control temprano de la forma de la hoja se basa en modificar la tasa de iniciación foliar

en el meristema apical del tallo, las tasas y planos de división celular y la diferenciación

de las células. La forma final de la hoja involucra la coordinación de las tasas de

división, de alargamiento y de diferenciación de células. Estudios genéticos recientes

han revelado un mecanismo diferente que juega un rol importante en la regulación de la

iniciación de la forma de la hoja: el control de la expresión espacial y temporal por

micro RNA y muerte programada de células (Kim, 2006).

Se ha descrito una conexión entre la función de las auxinas y las citocininas y el

sistema que gobierna el factor de trascripción involucrado en la iniciación foliar. Se ha

sugerido también la existencia de una cascada de estadios regulatorios sucesivos

basados en el RNA que facilita la delimitación de los tipos de células comprimiendo la

epidermis superior e inferior. La regulación del crecimiento celular emerge como un

componente crucial de la determinación de la forma de la hoja con un factor de

trascripción que jugaría un rol clave en este proceso. La evolución del la regulación cis

de los genes involucrados en el desarrollo se ha identificado como un proceso que

contribuye probablemente a la diversificación de la forma de la hoja (Barkoulas et al.,

2007). La morfogénesis de la forma de la hoja y la formación del sistema vascular

principal son temporalmente coordinadas durante el desarrollo foliar. El análisis de

fenotipos mutantes soporta el rol de un signo transmitido por las auxinas en el modelo

de formación del sistema vascular e indica que la forma de la hoja y la distribución de

vasos conductores se hallan acoplados durante el desarrollo de una hoja. Los otros dos

mecanismos que pueden contribuir a la regulación de estos procesos son: un sistema de

difusión-reacción y la transmisión a largas distancias de la información por parte de

macromoléculas tales como las citocininas (Dengler & Kang, 2001).

El desarrollo foliar está caracterizado por cambios profundos en su morfología y

anatomía, producto de la expansión y crecimiento diferencial de células y tejidos que

determinan la formación de espacios intercelulares y distribución de tejidos asociados

con el funcionamiento fotosintético de la hoja (Maksymowych, 1973). El ambiente

lumínico en el que crece la planta tiene una influencia crítica sobre los cambios

anatómicos de las hojas (Perry et al., 1986); los cambios en el tamaño de las hojas bajo

condiciones umbrosas están asociados con un menor espesor foliar y un incremento en

la proporción de espacios intercelulares.

Aunque se sabe que las hormonas afectan los procesos de crecimiento y desarrollo,

sólo recientemente se ha comenzado a entender que una parte de sus efectos son

consecuencia de la modulación del potencial de crecimiento celular (Pozo et al., 2005;

Chuan et al., 2007). La dificultad para entender cabalmente la influencia de las

hormonas vegetales sobre el control del ciclo celular está asociada con la respuesta

específica en diferentes estadios de crecimiento celular y la participación de las

hormonas involucradas en diferentes vías metabólicas. Como una complicación



adicional, la mayor parte de los resultados disponibles derivan de estudios donde se han

usado aplicaciones exógenas de hormonas que pueden alterar los niveles endógenos de

las mismas.

El espesor foliar es el resultado de cambios tanto en el número de capas celulares

como en el tamaño de cada célula. Tanto el espesor foliar como el área foliar específica

(un parámetro estrechamente correlacionado con el anterior) pueden ser modificados

por la aplicación exógena de citocininas. Se ha propuesto que las citocininas promueven

la tasa de expansión del parénquima, prolongan la duración del alargamiento celular y

promueven la tasa de alargamiento celular (Kyozuka, 2007; Hamada et al., 2008).

Ron‟zhina (2003) ha demostrado que la aplicación de citocininas promueve la

expansión de las células del mesófilo; en las hojas en expansión, el asperjado con 6-

bencilaminopurina (BAP) promueve la división celular mientras que en hojas

expandidas, promueve la expansión celular. Durante la formación de la hoja, las

citocininas deben incrementar la velocidad de división de células para obtener el

número requerido para un tamaño foliar específico. Goldstein & Chory (2008) han

sugerido que las células epidérmicas promueven o restringen el crecimiento de los tallos

transportando señales (físicas o químicas) que actúan sobre el crecimiento de las capas

internas de las hojas. El meristema apical vegetativo determina la arquitectura externa y

el modelo de distribución interna de biomasa así como mantiene la población de células

del domo vegetativo. La arquitectura interna tridimensional del sistema vascular se

corresponde estrechamente con la distribución externa de órganos laterales o filotaxis.

La estrecha correlación entre la filotaxis y el sistema vascular presente en órganos

maduros se fija durante los primeros estadios de crecimiento (Dengler, 2006).

Las citocininas inducen la formación de elementos de floema (Mahonen et al.,

2006). Los experimentos desarrollados en cotiledones aislados de pepino (Cucurbita

pepo L.) han demostrado que la aplicación exógena de BAP puede inducir la formación

de nuevas nervaduras foliares. En hojas de poroto (Phaseolus sp. L.), el mismo

tratamiento incrementa la extensión del mesófilo a través de un aumento en la tasa de

división y expansión de células; la aplicación exógena de citocininas contribuye al

crecimiento de las células del mesófilo y la lignificación de los tejidos que aportan

resistencia mecánica a la hoja (Chernyad‟ev, 2005).

3. PRODUCCIÓN DE FOTOASIMILADOS

El valor de una hoja está relacionado con su contribución de fotoasimilados a partir

del funcionamiento fotosintético, mientras que el costo de producir la misma es la

inversión que la planta hace en carbono, nitrógeno y demás elementos para su

construcción y sostenimiento hasta que la misma alcanza un intercambio neto de

carbono positivo (Noguchi et al., 2001). Se ha sugerido que las hojas de larga vida útil,

como lo son las de especies ornamentales umbrófilas, requieren mayores costos de

construcción porque necesitan una mayor inversión en compuestos estructurales

(Oikawa et al., 2004) y defensivos (Seilaniantz et al., 2007). Algunos estudios apoyan

esa hipótesis (Merino, 1987) mientras que otros no (Merino et al., 1987). Williams et al.

(1989) mostraron que la producción de hojas de vida prolongada no se correlacionaba



con los costos de construcción sino con la relación costos de producción-ganancia diaria

de carbono. Esta relación se asume como un indicador del tiempo que la planta necesita

para recuperar los productos requeridos para la expansión de una nueva hoja. Los costos

foliares por unidad de masa se encontraron inversamente correlacionados con el tamaño

foliar, quizás como resultado de una mayor proporción de epidermis y cutícula en hojas

de menor tamaño. Es posible que las plantas asperjadas con citocininas modifiquen sus

costos de construcción pero no existen datos documentados hasta el momento.

Para la mayor parte de las especies creciendo bajo invernaderos, la estimación de

sus tasas de crecimiento basadas en mediciones de fotosíntesis durante cortos períodos

de tiempo ha sido una tarea difícil (Zelitch, 1982). La capacidad fotosintética de una

hoja cambia con su edad; generalmente aumenta hasta alcanzar un valor máximo y

luego declina; por otro lado, a medida que la planta crece, la estructura del canopeo

modifica el ambiente que rodea a la hoja.

Otro de los problemas relacionados con las comparaciones fotosintéticas ante

cambios en la morfología foliar está en determinar una base válida para expresar la tasa

fotosintética. Araus et al. (1986) han indicado que diferencias en la tasa fotosintética

máxima entre especies se ajustan mejor cuando se expresan sobre una base de contenido

de clorofila en vez de área foliar. Una de las explicaciones de estos resultados entre

tamaño foliar y capacidad fotosintética (expresada sobre una base de área foliar o

contenido de clorofila) es que los genotipos con hojas grandes, como lo son las especies

ornamentales de follaje, pueden generar un severo sombreado mutuo a lo largo del tallo

vertical sobre el que se hallan expandidas.

