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ANÁLISIS BIOENERGÉTICO DE LA ALIMENTACIÓN NATURAL EN JUVENILES DE LA LANGOSTA ESPINOSA Panulirus argus

(LATREILLE, 1804): 5. ECHINOIDEA.

Erick Perera Bravet1*, Eugenio Díaz-Iglesias2, Marysabel Báez-Hidalgo1 y Felicia Nodas1.

(1) Centro de Investigaciones Marinas, Universidad de La Habana, Calle 16 No. 114, Playa, C.P. 11300, Ciudad Habana, Cuba. (2) Dpto de Acuicultura, Biotecnología Marina. Centro de Investigación Científica y Educación Superior de Ensenada, Km 107, Carr.

Tijuana-Ensenada, CP 22860, Ensenada, Baja California. México. (*) Autor correspondiente: erickpb@cim.colombus.cu

RESUMEN Se evaluó el efecto calorigénico del erizo de mar Echinometra lucunter sobre la respiración y la excreción de Panulirus argus. Se utilizaron 8 juveniles de langosta, con biomasa húmeda (bh) oscilante entre 40 y 101 g; se suministraron porciones del erizo, Echinometra lucunter, en un respirómetro dinámico cuyas cámaras funcionaron como jaulas metabólicas que permitieron medir el consumo de oxígeno y la excreción nitrogenada y a su vez calcular los índices bioenergéticos, incremento de calor aparente (ICA), excreción nitrogenada postalimentaria (UPA) y el sustrato metabólico o relación O:N. Durante las seis horas de experimento el VO2/W se elevó 3.73 veces el valor del ayuno (603.3 Joules(J). kg bh-1.hora-1), generando un ICA de 1780.8 J. kg bh-1.h-1, mientras que la U/W alcanzó 5.45 veces el nivel medio del ayuno (378.4 J. kg bh-1.h-1), lo que se corresponde con un UPA de 1858.6 J. kg bh-1.h-1. La relación O:N no mostró variaciones estadísticamente significativas, manteniéndose entre 2 – 7, indicando la preferencia de obtención de energía a partir del catabolismo de proteínas. Se discute en relación a la correspondencia de estos valores con otras especies del género y con los obtenidos con otros alimentos de la especie. Se plantea que las langostas no procesan con eficiencia este alimento desde el punto de vista bioenergético y que probablemente, acudan a él como fuente de minerales u otro micronutriente. Palabras clave: alimentación natural; efecto calorigénico; respiración; excreción; índices bioenergéticos; juveniles; Echinometra lucunter;

Panulirus argus ABSTRACT The calorigenic effect of the sea urchin Echinometra lucunter was evaluated on the breathing and excretion of Panulirus argus. Eight juvenile lobsters with wet biomass between 40 and 101 g were used. Portions of the sea urchin E. lucunter were provided as food in a dynamic respirometer in which chambers worked as metabolic cages, allowing the measurement of oxygen consumption and nitrogen excretion, and furthermore, the estimation of the bioenergetic index, apparent heat increase, post-pandrial nitrogen excretion and the metabolic substrate or O:N ratio. After six-hour experiments the oxygen consumption reached 3.73 times the value during fast (603.3 Joules(J). kg bh-1.h-1), generating an apparent heat increase of 1780.8 J. kg bh-1.h-1, while the nitrogen excretion reached 5.45 times the fast level (378.4 J.kg bh-1.h-1), representing a post-pandrial nitrogen excretion of 1858.6 J. kg bh-1.h-1. The O:N ratio did not show significant statistical variations, remained between 2-7, indicating pure protein catabolism. Comparison of these values with other crustaceans and with other natural foodstuff are discussed. From a bioenergetical point of view, it is concluded that this food is not processed with efficiency and that probably the juveniles use it as a source of minerals or other micronutrients. Key words: natural feed; calorigenic effect; breathing; excretion; bioenergetic index; juveniles; Echinometra lucumter; Panulirus argus.

