1992 tesis doctoral borghi carlos e

UNIVERSIDAD AUTONOMA DE MADRID

DEPARTAMENTO DE ECOLOGIA

LOS MICROMAMIFEROS SUBTERRANEOS DEL PIRINEO

ARAGONES (Subgénero Pitymys): IMPACTO SOBRE LA

VEGETACION y PAPEL BIOEROSIVO

MEMORIA QUE PARA OPTAR AL GRADO DE DOCTOR EN CIENCIAS

PRESENTA

CARLOS EDUARDO BORGHI

BAJO LA DIRECCION DE

Dr. D. JUAN PABLO MARTINEZ RICA

MADRID

1992

A la memoria de mi padre, que nos enseño a querer y respetar la naturaleza, y a mi madre y mi familia, que en general no entendieron, pero soportaron estoicamente mi interés por hacer una tesis.

Por último, a mi hermana y mi esposa, que

me comprendieron, y también soportaron en

distintos aspectos, muchas veces de forma

estoica, el desarrollo y los problemas que generó

en mi entorno la misma.

AGRADECIMIENTOS

En primer lugar, quiero expresar mi agradecimiento a mi director, Juan Pablo

Martinez Rica, quien me brindó la oportunidad de realizar el doctorado en España,

aceptando la dirección del mismo, y me dirigió pacientemente durante el desarrollo de

este trabajo.

Además, debido a que la elaboración de una tesis no es trabajo de un día, y a que

el haber llevado a cabo en este momento ésta, se debe en parte a muchas personas que

me han ido brindando su experiencia durante los últimos años, en la última fase de la

licenciatura y en mis primeros años de estudiante de doctorado, los cuales se

desarrollaron en Argentina en un tema de investigación distinto. Es por esto que quiero

expresar mi agradecimiento a los siguientes profesores que en distintos momentos me

han dado el consejo justo que me permitió seguir adelante Dr. Lito Vega, Dr. Enrique

Bucher, Dr. José María Chani y Dr. Fabian Jacksic.

Además, he recibido comentarios muy acertados sobre parte del plan de tesis,

capítulos de la misma, estadística o generalidades del Pirineo de los Dres. Jorge Luis

Tellería, Tomas Santos, Jaime Potti, Víctor Hernández, José María García, Pedro

Montserrat, Federico Fillat, Ricardo García, Norman French, Enrique Balcells y una

inestimable ayuda en el comienzo de mi relación con los Pitymys del Dr. Ramón

Soriguer.

A mis compañeros, los becarios "oficiales o no", muchos de los cuales ya son

"doctores" o están a punto de serlo, que trabajaron conmigo durante los años de

muestreo y escritura, y que son en realidad casi coautores de ésta, les debo un

profundo agradecimiento.

La Dra. Victoria Arruga, de la Facultad de Veterinaria de la Universidad de

Zaragoza, me brindó su laboratorio para realizar los cariotipos que confirmaron mis

determinaciones de las distintas especies de Pitymys.

El Dr. Cesar Pedrocchi me facilitó el uso de la cámara c1imatizada del Instituto,

necesaria para poder realizar el Capítulo 7.

Sin la colaboración del Dr. Daniel Gómez, el cual me facilitó los programas de

análisis de datos desarrollados para uso del grupo de investigación Pasto-Herbívoro y

su experiencia y tiempo, no habría podido realizar el Capítulo 9. Por otro lado, quiero expresar mi más profundo agradecimiento a las personas

que tuvieron la paciencia de leer y corregir diversos tipos de errores en los primeros borradores de la tesis, a Daniel, Sagrario, Juan, Alicia, Fina, mi esposa Stella y mi tutor, el Dr. Francisco Suárez Cardona.

De diversas maneras me han ayudado, muchas veces incluso simplemente con el tan necesario aliento: Manolo, Gabriel, Sané, Piedi, Luisa, Fina, Ramón Antor, Pepelu,

Begoña García, Cristina Chocarro, Cristina Pérez, José Antonio, Eustaquio, Richi, Ramón Reine, Ramón Galindo, Rodrigo, Pilar y todos los miembros del Instituto Pirenaico de Ecología, que a lo largo de estos cuatro años han colaborado directa o indirectamente en el funcionamiento de esta institución dentro de la cual pude desarrollar mi trabajo. Javier, Fina y el resto de los radioaficionados de Jaca, a pesar de no tener ninguna relación con la biología, se han preocupado por mantener contacto por radio con nosotros cuando estábamos en el campo para conocer cualquier necesidad que nos pudiera haber surgido.

Por otro lado, este trabajo se pudo llevar a cabo gracias a una beca que me fue concedida en el marco de un convenio entre el CSIC (España) y el CONICET (Argentina), y gracias a la financiación del proyecto "Desertización" del CICYT. (España).

Por último, a los Pitimis, y especialmente a la familia Pirenaicus (que vive en Los Lecherines), que pacientemente soportaron el desarrollo de mi trabajo.

Miembros del Instituto Pirenaico de Ecología durante el desarrollo de mi trabajo en el Pirineo Aragonés.

INDICE

PRIMERA PARTE

INTRODUCCION

1.-INTRODUCCION GENERAL

2.-AREA DE ESTUDIO Y METODOS 2.1.-AREA DE ESTUDIO

2.1.1.-Ubicación geográfica 2.1.2.-Clima, vegetación y fauna

2.2.-MATERIAL Y METODOS

SEGUNDA PARTE

ECOLOGIA DEL SUBGENERO PITYMYS EN EL PIRINEO ARAGONES, CON ENFASIS EN MICROTUS (PITYMYS) PYRENAICUS

3.-DETERMINACION y DISTRIBUCION DE LOS MICROMAMIFEROS SUBTERRANEOS DEL PIRINEO ARAGONES

3.1.- INTRODUCCION 3.2.-MATERIAL Y METO DOS 3.3.-RESULTADOS Y DISCUSION

3.3.1.-Lista de especies y familias capturadas 3.3.2.-Ejemplares recolectados y/o capturados

Arvicola terrestris (Linnaeus, 1758); Rata de agua norteña

Microtus (Microtus) arvalis (Linnaeus, 1758); Topillo campesino

Microtus (Pitymys) duodecimcostatus (de Sélys-Longchamps, 1839); Topillo mediterraneo

Microtus (Pitymys) lusitanicus (Gerbe, 1879); Topillo lusitánico Microtus (Pitymys) pyrenaicus (de Sélys-Longchamps, 1847);

Topillo oscuro 3.3.3-Vertebrados asociados a las galerías de los topillos

Talpa europaea (Linnaeus, 1758) Sorex coronatus (Millet, 1828) Apodemus sylvaticus (Linnaeus, 1758) Mustela erminea (Linnaeus, 1758)

3.4.-CONCLUSIONES

4.-ESTIMACION DE LA POBLACION Y VARIACION ESTACIONAL DE MICROTUS (PITYMYS) PYRENAICUS

4.1.-INTRODUCCION 4.2.-MATERIAL Y MÉTODOS 4.3.-RESULTADOS Y DISCUSION

4.3. l.-Estimación del tamaño de la colonia Junio 1990 Julio-Agosto 1990 Septiembre 1990 Julio 1991 Agosto 1991 Septiembre 1991

4.3.2.-Variación de la población a lo largo del verano. 4.3.3.-Estructura de sexos y capturabilidad de machos y hembras 4.3.4.-Estructura de edades

4.4.-CONCLUSIONES 4.5.-APENDICE

5.- AREA DE ACCIÓN DE MICROTU (P.) PYRENAICU EN LOS PASTO

SUPRAFORESTALES (PISO ALPINO Y SUBALPINO) PIRENAICO

5.1.-INTRODUCCION 5.2.-MATERIAL Y METODOS 5.3.-RESULTADOS y DISCUSION

5.3. l.-Movimiento de los animales y área de acción 5.3.2.-Distribución espacial de las áreas de acción

5.4.-CONCLUSIONES

6.-SEGREGACION DEL HABITAT ENTRE LAS TRES ESPECIES DEL SUBGENERO PITYMYS DEL PIRINEO ARAGONES

6.1.-INTRODUCCION 6.2.-MATERIAL Y METODOS 6.3.-RESULTADOS

6.3.l.-Relación entre los micromamíferos y las variables del hábitat Microtus (Pitymys) pyrenaicus

Microtus (Pitymys) lusitanicus

Microtus (Pitymys) duodecimcostatus

6.3.2.-Análisis de correspondencias 6.4.-DISCUSION 6.5.-CONCLUSIONES

TERCERA PARTE

INTERACCION DE LOS MICROMAMIFEROS SUBTERRANEOS CON LA VEGETACIÓN

7.-INTERACCION DE LOS MICROMAMIFEROS SUBTERRANEOS EL BANCO DE SEMILLAS

7.1-INTRODUCCION 7.2.-MATERIAL Y METODOS 7.3.-RESULTADOS

7.3.1.-El banco de semillas en los montículos Montículos de Microtus (Pitymys) lusitanicus

Montículos de Microtus (Pitymys) duodecimcostatus

Montículos de Microtus (Pitymys) pyrenaicus

7.3.2.-Relación monocotiledóneas/dicotiledóneas y formas biológicas 7.3.2.-Comparación entre el banco de semillas presente en los

montículos de las tres especies de topillos 7.4.-DISCUSION 7.5.-CONCLUSIONES

8.-INTERACCION DE LOS MICROMAMIFEROS SUBTERRANEOS Y LOS GEOFITOS

8.1- INTRODUCCION 8.2.-MATERIAL Y METODOS 8.3.-RESULTADOS 8.4.- DISCUSION 8.5.-CONCLUSIONES

9.-INFLUENCIA DE LOS MONTÍCULOS SOBRE LAS COMUNIDADES VEGETALES SUBALPINAS

9.1.-INTRODUCCIÓN 9.2.-MATERIAL Y METODOS

9.2.1.-Area de estudio 9.2.2.- Toma de datos

9.3.-RESULTADOS 9.4.-DISCUSION 9.5.-CONCLUSIONES

CUARTA PARTE

BIOTURBACION

10.-VOLUMEN Y DISTRIBUCION DEL SUELO REMOVIDO POR LAS ESPECIES DEL SUBGENERO PITYMYS EN EL PISO SUPRAFORESTAL DEL PIRINEO ARAGONES

10.1-INTRODUCCION 10.2.-MATERIAL Y METODOS 10.3.-RESULTADOS y DISCUSION

10.3.1.- MODELOS PARA PREDECIR EL TAMAÑO DE LOS MONTICULOS

10.3.1.1- Peso seco frente a diámetro y altura 10.3.1.2- Volumen frente a diámetro y altura

10.3.2.-DISTRIBUCION DEL NÚMERO DE MONTICULOS 10.3.3.-VOLUMEN DE LOS MONTICULOS 10.3.4.-EDAD DE LOS MONTICULOS

10.4.-CONCLUSIONES

11.-ACTIVIDAD SUBNIVAL DE LAS ESPECIES DEL SUBGENERO PITYMYS (MAMMALIA, RODENTIA) EN EL PIRINEO ARAGONES

11.1.- INTRODUCCION 11.2.-MATERIAL Y METODOS 11.3.-RESULTADOS y DISCUSION

11.3.1.-Distribución del volumen de sedimento expulsado 11.3.2.-Aporte de cada especie al volumen total de suelo expulsado

11.3.3.-Asociaciones de la cantidad de suelo expulsado por las distintas especies a variables bióticas y abióticas

11.4.-CONCLUSIONES

QUINTA PARTE

12.-RESUMEN y CONCLUSIONES FINALES

13.-BIBLIOGRAFIA

PRIMERA PARTE

INTRODUCCION

CAPITULO I

INTRODUCCION GENERAL

INTRODUCCION GENERAL

Los micromamíferos subterráneos han sido objeto de muchos trabajos en el

mundo, debido principalmente a las siguientes razones: En primer lugar, por el interés que presenta el estudio de las múltiples

adaptaciones fisiológicas (VLECK 1979, 1981; CONTRERAS, 1986; LOVEOROVE, 1986; LOVEOROVE y WISSEL, 1988, PÉREZ-SUAREZ et al. 1990), morfológicas (AORAWAL, 1967; PUTTICK y JARVIS, 1977; GASC et al. 1986; MA THIAS, 1989; UBILLA y AL TUNA, 1990) y comportamentales (CASINOS et al. 1983; NEVO, 1986; SHERMAN et al. 1991; GIANNONI et al. 1992) necesarias para habitar en un medio tan especial como el subterráneo.

Por otra parte, por las ventajas a la hora de desarrollar estudios de tipo evolutivo

de animales con especiación y distribución reciente y sometidas a las presiones de

selección que supone el medio subterráneo (véase CHALINE y MEIN, 1979; NEVO,

1979; HICKMAN, 1990; JARVIS y BENNETT, 1990; NEVO y REIO, 1990;

PATTON, 1990; REIO et al. 1990; SA VIC y NEVO, 1990; YATES Y MOORE,

1990).

Otro motivo por el cual es interesante el estudio de los micromamíferos

subterráneos es el efecto que producen sobre la estructura y composición de las

comunidades vegetales. Los efectos de los montículos de diversas especies de roedores

sobre éstas han sido estudiados especialmente en los últimos años, como lo

demuestran los trabajos de LAYCOCK y RICHARDSON (1975), FOSTER y

STUBBVENDECK (1980) y TILMAN (1983) en Norteamérica y el de R YSER y

GIGON (1985) en Suiza.

Por último, por la gran capacidad de movimiento de suelo (bioturbación) que

pueden realizar los micromamíferos subterráneos, se convierten en uno de los factores

que potencian su pérdida en alta montaña, por lo cual se han realizado estudios en

profundidad en la mayoría de las cadenas montañosas del hemisferio norte, por

ejemplo en los Alpes (LE LOU ARN, 1977), en Colorado (THORN, 1978), en

Luxemburgo (IMESON y KAWAAD, 1976), y en el Pirineo francés (HIPPOL YTE,

1984 Y 1985), mientras que del Pirineo Aragonés solo existen datos preliminares

aportados por MARTINEZ RICA y PARDO (1990). Respecto a los estudios precedentes en el Pirineo, han sido abordados en etapas

sucesivas por diversos autores. En la vertiente francesa SAINT –GIRONS (1957, 1958, 1962), SAINT-GIRONS et al. (1978) y JANEAU (1976 y 1980) han realizado trabajos sobre aspectos generales, mientras que en la vertiente española existen los trabajos realizados por VERICAD (1970), GOSÁLBEZ y CLARAMUNT (1982) y GOSALBEZ (1987).

En particular en el Pirineo Central español son pocos los trabajos sobre

mamíferos y se refieren a una variada gama de aspectos; así VERICAD (1970) ha

estudiado aspectos faunísticos y biológicos, V AH HENSBERGEN (1983) algunos

aspectos particulares como competencia entre carnívoros, HERRERO et al. (1988) han

realizado estudios sobre la colonización del medio alpino por marmotas y GARCIA-

GONZALEZ et al. (en prensa a) han trabajado en algunos ungulados pirenaicos. Los

microtinos subterráneos también han recibido una atención relativamente escasa

(véase VERICAD, 1970 y MARTINEZ RICA y PARDO, 1990) pese a que una de las

especies presentes es endémica del Pirineo (Microtus (Pitymys) pyrenaicus) y los

aspectos básicos de su biología resultan hasta ahora desconocidos. En el Pirineo aragonés se distribuyen tres especies de roedores subterráneos de la

familia Arvicolidae, llamados vulgarmente topillos: Microtus (Pitymys)

duodecimcostatus, Microtus (P.) lusitanicus y Microtus (P.) pyrenaicus. Microtus (P.)

duodecimcostatus presenta una distribución muy amplia: Sur y Este de la Península Ibérica, Sureste de Francia y Sur de la antigua Yugoslavia; Microtus lusitanicus se encuentra en el Noreste de la Península Ibérica y Suroeste de Francia; y por último Microtus pyrenaicus presenta una distribución restringida al Pirineo en el Suroeste de Francia y Noreste de España (SAINT-GIRONS, 1973; GOSÁLBEZ y CLARAMUNT, 1982; GOSÁLBEZ, 1987; NIETHAMMER Y KRAPP, 1982; BORGHI et al. 1991; CORBET y HlLL, 1991).

El subgénero Pitymys presenta importantes adaptaciones a distintos niveles para la vida semi subterránea (fossorial) y subterránea. Así, las características externas de los Pitymys según W ALKER (1964) Y SAINT-GIRONS (1973) son: tamaño reducido de ojos, orejas y cola, y denso pelaje. Además, presentan importantes adaptaciones morfológicas en el cráneo, como un alto grado de prodontia en los incisivos superiores (AGRAWAL, 1967; MATHIAS, 1990), que son utilizados para cavar sus galerías (AGRAWAL, 1967; MATHIAS, 1990 y GIANNONI et al. 1992) y una doble cavidad bucal cubierta por pelos cuya función es la de impedir la penetración de tierra a la verdadera cavidad bucal durante la actividad excavadora (NEVO, 1979 y obs. pers.). Por otro lado, el cráneo es más compacto, aumenta el tamaño de las crestas y del escamosal para la inserción de la musculatura, disminuye de tamaño el interparietal y aumenta de tamaño el occipital en comparación con las especies epígeas (AGRA W AL, 1967). Entre las adaptaciones fisiológicas más importantes a la vida subterránea, encontramos un mayor número de glóbulos rojos (MA THIAS, 1989 Y PÉREZ-SUAREZ et al. 1990) y un menor número de glóbulos blancos (MA THIAS, 1989), una gran capacidad de tamponamiento y transporte de oxigeno de la sangre bajo condiciones de estrés hipóxico-hipercápnico (MATHIAS y FREITAS, 1989), una mayor concentración de hemoglobina y altos valores de hematocrito en comparación

con los observados en especies epígeas (PÉREZ-SUAREZ et al. 1990).

En cuanto a la estructura social, las especies de Pitymys estudiadas hasta el

momento, viven en grupos sociales de diferentes tamaños. Por ejemplo, Microtus

(Pitymys) pinetorum vive en grupos sociales de 5 a 16 individuos (SCHADLER,

1990); M.(P.) ochrogaster vive en parejas monógamas que pueden alcanzar un número

medio de 5,05 miembros en diciembre, al incorporarse los juveniles (GETZ et al.

1990) y además se reúnen en grandes nidos comunales que pueden estar formados por

varias parejas reproductoras. Los Pitymys que han sido estudiados poseen

características típicas de animales sociales, esto es: una baja tasa reproductiva

(STÉRBA et al. 1986; T AMARIN et al. 1990; CAROLI y SANTINI, 1991;

GUÉDON y PARADIS, 1991), un alto grado de cuidado colectivo de los juveniles

(GETZ et al. 1990; CAROLI y SANTINI, 1991), que llega en M. savii (altamente

relacionado con M. pyrenaicus) al reemplazo por otra hembra en la cría de los

juveniles cuando la hembra reproductora muere (CAROLI y SANTINI, 1991) y un

alto grado de integración social (GETZ et al. 1990; SCHADLER, 1990; CAROLI y

SANTINI, 1991), con sólo una hembra reproductiva en cada uno de los grupos

sociales en la mayoría de los casos (SCHADLER, 1990). Debido a la escasa información sobre los micromamíferos subterráneos de alta

montaña, el objetivo central de este trabajo ha sido el de obtener los primeros datos sobre la distribución y biología de las poblaciones de estas especies del Pirineo Aragonés, así como realizar un estudio más profundo de la ecología de la especie más interesante por su carácter de endemismo, Microtus (Pitymys) pyrenaicus, por el interesante solapamiento de esta especie con M. (P.) duodecimcostatus y M. (P.)

lusitanicus y por la escasa información existente sobre las poblaciones de alta montaña. Por último se ha intentado explicar las interrelaciones de estas especies de micromamíferos con el medio que les rodea.

La tesis se encuentra dividida en cinco partes: la primera (Capítulos 1 y 2) que incluye esta introducción a los micromamíferos subterráneos, a sus relaciones con el ecosistema y una breve descripción de la metodología. Los resultados (Capítulo 3 a 11) se encuentran divididos en tres partes (segunda, tercera y cuarta parte) en función al distinto aspecto temático sobre la historia natural de los micromamíferos subterráneos que se aborda y, por último, la quinta consiste en un resumen de las conclusiones y la bibliografía.

Así, la segunda parte (Capítulos 3 a 6) quiere responder a las preguntas básicas

de distribución de los micromamíferos subterráneos, para luego abordar aspectos de su

historia natural y ecología, haciendo un especial esfuerzo en los Pitymys y

especialmente en M. (P.) pyrenaicus.

La tercera parte (Capítulos 7 a 9), aborda las relaciones de las especies

subterráneas de micromamíferos del Pirineo Aragonés con algunas de las comunidades

vegetales subalpinas y alpinas, describiendo algunas de las relaciones que existen entre

ellas.

La cuarta parte (Capítulos 10 y 11), estudia los efectos a nivel geomorfológico de

la actividad de estas especies, durante las dos épocas en que se puede dividir la

estacionalidad de alta montaña, la época estival (sin nieve) y la invernal (recubierta por

un manto de nieve).

Por último, la quinta parte (Capítulo 12) pretende articular un resumen de las

conclusiones de manera progresiva, de la misma forma en que fueron presentados los

resultados. Se comienza por la distribución de las especies, indispensable para intentar

abordar los trabajos posteriores y los resultados de historia natural, ecología

poblacional e interrelaciones de estos organismos con algunas comunidades vegetales

subalpinas y alpinas y por último el efecto de estas especies como agentes

geomorfológicos.

Los objetivos específicos abordados en este trabajo han sido:

- Determinación y estudio de la distribución de los roedores subterráneos del

Pirineo Aragonés (Capítulo 3).

- Estimación poblacional y variación estacional de las poblaciones de Microtus pyrenaicus en el piso supraforestal del Pirineo (Capítulo 4).

- Estimación del área de acción de Microtus pyrenaicus (Capítulo 5).

- Estudio de la segregación del hábitat entre las tres especies del subgénero Pitymys que conviven en el piso supraforestal (Capítulo 6).

- Estudio de las interacciones de los micromamíferos subterráneos y el banco de semillas (Capítulo 7).

- Estudio de las interacciones entre los micromamíferos subterráneos y los geófitos (Capítulo 8)

- Análisis de los efectos de la generación de montículos por las especies del subgénero Pitymys sobre la estructura de la comunidad vegetal (Capítulo 9).

- Estimación del volumen y análisis de la distribución de los montículos de suelo removido por las especies del subgénero Pitymys en el piso supraforestal (Capítulo 10).

- Estimación del volumen y análisis de la distribución del movimiento de tierra producido por los topillos durante la actividad subnival (Capítulo 11).

CAPITULO II

AREA DE ESTUDIO Y METODOS

AREA DE ESTUDIO Y METODOS

2.1.-AREA DE ESTUDIO

2.1.1.- Ubicación geográfica

El área de estudio general se encuentra en el Pirineo Aragonés, que ha sido usado

como marco geográfico para la determinación y estudio de la distribución de las

especies de micromamíferos subterráneos de esta zona (Figura 2.1.1.1).

Para los trabajos más específicos sobre Microtus (Pitymys) spp. y en especial

sobre M. pyrenaicus (Foto 2.1.1.1) se ha seleccionado como área de trabajo la base del

monte Los Lecherines situada en el valle de Canfranc (a 2000 msnm) a 30 Km de la

ciudad de Jaca (Foto 2.1.1.2), donde conviven en sintopía las tres especies del

subgénero Pitymys presentes en la Península Ibérica. En esta misma área de trabajo se

realizo el estudio de las relaciones de los topillos con los geófitos de la comunidad

vegetal y se recolectaron las muestras de montículos que se usaron para conocer el

efecto de la actividad excavadora de los topillos sobre el banco de semillas.

El efecto de los montículos sobre la comunidad vegetal se estudió en dos,

parcelas ubicadas en el puerto de Aisa, situado en la cabecera del río Estarrún, entre la

vertiente meridional de los Picos de Aspe y Sierra Bernera, la ladera occidental de

Sayerri-Blancas y la oriental de Napazal, ya que existe mucha información sobre la

estructura de las comunidades vegetales de este valle (REMON y GOMEZ, 1989;

GARCIA-GONZALEZ et al. en prensa b; GOMEZ y CASTRO, inédito). Una de estas

parcelas se encuentra a 1600 msnm y la otra a 2000 msnm. Por último, la evaluación

de la cantidad de tierra movilizada por los topillos, tanto en los meses en los que la

parcela esta sin nieve, como de su actividad subnival, también fueron realizados en la

parcela ubicada a 2000 m en la base del Monte Los Lecherines.

Figura 2.1.1.1.- Ubicación de las zona de estudio en el Pirineo Altoaragonés. 1. San Juan de la Peña; 2. Los Lecherines; 3. El Portalet; 4. Izas; 5. El Boalar; 6. Yebra de Basa.

2.1.2.-Clima, vegetación y fauna

En la zona de estudio, las condiciones climáticas son de transición entre el clima

atlántico y continental. Las precipitaciones oscilan entre 1600 y más de 2000 mm, y la

nieve forma a partir de los 1400 msnm un manto continuo durante toda la época fria

(CREUS, 1983). La duración de la nieve es muy variable de unos años a otros, pero en

general, limita el período vegetativo a sólo cuatro meses por encima de los 2000 m,

mientras que en las zonas más bajas, este período se amplia un mes hacia la primavera

y otro hacia el otoño (GOMEZ y CASTRO, inédito), permitiendo cuando hay lluvias

estivales, un segundo rebrote a finales de agosto y durante el mes de septiembre.

Foto 2.1.1.1.- Ejemplar del topillo oscuro (Microtus (Pitymys)

pyrenaicus.

Foto 2.1.1.2- Parcela seleccionada para realizar parte de la toma de datos en la base del Monte “Los Lecherines”.

La vegetación del valle de Aisa corresponde a pastos subalpinos entre los 1500 y

2000 m de altitud, al igual que en la base del monte de Los Lecherines (valle de

Canfranc, 2000 m). Para una descripción detallada de las comunidades vegetales

presentes en el valle véase REMÓN y GOMEZ (1989).

La cartografía de la vegetación y distintos aspectos relacionados con la estructura

de los pastos, y su utilización por los ungulados domésticos y salvajes fue realizada

por GARCIA-GONZALEZ et al. (en prensa a y b). Las alianzas fitosociológicas más

representadas en los pastos supraforestales de la zona de estudio son: Mesobromion

ereeti, Nardion strietae, Festueion gautieri y Primulion intrieatae. Durante los meses

de verano, pastan en el puerto apróximadamente 100 vacas y 4000 ovejas.

Ocasionalmente, un pequeño rebaño de cabras y algunas yeguas completan el

contingente de herbívoros domésticos de la zona. Además, existe una población de

unos 200 rebecos o sarrios (Rupieapra rupieapra pyrenaiea), que en la época estival

llegan a ocupar las zonas superiores a los 2000 m de altitud (GARCIA-GONZALEZ et

al. 1985).

Entre los mesomamíferos herbívoros distribuidos en el área, la marmota alpina

(Marmota marmota), actualmente en expansión, presenta importantes colonias en la

región (HERRERO et al. en prensa). Por último, dentro de los macromamíferos no

estrictamente herbívoros, existe una población de jabalíes (Sus seroja) que producen

importantes modificaciones en la cobertura del pasto supraforestal (HERRERO y

GARCIA SERRANO, 1992) en esta zona del Pirineo.


Con el fin de seleccionar el método más efectivo para la captura, fueron probadas

distintas trampas, tanto para la captura viva como muerta. Durante las pruebas se

compararon: la trampa descripta por SORIGUER et al. (1984); las trampas de pinzas,

ampliamente utilizadas para la captura de topillos (VERICAD, 1970; GUÉDON et al.

1990), y trampas tipo SHERMAN fabricadas ad hoc para la captura viva de topillos.

