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INSTITUTO POLITÉCNICO NACIONAL CENTRO DE DESARROLLO DE PRODUCTOS BIÓTICOS
ANÁLISIS TEMPORAL DE LA ENFERMEDAD RAÍZ ROSADA
EN CULTIVOS DE CEBOLLA EN EL ESTADO DE MORELOS,
MÉXICO
TESIS QUE PARA OBTENER EL GRADO DE
MAESTRÍA EN CIENCIAS
EN
MANEJO AGROECOLOGICO DE PLAGAS Y ENFERMEDADES
PRESENTA
REYNA PALOMA CHIMAL POOL
YAUTEPEC, MORELOS, JULIO DE 2016
INSTITUTO POLITÉCNICO NACIONAL
SECRETARÍA DE INVESTIGACIÓN Y POSGRADO
ACTA DE REVISIÓN DE TESIS
LA COMISIÓN REVISORA
Dr. Antonio Ruperto Jiménez Aparicio
En la Ciudad de Yautepes, Morelos siendo las horas del día del mes de
del se reunieron los miembros de la Comisión Revisora de la Tesis, designada
por el Colegio de Profesores de Estudios de Posgrado e Investigación de
para examinar la tesis titulada:
Análisis temporal de la enfermedad raíz rosada en cultivos de cebolla del estado de Morelos
Presentada por el alumno:
Chimal Pool Reyna Paloma
Apellido paterno Apellido materno Nombre(s)
Con registro: B 1 4 0 0 0 1
aspirante de:
Maestría en Ciencias en Manejo Agroecológico de Plagas y Enfermedades
Después de intercambiar opiniones, los miembros de la Comisión manifestaron APROBAR LA TESIS, en
virtud de que satisface los requisitos señalados por las disposiciones reglamentarias vigentes.
Directora de tesis
M. en C. Leticia Bravo Luna
Dra. Gabriela Sepúlveda Jiménez Dr. Ángel René Arzuffi Barrera
Dr. Sergio Ramírez Rojas Dr. Roberto Montes Belmont
______________________________
Dr. Federico Castrejón Ayala
PRESIDENTE DEL COLEGIO DE PROFESORES
SIP-14
Autorización de uso de obra
Instituto Politécnico Nacional
Presente
Bajo la protesta de decir la verdad el que suscribe Reyna Paloma Chimal Pool (se anexa
copia simple de identificación oficial), manifiesto ser autor y titular de los derechos
morales y patrimoniales de la obra titulada “Análisis temporal de la enfermedad raíz
rosada (Fusarium spp.) en cultivos de cebolla en el estado de Morelos, México”, en
adelante “La Tesis” y del cual se adjunta copia, por lo que por medio del presente y con
fundamento en el artículo 27 fracción II, inciso b) de la Ley Federal del Derecho de
Autor, otorgo a el Instituto Politécnico Nacional, en adelante EL IPN, autorización no
exclusiva para comunicar y exhibir públicamente total o parcialmente en medios
digitales. “La Tesis” por un periodo de dos años a partir de la fecha de la presente
autorización, dicho periodo se renovará automáticamente en caso de no dar aviso
expreso a “El IPN” de su terminación. En virtud de lo anterior, “El IPN” deberá
reconocer en todo momento mi calidad de autor de “La Tesis”.
Adicionalmente y en mi calidad de autor y titular de los derechos morales y
patrimoniales de “La Tesis” manifiesto que la misma es original y que la presente
autorización no contraviene ninguna otorgada por el escrito respecto de “La Tesis” por
lo que deslindo de toda responsabilidad a EL IPN en caso de que el contenido de “La
Tesis” o la autorización concedida afecte o viole derechos autorales, industriales,
secretos industriales, convenios o contratos de confidencialidad o en general cualquier
derecho de propiedad intelectual de terceros y asumo las consecuencias legales y
económicas de cualquier demanda o reclamación que pueda derivarse del caso.
México, D.F., Día-Agosto-2016
ATENTAMENTE
____________________________
Reyna Paloma Chimal Pool
CARTA CESIÓN DE DERECHOS
En la Ciudad de Yautepec, Morelos el día xx del mes de xxxx del año 2013, el que
suscribe Reyna Paloma Chimal Pool alumno del Programa de Maestría en Ciencias
en Manejo Agroecológico de Plagas y Enfermedades con número de registro
B140006, adscrito al Centro de Desarrollo de Productos Bióticos, manifiesta que es
autor intelectual del presente trabajo de Tesis bajo la dirección de la M. en C. Leticia
Bravo Luna y cede los derechos del trabajo titulado “Análisis temporal de la
enfermedad raíz rosada (Fusarium spp.) en cultivos de cebolla en el estado de
Morelos, México”, al Instituto Politécnico Nacional para su difusión, con fines
académicos y de investigación.
Los usuarios de la información no deben reproducir el contenido textual, gráficas o
datos del trabajo sin el permiso expreso del autor y/o director del trabajo. Este puede
ser obtenido escribiendo a la siguiente dirección Carretera Yautepec-Jojutla, Km. 6,
calle CEPROBI No. 8, Col. San Isidro, Yautepec, Morelos, México. C.P. 62731,
Apartado Postal 24. Teléfonos: (735) 394 20 20, 3941896, (55) 57 29 69 00 Ext.
82500 / 82505. Fax 82512, 82521. Si el permiso se otorga, el usuario deberá dar el
agradecimiento correspondiente y citar la fuente del mismo.
Reyna Paloma Chimal Pool
INSTITUTO POLITÉCNICO NACIONAL
SECRETARÍA DE INVESTIGACIÓN Y POSGRADO
DECLARACIÓN DE RESPONSABILIDAD
Con base en el artículo 57 fracción I del Reglamento de Estudios de Posgrado vigente y
en la Sección IV del Código de Ética del IPN, hacemos constar que el trabajo de tesis
“Análisis temporal de la enfermedad raíz rosada (Fusarium spp.) en cultivos de cebolla
en el estado de Morelos” es responsabilidad de la M. en C. Leticia Bravo Luna
Directora de tesis y Reyna Paloma Chimal Pool, y que ni los datos experimentales ni el
texto han sido usados para obtener otro grado académico en el país o en el extranjero.
Cualquier colaboración o cita textual fue declarada y reconocida en el documento.
Yautepec, Morelos; a xx de xxxxxx de 2016
A T E N T A M E N T E
Reyna Paloma Chimal Pool M. en C. Leticia Bravo Luna
El presente trabajo se realizó en el Laboratorio de Fitopatología del Departamento de
Interacciones Planta-Insecto del Centro de Desarrollo de Productos Bióticos del
Instituto Politécnico Nacional bajo la dirección de la M. en C. Leticia Bravo Luna. Para
la realización de los estudios se contó con el apoyo económico de la CONACyT
(becario No.527136) la beca de tesis y del Programa Institucional de Formación de
Investigadores de la Secretaria de Investigación y Posgrado (SIP) del IPN. La
investigación fue realizada con el financiamiento otorgado a los proyectos de la SIP
20150068.
AGRADECIMIENTOS
Al Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología (CONACyT), al Concejo
Quintanarroense de Ciencia y Tecnología (COQCyT) y al Programa Institucional de
Formación de Investigadores (PIFI) por el apoyo otorgado para la realización de esta
investigación y obtención del grado.
A la Maestra en Ciencias Leticia Bravo Luna por aceptar ser mi tutora y guía para la
realización de esta tesis de Maestría. Agradezco su apoyo, confianza y capacidad para
guiar mis ideas durante el desarrollo del presente trabajo, también por su enmarcada
orientación y rigurosidad, clave para el buen trabajo que hemos realizado juntas. Le doy
gracias por haberme facilitado siempre los medios suficientes para llevar a cabo todas
las actividades propuestas en la tesis. Por toda su paciencia y dedicación muchas
gracias.
Quiero expresar también mi más sincero agradecimiento los miembros de mi comité
tutorial a la Dra. Gabriela Sepúlveda Jiménez, Dr. Ángel Rene Arzuffi Barrera y el Dr.
Sergio Ramírez Rojas por su importante aporte de conocimientos, experiencia,
observaciones, sugerencias y críticas para la culminación del presente trabajo de tesis.
Al Maestro en Ciencias Juan Carlos Bartolo por su enseñanza para el manejo de los
programas ArcGis.
Al Lic. Jaime Rivera Contreras por su tiempo y dedicación para realizar los dibujos
requeridos.
A los ingenieros Víctor Manuel Alcérreca Sánchez y José Guadalupe Roque Alamina
por brindarme su atención y confianza durante el lapso de la convocatoria de
Incorporación de Mujeres Indígenas al Posgrado Nacional.
A los productores Don Antonio, David y Carlos por permitirme llevar a cabo los
muestreos en sus parcelas.
DEDICATORIA
A la mujer más hermosa de este mundo mi madre Donanciana Pool Oxté por haberme
apoyado en todo momento, por sus consejos, valores, por la motivación constante que
me ha permitido ser una persona de bien, pero más que nada por su amor.
A mis hermanos Wilma, Flor, Samuel, Norma y Carlos por ser parte importante de mi
vida y representar la unidad familiar, los quiero mucho.
A mis sobrinos Luis, Sherilin, Jesús, Carol y Jade por siempre alegrarme la vida y para
que vean en mi un ejemplo a seguir.
A mi tío Antonio Pool Oxté por siempre consentirme y apoyarme cuando lo he
necesitado. Por ser fuente de inspiración.
A mi mejor amigo Alexander Argueta porque pesar de la distancia siempre me brindo
cariño, amor y apoyo moral cuando más lo necesitaba. Por ser una persona especial en
mi vida.
A Telma Galdamez por cuidar de mi pequeño Kingston y por ser una maravillosa
persona conmigo.
A mis compañeros de Maestría por alegrarme los días y estar conmigo en los momentos
más difíciles. En especial a Sandra, Laurita, Maritza y Ana María.