Como se ha considerado en trabajos anteriores (Diaz-Iglesias et al. 2001 a,b) la única vía para incrementar la producción de la langosta Panulirus argus en Cuba es a través del maricultivo, pues es objeto de una pesquería con un alto nivel de explotación y quizás sobrexplotada. Se han realizado investigaciones relacionadas con la bioenergética del género, tanto para su evaluación como entidad ecológica, como para el desarrollo de biotécnicas coherentes para la cría

y cultivo (Brito y Díaz-Iglesias, 1983; Brito et al., 1991; Buesa, 1979; Conceiçao et al., 1996; Díaz-Iglesias et al., 1987, 1991, 1996; Kanazawa, 1994; Kittaka, 1997 y Lemmens, 1994); sin embargo, el efecto bioenergético de los alimentos naturales de la especie está poco documentado. Aunque recientemente se ha aportado alguna información (Díaz-Iglesias et al., 2001 a, b y c,), el espectro alimentario de P. argus es amplio (Colinas y Briones, 1990; Herrera et al., 1991; Espinosa et al., 1991; Cox et al., 1997) y es necesario profundizar en

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los mecanismos fisiológicos mediante los cuales la especie procesa sus alimentos naturales, lo cual es un aspecto importante para el establecimiento de dietas efectivas y nutricionalmente adecuadas. Según el conocimiento que se tenga de la utilización de los alimentos y de los factores que influyen en la canalización de la energía, así serán las posibilidades de optimización del proceso de producción animal. Los índices bioenergéticos: Incremento de Calor Aparente o ICA (Beamish and Trippel, 1990), Excreción Postalimentaria o UPA (Rosas et al.,1996, Díaz Iglesias et al., 2001 a,b y c) y la relación O:N (Harris, 1959; Dall and Smith, 1986), constituyen útiles herramientas para la descripción de los flujos de energía producidos luego de la ingestión de un alimento. El objetivo del siguiente trabajo es proporcionar información relativa a los flujos energéticos en P. argus que se producen por la ingestión del erizo E. lucunter, como representante de un grupo que ocupa el 8.2 % (Herrera et al., op. cit) de los contenidos estomacales de las langostas en los biotopos de arrecife. MATERIALES Y METODOS Se utilizaron 8 juveniles de langosta espinosa Panulirus argus, cuya biomasa húmeda (bh) osciló entre 40 - 101 g. Los mismos fueron colectados en la zona de Bocas de Alonso, S.E. de la Isla de la Juventud, Archipiélago de los Canarreos, en las estructuras de hormigón diseñadas por Cruz et al. (1986) para el monitoreo de la fase juvenil de esta especie. En el laboratorio se colocaron individualmente en recipientes cilíndricos de 90 L de capacidad con aireación constante y agua circulante, proveniente de un sistema cerrado con un biofiltro de 600 L de capacidad. Se alimentaron, invariablemente, con el erizo E. lucunter, ad libitum, colectados en el litoral aledaño al laboratorio. La respuesta metabólica del efecto del alimento en tiempo e intensidad, se basó en la medición del consumo de oxígeno respecto al peso (VO2/W= mg O2. kg bh-1.h-1) y la excreción de amoníaco respecto al peso (U/W= mg NH3. kg bh-1.h-1), lo que fue determinado en una instalación respirométrica dinámica de 6 cámaras metabólicas acuáticas, similar a la descrita por Martínez y Díaz-Iglesias (1975). Para ambos procesos se utilizaron electrodos de oxígeno y

amoníaco acoplados a sus analizadores digitales YSI y ORION, respectivamente. Para el análisis de la composición del alimento, que aparecen reflejadas en la Tabla 1, se siguieron las técnicas bromatológicas de la AOAC (1990). Los factores abióticos concentración de oxígeno disuelto, temperatura, salinidad y concentración de amoníaco fueron monitoreados periódicamente, presentando valores considerados como adecuados para la especie. Tabla 1. Resultados del análisis bromatológico realizado al erizo E. lucunter utilizado como alimento en los experimentos.