Finalmente, las capturas vivas se realizaron con trampas tipo Sherman, que

fueron enterradas siguiendo las sugerencias de SORIGUER (com. pers.) y modificadas

con la adhesión de una caja nido, necesaria para evitar la muerte de los ejemplares

capturados durante la noche debido a las bajas temperaturas que deben soportar en alta

montaña. También, se cubrió la entrada de las trampas con una fina capa de corcho

para aumentar la capturabilidad, ya que aparentemente de esta forma disminuía el

recelo de los animales a entrar en ellas.

Para la obtención de las estimaciones poblacionales se seleccionó una superficie

de una hectárea, que fue dividida en 100 cuadrados de 10 x 10 metros, en los cuales se

realizaron las capturas y recapturas de los ejemplares. El análisis de los datos se

realizó siguiendo la metodología propuesta por OTIS et al. (1978), utilizando el

programa CAPTURE versión 1987 (WHITE et al. 1982), al igual que para la

estimación de la distancia máxima y mínima del movimiento de los individuos.

Los datos de selección de hábitat se obtuvieron a partir del número de montículos

que generó cada especie y de los datos de captura y recaptura. Como variables

ambientales se registraron: profundidad del suelo, cobertura vegetal, cobertura de

rocas, pendiente media de la ladera, diámetro de las rocas, y superficie cubierta por

hozaduras de jabalíes. Esta última variable fue incluida debido a la gran proporción de

superficie de suelo removido por los jabalíes en la parcela de estudio, lo que es normal

en esta zona.

Para la evaluación de la cantidad de suelo removido por las especies de topillos

durante el verano, se registró, en la parcela de una hectárea, el número de montículos

generados. Los datos de suelo expulsado durante el invierno por la actividad subnival

de los topillos, se obtuvieron a partir de la cuantificación de los sedimentos expulsados

al exterior durante este período, encontrados en la parcela en los días inmediatamente

después a la fusión de la nieve.

El efecto de los montículos generados por los topillos sobre la estructura y

composición de la comunidad vegetal fue estudiado a partir de muestreos de tres tipos:

-áreas alteradas por montículos, -áreas no perturbadas por montículos, y -áreas de

control; siguiendo metodologías utilizadas por HOBBS y MOONEY (1985) y

REICHMAN y JARVIS (1989) entre otros.

El efecto de los topillos sobre el movimiento del banco de semillas, se estudió a

partir de las semillas germinadas en los montículos de cada especie. Para ello se

recolectaron montículos de las tres especies de topillos y fueron puestos a germinar

con el fin de determinar las semillas que presentaban, y que hubieran sido movilizadas

al exterior por la acción excavadora de los topillos. Además, a partir de estos mismos

montículos se determinaron las especies de geófitos y se registró peso, número y

estado (comido o no) de cada uno de ellos.

Los análisis estadísticos se basaron en SOKAL y ROHLF (1979) y SPIEGEL

(1990) para la estadística paramétrica, y SIEGEL (1986) para la no paramétrica. Los

análisis específicos para un solo tipo de datos se citarán en los métodos del capítulo.

Los paquetes estadísticos usados han sido: STATGRAPHICS (versión 4), SPSS!PC

(versión 4) y CSS-STATISTICA (versión 3.1).

SEGUNDA PARTE

ECOLOGIA DEL SUB GENERO Pitymys EN EL PIRINEO ARAGONES, CON ENFASIS EN Microtus (Pitymys) pyrenaicus

CAPITULO III

DETERMINACION Y DISTRIBUCION DE LOS

MICROMAMIFEROS SUBTERRANEOS DEL PIRINEO ARAGONES

DETERMINACION Y DISTRIBUCION DE LOS MICROMAMIFEROS

SUBTERRANEOS DEL PIRINEO ARAGONES

3.1.-INTRODUCCION

Como ya fue comentado en la Introducción General (Capítulo I), el estudio de los

mamíferos del Pirineo ha sido abordado en etapas sucesivas por distintos autores. Sin

embargo, son escasos los trabajos específicos sobre la distribución de los mamíferos

en el Pirineo Aragonés (véase VERICAD, 1970).

Esta escasez de trabajos específicos sobre distribución se extiende también a los

micromamíferos y se agrava en el grupo de los topillos, debido a los problemas

todavía no resueltos sobre su ubicación sistemática y determinación (véase

NIETHAMMER y KRAPP, 1982; BRUNET-LECOMTE y CHALINE, 1989;

y BRUNET-LECOMTE, 1990). Debido a lo antes expuesto y a que VERICAD (1970) propuso que el Alto

Aragón era una zona de simpatría entre las tres especies de Pitymys, los objetivos de

este capítulo fueron corroborar la presencia de simpatría de los P ity my s en este área

geográfica, conocer la distribución de otros micromamíferos subterráneos no

pertenecientes al subgénero Pitymys e identificar las posibles coexistencias entre ellos.


Se realizaron aproximadamente 120 dias de muestreo en el Pirineo Aragonés

durante 1989 y 1990, con el objeto de muestrear los micromamíferos subterráneos. Se

utilizaron trampas tipo Sherman construidas según sugerencias de SORIGUER (com.

pers.), y modificadas con la adhesión de planchas finas de corcho.

Por otro lado, la identificación de las especies se realizó a partir de las

características morfológicas externas, forma de las galerías, diferencias en los sustratos

escogidos, características comportamentales (GIANNONI et al. en prensa), y

cariotipos (para esto último se contó con la colaboración de la Dra. Arruga, de la

Facultad de Veterinaria de la Universidad de Zaragoza). La etapa de identificación de

las especies fue una de las mas complejas, debido a la dificultad para la determinación

de las especies del subgénero Pitymys, como lo expresan NIETHAMMER y KRAPP

(1982): "Por ahora es imposible dar criterios absolutos de determinación de las

especies basados en caracteres externos, el cráneo o los dientes. A menudo el

conocimiento de la localidad de origen y el cariotipo son también insuficientes para

determinar la pertenencia a una especie. Ni siquiera combinando las características

externas con las del cráneo y los dientes puede conseguirse una determinación

completa".

En el caso de las especies ibéricas del subgénero Pitymys, la dificultad

taxonómica se encuentra en Microtus (Pitymys) duodecimcostatus y Microtus (P).

lusitanicus, ya que los cariotipos distinguen fácilmente a éstos de M. P. pyrenaicus,

cuyo número cromosómico es diferente (M. duodecimcostatus y M. lusitanicus 2n =

62; M. pyrenaicus 2n = 58, NIETHAMMER y KRAPP, 1982). Por otro lado, la

coloración de M. (P.) pyrenaicus es más oscura que la del resto de los Pitymys, y el

tamaño de sus ojos más pequeños. La diferenciación entre Microtus (Pitymys)

duodecimcostatus y M. (P.) lusitanicus se realizó a partir del tamaño, peso, coloración

y características comportamentales (GIANNONI et al. en prensa). M. (P.) lusitanicus

es la especie más pequeña del subgénero y comparado con M. (P.) duodecimcostatus

posee el vientre de color más claro.

3.3.-RESULTADOS Y DISCUSIÓN 3.3.1.-Lista de especies y familias capturadas

Las capturas se realizaron en: -El Boalar (800 m), -El Portalé (1700 m), -Los Lecherines (2000 m), -El Cubilar (1680 m), -Yebra de Basa (1620 m), -Monasterio de San Juan de la Peña (1220 m), -Ibón de la Sierra (Tramacastilla 2000 m).

Los ejemplares capturados pertenecen a las familias: Mustelidae (Carnivora),

Muridae y Arvicolidae (Rodentia), y Talpidae y Soricidae (Insectivora), habiéndose

encontrado las siguientes especies:

Arvicolidae:

-Arvicola terrestris (Linnaeus, 1758)

-Microtus (Microtus) arvalis (PalIas, 1779)

-Microtus (Pitymys) pyrenaicus (de Sélys-Longchamps, 1847)

-Microtus (Pitymys) duodecimcostatus (de Sélys-Longchamps, 1839)

-Microtus (Pitymys) lusitanicus (Gerbe, 1879)

Muridae:

-Apodemus sylvaticus (Linnaeus, 1758)

Talpidae:

-Talpa europaea (Linnaeus, 1758)

Soricidae:

-Sorex coronatus (Millet, 1828)

Mustelidae:

-Mustela erminea (Linnaeus, 1758)

3.3.2.-Ejemplares recolectados y/o capturados

A partir de las capturas realizadas, se han podido obtener datos interesantes en

cuanto a la distribución de estos micromamíferos subterráneos y/o asociados a ellos en

el Pirineo Aragonés.

Arvicola terrestris (Linnaeus, 1758); Rata de agua norteña Material:

Ejemplar Sexo Peso Localidad Altura en msnm

1 hembra -- Portalé 1700 2 hembra 92g Portalé 1600

El escaso material recogido de esta especie, confirma las sospechas de

VENTURA y GOSALBEZ (1988), en cuya revisión de la corología de Arvicola

terrestris en la península ibérica (y a pesar de que carecían de datos concretos que

permitieran afirmar la presencia de la especie en el Pirineo Aragonés), aceptaron un

poblamiento continuo de la vertiente sur de los Pirineos.

Microtus (Microtus) arvalis (Linnaeus, 1758); Topillo campesino

Material:

Ejemplares Machos HembrasPeso

medio (g) Var Localidad Altura en msnm

5 4 1 12,3 2,3 Portalé 1770-1795 1 - 1 23,0 Ibón de la Sierra 2000

Los ejemplares capturados en la zona del Portalé y del Ibón de la Sierra

(Tramacastilla) confirman que M. arvalis es una especie que alcanza grandes altitudes

en su distribución, como lo demostraron las capturas de VERICAD (1970) en Goriz

(2200 m en el Pirineo de Huesca), y SAINT-GIRONS (1973) a 2250 m en el Pirineo

francés.

Microtus (Pitymys) duodecimcostatus (de Sélys-Longchamps, 1839); Topillo mediterráneo

Material:

Nro. Ejemplares

Machos Hembras n Peso

medio Var Localidad Altura en msnm

2 1 1 (2) 18,7 g 0,3 Los Lecherines 2000-2040 3 1 2 (2) 9,7 g 3,9 Yebra de Basa 1600 9 4 5 (9) 22,4 g 1,4 S. J. de la Peña 1300-1500

8 4 4 (8) 3,3 g 6,7 El Boalar 800 5 2 3 (5) 21,7 g 2,9 El Cubilar 1680

28 12 15 (26) 19,0 g 5,6 -------- 800- 2040

Estas son las poblaciones del Pirineo localizadas a mayor altura, ya que la cita

más alta conocida hasta ahora correspondía a NIETHAMMER y KRAPP (1982) en

Torla (1500 m), y la más alta de la península ibérica corresponde a 2250 m en Sierra

Nevada (VERICAD y MEYLAN, 1973).

Microtus (Pitymys) lusitanicus (Gerbe, 1879); Topillo lusitánico

Material:

Nro. Ejemplares

Machos Hembras n Peso

medio Var Localidad Altura en msnm

8 4 4 7 12,5 g 2,5 Los Lechelines 2000-2050

Esta es la población más oriental detectada en la vertiente sur de los Pirineos y,

probablemente, también la más alta. Las citas más orientales hasta la actualidad para

los Pirineos correspondían a Navailles, a 14 Km de Pau (HEIM de BALSAC y DE

BEAUFORT, 1967), en Francia. Todas las capturas se realizaron en laderas de gran

pendiente.

Microtus (Pitymys) pyrenaicus (de Sélys-Longchamps, 1847); Topillo oscuro

Material:

Nro. Ejemplares

Machos Hembras Peso

medio n Var Localidad Altura en msnm

5 4 1 19,3 g (5) 3,6 Los Lecherines 2000-2020 1 1 - 17,0 g (1) El Portalé 1700 3 3 - 22,8 g (3) 1,3 El Cubilar 1680 9 8 1 20,7 g (9) 2,5 1680-2020

La presencia de M. (P.) pyrenaicus en la base de Los Lecherines es la cita más

alta para la especie en la vertiente sur de los Pirineos, ya que la cita más alta hasta el

momento correspondía a la vertiente norte a 2000 msnm en Granddlieu, Dep. Loire-

Atlantique, Francia (LE LOUARN y SAINT-GIRONS, 1977). El tipo de hábitat en el

que se encontró a M. (P.) pyrenaicus en los Lecherines (pasto supraforestal, lejos de

bosques y cursos de agua), es otra característica interesante de esta población, cuyo

hábitat más frecuentemente descrito (GOSÁLBEZ, 1987) se da en la localidad donde

fueron capturados los ejemplares del Cubilar: claros de bosques y lugares cercanos a

cursos de agua. Por otro lado, a diferencia de las poblaciones catalanas de costumbres

epígeas (GOSÁLBEZ, 1987), la población de nuestra zona de estudio es de

costumbres subterráneas, al igual que las poblaciones con distribución en Francia

(SAINT GIRONS, 1973).

3.3.3-Vertebrados asociados a las galerías de los topillos

La utilización compartida de sistemas de galerías por distintos mamíferos

subterráneos ha sido descrita para algunas especies de micromamíferos excavadores,

semisubterráneos y subterráneos (V AUGHAN, 1961; MARTIN, 1983; PEARSON,

1984; AGNEW et al. 1986; MEYLAN Y HÓHN, 1991). Así, PEARSON (1984)

encontró en el mismo sistema de galerías ejemplares del género Ctenomys y del género

Notiomys, ambas especies roedores de hábitos subterráneos o semi subterráneos

distribuidos en la Patagonia (Argentina).

Esta convivencia también ocurre entre especies de micromamíferos subterráneos

pertenecientes a grupos bien diferenciados tróficamente, como insectívoros y roedores.

Así, es frecuente encontrar ejemplares de la familia de insectívoros africanos

(Chrysochloridae) viviendo en el mismo sistema de galerías que roedores subterráneos

(Bathyergidae; BATEMAN, 1961, véase HICKMAN, 1990). Además, en los Alpes es

conocida la utilización de los sistemas de galerías de Talpa europaea (topo común)

por Microtus (P.) subterraneus (SALVIONI, 1986) y por M. (P.) savii (MEYLAN y

HÓHN, 1991).

Por otro lado, en el Continente Americano algunas especies de aves se

encuentran asociadas a especies de mamíferos, este es el caso de Cynomys spp.

(perritos de las praderas de Norteamérica), y Athene cunicularia (lechuza de las

vizcacheras; MARTIN, 1983), además esta última especie en Sudamérica se encuentra

asociada a la vizcacha (Lagostomus maximus, roedor excavador). MARTINEZ RICA

(com. pers.) ha observado también la presencia de Vipera aspis (que se alimenta

principalmente de topillos), y de Alytes obstetricans y Bufo bufo dentro de las galerías

de los mismos.

Talpa europaea (Linnaeus, 1758)

Se capturó un Topo común (Talpa europaea) en la localidad de El Cubilar (valle

de Aisa), a 1680 msnm de altura (20/12/1991), en el mismo sistema de galerías en que

se había capturado un ejemplar de Microtus (P.) pyrenaicus durante la noche anterior.

El 6 de mayo de 1992, también en el Cubilar, se capturó otro topo en el mismo sistema

de galerías, aparentemente compartido por los topos y los topillos oscuros. Esta

utilización compartida de los sistemas de galerías entre el topo común y

micromamíferos subterráneos del subgénero Pitymys ya habia sido descrita por

(SALVIONI, 1986) y MEYLAN Y HOHN (1991).

Sorex coronatus (Millet, 1828)

Fue capturado un ejemplar de musaraña tricolor (de 6,82 g) dentro de un sistema

de galerías en las que fueron capturados ejemplares de M. (P.) pyrenaicus, a una altura

de 1700 msnm, en el valle de Canfranc, durante el verano de 1991.

Apodemus sylvaticus (Linnaeus, 1758)

Durante el trampeo de la colonia de Microtus (Pitymys) pyrenaicus a 2000 m en

Los Lecherines, en las trampas colocadas dentro del sistema de galerías de éstos, se

realizaron 7 capturas de Apodemus sylvaticus (5 individuos diferentes). Las capturas

estuvieron formadas por 4 adultos (2 hembras y 2 machos) y un macho juvenil.

Además de estas capturas dentro de los sistemas de galerías, que fueron utilizados

frecuentemente por esta especie, se capturó otro ejemplar en una zona pedregosa muy

próxima a la parcela de trabajo, coincidiendo con el hábitat descrito para la especie en

los pastos supraforestales por GOSÁLBEZ (1987).

Material:

Fecha Peso Sexo Edad

3/7/90 35,0 macho adulto

12 y 13/8/90 27,0 hembra adulta

27/9/90 26,5 hembra adulta

30/9 y 2/10/90 11,5 macho subadulto 1/10/90 18,5 macho adulto

Mustela erminea (Linnaeus, 1758)

Durante la campaña de verano de 1990, fueron capturados, en días sucesivos, en

las trampas colocadas en los sistemas de galerías de Microtus (P.) pyrenaicus un

adulto y dos juveniles de armiño (Mustela erminea). Debido a las numerosas citas del

armiño como depredador de topillos, no podemos asegurar, pero sí suponer, que

probablemente penetre en los sistemas de galerías del topillo oscuro como depredador

de éstos. Por otro lado, V AUGHAN (1961), en Colorado (Norteamérica), ya cita en

las galerías de Thomomys talpoides y T. bottae la presencia del mustélido Mustela

frenata, como un visitante habitual de las mismas, y MARTINEZ RICA (com. pers.)

ha observado restos de prelación de topillos por parte de armiños junto al Ibón de la

Sierra, así como la entrada de este carnívoro en galerías de topillo, cerca del Portalé.

3.4.-CONCLUSIONES

En primer lugar, las capturas realizadas en esta zona confirman la presencia de

Arvicola terrestris para el Alto Aragón, apoyando las observaciones de VENTURA y

GOSÁLBEZ, quienes sugieren un poblamiento continuo de la vertiente sur del

Pirineo.

También se confIrmó la presencia de Microtus arvalis a grandes altitudes, 2000

m, como ya lo habían señalado VERlCAD y SAINT-GIRONS.

Además, se obtuvieron las citas más elevadas de Microtus (P.) duodecimcostatus

para el Pirineo (200Q m), confirmándose el amplio rango de altitudes en que esta

especie de distribución mediterránea puede vivir.

Las poblaciones de Microtus (P.) lusitanicus localizadas son las más orientales

de las conocidas hasta la fecha en la vertiente sur del Pirineo y amplían la distribución

conocida de la especie hasta Aragón, ya que sólo estaba confIrmada su presencia en

Navarra.

En cuanto a Microtus (P.) pyrenaicus, la población localizada en Los Lecherines,

es la única población conocida que se aleja del hábitat descrito normalmente para esta

especie, ya que se suponía asociada exclusivamente a claros de bosques y cursos de

agua. Por otro lado, esta población es la cita más alta de la especie en España.

La presencia de las tres especies del subgénero Pitymys en el Alto Aragón,

confIrma la suposición de VERICAD de que la zona comprendida entre Jaca y

Pamplona constituye una zona de simpatría de las tres especies. Además, se encontró

que la zona de Los Lecherines (2000 m) es un área de sintopía de estas tres especies.

En cuanto a la utilización de las galerías de los topillos por otras especies de

micromamíferos, no se realizaron capturas de otras especies en las galerías de

Microtus (P.) duodecimcostatus y de M. (P.) lusitanicus, pero sí en las galerías de M.

(P.) pyrenaicus. En los sistemas de galerías de esta última especie se encontraron

insectívoros y roedores, formas subterráneas y epígeas de los primeros, pero sólo

especies epígeas de los segundos. *******

CAPITULO IV

ESTIMACION DE LA POBLACION DE Microtus (Pitymys) pyrenaicus

EN LOS PASTOS SUPRAFORESTALES (PISO ALPINO Y SUBALPINO) PIRENAICOS

ESTIMACION DE LA POBLACION DE Microtus pyrenaicus EN LOS PASTOS SUPRAFOREST ALE S (PISO ALPINO Y SUBALPINO) PIRENAICOS

4.1.-INTRODUCCION

El estudio de los aspectos ecológicos de los pequeños mamíferos ha tenido un

importante desarrollo durante los últimos años (SNYDER, 1978; STODDART,

1979; TAMARIN et al. 1990); sin embargo este no es el caso de las especies con

hábitos subterráneos (véase BURDA et al. 1990; NEVO y REIG, 1990, Y SHERMAN

et al. 1991), en parte, probablemente debido a que la captura de estas especies implica

el diseño de trampas especiales para tal fin (HICKMAN, 1979; SORIGUER et al.

1984; GUÉDON et al. 1990).

Estos últimos años el estudio sobre la ecología de micromamíferos subterráneos

han aumentado (HUNTLY e INOUYE, 1988; NEVO y REIG, 1990,

COMPARATORE et al. 1991 y 1992; SHERMAN et al. 1991, VENTURA et al.

1991), pero como en otros grupos, las estimaciones de densidades absolutas son

dificultosas (véase CAUGHLEY, 1980 y TELLERIA, 1986), existiendo pocos

estudios donde se incluye este aspecto y normalmente de manera colateral (NEVO,

1961; NANNI, 1988; BUSCH et al. 1989; JEPPSSON, 1990; COMPARA TORE et

al. 1992) excepto los trabajos de NEVO et al. (1982) y GUÉDON y PARADIS (1991).

Además, en el caso de las especies que se distribuyen en alta montaña, como en

Microtus (P.) pyrenaicus, la dificultad de emprender estudios ecológicos se ve

aumentada por la inaccesibilidad de las poblaciones durante la mayor parte del año

(baste como ejemplo la escasez de conocimientos sobre esta especie comparada con

Microtus duodecimcostatus y M. lusitanicus; véase NIETHAMMER y KRAPP, 1982

y MADUREIRA, 1984).

Microtus pyrenaicus (topillo oscuro) es endémico del Pirineo y los conocimientos

generales sobre su biología son muy fragmentarios (véase GOSÁ.LBEZ, 1987 y en

capítulos anteriores), mientras que no existen prácticamente datos sobre su ecología.

Sólo se conocen, aunque escasamente, algunos aspectos de la historia natural de las

poblaciones de distribución francesa (SAINT-GIRONS et al. 1978) y catalana

(GOSÁLBEZ, 1987).

En Cataluña, según GOSÁLBEZ (1987) Microtus (P.) pyrenaicus es una especie

forestal y epigea, mientras que de acuerdo a SAINT-GIRONS (1973), en Francia es de

costumbres subterráneas. En el Pirineo Aragonés presenta una distribución forestal y

supraforestal, posee hábitos subterráneos y vive en pequeños grupos sociales. El rango

altitudinal de las poblaciones localizadas es de 1500 a 2000 m (BORGHI et al. 1991 y

en Capítulo 3).

Dada la escasez de conocimientos sobre esta especie, el objetivo de este capítulo

fue aportar las primeras estimaciones del número de individuos y la estructura de

edades de los ejemplares de una colonia de Microtus pyrenaicus, ubicada a 2000 m,

la cual convive con una población de Microtus duodecimcostatus, repartida en dos

núcleos dentro de la parcela de trabajo, que probablemente alcance en sus niveles más

altos los 10 ejemplares. En la misma parcela también convive con ejemplares de

Microtus lusitanicus.

4.2.-MA TERIAL Y METODOS

Los trabajos de campo se llevaron a cabo en la base de los picos Los Lecherines, a

2000 m, cerca de la ciudad de Jaca, provincia de Huesca. La toma de datos se realizó

durante los meses de junio, julio, agosto y septiembre de 1990 y 1991, ya que en los

restantes meses el área de trabajo se hallaba cubierta por la nieve.

El área experimental para la captura en vivo fue una retícula de una hectárea

dividida en cuadrados de 10 x 10m señalizados con una estaca en cada esquina. Para

estimar el número poblacional, se utilizó el método de captura-recaptura registrándose

los datos con el sistema de calendario de capturas (capture histories), según WHITE et

al. (1982).

Los animales se capturaron con trampas tipo Sherman, construidas según el

modelo que utiliza SORIGUER (com. pers.) con Microtus duodecimcostatus,

a las que se les añadió una caja nido de madera en su parte posterior, con el fin de

garantizar la supervivencia de los ejemplares capturados durante la noche, dada las

bajas temperaturas que se registran a esas horas (Foto 4.2.1 y Figura 4.2.1). Las

trampas se colocaron en las entradas de los sistemas de galerías, localizadas por la

presencia de un montículo de tierra que las cierra (Foto 4.2.2).

Los ejemplares capturados se marcaron por la técnica de amputación de falanges

(TELLERIA, 1986), utilizando un código para su numeración. Cada topillo, además de

marcado, fue pesado, sexado, y registrada la edad y el estado reproductivo. Los

criterios que se siguieron para la edad fueron el peso, color y textura del pelaje

(SORIGUER, 1990). Para el peso se siguió una clasificación diferente para machos y

hembras, ya que los pesos máximos y mínimos observados para cada sexo fueron

diferentes. Los machos fueron considerados juveniles hasta los 14 g, subadultos entre

14-16 g, y adultos de más de 16 g; por otro lado, las hembras fueron consideradas

juveniles hasta 11 g, subadultos entre 11-14 g y adultos más de 14 g. Se consideró 16 g

en machos y 14 g en hembras como punto de corte, ya que es el peso mínimo que se

observó en un adulto.

Por otro lado, los juveniles se diferenciaron además por el pelaje, ya que en ellos

es de un tono gris más oscuro que en los adultos, y se encuentra repartido más

homogéneamente en el cuerpo.

El análisis de los datos se realizó con el programa CAPTURE (versión 1987;

WHITE et al. 1982). La estimación del tamaño poblacional se realizó ajustando los

resultados a los distintos modelos de captura propuestos por estos autores, y los

criterios de selección de los modelos, utilizados para cada muestreo, se encuentran en

las Tablas del Apéndice (apartado 4.5).

Figura 4.2.1.- Esquema de la trampa utilizada para capturar los topillos. 1 Caja posterior de madera, 2 Trampa metálica tipo Sherman, 3 Puerta de la trampa, 4 Doble suelo de la trampa, 5 Cebo utilizado y 6 Material para nido (generalmente algodón).

1

Foto 4.2.1. Las trampas se colocaron en las entradas de los sistemas de galerías, localizadas por la presencia de un montículo de tierra que las cierra.

Foto 4.2.2- Montículos de tierra que cierran los sistemas de galerías de los Pitymys.

4.3.-RESULTADOS Y DISCUSION 4.3.1.-Estimación del tamaño de la colonia:

Junio 1990: El número de individuos de la colonia fue estimado por el método de captura-

recaptura, y analizados con el programa CAPTURE. Los resultados de los análisis

realizados se pueden observar en la Tabla 4.3.1.1.

Los datos de captura se ajustaron a los distintos modelos de capturarecaptura

analizados por WHITE et al. (1982): Modelo general (Mo), Modelo

de cambio comportamental (Mb), Modelo de heterogeneidad individual (Mh), Modelo

de cambio temporal (Mt), y sus respectivas combinaciones (Mbh, Mth, Mtb Y Mtbh),

Y los criterios de selección se encuentran el Apéndice de este Capítulo. Los modelos

que más se ajustaron a los resultados obtenidos fueron el (Mtbh) y el (Mbh). El

estimador utilizado para el cálculo del número poblacional fue el de la remoción

general seleccionado para los resultados obtenidos (WHITE et al. 1982).

Tabla 4.3.1.1.- Datos de las capturas en las 8 noches de muestreo durante el mes de junio. Ocasión j = 1 2 3 4 5 6 7 8

Nro.Anim. capturados n(j) = 2 2 3 3 5 3 5 4

Nro.Anim. marcados M(j) = 0 2 3 4 4 6 6 6 6

Nuevas capturas u(j) = 2 1 1 0 2 0 0 0

Frecuencias f(j) = 1 1 0 1 0 1 2 0

La población fue estimada en 6 animales, con un error estándar de 0,56. El intervalo para un coeficiente de confianza del 95% es de 6 a 8 ejemplares.

Julio-Agosto 1990:

Durante este período se realizaron 12 noches de trampeo. Los resultados de las

capturas están en la Tabla 4.3.1.2. El modelo seleccionado por el programa para

estimar el número poblacional fue el modelo general M( o) y M(h), Y el estimador

apropiado es el de Jackknife.