I
CONTENIDO
ÍNDICE DE CUADROS IV
INDICE DE FIGURAS V
ABSTRACT VIII
1. INTRODUCCIÓN 1
2. REVISIÓN DE LITERATURA 3
2.1 Origen de la cebolla 3
2.2 Clasificación taxonómica 3
2.3 Desarrollo fenológico del cultivo de cebolla 4
2.4 Fisiología del crecimiento de la cebolla 4
2.4.1 Semilla 4
2.4.2 Raíz 4
2.4.3 Las hojas 5
2.4.4 El bulbo 5
2.4.5 Latencia y floración 5
2.5 Importancia del cultivo de cebolla a nivel nacional y en el estado de Morelos 6
2.6 Variedades de cebolla que se siembran en Morelos 6
2.7 Enfermedades fúngicas y su manejo en el cultivo de cebolla en el estado de
Morelo 6
2.8 Enfermedad raíz rosada 8
2.8.1 Agentes causales de la enfermedad raíz rosada en cebolla 8
2.9 Características morfológicas y clasificación taxonómica de Fusarium. 9
2.10 Manejo de la enfermedad raíz rosada en el cultivo de cebolla 11
2.11 La epidemiología en el manejo de enfermedades de plantas 11
II
2.11.1 Evaluación de la severidad de una enfermedad 11
2.11.2 Progreso de la enfermedad 12
2.11.3 Modelos epidemiológicos 13
2.11.3.1 Exponencial 13
2.11.3.2 Monomolecular 14
2.11.3.3 Logístico 15
2.11.3.4 Logit-logistic 15
2.11.3.5 Gompertz 16
2.12 Aplicación de la epidemiología en patosistemas agrícolas 18
2.13 Sistemas de información geográfica (SIG) 19
3. OBJETIVOS 20
3.1 Objetivos específicos 20
3.2 Objetivos específicos 20
4. MATERIALES Y METODOS 21
4.1 Áreas de estudio 21
4.2 Identificación morfológica de los hongos involucrados en la raíz rosada 22
4.3 Evaluación de incidencia y severidad 22
4.3.1 Muestreo 22
4.3.2 Incidencia 23
4.3.3 Severidad 23
4.3.4 Relación de la incidencia, severidad, diámetro y peso del bulbo en la cosecha 24
4.4 Dinámica temporal de la incidencia y severidad de la enfermedad raíz rosada
durante el desarrollo del cultivo 24
4.4.1 Aplicación de modelos epidemiológicos temporales 24
4.4.2 Aplicación del área bajo la curva del progreso de la enfermedad (ABCPE) 25
4.5 Interacción de la enfermedad raíz rosada y los factores ambientales 25
5. RESULTADOS 26
5.1 Área de muestreo 26
III
5.2 Identificación morfológica de los hongos involucrados en la raíz rosada 28
5.3 Escala de severidad de la enfermedad raíz rosada 29
5.4 Dinámica de la enfermedad raíz rosada en cultivos de almácigo 31
5.4.1 Ajuste a modelos epidemiológicos temporales 34
5.4.1.1 Cultivos en almácigo 34
5.5 Dinámica de la enfermedad raíz rosada en cultivos de cebolla sembrado en
campo como cebollín 37
5.5.1 Ajuste a modelos epidemiológicos temporales 40
5.5.1.1 Cultivos de cebollín en campo 40
5.5.1.1.1Relación entre la severidad, peso y diámetro del bulbo 41
5.6 Comparación del área bajo la curva del progreso de la enfermedad (ABCPE)
raíz rosada en cultivos de almácigo y de cebollín en campo 42
5.7 Correlación de las variables climáticas con la dinámica de la enfermedad 43
5.7.1 Almácigo 43
5.7.2 Campo 45
6. DISCUSIÓN 46
7. CONCLUSIÓN 54
8. LITERATURA CITADA 55
IV
ÍNDICE DE CUADROS
Cuadro 1. Ajuste de datos de incidencia de la raíz rosada a modelos epidemiológicos
para describir la dinámica temporal de la enfermedad en cultivos de cebolla sembrados
en almácigo, en tres localidades del estado de Morelos. 35
Cuadro 2. Ajuste de datos de severidad de la raíz rosada a modelos epidemiológicos,
para describir la dinámica temporal de la enfermedad en cultivos de cebolla sembrados
en almácigo, en tres localidades del estado de Morelos. 36
Cuadro 3. Ajuste de datos de incidencia de la raíz rosada a modelos epidemiológicos,
para describir la dinámica temporal de la enfermedad en cultivos de cebolla sembrados
como cebollín en campo de tres localidades del estado de Morelos. 40
Cuadro 4. Ajuste de datos de severidad de la raíz rosada a modelos epidemiológicos,
para describir la dinámica temporal de la enfermedad en cultivos de cebolla sembrados
como cebollín en campo de tres localidades del estado de Morelos. 41
Cuadro 5. Área bajo la curva del progreso de la incidencia y severidad de la
enfermedad raíz rosada en cultivos de cebolla sembrada en almácigo y como cebollín en
campo en localidades del estado de Morelos. 42
Cuadro 6. Coeficiente de correlación de Spearman (Rho) de variables climáticas con la
dinámica de la enfermedad raíz rosada en cultivos de cebolla sembrados en almácigo en
tres localidades del estado de Morelos. 44
Cuadro 7. Coeficiente de correlación de Spearman (Rho) de variables climáticas con la
dinámica de la enfermedad raíz rosada de cultivos de cebolla sembradas como cebollín
en campo de tres localidades del estado de Morelos. 45
V
INDICE DE FIGURAS
Figura 1. Fenología del cultivo de cebolla. Imagen tomada de Brewster, 2001. 4
Figura 2. Características morfológicas del género Fusarium. Imagen tomada de
Monzón y Rodríguez, 2001. 10
Figura 3. Modelo exponencial 14
Figura 4. Modelo monomolecular. 14
Figura 5. Modelo logístico. 15
Figura 6. Modelo logit-logistic. 16
Figura 7. Modelo de Gompertz. 17
Figura 8. Elementos primarios de la dinámica de una enfermedad 17
Figura 9. Gradiente térmico de la temperatura media del periodo 1981-2010 en el
estado de Morelos (Imagen tomada de Bartolo 2015). 21
Figura 10. A) Agrupación (1, 2, 3 y 4) y delimitación de áreas con diferente
temperatura en base al mapa del gradiente térmico del estado de Morelos (Bartolo
2015). 26
Figura 11. Elección de la parcela de acuerdo a la delimitación de áreas con diferente
temperatura, la zona productora de cebolla, cultivo de almácigo y cebollín en campo en
el estado de Morelos. 27
VI
Figura 12. Morfología del género Fusarium de aislados de la localidad de
Atlacholoaya. A) Microconidios hialinos sin septos, B) Macroconidos en forma de luna,
C) Micelio hialino y septado, D) Clamidosporas en forma de cadena. 28
Figura 13. Escala pictórica-descriptiva de la severidad de la enfermedad raíz rosada en
cebolla 30
Figura 14. Incidencia de la enfermedad raíz rosada en cultivos de cebolla sembrado en
almácigo y su relación con las etapas fenológicas más importantes del cultivo
identificado en tres localidades del estado de Morelos. 32
Figura 15. Severidad de la enfermedad raíz rosada en cultivos de cebolla sembrado en
almácigo y su relación con las etapas fenológicas más importantes del cultivo
identificado en tres localidades del estado de Morelos. 33
Figura 16. Trasplante de cebollines en campo. A) cebollines para siembra con síntomas
de raíz rosada. B) Siembra manual de cebollín. 37
Figura 17. Incidencia de la enfermedad raíz rosada en cebolla trasplantada como
cebollín en campo y su relación con las etapas fenológicas más importantes del cultivo
identificados en dos localidades del estado de Morelos. Imagen de etapas fenológicas de
cebolla tomada de Brewster (2001). 38
Figura 18. Severidad de la enfermedad raíz rosada en cebolla trasplantada como
cebollín en campo y su relación con las etapas fenológicas más importantes del cultivo
identificado en dos localidades del estado de Morelos. Imagen de etapas fenológicas de
cebolla tomada de Brewster (2001) 39
VII
RESUMEN
La raíz rosada es una enfermedad que afecta la cebolla cultivada en el estado de
Morelos; el manejo de ésta con fungicidas no ha sido eficaz. Para proponer estrategias
preventivas y de predicción para el manejo de la raíz rosada, se requiere generar
información epidemiológica, por lo cual el objetivo del trabajo fue determinar la
dinámica temporal y condiciones ambientales que influyen en la presencia de la raíz
rosada en cebolla cultivada en Morelos. En zonas productoras de cebolla, se
seleccionaron áreas de siembra que presentaron diferente temperatura ambiental y en
cada área se eligió una parcela en la que se evaluó la incidencia y severidad de la
enfermedad, se registró la temperatura media ambiental (Tmed), mínima (Tmin) y
máxima (Tmax), temperatura del suelo (TS), humedad relativa media (HRmed), mínima
(HRmin), máxima (HRmax) y la humedad del suelo (HS) durante el ciclo del cultivo.
Los datos se analizaron con modelos epidemiológicos y correlacionados con las
variables climáticas. De Atlacahualoya y Atlacholoaya se colectaron cebollas con
síntomas de raíz rosada; los 20 aislamientos se identificaron morfológicamente
pertenecientes al género Fusarium. En almácigo, la incidencia alcanzó de 65 a 100% y
la severidad fue de 6.26 a 37.74%. Los datos de incidencia fueron mejor descritos por
los modelos monomolecular (Atlacahualoya y Xalostoc) y exponencial (Atlacholoaya),
y los de severidad por los modelos exponencial (Atlacahualoya) y logit-logistc
(Xalostoc y Atlacholoya). En el cultivo de Atlacahualoya y Atlacholoaya, la severidad
de la enfermedad se correlacionó con la Tmed, Tmin, Tmax, HRmed y HRmax. En el
trasplante, la incidencia fue del 100% y la severidad de 17.3-22.7%. La dinámica de la
enfermedad fue mejor descrita por el modelo logit-logistic (Telixtac y Atlacholoaya). La
cebolla cultivada como cebollín en campo en la localidad de Telixtac existió correlación
negativa de la incidencia y severidad de la enfermedad raíz rosada con Tmed, Tmin, TS,
además de correlación negativa de la severidad con el diámetro del bulbo; en
Atlacholoaya negativa de la incidencia con la HRmed La comparación de las epidemias
demostró mayor proporción del área bajo la curva del progreso de la enfermedad
(ABCPE) en cultivos de cebollín en campo.
VIII
ABSTRACT
Pink root is a disease that affects the onion grown in the state of Morelos; handling this
fungicide has not been effective. To propose preventive and predictive for handling pink
root strategies required to generate epidemiological information, so the aim of this work
was to determine the temporal dynamics and environmental conditions that influence
the presence of pink root in onions grown in Morelos. In onion producing areas, it got a
grouping of areas that presented different temperature and in each area was chosen a
plot. In each plot the incidence and severity of disease was evaluated, the average
ambient temperature (Tmed), minimum (Tmin) and maximum (Tmax), soil temperature
(TS), average relative humidity (HRMed), minimum (RHmin), maximum (HRmax) and
soil moisture (HS) were registered during the crop cycle. Data were analyzed with
epidemiological models and correlated with climatic variables. In Atlacahualoaya and
Atlacholoaya, onions with pink root symptoms were collected; 20 isolates were
identified morphologically belonging to the genus Fusarium. In seedling, the incidence
interval was 65-100% whereas the severity 6.26-37.74%. Incidence data were best
described by the monomolecular and (Atlacahualoya and Xalostoc) exponential
(Atlacholoaya) models, and severity by exponential (Atlacahualoya) and logit-logistc
(Xalostoc and Atlacholoya) models. In Atlacahualoya and Atlacholoaya the incidence
and severity of the disease correlated with Tmed, Tmin, Tmax, HRmed and HRmax.
The onion cultivated like scallions in field in the village of telixtac, the incidence was
100%, and the severity of 17.3-22.7%. The dynamics of the disease was best described
by the logit-logistic model (Telixtac and Atlacholoaya). There was negative correlation
between the incidence and severity with the Tmed, Tmin and TS, addition to negative
correlation with the severity and bulb diameter in onion cultivated in Telixtac, and
Atlacholoaya negative correlation of the incidence with HRmed. Comparison of
epidemics showed higher proportion of area under the curve of progress of the disease
(ABCPE) in field crops scallions.
1
1. INTRODUCCIÓN
La cebolla (Allium cepa L.) es una de las hortalizas más importantes en el mundo
debido a su uso como condimento y aporte de sustancias que benefician la salud
humana (Torija et al. 2013). En México, la producción de cebolla representa generación
de empleos y fuente de divisas (Pulido-Herrera et al. 2012). En el estado de Morelos se
produce en 17 de sus 33 municipios, entre los principales Axochiapan, Ayala,
Tepalcingo, Cuautla, Jonacatepec y Xochitepec cuya producción en el 2014 alcanzó
70,510.80 t (SIAP 2016). La selección del cultivar para su siembra depende de la fecha
en que se desee salir al mercado con la producción, por ejemplo, en el 2013, las
variedades sembradas fueron Blanca Morelos, Copándaro, Carta Blanca, Cirrus, Cal
214, Num 201 y Num 2001 (Osuna y Ramírez 2013). En los últimos años, se ha
reportado que la cebolla no alcanza estándares de calidad de exportación, debido entre
otros factores al daño de plagas y enfermedades (Güemes 2011).