La tasa de crecimiento de una planta es siempre controlada por el balance entre

fuentes y destinos. La fuente está compuesta por las hojas con capacidad fotosintética

positiva mientras que los destinos son los diferentes órganos en crecimiento. La

disminución de la duración del plastocrono con el tiempo significa que las fuentes

aumentan en mayor proporción que los destinos (Dufour & Guerin, 2003).

A medida que aumenta el tamaño del contenedor pretrasplante, mayor es la tasa

fotosintética durante el ciclo de producción en lechuga (Grigoli & Di Benedetto, 2008).

El asperjado con citocininas durante la fase de propagación incrementa la fijación

fotosintética de fotoasimilados por unidad de área y tiempo.

La eficiencia de absorción de la luz incidente sobre una hoja se halla directamente

asociada con el contenido de clorofila por unidad de área.

Sobre una base de peso fresco, las plantas umbrófilas tienen un mayor contenido de

clorofila pero una menor actividad enzimática (Rubisco) que las plantas heliófilas. Esto

es importante ya que sostiene la hipótesis que, en las plantas umbrófilas, la inversión en

estructuras fotosintéticas es mayor que en los sistemas de fijación de carbono.

Las citocininas se hallan también involucradas en los complejos clorofila-proteínas

(Flores & Tobin, 1988); una reducción en el suministro de citocininas reduciría la

formación de dichos complejos (Pons & Bergkotte, 1996). Sin embargo, la

concentración de clorofila dentro de un invernáculo comercial no debería ser un factor

limitante para el proceso fotosintético en especies umbrófilas ornamentales.



Aunque se acepta que las citocininas producidas por el sistema radical juegan un rol

importante en la síntesis y mantenimiento de la clorofila y que afectan el desarrollo del

cloroplasto y el metabolismo (Van Staden et al., 1994) y que las citocininas se hallan

involucradas en la regulación de la división celular y de cloroplastos en especies

heliófilas (Kulaeva & Prokoptseva, 2004).

4. PARTICIÓN DE FOTOASIMILADOS

La distribución de la biomasa entre diferentes órganos no es fija (Gerry & Wilson,

1995) sino que es afectada por el ambiente, el hábito de crecimiento y las expectativas

de vida de la planta. Se ha sugerido que una estrategia para mejorar el comportamiento

competitivo (Harnett & Bazzaz, 1983) es almacenar una fracción mayor de los

fotoasimilados producidos en las raíces (Brewer et al., 1998). Mientras que la capacidad

de almacenar recursos provee los sustratos (principalmente carbono y nitrógeno)

requeridos para sostener el crecimiento del vegetal, es la distribución de esos recursos a

nivel de individuo, lo que determina la tasa de crecimiento y el tamaño final alcanzado.

Las citocininas pueden cambiar la partición de fotoasimilados en especies heliófilas (Di

Matteo, 2009; Grigoli & Di Benedetto, 2008; Pardo, 2009) pero el suministro de

carbohidratos afecta también la regulación del crecimiento de la planta (Liscova et al.,

2006).

La ventaja ecológica de una alta tasa de crecimiento relativo parece clara: un rápido

crecimiento permite la ocupación de un espacio amplio, lo cual es ventajoso en

situaciones altamente competitivas. Una alta tasa también facilita una rápida

finalización del ciclo biológico en especies anuales (Poorter, 1989). Reich et al. (1998)

han sugerido que el área foliar específica (SLA), la tasa de asimilación neta (NAR) y la

tasa de crecimiento relativo (RGR) se hallan estrechamente asociadas con la variación

en la historia previa de la planta y que los cambios en la estructura de las hojas y raíces

influyen fuertemente sobre el patrón de RGR entre las plantas y el ambiente lumínico a

través de cambios en la partición de biomasa. Los datos de Osone et al. (2008)

coinciden con esos resultados previos. Las citocininas pueden incrementar la RGR en

especies hortícolas heliófilas (Grigoli & Di Benedetto, 2008; Di Matteo, 2009; Pardo,

2009).

Las diferencias en la habilidad competitiva entre especies e individuos pueden estar

asociadas con atributos tales como área foliar, altura y biomasa de la planta. De estos, el

tamaño inicial de la planta, expresado como biomasa total puede ser critico. De acuerdo

con el modelo de Samson & Werk (1986), la partición hacia las estructuras

reproductivas debería incrementarse exponencialmente con un aumento en el tamaño de

la planta (Mendez & Obeso, 1993). Por otro lado, aunque se espera que esta variación

en la distribución de recursos sea común en especies que habitan ambientes

heterogéneos, las especies Aráceas evaluadas por Di Benedetto et al. (2006) son plantas

umbrófilas que han evolucionado bajo sotobosques tropicales y subtropicales. Otro

factor que puede contribuir a la variación en la habilidad competitiva es la tasa de

crecimiento (Gerry & Wilson, 1995).



La distribución de fotoasimilados dentro de una planta se halla regulada por

mecanismos de fuente-destino. Las fuentes son los tejidos exportadores de

fotoasimilados y los destinos los importadores netos de los mismos. Las fuentes

principales son las hojas totalmente expandidas pero otros órganos con capacidad

fotosintética (tallos) son capaces de producir más fotoasimilados que los que requieren

para su propio crecimiento y mantenimiento. Las hojas maduras fijan dióxido de

carbono y exportan fotoasimilados, primariamente sacarosa, a otras partes de la planta.

Los tallos y raíces son tejidos de almacenamiento que pueden también actuar como

fuente o destino, dependiendo de los requerimientos de otras partes de la planta. Las

hojas jóvenes, aún en desarrollo tienen altas tasas de actividad metabólica y expansión y

son destinos prioritarios. Las mismas compiten con otros destinos e influyen

significativamente sobre los modelos de partición del vegetal. La conversión de las

hojas en desarrollo de destino a fuentes involucra profundos cambios en la estructura y

metabolismo de sus tejidos.

La distribución de fotoasimilados hacia diferentes destinos depende principalmente

de la capacidad de producción de fotoasimilados de la planta pero está asociada a su

actividad como destino (Cline et al., 1997). La importancia del destino se halla asociada

con su habilidad para importar fotoasimilados en relación con otros destinos de la planta

y depende de su tamaño, su tasa de crecimiento, su actividad metabólica y su tasa de

respiración. Las hojas de plantas heliófilas son destinos relativamente importantes

mientras que las raíces y otros órganos de reserva son destinos débiles. Sin embargo,

una relación inversa puede encontrarse en plantas umbrófilas.

Desde su iniciación como un primordio hasta avanzada la fase de expansión de la

lámina, las hojas dependen de la importación de carbono desde otras partes de la planta.

Aún después que la actividad fotosintética y la asimilación carbonada han comenzado,

la importación de fotoasimilados continúa y sólo disminuye a niveles despreciables

cuando el proceso de expansión de la lámina se halla en estadios avanzados. Una hoja

en expansión puede ser subsidiada por varias hojas más viejas a través de un modelo

complejo que puede cambiar con el tiempo. Aunque se producen cambios significativos

en el desarrollo durante la expansión foliar en relación con las relaciones carbonadas,

existe poca certeza acerca de la naturaleza de los mecanismos de control involucrados.

Uno de los pocos principios integradores relacionados con la distribución de

recursos energéticos dentro de la planta es la hipótesis acerca de la actividad balanceada

entre la raíz y la parte aérea. Se ha indicado que las especies de rápido crecimiento se

hallan orientadas a maximizar el funcionamiento de los tallos, mientras que aquellas que

muestran un lento crecimiento tienden a maximizar el funcionamiento de la raíz

(Poorter & Remkes, 1990). Sin embargo, el suministro de agua y nutrientes no sería un

factor limitante para las especies creciendo bajo condiciones de cultivo comercial.