Tabla 4.3.1.2. Datos de las capturas en las 12 noches de muestreo durante el período julio-agosto. Ocasión j = 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12

Nro.Anim. capturados n(j) = 5 6 7 8 5 5 3 4 4 4 4 3

Nro.Anim. marcados M(j) = 0 5 6 8 10 11 11 11 12 12 12 12 12

Nuevas capturas u(j) = 5 1 2 2 1 0 0 1 0 0 0 0

Frecuencias f(j) = 3 0 2 1 3 0 0 0 1 1 1 0

El número total de animales capturados fue de 12 y a lo largo de los 12 días de

trampeo se realizaron 58 capturas. La capturabilidad media de la población fue

estimada en 0,32, mientras que el número poblacional estimado fue de 15 individuos,

con un error estándar de 2,29. El intervalo de confianza para el 95% se encuentra entre

los valores de 12-20 individuos.

Septiembre 1990:

Durante este mes, se realizaron 6 noches de trampeo. Los resultados de las

capturas los podemos encontrar en la Tabla 4.3.1.3. El modelo ajustado a los datos de

captura-recaptura de la población fue el modelo de heterogeneidad, individual (Mh) y

el estimador utilizado para calcular el número de individuos de la población fue el de

Jackknife.

Tabla 4.3.1.3. Datos de las capturas en las 6 noches de muestreo durante el mes de septiembre

Ocasión j = 1 2 3 4 5 6

Nro.Anim. capturados n(j) = 7 7 8 9 8 11

Nro.Anim. marcados M(j) = 0 7 10 10 13 13 15

Nuevas capturas u(j) = 7 3 0 3 0 2

Frecuencias f(j) = 4 2 1 3 3 2

El número total de animales capturados fue de 15 ejemplares a largo de los 6 días

de trampeo y el número total de capturas fue de 50. La probabilidad media de captura

de la población fue 0,52, y la población fue estimada en 16 individuos (SD = 1,0583).

El intervalo de confianza para un 95% va desde 15 a 18 ejemplares.

Julio 1991:

Durante este mes se realizaron 7 noches de trampeo, utilizando la misma

metodología que el año anterior (Tabla 4.3.1.4). El modelo seleccionado por el

programa fue M(o) y el estimador utilizado fue el nulo.

Tabla 4.3.1.4. Datos de capturas en las 7 noches de muestreo durante julio de 1991

Ocasión j = 1 2 3 4 5 6 7

Nro.Anim. capturados n(j) = 1 1 3 2 3 2 3

Nro.Anim. marcados M(j) = 0 1 2 4 5 6 6 8

Nuevas capturas u(j) = 1 1 2 1 1 0 2

Frecuencias f(j) = 5 1 1 0 1 0 0

El número total de animales capturados fue de 8 ejemplares a lo largo de las 7

noches de trampeo, realizándose a lo largo del trampeo 15 capturas. La capturabilidad

media fue estimada en 0,2441, siendo el número de animales estimado para la colonia

de 9 (ES=1,5134). El intervalo del 95% de confianza para los valores estimados se

encuentra entre los 8 a 12 individuos.

Agosto 1991:

Durante este mes se realizaron 6 noches de trampeo, los resultados se muestran

en la Tabla 4.3.1.5. El modelo seleccionado por el programa fue M(tbh) o M(th), pero

no hay ningún estimador disponible para este tipo de modelos, debido a ello, se

utilizaron todos los estimadores disponibles, con el objeto de utilizar como estimador

la media entre ellos (Tabla 4.3.1.6).

Tabla 4.3.1.5. Datos de capturas en las 6 noches de muestreo durante agosto de 1991.

Ocasión j = 1 2 3 4 5 6

Nro.Anim. capturados n(j) = 5 3 3 3 2 3

Nro.Anim. marcados M(j) = 0 5 5 5 5 5 5

Nuevas capturas u(j) = 5 0 0 0 0 0

Frecuencias f(j) = 1 1 0 1 0 2

Tabla 4.3.1.6. Estimadores del número de individuos en la colonia y media para el mes de agosto de 1991.

Modelo (95%)

Estimador ES Intervalo de confianza

M(o) 5 0,1118 5 - 6 M(h) 6 1,2360 5 - 9 M(b) 5 0,0000 5 - 6 M(bh) 5 0,0004 5 - 6 M(t) 6 0,0000 6 - 7

Media 5,4 5 - 9

El número total de animales capturados fue de 5 a lo largo de las 6 noches de

trampeo, realizándose a lo largo del trampeo 19 capturas. La media de los estimadores

del número de animales de la colonia fue de 5.4 ejemplares (véase Tabla 4.3.1.6),

estando el intervalo máximo para el 95% de confianza para los valores estimados entre

los 5 a 9 individuos.

Septiembre 1991

Durante este mes se realizaron 5 noches de trampeo (Tabla 4.3.1.7). El modelo

seleccionado por el programa fue M( o) y el estimador utilizado fue el nulo.

Tabla 4.3.1.7. Datos de capturas en las 5 noches de muestreo durante septiembre de 1991

Ocasión j = 1 2 3 4 5

Nro.Anim. capturados n(j) = 3 3 3 2 2

Nro.Anim. marcados M(j) = 0 3 3 4 5 5

Nuevas capturas u(j) = 3 0 1 1 0

Frecuencias f(j) = 2 0 2 0 1

El número total de animales capturados fue de 5 ejemplares a lo largo de las 5

noches de trampeo, realizándose a lo largo del trampeo 13 capturas. El número de

animales estimados para la colonia fue de 5 ejemplares. La probabilidad de captura de

los ejemplares fue de 0,5200 y el intervalo del 95% de confianza para los valores

estimados se encuentra entre los 5 a 6 individuos.

Comparando nuestros resultados con otras especies subterráneas y

semisubterráneas, las estimaciones del número poblacional a lo largo de estos dos años

muestran una población relativamente reducida (5-20 individuos/ha), en comparación

con las densidades registradas para Microtus duodecimcostatus (100/ha en verano,

300/ha en otoño-invierno y 2oo/ha en primavera), en las cercanías de Montpellier

(GUÉDON y PARADIS, 1991). Sin embargo, son similares a los encontrados en una

población de Ctenomys talarun (4,6-17,0/ha) que vive en simpatría con C. australis

(COMPARATORE et al. 1991), aunque inferiores a los estimados para una población

no simpátrica de Ctenomys talarun estimada en 65/ha durante el invierno y de 40/ha en

verano (BUSCH et al. 1989). Además, nuestros resultados son similares a los valores

reportados para las poblaciones de Spalacidae (Spalax ehrenbergi) de Europa (0,1-

23/ha), aunque superiores a los registrados para las zonas desérticas de Israel (0,4-1,77

/ha; SA VIC y NEVO, 1990); mientras que también son similares a los encontrados

por NANNI (1988) para las poblaciones de Georychus capensis, roedor subterráneo de

Africa, cuya densidad estimada fue de 4,5/ha.

Por otro lado, estas densidades son sensiblemente mas bajas que las encontradas

para especies semisubterráneas en pastizales y cultivos, por ejemplo Thomomys bottae

en pastizales llega a los 60 individuos/ha, en cultivos de alfalfa a los 80 indiv/ha,

mientras que en zonas desérticas y desiertos arbustivos sus densidades son sólo de 6

individuos/ha (PATTON, 1990).

En nuestro caso, las densidades entre 5-20 individuos/ha se corresponden con las

densidades más bajas de las poblaciones de microtinos después de una explosión

demográfica, como son las densidades de Microtus ochrogaster (10 indiv/ha) después

de alcanzar niveles poblacionales de hasta 120/ha (GAINES y ROS E, 1976), o los

valores de Microtus californicus (10 indivi/ha) después de ciclos en donde alcanzaron

los 395 indivi/ha (BALTZLI y PITELKA, 1971). Comparando la densidad con la

especie forestal y subterránea norteamericana Microtus (Pitymys) pinetorum, la cual

también forma colonias de pocos individuos, sus densidades (1-20/ha; SCHADLER,

1990), son similares a las que nosotros encontramos para Microtus pyrenaicus, aunque

Microtus pinetorum alcanza valores extremos de 85 individuos por ha (BENTON,

1955) en zonas cultivadas. Valores similares han sido reportados para las poblaciones

de M. pyrenaicus de la vertiente francesa (100/ha; SPITZ, 1984).

Estas variaciones en las densidades alcanzadas por las especies subterráneas y

semisubterráneas concuerdan con la hipótesis propuesta por NEVO et al. (1982) que

encuentra que la disminución de la densidad de Spalax ehrenbergi esta correlacionada

con la disminución de la productividad.

En alta montaña, la disminución de la estación vegetativa también produce una

disminución de la productividad (véase REMON y ALVERA, 1989), siendo

probablemente una de las posibles causas de las bajas densidades de Microtus

pyrenaicus en la zona de trabajo.

4.3.2.-Variación de la población a lo largo del verano

Los valores estimados en 1990 nos muestran que la población se encuentra en

sus niveles más bajos durante el mes de junio (al final de la primavera), y va

aumentando hasta septiembre (al final del verano). Estos mismos valores muestran que

el incremento más importante se produce entre junio y julio-agosto, meses en que la

población se triplica (véase Figura 4.3.2.1). En el mes de septiembre se produce otro

pequeño incremento, pero de poca importancia comparado con el anterior. Estos

resultados se corresponden con los encontrados por SALVIONI (1986) para Microtus

(P.) subterraneus, con los de SORIGUER (1990) para Microtus duodecimcostatus en

la Sierra de Cazorla (1650 msnm), y con los de GUÉDON y PARADIS (1991) para -la

misma especie en Montpellier (Sur de Francia), donde el valor poblacional más

elevado se produce con la incorporación de los subadultos a fin del otoño y principio

del invierno. Patrones similares de reclutamiento son encontrados en Ctenomys

talarum (BUSCH et al. 1989 y COMPARATORE et al. 1992). Por otro lado, la

brevedad del muestreo debido a las condiciones climáticas de la alta montaña, hace

imposible comparaciones con las bien estudiadas poblaciones de las distintas especies

de Microtinos epígeos.

Figura 4.3.2.1.- Número de individuos de Microtus pyrenaicus estimados a lo largo de los meses sin nieve en una colonia de Los Lecherines (2000 m en el Pirineo Aragonés).

Los resultados del muestreo de 1991 difieren de los encontrados durante 1990

(véase Figura 4.3.2.1). Una posible explicación a este hecho, podría ser que un factor

externo haya diezmado a los ejemplares reproductores de la colonia. Aunque no

poseemos datos cuantitativos, durante este último año las condiciones climáticas

fueron más adversas, especialmente en cuanto al número e intensidad de las tormentas

caidas. STRAKA y GERASIMOV (1971) y VEIGA (1986) han encontrado que las

precipitaciones se correlacionan con el número de individuos en las poblaciones de

Microtus arvalis en Bulgaria y M. arvalis, M. duodecimcostatus y M. lusitanicus en el

centro de España respectivamente. Apoyando esta hipótesis, fueron encontrados

durante los muestreos del año 1991, después de fuertes tormentas, ejemplares de

Microtus (P.) pyrenaicus muertos fuera de sus galerías, por lo que la disminución de la

población durante el mes de agosto bien se podría deber a una fuerte mortalidad de los

ejemplares reproductores de la colonia por este efecto. La ubicación de la colonia

estudiada, debajo de una ladera con pendiente muy pronunciada, hace probable que las

galerías se inunden fácilmente durante fuertes tormentas, lo que provocaría la muerte

de los animales. Esta idea fue también apuntada por VEIGA (1986), para explicar la

correlación negativa encontrada entre la abundancia de M. (P.) lusitanicus y la

magnitud de las precipitaciones en las Sierras de Guadarrama.

Por otro lado, la disminución de la población también podría deberse a la

depredación de la misma por Mustela erminea, especie que fue capturada en el sistema

de galerías de M. pyrenaicus el año anterior. Para Arvicola terrestris, existen datos de

que Mustela erminea es capaz de eliminar a toda una población de un área

(JEPPSSON, 1990).

4.3.3.-Estructura de sexos y capturabilidad de machos y hembras

La Tabla 4.3.3.1 recoge la evolución temporal de la relación de sexos entre los

adultos de la colonia durante el año 1990, y en la Tabla 4.3.3.2 se incluyen también a

los juveniles y subadultos. La razón de sexos observada no difiere significativamente

de la esperada (1: 1), es decir, no existen diferencias significativas entre el número de

machos y de hembras dentro de la colonia. Esto es válido tanto para los adultos, como

para la colonia en su totalidad.

Tabla 4.3.3.1.-Evolución temporal de la estructura de sexos, según el calendario, de capturas, en la colonia de Los Lecherines. Solo se han considerado para el análisis los individuos adultos; no se han encontrado diferencias significativas en proporción de sexos, (Prueba Binomial, en todos los meses muestreados p > 0,05).

FECHA MACHOS HEMBRAS TOTALES

junio 1990 4 2 6

agosto 1990 5 2 7

septiembre 1990 3 3 6

Tabla 4.3.3.2.-Evolución temporal de la estructura de sexos, según el calendario de capturas, en la colonia de Los Lecherines, considerando para el análisis a todos los individuos. (Prueba Binomial p > 0,05).

FECHA MACHOS HEMBRAS TOTALES

junio 1990 4 2 6

agosto 1990 7 5 12

septiembre 1990 10 5 15

Por otro lado, si se estima el número poblacional y la capturabilidad de cada uno

de los sexos para el mes de septiembre (único mes en el que el mayor número

poblacional permitió dividir los datos en dos grupos, sin aumentar el error estándar), se

encontró que los machos poseen una menor capturabilidad (N= 10; ES= 0,4665; CV=

0,04665%; capturabilidad= 0,4833), comparada con la de las hembras (N= 5; SD=

0,067; CV= 0,0134%; captur.= 0,7000). Esta diferencia de capturabilidad, si bien no

puede ser analizada estadísticamente por la carencia de estimadores válidos de su

varianza (WHITE et al. 1982), probablemente sea diferente desde el punto de vista

biológico. Además, los resultados muestran que al calcular los estimadores por sexos

se disminuye el error estándar de los mismos (machos: 0,4665; hembras: 0,067;

población total: 1,0583), demostrando que existe una respuesta comportamental

diferente frente al trampeo en cada sexo. Con los datos del mismo mes de septiembre,

en los que se tiene una estimación independiente del número poblacional, se puede

aplicar el prueba z para probar si la población de machos es igual a la de hembras (1:

1; WHITE et al. 1982), con el resultado de que existen significativamente más machos

que hembras en la población. Los datos correspondientes al año 1991, debido al bajo

número poblacional hallado en la colonia, no son discutidos en este apartado. Los

resultados encontrados para Microtus pyrenaicus son una excepción comparándolos

con los resultados normalmente registrados en los micromamíferos hipógeos, los

cuales muestran un predominio de hembras en poblaciones densas (véase NEVO, 1979

y SA VIC Y NEVO, 1990), asumiéndose que la razón de sexos es densodependiente

(op. cit.), disminuyendo así la proporción de machos en la medida que aumenta la

densidad, debido a la gran agresividad que presentan los machos de las especies

hipógeas (NEVO, 1979; BUSCH et al. 1989; SAVIC y NEVO, 1990). En nuestro

caso, la baja densidad de estas poblaciones de Microtus pyrenaicus de alta montaña

(véase apartado 4.3.1 y 4.3.2 de este Capítulo) junto a su falta de agresividad

(GIANNONI, datos no publicados), podrían ser la causa de la razón de sexos

desequilibrada en favor de las hembras citada comúnmente para este tipo de especies.

Por otro lado, SALVIONI (1986) señala una razón de sexos equilibrada en una especie

hipógea de montaña.

4.3.4.-Estructura de edades

La Figura 4.3.4.1 muestra la estructura de edades de la población de Microtus

pyrenaicus en los diferentes meses de muestreo durante los dos años de trabajo. En el

año 1990, la presencia de sólamente individuos adultos en la población durante el mes

de junio, muestra que el comienzo de la reproducción es tardío, ya que SORIGUER

(1990) encontró para Microtus duodecimcostatus a una altura de 1.650 msnm

subadultos en marzo y juveniles y subadultos en abril. En M. pyrenaicus sólo aparecen

juveniles y subadultos a partir del período julio-agosto. Por otro lado, el número total

de adultos de la población se mantuvo constante a lo largo del período de muestreo Gunio =

6, julio-agosto = 7 y septiembre = 6 ejemplares). De esta manera, mientras los adultos

en junio representan al 100% de la población, en septiembre sólo representan el 40%.

Si bien existe la posibilidad de que exista una capturabilidad diferencial entre

individuos de distintas edades, el bajo número de individuos capturados no permiten la

estimación de la capturabilidad por grupos de edades, ni realizar pruebas estadísticas

para compararlos.

Los resultados obtenidos durante el año 1991 son tan sorprendentes como los

encontrados analizando toda la colonia, ya que a lo largo de todo el verano no fueron

capturados juveniles y la proporción de subadultos fue también menor que el año

anterior. Estos resultados apoyan la hipótesis de que un factor externo a la colonia

hubiera diezmado a los individuos reproductores, impidiendo así el normal

reclutamiento de juveniles. Además, la probable baja tasa de reproducción de M.

pyrenaicus, esperable en esta especie si consideramos la baja tasa de reproducción de

especies del mismo subgénero (SCHADLER y BUTTERSTEIN, 1979; STÉRBA et al.

1986; PALOMO et al. 1989; CAROLI y SANTINI, 1991), en comparación con otros

microtinos, nos explicaría la lenta recuperación de la colonia. De todas maneras,

NEVO (1979) y SAVIC y NEVO (1990) consideran común para las especies de

costumbres hipógeas la elevada proporción de adultos en sus poblaciones

Figura 4.3.4.1.- Estructura de edades de la población de topillos oscuros (Pitymys pyrenaicus)

en Los Lecherines, durante los veranos del año 1990 y 1991. Machos juveniles (hasta los 14 g), subadultos (entre 14-16 g), y adultos (más de 16 g). Hembras: juveniles (hasta 11 g), subadultas (11-14 g) Y adultas (más de 14 g).

4.4.-CONCLUSIONES

Las densidades de Microtus pyrenaicus en alta montaña (entre 5-20 indiv/ha), se

encuentran dentro de los valores comúnmente encontrados para otras especies

subterráneas en zonas de baja productividad.

Durante el año 1990, los mínimos valores estimados para la población se

encuentran en el mes de junio (al final de la primavera) y el número de individuos fue

aumentando hasta el mes de septiembre (al final del verano). El incremento más

importante se produjo entre los muestreos de junio y julio-agosto, meses en que la

población se triplicó. Por otro lado, durante el año 1991 los resultados fueron distintos,

habiéndose encontrado un decrecimiento de la población a partir de julio.

Posiblemente, un factor externo haya diezmado a los ejemplares reproductores de la

colonia.

Para los datos del mes de septiembre de 1991, en el cual se obtuvieron los

valores mas altos de población, se calculó la capturabilidad para cada uno de los sexos,

encontrándose una marcada diferencia entre ellos (0,48-0,70). Se encontró que existe

una distinta respuesta comportamental frente al trampeo en cada sexo. Además se

encontró que en este mes la población estaba desequilibrada en favor de los machos y

que la baja densidad y la poca agresividad de esta población de Microtus pyrenaicus de

alta montaña podría ser, en parte, la causa de esta situación.

En cuanto a la estructura por edades, la población estudiada parece poseer una elevada

proporción de adultos, lo cual se considera común para las especies de costumbres hipógeas.

4.5.-APENDICE

Apéndices a las Tablas del apartado 4.3.1, donde se muestran los criterios de selección para el modelo utilizado para la estimación de los números poblacionales de Microtus pyrenaicus. Modelo general (Mo), Modelo de cambio comportamental (Mb), Modelo de heterogeneidad individual (Mh), Modelo de cambio temporal (Mt), y sus respectivas combinaciones (Mbh, Mth, Mtb Y Mtbh).

Apéndice Tabla 4.3.1.1. Criterios de selección calculados según Ons et al.

(1978) para los datos analizados durante el mes de junio.

Modelo Mo Mh Mb Mbh Mí Mth Mtb Mtbh Criterio 0,90 0,80 0,65 0,97 0,00 0,60 0,48 1,00

Apéndice Tabla 4.3.1.2. Criterios de selección calculados según OTIS et al.

(1978) para los datos analizados durante el período de julioagosto.


Apéndice Tabla 4.3.1.3. Criterios de selección calculados según Ons el al.

(1978) para los datos analizados para el mes de septiembre.


Apéndice Tabla 4.3.1.4. Criterios de selección calculados según Ons el al.

(1978) para ~os datos del mes de julio.


Apéndice Tabla 4.3.1.5. Criterios de selección calculados según OTIS el al.

(1978) para los datos del mes de agosto.


Apéndice Tabla 4.3.1.6. Criterios de selección calculados según OTIS el al.

(1978) para los datos del mes de septiembre.


CAPITULO V

AREA DE ACCION y COMPORTAMIENTO SOCIAL DE Microtus (Pitymys)

pyrenaicus EN LOS PASTOS SUPRAFOREST ALES PIRENAICOS

AREA DE ACCION y COMPORTAMIENTO SOCIAL DE Microtus (Pitymys)

pyrenaicus EN LOS PASTOS SUPRAFOREST ALES PIRENAICOS

5.1.-INTRODUCCION

La importancia del comportamiento social en la biología poblacional de los

roedores ha sido objeto de numerosos estudios (véase por ejemplo TAMARIN et al.

1990) y ampliamente demostrada (véase MADISON y MCSHEA, 1987). Las recientes

investigaciones sobre la estructura social de varias especies de microtinos han

aportado datos reveladores sobre este tema. Así, actualmente ya no se considera que

los sistemas sociales de los microtinos están genéticamente determinados, sino que son

la respuesta a variables medioambientales y sociales; reconociéndose ahora una gran

variabilidad intraespecífica, ampliamente demostrada por estudios comparativos y

experimentales (véase OSTFELD, 1985; WOLFF, 1985; OSTFELD y

KLOSTERMAN, 1990).

Sin embargo, el conocimiento del comportamiento social de los roedores se ve

restringido a unas pocas especies. Así, mientras que se han realizado numerosos

estudios sobre algunos microtinos norteamericanos (por ejemplo, Microtus montanus,

M. pinetorum, M. oechonomus, M. ochrogaster, M. pennsylvanicus, etc.), y europeos

Microtus arvalis, M. agrestis y Clethrionomys glareolus (véase TAMARIN et al.

1990), existen pocos estudios sobre este aspecto del comportamiento de los Pitymys

europeos, entre los que podemos destacar el trabajo de SORIGUER (1990) para

Microtus (Pitymys) duodecimcostatus en España, y el de SALVIONI (1988) para tres

Pitymys (M. (P.) multiplex, M. (P.) subterraneus y M. (P.) savii). Dentro d~ este

marco, el objetivo del capítulo es aportar los primeros datos sobre el área de acción y

el comportamiento social de una población de M. (P.) pyrenaicus, en alta montaña y

en una zona de sintopía con M. (P.) duodecimcostatus y M. (P.) lusitanicus.

5.2.-MA TERIAL Y METODOS La toma de datos se realizó en la base de los picos Los Lecherines (a 2000 m).

Durante los meses de junio, julio, agosto y septiembre de 1990 y 1991, ya que en los

restantes meses el área de trabajo se hallaba cubierta por la nieve, haciendo imposible

la toma de datos.

El área experimental y la metodología de captura ha sido ya descrita en el

capítulo precedente.

Para hallar el área de acción y las distancias medias y máximas recorridas por los

ejemplares, se utilizó el método de captura-recaptura. Las distancias medias y

máximas de movimiento de los animales fueron calculadas con el programa

CAPTURE (WHITE et al. 1982; versión 1987). La estimación del área de acción (m2)

se realizó utilizando el método de los polígono s convexos (MADISON, 1985). El

resto del tratamiento estadístico que se utilizó corresponde a los métodos tradicionales

para variables paramétricas (SOKAL y ROHLF, 1979) y para no paramétricas

(SIEGEL, 1986).

5.3.-RESUL T ADOS y DISCUSION 5.3.1.-Movimiento de los animales y área de acción

Se calculó la distancia media, distancia máxima y área de acción de los

ejemplares que fueron capturados por lo menos 2 veces. La Tabla 5.3 .1.1 muestra los

resultados obtenidos durante los muestreos de 1990 y 1991.

Tabla 5.3. 1. 1.-Area de acción (m2) y distancias máximas (Dmax), medias (Dmed) y error

estandard (EE), en metros calculadas durante los muestreos de 1990 y 1991. Peso = peso corporal de los ejemplares.

Año/Mes Sexo Ejemplar Peso NQ Capturo Area (m2) Dmax Dmed ES 90 Junio H 2 19,0 9 704,84 45 19 6,2 90 Junio M 6 21,0 6 528,63 71 48 17,3 90 Junio M 1 22,0 11 892,07 50 39 1,8 90 Junio M 3 19,5 8 572,68 54 18 3,8 90 Agosto H 5 18,0 5 418,50 54 26 11,1 90 Agosto H 7 15,5 4 385,46 71 30 20,2 90 Agosto H 2 16,5 5 209,25 22 11 6,1 90 Agosto M 10 9,5 5 506,60 64 23 11,2 90 Agosto M 6 20,0 10 859,03 57 13 4,5 \

90 Agosto M 1 21,0 9 1299,55 58 20 9,4 90 Septiem H 13 17,0 6 220,26 41 24 5,2 90 Septiem H 12 12,0 5 704,84 45 30 5,9 90 Septiem H 5 14,5 4 330,39 50 27 12 90 Septiem M 6 19,5 6 253,30 40 25 5,0 90 Septiem M 1 20,0 4 473,56 51 21 9,4 90 Septiem M 3 16,5 5 220,26 41 17 4,8 91 Julio M 20 19,5 5 429,51 45 21 12,5 91 Agosto H 27 19,0 6 561,67 58 25 6,6 91 Agosto M 25 20,5 4 770,92 50 34 5,9 91 Agosto M 26 17,5 6 '616,74 64 27 4,4 91 Septiem H 27 19,0 5 286,34 64 19 15,4

En el año 1990, las distancias máximas entre capturas para un mismo animal

alcanzaron los 71 metros para los períodos de junio y agosto, y los 51 metros en

septiembre (véase Figura 5.3.1.1). En 1991, la distancia máxima (64 m) se registró en

agosto y septiembre. No se encontró diferencia significativa entre el área de acción, la

distancia máxima y la distancia media entre machos y hembras (prueba de

Kolmogorov-Smirnov, p>0,05 en todos los casos).

Figura 5.3.1.1.- Histogramas con las distancias medias y máximas entre capturas de los mismos individuos de Microtus (Pitymys) pyrenaicus en Los Lecherines (2.000 msnm) durante los veranos de 1990 y 1991.

En la Tabla 5.3.1.2 se observan los valores medios de las distancias máximas

entre capturas para cada período de muestreo de 1990, ordenadas según el número de

capturas.

Tabla 5.3.1.2.-Resumen de las distancias máximas entre capturas para el año 1990.

Número de Tamaño Media de Error Capturas Muestra la Dist.Max Estandard Junio 1990 2 1 60,0 3 - ----- 4 1 70,7 5 - ----- 6 1 53,9 7 2 47,4 2,648 - ----- -----Total 5 55,9 39,75Agosto 1990 2 3 2 0,0 0,004 1 70,7 -----5 3 46,7 12,546 7 8 9 1 58,3 10 1 56,6 11 1 44,7 12 - ----- Total 9 41,2 22,47 Septiembre 1990 2 220,6 20,623 110,0 -----4 344,2 6,305 333,4 9,666 240,6 0,62Total 1133,2 15,73

La media de la distancia máxima de los muestreos de 1990 no mostró diferencias

significativas entre los distintos períodos (t-Student, p>0,05 en todos los casos),

aunque puede deberse al pequeño tamaño muestral. Sin embargo, puede observarse

una tendencia hacia una disminución del área de junio a septiembre, aunque resulta

dificil conocer si es una tendencia con una explicación biológica o un efecto del

pequeño tamaño de la muestra. Por otro lado, en la Tabla 5.3.1.3 observamos la media

de las distancias máximas para cada uno de los sexos en el mes de septiembre de 1990,

único mes para el cual se han calculado, debido a que el volumen de capturas fue

suficientemente grande. No se observaron diferencias significativas entre los sexos en

las medias de las distancias máximas (t-test, t=0,967, gl=9, p>0,05).