En Morelos, las enfermedades fúngicas reportadas que afectan la calidad del bulbo son:
tizón sureño (Sclerotium rolfsii), raíz rosada (Phoma terrestris), pudrición rosada
(Fusarium culmorum), mancha anillada (Colletotrichum circinans) (Montes-Belmont et
al. 2003), ahogamiento o secadera (Fusarium spp.) y mancha púrpura (Alternaria porri)
(Ramírez et al. 2010). La raíz rosada es una de las enfermedades que se presenta desde
almácigo hasta la última etapa fenológica del cultivo de cebolla (Montes et al. 2003).
Nico y Gonzales (2012), Maranhão y Maranhão (2009) caracterizaron la enfermedad
por la coloración rosada a rojo obscuro en la raíz y capas externas del bulbo, el avance
de la enfermedad provoca que los tejidos afectados sequen y mueran, lo cual reduce la
captación de agua y nutrientes que la cebolla necesita para su desarrollo.
2
El manejo de las enfermedades se basa en la aplicación de productos químicos, el cual
no ha sido eficaz; sin embargo, estudios realizados en algunos patosistemas demuestran
la importancia que tiene la epidemiología en el manejo de enfermedades en los cultivos,
debido a que estudia la dinámica de la enfermedad en tiempo y espacio en el que
involucra la generación de información de los factores que determinan el progreso de la
enfermedad y las interacciones entre el hospedero, patógeno, condiciones ambientales y
labores que realiza el hombre en el cultivo, que mediante modelos epidemiológicos; y el
análisis respectivo de la información provee la base teórica para delinear estrategias de
manejo de enfermedades; así como predecir el comportamiento de la enfermedad en el
cultivo (APS 2016, Ponce-Herrera et al. 2008, Campbell y Madden 1990). Debido a la
importancia que tiene la epidemiología en el manejo agroecológico de enfermedades, se
estableció el objetivo de generar información sobre el comportamiento temporal y
condiciones ambientales que influyen en la presencia y magnitud de la enfermedad raíz
rosada de cebolla en el estado de Morelos, que permita prevenir, disminuir y delimitar
zonas de riesgo de la enfermedad.
3
2. REVISIÓN DE LITERATURA
2.1 Origen de la cebolla
La cebolla, es desde la antigüedad una planta valiosa para las personas dedicados a su
cultivo. En Egipto, de fecha alrededor de 3000 a.C. se encontró un mural con imágenes
de cebollas, por lo tanto, se puede inferir que las cebollas eran ya una fuente importante
de alimento para las personas habitantes del antiguo Egipto (Shygio y Kik 2008).
La palabra “cebolla” se deriva del latín y significa “perla grande”, se comparó con una
perla no sólo por su forma, sino también por su gran valor en calidad. Actualmente no
se conoce el origen de la cebolla en estado silvestre; sin embargo, se puede encontrar
variedades de diferentes colores, sabores y formas haciendo de él un ingrediente
importante en todo tipo de platillos en todo el mundo (Shygio y Kik 2008, Griffiths et
al. 2002).
2.2 Clasificación taxonómica
De acuerdo a Integrated Taxonomic Information System (ITIS 2015), la clasificación
taxonómica de la cebolla es la siguiente:
Reino: Plantae
División: Tracheophyta
Clase: Magnoliopsida
Orden: Asparagales
Familia: Amaryllidaceae
Género: Allium
Especie: Allium cepa L.
4
2.3 Desarrollo fenológico del cultivo de cebolla
La cebolla pertenece a la familia Amaryllidaceae, que son plantas herbáceas con bulbo,
tiene raíces fasciculadas, un tallo poco desarrollado llamado placa basal (Nico y
González 2012). La fenología está determinada por el número de hojas y el
engrosamiento del bulbo (Figura 1) (Brewster 2001).
Figura 1. Fenología del cultivo de cebolla. Imagen tomada de Brewster, (2001).
2.4 Fisiología del crecimiento de la cebolla
2.4.1 Semilla
La semilla de cebolla contiene un pequeño embrión en espiral, la reserva de nutrientes
para su germinación lo almacena en el endospermo. Cuando la semilla germina, emerge
la radícula o raicilla y al crecer forma una estructura helicoidal (Currah y Proctor 1990).
2.4.2 Raíz
Las raíces se producen en la placa basal y raramente alcanzan 25 cm de profundidad.
Las nuevas raíces se forman en anillos irregulares por encima y alrededor de las más
antiguas. Cada anillo sucesivo contiene más raíces que la anterior, durante el tiempo que
este activo el crecimiento vegetativo (Currah y Proctor 1990).
5
2.4.3 Las hojas
Desde el punto de crecimiento de la plántula se desarrolla una sucesión de hojas que
crecen a partir de la placa basal que se forma alrededor del punto de crecimiento. Cada
hoja del follaje se compone de una hoja verde fotosintética hueca y de vaina cilíndrica
que conecta la hoja a la placa basal de la planta (Currah y Proctor 1990).
2.4.4 El bulbo
La planta eventualmente deja de formar láminas de hojas y en su lugar el vértice
empieza a formar una serie de capas, engrosadas y vainas foliares concéntricas: estos
forman los catáfilos del bulbo. Una vez que no hay nueva lámina de hojas, el cuello de
la cebolla se ahueca y la parte superior de la planta cae bajo el peso de las mismas; las
hojas de color verde envejecen y mueren poco a poco, pero durante este periodo los
nutrientes de las hojas exportan los nutrientes al bulbo (Currah y Proctor 1990). Los
bulbos son variables en cuanto a su tamaño, color y forma, y se cultiva en casi todo el
mundo entre latitudes de 5-60 en ambos hemisferios (Shygio y Kik 2008).
2.4.5 Latencia y floración
Durante este periodo los principales y por lo general varios puntos de crecimiento
lateral de la superficie de la placa basal continúan creciendo lentamente, se forman
hojas aplanadas y tallos florales primarios. Cuando se replanta la cebolla, las raíces
comienzan a crecer a partir de las iniciales presentes en la placa basal, y pronto uno o
más brotes de hojas emergen. El escapo es una estructura formada con firmeza, de color
verde, hueco e inflado a un tercio de su altura; lleva los botones florales en la punta. Al
principio, los brotes están ocultos por un espacio exterior o vaina delgada que se divide
para que los brotes se desarrollen y se abran las flores, que se realiza en una
inflorescencia esférica conocida como umbela (Currah y Proctor 1990).
6
2.5 Importancia del cultivo de cebolla a nivel nacional y en el estado de Morelos
En el año 2013, México se encontraba en décimo séptimo lugar en cuanto a producción
de cebolla a nivel mundial con 1, 398, 850 t; mientras que el estado de Morelos se
posicionó en octavo lugar a nivel nacional con 2, 814 ha de superficie sembrada; 70,
945 t de producción y 394,537.03 (Miles de pesos) con respecto al valor de la
producción. Los municipios dedicados al cultivo de cebolla en Morelos son: Ayala,
Axochiapan, Tepalcingo, Cuautla, Jonacatepec, Xochitepec, Temoac, Tlalquitenango,
Zacualpan, Jantetelco, Yecapixtla, Emiliano Zapata, Tlaltizapán, Temixco,
Atlatlahucan, Tetecala y Mazatepec (SIAP 2016).
2.6 Variedades de cebolla que se siembran en Morelos
Osuna y Ramírez (2014, 2013) reportaron que los cultivares Copándaro, Carta Blanca,
Cirrus, Cal 214, Nun 201, Num 2001, Blanca Oriente, Joya, Florentina y Caliza son las
variedades de cebolla más sembradas en el estado de Morelos.
2.7 Enfermedades fúngicas y su manejo en el cultivo de cebolla en el estado de
Morelos.
La cebolla que se produce en Morelos, en los últimos años se ha reportado que no
alcanza estándares de calidad de exportación, debido a la falta de cultivares resistentes a
fitopatógenos, al manejo inapropiado del agua de riego que provoca escasez de agua,
contaminación, degradación de la tierra y la diseminación de plagas y enfermedades
(Güemes 2011).
Las enfermedades fúngicas reportadas que afectan la calidad del bulbo son: tizón sureño
(Sclerotium rolfsii), raíz rosada (Phoma terrestris), pudrición rosada (Fusarium
culmorum), mancha anillada (Colletotrichum circinans) (Montes-Belmont et al. 2003),
ahogamiento o secadera (Fusarium spp.) y mancha púrpura (Alternaria porri) (Ramírez
7
et al. 2010). Existe poca información sobre los problemas fitopatológicos de la cebolla
(Montes-Belmont et al. 2003); sin embargo, Güemes et al. (2010) reportan que la
aplicación de técnicas de mejoramiento genético y la obtención de variedades
resistentes puede mejorar el rendimiento de la producción y calidad de la cebolla en
Morelos; tal es el caso de la variedad Blanca Morelos fue la primera variedad obtenida
por los autores en el año 2001 con excelente rendimiento y calidad, de origen nacional y
específica para siembras de época temprana de cultivo de cebolla en el estado de
Morelos. No obstante, el manejo de las enfermedades en los cultivos se basa en la
aplicación de productos químicos, pero sus efectos adversos impactan de manera
significativa la sostenibilidad de la agricultura (Méndez y Viteri 2007, Zavaleta-Mejía
1999).
El empleo de productos químicos para el manejo de plagas o enfermedades, de acuerdo
con las actividades agropecuarias se hace conforme a las normas de inocuidad, las
cuales establecen límites máximos permisibles de residuos para que el riesgo a corto y
mediano plazo en los consumidores sea mínimo. Sin embargo, en ocasiones dichos
límites son rebasados o bien se tiene la presencia de varios residuos en un mismo
producto agrícola, y pese a que las concentraciones estén por debajo de los valores
aceptables, al considerar un efecto aditivo el riesgo potencial incrementa (Pérez et al.
2009). En México, a pesar de la regulación existente se ha detectado la presencia de
residuos de plaguicidas en hortalizas y frutas para consumo nacional y de exportación a
Estados Unidos de América, aunque la mayoría no han rebasado los límites máximos de
residuos de plaguicidas (LMRP). Los riesgos a la salud humana y en el ecosistema son
de consideración importante, así mismo esta problemática requiere de alternativas
8
biológicas, de manejo integrado o agroecológico para cubrir las necesidades del
productor sin descuidar la calidad del producto (Pérez et al. 2013).
2.8 Enfermedad raíz rosada
La raíz rosada es una de las enfermedades más importantes de la cebolla en regiones de
clima cálido, tropical y subtropical; a nivel mundial se conoce como una de las más
devastadoras enfermedades en el cultivo de cebolla (Yong-Ki et al. 2003). La
enfermedad se caracteriza por la presencia de color rosa en las raíces, cuya tonalidad al
progreso de la enfermedad se tornan rojizas, mientras que en estadios finales las raíces
afectadas se secan y desintegran el cual provoca que la planta no absorba los nutrientes
necesarios para su crecimiento (Maranháo y Maranháo 2009).
2.8.1 Agentes causales de la enfermedad raíz rosada en cebolla
Hess (1969) realizó bajo condiciones de laboratorio infección a raíces de cebolla con el
fitopatógeno fúngico Pyrenochaeta terrestris cuyo estudio determinó que este
microorganismo era el agente causal de la enfermedad raíz rosada. Después de 27 años
Thorthon y Mohan (1996) señalaron que la ocurrencia de la raíz rosada (Pyrenochaeta
terrestris) y la pudrición radical (Fusarium sp.) aparecen juntos causando pérdidas de
producción y calidad de la cebolla que por sí solos, y que ambos patógenos afectan el
sistema radical causando el colapso y muerte eventual de las raíces. Por otra parte Du
Toi e Inglis (2003) reportan que especies de Fusarium afectan la raíz y el bulbo de
cebolla, caracterizado por coloraciones marrón, café, rosadas y pudrición del sistema
radical, y que los síntomas de la raíz rosada y la pudrición basal son similares (Yong-Ki
et al. 2003).