El desarrollo de una hoja puede ser afectado por las variaciones en los niveles

hormonales; basado en estudios preliminares acerca de que las citocininas modifican la

distribución de metabolitos en hojas separadas de la planta madre se ha postulado la

idea de un efecto promotor de las citocininas sobre la actividad del destino (Nielsen &

Ulskov, 1992). Sin embargo, los mecanismos a través de los cuales las citocininas

regulan la fisiología de células y tejidos no están adecuadamente estudiados.



Para identificar los efectos de las citocininas sobre la actividad del destino se deben

monitorear aquellas enzimas que contribuyen sobre la habilidad de los tejidos para

metabolizar los fotoasimilados importados. Otra aproximación sería medir directamente

la actividad metabólica global. Si la acción de las citocininas sobre el desarrollo foliar

estuviera asociada con un cambio en la distribución del carbono dentro de la planta,

sería posible observar cambios en la importación de azúcares desde una hoja destino en

respuesta a la aplicación exógena de citocininas. Esto daría como resultado un

incremento en la biosíntesis de los componentes celulares requeridos para la división y

expansión de las células. Alternativamente, un incremento en la importación de solutos

permitiría disminuir el potencial agua; el aumento en el potencial de turgencia podría,

potencialmente, estimular el alargamiento celular. Ninguna de estas posibilidades fue

claramente identificada en un estudio previo sobre la absorción de carbono y partición

en tejidos tratados con citocininas (Nielsen & Ulvskov, 1992). Estos autores sugirieron

que la acción de las citocininas sobre la actividad del destino puede estar asociada con

diferentes mecanismos actuando conjuntamente. Por un lado, los procesos de transporte

durante la removilización de solutos orgánicos y la utilización de los mismos pueden ser

influidos por las citocininas. Alternativamente, la utilización del carbono en el tejido

receptor puede ser modificada de tal manera que favorezca los procesos que permiten

un incremento en la tasa de expansión. Estas dos posibilidades no son mutuamente

excluyentes. Aunque todos esos resultados indican que la expansión, promovida por

citocininas, sobre discos foliares no se halla regulada por cambios en la absorción neta o

utilización de carbohidratos, resultados recientes (Grigoli & Di Benedetto, 2008; Di

Matteo, 2009; Pardo, 2009) indican que los cambios en la producción de biomasa en

respuesta al asperjado exógeno de citocininas se basan en una mayor partición de

fotoasimilados hacia las raíces.

Las citocininas son producidas predominantemente en las raíces y transportadas a

través del sistema xilemático (Itai & Birnbaum, 1996; Kudoyarova et al., 2007). Las

hojas de sombra pierden menos agua por transpiración que las que crecen en

irradiancias más altas y reciben, a su vez, menos citocininas, disminuyendo la síntesis

de proteínas y la actividad de la hoja como destino. Las hojas que reciben mayor nivel

de citocininas actúan como destinos prioritarios (Pons & Bergkotte, 1996). Los tejidos y

órganos ricos en citocininas importan mayor cantidad de fotoasimilados. Dicho

incremento en la capacidad del destino es la respuesta fisiológica de las hormonas

vegetales más característica y menos entendida (Ron‟zhina, 2004).

El asperjado con citocininas cambia la partición de fotoasimilados; con aplicaciones

pretrasplante se ve favorecida la parte radical mientras que el asperjado con citocininas

postrasplante redirige el flujo de fotoasimilados a favor de la parte aérea de la planta

(Grigoli & Di Benedetto, 2008).

Teniendo en cuenta los conceptos corrientes de la regulación de la traslocación de

fotoasimilados en plantas es posible presumir que las citocininas determinan una

reasignación estructural y metabólica en las células del mesófilo, modificando la

concentración de metabolitos y desarrollando gradientes de concentración entre la

fuente y el destino. A su vez, estos cambios en la concentración de metabolitos

dirigirían la traslocación de fotoasimilados hacia las regiones tratadas con citocininas.



Los efectos promotores de la aplicación de citocininas en hojas separadas de la

planta madre sobre el destino se hallan relacionados con la transformación de fuente a

destino de la porción madura de la hoja y están asociados con un cambio en la dirección

de movimiento de los fotoasimilados en el floema. Ron‟zhina (2004) sugirió que, entre

los órganos de la planta que producen y consumen fotoasimilados, existe una fuerza que

regula el transporte en el floema. El estudio realizado por Paramonova et al. (2002)

sobre los efectos promotores sobre el destino en hojas de remolacha azucarera demostró

que la acumulación de almidón y lípidos en el cloroplasto de las células se hallaba

asociada con las terminales del sistema floemático.

Los efectos promotores de las citocininas sobre los procesos de traslocación en

hojas varían entre especies; en porotos el crecimiento ante aplicaciones exógenas de

citocininas fue menor que en plantas de zapallito, sin embargo, las primeras mostraron

mayores cambios en la síntesis de almidón (Ron‟zhina, 2004). En las hojas jóvenes, las

citocininas promueven las divisiones celulares en el mesófilo pero no afecta

notablemente la expansión (Ron‟zhina, 2003). Un suministro exógeno de sacarosa a las

raíces sugiere que el nivel de carbohidratos regula la exportación de citocininas (Dodd,

2005).

5. FACTORES AMBIENTALES

La mayor parte de los factores ambientales son capaces de afectar la producción de

biomasa; en algunos aspectos, parte de estos efectos son mediados por la concentración

endógena de citocininas. Por ejemplo; la disminución en la disponibilidad de agua que

afecta severamente la expansión foliar, se halla asociada con una disminución de la

actividad de las citocininas (Havlova et al., 2008); en ese trabajo, se observa una

significativa acumulación de citocininas a nivel radical durante el estrés hídrico

mientras que, simultáneamente, se incrementan las auxinas en las raíces y en las hojas

inferiores. Esto sugiere que tanto las citocininas como las auxinas juegan un rol en la

respuesta de las raíces frente a un estrés hídrico severo, el cual involucra la estimulación

del crecimiento primario del sistema radical y la inhibición de la ramificación de raíces.

La posibilidad de reducir los efectos de un estrés hídrico por el agregado exógeno de

citocininas ha sido también sugerido (Rivero et al., 2009).

De la misma forma el nivel nutricional (especialmente nitrógeno) puede afectar

severamente el crecimiento foliar y las citocininas pueden estar involucradas en esa

respuesta: se ha encontrado que tanto la expansión foliar como la concentración de

citocininas disminuyen en respuesta a una deficiencia de nitrógeno (Dodd & Beveridge,

2006; Hirose et al., 2008; Schachtman & Goodger, 2008). Las fuentes de nitrógeno

inorgánico tales como nitratos, son un factor principal en la regulación de la expresión

génica de la adenosina fosfato-isopenteniltransferasa, una enzima clave de la biosíntesis

de citocininas.

Sin embargo, las situaciones de estrés hídrico y nutritivo son normalmente evitadas

durante el cultivo comercial a través de un preciso suministro de ambos factores de



crecimiento. Por otro lado, la presencia de situaciones lumínicas y térmicas limitantes es

mucho más frecuente debido a fallas en la tecnología de climatización.

.

6. TEMPERATURA

El desarrollo de las plantas requiere la acumulación de una cantidad de unidades

térmicas fija. Diferentes procesos de desarrollo pueden tener diferentes temperaturas

base y unidades térmicas acumuladas.