Tabla 5.3.1.3.-Resumen de las distancias máximas entre capturas en hembras y machos para el mes de septiembre de 1990.

Número de Capturas

Tamaño Muestral

Media de la DistMax

Error Estándar

HEMBRAS 2 1 41,2 3 O ----- 4 2 40,8 9,19 5 1 44,7 6 1 41,2 Total 5 41,8 29,68 MACHOS 2 1 00,0 3 1 10,0 4 1 51,0 5 2 27,7 13,546 1 40,0 -----Total 6 '26,1 18,51

Se encontró una correlación significativa entre el área de acción de M.

pyrenaicus y el peso de los ejemplares (véase Figura 5.3.1.2).

Figura 5.3.1.2.- Correlación de Spearman entre el área de acción y el peso corporal en Microtus (P.) pyrenaicus.

5.3.2.-Distribución espacial de las áreas de acción

En la Figura 5.3.2.1. se observa que los sistemas de galerías no son territorios

aislados, sino que se extienden sobre zonas muy grandes, alcanzando en la parcela la

totalidad del área. Además, muestra las formas y dimensiones de los desplazamientos

de los distintos ejemplares de Microtus (P.) pyrenaicus sobre la parcela estudiada. En

la figura sólo se incluyeron aquellos ejemplares de los que se ha podido dibujar el área,

ya que algunos, aunque han sido capturados en varias ocasiones, la recaptura se ha

dado en sólo una o dos trampas.

Los territorios de machos y hembras estuvieron generalmente solapados, y los

distintos ejemplares utilizaban los mismos sistemas de galerías. Normalmente, más de

un macho y una hembra adulta solapaban sus áreas de acción. Este patrón se encontró

en ambos años, aunque en 1991, debido a la disminución del número de ejemplares de

la colonia, no se pudieron obtener suficientes datos para dibujar las áreas de todos los

ejemplares.

El rango de las áreas calculadas según el método de polígono s convexos se situa

entre 209 y 1299 m2 para los machos, y entre 209 y 704 m2 para las hembras. No se

encontraron diferencias significativas en el tamaño del área de acción entre los sexos

(prueba de Kolmogorov-Smirnov, p>0,05;), pero parece existir una tendencia hacia

áreas de acción mayores en los machos (véase Figura 5.3.2.1).

Nuestros resultados sobre las distancias recorridas por Microtus (P.) pyrenaicus

(distancias medias entre recapturas: ambos sexos= 24,46 m; machos= 25,42 m y

hembras= 22,92 m) son superiores a los encontrados por FITZGERALD y MADISON

(1981, 1983) para Microtus (Pitymys) pinetorum, que encuentra una distancia

promedio en las unidades familiares de 14,7 m de largo por 3,1 m de ancho. Por otro

lado, la distancia media máxima de recorrido de los machos de M. pyrenaicus (26,1 m)

se encuentra dentro del rango encontrado, con el mismo método, en tres especies de

Pitymys suizos (Pitymys multiplex= 22,3 m; P. savii= 18,6; P. subterraneus= 31,0), y

la distancia media máxima de las hembras (41,8) es superior a la encontrada para las

mismas especies (Pitymys multiplex= 14,5 m; P. savii= 14,5; P. subterraneus= 16,1;

SALVIONI, 1986). Valores medios tan altos como los de Microtus pyrenaicus, han

sido también encontrados para el ratón de agua (Microtus richardsoni), donde las

hembras llegan a recorrer distancias de 94 m de longitud, y los machos 322 m, aunque

estos recorridos son muy estrechos y alargados, ya que sus territorios siguen los cursos

de los ríos (WOLFF, 1985).

Las distancias máximas calculadas a partir de los datos de Captura-Recaptura

para Microtus pyrenaicus (71 m para machos y 71 m para hembras), son en general

superiores a las encontradas en machos y hembras de los tres Pitymys suizos (P.

multiplex: machos= 67, hembras= 45; P. savii: machos= 52, hembras= 62; P.

subterraneus: machos= 115, hembras= 52; SALVIONI, 1986).

Las áreas medias de acción de machos y hembras de Microtus pyrenaicus (618 Y

425 m2 respectivamente) son muy superiores a las registradas para los tres Pitymys

suizos (P. multiplex: machos= 180, hembras= 44; P. savii: machos= 97, hembras= 62;

P. subterraneus: machos= 257, hembras= 68; SAL VIONI, 1986). Al igual que en

estas especies, el área media de acción de las hembras de M. pyrenaicus es menor que

la de los machos, aunque en nuestro caso la diferencia no fue significativa (Prueba de

Kolmogorov-Smirnov; p>0,05). Por otro lado, las áreas de acción máximas son en

general superiores a las encontradas en las especies de Pitymys suizos (P. multiplex:

machos=534 m2, hembras=212; P. savii: machos=430, hembras=216; P.

subterraneus: machos=2064, hembras=250; SAL VIONI, 1986), mientras que en M.

pyrenaicus el área de acción máxima de los machos es de 1300 m2 y de las hembras

de 705 m2.

Con respecto al sistema social, si bien la metodogía no es específica para este

tipo de estudios, nuestros resultados muestran un gran solapamiento de las áreas de

acción de los individuos y esto evidenciaría un alto grado de sociabilidad. En otras

especies del subgénero Pitymys se han encontrado resultados similares. Así, este

subgénero parece presentar un alto grado de sociabilidad.

Figura 5.3.2.1.- Distribución de frecuencias de las áreas de acción de machos y hembras de Microtus pyrenaicus.

Figura 5.3.2.2.- Areas de acción de los ejemplares de Microtus (P.) pyrenaicus de la parcela de Los Lecherines durante el verano de los años 1990 y 1991.

Según JARVIS (1978) y LOVEGROVE y WISSEL (1988), el beneficio de la

sociabilidad puede ser alcanzado sólamente si el gasto energético total de la colonia es

minimizado. De acuerdo con JARVIS y BENNETT (1991) las adaptaciones que

reducen el costo energético de las especies sociales son: pequeño tamaño corporal,

baja tasa metabólica, bajas tasas de desarrollo y bajo reclutamiento. En las especies del

subgénero Pitymys la mayoría de estas características fueron encontradas (STÉRBA et

al. 1986; T AMARIN et al. 1990; CAROLI y SANTINI, 1991; GUÉDON Y

PARADIS, 1991), incluida Microtus (P.) pyrenaicus que posee un tamaño corporal

pequeño (22,2 g), su tasa de desarrollo parece ser baja y, aparentemente, presenta tasas

de crecimiento poblacional reducidas.

Este alto grado de sociabilidad encontrado en el subgénero Pitymys contrasta con

los conocimientos actuales, que consideran que la única familia de roedores

subterráneos (subterráneo, equivale al término inglés fossorial, definido por

CONTRERAS y MCNAB (1990), como los animales que pueden salir fuera de sus

galerías, pero nunca lejos y en algunas especies el radio de acción fuera de las galerías

es menor que el largo de su cuerpo), con hábitos sociales es la Bathyergidae, con la

única excepción aceptada de Spalacopus cyanus (Octodontidae; véase NEVO y REIO,

1990; SHERMAN et al. 1991).

El solapamiento encontrado entre adultos de ambos sexos (Figura 5.3.2.1),

sugeriría un comportamiento muy poco territorial y, por lo tanto, una baja agresividad

entre individuos del mismo grupo social. Estos resultados no concuerdan con la regla

general enunciada por NEVO (1979) y reafirmada por

COMPARATORE et al. (1992) entre otros, que sugiere que la gran pobreza del

medio subterráneo conduce a una alta competencia intraespecífica, mediada por una

gran agresividad que produce marcada territorialidad tanto en machos como en

hembras y que además conduce a exclusión competitiva.

Con respecto al sistema de apareamiento, el solapamiento de más de una hembra

adulta y más de un macho adulto en M. (P.) pyrenaicus hace pensar que sería

promiscuo, o tal vez consistente en una unidad social-familiar con sólo una hembra

reproductiva, como se ha encontrado en Microtus (P.) pinetorum (SCHADLER, 1990).

5.4.-CONCLUSIONES Nuestros resultados sobre las distancias medias recorridas por Microtus (P.)

pyrenaicus (distancias medias entre recapturas: ambos sexos= 24,46 m; machos=

25,42 m y hembras= 22,92 m), son, en general, superiores a los encontrados para otras

especies del mismo subgénero. Por otro lado, la distancia media máxima de recorrido

de los machos de M. pyrenaicus (26,1 m) se encuentra dentro del rango registrado, con

el mismo método, en las especies de Pitymys europeos estudiadas; mientras que la

distancia media de las hembras (41,8 m) es muy superior al de las encontradas para

estas mismas especies.

También las distancias máximas registradas (71 m para machos y para hembras)

son casi siempre superiores a las encontradas para cada sexo en las especies antes

mencionadas; al igual que lo son las áreas medias y máximas de acción de machos y

hembras de Microtus pyrenaicus (618 y 1300 m2 en machos; 425 y 705 m2 en

hembras).

Con respecto al sistema social, nuestros resultados muestran un gran

solapamiento entre las áreas de acción de los individuos; esto evidenciaría un alto

grado de sociabilidad en esta especie, semejante al que se da en otras del mismo

subgénero. El solapamiento encontrado entre los adultos de ambos sexos, sugeriría un

comportamiento muy poco territorial, y por lo tanto una baja agresividad entre

individuos del mismo grupo social.

El solapamiento de más de una hembra adulta y más de un macho adulto en M.

pyrenaicus hace pensar en un sistema de apareamiento promiscuo, o tal vez en una

unidad social-familiar con sólo una hembra reproductiva, como se ha encontrado en

otras especies del mismo subgénero.

CAPITULO VI

SEGREGACION DEL HABITAT ENTRE LAS TRES ESPECIES DEL SUB GENERO Pitymys DEL PIRINEO ARAGONES

SEGREGACION DEL HABITAT ENTRE LAS TRES ESPECIES DEL SUB GENERO Pitymys DEL PIRINEO ARAGONES

6.1.-INTRODUCCION

La diversidad de los mamíferos subterráneos en un área determinada se acepta

generalmente que es muy baja y que las diferentes especies se distribuyen entre

hábitats particulares, según la distribución de los recursos limitantes (NEVO, 1979).

PEARSON (1959) predice la existencia de sólo un nicho explotable por los

micromamíferos subterráneos herbívoros y NEVO (1979) sostiene que no es posible

un solapamiento sustancial entre hábitats de mamíferos subterráneos, y que si dos

especies coexisten, deben tener al menos diferentes necesidades alimenticias

(herbívoros e insectívoros), decreciendo de esta manera la competencia interespecífica.

Esto ha llevado a pensar a NEV O (1979) que la coexistencia espacial entre mamíferos

subterráneos sólo sería posible entre herbívoros e insectívoros.

Sin embargo, son conocidos casos de coexistencia de mamíferos subterráneos

que poseen la misma dieta general y que pertenecen al mismo orden e incluso a la

misma familia. Por ejemplo, HICKMAN (1990) encontró especies de las familias

Chrysochloridae y Bathyergidae compartiendo los mismos sistemas d~ galerías.

Además, LOVEGROVE y JARVIS (1986); REICHMAN y JARVIS (1989) Y

JARVIS y BENNETT (1990) encontraron que hasta tres especies (de la familia

Bathyergidae) vivían en simpatría y que a veces presentaban sus sistemas de galerías

solapados.

A pesar de existir un gran número de estudios sobre la segregación del hábitat en

varias especies de pequeños mamíferos epígeos con distribución simpátrica (por

ejemplo BROWN y LIEBERMANN, 1973; M'CLOSKEY y FIELDWICK, 1975;

DUESER y SHUGART, 1978 Y STAMP y OHMART, 1978), los únicos estudios que

conocemos sobre la segregación del hábitat de mamíferos subterráneos son el de

REICHMAN y JARVIS (1989) para tres especies de Bathyergidae y el de

COMPARATORE et al. (1992) para dos especies de Ctenomyidae.

Las conclusiones más importantes de estos trabajos es que la segregación del

microhábitat en las especies de mamíferos epígeos con distribución simpátrica

depende principalmente de la disponibilidad de los microhábitats presentes. Por otro

lado, en las especies subterráneas de acuerdo a REICHMAN y JARVIS (1989) la

biomasa vegetal sobre los sistemas de galerías es uno de los factores más

determinantes, mientras que, COMPARA TORE et al. (1992) sugieren que la

segregación espacial estaría determinada por diferencias en el tipo de suelo y en la

vegetación. Los estudios que se han realizado hasta el momento, se refieren a especies que se

distribuyen a baja altura, en praderas o zonas costeras (REICHMAN y JARVIS, 1989; COMPARATORE et al. 1992), mientras que no conocemos trabajos realizados en el medio ambiente subterráneo de alta montaña, poe encima del límite del bosque. Sin embargo, en este ambiente los estudios de segregación del hábitat resultan particularmente interesantes, ya que, dada la mayor heterogeneidad espacial en cuanto a orientación y profundidad del suelo de este medio, sería esperable que otras variables sean las que expliquen la segregación del microhábitat entre especies subterráneas sintópicas.

Por tanto, el objetivo de este capítulo fue estudiar la selección del hábitat de tres

especies de micromamíferos subterráneos muy similares que pertenecen al mismo

subgénero, y que en el medio alpino (a 2000 msnm) viven en simpatría. Las especies

son: Microtus (Pitymys) pyrenaicus, M. (P.) lusitanicus y M. (P.) duodecimcostatus.

Estas especies presentan en la zona de estudio hábitos de vida subterráneo, las tres

coexisten en el nivel supraforestal del Pirineo Aragonés, poseen pesos similares (peso

medio y desviación estandard: 22,2 g (3,5); 15,8 g (1,2); 20,1 g (2,9) respectivamente)

y son herbívoras. Además, los Pitymys ibéricos son mamíferos subterráneos sociales:

Microtus (P.) duodecimcostatus vive en parejas o en pequeños grupos familiares

(SORIGUER, 1990 y observaciones personales), M. (P.) lusitanicus vive al menos en

parejas (datos no publicados) y M. (P.) pyrenaicus vive en grupos sociales coloniales

que pueden alcanzar hasta los 20 individuos (véase BORGHI et al. 1991 y Capítulo 5). 6.2.-MA TERIAL Y METODOS

Los datos fueron tomados durante los veranos de 1990 y 1991 en una parcela que

se encuentra en la base de Los Lecherines, área ya descrita en los Capítulos

precedentes. La parcela fue dividida en 100 cuadrados de 10 x 10 metros, donde los

topillos fueron capturados vivos con trampas tipo Sherman y registradas las

características del ambiente.

La intensidad del uso del hábitat en cada cuadrícula fue estimada por datos de

captura (métodos directos) y por recuento de los montículos producidos por cada

especie (métodos indirectos). Se registraron todos los montículos observados, que

corresponden a los realizados por los micromamíferos desde la fusión de la nieve hasta

la fecha de la toma de datos. Los montículos de las especies de Pitymys se diferencian

en la forma en que se distribuyen en el espacio, en el tamaño y proporción de materia

vegetal que contienen y en el diámetro y ángulo de las galerías (GIANNONI et al. en prensa y datos no publicados) .

Los métodos indirectos de obtención de datos tales como los usados en este

trabajo, son necesarios debido a la dificultad de investigar a los roedores subterráneos

en su ambiente (REICHMAN y JARVIS, 1989).

Las variables ambientales registradas: fueron profundidad del suelo, pendiente de

la cuadrícula, cobertura vegetal, cobertura de rocas, diámetro medio de las rocas y

porcentaje de superficie hozada por los jabalíes (Tabla 6.2.1). La profundidad del

suelo se midió con una varilla metálica graduada con un máximo de 40 cm, se

realizaron 16 medidas por cuadrícula, utilizándose para los análisis la media. La

pendiente se estimó con un clinómetro en el centro de cada cuadrícula. Las diferentes

coberturas fueron estimadas visualmente y las rocas fueron medidas si su número no

era muy elevado y en caso contrario se midió una muestra de las mismas. Tabla 6.2. l.- Designación y descripción de las variables de hábitat

Variables Descripción

Número de montículos de M. (P.) pyrenaicus P .pyrenaicus

Número de montículos de M. (P.) lusitanicus P .1usitanicus

Número de montículos de M. (P.) duodecimcostatus P .duodecimcostatus

Profundidad media del suelo PMS

Profundidad máxima del suelo PMAS

Profundidad mínima del suelo PMIS

Pendiente PEM

Cobertura de rocas (%) CR

Cobertura vegetal (%) CV

Cobertura de hozadas (%) CH

Diámetro medio de rocas DMR

Las variables fueron analizadas por medio de estadística univariante y

multivariante. La correlación entre las variables del hábitat y el número de montículos

fueron contrastadas con el coeficiente de correlación de rangos de Spearman (SIEGEL,

1986), debido a que los valores no se distribuían normalmente. Para analizar la

segregación de las especies, se utilizó un análisis de correspondencia; las variables

fueron subdivididas en varias categorias con el fin de facilitar la interpretación gráfica

del análisis de correspondencias según protocolo utilizado por BEN-SHAHAR y

SKINNER (1988; véase Tabla 6.2.2). La subdivisión de los parámetros fue

determinada por una subdivisión arbitraria de los gradientes ambientales existentes en

el área de trabajo. La tabla de contingencia fue elaborada expresando las variables

como frecuencias de ocurrencia de las especies de Pitymys. Los cálculos fueron

realizados en el programa SYNT AX III/pC (PODANI, 1988).

Tabla 6.2.2.-Variables usadas para el análisis de correspondencias y códigos utilizados en la Figura 6.3.2.1.

Variable Categorías Códigos de

figura

Pendiente media 0-20

21-40 41-62

Pl P2 P3

Profundidad media del suelo

0-10 11- 20 21-30 31-40

SDl SD2 SD3 SD4

Cobertura de rocas (%)

0-25 26- 50 51-75 76-100

Rl R2 R3 R4

Cobertura vegetal (%) 0-75

76-95 96-100

CVl CV2 CV3

Diámetro medio de rocas (cm) 0-20

21-70 71- 250

DI D2 D3

Forma de la cuadrícula Convexa Plana

Cóncava

CX ST CC

Cobertura de osadas (%) Presente Ausente

HZ SHZ

Especies Códigos de figura Número de montículos de M.pyrenaicus

P. py.

Número de montículos de M.lusitanicus

P. lu.

Número de montículos de M.duodecimcostatus

P. du.

6.3.-RESUL T ADOS 6.3.1.-Relación entre los micromamíferos y las variables del hábitat

El número total de individuos capturados de Microtus (P.) pyrenaicus fue de 107,

mientras que el número de montículos contabilizados dentro de la zona de estudio fue

de 1153; de éstos, 393 pertenecieron a Microtus (P.) pyrenaicus, 640 a M. (P)

lusitanicus y 120 a M. (P.) duodecimcostatus. Antes de la realización de otros análisis,

se calculó una correlación entre el número de individuos capturados y el número de

montículos en cada cuadrícula, como método de calibración de los dos estimadores de

hábitat usados. Ambas variables estuvieron significativamente correlacionadas

(rs=O.48; p=O.OOO). El bajo índice del coeficiente de correlación de Spearman

probablemente sea debido a la diferente escala de tiempo de las dos variables: mientras

el número de capturas revela la actividad de los topillos durante un corto período de

tiempo, el número de montículos de suelo es una variable acumulativa relacionada con

el uso del hábitat durante un período mucho más largo. La segunda variable fue

preferida para los análisis posteriores del uso del hábitat. Los resultados de las

correlaciones de Spearman se encuentran resumidos en la Tabla 6.3.1.1.

Tabla 6.3.1.1.- Coeficientes de correlación de Spearman entre las variables del hábitat medidas y el número de montículos en cada cuadrícula (n = 1153).

Especies M. pyrenaicus M. lusitanicus M. duodecimcostatus

rs p rs p rs p

M. P. pyrenaicus ----- ---- -0.2694 0.0073 ** 0.0420 0.6760

M. P. lusitanicus -0.2694 0.0073 ** ---- ----- -0.0733 0.4655

M. P.duodecirncostatus 0.0420 0.6760 -0.0733 0.4655 ------- ------

PMS 0.3527 0.0004 *** -0.0695 0.4894 0.0992 0.3236

PMAS 0.2267 0.0241 * -0.0136 0.8920 0.0841 0.4028

PMIS 0.3040 0.0025 ** -0.0737 0.4631 0.1507 0.1337

CR -0.1685 0.0936 0.0514 0.6088 -0.2508 0.0126 *

PEM -0.1466 0.1447 -0.0948 0.3457 -0.1849 0.0658

CV 0.3658 0.0003 *** -0.3679 0.0003 *** 0.0921 0.3595

CH -0.0981 0.3293 0.5309 0.0000 **** -0.0615 0.5407

DMR 0.1452 0.1485 -0.0627 0.5325 -0.2526 0.0120 *

Microtus (Pitymys) pyrenaicus

El uso del hábitat por esta especie está positivamente correlacionado con la cobertura de la vegetación (CV, rs=0.37; p=0.000) y con la profundidad del suelo (PMS, rs=0.35; p=0.000). Una correlación negativa, pero no significativa, existe entre la abundancia de esta especie y la pendiente (PEM) y el porcentaje de rocas en cada cuadrícula (CR, rs=-0.15; p=0.14; rs=-0.17; p=0.09 respectivamente). Esta especie seleccionaría los mejores lugares para realizar sus galerías, donde el suelo es más profundo y plano, pero, aunque varias variables aparecen asociadas a la abundancia de esta especie, ninguna de ellas muestra una correlación suficentemente fuerte como para permitir la predicción de la presencia de la especie como función de una sola variable. Así, la distribución de Microtus (P.) pyrenaicus parece depender de una interacción entre, por lo menos, las cuatro variables antes mencionadas. La influencia de las cuatro variables se puede observar en la Figura 6.3.1.1. Aunque la especie parece preferir pendientes bajas, se la encuentra también en zonas con pendiente de más de un 40%.

Microtus (Pitymys) lusitanicus

La única correlación positiva significativa con la abundancia de esta especie se

encontró con el porcentaje de superficie hozada por los jabalíes (CH, rs=0.53;

p=O.OOO). Una correlación neg~tiva existe entre la. abundacia de esta especie y la

cobertura vegetal (CV, rs=-0.37; p=0.OO4). Además, Microtus (P.) lusitanicus

muestra una correlación negativa con la abundancia de M. (P.) pyrenaicus (rs=-0.27;

p=0.007). Parecería que M. (P.) lusitanicus eligiera, o estuviera forzada a seleccionar

hábitats marginales, no preferidos por la especie anterior. La asociación de esta especie

a las hozadas de jabalíes es muy fuerte, y aún en las zonas donde no coinciden estas

últimas con colonias activas, hay signos de viejas colonias de M. (P.) lusitanicus. El

jabalí bien podría ser un depredador de estos topillos (véase HERRERO-CORTES y

GARCIA-SERRANO, 1992) y preferir a esta especie porque sus galerías son las

menos profundas. En la Figura 6.3.1.1 se observa que M. (P.) lusitanicus se encuentra

en lugares con suelos poco profundos, con bajo porcentaje de rocas, altas pendientes y

una cobertura vegetal de media a baja.

Figura 6.3.1.1.- Número medio de montículos en cada cuadrícula, en Los Lecherines (2000) en relación con las variables ambientales registradas Microtus (Pitymys) duodecimcostatus

Microtus (P.) duodecimcostatus es una especie mediterránea, que alcanza en la

zona de estudio su límite altitudinal en los Pirineos (BORGHI et al. 1991) y se

encuentra en densidades bajas. En nuestra zona de trabajo tanto el número de capturas

como el número de montículos generados fue bajo. La. abundancia de esta especie se

correlaciona con la superficie cubierta por rocas (CR, rs = 0.25; p=0.012) y con el

diámetro de las rocas (DMR, rs=-0.25; p=0.013). Como se observa en la Figura

6.3.1.1, la especie se encuentra asociada a profundidades intermedias, baja presencia

de rocas, pendientes moderadas y a una elevada cobertura vegetal.

6.3.2.-Análisis de Correspondencias

Los resultados del análisis de correspondencias se muestran en la Figura 6.3.2.1.

El primer eje explica aproximadamente el 81 % de la varianza y los primeros dos ejes

suman el 100% de la variación observada. Además, el primer eje parece estar ligado a

la cobertura vegetal, a la profundidad del suelo y a las hozaduras de jabalí; mientras

que el segundo, aunque no tan claramente como el primero, parece asociado al

porcentaje y diámetro de las rocas. La segregación de las tres especies a lo largo del primer eje está relacionada con

la pendiente, cobertura vegetal y profundidad del suelo, siendo M. (P.) pyrenaicus la especie que vive en condiciones intermedias, M. (P.) duodecimcostatus asociada a suelos profundos y alta cobertura vegetal y M. (P.) lusitanicus asociada con los valores opuestos de este eje. El segundo eje segrega a M. (P.) pyrenaicus de las otras especies, siendo esta la especie que puede vivir en zonas con diferentes coberturas de rocas, mientras que las otras especies están asociadas a zonas con baja cobertura de rocas.

Figura 6.3.2.1.- Primer y segundo eje del análisis de correspondencias. El código de las variables se encuentra definido en la Tabla 6.2.2. 6.4.-DISCUSION

Microtus (P.) pyrenaicus parece ser la especie más flexible en términos del uso del hábitat, siendo encontrada en lugares con características muy diferentes, y esto se refleja en su posición aproximadamente central en la Figura 6.3.2.1.; Microtus (P.)

lusitanicus se encuentra relegada a los suelos menos profundos ya los lugares con la vegetación menos densa; mientras que, Microtus (P.) duodecimcostatus se encuentra en los microhábitats opuestos, asociado a altas coberturas vegetales y suelos profundos, con baja pendiente. La primera especie es también la única que acepta las cuadrículas con una alta cobertura de rocas de gran tamaño.

A partir de estos resultados, se deduce que la segregación del hábitat en especies subterráneas simpátricas no siempre implica una exclusión competitiva entre herbívoros, como predijeron PEARSON (1959) y NEVO (1979). El inesperado solapamiento entre especies taxonómicamente tan relacionadas en el nivel

supraforestal de los Pirineos españoles y la presencia de tres especies de ratas-topo en la provincia de Cape, en Sudáfrica (REICHMAN y JARVIS, 1989), son claros ejemplos de esto. Nuestros resultados sugieren que Microtus (P.) pyrenaicus

selecciona para construir sus galerías suelos profundos y con poca pendiente. Microtus

(P.) duodecimcostatus selecciona lugares donde la competencia con las otras especies sería más baja, o donde las condiciones del medio ambiente parecen ser adecuadas para ella (suelos profundos y planos), y por último, M. (P.) lusitanicus se encuentra en lugares donde la cobertura vegetal es escasa y donde existen pocas interacciones con M. (P.) pyrenaicus.

La elevada complejidad del relieve topográfico en las zonas montañosas produce un incremento de la diversidad de especies de mamíferos, como ya ha sido observado para todos los mamíferos de los Estados Unidos (SIMPSON, 1964) y para las especies epigeas del género Microtus de Norteamérica (ROSE y BIRNEY, 1985). La coexistencia de las tres especies de roedores de hábitos subterráneos en los Pirineos españoles, podría ser el producto final de un ambiente subterráneo muy complejo, como es el montañoso, donde la profundidad del suelo, la cobertura vegetal y la pendientes son muy heterogéneas.