COMPOSICIÓN (%) ERIZO

(Peso seco)

PROTEINAS 6.14

LIPIDOS 0.81

CARBOHIDRATOS 9.62

El diseño fue de bloques al azar y los métodos experimentales, los índices metabólicos usados, el análisis estadístico (STATISTICA, Stat Soft Inc. versión 5.0 para WINDOWS) y otros procedimientos son idénticos a los utilizados en trabajos anteriores (Díaz-Iglesias et al., 2001 a, b y c). RESULTADOS Como se ha observado en trabajos anteriores y en el presente (Tabla 2), existe una variabilidad biológica significativa (P≤0.05) en el consumo de oxígeno , la excreción amoniacal y la relación O:N de P. argus. No obstante, con el diseño aplicado se pudo extraer esta fuente de variación del error experimental con los bloques, y se aumentó la precisión de las comparaciones entre tratamientos, lo cual era el objetivo fundamental. Tabla 2. Resultados de los ANOVA realizados para las variales analizadas y la relación O:N de juveniles de P. argus durante la ingestión y procesamiento del erizo E. lucunter.

VARIABLE O INDICE

ERROR

ESTANDAR

TRATAMIENTOS U HORAS

F ( P )

BLOQUES O INDIVIDUOS

F ( P )

VO2/W 134.50 20.0*** (P≤0.001)

3.88** (P≤0.01)

U/W 229.40 5.97***

(P≤0.001) 3.23*

(P≤0.05)

O:N 1.05

1.78 ns (P>0.05)

3.44* (P≤0.05)

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La respiración de las langostas (VO2/W) se incrementó 3.73 veces luego de la ingestión del erizo. El valor medio del ayuno fue de 603.3 J. kg. bh-1.h-1, mientras que el máximo valor medio alcanzado fue de 2250.3 J. kg. bh-1.h-1 en la tercera hora posterior a la ingestión, generando un ICA de 1780.8 J. kg. bh-1.h-1; estas variaciones son significativas (P≤0.05) según se muestra en las Tablas 2 y 3. La excreción (U/W) media en ayuno (378.4 J. kg. bh-1.h-1) se incrementó 5.45 veces con el alimento, hasta alcanzar un valor máximo medio de 2060.9 J. kg. bh-1.h-1 en la quinta y última hora muestreada, lo que representa un UPA de 1858.6 J. kg. bh-1.h-1. Se produjo un aumento significativo (P≤0.05) de la excreción amoniacal de la primera hora, para aumentar a un nivel significativamente diferente al de todas las horas anteriores en la quinta hora (Tablas 2 y 3). Las variaciones de la relación atómica calculada O:N se presentan en la Fig 1. No se observó efecto significativo del procesamiento de este alimento sobre el O:N en las horas muestreadas (P>0.05) (Tabla 2) manteniéndose entre 2 – 7.

±1.96*Error est.±1.00*Error est.Media

Horas

Rel

ació

n O

:N

0

2

4

6

8

10

12

1 2 3 4 5 6

Fig. 1. Variaciones de la relación O:N en juveniles de P. argus en ayuno (hora1) y luego de la ingestión del erizo E. lucunter. (F=0.71 ns, P>0.05). DISCUSION Los valores del metabolismo standard, tanto el consumo de oxígeno (VO2/W) como la excreción nitrogenada (U/W) se corresponden con los datos encontrados en la literatura y referidos y discutidos en el trabajo de Díaz-Iglesias, et al.

(2001a). Sin embargo, las tasas metabólicas obtenidas son ligeramente superiores a las informadas por Company y Sardá (1998) para Palinurus mauritanicus, lo cual puede ser debido a que las determinaciones de estos autores fueron realizadas a 130C o a la mayor profundidad donde fueron capturadas las langostas (200-1250 m). Por otra parte, la relación O:N de los animales antes de la alimentación presentó valores menores que en trabajos anteriores (Díaz Iglesias et al., 2001 a,b,c y Perera et al., 2003), mostrando la influencia que tiene la alimentación previa a los experimentos sobre el estado nutricional “inicial” de los animales, y es sin duda, un indicador de las características del alimento y de su capacidad para mantener las reservas energéticas no proteicas. La respuesta del VO2/W en el tiempo es similar a la informada para la especie con otros alimentos. El ICA producido no difiere del consignado para quitón por Perera et al. (2003) a pesar de que este último presenta mucha mas proteína (6.14% vs. 72.3%), apoyando la idea que el ICA no está directamente relacionado con el catabolismo de proteínas. En la relación ICA-proteína dietética intervienen varios factores (Perera et al. op. cit.). Schmitt y Santos (1998) y Taboada et al. (1998) consignan que la excreción amoniacal de Penaeus paulensis y P. setiferus respectivamente, se incrementa inmediatamente luego de la ingestión de dietas con alto contenido proteico. Sin embargo, la excreción amoniacal guarda mas relación con la utilización metabólica de la fracción proteica, que con sus niveles en el alimento, justificando el UPA que produce el erizo, a pesar de contener poca proteína (6.14 %). Este UPA es mayor que los producidos por otros alimentos naturales de la especie (Díaz Iglesias et al., 2001 a, b, c y Perera, 2000). El UPA es una medida de los niveles a los que operan, luego de la ingestión, las reacciones de transaminación y desaminación del metabolismo de aminoácidos. Sin embargo, como gran parte de la biomasa del erizo está constituida por las gónadas y este es un tejido rico en DNA, es posible que exista contribución del catabolismo de otros compuestos nitrogenados, como bases nitrogenadas. Esto enmascararía, en la relación O:N, la utilización de la fracción lipídica y de carbohidratos. Para el análisis de la relación O:N, se asumió que esa contribución, de existir, es pequeña, ya que el O:N luego de la alimentación permaneció en valores similares al ayuno.