No existe información acerca del efecto del suministro exógeno de citocininas sobre

la temperatura en especies ornamentales, pero Araki et al. (2007) mostraron que el uso

de BAP en aplicaciones pretrasplante sobre lechuga y apio, podrían cambiar la

temperatura base en condiciones ambientales de cultivo comercial. Hye et al. (2007)

mostraron que la concentración de citocininas disminuía en hojas de pepino creciendo a

15 °C y especialmente a 35 °C en relación con plantas creciendo en 20 °C a nivel del

ápice de crecimiento (apenas por encima del nivel del suelo). Sus resultados sugieren

que la inhibición del crecimiento a temperaturas extremas fue afectada por el contenido

hídrico y la concentración de citocininas en las hojas.

Una disminución de la temperatura produce cambios morfológicos y anatómicos

significativos: las hojas tienden a ser más anchas y cortas, mientras que el largo del

pecíolo y la lámina se reducen, tanto el espesor foliar como la cantidad de tejido por

unidad de área se incrementan debido a un mayor tamaño de las células del mesófilo.

7. IRRADIANCIA

El nivel de radiación lumínica de onda corta determina la fijación fotosintética de

carbono y, consecuentemente, la producción de biomasa de la planta. Es posible

clasificar a las diferentes especies vegetales en heliófilas y umbrófilas en función de su

respuesta a incrementos en la intensidad de luz. Esta habilidad es propia de cada

genotipo y es el resultado de una adaptación evolutiva al ambiente del cual proviene.

Existen factores capaces de modificar la tasa fotosintética de una planta intacta y

han sido utilizados para caracterizar las especies heliófilas y umbrófilas. Por un lado se

espera que la capacidad fotosintética máxima sea independiente de la eficiencia en la

captación de luz pero íntimamente relacionada con el aceptor primario del proceso

fotosintético. Por otro lado, la resistencia estomática, la tasa de difusión de dióxido de

carbono desde las paredes de las células hasta los cloroplastos, el metabolismo de

carboxilación, la tasa de transporte de electrones y la tasa de fotofosforilación pueden

modificar la tasa de fotosíntesis neta (Boardman, 1977).

Parece probable que el principal factor que contribuye al incremento en el área foliar

específica en respuesta a una disminución de la intensidad de luz sea la reducción de

varios componentes del sistema fotosintético que determinan la capacidad de fijación a



altas irradiancias (tamaño de la antena fotosintética, centro de reacción y cadena de

trasporte de electrones). Sin embargo, se ha enfatizado que los cambios en el área foliar

específica probablemente involucren también cambios en la proporción de tejidos

fotosintéticos y no fotosintéticos. Aunque existe poca información al respecto se ha

estimado, groseramente, que una reducción de los fotoasimilados (principalmente

azúcares y almidón) podrían explicar el incremento en el área foliar específica cercano

al 20%. Una reducción de otros componentes activos del sistema fotosintético tales

como tejido epidérmico, paredes celulares y haces vasculares podrían causar un

incremento similar.

Es posible que los cambios morfológicos y anatómicos en respuesta a aplicaciones

exógenas de citocininas requieran una determinada producción de fotoasimilados para

sostener los mayores niveles de respiración de crecimiento y mantenimiento posteriores,

sin embargo, no existen datos que permitan sostener esta hipótesis.

8. HORMONAS Y REGULADORES HORMONALES

I. ESTÍMULO ENDÓGENO

Para entender el control del crecimiento foliar es esencial entender los mecanismos

a través de los cuales el crecimiento y la actividad de las hojas se relacionan con el

crecimiento y la actividad de otros órganos (Horvath et al., 2003) incluyendo cultivos

intensivos (Malladi & Burns, 2007). La interrelación entre las hojas y el sistema radical

es importante por dos razones. La primera es que las raíces proveen el agua necesaria

para mantener la turgencia de las hojas y los nutrientes minerales que la misma necesita

para su crecimiento. Existe abundante evidencia acerca del equilibrio funcional que

debe existir entre el crecimiento de las raíces y los tallos aéreos. La segunda razón está

asociada con la capacidad de síntesis de hormonas por parte de los ápices radicales. Se

ha sugerido que si el crecimiento de la raíz es restringido por alguna razón, las

respuestas generadas por esa situación de estrés implica necesariamente un cambio en la

síntesis de citocininas.

Las hormonas son un tipo de compuestos capaces de regular procesos de desarrollo

en los vegetales, sin embargo, son más importantes como señales transmisibles dentro

de la planta. El concepto clásico de hormona vegetal como una sustancia que se produce

en una parte del organismo y es transferido a otro sitio para influir sobre un proceso

específico es, como se espera después de más de 70 años de investigaciones, inadecuado

para explicar la regulación hormonal del desarrollo en las plantas. La falta de un control

exclusivo para cada una de las fases de desarrollo por cualquiera de las hormonas

identificadas y la falta de correlación entre la concentración endógena de la hormona y

los cambios en el proceso de desarrollo han generado la duda de si las hormonas

vegetales forman parte del sistema de control del desarrollo (Barendse & Peeters, 1995).

Un aspecto importante de la actividad hormonal está relacionado con la percepción

de un estímulo y su transducción metabólica (Aoyama & Oka, 2003; Muller & Sheen,

2007). La misma involucra la activación de proteínas celulares específicas ya que los

estímulos que la célula puede recibir son de distinto tipo, por ejemplo, luz, temperatura,

nutrientes, situaciones de estrés variadas. Esta percepción es transmitida a través de



mensajeros que se unen a receptores específicos (Argyros et al., 2008). La variación en

el número de receptores y su distribución pueden alterar la sensibilidad de las células a

cambios hormonales, de tal forma que la sensibilidad cambia durante el ciclo de vida

celular. El sitio de percepción de las moléculas hormonales ha sido un área de

investigación profundamente explorada por los fisiólogos vegetales, sin embargo, para

las citocininas la situación no es para nada clara. Aunque algunas citocininas se acoplan

a ciertas proteínas (Binns, 1994) ninguna de ellas han sido identificadas como

receptores.

Una complicación adicional del concepto de hormona es que la misma se produce

en un sitio y es direccionalmente transportada para ejercer su acción en un sitio lejano y

que el compuesto producido no debe ser el mismo. Un sistema hormonal puede tener

numerosos sitios para controlar y la regulación puede ser acompañada por más de una

forma de la molécula. Diferentes controles hormonales puede estar basados en

diferentes tipos de interacción entre hormonas; la regulación puede lograrse a través de

un balance o relaciones entre hormonas, a través de efectos opuestos entre hormonas,

por alteración de las concentraciones efectivas de una hormona sobre otra, por cambios

en la sensibilidad de un hormona sobre otra y por acciones secuenciales de diferentes

hormonas. Complicaciones adicionales pueden presentarse debido a la

compartimentalización celular, órganos con diferentes estadios de desarrollo y tejidos

con diferentes tipos de células, lo cual significa que varios sistemas de control hormonal

podrían estar operando dentro de un mismo tejido u órgano. Además, puede existir

compartimentalización subcelular de hormonas. La complejidad de la regulación

hormonal de procesos específicos por la acción de hormonas diferentes ha impedido

progresos sustanciales acerca de los controles regulatorios múltiples. Las hipótesis sobre

la acción hormonal han fallado generalmente en presentar una descripción de cómo se

producen muchos de sus efectos. Sin embargo la mayor parte de los estudios se hallan

limitado a la acción de una o raramente dos hormonas.

Es claro que las hormonas vegetales no necesariamente ejercen su influencia

exclusivamente a través de cambios en su concentración, sino también mediante

cambios en la sensibilidad de las células receptoras. De este modo, la interacción de dos

hormonas puede significar un cambio en sensibilidad de una de ellas y, por lo tanto, de

su participación en la respuesta. Otro aspecto de la interacción hormonal es que puede

ocurrir a diferentes niveles en una cascada secuencial de procesos iniciados por la

hormona, que puede incluir interacciones a distancia (espacial) o en el tiempo

(temporal).