NEVO encontró que en Spalax ehrenbergi existia una gran competencia por el alimento y predijo que esa competencia podía llevar a exclusión competitiva. Esto no coincide con nuestras observaciones, pero puede deberse a que el ambiente subterráneo de montaña sea más complejo que zonas desérticas, donde se ha estudiado Spalax ehrenbergi. Así, el incremento en la complejidad del ambiente subterráneo a grandes altitudes permitiría la sintopía de las especies de topillos subterráneos ibéricos, mientras que las variables más importantes que segregan los microhábitats de estas especies son la profundidad del suelo y la cobertura vegetal. 6.5.-CONCLUSIONES

Microtus (P.) pyrenaicus parece ser la especie más flexible en términos del uso del hábitat, encontrándose en lugares con características muy diferentes.

Microtus (P.) lusitanicus se encuentra relegado a los suelos menos profundos, a las mayores pendientes y a los lugares con escasa cobertura vegetal.

Microtus (P.) duodecimcostatus se encuentra en los microhábitats asociados a elevadas coberturas vegetales, suelos medianamente profundos, con pendiente moderada y escasa presencia de rocas.

A partir de estos resultados, observamos que la segregación del hábitat en especies subterráneas simpátricas no siempre implica una exclusión competitiva entre herbívoros.

El incremento en la complejidad del ambiente subterráneo en zonas montañosas

permite en nuestra zona de estudio la convivencia de las tres especies de topillos de hábitos subterráneos, mientras que las variables más importantes que segregan los microhábitats entre estas especies son la profundidad del suelo y la cobertura vegetal.

TERCERA PARTE

INTERACCION DE LOS MICROMAMIFEROS SUBTERRANEOS CON LA VEGETACION

CAPITULO VII

INTERACCION ENTRE LOS MICROMAMIFEROS SUBTERRANEOS y EL BANCO DE SEMILLAS

INTERACCION ENTRE LOS MICROMAMIFEROS SUBTERRANEOS -V EL BANCO DE SEMILLAS

7.1-INTRODUCCION

Las perturbaciones juegan un importante papel en el mantenimiento de la

estructura, composición y heterogeneidad espacial de las comunidades vegetales

(SOUSA, 1984). Existen muchos ejemplos que muestran que una gran cantidad de

especies vegetales necesitan espacios abiertos en la cubierta vegetal para su

germinación y establecimiento (SAGAR y HARPER, 1961; FENNER, 1978).

Los montículos generados por los micromamíferos excavadores pueden ser

considerados perturbaciones de acuerdo con la definición de PICKETT y WHITE

(1985). Como tales, varios trabajos han considerado el importante papel que juegan

éstos en la dinámica de las comunidades vegetales (véase TILMAN, 1983; SOUSA,

1984; COLLINS, y BARBER, 1985; SPENCER et al. 1985; HOB~S y HOBBS, 1987;

HUNTLY e INOUYE, 1988; HOBBS y MOONEY, 1991). Además, la actividad

excavadora produce un movimiento del banco de semillas, que según RYSER y

GIGON (1985) incrementan la riqueza de especies vegetales presentes en una

determinada área. También se ha encontrado un incremento en la diversidad y una

mayor abundancia de especies ~e plantas utilizadas por el ganado (BONHAM y

LERWICK, 1976).

Por otro lado, la actividad excavadora puede reducir la biomasa total de las

especies vegetales (REICHMAN y JARVIS, 1989) y potenciar la pérdida de suelo por

erosión (BLACK y MONTGOMERY, 1991). Asimismo, varios trabajos indican que el

suelo perturbado por los mamíferos excavadores muestra una mejora en el balance de

agua, ya que aumenta la tasa de infiltración de lluvia (GRANT et al. 1980), retarda la

evaporación (WILLIAMS et al. 1986) e incrementa la concentración de nitrógeno y

nutrientes en el suelo (GRANTyMCBRAYER, 1981; HUNTLYe INOUYE, 1988).

Las consecuencias de la actividad de los mamíferos excavadores sobre la

vegetación han sido ampliamente estudiadas en Norteamérica, principalmente en

comunidades anuales de praderas (véase HOBBS y HOBBS, 1987), pero solamente

unos pocos estudios se han llevado a cabo en pastos montanos europeos y todos ellos

han sido realizados en los Alpes (LEUTERT, 1983; RYSER y GIGON, 1985).

Debido a lo antes expuesto, el objetivo de este capítulo es estudiar si los

micromamíferos subterráneos del Pirineo Aragonés movilizan el banco de semillas por

medio de su actividad excavadora, con el fin de conocer los posibles efectos de esta

actividad sobre la estructura, composición florística y diversidad de los pastos.


El área de trabajo corresponde a la parcela del monte Los Lecherines y fue

descrita en los capítulos anteriores. En este área, se estudió durante 1990 y 1991 una

colonia de Microtus (P.) pyrenaicus que vive en sintopía con M. (P.)

duodecimcostatus y M. (P.) lusitanicus y probablemente Talpa europaea.

Durante agosto de 1991 se recolectaron 90 montículos (30 en la zona donde se

distribuye cada una de las especies de Pitymys presentes en el área). En el campo se

registró el peso de cada montículo, se le asignó un número y se identificó la especie

que lo había originado de acuerdo a la zona donde se encontraba y a características del

montículo (véase Capítulo 6).

Con el objeto de separar y contabilizar las semillas de las distintas plantas

presentes en los montículos de los micromamíferos excavadores, se siguió la

metodología utilizada por BARRALIS y CHAOEUF (1980), E.W.R.S. (1987) e

IZQUIERDO (1990). Dicha metodología consiste en el filtrado de las muestras para

separar la fracción inorgánica de la orgánica y posteriormente colocar el material

filtrado a germinar. Para ello, primero se tamizaron los montículos (en tamices de 5

mm) con el fin de separar las piedras y restos vegetales; posteriormente, se colocaron

las muestras de suelo en una solución salina, para facilitar la dispersión de las

partículas minerales y evitar la colmatación de los filtros, facilitando el procesado de

las mismas. Como agente dispersante se utilizó una solución de 5 g de bicarbonato de

sodio por 200 mI de agua y 100 g de suelo. Luego se filtraron las muestras, en filtros

de 0,25 mm, reteniéndose así todos los sedimentos mayores de este diámetro, con el

objeto de separar la fracción inorgánica (limos y arcillas) de la fracción de la muestra

donde deberían encontrarse las semillas.

Por último, las muestras obtenidas se colocaron en recipientes anchos y poco

profundos, con el fin de extenderlas y así facilitar la germinación del mayor número de

semillas viables. Las muestras fueron colocadas posteriormente en una cámara

climatizada a una temperatura de 25 1 QC y con un ciclo de luz de 12 horas. Después

de 2 meses, las muestras fueron tratadas con ácido giberélico (solución 1 gllitro) para

estimular la germinación de las semillas durmientes (FEAST y ROBERT, 1973;

POST, 1984 e IZQUIERDO, 1990). Las muestras se mantuvieron hasta que no se

registraron nuevas germinaciones durante un mes.

El recuento de semillas se realizó a partir de la germinación de las mismas en

laboratorio y los resultados fueron analizados por medio de pruebas estadísticas

univariantes.

7 .3.-RESUL T ADOS

7.3.1.-EI banco de semillas en los montículos

Montículos de Microtus (P.) lusitanicus

En las muestras de suelo recolectadas en el área donde se ubican las colonias de

M icrotus lusitanicus germinaron plántulas de 17 especies distintas. Además, el

número medio de semillas germinadas corresponde a una densidad media de 0,1481

semillas/cm3. de suelo. Las especies más abundantes corresponden a Stellaria media,

Arabis ciliata, Agrostis rupestris, Potentilla crantzii y Scleranthus sp.

Montículos de Microtus (P.) duodecimcostatus

En los montículos colectados en la zona del topillo mediterráneo germinaron

semillas de 11 diferentes especies (véase Tabla 7.3.1.1); el número medio de semillas

germinadas corresponde a una densidad de 0,005 semillas/cm3 de suelo. Las especies

más frecuentes en los montículos generados por esta especie fueron Scleranthus sp.,

Festuca gr. rubra, Caltha palustris y U rtica dioica.

Montículos de Microtus (P.) pyrenaicus

En los montículos del topillo oscuro se determinaron 22 especies distintas de

plantas. La densidad media de semillas encontrada corresponde a 0,040 semillas/cm3

de suelo. Las especies más frecuentes fueron Scleranthus sp., Agrostis rupestris,

Veronica serpyllifolia, Veronica chamaedrys, Plantago lanceolata y Trifolium repens.

7.3.2.-Relación biológicas monocotiledóneas/ dicotiledóneas y formas biológicas

Del total de plántulas que fueron determinadas en los montículos de las tres

especies de Pitymys (946 ejemplares), el 74% fueron dicotiledóneas y el 26 %

monocotiledóneas (véase Tabla 7.3.2.1). En los montículos de las tres especies el

número de plántulas de dicotiledóneas fue el más abundante.

Tabla 7.3.2.1.- Número y porcentaje de plantulas de monocotiledóneas y dicotiledóneas que germinaron en los montículos de las distintas especies. M.pyr. (Microtus pyrenaicus),

M.duod. (M. duodecimcostatus), M.lusit. (M. lusitanicus).

M. pyr. M.duo. M.1usit. TOTAL

Dicotiledóneas 530 (0,73) 29 (0,71) 142 (0,81) 701 (0,74)

Monocotiledóneas 199 (0,27) 12 (0,29) 34 (0,19) 245 (0,26)

Con respecto a las formas biológicas, en la Tabla 7.3.2.2 se observa que la mayor

proporción de plántulas encontradas en los montículos estudiados de las tres especies

de Pitymys pertenecen a distintos tipos de hemicriptófitos (65%), mientras que el 35%

corresponden a terófitos. Dentro de los hemicriptófitos, los más abundantes son los

cespitosos y los reptantes.

Tabla 7.3.2.2.- Número de plántulas y porcentaje correspondientes a distintos tipos de formas biológicas en los monticulos analizados. M.pyr. (Microtus pyrenaicus), M.duod. (M.

duodecimcostatus), M.lusit. (M. lusitanicus).

M.pyr. M.duo. M.1usit. TOTAL

Terófitos 269 (0,37) 11 (0,27) 53 (0,30) 333 (0,35) Geófitos --- --- ---- ----

H. Cespitosos 199 (0,27) 12 (0,29) 34 (0,19) 245 (0,26)

H. reptante s 151 (0,21) O (0,00) 3 (0,02) 154 (0,16)

H. escaposos 77 (0,11) 8 (0,20) 83 (0.47) 168 (0,18)

H. rosulados 33 (0,05) 10 (0,24) 3 (0.02) 46 (0,05) H. bianuales --- --- --- --- Caméfitos --- --- --- ---

7.3.3.-Comparación entre el banco de semillas presente en los montículos de las tres especies de topillos

En la Tabla 7.3.3.1 se observa que existen importantes diferencias en la frecuencia de aparición de las especies de semillas en los montículos de los tres Pitymys.

Tabla 7.3.3.1.-Número de semillas germinadas en los montículos de las distintas especies de topillos M.pyr. (Microtus pyrenaicus), M.duod. (M. duodecimcostatus), M.lusit. (M. lusitanicus), en todas las muestras (Prueba de Kruskal Wallis, * p<0,05, ** p<0,01).

Especie M. pyr. M. duod. M. lusit. TOTAL Agrostis rupestris 191 1 32 ** 224

Arabis ciliata 16 0 33 ** 49 Bromus hordeaceus. 1 0 0 ns 1 Caltha palustris 0 9 0 * 9 Cirsium 2 0 1 ns 3 C erastium fontanum 15 0 13 ns 28 Cerastium arvense 4 1 6 ns 11 Chenopodium bonus-henricus 2 0 2 ns 4 Festuca gr. rubra 4 11 0 ** 15 Galium gr. pinetorum 0 0 1 ns 1 Leontodon sp. 1 0 0 ns 1 M edicago suffruticosa 1 0 2 ns 3 Plantago alpina 3 1 0 ns 4 Plantago lanceolata 27 0 2 ** 29 Poa alpina 3 0 2 ns 5 Potentilla crantzii 6 1 24 ** 31 Scleranthus 262 11 15 ** 288 Stellaria media 7 0 38 ** 45 Trifolium repens 21 0 0 ** 21 Urtica dioica 2 4 0 ns 6 Veronica chamaedrys 31 2 2 ns 35 Veronica serpyllifolia 130 0 3 ** 133

La Tabla 7.3.3.2 muestra las diferencias en las densidades de semillas (número

de semillas germinadas/kilogramo de suelo) entre las mismas especies. Existen

diferencias significativas en el número de plántulas germinadas en los montículos

pertenecientes a las distintas especies de Microtus en las siguientes especies vegetales:

Agrostis rupestris, Arabis ciliata, Caltha palustris, Festuca gr. rubra, Plantago

lanceolata, Potentilla crantzii, Scleranthus sp., Stellaria media, Trifolium repens y

Veronica serpyllifolia. Cabe resaltar los diferentes valores de densidad de semillas

totales entre los tres tipos de montículos, así, Microtus (Pitymys) lusitanicus posee los

valores más elevados (185,1 semillas/kg), M. (P.) pyrenaicus los intermedios (48,7

semillas/kg) y M. (P.) duodecimcostatus los menores (6,9 semillas/kg).

Tabla 7.3.3.2.-Densidad de semillas (número de semillas!kilogramo de suelo) germinadas en los montículos de las distintas especies de topillos M.duod. (M. duodecimcostatus), M. lusit. (M. lusitanicus) y M. pyr. (Microtus pyrenaicus), en todas las muestras. Prueba de Kruskal-Wallis, * p<0,05, ** p<0,0l.

M. duod. M. lusit. M. pyr. Media SD Media SD Media SD p Agrostis rupestris 0,08 0,45 4,03 6,31 17,84 0,60 ** Arabis ciliata 0,00 0,00 45,72 214,03 1,73 4,98 ** Bromus hordeaceus 0,00 0,00 0,00 0,00 0,09 0,52 ns Caltha palustris 1,31 3,46 0,00 0,00 0,00 0,00 * Circium sp. 0,00 0,00 0,02 0,12 0,58 3,02 ns Cerastium fontanum 0,00 0,00 9,52 42,77 0,17 0,76 ns Cerastium arvense 0,17 0,93 0,78 3,33 1,29 4,57 ns Chenopodium bonus-henricus 0,00 0,00 0,27 0,97 0,08 0,37 ns Festuca gr. rubra 1,80 3,20 0,00 0,00 0,25 0,95 ** Galium gr. pinetorum 0,00 0,00 0,02 0,12 0,00 0,00 ns Leontodon pyrenaicum 0,00 0,00 0,00 0,00 0,05 0,29 ns Medicago sufructicosa 0,00 0,00 0,05 0,24 0,05 0,29 ns Plantago alpina 0,12 0,62 0,00 0,00 0,19 0,62 ns Plantago lanceolata 0,00 0,00 0,19 0,64 1,43 2,99 ** Poa alpina 0,00 0,00 0,21 1,03 0,19 0,60 ns Potentilla crantzii 0,30 1,61 11,64 42,46 0,63 2,14 ** Scleranthus sp. 0,84 2,12 1,83 6,44 13,80 16,76 ** Stellaria media 0,00 0,00 98,54 471,26 0,18 0,80 ** Trifolium repens 0,00 0,00 0,00 0,00 0,54 0,99 ** Urtica dioica 0,93 2,40 0,00 0,00 0,11 0,44 ns Veronica chamaedrys 0,26 1,01 0,35 1,62 1,87 7,50 ns Veronica serpillifolia 0,00 0,00 0,29 1,09 6,54 11,43 ** TOTAL 6,99 6,91 185,13 810,91 48,75 39,69 **

7.4.-DISCUSION

Nuestros resultados muestran que existe una importante diferencia en la

composición y frecuencia de aparición de las distintas especies de semillas. Esta

diferencia entre los montículos de las tres especies de Pitymys podría deberse a la

distinta profundidad a la que realizan sus sistemas de galerías (GIANNONI et al. en

prensa), como así también a los distintos hábitats que seleccionan dentro de la parcela

de estudio (véase Capítulo 6).

Con respecto a la proporción de monocotiledóneas y dicotiledóneas, la mayor

proporción de plántulas corresponde a las dicotiledóneas. Estos resultados coinciden

con la mayoría de los trabajos que se han realizado sobre los bancos de semillas de

comunidades de pastos (véase RICE, 1989, Tabla 1).

Lo mismo ocurre con el número de especies que han germinado, el 82 % de las

especies fueron dicotiledóneas y el 18 % monocotiledóneas, estos resultados tambien

se corresponden con los reportados por la mayoría de los autores en otros ambientes

(véase op. cit.).

Con respecto a las formas biológicas, sólo germinaron terófitos y distintos tipos

de hemicriptófitos, siendo los terófitos las semillas más abundantes, formando el 35%

de las plántulas. La abundancia de terófitos es general en los bancos de semillas y se

debe a que especies de estos grupos son generalmente las primeras colonizadoras de

perturbaciones producidas en el suelo.

Por otro lado, gran parte de las especies presentes en los montículos, como:

Bromus hordeaceus, Plantago lanceolata, Stellaria media y Trifolium repens, fueron

también encontradas en los montículos de Microtus arvalis estudiados por RYSER y

GIGON (1985) y T. repens fue también encontrado en los montículos de topos

estudiados por JALLOQ (1975).

Este gran volumen de semillas movilizadas, podría estar afectando de manera

positiva a la riqueza de las comunidades vegetales alpinas, debido a que además de

dispersar las semillas, colocarían a algunas de ellas en zonas óptimas para el desarrollo

de las mismas (MATHEW, 1982). Sin embargo, la ecología de los bancos de semillas

es normalmente muy compleja y para conocer su efecto sobre las comunidades

vegetales, además de conocer su composición, se debe conocer los diferentes factores

que afectan la mortalidad de las semillas de cada una de las especies que lo forman,

como los diversos factores que desencadenan la germinación de las distintas especies

de semillas durmientes y la mortalidad de las plántulas. Teniendo en cuenta que la

misma especie puede producir diferentes tipos de semillas y que su relación puede

variar de un año a otro, comprenderlo necesita de un conocimiento que ahora no

poseemos.

7.5.-CONCLUSIONES

En todas las muestras recolectadas de los montículos producidos por las especies de

Pitymys, germinaron semillas pertenecientes a 22 especies diferentes de plantas.

La densidad media de semillas corresponde a 0,1481 semillas/cm3 de suelo.

Las especies más abundantes encontradas fueron: Stellaria media, Agrostis rupestris,

Arabis ciliata, Cerastiumfontanum y Cerastium arvense., Plantago lanceolata,

Potentilla crantzii, Scleranthus sp., Trifolium repens y Verónica chamaedrys.

Se encontraron diferencias en el banco de semillas movilizado entre las tres especies

de Pitymys.

Debido a la complejidad de la ecología de los bancos de semillas, es difícil predecir de

que manera los montículos generados por los micromamíferos afectan a la

estructura de las comunidades vegetales donde viven. Sin embargo, la presencia

de un gran volumen de semillas en ellos, nos permite decir que seguramente las

semillas movilizadas por los topillos juegan un papel importante en la dinámica

de las comunidades vegetales donde abundan éstos micromamíferos.

CAPITULO VIII

INTERACCION ENTRE LOS MICROMAMIFEROS SUBTERRANEOS Y LOS GEOFITOS

INTERACCION ENTRE LOS MICROMAMIFEROS SUBTERRANEOS Y LOS GEOFITOS

8.1-INTRODUCCION

Existen muchos tipos de interacciones descritas entre animales y plantas (SOUSA, 1984; COLLINS, 1987; MCNAUGHTON et al. 1988; HOWE y WESTLEY, 1988; GIBSON, 1989; PEART, 1989). Algunas de estas interacciones, como el pastoreo, tienen un efecto negativo sobre algunas plantas y fomentan la selección de aquellas mejor adaptadas (MCNAUGHTON, 1979); mientras que otras, como la polinización o la dispersión de semillas, poseen un efecto positivo.

Los mamíferos subterráneos en particular, pueden afectar a la vegetación de

diferentes maneras: consumiendo las plantas desde sus galerías (REICHMAN y

SMITH, 1990; REICHMAN y JARVIS 1989); depositando tierra sobre la vegetación,

lo cual afecta a la supervivencia de las plantas (WILLIAMS et al. 1986) y genera

claros que pueden ser colonizados por la vegetación circundante (PEART, 1989);

movilizando el banco de semillas (RYSER y GIGON, 1985), etc.

Los efectos de las perturbaciones producidas sobre distintas comunidades

vegetales por los mamíferos excavadores ha sido ampliamente estudiados (SPENSER

et al. 1985; GIBSON, 1989; REICHMAN y JARVIS, 1989). Sin embargo, no ha

ocurrido lo mismo con la actividad excavadora como agente dispersor de semillas y

geófitos. Asi, RYSER y GIGON (1985) han estudiado el efecto de Microtus arvalis

sobre el banco de semillas, y han encontrado que por medio de la actividad excavadora

de este topillo, las semillas regresan a la superficie y luego allí germinan. Por otro

lado, LOVEGROVE y JARVIS (1986) han estudiado la interacción de las ratas topo

(Bathyergidae) y un geófito de la familia Iridaceae, el cual es dispersado por estos

animales; estos autores han propuesto que existe coevolución entre las dos especies. Debido a lo antes expuesto, en el presente capítulo se describe la interacción

entre los geófitos, Corydalis solida, Merendera montana y Conopodium majus y los micromamíferos subterráneos de esta región (Talpa europaea, Microtus (Pitymys)

duodecimcostatus, M. (P.) lusitanicus y M. (P.) pyrenaicus ). 8.2.-MA TERIAL Y METODOS

El área estudiada esta localizada en la base del monte Los Lecherines La parcela posee una pendiente moderada y una cobertura vegetal de Trifolium alpinum, Festuca

rubra y Nardus stricta principalmente, ya descrita en los capítulos anteriores. En este área, se estudió durante 1990 y 1991 una colonia de Pitymys pyrenaicus que vive en sintopía con P. duodecimcostatus y P. lusitanicus (véase Capítulos anteriores).

Durante agosto de 1991, se colectaron 90 montículos (30 en cada una de las

zonas donde se distribuyen las distintas especies de Pitymys presentes en el área) y, en octubre del mismo año, se recolectaron 15 montículos más, generados en el área ocupada principalmente por M. (P.) pyrenaicus. La metodología consistió en la recolección de montículos de tierra expulsados por los micromamíferos subterráneos y su posterior tamizado en el laboratorio para la separación y recuento de los órganos de reserva de los geófitos. Las variables registradas fueron el peso de los montículos y el número, peso y estado (comido o no) de los órganos de reserva encontrados. Las variables fueron analizadas por medio de pruebas estadísticas univariantes. 8.3.-RESUL T ADOS

Los montículos fueron recolectados despues de varios días de lluvias, debido a que la actividad excavadora se incrementa después de estos eventos (ARIELI, 1990). La recolección se llevó a cabo tras haber observado la presencia de órganos de reserva de algunos geófitos en los montículos de las zonas con mayor abundancia Microtus

(Pitymys) pyrenaicus.

En los montículos recolectados en la zona de Microtus pyrenaicus, fueron encontrados 121 bulbos, pertenecientes a las especies: Corydalis solida (81,9%), Merendera montana (14,8%) y Conopodium majus (3,3% )..

El número medio de órganos de reserva de geófitos fue diferente en las distintas muestras tomadas y así, para los 15 últimos montículos recolectados la media de bulbos fue de 6,6 (SD=8,6), mientras que en los primeros montículos recolectados las medias fueron mucho más bajas. Así, para los 30 montículos de Microtus (P.)

lusitanicus, M. duodecimcostatus y M. pyrenaicus se contabilizaron 4 bulbos (media=0,13; SD=0,42), 2 bulbos (media=0,07; SD=0,25) y 22 bulbos (media=0,7; SD=0,73) respectivamente. De estos valores de media y varianza se desprende una gran agregación de los geófitos en los montículos. La distribución de frecuencias del número de geófitos en los montículos se muestra en la Figura 8.3.1 para los 45 montículos colectados en la zona de distribución de Microtus pyrenaicus. Existe una correlación positiva y significativa entre el número de geófitos y el peso de los montículos (rs= 0,5268; p=0.OO5; n=45).

El peso medio de los geófitos encontrados en los montículos de la zona de

Microtus pyrenaicus fue de 1,1 g, Y la distribución de frecuencias de sus pesos se

muestra en la Figura 8.3.2. Las clases mejor representadas son las correspondientes a

los geófitos más livianos, mientras que el número de geófitos de 6 a 7 gramos es el

menos representado.

Figura 8.3.1.- Distribución de frecuencias del número medio de órganos de reserva de los geófitos según el peso de los montículos

Figura 8.3.2.- Histograma de frecuencias del peso de los órganos de reserva de los geófitos (en gramos) encontrados en los montículos de M. pyrenaicus .

Todos los ejemplares de los órganos de reserva de los geófitos recolectados estaban enteros y no mostraron signos de haber sido mordidos. Estos resultados difieren de los de LOVEGROVE y JARVIS (1986), quienes encontraron que las ratas topo consumían parte de los geófitos y que los segmentos desprendidos eran capaces de regenerar el cormo. La dispersión de estas plantas se produciría, según dichos autores, a través de las galerías o bien mediante cormos secundarios, situados a mayor altura e inaccesibles desde sus túneles. 8.4.-DISCUSION

En nuestro caso, se había observado previamente que Microtus (Pitymys)

pyrenaicus y M. (P.) duodecimcostatus ingerían los bulbos que se les ofrecían, especialmente de Merendera montana, Crocus nudiflorus y Conopodium majus. Este consumo esta avalado además, por la gran cantidad de túnicas (restos de geófitos) presentes en los montículos.

Una hipótesis que explicaría la presencia de órganos de reserva de geófitos no

consumidos en los montículos, podría ser que los geófitos incrementaran sus

concentraciones normales de metabolitos secundarios antiherbívoro en los órganos de

reserva, en ciertos momentos del año. Esta acumulación temporal supondría una

adaptación a la dispersión y/o protección de los órganos de reserva en estas épocas

(principios del otoño), como ya ha sido encontrado en otras relaciones

planta/hervíboro (véase MCKEY, 1979).

Una hipótesis alternativa para explicar la aparición de geófitos no consumidos en los

montículos, es la posible convivencia de esta colonia de Microtus (P.) pyrenaicus con

especies insectívoras, como Talpa europaea, como se ha encontrado en otras áreas a

menor altitud (1500 m, véase Capítulo III) y, en este caso, los topos serían los

responsables de la expulsión de los geófitos al exterior. Sin embargo, esto último

parece improbable, ya que despues de 2.520 noches/trampa nunca fue capturado un

topo, mientras que ejemplares de T¿llpa europaea fueron capturados en zonas

próximas donde se realizó un esfuerzo de captura mucho menor (20 noches/trampa).

Podría ser también que la aparición del topo en la parcela fuera posterior a la

finalización de los trampeos en la zona, lo cual sería quizás la hipótesis mas probable. De todas maneras, la presencia de geófitos en los montículos es muy importante

para comprender las estrategias de dispersión de estas especies, especialmente en el medio alpino donde se produce una fuerte competencia a nivel radicular, sobre todo en los pastos densos del Mesobromion erecti, Nardion strictae y Festucion eskiae

(GOMEZ-GARCIA, como pers.) y donde la probabilidad de que se generen claros es muy baja. La presencia de un órgano de reserva de un geófito, en un montículo de tierra recién generado y con suficientes sustancias de reserva para desarrollarse inmediatamente, sería una buena estrategia frente a otras especies como las modulares

con crecimiento cespitoso (Festuca gr. rubra, Festuca eskia, Nardus stricta). Así, HODGSON (1992) encontró en un experimento realizado en León, una disminución de las especies con estrategias más competitivas (sensu GRIME, 1979) al aumentar las perturbaciones debidas a M icrotus arvalis.