9
En México, en el estado de Morelos se reporta que entre los hongos que afectan la
cebolla de almácigo se encuentra Phoma terrestris (sinónimo Pyrenochaeta terrestris)
cuya característica es manchas pequeñas de color rosa en las capas externas del bulbo y
número reducido de raíces, los resultados mostraron que Fusarium culmorum es el
agente causal de la pudrición rosada (Montes-Belmont et al. 2003); mientras que en el
valle de Trinidad Baja California se informa que F. oxysporum, F. subglutinans y
Pyrenochaeta terrestris están asociadas a la pudrición radical de cultivos de cebolla,
situación que impacta la economía de los agricultores de la región debido a que los
obliga a cambiar de parcela cada dos años y abrir nuevos campos de cultivo, con las
consecuencias que esta práctica ocasiona al medio ambiente (Ponce-Herrera et al.
2012). Recientemente, en un estudio realizado en cultivos de cebolla en el estado de
Morelos se determinó que la enfermedad llamada raíz rosada están involucrados como
agentes causales a F. oxysporum, F. proliferatum y F. verticillioides (Mejía 2015).
2.9 Características morfológicas y clasificación taxonómica de Fusarium.
Fusarium es uno de los patógenos causantes de pudriciones radicales en el cultivo de
cebolla (Ponce-Herrera et al. 2012). Las principales características morfológicas (Figura
1) de Fusarium se basa principalmente en caracteres distintivos de las formas y tamaños
de las esporas asexuales macro y microconidios, presencia y ausencia de clamidosporas
(esporas de resistencia), así como aparición de colonias y pigmentación. Los conidios
pueden ser de dos tipos monofiálides y polifiálides. La diferencia se basa en el número
de aberturas por célula a través del cual se producen conidios (Hafizi et al. 2013;
Barnett y Hunter 1998).
10
Figura 2. Características morfológicas del género Fusarium. Imagen tomada de
Monzón y Rodríguez, 2001.
La taxonomía del género Fusarium es bastante compleja y difícil de identificar, sobre
todo en relación a su especie. El principal problema en cuanto a su taxonomía se debe a
la doble nomenclatura por la fase sexual y fase asexual. Fusarium se encuentra en la
división Ascomycota, orden Hypocreales, mientras que los teleomorfos de las especies
Fusarium son clasificados en el género Gibberella, Albonectria y Hemanectria (Moretti
2009, Leslie y Summerell 2006). La clasificación taxonómica del género Fusarium es la
siguiente:
Reino: Fungi
División: Ascomycota
Clase: Sordariomycetes
Orden: Hypocreales
Familia: Nectriaceae
Género: Fusarium
11
2.10 Manejo de la enfermedad raíz rosada en el cultivo de cebolla
En general, para minimizar la incidencia y severidad de la enfermedad raíz rosada y la
pudrición basal en el cultivo de cebolla se basa en la sola o combinada aplicación de
agroquímicos (ditiocarbamatos, tiodiazinas y benzimidazoles) en el suelo (Nico y
González 2012, Ponce-Herrera et al. 2012). La solarización de plástico en el suelo
también se usa como un método de manejo para minimizar la cantidad de inoculo del
patógeno P. terrestris, así mismo el uso de variedades resistentes (Texas Grano 502
PRR, Hybrid 28, Excel) permiten disminuir el problema de la enfermedad en etapa
almácigo (Nasr y Ansari 2008, Pacheco y Pineda 2004). No obstante, estudios
epidemiológicos en cultivos agrícolas demuestran la importancia de relacionar factores
ambientales en el desarrollo y severidad de la enfermedad (Maranháo y Maranháo
2009).
2.11 La epidemiología en el manejo de enfermedades de plantas
El conocimiento del estudio epidemiológico de las enfermedades en las plantas (epifitia)
(Arneson 2001) proporciona información útil para la comprensión de la biología de sus
agentes causales, establecimiento, planificación y seguimiento efectivo de las
estrategias de manejo de enfermedades (Jeger 2004). El análisis epidemiológico de las
epifitias denota la dinámica de la enfermedad; es decir, el cambio de la cantidad de la
enfermedad en tiempo y espacio, por cantidad de enfermedad referido a incidencia,
severidad o una combinación de ambos (Madden et al. 2007).
2.11.1 Evaluación de la severidad de una enfermedad
Para facilitar la evaluación de la magnitud de una enfermedad, se ha realizado
descripciones de texto de valores específicos y diagramas de porcentajes de severidad;
dichos auxiliares pueden clasificarse en cuatro métodos visuales: estimación directa,
12
diagrama, escalas y escalas de clasificación ordinal. En algunas enfermedades es difícil
medir la severidad, tal es el caso de enfermedades sistémicas, de raíz o causadas por
virus, un método para eludir tal dificultad es el uso de una escala de clasificación
ordinal o una combinación de métodos; es decir, se observa una muestra y se asigna un
número fijo en relación a la severidad descrita, luego se corrobora la magnitud de la
enfermedad con una ecuación o escalas descritas (Campbell y Madden 1990).
2.11.2 Progreso de la enfermedad
El desarrollo de las enfermedades en las plantas está ligada a la combinación oportuna
de elementos; plantas susceptibles, patógeno, virulencia del patógeno, condiciones
ambientales (temperatura ambiental, temperatura del suelo, humedad relativa, humedad
del suelo, radiación, velocidad del viento y fotoperiodo) (Guillén et al. 2002). No
obstante, a estos elementos también se debe considerar la intervención del hombre
quién, a través de sus actividades puede inadvertidamente iniciar y desarrollar las
enfermedades en los cultivos, o bien puede detener eficazmente su inicio y desarrollo
(Villanueva-Couoh et al. 2004).
El patrón de una epifitia en términos del número de lesiones, la cantidad de tejido
dañado o el número de plantas enfermas, está dado por una curva que muestra el
progreso de la enfermedad (Campbell y Madden 1990). Las enfermedades en las plantas
comúnmente inician a un nivel bajo, y llegan a ser de interés cuando la incidencia y
severidad aumenta con el tiempo, en cuanto el nivel de la enfermedad se aproxima a
100%, la curva del progreso de la enfermedad gradualmente se estabiliza linealmente y
se reduce la velocidad del progreso de la enfermedad (Arneson 2001).
El análisis comparativo de las epidemias por el ajuste de un modelo puede ayudar a
identificar factores primarios determinantes para el desarrollo de una enfermedad,
13
permite precisar información relacionada con la cantidad y eficiencia del inóculo inicial,
los efectos del ambiente, resistencia del hospedante a la enfermedad, el tiempo en que el
hospedante y el patógeno pueden interactuar y la efectividad de varias estrategias de
manejo (Jeger 2004). Sin embargo, entre los objetivos más comunes son descripción,
entendimiento, predicción, comparación y comunicación del desarrollo de una
enfermedad (Madden et al. 2007, Achicanoy 2000).
2.11.3 Modelos epidemiológicos
Los modelos matemáticos y estadísticos permiten representar lo que sucede en los
cultivos, frente a distintos patógenos y en diferentes condiciones ambientales (Campbell
y Madden 1990), los cuales se desarrollan dependiendo de los objetivos del trabajo, los
datos disponibles, el tipo de experimento y la experiencia del investigador. Los modelos
representan de forma simplificada y sencilla la realidad (Bombelli 2011). Existen cinco
modelos que pueden evaluar, representar, comparar y entender la dinámica poblacional
de las enfermedades; el modelo exponencial, logístico, Gompertz, monomolecular y
logit-logistic (Madden et al. 2007, Costa et al. 2002).
2.11.3.1 Exponencial
El modelo se ha utilizado para representar el crecimiento de una población, parte del
supuesto que la enfermedad no tiene límites y representa a enfermedades policíclicas.
La ecuación de la tasa absoluta del incremento de la enfermedad se puede describir de la
siguiente manera:
dy/dt= rEy
Donde rE es la tasa de incremento (constante), y la intensidad de la enfermedad y t el
tiempo. El subíndice rE es un parámetro necesario para determinar el modelo que mejor
describe a una enfermedad (Figura 3).
14
Figura 3. Modelo exponencial
2.11.3.2 Monomolecular
Este modelo (Figura 4) se ha utilizado para describir numerosos fenómenos, incluyendo
ciertas reacciones químicas, el crecimiento de plantas y animales. En este modelo, la
tasa del incremento de la enfermedad depende de la cantidad de tejido sano disponible.
La tasa absoluta del incremento de la enfermedad está dada por la siguiente ecuación:
dy/dt=rM (1-y)
Donde rM es un parámetro de incremento por unidad de tiempo. Para este modelo, dy/dt
no es directamente proporcional a y. Es decir, la tasa absoluta es directamente
proporcional a 1-y. Porque el incremento de la enfermedad está representado en
proporción, 1-y es igual a individuos (plantas, hojas, raíces etc.) libres de enfermedad.
Figura 4. Modelo monomolecular.
15
2.11.3.3 Logístico
Este modelo ha sido el más empleado para describir el progreso de enfermedades. El
modelo incorpora características del modelo exponencial y monomolecular. La ecuación
diferencial para este modelo puede ser descripta como:
dy/dt= rLy(1-y)
Donde rL es la tasa de incremento. Para este modelo la tasa absoluta del incremento de
la enfermedad es proporcional a la cantidad de plantas enfermas y la cantidad de tejido
sano por infectar. Este modelo considera la combinación del modelo exponencial donde
dy/dt es proporcional a y y dy/dt es proporcional a 1-y. Se asume que el máximo valor
de y es uno (Figura 5).
Figura 5. Modelo logístico.
2.11.3.4 Logit-logistic
El modelo se ha empleado para explicar que la tasa de incremento de la enfermedad en
un cultivo es corta, mientras que después aumenta de manera considerable y alcanza un
alto nivel de daño.
La línea de la curva es ligeramente plana y la forma lineal (Figura 6) se puede describir
de la siguiente manera:
Ln 1/1-y= [Lny0/1-y0 ]+Lnt
16
Donde Ln es el logaritmo natural, y0 enfermedad inicial, y la enfermedad, y t el tiempo.
Figura 6. Modelo logit-logistic.
2.11.3.5 Gompertz
El modelo explica que la tasa del incremento tiene como límite la cantidad de la
enfermedad y el punto de inflexión de la curva es cuando la enfermedad alcanza 35% de
intensidad. Una característica del modelo es que la tasa absoluta es una curva simétrica
(y=1/2) (Figura 7). El modelo se describe de la siguiente manera:
dy/dt= rGy [In (1)-In (y)]
En donde rG es la tasa de incremento. El modelo es similar al logístico, excepto por “1-
y” que es remplazado por [In (1)-In (y)], el efecto de este cambio es por el sesgo
(asimétrico) dy/dt de la curva.
17
Figura 7. Modelo de Gompertz.
El desarrollo dinámico de una epidemia es complejo, por lo cual el estudio de la
epidemiología utiliza en gran medida observaciones, elementos primarios (Figura 8),
mediciones, ecuaciones matemáticas y estadísticas para representar lo que sucede en los
cultivos afectados por una enfermedad (Achicanoy 2000).
Figura 8. Elementos primarios de la dinámica de una enfermedad
18
2.12 Aplicación de la epidemiología en patosistemas agrícolas
En México, son pocos los trabajos en los que se ha utilizado la epidemiología como una
herramienta de manejo de enfermedades; en el cultivo del chile (Capsicum annuum L.)