Tradicionalmente, el sistema radical ha sido visto como un elemento esencial en la

provisión de recursos (agua y nutrientes) a los tallos y en muchas circunstancias, una

reducción en el crecimiento de la biomasa aérea puede ser asociados con la incapacidad

del sistema radical en suministrar estos recursos. Ajustando la tasa de suministro de

nitrógeno a las raíces es posible controlar con precisión la concentración de nitrógeno

en los tallos y la tasa de crecimiento (Rubio et al., 2009). Sin embargo, muchos de los

cambios fisiológicos de los tallos no pueden ser explicados sólo por cambios en la

disponibilidad de recursos (Dodd, 2005). Datos recientes sugieren la existencia de

mecanismos alternativos que transforman a las citocininas en mensajeros endógenos

(Miyawaki et al., 2004; To & Kieber, 2008). Los receptores de membranas para las



citocininas reciben las señales generadas por las citocininas endógenas (Lopez-Bucio et

al., 2007); sin embargo, existen receptores de citocininas asociados a las membranas

capaces de aceptar citocininas exógenas (Kulaeva & Prokoptseva, 2004).

Existe evidencia que ciertas señales transportadas a larga distancia pueden regular la

expresión de genes presentes en los tallos con posterioridad a cambios en el suministro

de nutrientes por el sistema radical, independientemente de la cantidad de nutrientes que

llegan a la parte aérea (Dodd, 2005; Sakakibara, 2006; Takei et al., 2002).

Para ser considerado un mensajero entre la raíz y el tallo un compuesto debe:

moverse acrópetamente en la planta a través de la vía apoplástica

(predominantemente el xilema) o simplástica.

influir sobre procesos fisiológicos en un órgano receptor (tales como las hojas) que

se halla alejado del lugar de síntesis (la raíz)

Aunque los detalles del mecanismo permanecen aún no resueltos, en muchos casos

parece que algunos cambios en el ambiente radical modifican la producción de

hormonas en la raíz y cambia la exportación de la misma a través del xilema. Se ha

propuesto un sistema de regulación del crecimiento coordinado por el sistema de baja

energía de fitocromo y las citocininas como responsable captar la señal asociada con

cambios en el suministro de nutrientes y luz (Kraepiel & Miginiac, 1997). En este

modelo, el suministro de nutrientes promueve el crecimiento radical y con

posterioridad, las citocininas sintetizadas en la raíz promueven la síntesis de proteínas y

clorofila en los tallos aéreos. La inducción de la enzima nitrato reductasa por fitocromo

y su participación en el control del transporte a partir de las reservas almacenadas

provee un mecanismo de retroalimentación positiva que regula el reciclado de nutrientes

y el metabolismo. La participación de las citocininas en fortalecer la importancia del

destino sólo puede ser entendida dentro de ese contexto (Aiken & Smucker, 1996).

Se ha indicado que las señales generadas por las citocininas son percibidas por

receptores proteicos (histidina quinasa) controlan la filotaxis y regulan la expresión

génica a través de factores de trascripción como reguladores de respuesta; los aspectos

moleculares de esta vía han sido descriptos en detalle pero se desconocen la función

biológica de estos reguladores (Giulini et al., 2004; Lee et al., 2009). Aunque han

pasado 40 años desde la identificación de las citocininas vegetales, las vías biosintéticas

no han sido adecuadamente resueltas. Numerosos factores han contribuido a la falta de

avance en esta área. El obstáculo más importante ha sido la identificación y el

aislamiento de las enzimas involucradas, aunque la vía isoprenoide clásica de la

biosíntesis de citocininas ha sido parcialmente modificada y se ha sugerido la presencia

de múltiples vías de síntesis (Taylor et al., 2003).

Una cuestión final, aún pendiente, es si el estímulo generado por las citocininas es

inductivo, esto es, si incluye un evento simple o si una única aplicación de este

regulador hormonal es suficiente para expresar una respuesta o si es acumulativo, es

decir, se requiere una exposición prolongada o repetida del estímulo.



II. INTERACCIÓN AUXINAS-CITOCININAS

Tanto la iniciación como el desarrollo de las raíces adventicias en esquejes

herbáceos son procesos complejos, influidos por factores endógenos y exógenos

(Ashverya et al., 2006). La evidencia muestra que las citocininas en el meristema

radical participan en aspectos del desarrollo definidos que controlan la tasa de

diferenciación celular asociada con el tamaño del meristema de la raíz (Ioio et al.,

2008). Pernisova et al. (2009) han propuesto que uno de los mecanismo de acción de las

citocininas es a través de la distribución de auxinas mediante la regulación de la

expresión de los trasportadores de flujo de las auxinas, mientras que Ruzicka et al.

(2009) han sugerido que las citocininas influyen sobre el transporte de auxinas de célula

a célula modificando la expresión de diferentes componentes del trasporte de auxinas.

En oposición con las auxinas, las citocininas son consideradas como inhibidores de

la formación de raíces adventicias (Bollmark & Eliasson, 1988; Lohar et al., 2004). Las

citocininas inhiben la elongación de la raíz principal y se ha sugerido que actúan como

un antagonista de las auxinas en la regulación de la formación de raíces laterales.

Mientras que el rol de las auxinas en el desarrollo de las raíces ha sido intensamente

estudiado, la descripción detallada de los efectos de las citocininas sobre la morfología

radical, particularmente los aspectos relacionados con el desarrollo de primordios

laterales y su rol en la organogénesis radical recién se están desarrollando (Kuderova et

al., 2008).

Por otro lado, se ha sugerido que la relación entre citocininas y auxinas controla la

dominancia apical (Klee & Romano, 1994); datos recientes sobre la participación de

ambas hormonas en este proceso han sido compilados por Chae et al. (2007) para

especies dicotiledóneas y por Assuero & Tognetti (2010) para monocotiledóneas. Se ha

demostrado en muchas especies que la aplicación exógenas de auxinas al extremo de un

tallo decapitado reprime el crecimiento de una o más de las yemas laterales que se

encuentran por debajo del mismo y que la aplicación de citocininas a una yema lateral

de un tallo intacto promueve la iniciación o crecimiento de ésta (Cline, 1996;

Tworkoski & Millar, 2007).

Parecería que las citocininas entran directamente dentro de la yema e inician el

crecimiento mientras que la influencia de las auxinas es indirecta a través de sus efectos

sobre la producción o trasporte de citocininas. Si eso es así, parecería probable que los

antagonistas de las citocininas inhiban la ramificación lateral. Aunque poco es lo que se

sabe de los efectos de dichos compuestos sobre el crecimiento de la yema, Valdes et al.

(2007) han mostrado que la actividad enzimática es afectada por el suministro exógeno

de citocininas pero que la afinidad de las mismas por la forma ribosilada de la

isopentiladenina fue dependiente del estadio de desarrollo, siendo mayor en semillas

que en plántulas y no detectable con posterioridad durante el ciclo de crecimiento de la

planta.

Aunque las alteraciones en el contenido de auxinas y citocininas en los tallos (tanto

con tratamientos exógenos como por superproducción en plantas transgénicas) pueden

afectar significativamente el crecimiento de las yemas laterales, el mecanismo de acción

preciso de esta interacción antagonista no se halla bien entendido a pesar que la



evidencia disponible demuestra el importante rol de las citocininas sobre la formación

de las yemas axilares y su posterior crecimiento (Cline, 1994).