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Tabla 3. Respuesta metabólica de juveniles de P. argus ante la ingestión del erizo E. lucunter. Medias en Joules/Kg/h. Letras diferentes en la misma fila indican la diferencia entre las medias según la prueba Duncan (P<0.05).

MEDIAS Y RESULTADOS DE LA PRUEBA DUNCAN (P<0.05)

AYUNO HORA 1 HORA 2 HORA 3 HORA 4 HORA 5

603.3 c

2119.8 a 2069.1 a 2250.3 a 1877.7 a 1786.9 b VO2/W MEDIAS

AGRUPADAS 603.3 c 2079.2 a 1786.9 b

378.4 c

1254.6 b 953.9 b 1505.5 a 1292.8 b 2060.9 a U/W MEDIAS

AGRUPADAS

378.4 c

1104.2 b 1505.5 a 1292.8 b 2060.9 a

La relación O:N indica la oxidación preferencial de proteínas como sustrato energético (Mayzaud and Connover, 1988) antes y después de la alimentación. Teniendo en cuenta los bajos niveles de proteínas del erizo y las tasas elevadas de desaminación inferidas de los resultados, se puede afirmar que las langostas no procesan este alimento con eficiencia desde el punto de vista bioenergético. Comparativamente, las proteínas del erizo se desaminan y utilizan en el metabolismo energético en mayor medida que las de otros alimentos naturales de la especie, si se analiza la contribución del metabolismo nitrogenado al metabolismo general del animal mediante la relación UPA/ICA (Díaz-Iglesias et al., 2000 c y Perera, 2000) (Fig 2). Las causas de este comportamiento pudiesen ser, que las proteínas del erizo son de mala calidad desde el punto de vista nutricional (carencia de aminoácidos esenciales o desbalance aminoacídico), que el bajo nivel de lípidos de esta presa (0.81 %) no protege a las proteínas del uso catabólico. Los resultados obtenidos indican que los erizos poseen poco valor para el metabolismo plástico de las langostas y sugieren que las mismas acuden a ellos, probablemente, como fuente de micron-utrientes, (probablemente calcio), teniendo en cuenta además, las dificultades para su extracción de las hoquedades del arrecife y que las espinas son la parte de mas fácil acceso. En el laboratorio se ha observado que las langostas no solo hacen uso de las espinas, sino también de

porciones de la testa. Young et al. (1993) observaron que todas las langostas P. argus alimentadas exclusivamente con gónadas del erizo Tripneustes ventricosus mueren luego de 60 días, adjudicandole este resultado al bajo % de ácidos grasos polinsaturados de este alimento.

0

20

40

60

80

100

120

UP

A/IC

A (%

)

Fig 2. Contribución del metabolismo nitrogenado al metabolismo general en juveniles de P. argus al ingerir y procesar diferentes alimentos. *Díaz Iglesias et al. (2001 a, b y c), **Perera et al. (2003), ***Este trabajo. REFERENCIAS AOAC (1990): Official methods of analysis. 15 Ed. Association of Official Analitical Chemists, Washington D.C., 1108 pp.

E. lucunter***

L.scabra* A. granullata** A. granullata**

L. mespillum* P. depresa*

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