Guigón-López y González-González (2001) estudiaron las enfermedades del cultivo en
la región sur de Chihuahua, para generar información básica en función de la
distribución, identificación de agentes causales, y comportamiento de las enfermedades
(incidencia y severidad) en el tiempo para plantear estrategias de manejo. Por otra parte,
Ponce-Herrera et al. (2008) estudiaron el comportamiento temporal de la enfermedad
pudrición blanca, causada por Sclerotium cepivorum cuyo trabajo permitió identificar
que la densidad de inóculo es una característica epidemiológica para determinar la tasa
de incremento de la enfermedad. Desde otro punto de vista, el estudio epidemiológico
ha sido de gran utilidad para enterarse sobre el impacto que tienen las enfermedades en
cultivos de importancia económica (café, palmas, cítricos, hortalizas, etc.). En México,
existen programas y campañas fitosanitarias para prevenir la introducción o dispersión
de plagas que puedan afectar a los vegetales, sus productos o subproductos de la
agricultura nacional; entre los programas se encuentra el moscamed, trampeo preventivo
contra moscas de la fruta, programa de vigilancia epidemiológica sanitaria, y las
campañas nacionales están dirigidas contra moscas de la fruta, langosta, plagas
reglamentadas para el aguacatero, moko del platano, pulgón amarillo del sorgo,
enfermedad de Pierce, broca del café, entre otras más. La vigilancia epidemiológica se
realiza para detectar, determinar y actualizar, en forma permanente, el estatus
fitosanitario de las plagas y enfermedades que han sido reguladas y que presentan una
amenaza para la agricultura nacional. (SENASICA 2014, 2016).
19
2.13 Sistemas de información geográfica (SIG)
El sistema de información geográfica (SIG) procesa información de eventos o entidades
espaciales con el fin de generar una información nueva mediante operaciones de
manipulación y análisis que ayude a la toma de decisiones (Liria 2008) así también
algunos autores restringen el termino SIG a los programas del ordenador capaces de, no
solo permitir la visualización, consulta e impresión de los mapas, sino además realizar
operaciones de análisis como superposiciones vectoriales o algebra de mapas; los SIG
pueden ser de dos tipos principales según el método usado para modelizar la realidad
geográfica; es decir, como aspectos de medio o territorio (vegetación, geología,
edafología, temperatura, precipitación, altitud, carreteras etc..) quedan representados
gráficamente (Mancebo et al. 2008). En México, los sistemas de información geográfica
permiten definir la distribución y comportamiento de plagas y enfermedades en un área
determinada (SIAFEMOR 2016).
20
3. OBJETIVOS
3.1 Objetivos específicos
Determinar la dinámica temporal de la enfermedad raíz rosada (Fusarium spp.) en
cultivos de cebolla en el estado de Morelos, México.
3.2 Objetivos específicos
Identificar morfológicamente los aislamientos de muestras con síntomas de raíz
rosada.
Evaluar la incidencia y severidad de la raíz rosada durante el desarrollo del
cultivo.
Determinar los factores ambientales (temperatura, humedad del ambiente y del
suelo) que influyen en la incidencia y severidad de la enfermedad raíz rosada en
cultivos de cebolla.
21
4. MATERIALES Y METODOS
4.1 Áreas de estudio
Para definir las áreas de estudio se utilizaron los siguientes criterios: 1) Área de estudio
con diferente temperatura según la agrupación realizada con el mapa de Bartolo (2015),
2) Ubicación de la parcela en zona productora de cebolla y 3) Cultivo recién sembrado
en almácigo o recién realizado el trasplante de cebollín en campo.
Para el primer criterio se utilizó el mapa de gradiente térmico del estado de Morelos que
Bartolo (2015) realizó con datos de la media de temperatura, latitud y longitud que se
registró de 1981-2010 de las 61 estaciones meteorológicas del estado de Morelos. El
mapa se empleó para agrupar áreas que presentaran temperatura similar (Figura 9).
Figura 9. Gradiente térmico de la temperatura media del periodo 1981-2010 en el
estado de Morelos (Imagen tomada de Bartolo 2015).
22
Para el segundo criterio, en el programa ArcGis (versión 9.3) se generó un mapa de
Morelos señalando los municipios productores de cebolla, ambos mapas se traslaparon
para seleccionar las áreas de estudio.
4.2 Identificación morfológica de los hongos involucrados en la raíz rosada
De acuerdo a la determinación de las áreas de muestreo, se seleccionaron tres áreas con
cultivos de cebolla en etapa de cosecha; en dos de las áreas y en cada área se colectaron
10 plantas con síntomas de raíz rosada y se trasladaron al Laboratorio de Fitopatología
del IPN-CeProBi; en la tercera localidad (Xaloctoc perteneciente al municipio de
Ayala), en trabajo previo se identificaron tres especies de Fusarium en muestras de
cebolla con síntomas de raíz rosada (Mejía, 2015). Las raíces enfermas se desinfectaron
superficialmente con hipoclorito de sodio al 1% durante un minuto y después se lavaron
tres veces con agua destilada estéril, las raíces se secaron en papel estéril y se sembraron
en medio de cultivo de papa-dextrosa-agar (PDA). Una vez que se desarrollaron
colonias fungosas se realizaron microcultivos de los microorganismos para su
observación bajo el microscopio compuesto e identificación con claves taxonómicas de
Hafizi et al. 2013 y Barnett y Hunter 1998.
4.3 Evaluación de incidencia y severidad.
4.3.1 Muestreo
El muestreo de plántulas de cebolla en almácigo se realizó de enero a mayo de 2015 y el
muestreo de cebollín en campo fue de octubre de 2015 a enero de 2016. El muestreo se
realizó siguiendo un patrón tipo W, considerando 20 puntos, en cada punto se colectó
una planta de cebolla. Los muestreos se realizaron cada siete días hasta el final del ciclo
del cultivo, en cada muestreo se tomó imagen y se describió la etapa fenológica del
cultivo para después ilustrar las diferentes etapas de desarrollo.
23
4.3.2 Incidencia
En cada día de muestreo, a las cebollas colectadas se les determinó el porcentaje de
incidencia de la enfermedad de acuerdo a la siguiente ecuación:
Incidencia (%)= N° de plantas con raíz rosada*100
Total de plantas
4.3.3 Severidad
Para la evaluación de la severidad de la enfermedad raíz rosada, se realizó una escala de
severidad pictórica-descriptiva, para la cual se seleccionaron visualmente cebollas sanas
y cebollas que presentaron diferente grado de severidad, se les tomó imagen bajo un
estereoscopio óptico y se describieron los síntomas observados. Las imágenes se
clasificaron de acuerdo a la escala de severidad de Horsball-Barratt (1990), el
porcentaje de severidad se corroboró con la siguiente ecuación:
Severidad (%)= Longitud de raíces enfermas*100
Longitud total de raíces
Dónde:
Longitud de raíces enfermas= Σ Longitud enferma de cada raíz
Longitud total de raíces= Longitud de la raíz más larga*Total de raíces
24
4.3.4 Relación de la incidencia y severidad con diámetro y peso del bulbo en la
cosecha
En la cosecha del cultivo de cebolla en campo, siguiendo el patrón de muestreo “W” se
colectaron 100 plantas, se evaluó la incidencia y se agruparon de acuerdo a la escala de
severidad pictográfica-descriptiva generada para la enfermedad raíz rosada; se midió el
diámetro y peso del bulbo, Con los datos obtenidos se utilizó el procedimiento de
correlación de Spearman y se determinó la relación entre las variables.
4.4 Dinámica temporal de la incidencia y severidad de la enfermedad raíz rosada
durante el desarrollo del cultivo
4.4.1 Aplicación de modelos epidemiológicos temporales
Los datos de incidencia y severidad se analizaron con los modelos epidemiológicos de
crecimiento en su forma linearizada: monomolecular Ln 1-y=Ln (1/1-y0)+rt, logistico
Ln y/(1-y)=Ln (y0/1-y0)+rt, exponencial Ln y=Lny0+rt, Gompertz –Ln(-Lny)=-Ln(-
Lny0)+rt y logit-logistic Ln (1/1-1-y)=Ln (y0/1-y0)+rLnt, para obtener la curva del
progreso de la enfermedad en el tiempo (Campbell y Madden et al 2007). Los
parámetros de velocidad de crecimiento de la enfermedad (r), inicio de enfermedad (yo),
tiempo de inicio de la enfermedad (xo), máxima enfermedad (ymáx), tiempo de máxima
enfermedad (xmáx) y duración de la enfermedad, se estimaron con el Modelo Lineal
General (GLM) usando el método de mínimos cuadrados; y de acuerdo a los parámetros
coeficiente de determinación (R2), cuadrado medio del error (CME) y significancia (α)
se eligió el modelo que mejor describe la dinámica de la enfermedad raíz rosada en cada
área de estudio. Todos los análisis se realizaron en el programa estadístico SAS
(Versión 9.0) (Ponce-Herrera et al. 2008).
25
4.4.2 Aplicación del área bajo la curva del progreso de la enfermedad (ABCPE)
Para comparar y determinar el ABCPE de cada área de estudio, se aplicó la siguiente
ecuación:
𝐴𝐵𝐶𝑃𝐸 =∑[𝑥𝑖−1 + 𝑥𝑖
2
𝑛
𝑖=0
](𝑡𝑖−1 − 𝑡𝑖)
Donde 𝑥𝑖 es la proporción de la enfermedad; 𝑡𝑖−1 − 𝑡𝑖) es el tiempo entre dos lecturas; 𝑖
es el número de observaciones, y 𝑛 es el número de evaluaciones (Fernández-Aguilar et
al. 2012).
4.5 Interacción de la enfermedad raíz rosada y los factores ambientales
De cada día de muestreo se obtuvieron los registros de temperatura medía ambiental
(Tmed), temperatura mínima (Tmin), temperatura máxima (Tmax), humedad relativa
media (HRmed), humedad relativa mínima (HRmin) y humedad relativa máxima
(HRmed) de la página del Instituto Mexicano de Tecnología del Agua (IMTA) del
estado de Morelos; adicionalmente para el cultivo de cebollín en campo, se midió la
temperatura del suelo (TS) con un termómetro digital y la humedad del suelo (HS) por
el método gravimétrico. Los registros semanales de las variables climáticas se usaron
para correlacionarlos con los datos de incidencia y severidad de la enfermedad raíz
rosada. Se utilizó el procedimiento de correlación de Spearman en el programa
estadístico Sigma Plot (Versión 12.0) y de acuerdo coeficiente de correlación (Rho) y la
tabla de Spearman se determinó la significancia de la relación entre las variables.
26
5. RESULTADOS
5.1 Área de muestreo
La agrupación definió cuatro grupos de áreas con diferente temperatura (Figura 10), de
los cuales el grupo dos, tres y cuatro se ubicaron en zona productora de cebolla, por lo
que se seleccionó del grupo dos la localidad de Xalostoc ubicado en el municipio de
Ayala, del grupo tres Atlacholoaya del municipio de Xochitepec y del grupo cuatro
Atlacahualoya de Axochiapan; las tres localidades en cultivos de siembra en almácigo.
Mientras que para la etapa de trasplante de cebollín en campo solo la localidad de
Atlacholoaya de Xochitepec del grupo tres se mantuvo, las localidades de Xalostoc y
Atlacahualoya los productores no volvieron a sembrar, por lo que se seleccionó solo la
localidad de Telixtac del municipio de Axochiapan del grupo cuatro para continuar con
el trabajo.
Figura 10. A) Agrupación (1, 2, 3 y 4) y delimitación de áreas con diferente
temperatura en base al mapa del gradiente térmico del estado de Morelos (Bartolo
2015).
27
Figura 11. Elección de la parcela de acuerdo a la delimitación de áreas con diferente
temperatura, la zona productora de cebolla, cultivo de almácigo y cebollín en campo en
el estado de Morelos.