La presencia de las citocininas en la yema lateral es un requerimiento para que la

misma crezca. La mayor influencia inhibitoria de las auxinas sobre la brotación de las

yemas es indirectamente a través de la producción de citocininas por las raíces. Si las

auxinas deben moverse hacia las raíces antes de poder inhibir la producción de

citocininas, es posible pensar que cuanto mayor es la intensidad del tratamiento exógeno

con auxinas en las raíces (asumiendo que la auxina penetra por los tallos y se trasloca

hacia las raíces), mas efectiva será la inhibición de la producción de citocininas y más

completa la inhibición de la brotación de las yemas axilares. En este caso, el factor

crítico no es la distancia entre el tratamiento con auxinas sobre el tallo a la yema que se

desea reprimir sino la distancia hacia las raíces.

9. MECANISMOS INVOLUCRADOS

La concentración de las hormonas vegetales en los ápices vegetativos puede ser

modificada en respuesta a señales tanto del ambiente como endógenas. Se ha

especulado que la biosíntesis de hormonas se produce en órganos específicos de la

planta y que la concentración final en el sitio en que actúa se logra a través de cambios

en la síntesis y transporte hacia el órgano receptor (primordios de crecimiento). La

reciente identificación de genes críticos para la biosíntesis de auxinas y citocininas

revela que la concentración hormonal en el órgano donde estas se producen también

juega un rol importante en el modelo de crecimiento del mismo (Zhao, 2008).

Las citocininas juegan un rol principal en muchos procesos morfológicos y

fisiológicos de los vegetales, tales como: división celular, regulación de la ramificación

de tallos y raíces, desarrollo de cloroplastos, senescencia foliar, respuesta a diferentes

formas de estrés y resistencia a patógenos (Heyl & Schmülling, 2003; Seilaniantz et al.,

2007). Chernyad‟ev (2005) sugirió que los efectos protectores que las citocininas

ejercen sobre el metabolismo de la planta pueden ser subdivididos en: (1) formación y

renovación de estructuras celulares, (2) regulación de la resistencia estomática, (3)

inducción y activación de síntesis proteica.

Se ha propuesto desde hace algún tiempo que las citocininas cumplen el rol de

coordinar el desarrollo de las raíces y los tallos transfiriendo información acerca del

estado nutricional desde las raíces a la parte aérea de la planta (Sakakibara et al., 1998;

Taniguchi et al., 1998; Takei et al., 2002). En plantas de algodón con niveles deficientes

de citocininas, el menor crecimiento de la parte aérea pero mayor biomasa radical

(Werner et al., 2008) son consistentes con la hipótesis que las citocininas tienen

funciones regulatorias centrales pero opuestas en el meristema radical y del tallo.

El asperjado con BAP determina una mayor acumulación de peso fresco y seco en

las plantas bajo tratamiento en relación con los testigos aunque la dosis utilizada para

obtener la máxima respuesta puede variar entre especies. El incremento en el peso seco

total se alcanza como resultado de una mayor acumulación tanto de la parte aérea como



del sistema radical, aunque las hojas son el órgano con mayor respuesta. En general, la

aplicación exógena de BAP no tiene efectos significativos sobre el contenido porcentual

de materia seca de los distintos órganos; por lo tanto la estrecha correlación entre el

incremento en peso fresco y peso seco de la planta permite la aplicación del análisis

clásico del crecimiento vegetal.

El asperjado con BAP causa un incremento en las tasas de crecimiento relativo

(RGR). Esto puede ser explicado por el incremento en sus dos componentes: a) la tasa

de asimilación neta (NAR) o „componente fisiológico‟ y b) la relación de área foliar

(LAR) denominada “componente morfológico” (De Lucía et al., 1992; Gastal &

Belanger, 1993; Walters et al., 1993; Lambers et al., 1995; Booij et al., 1996).

Existen antecedentes que vinculan la tasa de crecimiento relativo y sus componentes

con los niveles de citocininas. Por ejemplo, Van der Werf & Nagel (1996) han

especulado que la reducción en RGR como consecuencia de niveles deficientes de

nitrógeno es, en realidad, una respuesta a una disminución de la síntesis y traslocación

de citocininas desde el sistema radical. Asimismo, una mayor partición hacia las hojas

(que lleva a un mayor LAR) está asociada con un aumento del flujo transpiratorio hacia

la parte aérea, vehículo indispensable para el transporte a largas distancias de

citocininas endógenas (Pons et al., 2001).

Walch-Liu et al. (2000) han indicado que las mayores tasas de asimilación neta

(NAR) estarían vinculadas, conceptualmente, con los cambios en la tasa fotosintética,

mientras que la relación de área foliar (LAR) sería la responsable de los cambios en la

tasa de crecimiento relativo (RGR). Sin embargo, resultados previos no publicados

indicarían que el aumento en RGR estaría explicado preferentemente por los

incrementos en NAR. Un análisis cuantitativo similar al sugerido por Loveys et al.

(2002) para evaluar el impacto de ambos componentes de la tasa de crecimiento relativo

indican, una correlación positiva entre NAR y RGR con un r2 de 0,91 y una correlación

negativa entre LAR y RGR (r2 = 0,58).

I. Componente fisiológico: efectos de BAP sobre la fijación de carbono.

Las plantas asperjadas con diferentes concentraciones de BAP incrementan

significativamente su actividad fotosintética (Liu et al., 2004). De todas formas, la dosis

utilizada puede variar según la especie considerada. Niimi & Torikata (1978) han

relacionado los cambios en la actividad endógena de citocininas con las tasas

fotosintética y respiratoria durante el desarrollo del destino reproductivo principal en

vid. Se ha sugerido también (Koch, 1996) que un cambio en la capacidad de acumular

fotoasimilados activa genes específicos capaces de estimular la tasa fotosintética como

parte de un mecanismo de adaptación frente a variaciones en el ambiente. Thomas &

Strain (1991) han mostrado que la restricción al crecimiento radical de plántulas de

algodón (Gossypium hirsutum L.) creciendo en macetas pequeñas reducía su capacidad

fotosintética y que esta disminución que estaba relacionada con una menor actividad de

la enzima ribulosa-1,5-bifosfato carboxilasa/oxygenasa era restituida cuando se

trasplantaban a contenedores de mayor tamaño. Estos autores sugerían que dichos



efectos estaban asociados a un inadecuado volumen radical y no con una menor

conductancia estomática ya que la disminución en la actividad de la enzima ribulosa-

1,5-bifosfato carboxilasa/oxygenasa fue restituida cuando se trasplantaron a un

contenedor de mayor tamaño. Por otro lado, no existen trabajos que muestren un efecto

directo del aumento en el suministro exógeno de BAP sobre la tasa fotosintética en

especies ornamentales. La participación de BAP como desencadenante directo de un

incremento en la capacidad de fijación de fotoasimilados en estas especies es una

hipótesis sin documentación previa.

La capacidad de carboxilar fotosintéticamente el dióxido de carbono atmosférico

depende, en primera instancia, de la captación de la luz, y por tanto, la concentración de

clorofila en la antena fotosintética juega un rol muy importante en este proceso. Es bien

sabido que las citocininas se hallan involucradas en la regulación del desarrollo de la

planta incluyendo la diferenciación y funcionamiento de los cloroplastos (Polanska et

al., 2007). Si bien la concentración de clorofila por unidad de área puede o no ser

afectada por BAP, esto no significa que la clorofila acumulada por unidad de masa

foliar sea similar entre tratamientos: ya que las citocininas pueden eventualmente

modificar el espesor foliar, la cantidad de moléculas de clorofila capaces de captar luz

por unidad de volumen también podría variar. Existen evidencias de que las citocininas

se hallan involucradas en el control del espesor foliar (Carmi & Van Staden, 1983;

Stoynova et al., 1996; Frugis et al., 2001). Tanto el espesor foliar como el área foliar

específica (un parámetro estrechamente correlacionado con el anterior) pueden ser

modificados por la aplicación exógena de BAP (Di Benedetto et al., 2010). Se ha

propuesto que las citocininas promueven la tasa de expansión del parénquima,

prolongan la duración del alargamiento celular y estimulan la tasa de alargamiento

celular (Kyozuka, 2007; Hamada et al., 2008). La aplicación exógena de BAP en

especies donde el espesor foliar se ve significativamente incrementado, parecería estar

asociado con un mayor desarrollo de espacios intercelulares.