LOVEGROVE y JARVIS (1986) consideran la interacción de las ratas topo (Bathyergidae) y un geófito de la familia Iridaceae como un caso de coevolución entre estas especies. Sin embargo, la interacción entre los micromamíferos subterráneos del Pirineo y los geófitos podría no ser un caso de coevolución, porque esto implicaría un integrado y recíproco ajuste evolutivo entre dos poblaciones que interactuan (ABRAHAMSON, 1989) y, como se trata de tres especies de geófitos interactuando con más de una especie de micromamíferos subterráneos y probablemente pertenecientes a dos órdenes distintos (Insectivora y Rodentia), la coevolución sería difícil de justificar.

Con respecto al mecanismo causal de esta dispersión, podría deberse a la

presencia de metabolitos secundarios (compuestos antiherbívoro) en los órganos de

reserva, pero una comprensión del problema requeriría ulteriores investigaciones sobre

las características químicas de los geófitos y sus estrategias reproductivas a medio y

largo plazo en ambientes alpinos y subalpinos.

8.5.-CONCLUSIONES

En los montículos recolectados en la zona de Microtus (Pitymys) pyrenaicus,

fueron encontrados 121 órganos de reserva pertenecientes a las especies de geófitos: Corydalis solida (81,9%), Merendera montana (14,8%) y Conopodium majus (3,3% ).

Los números medios de órganos de reserva encontrados en las distintas muestras tomadas varían de 0,07 a 6,6 por montículo, siendo los montículos con mayor abundancia de geófitos los recolectados en la zona donde se distribuye Microtus (P.)

pyrenaicus. La presencia de órganos de reserva de geófitos en los montículos asignados a M. (P.) duodecimcostatus y M. (P.) lusitanicus es mucho mas escasa.

El número de geófitos se encontró correlacionado con el volumen de los montículos para las muestras pertenecientes a M. (P.) pyrenaicus.

El peso medio de los geófitos encontrados en los montículos fué de 1,1 g Y los

geófitos livianos fueron los mas abundantes.

La presencia de órganos de reserva de geófitos no consumidos en los montículos

podría deberse a la existencia estacional de metabolitos secundarios (compuestos

antiherbívoro), o a la cohabitación de las galerías de Microtus (P.) pyrenaicus por

Talpa europaea, el cual al ser insectívoro, expulsaría los geófitos sin consumidos. Esta

última hipótesis quedaría descartada en el caso de Microtus (P.) duodecimcostatus y

M. (P.) lusitanicus debido a la escasa presencia de geófitos en sus montículos.

La presencia de los órganos de reserva de los geófitos en los montículos de tierra

recién generados, les permitiría competir frente a especies modulares con crecimiento

cespitoso, como Festuca gr. rubra, Festuca eskia, Nardus stricta, en la colonización

de los claros abiertos en los pastos densos del piso alpino.

CAPITULO IX

INFLUENCIA DE LOS MONTICULOS SOBRE LAS COMUNIDADES VEGETALES SUBALPINAS

INFLUENCIA DE LOS MONTICULOS SOBRE LAS COMUNIDADES VEGETALES SUBALPINAS

9.1.-INTRODUCCION

En los pastos subalpinos del Alto Aragón, se distribuyen tres especies de

micromamíferos subterráneos del subgénero Pitymys y una especie de topo (Talpa

europaea), que generan montículos de tierra. Los montículos de los micromamíferos

subterráneos parecen jugar un papel importante en la composición florística,

producción primaria y dinámica de las comunidades de plantas (TILMAN, 1983;

SOUSA, 1984; COLLINS y BARBER, 1985; SPENCER et al. 1985; HOBBS y

HOBBS, 1987; HUNTL Ye INOUYE, 1988; REICHMAN y JARVIS, 1989; "HOBBS

y MOONEY, 1991), ya que generan huecos en la vegetación que afectan a las

poblaciones de plantas y a la dinámica de las comunidades, de acuerdo con las

distintas estrategias de las especies vegetales para sobrevivir, colonizar, o desaparecer

de estos montículos (PEART, 1989). Además, varios trabajos indican que el suelo

removido por los mamíferos excavadores mejora el balance de agua debido a que,

aumenta la tasa de infiltración de lluvia (GRANT et al. 1980) y disminuye la de

evaporación (WILLIAMS et al. 1986), y según GRANT y MCBRAYER (1981) Y

HUNTLY e INOUYE (1988) incrementa la concentración de nitrógeno y nutrientes en

el suelo.

Por otro lado, la colonización de los montículos provoca un aumento de la

diversidad vegetal y en algunos casos un incremento en la abundancia de las especies

de plantas utilizadas por el ganado (BONHAM y LERWICK, 1976). Asimismo, la

actividad excavadora puede reducir la biomasa total de plantas (REICHMAN y

JARVIS, 1989) y potenciar la pérdida de suelo por erosión (BLACK y

MONTGOMERY, 1991).

Los montículos generados por los micromamíferos excavadores, de acuerdo con

PICKETT y WHITE (1985), pueden ser considerados como perturbaciones, definidas

como: "cualquier evento discreto en el tiempo que desorganice la estructura de una

comunidad o población y cambie los recursos," la disponibilidad de sus trato o las

condiciones físicas del medio".

Según SOUSA (1984), las perturbaciones juegan un importante papel en el

mantenimiento de la estructura, composición y heterogeneidad espacial de las

comunidades vegetales. Existen varios ejemplos que muestran que una gran cantidad

de plantas necesitan espacios abiertos en la vegetación para su genninación y

establecimiento (SAGAR y HARPER, 1961; FENNER, 1978).

Las consecuencias de la actividad de los mamíferos subterráneos sobre la

vegetación han sido ampliamente estudiadas en Norteamérica, principalmente en

comunidades anuales de praderas, pero sólamente unos pocos estudios se han llevado a

cabo en pastos montanos europeos y todos ellos fueron realizados en los Alpes

(LEUTERT, 1983; RYSER y OIGON, 1985).

El objetivo de este capítulo, es estudiar el efecto perturbador de la actividad

excavadora de los micromamíferos subterráneos del Pirineo Aragonés, sobre dos

comunidades vegetales subalpinas, con el fin de conocer los principales cambios en la

estructura, composición fIorística y diversidad causada por los montículos generados

por éstos micromamíferos, así como sus consecuencias sobre la dinámica de los pastos

pirenaicos.

9.2.-MATERIAL Y METODOS 9.2.1.-Area de estudio

El trabajo ha sido llevado a cabo en pastos subalpinos del valle de Aisa (Alto

Aragón); la zona supraforestal de dicho valle posee una superficie aproximada de 1300

ha, su altitud varía entre 1600 y 2650 m y la orientación predominante es la sur. Las

condiciones climáticas son de transición entre el clima atlántico y continental

(CREUS, 1983), con un total de precipitaciones de entre 1200 y 2000 mm según la

altitud y una temperatura media promedio de 7,5 QC.

La flora total de estos pastos comprende 512 especies, entre los que cabe destacar

las gramíneas (Festuca spp., Poa spp., Agrostis spp.), las cárices (Carex spp.) y las

dicotiledóneas herbáceas pertenecientes principalmente a las familias Asteraceae,

Leguminosae, Rosaceae y Scrophulariaceae (GOMEZGARCIA, como per.). Las

comunidades presentes han sido cartografiadas por GARCIA-GONZALEZ et al. (en

prensa a y b) Y fueron incluidas en 20 asociaciones fitosociológicas, pertenecientes a

15 alianzas (REMON y GOMEZ, 1989). Todas las comunidades vegetales están

constituídas por especies perennes, salvo un 0,7% de las especies que son anuales y

aparecen preferentemente en sustratos rocosos a baja altitud.

Los micromamíferos subterráneos presentes en las áreas. de estudio son: M. (P.)

duodecimcostatus, M. (P.) lusitanicus, M. (P.) pyrenaicus y Talpa europaea. Estas

especies cavan sistemas de galerías a través del suelo y periódicamente expulsan el

suelo removido a la superficie, formando montículos de suelo de 16,4 cm de diámetro

medio (MARTINEZ RICA et al. 1991), enterrando la vegetación preexistente. La

estimación de la superficie afectada por los micromamíferos, no fue realizada por la

gran complejidad del área de trabajo debido principalmente a la heterogeneidad del

relieve y de la vegetación; sin embargo, en una zona muy próxima a la zona de

estudio, el área cubierta por los montículos fue del 0,2% de la superficie total, aunque

el porcentaje alcanzó un 4% en algunas cuadrículas de 10xl0 m , donde la

concentración de montículos era muy elevada (véase BORGHI et al. 1990 y Capítulo

10).

9.2.2.-Toma de datos Los datos fueron tomados durante junio y julio de 1991, en dos parcelas de 4 ha,

cuya vegetación según REMON y GOMEZ (1989) corresponde a las alianzas

fitosociológicas Mesobromion erecti (ME) y Festucion eskiae-Nardion strictae (FN)

respectivamente. Ambas áreas se encuentran orientadas hacia el

Sur, poseen moderadas pendientes (entre 2 y 152), suelo profundo (más de 40

cm), alta cobertura vegetal (más del 90%) y son pastoreadas por ganado durante el

verano. La primera parcela de estudio se encuentra localizada a 1600 m y la segunda a

2000 msnm; ambas presentan montículos generados por la actividad de los

micromamíferos subterráneos.

En las dos parcelas (ME y FN) se realizaron muestreos en tres tipos de

ambientes: zonas alteradas por montículos (toperas), zonas no alteradas (sin toperas), y

un muestreo de control (control; véase Figura 9.2.2.1). El primer ambiente incluía

aquellas zonas con claras evidencias de actividad excavadora antigua, de al menos un

año atrás; los muestreos "sin-toperas" fueron realizados en zonas circundantes

(aproximadamente a un metro de distancia del centro del montículo), donde no se

observaron rastros de actividad excavadora reciente; y finalmente los muestreos

"control" fueron realizados al azar abarcando toda la comunidad vegetal (incluyendo

zonas con toperas y sin toperas), con el fin de conocer la composición florística y la

estructura de la comunidad vegetal en su conjunto.

El muestreo se realizó en áreas circulares de aproximadamente 20 cm de

diámetro, 203 en ME y 206 en FN. En cada una de estas áreas, se realizaron un total de

40 contactos de plantas, espaciados 1 cm (método del point quadrat; KNAPP, 1984).

Para la denominación de las especies vegetales se siguió la nomenclatura de TUTIN et

al. (1964-80). Se muestrearon un total de 8120 contactos en ME, (4120 en toperas,

2000 en sin topera s y 2000 en control) y 8240 en FN (3120 en toperas, 3120 en sin

toperas y 2000 en control).

Los datos se analizaron con el programa AISA (SANZ et al. inédito), que fue

expresamente desarrollado en el Instituto Pirenaico de Ecología para el análisis de

datos de vegetación. Además se utilizó el índice de diversidad de Shannon (KREBS,

1978) habiéndose usado la prueba "z" para contrastar los cambios en la diversidad

entre las distintas áreas muestreadas:

H' = -∑pi log2 Pi

Los análisis estadísticos utilizados consitieron en pruebas de chi-cuadrado, de

Mann-Whitney y de Kruskal-Wallis. La diversidad de especies para cada tipo de

muestreo fue calculada usando la técnica de Jackknife (ZAHL, 1977; HELTSHE y

FORRES TER, 1985), que permite una reducción del sesgo del estimador y además

provee una estimación de su varianza.

Figura 9.2.2. l.-Esquema de la disposición de los muestreos dentro de las dos comunidades vegetales estudiadas.

9.3.-RESUL T ADOS La Tabla 9.3.1 muestra que los valores más altos de cobertura vegetal fueron

encontrados en las zonas sin-toperas, valores intermedios en los muestreos de control,

y los menores valores en las zonas de toperas. No obstante, hay que resaltar los altos

valores de cobertura vegetal encontrados en las toperas de sólo un año de antigüedad.

En la misma tabla y en la Figura 9.3.1, se muestran los porcentajes de

monocotiledóneas y dicotiledóneas. En ambas áreas de estudio (ME y FN) existe una

diferencia significativa en la proporción de monocotiledóneas-dicotiledóneas en los

distintos muestreos (toperas, control y sin-toperas; ME: χ2=610,3; gl=2; p=0,0001; FN:

χ2=497,O; gl=2; p=0,0001; véase Tabla 9.3.1). Así, mientras en las zonas sin-toperas y

control hay una mayor proporción de monocotiledóneas, en las zonas de toperas la

frecuencia más alta corresponde a las dicotiledóneas.

Tabla 9.3.1.- Cobertura vegetal y frecuencia de monocotiledóneas y dicotiledóneas encontradas en las dos áreas estudiadas. Area ME corresponde al Mesobromion erecti y área FN al Festucion eskiae-Nardion strictae. El tamaño de las muestras se encuentra entre paréntesis. Prueba de Mann- Whitney para la comparación de las monocotiledóneas frente a las dicotiledóneas en cada tipo de muestreo (p=0,0001 ***; p=0,002 **).

Muestreo Cob. Vegeto (%) Monocotiledóneas Dicotiledóneas Media SD Media SD Media SD p Sin toperas (50) 99,6 1,04 30,68 3,35 9,1 3,37 ***

AREA (ME)Control (50) 92,3 20,44 22,18 6,52 14,72 6,06 ***

Toperas (103) 70,9 16,28 11,80 5,60 16,53 8,53 ***

Sin toperas (78) 98,4 3,56 21,72 7,34 17,67 7,35 **

AREA (FN) Control (50) 88,2 16,45 20,94 5,89 14,34 6,66 ***

Toperas (78) 67,6 14,59 7,06 5,21 18,74 6,87 ***

Con respecto al espectro de formas biológicas (terófitos, geófitos, caméfitos,

hemicriptófitos cespitosos, h. reptante, h. escaposos, h. rosulate y h. bianuales;

RAUNKIAER, 1934; véase Tabla 9.3.2) existe un predominio de los hemicriptófitos

en todos los casos. Por otro lado, en la Tabla 9.3.2 se observa que la frecuencia de las

formas biológicas entre los distintos sitios de muestreos (sin-toperas, control y toperas)

y el espectro de formas biológicas en ambas áreas difiere de manera significativa (ME:

χ2=1321,4; gl=14; p=0,0001; FN: χ2=844,9, gl=10, p=0,0001).

Figura 9.3.1.- Porcentaje de formas biológicas en cada una de las áreas de muestreo: Mesobromion erecti (ME) Y Festucion eskiae-Nardion

strictae (FN) (Terófitos, Geófitos, Caméfitos y los diferentes grupos de Hemicriptófitos).

Tabla 9.3.2.- Frecuencia media de formas biológicas encontradas en las dos áreas estudiadas en los muestreos de: Toperas, Sin-toperas y Control. Se utilizó la prueba de Kruskal-Wallis (ANOVA) para comparar todos los muestreos; y la prueba de Mann- Withney para comparar los muestreos: Sin toperas frente Toperas (S- T), Sin-toperas frente Control (S-C), y Toperas frente Control (T-C), (p<0,0001 ****; p<0,001 ***; p<0,01 **; p<0,05 *). Sin- Toperas Control Toperas S-T S-C T-CArea (ME)

Terófitos 0,82 1,40 0,53**** * * **** Geofitos 0,68 1,48 1,40*** * *** ns Caméfitos 0,56 0,50 1,53ns ns ns ns H. cespitosos 25,32 18,92 4,91**** **** **** **** H. reptantes 0,12 0,24 0,11** ns ns ** H. escaposos 9,96 10,22 15,15**** **** ns **** H. rosulados 2,36 3,88 4,70* ** ** ns H. bienales 0,00 0,26 0,00**** ns ** ****

Area (FN) Terófitos 0,00 0,10 0,00** ns * * Geofitos 0,28 0,10 1,26*** * * *** Caméfitos 0,00 0,32 0,19* * ** ns H. cespitosos 18,82 20,04 4,47**** **** ns **** H. reptantes - - -- - - - H. escaposos 3,51 1,98 3,84ns ns ns ns H. rosulados 16,77 12,74 16,04** ns ** ** H. bienales

La Tabla 9.3.3 muestra las frecuencias de las especies más abundantes en las dos

áreas de muestreo. Tres gramíneas (monocotiledóneas): Festuca gr. rubra (incluye a

F. nigrescens subsp microphylla), Nardus stricta y Festuca eskia (esta última sólo

presente en FN) son las plantas que muestran los mayores decrecimiento s en sus

porcentajes en las zonas de toperas. Por otro lado, Cirsium acaule, Merendera

montana y Sanguisorba minor en ME, y Meum athamanticum en FN, incrementan sus

respectivos porcentajes en las toperas. Trifolium alpinum, que es la planta más

abundante en el FN, disminuye en las zonas de control en comparación con los zonas

sin-toperas, pero incrementa su abundancia en las toperas. Un tercer grupo de plantas

son aquellas que presentan diferentes tendencias en las dos áreas, como Carex

caryophyllea, que aumenta en los montículos en ME y no cambia significativamente

en FN, teniendo valores intermedios en los muestreos de control.

Tabla 9.3.3.- Porcentaje de especies (con cobertura superior al 1 %) en los diferentes muestreos, en las dos áreas de estudio. Area ME corresponde a Mesobromion ereeti y área FN a Festucion eskiae-Nardion strietae. Se utilizó la prueba de Kruskal-Wallis para comparar la frecuencia de las monocotiledóneas frente a las dicotiledóneas en cada muestreo (p<0,0001 ****; p<0,001 ***; p<0,01 **; p<0,05 *).

ME FN Especie Sin Top. Control Toperas Sin Top. Control Toperas

1 Agrostis eapillaris 5,45 4,30 4,76 ns 1,92 1,30 2,44 ns 2 Agrostis rupestris ------ ------ ------ 1,09 1,65 0,48 **** 3 Alehemilla eollorata 0,80 1,95 0,92 **** ------ ------ ------ 4 Athoxantum odoratum 1,75 1,75 0,02 **** ------ ------ ------ 5 Briza media 1,05 1,40 0 **** ------ ------ ------ 6 Bromus ereetus 1,45 1,60 0,36 **** ------ ------ ------ 7 Carex earyophilla 11,70 5,05 13,93 **** 6,54 2,60 3,56 ns 8 Cirsium aeaule 0,35 1,00 6,84 **** ------ ------ ------ 9 Croeus nudijlorus 0,30 1,00 0,80 * 0,64 O 3,11 **** 10 Cynosurus eristatus 2,10 0,80 0 **** ------ ------ ------ 11 Desehampsia flexuosa ------ ------ ------ 1,06 0,95 0 **** 12 Festuea eskia ------ ------ ------ 16,95 23,90 3,72 **** 13 Festucagr. rubra 38,60 20,75 5,10 **** 11,95 11,70 1,47 **** 14 Galium verum 0,85 1,65 1,38 ns 1,47 0,70 2,21 ns 15 Hieracium spp. 0,30 1,30 1,34 ns 0,35 0,05 2,11 ns 16 Koeleria eristata 1,85 4,10 O **** ------ ------ ------ 17 Lotus eornieulatus 1,95 2,45 3,42 ns ------ ------ ------ 18 Merendera montana 0,65 0,35 1,89 * ------ ------ ------ 19 Meum athamantieum ------ ------ ------ 0 0,60 2,34 *** 20 Nardus strieta 10,40 9,55 1,94 **** 11,608,302,02 **** 21 Plantago lanceolata 0,70 1,10 0,49 ** ------ ------ ------ 22 Plantago media 1,70 1,30 1,17 * ------ ------ ------ 23 Plantago serpentina 1,50 1,55 0,70 *** ------ ------ ------ 24 Poa alpina ------ ------ ------ 1,47 0,70 0,45 * 25 Poa pratensis 0,15 1,20 0,02 **** ------ ------ ------ 26 Potentilla verna 0,80 0,75 1,33 ns ------ ------ ------ 27 Ranuneulus earinthiaeus 0,45 0,90 1,67 ns ------ ------ ------ 28 Rhinanthus mediterraneus 2,00 3,40 1,33 **** ------ ------ ------ 29 Sanguisorba minor 5,90 10,10 11,14 ** ------ ------ ------ 30 Thymus praeeox 1,35 1,10 3,79 ns ------ ------ ------ 31 Trifolium alpinum ------ ------ ------ 41,15 30,85 37,98 ** 32 Trifolium montanum 1,10 0,50 0,97 * ------ ------ ------ 33 Trifolium pratense 0,55 1,20 1,26 ns ------ ------ ------

En ambas áreas estudiadas, la diversidad aumento desde las zonas sintoperas a

las zonas con toperas. Los muestreos de control poseen los valores más altos de

diversidad en las dos áreas (véase Tabla 9.3.4 y Figura 9.3.2).

Tabla 9.3.4.- Índice de diversidad de Shanon, estimado con la metodología de jackknife en las dos áreas, ME y FN, en los diferentes muestreos (Toperas, Sin-toperas y Control). *P<0,00001 (prueba z) para comparar los muestreos: Sin-toperas frente a Toperas (S-T), Sin-toperas frente a Control (S-C), y Toperas frente a Control (T-C). La varianza se muestra entre paréntesis.

Diversidad Area Sin-toperas Toperas Control S-T S-C T-C

ME 3,61 (0,0080) 4,11 (0,0055) 4,98 (0,0071) * * *

FN 2,57 (0,0055) 2,66 (0,0241) 2,99 (0,0078) * * *

Figura 9.3.2.- Índices de diversidad de Shannon en las dos áreas de estudio (ME y FN), en los distintos tipos de muestreo (Sin-Toperas, Toperas y Control).

9.4.-DISCUSION

Los montículos generados por los micromamíferos subterráneos del Pirineo

Aragónes, pueden ser considerados como perturbaciones en el sentido de PICKETI y

WHITE (1985) ya que parecen modificar la estructura de la comunidad vegetal.

Las perturbaciones en la cobertura de las comunidades vegetales subalpinas

debidas a la actividad de los micromamíferos subterráneos, son rápidamente

recolonizadas por la vegetación circundante, como lo demuestra la alta cobertura

vegetal alcanzada en los montículos de un año después de la perturbación (véase Tabla

9.3.1).

En general, en la zona con toperas se observa un incremento en la frecuencia de

dicotiledóneas en detrimento de las monocotiledóneas, que representan el grupo más

abundante en toda la comunidad. Estos resultados coinciden con otros estudios

(BONHAM y LERWICK, 1976; WILLIAMS et al. 1986) y pueden ser el resultado de

diferentes estrategias de las plantas frente a las perturbaciones: altas tasas de

germinación de semillas de algunas dicotiledóneas en suelos removidos (influencia

positiva sobre el banco de semillas de las dicotiledóneas, véase por ejemplo

Sanguisorba minor; GRIME et al. 1988); y por otro lado, la presencia de estrategias

regenerativas como la expansión clonal, reconocidas por ejemplo en Cirsium acaule,

que raramente se establece a partir de semillas (PIGOTT, 1968) y está

considerablemente representado en las toperas. No obstante, se debe resaltar que el

incremento de las dicotiledóneas en las toperas no es una tendencia general, y se

pueden encontrar varias especies pertenecientes a este grupo que no cambian o que

disminuyen su cobertura después de las perturbaciones. Entre las gramináceas, sólo

una cárice (Carex caryophyllea) y únicamente en el ME, incrementa su abundancia en

las toperas.

Con respecto a las formas biológicas, los geófitos, hemicriptófitos rosulados y

hemicriptófitos escaposos muestran un significativo incremento en las muestras con

toperas con respecto a las sin-toperas, mientras que los hemicriptófitos cespitosos y los

terófitos decrecen. El incremento de los geófitos responde también a diferentes

estrategias de algunas especies, que pueden desarrollar estolones dando lugar a cormos

y permitiendo una rápida colonización de los claros de la vegetación (MATHEW,

1982). Esta estrategia ha sido observada en los ejemplares de Crocus nudiflorus que

crecen en las zonas perturbadas por jabalíes y topillos. Otra estrategia de los geófitos

parece relacionada con el comportamiento de algunos micromamíferos de acumular

cormos como reservas alimenticias durante las estaciones favorables; esta actividad

modifica la profundidad del cormo en el suelo y puede estimular el desarrollo de la

planta al alcanzar así la "profundidad ideal de trabajo" (MATHEW, 1982). Por otro

lado, nosotros encontramos algunos órganos de reserva de Corydalis solida,

Merendera montana y Conopodium majus en septiembre de 1991 y julio de 1992,

mezclados con suelo fresco de montículos (véase Capítulo 8 para más detalles). Estas

especies de plantas están escasamente representadas en los muestreos debido a sus

desarrollos fenológicos. Asociaciones similares entre geófitos y micromamíferos

subterráneos han sido encontrados por LOVEGROVE y JARVIS (1986) pero en este

caso, los geófitos dispersados eran disgregados en segmentos durante la alimentación

de los micromamíferos subterráneos y algunos segmentos aislados y con capacidad de

rebrotar podían entonces ser dispersados a través de los sistemas de galerías.

Los terófitos no presentaron un incremento en las toperas (como fue encontrado

por otros autores, por ejemplo TILMAN, 1983; INOUYE et al. 1987, entre otros),

aunque este resultado puede ser explicado por el bajo número de terófitos encontrado

en ambas comunidades estudiadas.

La variación de los porcentajes de los distintos hemicriptófitos produce cambios

en la fisonomía y además en la diversidad de ambas comunidades de plantas: varias

plantas que constituyen las especies más abundantes de las comunidades vegetales

subalpinas parecen estar relacionadas con zonas no alteradas (por ejemplo Festuca sp.,

Nardus sp., Agrostis sp., Anthoxantum sp., Briza sp. y otras gramíneas pertenecientes

principalmente a pastizales "maduros" densos). Debido a la escasa capacidad de

rebrote en los montículos, los hemicriptófitos cespitosos muestran un decrecimiento en

las zonas de toperas; mientras que un grupo de plantas del M esobromion erecti y

pastos con baja cobertura vegetal, encuentran condiciones favorables para su

establecimiento después de las perturbaciones de estas comunidades de plantas,

incrementando así la diversidad de el conjunto de la comunidad (por ejemplo en pastos

densos de Nardion strictae y Festucion eskiae). De esta forma, la producción de

montículos por los micromamíferos subterráneos podría producir una "fluctuación

oscilatoria" u "oscilación estable" en las comunidades vegetales subalpinas

(principalmente en las dos antes mencionadas), en el sentido en el que en fue definido

por RABOTNOV (1974) como: "cambios en la productividad y en las frecuencias de

los componentes, seguidos por repeticiones año tras año y reemplazos reversibles de

dominancias, conectadas con cambios en su vitalidad".

Por otro lado, nuestros resultados concuerdan con los de GIBSON (1989) en

cuanto a que la vegetación que coloniza la zona perturbada es determinada por la

vegetación circundante. Las comunidades vecinas de plantas serían entonces las que

determinarían las posibilidades de colonización a un número limitado de plantas.

Todas las plantas presentes en las zonas de toperas fueron encontradas en la

vegetación de las zonas aledañas y no hubo un incremento en la riqueza específica en

estas áreas, como ha sido encontrado en otras comunidades vegetales (READER y

BUCK, 1991). Probablemente, algunas especies desaparecerían de la comunidad, si los

micromamíferos subterráneos no disminuyeran la cobertura de las plantas dominantes,

permitiendo así la persistencia de especies con menor capacidad competitiva en .pastos

de alta cobertura vegetal. Probablemente, parte de estas plantas permanezcan en el

banco de semillas movilizado por los topillos (véase Capítulo 7), pero debido a que el

estudio sobre las semillas movilizadas por los topillos fue realizado en otra comunidad

vegetal, no conocemos exactamente la composición de los bancos de semilla de estas

comunidades.

Finalmente, las perturbaciones en la cobertura vegetal causadas por la actividad

de construcción de montículos, incrementan la diversidad disminuyendo la abundancia

de las especies de plantas dominantes de los pastos subalpinos y permitiendo el

aumento de otras especies, pero sin cambiar la composición florística de estas

comunidades de plantas, como se ha encontrado en otros tipos de pastizales

(WILLIAMS et al. 1986; GIBSON, 1989).