Grupo 2
Grupo 3
Grupo 4
Área productora de cebolla
Área de muestreo
28
5.2 Identificación morfológica de los hongos involucrados en la raíz rosada.
Los 10 aislamientos de Atlacholoaya y Atlacahualoya mostraron micelio hialino y
septado, microconidios hialinos sin septos, macroconidios hialinos en forma de luna,
clamidosporas en cadena, estas características correspondieron al género Fusarium
(Figura 12).
Figura 12. Morfología del género Fusarium de aislados de la localidad de
Atlacholoaya. A) Microconidios hialinos sin septos, B) Macroconidos en forma de luna,
C) Micelio hialino y septado, D) Clamidosporas en forma de cadena.
A) B)
C) D)
29
5.3 Escala de severidad de la enfermedad raíz rosada
La escala de severidad pictórica-descriptiva que se generó de la raíz rosada, constituyó
en ocho niveles de severidad, donde la clase 1 corresponde a raíces sanas, y 8 al
máximo porcentaje de daño de severidad estimado, que fue 100% (Figura 13).
30
Figura 13. Escala pictórica-descriptiva de la severidad de la enfermedad raíz rosada en cebolla
Clase 1 (0%)
Raíces sana
Clase 2 (1-9%)
Coloración rosa en placa basal y
raíces
Clase 3 (9-20%)
Mayor número de raíces
con coloración rosa
Clase 4 (20-40%)
Raíces con longitud más larga de color
rosa y placa basal color café
Clase 5 (40-60%)
Raíces con tonalidad rojiza
Clase 6 (60-80%)
Menor número de raíces con
tonalidad rojiza
Clase 7 (80-90%)
Raíces desprendidas de la
placa basal
Clase 8 (90-100%)
Bulbo sin raíces y necrosis en la
placa basal
31
5.4 Dinámica de la enfermedad raíz rosada en cultivos de almácigo
Durante la etapa de almácigo (enero-mayo 2015) en cultivos de cebolla (variedad Cirrus
y Florentina) en sistema de riego por gravedad de la localidad de Atlacahualoya, el
inicio de la enfermedad raíz rosada fue a los 23 días después de la siembra (dds), la
incidencia alcanzó el máximo porcentaje (100%) a los 65 dds coincidiendo con la
aparición de la tercera y cuarta hoja. Sin embargo, para las variedades de cebolla Num
201 y Cal 214 sembrada en la localidad de Xalostoc en sistema de riego por goteo, la
presencia de la enfermedad se hizo notar a los 47 dds, la máxima incidencia (100%) fue
a los 82 dds correspondiendo a la etapa de inicio de formación del bulbo (Figura 14).
Mientras que para la variedad Cirrus de Atlacholoaya en sistema de riego por aspersión,
el inicio de la enfermedad fue a los 47 dds, el máximo porcentaje de incidencia (65%)
fue a los 82 dds correspondiendo al inicio de formación de bulbo.
Respecto a la severidad, el mayor porcentaje se obtuvo en la localidad de Atlacahualoya
con 37.74% a los 93 dds coincidiendo con el inicio de formación del bulbo. En Xalostoc
a los 82 dds (inicio formación del bulbo) la severidad fue 6.26%, no obstante, se
observó un incremento de 4.45 veces más a los 89 dds (27.87%) (Figura 15). En
Atlacholoaya a los 82 dds (inicio formación de bulbo) se obtuvo el menor porcentaje de
severidad (6.38%) en comparación de las demás áreas de siembra.
32
Figura 14. Incidencia de la enfermedad raíz rosada en cultivos de cebolla sembrado en
almácigo y su relación con las etapas fenológicas más importantes del cultivo
identificado en tres localidades del estado de Morelos.
Días después de la siembra (dds)
7 14 21 28 35 42 49 56 63 70 77 84 91 98
Inci
den
cia
(%)
0
10
20
30
40
50
60
70
80
90
100
Atlacahualoya
Xalostoc
Atlacholoaya
33
Figura 15. Severidad de la enfermedad raíz rosada en cultivos de cebolla sembrado en
almácigo y su relación con las etapas fenológicas más importantes del cultivo
identificado en tres localidades del estado de Morelos.
Días después de la siembra (dds)
7 14 21 28 35 42 49 56 63 70 77 84 91 98
Sev
erid
ad (
%)
0
10
20
30
40
50
60
70
80
90
100Atlacahualoya
Xalostoc
Atlacholoaya
34
5.4.1 Ajuste a modelos epidemiológicos temporales
5.4.1.1 Cultivos en almácigo
El ajuste de los datos de incidencia y severidad de la enfermedad raíz a los modelos
epidemiológicos permitió elegir el modelo que mejor describe la dinámica de la
enfermedad en el tiempo en cultivo sembrado en almácigo (Cuadro 1). En la localidad
de Atlacahualoya y en Xalostoc los datos de incidencia se ajustaron al modelo
monomolecular, en Atlacholoaya los datos fueron mejor descritos por el modelo
exponencial partiendo del supuesto que la enfermedad no tiene límites.
Los datos de severidad en la localidad de Atlacahualoya tuvieron mejor ajuste al modelo
logit-logistic, mientras que en Xalostoc y Atlacholoaya fueron mejor descritos por el
modelo exponencial (Cuadro 2).
35
Cuadro 1. Ajuste de datos de incidencia de la raíz rosada a modelos epidemiológicos para describir la dinámica temporal de la enfermedad
en cultivos de cebolla sembrados en almácigo, en tres localidades del estado de Morelos.
Atlacahualoya Xalostoc Atlacholoaya
Modelo R2 CME EM R2 CME EM R2 CME α EM
Monomolecular 0.924 0.038 0.0001 A
0.915 0.027 0.0002 A
0.618 0.551 0.0120 NA
Logístico 0.804 0.319 0.0154 NA
0.862 0.089 0.0226 NA
0.923 0.207 0.0092 NA
Exponencial 0.693 0.143 0.0202 NA
0.881 0.023 0.0056 NA
0.952 0.068 0.0045 A
Gompertz 0.856 0.111 0.0082 NA
0.875 0.043 0.0195 NA
0.862 0.114 0.0226 NA
Logit-logistic 0.798 0.075 0.0165 NA 0.889 0.020 0.0163 NA 0.839 0.372 0.2870 NA
R2=Coeficiente de determinación; CME=Cuadrado medio del error; α=significancia; EM; Elección del modelo; NA=No adecuado;
A=Adecuado; Atlacahualoya n=11, Xalostoc n=10 y Atlacholoaya n=9.
36
Cuadro 2. Ajuste de datos de severidad de la raíz rosada a modelos epidemiológicos, para describir la dinámica temporal de la enfermedad
en cultivos de cebolla sembrados en almácigo, en tres localidades del estado de Morelos.
Atlacahualoya Xalostoc Atlacholoaya
Modelo R2 CME α EM R2 CME Α EM R2 CME α EM
Monomolecular 0.717 0.008 0.0010 NA
0.485 0.005 0.0252 NA
0.661 0.000 0.0077 NA
Logístico 0.746 0.478 0.0027 NA
0.787 0.258 0.0077 NA
0.918 0.085 0.0103 NA
Exponencial 0.729 0.397 0.0034 NA
0.797 0.202 0.0068 A
0.922 0.768 0.0095 A
Gompertz 0.775 0.067 0.0017 NA
0.726 0.046 0.0148 NA
0.871 0.009 0.0205 NA
Logit-logistic 0.845 0.005 0.0005 A 0.764 0.003 0.0101 NA 0.912 0.000 0.0113 NA
R2=Coeficiente de determinación; CME=Cuadrado medio del error; α=significancia; EM; Elección del Modelo; NA=No adecuado;
A=Adecuado; Atlacahualoya n=11, Xalostoc n=10 y Atlacholoaya n=9.
37
5.5 Dinámica de la enfermedad raíz rosada en cultivos de cebolla sembrado en
campo como cebollín
En la etapa de campo (octubre 2015-enero 2016) los cebollines desde antes de
trasplantar presentaron síntomas de la enfermedad raíz rosada (Figura 16) y el último
registro de plantas enfermas fue a los 101 días después del trasplante (ddt); es decir, en
la cosecha. En Atlacholoaya, la variedad Cirrus fue trasplantada con sistema de riego
por gravedad, la incidencia de la enfermedad alcanzó el 100% a los 57 ddt
(engrosamiento del bulbo), mientras que en Telixtac, la variedad Cal 214 fue sembrada
en sistema de riego por goteo, alcanzando el máximo porcentaje de incidencia (100%) a
los 36 ddt en la etapa de aparición de la sexta y séptima hoja (Figura 17).
Con respecto a la severidad, el máximo porcentaje (22.7%) se observó en la localidad de
Telixtac a los 92 ddt y en Atlacholoaya (17.3% de severidad) a los 90 ddt, ambas
localidades coincidieron en cultivos de cebolla en etapa de caída de cuello o blando. Sin
embargo, en el cultivo de la localidad de Telixtac, se observó un pico de alta severidad
(16.6%) a los 36 ddt coincidiendo con la etapa de aparición de la sexta y séptima hoja
(Figura 18).
Figura 16. Trasplante de cebollines en campo. A) cebollines para siembra con
síntomas de raíz rosada. B) Siembra manual de cebollín.
A) B)
38
Figura 17. Incidencia de la enfermedad raíz rosada en cebolla trasplantada como
cebollín en campo y su relación con las etapas fenológicas más importantes del cultivo
identificados en dos localidades del estado de Morelos. Imagen de etapas fenológicas de
cebolla tomada de Brewster (2001).
Días después del transplante (ddt)
7 14 21 28 35 42 49 56 63 70 77 84 91 98
Inci
den
cia
(%)
0
10
20
30
40
50
60
70
80
90
100
Telixtac
Atlacholoaya
39
Figura 18. Severidad de la enfermedad raíz rosada en cebolla trasplantada como
cebollín en campo y su relación con las etapas fenológicas más importantes del cultivo
identificado en dos localidades del estado de Morelos. Imagen de etapas fenológicas de
cebolla tomada de Brewster (2001)
Días después del transplante (ddt)
7 14 21 28 35 42 49 56 63 70 77 84 91 98
Sev
erid
ad (
%)
0
10
20
30
40
50
60
70
80
90
100Telixtac
Atlacholoaya
40
5.5.1 Ajuste a modelos epidemiológicos temporales
5.5.1.1 Cultivos de cebollín en campo
El resultado de los parámetros considerados para determinar el ajuste de los datos de
incidencia (Cuadro 3) y severidad (Cuadro 4) a los modelos epidemiológicos permitió
identificar que el modelo logit-logistic es el que mejor describe la dinámica de la
enfermedad en ambas localidades.
Cuadro 3. Ajuste de datos de incidencia de la raíz rosada a modelos epidemiológicos,
para describir la dinámica temporal de la enfermedad en cultivos de cebolla sembrados
como cebollín en campo de tres localidades del estado de Morelos.
Telixtac Atlacholoaya
Modelos R2 CME α EM R2 CME α EM
Monomolecular 0.756 0.399 0.0556 NA
0.191 0.406 0.1355 NA
Logístico 0.707 0.861 0.0743 NA
0.235 0.612 0.0927 NA
Exponencial 0.425 0.063 0.0296 NA
0.382 0.029 0.0141 NA
Gompertz 0.734 0.579 0.0637 NA
0.213 0.499 0.1121 NA
Logit-logistic 0.774 0.369 0.049 A 0.872 0.064 0.0001 A
R2=Coeficiente de determinación; CME=Cuadrado medio del error; α=significancia;
EM; Elección del modelos; NA=No adecuado; A=Adecuado; Telixtac n= 12 y
Atlacholoaya n=15.