El espesor foliar es el resultado de cambios en el número de capas celulares como en

el tamaño de cada célula. Ron‟zhina (2003) ha demostrado que la aplicación de

citocininas promueve la expansión de las células del mesófilo y de los espacios

intercelulares; en las hojas en expansión, el asperjado con BAP promueve la división

celular. El mayor desarrollo de los espacios intercelulares con aplicaciones exógenas de

BAP podría ser el resultado de una mayor separación y expansión de células (Kappler &

Kristen, 1986). Existen evidencias de una estrecha relación entre la estructura anatómica

de la hoja y la capacidad fotosintética (Nikolopoulos et al., 2002), especialmente una

fuerte correlación entre el espesor foliar y la tasa fotosintética máxima (Oguchi et al.,

2003). Las hojas más gruesas tienden a tener una mayor acumulación de masa por

unidad de área, mayor superficie de células de mesófilo expuestas a los espacios

intercelulares por unidad de área foliar y mayor proporción de espacios intercelulares

(Hanba et al., 1999).

Aunque Gifford & Evans (1981) han sugerido que los haces vasculares se

desarrollan en función de la oferta de fotoasimilados producidos por las hojas, los

mecanismos involucrados no son del todo claros. El sistema vascular conecta los

diferentes órganos de la planta con las raíces y permite el transporte de aquellos

moléculas tales como las citocininas que actúan como mensajeros a largas distancias



(Aloni, 2004) que en última instancia son responsables del incremento en la tasa

fotosintética máxima (Thomas & Strain, 1991; Boonman et al., 2007, 2009). Por otro

lado, tanto las auxinas como las citocininas se hallan involucradas en el control del

desarrollo vascular (Aloni, 2004; Mattson et al., 2003; Persinová et al., 2009; Janosevic

et al., 2008; Werner et al., 2008).

Otro factor esencial para la fotosíntesis es la disponibilidad intracelular de dióxido

de carbono, que puede variar de acuerdo con la conductancia estomática y es influida no

solamente por la apertura estomática sino también por el número y tamaño de los

estomas. Aunque Veselova et al. (2006) y Chernyad‟ev (2009) han indicado que las

citocininas se hallan involucradas en el control de la conductancia estomática; la

aplicación exógena de citocininas también puede modificar parte de las resistencias a la

difusión de dióxido de carbono desde la atmósfera hasta la cámara subestomática. Sin

embargo, Thomas & Strain (1991) descartaron que la disminución de la tasa

fotosintética máxima en plantas de algodón creciendo en un volumen restringido

estuviera asociada con cambios en la conductancia estomática. Aunque Davies et al.

(2002) han sugerido que los cambios en la conductancia estomática se hallaban

esencialmente regulados por la concentración de ácido abscísico, Tanaka et al. (2007)

han mostrado los efectos antagónicos de las citocininas y auxinas sobre el cierre

estomático inducido por ácido abscísico (ABA).

La densidad estomática puede modificarse en respuesta a cambios hormonales

asociados, por ejemplo, con situaciones de estrés hídrico (Pospisilova, 2003). Gan et al.

(2007) han mostrado que los niveles de citocininas regulan la diferenciación de la

epidermis a través de señales endógenamente transportables. La mayor densidad

estomática y el mayor tamaño de los estomas con respecto a los testigos sin tratamiento

por aplicaciones exógenas de BAP son datos novedosos que podrían explicar al menos

en parte las mayores tasas fotosintéticas.

La posibilidad de que BAP modifique la tasa fotosintética a través de cambios en la

actividad de las enzimas fotosintéticas es una variable importante del mecanismo de

respuesta frente a cambios hormonales. Lerbs et al. (1984) han mostrado que la 6-

benciladenina es capaz de generar cambios en la actividad de la principal enzima

fotosintética: Ribulosa bisfosfato carboxilasa (RuBisCo) como parte de una señal

endógena relacionada con la aclimatización fotosintética de la planta (Jordi et al., 2000;

Ookawa et al., 2004; Boonman et al., 2007, 2009). Por otro lado, el asperjado exógeno

con citocininas es capaz de incrementar la actividad de otras enzimas fotosintéticas,

tales como, la carboxidismutasa (Treharne et al., 1970) y gliceraldehidofosfato

dehidrogenasa (Feierabend, 1970). Las citocininas participan también en la biosíntesis

de tetrapirroles (Yaronskaya et al., 2006), fenilureas (Genkov et al., 1997) y enzimas

que regulan la síntesis de lípidos en el cloroplasto (Yamario et al., 2000; Stoparic &

Maksimovic, 2008) asociadas con la actividad fotosintética de las plantas. Por lo tanto,

el posible efecto de BAP sobre la actividad de las enzimas fotosintéticas en las tres

especies abordadas en el presente trabajo debería ser objeto de futuros estudios.



II. Componente morfológico: efectos de BAP sobre la tasa de expansión del área

foliar y la partición de fotoasimilados.

Un resultado repetido es que las plantas asperjadas con BAP expanden una mayor

área foliar fotosintéticamente activa. Este resultado se logra a través de un proceso

dosis-dependiente que no es lineal y que requiere dosis específicas según el proceso

estudiado y la especie considerada. Aunque se sabe que las citocininas se hallan

involucradas en el mantenimiento y la diferenciación celular en los ápices de

crecimiento (Pozo et al., 2005; Shani et al., 2006) y que el filocrono disminuye a

medida que la capacidad de acumulación de fotoasimilados crece durante la ontogenia

de la planta (Di Benedetto et al., 2006; Doerner, 2007), la mayor biomasa aérea estuvo

asociada principalmente a un mayor número de hojas iniciadas en los lotes asperjados

con BAP dentro del mismo período de cultivo como resultado de un acortamiento en la

duración del filocrono.

La iniciación de una hoja en el ápice vegetativo depende que el tamaño del domo

apical crezca lo suficiente como para que sea posible la diferenciación de un nuevo

primordio foliar (Routier-Kierzkowska & Kwiatkowska, 2007). Esta situación depende

de un modelo particular de partición del meristema y del suministro de fotoasimilados al

ápice que permita el crecimiento de las células resultantes; la activación de genes

reguladores específicos en las células que darán origen a una nueva hoja (Aida &

Tasaka, 2006) es también un proceso íntimamente asociado con la presencia de

hormonas endógenas (Shani et al., 2006).

Sólo recientemente (Di Matteo et al., 2009) se ha demostrado que el asperjado

exógeno con BAP podría disminuir la duración del filocrono para una edad ontogénica

determinada en diferentes especies hortícolas. La respuesta estaría influida también por

el hábito de crecimiento de la planta, (Di Benedetto et al., 2010), el ambiente lumínico

bajo el cual se cultiva y la especie considerada.

Además del efecto sobre el número de hojas, la aplicación BAP en alguna de las

dosis utilizadas determina un incremento general del tamaño final de las hojas, aunque

en grado diferente según la especie considerada; la dosis óptima también depende de la

especie evaluada. Ha sido comunicado previamente que la aplicación de citocininas

puede promover la expansión foliar (Hayes, 1978; Goodwin, 1978; Doerner, 2007). El

mayor tamaño foliar con aplicaciones endógenas con BAP suele estar asociado con un

mayor número y tamaño de las células epidérmicas.