9.5.-CONCLUSIONES

Las perturbaciones en las comunidades vegetales subalpinas debidas a la

actividad de los micromamíferos subterráneos, son rápidamente recolonizadas por la

vegetación de los alrededores minimizando la pérdida del suelo removido.

. En general, en las zonas de toperas, se observa un incremento de las

dicotiledóneas en detrimento de las monocotiledóneas, que forman el grupo más

abundante en el conjunto de los pastos.


escaposos, muestran un significativo incremento en las muestras con toperas con respecto

a las sin-toperas, mientras que los hemicriptófitos cespitosos y los terófitos decrecen.

No se encontró un incremento en la riqueza de especies en las zonas perturbadas

como ha sido encontrado en otras comunidades vegetales, pero, probablemente,

algunas especies desaparecerían si los micromamíferos subterráneos no disminuyeran

la cobertura de las plantas dominantes, permitiendo la persistencia de especies con

menor capacidad competitiva en pastos de alta cobertura vegetal mediante la apertura

de claros en la vegetación.

Finalmente, las perturbaciones en la cobertura vegetal causadas por la actividad de construcción de montículos incrementan la diversidad, disminuyendo la abundancia de las especies dominantes, pero sin cambiar la composición florística de estas comunidades, al menos en períodos de tiempo cortos.

CUARTA PARTE:

BIOTURBACION

CAPITULO X

VOLUMEN Y DISTRIBUCION DEL SUELO REMOVIDO POR LAS

ESPECIES DEL SUBGENERO PITYMYS EN EL PISO

SUPRAFORESTAL DEL PIRINEO ARAGONES

VOLUMEN Y DISTRIBUCION DEL SUELO REMOVIDO POR LAS ESPECIES DEL SUB GENERO PITYMYS EN EL PISO SUPRAFORESTAL

DEL PIRINEO ARAGONES

10.1-INTRODUCCION

El estudio de los micromamíferos que generan montículos y su relación con la

pendiente y el tipo de suelo es esencial, para llegar a entender los etosistemas de

altitud, debido a que es necesario conocer aquellos factores que influyen o potencian la

pérdida de suelo.

Los micromamíferos subterráneos de alta montaña debido a su capacidad de

bioturbación, han sido estudiados en la mayoría de las cadenas montañosas del

hemisferio norte, en los Alpes (LE LOUARN, 1977), en Colorado (ELLISON, 1946;

THORN, 1978), en el Pirineo francés (HIPPOL YTE, 1984 y 1985); sin embargo, para

el Pirineo español solo existen datos preliminares (MARTINEZ RICA y PARDO,

1989).

Para poder estudiar el efecto de los micromamíferos subterrános sobre el suelo y

la vegetación, en primer lugar fue necesario estimar, con una exactitud apreciable, la

cantidad de suelo que estos animales expulsan al exterior por medio de los montículos

que generan. Esta estimación debe poder realizarse con medidas que sean

relativamente fáciles de obtener en el campo, como altura y diámetro de los

montículos.

El objetivo de este trabajo es por tanto, cuantificar el número de montículos

generados por las especies de Microtus subterráneos del Pirineo Aragonés: (Microtus

(Pitymys) pyrenaicus, M.(P.) lusitanicus y M.(P.) duodecimcostatus). Además, se

pretende estimar el volumen y peso de la tierra removida, con el fin de obtener datos

sobre la distribución de esta actividad y poder evaluar el efecto que tienen sobre los

procesos erosivos.


El área de estudio seleccionada corresponde a la parcela ubicada en la base de

Los Lecherines (véase capítulos anteriores). En esta parcela experimental de una

hectárea se contaron y midieron (altura y diámetro) en cada cuadrícula los montículos

generados por los roedores del género Microtus, a la vez que se registró la edad

relativa de cada uno.

La edad relativa se calculó de acuerdo a la textura y color de la tierra que forman

los montículos. Así, un montículo fue considerado nuevo (N) cuando la tierra se

encontraba húmeda y muy suelta; recientes (R) fueron considerados aquellos que no

presentaban la tierra húmeda pero su grado de disgregación era elevado y por último

un montículo fue considerado viejo (V) cuando la tierra aparecía bastante compactada.

Con el objeto de obtener un modelo que permita predecir el volumen de suelo

movilizado, se colectaron 100 montículos en las inmediaciones de Los Lecherines, a

los que se tomaron en el campo altura, diámetro y peso húmedo, y peso seco y en

algunos casos volumen en el laboratorio (después de someter las muestras durante 48

horas a 100 -C).

A partir de estos datos, se realizaron regresiones múltiples, utilizando como

variables dependientes el peso seco y el volumen de cada montículo y como variables

independientes la altura y el diámetro.

10.3.-RESUL T ADOS Y DISCUSION

10.3.1.- MODELOS PARA PREDECIR EL TAMAÑO DE LOS MONTICULOS 10.3.1.1- Peso seco frente a diámetro y altura

Considerando la necesidad de obtener un modelo que permita evaluar

rápidamente la cantidad de suelo removido, el primer objetivo fue obtener a partir de

los montículos colectados, un modelo descriptivo del tipo de regresión múltiple

(SOKAL y RHOLF, 1979; véase Tabla 10.3.1.1.1 y Figura 10.3.1.1.1), que estime el

peso de los montículos. Las variables que incluye el modelo son diámetro y altura de

los montículos, mientras que el peso húmedo fue descartado porque al estar muy

afectado por el efecto de las lluvias suponía una gran fuente de varianza.

Tabla 10.3.1.1.l.- Modelo del tipo de regresión múltiple que incluye como variables independientes el diámetro y la altura y como dependiente el peso seco. R2=0,7182; SE=334,50; MAE=244,52; DURBW A T=0,903; R=0,018; Número de Observaciones = 100; GD = 98. Ajuste del modelo

Variable independiente

Coeficiente SE Valor-t Significación

Constante -1226,58 152,61 -8,04 0,00 Diámetro 75,92 8,42 9,01 0,00 Altura 52,27 18,46 2,83 0,00

Este modelo, para el cual se logró un buen ajuste, no fue del todo satisfactorio,

debido a la varianza que siempre proporciona la diferente densidad del suelo, varianza

que es mayor en zonas de montaña. Entonces, se tomaron nuevas muestras, con el fin

de obtener un segundo modelo en función del volumen.

Figura 10.3.1.1.1.-Valores observados y predichos del peso de los montículos, con el intervalo del 95% para los valores predichos.

10.3.1.2- Volumen frente a diámetro y altura

El segundo modelo de regresión que se ajustó a los datos obtenidos, fue el que

relaciona el diámetro y la altura con la raíz cúbica del volumen como variable

dependiente, debido a que, aunque poseíamos un menor número de observaciones, esta

variable es más independiente de los factores que afectan la fiabilidad del modelo

anterior.

En primer lugar, se intentó minimizar la varianza que resulta de la distinta

densidad de la tierra de los montículos, tomando las muestras de tierra en zonas

cercanas al área de estudio. Sin embargo, la costumbre de los topillos de expulsar

piedras junto con la tierra, genera igualmente una varianza elevada. El segundo factor

que fue necesario tener en cuenta para disminuir los errores a la hora de estimar la

cantidad de suelo, es la propia característica del volumen, que crece en proporción

cúbica a las dimensiones lineales del montículo, por lo que se empleó la raíz cúbica de

aquel (Tabla 10.3.1.2.1 y Figura 10.3.1.2.1).

Tabla 10.3.1.2.1.Modelo del tipo de regresión múltiple que utiliza como variables independientes el diámetro y la altura de los montículos y como dependiente la raíz cúbica del volumen. R2 = 0,6759; SE = 0,74327; MAE = 0,548860; DURW A T =1,766; Número de observaciones 23; Grados de libertad 20.

Ajuste del modelo

Variable independ

Coeficiente SE Valor-t Significación

Constante 2,869427 1,150006 2,4951 0,0211 Diámetro 0,218167 0,003527 6,1856 0,0000 Altura 0,254226 0,086845 2,9274 0,0083

Este segundo modelo posee además una mayor generalidad, ya que, al ser

independiente de la densidad del suelo se puede aplicar a un rango geográfico mucho

mayor y, si el interés es conocer el peso de tierra movilizado por los topillos, basta con

conocer la densidad de suelo en el cual se trabaja para multiplicar ésta por el volumen

y obtener así una estima del peso de la tierra removida.

Figura 10.3.1.2.1.-Valores observados y predichos de volúmenes de montículos, con el intervalo del 95% para los valores predichos.

10.3.2.-DISTRIBUCION DEL NUMERO DE MONTICULOS

Los resultados obtenidos dan una media de 10,5 montículos por cada 100 m2, con una varianza de 468,8; una desviación estándar de 21,6 y la mediana se encuentra en los 5 montículos por cuadrícula. Un análisis de la distribución espacial, nos muestra que los montículos poseen una distribución agregada, con un índice de dispersión (1)= 44,7 (χ2; gl = 79 > 1,96; p > 0,05; ELLIOT, 1983). Si tenemos en cuenta los valores extremos, existen cuadrículas que no poseen ningún montículo y otras que poseen valores muy elevados (193/100 m2).

La Figura 10.3.2.1 muestra que sólo un 25% de las cuadrículas carece de montículos, mientras que cerca del 50% se encuentra dentro del intervalo de 1 a 10 montículos, de acuerdo con el valor de la mediana (5). Aproximadamente un 15% de las cuadrículas poseen valores de entre 11 a 20 montículos y a partir de allí, decrece la proporción de montículos, encontrando finalmente solo 3 cuadrículas con un número de montículos entre 50 y 200.

Figura 10.3.2.1.- Frecuencia del número de montículos presentes en las cuadrículas.

10.3.3.- VOLUMEN DE LOS MONTICULOS

A partir de las medidas de altura y diámetro de cada montículo (n= 1060), se

estimó, con el modelo de regresión múltiple explicado en el apartado anterior, el

volumen de cada uno de ellos en la parcela. El volumen medio de los montículos

medidos fue de 585 centímetros cúbicos (SE= 397,2), con un volumen máximo y

mínimo estimado en 4.581 cm3 y 105 cm3 respectivamente.

La Figura 10.3.3.1 muestra que la moda se encuentra en el intervalo de 400 a 800

cm3, encontrándose una distribución de frecuencia marcadamente desplazada hacia los

volúmenes más pequeños, mientras que los montículos de gran tamaño están

escasamente representados.

Figura 10.3.3.1.-Histograma de frecuencias del volumen en cm3 de los montículos muestreados en Los Lecherines.

10.3.4.- EDAD DE LOS MONTICULOS

Definir una edad absoluta para cada uno de los tipos de montículos resulta muy

difícil, ya que su evolución depende en gran medida de variables climatológicas, que

pueden acelerar o no su modificación (como es el caso de la lluvia, viento,

temperatura, humedad relativa) y de otras variables como es el paso de ganado por la

zona. Sin embargo, sí fue posible su clasificación en edades relativas. Si la textura,

color y alta humedad de la tierra que forma los montículos indicaba que ésta estaba

recién expulsada, ellos fueron clasificados como nuevos (N); los montículos que

presentaban un alto grado de disgregación de la tierra, pero ya habían perdido el color

oscuro de la tierra recién expulsada al exterior, fueron catalogados como recientes (R);

y por último, aquellos montículos en los que ya se observaba el efecto de los agentes

atmosféricos, tales como la compactación de su superficie por efecto de la lluvia y/u

otros signos de haber estado mucho tiempo en el exterior, como límites no claros,

presencia de gran proporción de piedras en su superficie, vegetación, fueron

clasificados como viejos (V).

La distribución por edades de los montículos está claramente de acuerdo con lo

esperado ya que, como en estado nuevo se mantienen muy poco tiempo, su número es

lógicamente muy bajo (10%). En la Figura 10.3.4.1 se observa que los montículos R

forman un 30% del total de montículos contabilizados, y los V una proporción

considerablemente alta (60%). Las diferencias en los porcentajes no reflejan los

respectivos tiempos de persistencia, dada la tendencia de los topillos a rehacer los

montículos viejos, lo cual disminuye su frecuencia relativa.

Figura 10.3.4.1.-Porcentaje de montículos pertenecientes a cada grupo de edad relativa en que fueron catalogados (Nuevos, Recientes o Viejos).

10.3.5.- VOLUMEN Y PESO DE LA TIERRA EXPULSADA

El modelo que permite relacionar el volumen de tierra removido con el diámetro

y altura de cada montículo, se utilizó para estimar el volumen de tierra expulsado por

los M icrotus en cada cuadrícula, mediante la suma del volumen de todos los

montículos de cada una de las cuadrículas (véase Figura 10.3.5.1).

En esta Figura se observa que cerca de un cuarto de las cuadrículas no

presentaban movimientos de tierra, un 12% presentaban volúmenes expulsados de

entre 1 y 1000 centímetros cúbicos (cm3), y un 34% aproximadamente presentaron

volúmenes expulsados de entre 1001 y 5000 cm3, descendiendo la frecuencia de

cuadrículas con montículos de gran volumen, hasta llegar a la máxima que presenta un

volumen total de tierra expulsada estimada en 97.000 cm3.

Figura 10.3.5.1. Distribución de frecuencias del volumen tofal de tierra expulsada por los Microtus en las cuadrículas muestreadas.

10.3.6.-ESTIMA DE LA TIERRA MOVILIZADA A LO LARGO DEL VERANO

Los montículos clasificados como nuevos, permiten una primera aproximación

de la cantidad total de tierra que los Microtus son capaces de expulsar a lo largo del

verano.

Utilizando sólo los montículos clasificados como nuevos (N), se calculó el

volumen de tierra expulsado en la hectárea de muestre o y se obtuvo un volumen de

60425 cm3. Si tenemos en cuenta que estos montículos no pueden tener más de una

semana de antigüedad, la cantidad de tierra estimada durante los cuatro meses estivales

sería de 966.801 cm3 de tierra, siendo ésta una estimación muy conservadora. Para una estimación un poco más realista, podemos pensar que los montículos

clasificados como nuevos sólo corresponden a los realizados durante el día de muestreo

y al día anterior, lo que nos eleva la estima de la cantidad de tierra expulsada en los

cuatro meses estivales a 2.260.000 cm3. Sin lugar a dudas, esta cifra es importante, más

si se tiene en cuenta que esta cantidad de suelo se expone en zonas montañosas, en

pastos supraforestales, donde sólo este efecto (sumado al de las hozadas de los

jabalíes) produce superficies de tierra suelta potencialmente erosionables por los

agentes atmosféricos, como el viento, la lluvia y el deshielo en la primavera.

Una estimación de la cantidad de kilogramos de tierra que representa la cifra

anterior se obtiene a partir de la densidad de la tierra calculada (0,6 gramos/cm3, n=

26; SD= 0,06), la que multiplicada por el volumen estimado de tierra expulsada en el

verano, nos da un total de 1.400 kilogramos para el valor máximo, y 600 kilogramos

para el valor mínimo. Probablemente, el valor real estará más cerca de la tonelada y

media calculada que de los 600 kilogramos. Estos resultados se encuentran dentro del

orden de magnitud de suelo movilizado por micromamíferos excavadores y

subterráneos encontrados por otros autores (véase Tabla 10.3.6.1).

Además, nuestros resultados son próximos a los estimados a partir de los valores

potenciales de suelo excavado de cada especie de Pitymys en cautividad (GIANNONI

et al. 1991 y GIANNONI et al. en prensa). La estima se realizó multiplicando el peso

de tierra movilizada en cautividad por el número estimado de ejemplares de la zona de

estudio, y por el número aproximado de días sin nieve (120). La cantidad de suelo

movilizado por Microtus pyrenaicus sería de 720 kilogramos y la movilizada por M.

duodecimxostatus y M. lusitanicus sería de 2400 kg (asumiendo una densidad de 10

individuos/ha para las últimas especies).

Con una población de 40 topillos entre las tres especies, nos encontraremos que

cada individuo estaría movilizando unos 35 kg al año, lo cual es posible teniendo en

cuenta que en cautiverio llegan a mover entre 0,3 y 2 kg diarios (GIANNONI et al. en

prensa).

Tabla 10.3.6.1.- Cantidad de suelo expulsado por micromamíferos en distintas regiones del Hemisferio Norte. Con un asterísco (*) se señalan las especies que se distribuyen en zonas montañosas. (1) Probablemente se trate de Talpa.

ESPECIES LOCALIDAD CANTIDAD REFERENCIAS COMENTARIOS

*Thomomys talpoides Valle de Yosemite. 8,9 Tm/ha GRINNELL, 1923 Actividad subnival de un invierno. *Thomomys monticola Riberas del río Blanco, USA. 162,4 m3/ha SETON,1929 Un mes. Thomomys sp. Tejas 6,2 Tm/ha SHELFORD,1929 Un invierno. Geomys breviceps ------------------ 0,8 Tm/ha BUECHNER, 1942 Un año, área sin pastorear. Geomys breviceps Tejas 19,7 Tm/ha BUECHNER, 1942 Un año, área sobrepastoreada. *Thomomys sp. Utah, USA. 11,2 Tm/ha ALDOUS, 1946 Una población, un año. *Thomomys talpoides Meseta de Wasatch. 11-14,5 Tm/ha ELLISON, 1946 Un año. Citellus pygmaeus Rostov, Rusia. 60 kg/ha OGNEV, 1947 Estimación a partir de sus datos. Citellus undulatus Amur 3-15 Tm/ha OGNEV, 1947 Estimación a partir de sus datos. Marmota bobac Saratov, Rusia. 3-180 Tm/ha OGNEV, 1947 Estimación a partir de sus datos. Spalax microphtalmus ------------------ Max. 3,9 Tm/ha OGNEV, 1947 Estimación a partir de sus datos. Spalax giganteus Dnepropetrovsk. 0,2-0,3 m3/day OGNEV, 1947 Sólo un ejemplar. Pitymys subterraneus Llanuras rusas. 12,0 Tm/ha NOVIKOV et al. 1953 Bosque, un año. Apodemus sylvaticus Europa central. 4,8-7,2 dm3/ha VORONOV,1953 Calculado a partir de sus datos, un año. Clethrionomys glareolus Europa central. 6,6-660 dm3/ha VORONOV, 1953 Calculado a partir de sus datos, un año. *Arvicola terrestris Alpes. 23,5-51,8 m3/ha VORONOV,1953 Pastos supraforestales, un año. Microtus socialis Praderas rusas. 2,1 m3/ha HODASHOV A, 1960 Bosque, un año. *Thomomys talpoides Logan, Utah. 88,1 Tm/ha RICHENS, 1966 Sólo un ejemplar. Ellobius, Spalax , etc Asia central. 3-15 m3/ha ZIMINA, 1970 Estepa, un año. *Marmota sp. Tien Shan y Pamir. 18-120 m3/ha ZIMINA et al. 1970 Pastos montanos, un año. Apodemus flavicollis Czchecoslovakia. 3,9-253 dm3/ha PELIKAN et al. 1974 Calculado a partir de sus datos, un año. Rodents (1) Ardenas, Luxemburgo. 3,3 kg/ha lMESON et al. 1976 Un año, suelo perdido, ladera media. Rodents (1) Ardenas, Luxemburgo. 101,0 kg/ha lMESON et al. 1976 Un año, suelo perdido, ribera. *Thomomys talpoides Colorado, USA. 1,3 Tm/ha STOECKER, 1976 Tundra alpina, un año. *Thomomys talpoides Colorado, USA. 1,3 Tm/ha STOECKER, 1976 Un año. *Thomomys talpoides Colorado, USA. 3,9-5,8 Tm/ha THORN, 1976 Un año. Cricetus cricetus ------------------ 0,5-33 Tm/ha NECHAY et al. 1977 Estimación a partir de sus datos. *Marmota baibaccina Oeste de Tien Shan. 7,8-452 Tm/ha ZIMINA et al. 1980 Pastos montanos. *Marmota caudata Norte del Pamir. 2,5-242 Tm/ha ZIMINA et al. 1980 Pastos montanos. *Marmota caudata Este del Pamir. 18-663 Tm/ha ZIMINA et al. 1980 Pastos montanos. Spalax microphtalmus Reserva del Chernozem. 2,2-2,3 Tm/ha ZLOTIN et al. 1980 Estepas, un año. Spalax microphtalmus Reserva del Chernozem. 0,2-0,3 Tm/ha ZLOTIN et al. 1980 Estepas, un año. *Arvicola terrestris Pirineos franceses. 90,0 Tm/ha HIPPOLYTE,1984 Extrapolación a partir de una colonia. *Thomomys bottae ? California. 573,4 m3/ha COX y GAHAKU, 1986 Estimación a partir de sus datos. *Thomomys bottae ? California. 746,8 m3/ha COX y GAHAKU, 1986 Estimación a partir de sus datos. *Thomomys bottae ? California. 1390,5 m3/ha COX y GAHAKU, 1986 Estimación a partir de sus datos. *Microtus arvalis Pirineos franceses. 1,5-43,7 kg/ha HIPPOLYTE,1987 Extrapolación a partir de una colonia. Jaculusjaculus Jordania. 0,2-1,9 dm3/ha HATOUGH-B., 1990 Calculado a partir de sus datos, un año. Gerbillus dasyurus Jordania. 0,1-0,8 dm3/ha HATOUGH-B., 1990 Calculado a partir de sus datos, un año. *Microtus sp. Pirineos españoles. 72-720 kg/ha MARTlNEZ et al. 1990 Pastos supraforestales, un año. *Thomomys bottae California. 3 m3/ha - -. BLACK et al. 1991 Pasto, un año.

10.4.-CONCLUSIONES

Los resultados obtenidos dan una idea de la gran importancia de los montículos

de tierra generados por las especies de Pitymys sobre la dinámica del suelo en los

pastos supraforestales del Pirineo Aragonés. Siendo conservadores, los valores de 600

a 1.400 kilogramos por hectárea de suelo expulsado en cuatro meses, nos hablan de un

efecto ecológico y geomorfológico importante, producido por unos roedores de baja

densidad y de muy bajo peso corporal (11-25 gramos).

El efecto sobre la vegetación de la importante cantidad de tierra que expulsan

estos micromamíferos al exterior ya fue estudiado en capítulos anteriores (véase

Capítulos 7, 8 y 9).

CAPITULO XI

ACTIVIDAD SUBNIV AL DE LAS LAS ESPECIES DEL SUB GENERO

Pitymys (Mammalia, Rodentia) EN EL PIRINEO ARAGONES

ACTIVIDAD SUBNIV AL DE LAS LAS ESPECIES DEL SUBGENERO Pitymys

(Marnrnalia, Rodentia) EN EL PIRINEO ARAGONES

l1.1.-INTRODUCCION

Los micromamíferos excavadores de alta montaña, debido a su actividad

bioturbadora, se han estudiado en numerosas cadenas montañosas (véase Capítulo 10).

En el Pirineo español, encontramos los trabajos de MARTINEZ RICA y PARDO

(1989), BORGHI et al. (1990) y MARTINEZ RICA et al. (1991) y en el Capítulo 10.

Sin embargo, todos estos estudios analizan en general la actividad de bioturbación por

parte de las especies excavadoras en la época estival y evalúan su importancia en el

movimiento del suelo; pero pocos estudian este factor cuando el suelo se encuentra

cubierto por la nieve. Sólo DENDALETCHE et al. (1984) e HIPPOL YTE (1987)

estudiaron la actividad subnival de Microtus arvalis para el Pirineo francés, pero no

aportan datos para las especies del subgénero Pitymys.

En consecuencia, el objetivo de este capítulo es cuantificar la cantidad de suelo

expulsado por las especies del subgénero Pitymys del Pirineo aragonés: Microtus

(Pitymys) pyrenaicus, M.(P.) lusitanicus y M.(P.) duodecimcostatus. durante la época

en que el suelo está cubierto por nieve. Además, se pretende estimar el volumen y

distribución de la tierra expulsada, con el fin de obtener los primeros datos sobre la

importancia de la actividad subnival y poder evaluar el efecto que tiene ésta sobre los

procesos erosivos.

11.2.-MA TERIAL Y METODOS

La parcela de estudio fue la misma que se utilizó para tomar los datos del

capítulo anterior y ya fue descrita en ese capítulo. Los datos se tomaron en el mes de

junio de 1991, inmediatamente después de la fusión nival, ya que en ese momento, los

depósitos que los micromamíferos realizaron cuando el área estaba cubierta por la

nieve eran muy evidentes. En cada cuadrícula fueron registrados y medidos los

depósitos de suelo expulsados por los roedores del subgénero Pitymys, estos depósitos

son estructuras alargadas semejantes a cilindros ramificado s formados por tierra. Cada

registro se asignó a una de las tres especies de este subgénero presentes en la zona, de

acuerdo con el diámetro de los restos producidos, así como con los datos que

poseemos sobre la captura de las distintas especies. En las parcelas donde se

registraron depósitos de tierra se midió la profundidad del suelo, la pendiente, la

cobertura vegetal y la cobertura y diámetro medio de las rocas (véase Capítulo 6).

A partir de estos datos, se estimó el volumen de suelo expulsado durante la

actividad subnival para cada una de las especies presentes, asimilando la forma de los

depósitos a un cilindro, del que se había medido en el campo el diámetro y la longitud.

La relación de la cantidad de suelo expulsado con las variables bióticas y abióticas se

calculó mediante correlaciones de Spearman (SIEGEL, 1986).

11.3.-RESULTADOS Y DISCUSION 11.3.1.-Distribución del Volumen de Sedimento Expulsado:

Los resultados obtenidos muestran un volumen medio de 2560 cm3 de suelo

expulsado por la actividad de los topillos durante la época de actividad subnival en

cada 100 m2, y una desviación estándar de 4970,2. La manera en que se distribuye

espacialmente el suelo expulsado, sin duda es consecuencia de la distribución

fuertemente contagiosa de los restos con una moda de 0 cm3 y una mediana de 395,8

cm3. En la Figura 11.3.1.1 podemos observar el efecto de esta actividad en las parcelas

más afectadas. El rango de los valores observados es de 0 cm3 a 21946 cm3.

Figura 11.3.1.1.- Dibujo mostrando el suelo expulsado al exterior durante la actividad subnival por los micromamíferos excavadores, en Los Lecherines (Alto Aragón).

La Figura 11.3.1.2 muestra que en un 43% de las parcelas, no hubo actividad subnival, un 32% presentó un volumen de suelo expulsado de entre 0,1 y 2500 cm3, mientras que sólo un 6% de las parcelas de 100 m2 poseyeron más de 17000 cm3 de suelo expulsado.

Figura 11.3.1.2.-Histograma de frecuencias del volumen de suelo expulsado en cm3 durante la actividad subnival por los micromamíferos excavadores en Los Lecherines (Alto Aragón).

11.3.2.-Aporte de cada especie al volumen total de suelo expulsado

Observando los volúmenes expulsados por cada una de las especies en la

parcela de estudio (Figura 11.3.2.1), encontramos que la mayor proporción (77%,

196.999 cm3) corresponde a Microtus (P.) pyrenaicus (Pp), mientras que el aporte de

las otras especies es sólo del 23%, siendo el 14% (35979,7 cm3) aportado por P.

lusitanicus (Pl) y el 9% (23071,7 cm3) por P. duodecimcostatus (Pd). Sin embargo, los

valores máximos de suelo expulsado por cada una de las especies son muy similares

(Pd = 18924 cm3, Pl = 21747 cm3 y Pp = 21946 cm3), al igual que los valores medios

de suelo expulsado por cada especie, tomado solo en las cuadrículas en que esa especie

esta presente, son también similares (Pd = 5768 cm3, Pl = 2768 cm3 y Pp = 4020 cm3).

Entonces, la diferencia en cuanto al aporte de suelo de las tres especies de Pitymys se

debería simplemente a la distinta proporción de cuadrículas en las que están presentes

(4% Pd, 13% Pl y 49% Pp).