41
Cuadro 4. Ajuste de datos de severidad de la raíz rosada a modelos epidemiológicos,
para describir la dinámica temporal de la enfermedad en cultivos de cebolla sembrados
como cebollín en campo de tres localidades del estado de Morelos.
R2=Coeficiente de determinación; CME=Cuadrado medio del error; α=significancia;
EM; Elección del modelo; NA=No adecuado; A=Adecuado; Telixtac n= 12 y
Atlacholoaya n=15.
5.5.1.1.1Relación entre la severidad, peso y diámetro del bulbo
El análisis de las muestras colectadas el día de la cosecha en la localidad de Telixtac
permitieron señalar la existencia de una correlación negativa entre la severidad y
diámetro del bulbo; debido al coeficiente Spearman (Rho=-0.395) con nivel de
significancia 0.05, sin embargo, no existió correlación alguna entre la severidad y el
peso del bulbo. Por otra parte, el análisis de las muestras de Atlacholoaya no existió
correlación entre las variables severidad, peso y diámetro del bulbo.
Telixtac Atlacholoaya
Modelos R2 CME α EM R2 CME α EM
Monomolecular 0.469 0.002 0.0201 NA
0.652 0.0005 0.0003 NA
Logístico 0.544 0.208 0.0096 NA
0.681 0.051 0.0002 NA
Exponencial 0.543 0.172 0.0097 NA
0.680 0.043 0.0002 NA
Gompertz 0.534 0.03 0.0106 NA
0.681 0.007 0.0002 NA
Logit-logistic 0.832 0.001 0.0001 A 0.933 0.0001 0.0001 A
42
5.6 Comparación del área bajo la curva del progreso de la enfermedad (ABCPE)
raíz rosada en cultivos de almácigo y de cebollín en campo
De acuerdo a los resultados del ABCPE, en la localidad de Atlacahualoya en cultivos de
cebolla sembrada en almácigo se presentó mayor incidencia de la enfermedad raíz
rosada (Cuadro 5), mientras que en cebollas sembradas como cebollín en campo no
hubo diferencia en la incidencia de las dos localidades, respecto a la severidad, en la
localidad de Atlacholoaya se presentó la mayor severidad.
Cuadro 5. Área bajo la curva del progreso de la incidencia y severidad de la
enfermedad raíz rosada en cultivos de cebolla sembrada en almácigo y como cebollín en
campo en localidades del estado de Morelos.
Almácigo
Campo
ABCPE
ABCPE
Localidades
Incidencia Severidad
Incidencia Severidad
Atlacahualoya
2,800.00 831.87
NS NS
Xalostoc
2,484.50 312.7
NS NS
Atlacholoaya
822.50 75
7,286.50 948.955
Telixtac
NS NS
7,152.60 831.016
ABCPE=Área bajo la curva del progreso de la enfermedad (Proporción día-1); NS=No
se midió
43
5.7 Correlación de las variables climáticas con la dinámica de la enfermedad
5.7.1 Almácigo
En la localidad de Atlacahualoya, las variables Tmed y Tmin presentaron correlaciones
significativas con la dinámica de la incidencia y severidad de la enfermedad raíz rosada
(Cuadro 6), mientras que en cultivos de cebolla en Xalostoc no se obtuvo relación con
alguna de las variables climáticas. En la localidad de Atlacholoaya se observó
correlaciones altamente significativas entre la Tmed, Tmin y Tmáx con la incidencia y
severidad de la enfermedad raíz rosada, mientras que con la HRmed y HRmax las
correlaciones fueron negativas con la incidencia y severidad.
44
Cuadro 6. Coeficiente de correlación de Spearman (Rho) de variables climáticas con la dinámica de la enfermedad raíz rosada en cultivos
de cebolla sembrados en almácigo en tres localidades del estado de Morelos.
Almácigo Atlacahualoya Xalostoc Atlacholoaya
Variables Intervalo Incidencia Severidad Intervalo Incidencia Severidad Intervalo Incidencia Severidad
Tmed (°C) 19.0-29.2 0.684* 0.683* 19.4-28.8 0.031 -0.031 22.7-29.4 0.844** 0.844**
Tmin (°C) 10.0-18.4 0.813* 0.897** 13.9-20.0 0.303 0.276 10.8-21.9 0.870** 0.870**
Tmax (°C) 33.0-39.6 0.544 0.511 27.1-37.3 0.025 -0.031 32.9-38.6 0.896** 0.896**
HRmed (%) 37.6-62.3 0.060 0.036 36.4-76.5 0.296 0.350 36.4-66.0 -0.731* -0.731*
HRmin (%) 11.0-41.0 0.116 0.112 14.0-43.0 0.413 0.453 15.0-29.0 -0.209 -0.209
HRmax (%) 66.0-96.0 -0.019 -0.074 63.0-100 0.279 0.314 65.0-97.0 -0.696* -0.696*
Temperatura media ambiental (Tmed); temperatura mínima (Tmin); temperatura máxima (Tmax); humedad relativa media (HRmed);
humedad relativa mínima (HRmin); humedad relativa máxima (HRmax); **=p≤0.01; *=p≤0.05.
45
5.7.2 Campo
En la etapa de campo, en cultivos de la localidad de Telixtac observó correlación
inversa (negativa) entre la temperatura media y mínima así como la temperatura del
suelo con la incidencia y severidad de la enfermedad (Cuadro 7). En Atlacholoaya la
variable humedad relativa media (HR) se correlaciono negativamente con la incidencia
de la enfermedad.
Cuadro 7. Coeficiente de correlación de Spearman (Rho) de variables climáticas con la
dinámica de la enfermedad raíz rosada de cultivos de cebolla sembradas como cebollín
en campo de tres localidades del estado de Morelos.
Campo Telixtac Atlacholoaya
Variables Intervalo Incidencia Severidad Intervalo Incidencia Severidad
Tmed (°C) 17.9-26.5 -0.631* -0.627* 16.7-27.5 -0.165 -0.132
Tmin (°C) 6.0-20.3 -0.658* -0.670* 8.3-19.6 -0.427 -0.361
Tmax (°C) 29.0-32.9 -0.347 -0.411 27.7-34.2 -0.282 -0.481
HRmed (%) 43.3-71.2 0.004 -0.155 52.8-83 -0.597* -0.418
HRmin (%) 0-41 -0.221 -0.413 20-47 -0.187 -0.230
HRmax (%) 67-96 -0.010 0.167 85-98 -0.467 -0.270
TS (°C) 16.8-26.7 -0.785* -0.700* 20.0-27.7 -0.537 0.427
HS (%) 11.4-100 0.131 0.104 12.4-100 -0.001 -0.042
Temperatura media ambiental (Tmed); temperatura mínima (Tmin); temperatura
máxima (Tmax); humedad relativa media (HRmed); humedad relativa mínima
(HRmin); humedad relativa máxima (HRmax); TS=Temperatura del suelo;
HS=Humedad del suelo; **=p≤0.01; *=p≤0.05.
46
6. DISCUSIÓN
La identificación de Fusarium en muestras de cebolla infiere que este patógeno está
involucrado en la incidencia y severidad de la enfermedad raíz rosada en cebolla
cultivada en Atlacholoaya y Atlacahualoya. Al respecto, se reportó que en pruebas de
patogenicidad, especies de Fusarium aislados de cebolla con síntomas de raíz rosada
cultivada en Xalostoc, Mor., causaron daño a plantas de cebolla producida en
invernadero y en plántulas in vitro, siendo F. oxysporum la especie que causó mayor
severidad en las hojas y raíces que F. verticillioides y F. proliferatum (Mejía 2015). De
la misma manera se ha asociado a la especie F. culmorum con la enfermedad pudrición
rosada de cebolla cultivada en Xalostoc, Mor. (Montes-Belmont et al. 2003); otros
autores mencionan que la pudrición rosada es sinónimo de la enfermedad raíz rosada o
raíz roja y que esta enfermedad puede ser ocasionada por el patógeno Pyrenochaeta
terrestris (Camacho et al. 2013). Al parecer la enfermedad raíz rosada o pudrición
rosada puede ser un complejo en donde pueden estar involucrados Fusarium spp. y
Pyrenochaeta terrestris ya que ambos microorganismos se desarrollan en condiciones
ambientales similares (Nico y González 2016, Ponce-Herrera et al. 2012). Sin embargo,
los síntomas observados en cebollas cultivadas en Atlacholoaya y Atlacahualoya fueron
en la placa basal y raíces de la cebolla principalmente, y poco en bulbo, siendo el
síntoma en éste órgano coloración rosada en las primeras dos catáfilas y generalmente
en la base, cerca de la placa basal, estos síntomas se asemeja a lo reportado por
Bayraktar (2010); mientras que Pyrenochaeta terrestris no invade la placa basal y
tampoco el bulbo, solo las raíces se ven afectadas. Al inicio de la enfermedad las raíces
son color rosa, mientras la enfermedad progresa las raíces adquieren tonalidad rojiza y
en estadios finales se secan y desintegran provocando que la planta no absorba los
47
nutrientes que necesita para su óptimo desarrollo (Marahañao y Marahañao 2009, Nasr
y Ansari 2008). Nico y Gonzalez (2006) mencionan que la especie F. oxysporum puede
atacar desde la germinación de la semilla hasta plantas maduras, la infección en plantas
maduras comienza por el disco basal del bulbo, y posteriormente raíces y bulbo que
terminan por desprenderse de la placa basal debido a la pudrición que presentan.
A nivel mundial la raíz rosada (Pyrenochaeta terrestris y/o, Fusarium spp.) es una de
las enfermedades de mayor importancia económica debido a que causa daño a los
cultivos de cebolla, así también se le ha asociado como causante de pérdidas
importantes de producción (Haapalainen et al. 2016, Camacho et al. 2013, Nico y
Gonzalez 2012, Ponce-Herrera et al. 2012, Marahañao y Marahañao 2009).
Para el manejo de esta enfermedad, se han estudiado alternativas de control tales como,
la solarización, uso de variedades resistentes, control biológico y rotación de cultivos
(Iriarte et al. 2011, Pacheco y Pineda 2004). Sin embargo, conocer aspectos
epidemiológicos permite conocer el desarrollo de la enfermedad en el cultivo en tiempo
y espacio y las condiciones ambientales que la favorecen. En Brasil, se ha reportado que
la enfermedad en etapas avanzadas del cultivo y a inicio de verano, la incidencia
alcanza el 100 % (Marahañao y Marahañao 2009); sin embargo, la incidencia es una
variable que solo indica la presencia de enfermedad(es) en cultivo(s), en cambio la
severidad, indica la magnitud del daño ocasionado por una enfermedad(es) en
cultivo(s), para lo cual, las escalas son una herramienta útil para la evaluación, las
escalas realizadas para la medición de la enfermedad raíz rosada solo se han
considerado de manera arbitraría, tal es el caso de Nico y González (2012) quienes
evaluaron de manera visual la severidad de la enfermedad raíz rosada; Camacho et al.
(2013) realizaron una escala numérica para estimar la misma variable. La escala
48
pictórica-descriptiva generada en este trabajo, no solo se consideró el desarrollo de la
severidad de la enfermedad en las raíces, también se corroboró tal magnitud con una
ecuación, en donde los tejidos infectados jugaron un papel importante, y además se
consideró el efecto visual sobre la magnitud del daño, Tovar et al. (2002) mencionan
que las escalas realizadas con métodos visuales son ampliamente utilizadas debido a la
simpleza, sencillez, bajo costo, práctico y de fácil uso.
De tal forma, en cultivos de cebolla en el estado de Morelos la incidencia de la
enfermedad alcanzó el 100% en las tres localidades; sin embargo la magnitud de la
enfermedad fue menor; Guigón-López y González y González (2001) mencionan que
aunque se presenten condiciones para el inicio de una enfermedad estas a veces no son
suficientes para que el daño en la planta alcance el 100%.