La mayor disponibilidad de fotoasimilados para la iniciación y expansión de hojas

no sólo está asociada con una mayor tasa fotosintética sino con un cambio en la

partición de los fotoasimilados producidos hacia la parte aérea, especialmente durante

los 30 días posteriores al asperjado con BAP. El crecimiento de las plantas testigos

durante ese período favorecería el desarrollo del sistema radical. El asperjado con BAP

puede modificar la partición a favor de la parte aérea o de las raíces durante esa primera

etapa según el órgano de propagación considerado (semilla o esqueje herbáceo

enraizado).



La distribución de fotoasimilados hacia diferentes destinos depende principalmente

de la capacidad de producción de la planta pero está asociada también a la actividad de

los destinos (Cline et al., 1997). La importancia del destino se halla relacionada con su

habilidad para importar fotoasimilados en relación con otros destinos de la planta y

depende de su tamaño, su tasa de crecimiento, su actividad metabólica y su tasa de

respiración. La distribución de recursos modulada por las citocininas dentro de un

mismo órgano ha recibido poca atención. Tal competencia por fotoasimilados puede

existir en hojas que están creciendo rápidamente. Este gradiente tiene una alta

correlación con el carbono particionado al tejido (Ulvskov et al., 1992) e influye sobre

el número de hojas que un tallo puede producir, la tasa de aparición de hojas y el

tamaño final de cada hoja.

El incremento en la capacidad del destino es la respuesta fisiológica de las hormonas

vegetales más característica y menos entendida (Ron‟zhina, 2004). Sin embargo, es

posible especular que a mayor actividad de las hojas se podría incrementar la

acumulación de peso fresco y seco a través de un mecanismo de retroalimentación

positiva que, aunque favorezca a la parte aérea, incrementa la disponibilidad de

fotoasimilados totales también en el sistema radical, permitiendo una mayor expansión

y ramificación del mismo con el consiguiente incremento en la producción de

citocininas endógenas. Las citocininas son capaces de controlar el funcionamiento tanto

del meristema vegetativo como el meristema radical (Kyozuka, 2007).

III. Interacción entre BAP e intensidad de luz.

Un factor limitante durante la etapa de postrasplante podría estar asociado con una

insuficiente disponibilidad de fotoasimilados hasta que la planta alcance un tamaño que

le permita financiar, en términos energéticos, nuevas fuentes fotosintéticas de mayor

tamaño. La capacidad de responder al asperjado exógeno de BAP parecería estar

limitada por la oferta de radiación del ambiente bajo el cual la planta es cultivada y de la

capacidad para captar y transformar la misma en una fuente energética. Esta hipótesis

estaría sustentada por: mayor peso fresco y seco, mayor área foliar individual y total,

mayor número de hojas con el agregado exógeno de BAP sobre plantas cultivadas en

tres integrales de radiación diferentes (Di Benedetto et al., 2010).

En especies heliófilas, diferentes situaciones de estrés ambiental reducen la

concentración endógena de citocininas (Cheikh & Jones, 1994, Dietrich et al., 1995;

Kurepin et al., 2007). La respuesta frente al asperjado exógeno de citocininas parece

estar asociada con la fase de desarrollo en la que se agregan las mismas (Setter et al.,

2001). Por otro lado, una extensión de la duración del día, incrementa la síntesis de

citocininas y el crecimiento (Wang et al., 2004). Carabelli et al. (2007) han mostrado

una reducción de los niveles de citocininas cuando la planta crecía en ambientes

umbrosos en respuesta a un cambio en la relación Rojo/Rojo lejano por efecto del

sombreado foliar dentro de un gradiente vertical. La disponibilidad de fotoasimilados

funciona también como una señal endógena capaz de activar genes que regulan tanto la

capacidad de fijación fotosintética como la partición hacia diferentes destinos

potenciales (Koch, 1996). Boonman et al. (2007, 2009) han mostrado que hojas

sombreadas de tabaco y Arabidopsis creciendo en ambientes umbrosos importaban



menos citocininas que aquellas expuestas a mayores integrales de radiación debido a

una reducción en la tasa transpiratoria.

A medida que la fotosíntesis neta de la planta se incrementa, los cambios en la tasa

de crecimiento total (RGR) el tamaño foliar y en la tasa de expansión foliar (LER)

pueden ser atribuidos a una mayor disponibilidad de fotoasimilados (Pearcy et al.,

1987).

IV. Efectos inductivos de la aplicación de BAP

Un aspecto importante de la actividad hormonal está relacionado con la percepción

de un estímulo y su transducción metabólica (Aoyama & Oka, 2003; Muller & Sheen,

2007). Sin embargo, existen pocos antecedentes sobre el efecto de aplicaciones

repetidas de citocininas. Maene & Debergh (1982) requirieron aplicaciones continuas

durante 8 semanas con 100 a 500 mg L-1

BAP para estimular la ramificación lateral en

Cordyline terminalis. Una única aplicación estimuló la formación de ramificaciones

laterales en Hosta sp., pero fueron necesarias aplicaciones repetidas para que el proceso

continúe (Garner et al., 1998). Nath & Pal (2007) han mostrado que dos aplicaciones de

BAP (500 a 1500 mg L-1

) con un intervalo de 45 días permiten alcanzar una

compacidad optima en plantas de Aglaonema crispum, Philodendron erubescens y

Dieffenbachia maculata.

Resultados recientes (Di Benedetto, datos no publicados) muestran que, aplicaciones

mensuales adicionales con una dosis relativamente baja (5 mg L-1

), no tuvieron

diferencias significativas, en relación con un único asperjado al inicio del experimento,

sobre la acumulación de peso fresco total, el peso seco aéreo, el área foliar totaly el

contenido de clorofila en relación con un único asperjado al inicio del experimento; lo

que estaría sugiriendo un mecanismo de respuesta inductivo.

V. Efecto de la tecnología de producción

El hecho que tanto el tamaño de las hojas como la producción de las mismas se

modifican cuando se supera alguna limitante ambiental, muestra que si las citocininas

asperjadas exógenamente son capaces de modificar ambas variables, algún factor

limitante debería estar involucrado. En el caso concreto de las plantas cultivadas en

contenedores (bandejas multiceldas) de tamaño reducido, la restricción al crecimiento

radical, lugar exclusivo de síntesis de citocininas (Itai & Birnbaum, 1996), podría ser el

factor involucrado como ha sido previamente sugerido (Di Benedetto & Klasman, 2004;

Rattin et al., 2006; Di Benedetto et al., 2006b; Werner et al., 2001, 2003, 2008). El

efecto del hábito de crecimiento de la planta en E. aureum sobre la capacidad de

traslocación de las citocininas sintetizadas en los extremos de crecimiento radicales

parece jugar también algún rol (Di Benedetto et al., 2010).

A pesar de la posibilidad de un elevado control climático y la tecnología de

producción utilizada, las plantas bajo cultivo intensivo sufren diferentes situaciones de



estrés cultural asociadas con el tamaño del contenedor (Di Benedetto & Klasman, 2004,

2007; Di Benedetto & Rattin, 2008) y el sustrato de cultivo (Di Benedetto, 2007) que

determinan cambios en el crecimiento radical y su correlativo impacto con la iniciación,

expansión y funcionamiento de las hojas. En ese contexto, el uso de BAP sería una

herramienta útil para incrementar la baja productividad intrínseca de las plantas

ornamentales umbrófilas, aunque la dosis precisa para cada caso debe ser

cuidadosamente ajustada.

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