Los modelos epidemiológicos que describieron mejor la dinámica temporal de la
enfermedad raíz rosada en cultivos de cebolla en el estado de Morelos fueron;
monomolecular, exponencial y logit-logistic. Al respecto, el modelo monomolecular ha
descrito mejor las enfermedades de origen en el suelo debido a que la velocidad de la
enfermedad es proporcional al inóculo inicial y la tasa de incremento (APS 2016, Costa
et al. 2002). Un estudio realizado sobre la enfermedad tizón del maní (Arachis
hypogaea L.) causada por Sclerotinia minor Jagger, en Argentina demostró que las
curvas de la epidemia fueron mejor descritas por este modelo debido a que las ramas
laterales de las plantas cubrían la superficie del suelo, con lo cual quedaban expuestas a
los esclerocios presentes en la superficie del suelo (Marinelli et al. 2001). En el caso del
desarrollo de la incidencia de la raíz rosada en las localidades de Atlacahualoya y
Xalostoc, y que mostraron ajuste al modelo monomolecular se infiere que el inóculo se
encuentra en el suelo o en la semilla y que las raíces en crecimiento quedan expuestas al
49
ataque por el patógeno; además, la humedad constante en el que tiene que estar el suelo
de los almácigos pudo favorecer la germinación y desarrollo del inóculo en las plantas.
Este modelo también ha descrito la dinámica temporal de la pudrición blanca
(Sclerotium cepivorum Berk.) en cultivos de cebolla en Guanajuato, en cuyo trabajo se
determinó que la cantidad de inóculo es un elemento importante para el desarrollo de la
enfermedad (Ponce-Herrrera et al. 2008).
En cuanto al modelo exponencial, ha descrito el desarrollo de la severidad del
cornezuelo (Claviceps africana) en flores infectadas en la panoja de sorgo (Sorghum
bicolor (L.) Moench.), el trabajo demostró que la infección se presenta de manera
gradual después de la inoculación (4, 7, 10 y 13 días) del patógeno en las flores
(Hernández-Martínez et al. 2005), de acuerdo a la APS (2016) este modelo describe a
las enfermedades policíclicas, es decir, el valor del cambio de la enfermedad es
proporcional a la cantidad de enfermedad a cualquier punto en el tiempo. En la
localidad de Xalostoc y Atlacholoaya se puede inferir que la cantidad de inóculo fue
pequeña debido a que la severidad no se presentó en altos porcentajes. Sin embargo, el
desarrollo de la enfermedad se caracterizó por ser rápida y con crecimiento gradual en
un periodo de 42 días. Por otra parte, Farrera-Pino y Escalante-Ortiz (2006) reportaron
que con el modelo exponencial se pudo describir, que la incidencia de la enfermedad
tizón tardío (Phytophtora infestans) afecta el rendimiento de la papa en Venezuela.
El modelo logit-logistic se ha empleado para explicar que en un principio la tasa de
incremento de una enfermedad es corta, no obstante, después de este periodo la tasa
aumenta de manera considerable y alcanza un alto nivel de daño. En cultivos de cebollín
trasplantados en campo, en las localidades de Telixtac y Atlacholoaya la dinámica de la
enfermedad fue mejor descrita por este modelo, en la cual se observó que los cebollines
50
para trasplantar presentaban síntomas de raíz rosada, lo que provocó que la incidencia
alcanzara los máximos valores (100%) en un periodo corto (36-57 ddt). Sin embargo, la
severidad alcanzó el máximo porcentaje de 27.7% hasta la etapa fenológica de caída o
cuello blando. Wang y Rennolls (2005) mencionan que logit-logistic describe mejor la
variación de los datos de inicio (valores numéricos altos pero menor tasa de incremento)
a fin (valores numéricos mayores, alta o menor velocidad de incremento).
Cleves y Rock (2002) mencionan que es importante comparar las áreas bajo la curva de
los modelos a los que se ajustaron los datos muestreados, él reporta que este modelo
(logit-logistic) describe mejor la variación de los datos que se obtienen durante los
muestreos. Por otra parte, es importante mencionar que son pocos los trabajos en los
que el modelo logit-logitic describe el comportamiento de un fenómeno en patosistemas
agrícolas. Sin embargo, Bergua et al. (2008) reportan que este modelo (logit-logistic) es
estadísticamente similar al modelo de Gompertz y logístico.
El comportamiento epidemiológico de la enfermedad raíz rosada fue diferente en los
cultivos en almácigo y cebollín trasplantado en campo, esta diferencia puede deberse a
la cantidad de inóculo presente en el suelo, patogenicidad del microorganismo, la
variedad cultivada, el sistema de riego, las condiciones del suelo, así como la
procedencia de la semilla (Ponce-Herrera et al. 2008, Barbosa y Chinchilla 2003) ya
que es una práctica común entre los productores de cebolla en Morelos la compra de
semilla a granel, producida principalmente en los estados de Guanajuato y Michoacán.
En cultivos de cebolla de la variedad Cal 214 sembrado en sistema de riego por
gravedad y por goteo, la dinámica de la enfermedad raíz rosada presentó mayor
porcentaje de incidencia y severidad. Al respecto se ha reportado que el riego por
gravedad puede transportar diferentes patógenos o semillas de malezas, este tipo de
51
riego provoca la dispersión de patógenos de origen en el suelo tales como: Rhizoctonia,
Pythium y Fusarium; cuando el suelo permanece saturado por el agua por demasiado
tiempo puede ser fatal para ciertos cultivos susceptibles a hongos (Velásquez-Valle et
al. 2013). Sin embargo, el sistema de riego por gravedad se aplica en las parcelas de la
mayoría de los productores dedicados al cultivo de cebolla del estado de Morelos, pero
su eficiencia en el uso del agua es baja a diferencia del sistema de riego por goteo
(Osuna y Ramírez 2013). Con respecto a las variedades cultivadas, Cal 214 es del tipo
de cebollas blancas resistentes a enfermedades del follaje, pero aún no se ha reportado
su resistencia a fitopatógenos del suelo, en cuanto a la variedad Florentina se ha
clasificado de resistencia intermedia a la enfermedad raíz rosada (Enza Zaden y
Nunhems 2016). En el caso de la variedad Cal 214 producida en Telixtac, la severidad
de la enfermedad raíz rosada disminuyó el diámetro del bulbo, al respecto, se ha
reportado que la enfermedad a menudo provoca que la planta tenga retrasos en su
crecimiento y el tamaño del bulbo, lo que origina que no alcance estándares de calidad
de exportación (Nischwitz y Dhiman, Nico y González 2012, Marahañao y Marahañao
2009, Pacheco y pineda 2004, Yong-Kim et al. 2003). Nasr y Ansari (2012) mencionan
que aunque los bulbos se mantienen saludables y que podrían ser comerciables, a
menudo son pequeños y de mala calidad.
El conocimiento del área bajo la curva del progreso de la enfermedad (ABCPE) es
también de gran importancia al igual que los modelos epidemiológicos temporales para
definir un manejo integrado de la enfermedad en aquellos meses o periodos donde
existió mayor porcentaje de severidad (Hernández et al. 2009). En cultivos de
producción de cebolla comercial de la variedad Cirrus, sembrado en sistema de riego
por gravedad en la localidad de Atlacholoaya, se infiere que existió la mayor proporción
52
del ABCPE raíz rosada. Al respecto, se ha reportado que la variedad Cirrus es resistente
a la enfermedad raíz rosada ocasionada por Pyrenochaeta terrestris (Gowan 2016), sin
embargo, se puede inferir que el sistema de riego y las condiciones ambientales tuvieron
influencia en que se presentara mayor ABCPE en este periodo de siembra (octubre
2015-enero 2016).
La temperatura ambiental y la humedad relativa presentaron una relación significativa
con la raíz rosada en cultivos de almácigo, y la Tmed, Tmin, HR y TS en cultivos de
cebollín en campo. Estas variables son consideradas para determinar el desarrollo de
una enfermedad en un cultivo, ya que en algunos casos permite predecir si ocurrirá o no
rápido el incremento de una enfermedad en el tiempo (Moschini 2011); sin embargo,
debe tomarse con reserva las condiciones ambientales para el caso de la raíz rosada,
porque esta es una enfermedad de suelo. La temperatura del suelo es la variable más
importante porque influye en la germinación y desarrollo de patógenos del suelo (Nico
y González 2006), en el presente trabajo se determinó que hay una correlación entre el
intervalo de 16.8 a 26.7 °C con la incidencia y severidad de la enfermedad raíz rosada
causada por Fusarium spp. Nico y González (2006), y Cramer (2000) han reportado que
el patógeno (Fusarium spp.) se desarrolla a temperaturas del suelo de 28 a 32 °C; en
ambos estudios no muestran si hubo correlación con la presencia de la enfermedad raíz
rosada. La temperatura ambiental (22.7-29.4 °C) reportada en este trabajo coincide con
la temperatura ambiental (23.4-31.2 °C) reportado en otros trabajos (Nico y González
(2012), Ponce-Herrera et al. 2012). Montes-Belmont et al. (2003) mencionan que cepas
de Fusarium aislados de cebolla, se pueden propagar in vitro de 23 a 28 °C. En cuanto a
la humedad relativa (66-97%) obtenido en este trabajo, el alto porcentaje de esta
variable favorece el desarrollo de las enfermedades causadas por hongos (Ulacio et al.
53
2012, Huertas 2008); mientras que la HR requerida para el cultivo de cebolla se
desarrolle oscila entre el 70 y 85% (Estrada-Prado et al. 2015), similar al obtenido en el
presente trabajo.
La generación de información sobre la presencia (incidencia) y magnitud (severidad) de
la enfermedad raíz rosada y la influencia de las condiciones ambientales en el cultivo de
cebolla en el estado de Morelos, es requisito indispensable en estudios epidemiológicos
básicos (Tovar et al. 2002) para la toma de decisiones e instrumentación de programas
de manejo, Mediante este análisis y con la aplicación de modelos epidemiológicos se
pudo conocer el tiempo y cantidad de inicio de la enfermedad, velocidad de desarrollo,
tiempo y cantidad de la máxima enfermedad, y período en que se presenta la
enfermedad; estas son variables que se toman en cuenta para realizar medidas
preventivas hasta antes de que la enfermedad raíz rosada alcance altas incidencias en el
cultivo, así también el análisis de ABCPE se puede utilizar como un método de manejo
contra las enfermedades debido a que prevé información sobre la cantidad de
enfermedad y tratamientos que se pueden evaluar para una mejor toma de decisiones
(Leyva-Mir et al. 2013, Bautista-Calles et al. 2010, Ponce-Herrera et al. 2008, Rivas-
Valencia et al. 2008 Campbell y Madden 1990).
54
7. CONCLUSIÓN
El género fusarium está involucrado en la enfermedad raíz rosada
En cultivos de almácigo, el inicio de la enfermedad raíz rosada se presentó en la
etapa de germinación. Los cebollines trasplantados en campo ya presentaban
enfermedad. La relación entre las curvas del progreso de la enfermedad y la
fenología del cultivo demostraron que la incidencia se presenta en etapas
tempranas de desarrollo del cultivo y el mayor porcentaje de severidad se
presenta cuando el cultivo se encuentra en etapa de formación de bulbo y caída
de cuello o blando. El alto porcentaje de severidad de la enfermedad afecta el
diámetro del bulbo. La mayor cantidad de ABCPE se presentó en cultivos de
cebollín en campo.
Las condiciones de temperatura ambiental (media, mínima, máxima), la
humedad relativa (media y máxima) y la temperatura del suelo son adecuadas
para que se presente la enfermedad.
55
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