Figura 11.3.2.1.-Histograma de frecuencias del volumen de suelo expulsado en cm3 durante la actividad subnival por las tres especies de Pitymys, (Microtus (Pitymys ) duodecimcostatus,

M. (P.) lusitanicus, y M. (P.) pyrenaicus) en Los Lecherines, Alto Aragón.

11.3.3.-Asociaciones de la cantidad de suelo expulsado por las distintas especies a

variables bióticas y abióticas

El análisis del volumen total de suelo expulsado por las tres especies en cada

cuadrícula y las distintas variables bióticas y abióticas registradas, no revela ninguna

asociación entre ellas, mientras que sólo se encuentra una baja correlación del

volumen de suelo expulsado con el número total de montículos generados en la misma

cuadrícula durante el verano anterior (Tabla 11.3.3.1). Sin embargo, cuando el análisis

se analiza para cada especie por separado, sí se encuentran correlaciones significativas.

En el caso de Microtus (Pitymys) pyrenaicus, que es la especie que expulsa la

mayor cantidad de suelo en el área de estudio, el volumen de suelo expulsado se

encuentra correlacionado con la actividad de generación de montículos del verano

anterior (r=0,35; p=0,0005; n=100). Mientras que, entre las variables abióticas, existe

correlación con la profundidad máxima del suelo de la cuadrícula (r=23; p=0,02;

n=100) y con el diámetro medio de las rocas (r=0,22; p=0,025; n=l00).

La presencia de Pitymys duodecimcostatus al igual que P.pyrenaicus, se

encuentra asociada positivamente con la actividad de formación de montículos de esta

especie en el verano anterior (r=0,57; p=0,0000; n=100), mientras que se asocia

negativamente con la cobertura absoluta de vegetación (r=0,27; p=0,007; n=100). En

cuanto a la asociación con variables abióticas, se correlacionan negativamente con el

porcentaje de rocas en la cuadrícula (r=0,303; p=0,025; n=100) y con el diámetro

medio de las rocas presentes en la misma (r=-0,3237; p=0,0013; n=100).

En el caso de Pitymys lusitanicus, existe también la misma asociación con la

actividad del verano anterior (r=0,5515; p=0,0001; n=100) y además poseen una

asociación negativa con la cobertura vegetal (r=-0,2942; p=0,0034; n=100) y positiva

con las hozadas de jabalíes (r=0,3325; p=0,0009; n=100). La presencia de especie

también se encontró correlacionada negativamente con la profundidad media del suelo

(r=-0,2297; p=0,0223; n=l00).

Los resultados de este trabajo muestran que es imposible comprender la

complejidad del movimiento de suelo que se produce durante la época invernal, sin

analizado de manera independiente para cada una de las especies responsables de esta

actividad, ya que en los análisis realizados con todo el volumen de suelo expulsado, no

se encontraron prácticamente asociaciones, mientras que sólo aparecieron cuando éstos

se realizaron de manera independiente para cada especie.

Aunque el movimiento de suelo estimado para los meses de noviembre a junio,

es decir en la época en que la parcela se encuentra cubierta por la nieve, es muy

inferior a los volúmenes de suelo expulsado estimado para el resto del año (256.050

cm3 frente a 3.690.000 cm3 entre julio y octubre; BORGHI et al. 1990 y Capítulo 10),

si consideramos una cuenca o valle, de una extensión media de unas 15.000 ha, el

volumen de suelo movilizado llegaría a 3.750 m3, si la densidad de éstos

micromamíferos fuera homogénea. Esto nos indica que el efecto ecológico y

geomorfológico que producirían estos animales sería importante, más aún si

consideramos la baja densidad en que se encontraban en la parcela de estudio (5 a 20

ejemplares de Microtus pyrenaicus en una ha; más aproximadamente 10 ejemplares de

M. duodecimcostatus y 10 de M. lusitanicus, véase capítulo 4) y el muy bajo peso

corporal de estas especies (11-25 gramos).

Tabla 11.3.3.1.-Coeficientes de correlación de Spearman entre los volúmenes de suelo expulsado por todas las especies en general (Volumen total) y cada especie en particular: Microtus (P.) duodecimcostatus = (P.d.), M. (P.) lusitanicus = (p.I.) Y M. (P.)

pyrenaicus = (P.p.) y las variables bióticas y abióticas medidas en la parcela de estudio.

Volumen Total P Volumen Pd p Volumen Pl p Volumen Pp p

Volumen total ------ ------ 0,0247 0,8060 0,3816 0,0001 **** 0,8576 0,0000 ****

Volumen P.d. 0,0247 0,8060 ------ ------ - 0,0786 0,4340 - 0,1860 0,0643

Volumen P.1. 0,3816 0,0001 **** - 0,0786 0,4340 ------ ------ 0,1676 0,0954

Volumen P.p. 0,8576 0,0000 **** - 0,1860 0,0643 0,1676 0,0954 ------ ------

Nro mont. totales verano 0,3001 0,0028 ** 0,1766 0,0788 0,3975 0,0001 **** 0,2086 0,0379 *

Nro. mont. P.p. verano 0,1850 0,0656 0,0677 0,5007 - 0,1500 0,1356 0,3509 0,0005 ***

Nro. Mont. P.1. verano 0,0816 0,4171 - 0,1250 0,2135 0,5515 0,0000 **** - 0,0345 0,7317

Nro. mont. P.d. verano 0,2395 0,0172 * 0,5683 0,0000 **** 0,0991 0,3241 - 0,0128 0,8985

Profundidad media suelo 0,0361 0,7198 0,0591 0,5568 - 0,2297 0,0223 * 0,1521 0,1303

Profundidad máxima 0,1000 0,3196 0,0062 0,9505 - 0,1170 0,2442 0,2314 0,0213 *

Profundidad mínima 0,0570 0,5707 0,0882 0,3799 - 0,1305 0,1940 0,0914 0,3630

Pendiente media 0,1085 0,2801 - 0,0538 0,5927 0,0417 0,6785 0,0819 0,4149

Porcentaje de rocas - 0,0051 0,9593 - 0,3033 0,0025 ** 0,0710 0,4799 0,0654 0,5151

Cobertura Veg. sin rocas - 0,0014 0,9889 0,1399 0,1641 - 0,2942 0,0034 ** 0,0654 0,5151

Cobertura Veg. absoluta 0,0369 0,7136 0,2726 0,0067 ** - 0,1640 0,1026 0,0010 0,9922

Cob. hozadas sin rocas 0,1306 0,1937 - 0,1541 0,1253 0,3131 0,0018 ** 0,1253 0,2126

Cob.hozadas absoluta 0,1285 0,2009 - 0,1540 0,1256 0,3325 0,0009 *** 0,1198 0,2334

Diámetro medio de rocas 0,0893 0,3741 - 0,3237 0,0013 *** - 0,0504 0,6163 0,2246 0,0254 *

Estos datos también se encuentran dentro de la magnitud de los resultados

obtenidos por otros autores (véase Tabla 10.3.6.1), aunque las diferentes metodologías

utilizadas para la obtención de los datos, más las distintas escalas de tiempo y espacio,

hacen difícil comparaciones válidas sobre el movimiento de suelo que provoca la

fauna de micromamíferos en cada región.

11.4.-CONCLUSIONES

Los resultados muestran que la actividad subnival de los micromamíferos

subterráneos, si bien no produce un movimiento notable de suelo en la época invernal,

es suficientemente importante como para ser tenido en cuenta (0,25 m3 *ha-l*año-l).

También queda demostrado que cualquier trabajo sobre este efecto, o sobre

cualquier otro tipo de bioturbación, necesita de una discriminación exacta de las

especies que lo producen, a fin de obtener una real idea de sus asociaciones con el

resto de las variables bióticas y abióticas.

QUINTA PARTE

CAPITULO XII

RESUMEN Y CONCLUSIONES FINALES

RESUMEN Y CONCLUSIONES FINALES

Las conclusiones más importantes sobre el primer objetivo general que nos

planteamos, es decir, la aportación de los primeros datos sobre las poblaciones de los

micromamíferos subterráneos del Pirineo Aragonés, fueron las siguientes:

Se colectaron las siguientes especies subterráneas o semisubterráreas: Arvicola

terrestris, Microtus (M.) arvalis, Microtus (Pitymys) pyrenaicus, M. (P.)

duodecimcostatus, M. (P.) lusitanicus, y Talpa europaea.

Con respecto a la distribución de las tres especies del subgénero Pitymys, se

obtuvieron las citas más elevadas de Microtus (Pitymys) duodecimcostatus para el

Pirineo (2000 msnm), confirmándose el amplio rango de altitudes que puede ocupar

esta especie de distribución mediterránea. Las poblaciones localizadas de Microtus

(Pitymys) lusitanicus son las más orientales de las conocidas hasta la fecha en la

vertiente sur del Pirineo, y nuestros datos amplían la distribución conocida de la

especie hasta Aragón, ya que sólo estaba confirmada su presencia en Navarra. En

cuanto a Microtus (Pitymys) pyrenaicus, la población localizada en Los Lecherines es

la única población conocida que se aleja del hábitat descrito normalmente para esta

especie, que se suponía asociada a claros de bosques y cursos de agua. Además, esta

población es la cita a mayor altitud para la especie en España.

La presencia de las tres especies del subgénero Pitymys en el Alto Aragón,

confirma la suposición de VERICAD de que la zona comprendida entre Jaca y

Pamplona constituye una zona de simpatría entre las tres especies. Por otro lado, se

encontró que la zona de Los Lecherines es un área de sintopÚl de estas tres especies.

En cuanto a la utilización de las galerías de los topillos por otras especies de

micromamíferos, no se capturaron otras especies en las galerías de M icrotus (P.)

duodecimcostatus y M. (P.) lusitanicus, pero si se encontraron otras especies en las

galerías de M. (P.) pyrenaicus. En los sistemas de galerías de esta última especie se

encontraron tanto insectívoros como roedores: formas subterráneas y epígeas de

insectívoros y sólo roedores epígeos. La utilización de los sistemas de galerías de un

animal subterráneo por otras especies ya fue citada para otros grupos de mamíferos

subterráneos.

La conclusión más importante sobre la estimación poblacional y la variación

estacional de Microtus (Pitymys) pyrenaicus, es que las densidades en alta montaña

(entre 5-20 indiv/ha) se encuentran dentro de los valores comúnmente encontrados

para otras especies subterráneas en zonas de baja producti vidad.

Durante el año 1990, los valores mínimos estimados para la población se

encuentran en el mes de junio (al final de la primavera) y el número de individuos fue

aumentando hasta el mes de septiembre (finales de verano). El incremento más

importante se produjo entre los muestreos de junio y julioagosto, meses en los que la

población se triplicó. En cambio, durante el año 1991 los resultados fueron distintos,

habiéndose encontrado un decrecimiento de la población a partir de julio, y

posiblemente por efecto de un factor externo que afectó a los ejemplares reproductores

de la colonia.

Para los datos del mes de septiembre de 1991, mes en que se obtuvieron los

valores mas altos de población, se calculó la capturabilidad para cada sexo,

encontrándose una marcada diferencia entre ellos (machos: 0,48; hembras: 0,70),

debida a una distinta respuesta comportamental frente al trampeo en cada sexo. Por

otra parte, en este mes la población estaba desequilibrada en favor de los machos.

Posiblemente la baja densidad y la poca agresividad de esta población de Microtus

pyrenaicus de alta montaña explicaría, en parte, esta situación poco frecuente entre los

micromamíferos subterráneos.

En cuanto a la estructura por edades, la población estudiada posee una elevada

proporción de adultos, lo cual se considera común para las especies de costumbres

hipogeas.

La conclusión más importante sobre los estudios del área de acción, es que las

distancias recorridas por Microtus (P.) pyrenaicus (distancias medias entre recapturas:

ambos sexos= 24,46 m; machos= 25,42 m y hembras= 22,92 m), son en general

superiores a los encontrados para otras especies del mismo subgénero. Por otro lado, la

distancia media máxima de recorrido de los machos de M. pyrenaicus (26,1 m) se

encuentra dentro del rango registrado, con el mismo método, en las demás especies de

Pitymys europeos estudiadas; sin embargo, la distancia media recorrida por las

hembras (41,8 m) es muy superior a las encontradas en las otras especies.

También las distancias máximas registradas (71 m tanto para machos como para

hembras), son casi siempre superiores a las encontradas para cada sexo en otras

especies de Pitymys europeos; al igual que lo son las áreas medias y máximas de

acción de machos y hembras de Microtus (P.) pyrenaicus (618 y 1300 m2 en machos;

425 y 705 m2 en hembras).

En referencia al sistema social, nuestros resultados muestran un gran

solapamiento entre las áreas de acción de los individuos. Esto evidenciaría un alto

grado de sociabilidad en esta especie, semejante a otras del mismo subgénero.

El elevado solapamiento encontrado entre los adultos de ambos sexos, sugeriría

un comportamiento muy poco territorial, y por lo tanto una baja agresividad entre

individuos del mismo grupo social. El solapamiento entre las áreas de acción de más

de una hembra adulta y más de un macho adulto en M. pyrenaicus hace pensar en un

sistema de apareamiento promiscuo o tal vez, en una unidad social-familiar con sólo

una hembra reproductiva, como se ha encontrado en otras especies del mismo

subgénero.

Con respecto a la selección del hábitat de las tres especies de Pitymys, hallamos

que Microtus (P.) pyrenaicus parece ser la especie que selecciona los suelos más

profundos, con menor pendiente y mayor cobertura vegetal, pero encontrándose

además en lugares con otras características. Microtus (P.) lusitanicus se encuentra

relegado a los suelos menos profundos, a las mayores pendientes y a los lugares con

escasa cobertura vegetal. Mientras que, Microtus (P.) duodecimcostatus se encuentra

en los microhábitats asociados a elevadas coberturas vegetales, suelos con profundidad

intermedia, con pendiente moderada y escasa presencia de rocas.

A partir de estos resultados, observamos que la segregación del hábitat en

especies subterráneas sintópicas no siempre implica una exclusión competitiva entre

herbívoros. El incremento en la complejidad del ambiente subterráneo en zonas

montañosas, permitiría en nuestra zona de estudio la convivencia de las tres especies

de topillos de hábitos subterráneos. Las variables más importantes que segregan los

microhábitats entre estas especies son la profundidad del suelo y la cobertura vegetal.

En cuanto al segundo objetivo general que nos planteamos, es decir, la posible

incidencia de los micromamíferos subterráneos sobre la comunidad vegetal, las

conclusiones más importantes son las siguientes:

En todas las muestras recolectadas de los montículos originados por las especies

de Pitymys, germinaron plántulas pertenecientes a 22 especies diferentes. La densidad

media de semillas en los montículos fue de 0,148 semillas/cm3 de suelo. Las especies

más abundantes encontradas fueron: Stellaria media, Agrostis rupestris, Arabis ciliata,

Cerastium spp., Plantago lanceolata, Potentila crantzii, Scleranthus sp. Trifolium

repens y Verónica chamaedrys. Además, se encontraron diferencias en la composición

del banco de semillas movilizado por cada una de las especies de Pitymys.

Con respecto a la movilización de los órganos de reserva de los geófitos, en los

45 montículos recolectados en la zona que habita Microtus (Pitymys) pyrenaicus

encontramos 121 bulbos, pertenecientes a las especies: Corydalis solida (81%),

Merendera montana (14,8%) y Conopodium majus (3,3%).

El número medio de órganos de reserva de geófitos hallados en las distintas

muestras tomadas varía de 0,07 a 6,6 ejemplares por montículo, siendo los montículos

con mayor abundancia de órganos de reserva de geófitos los recolectados en la zona

donde se distribuye Microtus (P.) pyrenaicus. En los montículos de Microtus (P.)

pyrenaicus la abundancia de órganos de reserva de geófitos es mayor que en la zona

donde se distribuyen M. (P.) duodecimcostatus y M. (P.) lusitanicus. El peso medio de

los órganos de reserva de geófitos encontrados en los montículos fue de 1,1 g (para las

tres especies), estando la distribución de frecuencias del peso sesgada hacia los más

livianos. Por último, el número de órganos de reserva de geófitos se encontró

correlacionado al volumen de los montículos para las muestras pertenecientes a M. (P.)

pyrenaicus.

La presencia de geófitos en los montículos podría deberse a la existencia de

metabolitos secundarios en los bulbos (compuestos antiherbívoro) que impedirían su

consumo por los topillos, o a la cohabitación, en el caso de Microtus (P.) pyrenaicus,

con Talpa europaea, el cual, al ser insectívoro, expulsaría los órganos de reserva de

los geófitos sin consumidos. Al no existir cohabitación con Talpa europaea en las

otras dos especies de topillos, la presencia de órganos de reserva en los montículos se

debería probablemente a la primera hipótesis.

La presencia de los órganos de reserva de los geófitos en los montículos de tierra

recién generados, permitiría a los geófitos competir frente a especies modulares con

crecimiento cespitoso, como Festuca gr. rubra, Festuca eskia y Nardus stricta, en la

colonización de los claros abiertos por la actividad excavadora de los micromamíferos

subterráneos, en la densa cobertura vegetal de los pastos alpino.

Con respecto a las perturbaciones en las comunidades vegetales debidas a la

actividad de los micromamíferos subterráneos, encontramos que las zonas alteradas

son rápidamente recolonizadas por la vegetación de los alrededores, minimizando de

este modo la posible pérdida del suelo removido.

En general, en la zona donde había claras evidencias de actividad excavadora, se

observó un incremento de las dicotiledóneas en detrimento de las monocotiledóneas,

que forman el grupo más abundante en el conjunto de los pastos.


escaposos, son significativamente mas abundantes en las muestras de vegetación

realizadas en toperas antiguas que en las muestras tomadas en zonas no perturbadas,

mientras que los hemicriptófitos cespitosos y los terófitos son menos abundantes en las

zonas alteradas por los montículos.

No se encontró un incremento en la riqueza de especies vegetales en las zonas

perturbadas, como ha sido encontrado en otros lugares. Sin embargo, probablemente

algunas especies vegetales desaparecerían si los micromarníferos subterráneos no

disminuyeran la cobertura de las plantas dominantes, permitiendo con ello la

persistencia de especies con menor capacidad competitiva en pastos de alta cobertura

vegetal.

Las perturbaciones en la cobertura vegetal causadas por la actividad de

construcción de montículos incrementan la diversidad de las especies vegetales,

disminuyendo la abundancia de las especies dominantes, pero sin cambiar la

composición florística de estas comunidades, al menos en períodos de tiempo cortos.

Finalmente, con respecto al último objetivo general que nos planteamos, es decir,

la estimación del volumen de suelo removido en la época estival e invernal, la

principal conclusión la gran importancia de los montículos de tierra generados por las

especies de Pitymys y su efecto sobre la dinámica del suelo en los pastos

supraforestales del Pirineo aragonés. Siendo conservadores, se estimaron unos los

valores de 600 a 1.400 kilogramos por hectárea de suelo expulsado en cuatro meses

(época estival), lo cual supone un efecto eco lógico y geomorfológico importante, a

pesar de ser producido por unos roedores de baja densidad y muy bajo peso corporal

(11-25 gramos).

Si bien la actividad de movimiento de suelo de estos micromamíferos en la

época en que el área de estudio se encontraba bajo la nieve (época invernal) no es tan

importante como en la época estival, tiene también considerable importancia y

suponemos que es suficiente como para ser tenido en cuenta (0,25 m3.ha-l.año-l).

Queda demostrado que cualquier trabajo sobre el efecto de los topillos en o

sobre cualquier otro tipo de bioturbación, necesita de una discriminación exacta de las

especies que lo producen, a fin de obtener una idea real de las asociaciones de las

bioturbaciones con el resto de las variables bióticas y abióticas.

BIBLIOGRAFIA

BIBLIOG RAFIA

ABRAHAMSON, W. G. 1989. Plant-Animal interaetions: An overview. En: W. G.

ABRAHAMSON (Eds.), Plant-Animal interactions (pp. 1-22). McGraw-HiIl Ine.

AGNEW W., URESK K.W. y HANSEN R.M. 1986. Flora and fauna associated with prairie

dog eolonies and adjaeent ungrazed mixed-grass prairie in westem South Dakota.

Joumal of Range Management 39: 135-139.

AGRAWAL V.C. 1967. Skull adaptations in fossorial rodents. Marnmalia 21: 300-312.

ANDERSEN, D.C. 1987. Below-Ground herbivory in natural eornmunities: A review

emphasizing fossorial animals. The Quaterly Review of Biology 62(3):261-286.

ARIELI, R. 1990. Adaptation of the mammalian gas transport system to subterranean life. En:

"Evolution of subterranean mammals at the organismal and moleeular levels". E. Nevo

& O. Reig editores (pp. 251268). Alan R. Liss, Ine.

BALTZI, G.O. y PITELKA, F.A. 1971. Condition and diet of eyeling populations of the

California vole, Microtus californicus. J.Marnm.,52:141-163.

BARRALIS, G. y CHADOEUF, R. 1980. Etude de la dynamique d'une eommunaute

adventicie. 1. Evolution de la flore adventice au eours du ciele végétatif d'une eulture.

Weed Researeh 27:417-424.

BATEMAN, J. A. 1961. Ratty golden mole. Zool. Soe. S. Afr. News Bull 2:16-17.

BEN-SHAHAR, R. y SKINNER, J.D. 1988. Habitat preferenees of Afriean ungulates derived

by Uni- and Multivariate Analyses. Eeology 69:14791485.

BENTON, A.H. 1955. Observations on the life history of the northem pine mouse. J. of

Mammalogy 58:583-591.

BLACK, T.H.A. y MONTOOMERY, D.R. 1991. Sediment transport by burrowing

marnmals, Marin County, California. Earth Surface Processes & Landforms 16:163-

172.

BONHAM, C.D. y LERWICK, A. 1976. Vegetation changes induced by prairie dogs on

shortgrass range. Journal of Range Management 29 (3):221-225.

BORGHI, C.E., GIANNONI, S.M. y MARTINEZ-RICA J.P. 1990. Soil removed by voles of

the genus Pitymys species in the Spanish Pyrenees. Pirineos 136:3-18.

BORGHI, C.E.; MARTINEZ-RICA, J.P. y GIANNONI, S.M. 1991. Quelques donnes

nouvelles sur la distribution des rongeurs fouisseurs des Pyrénées d'Aragon (Espagne).

Mammalia 55:445-447.

BROWN, J.H. y LIEBERMAN, O.A. 1973. Resource utilization and coexistence of seed-

eating desert rodents in sand dune habitats. Ecology 54, 788-797.

BRUNET-LECOMTE P. 1990. Liste des espéces de campagnols souterrains d'Europe

(Arvicolidae, Rodentia). Mammalia 54:597-605.

BRUNET-LECOMTE, P. y CHALINE, J. 1989. Nouveau nom spécifique pour le campagnol

souterrain d'Orgnac (Arvicolidae, Rodentia). Marnmalia 53: 468.

BUECHNER, H. K. 1942. Interrelationships between the pocket gopher and land use. J.

Marnm. 23:346-348.

BURDA, H.; BRUNS, V. y MÜLLER, M. 1990. Sensory adaptations in subterranean

marnmals En: Evolution of Subterranean Mammals at the Organismal and Molecular

levels. E. Nevo & O.A. Reig editores. primera. Wiley-Liss. New York. pags. 269-293.

BUSCH, C., MALIZIA, A.; SCAOLIA, O. y REIO, O. 1989. Spatial Distribution and

Attributes of a population of Ctenomys talarum (Rodentia:Octodontidae). J .Mamm.

70:204- 208.

CAROLI L. y SANTINI L. 1991. The postnatal development of the Savi pine vole, Microtus

savii DE Sel. L. (Rodentia, Arvicolidae). I European Congress of Marnmalogy, Lisboa,

Portugal. pag 137.

CASINOS A., GASC J.P., RENOUS S. y BOU J. 1983. Les modalites de fouissage de

Pitymys duodecimcostatus (Mammalia, Arvicolidae). Mammalia 47: 28-36.

CAUGHLEY, G. 1980. Analysis of Vertebrate Populations. John Wiley & Sons, New Delhi,

India. 234 pp.

CHALINE J. Y MEIN P. 1979. Les rongeurs et L'evolution. Doin. Paris. 235 pp.

COLLINS, S. L. 1987. Interaction of disturbances in tallgrass prairie: a field experimento

Ecology 68: 1243-1250.

COLLINS, S.L. y BARBER, S.C. 1985. Effects of disturbance on diversity in mixed-grass

prairie. Vegetatio 64: 87-94.

COMPARATORE, V.M., AGNUSDEI, M. y BUSCH, C. 1992. Habitat relations in sympatric

populations of Ctenomys australis and Ctenomys talarum (Rodentia, Octodontidae) in a

natural grassland. Z. Saugetierk. 57:47-55.

COMPARATORE, V.M., MACEIRA, N.O. y BUSCH, C. 1991. Habitat relations in

Ctenomys talarum (Caviomorpha, Octodontidae) in a natural grassland. Z. Saugetierk.

56:112-118.

CONTRERAS, L.C. 1986. Bioenergetics and distribution of fossorial Spalacopus cyanus

(Rodentia): Thermal stress, or cost of burrowing ? Physiol Zool. 59: 20-28.

CONTRERAS, L.C. y MCNAB, K. 1990. Thermoregulation and Energetics in Subterranean

Mammals En: Evolution of Subterranean Mammals at the Organismal and Molecular

level. Nevo, E. & Reig, O. editores. . Alan R. Liss,lnc.. . pags. 231-250.

CORBET, G. B. y HILL, J. E. 1991. A world list of mammalian species (Tercera edicion).

London: Natural History Museum Publications & Oxford University Press.

COX, G. W., y GAKAHU, C. G. 1986. A latitudinal test of the fossorial rodent hypothesis

of Mima mound origino Z. Geomorph. N. F. 30:485-501.

CREUS, J. 1983. El clima del Alto Aragón Occidental. Monografía del Instituto de Estudios

Pirenaicos 109. 193-223. Jaca.

DENDALETCHE, C., DUVERGER-NEDELLEC, A., y ESPINASSOUS, L. 1984. Ethologie

de Microtus arvalis en Ecosysteme d'altitude: conditions physiques et activite du

Campagnol en terrier et galeries infra-nivales (Pyrenees). Documents d'Ecologie

Pyrenee III-IV:301-306.

DUESER, R.D. y SHUGART, H.R. JR. 1978. Microhabitats in a forest-floor small mammal

fauna. Ecology 59; 89-98.

E.W.R.S. 1987. Reunion du grupe de travail "Potentiel semencier des sols". Changins.

(Suiza). Acta interna inédita.

ELLIOTT, J. M. 1983. Some methods for the statistical analysis of samples of benthic

invertebrates (Segunda edicion). Freshwater Biological Association.

ELLISON L. 1946. The pocket gopher in relation to soil erosion on montain range. Ecology

27:101-114.

FAYARD, A. 1984. Atlas des Mammiferes Sauvages de France. Société Française pour

l'étude et la Protectioin des Marnmifetes. París. pp. 299.

FEAST, P. y ROBERTS, R.A. 1973. Note on the estimation of viable weed seeds in soil

samples. Weed Research, 31:41-48.

FENNER, M. 1978. A comparison of the abilities of colonizers and closed turf species to

establish from seed in artificial swards. Journal of Ecology 66:953-963.

FITZGERALD, R.W. y MADISON, D.M. 1983. Social organization of a freeranging

population of pine voles, Microtus pinetorum. Behav. Ecol. Sociobiol. 13:183-187.

FITZGERALD, R.W., y MADISON, D.M. 1981. Spacing movements, and social

organization of a free-ranging population of pine voles Microtus pinetorum. pp. 54-59.

En "Proceedings of the fifth eastern pine and meadow vole symposium ". Editado por

R.E.Byers, Gettysburg, Pennsylvania, 144 pp.

FOSTER M.A. y STUBBENDIECK J. 1980. Effects of the plains pocket gopher (Geomys

bursarius) on rangeland. J. Range Manage. 33:74-78.

GAINES, M.S. y ROSE, R.K. 1976. Population dynamics of Microtus ochrogaster in eastem

Kansas. Ecology, 57:1145-1161.

GARCIA-GONZALEZ, R., GOMEZ, D. y REMON, J.L. (en prensa, b). Application of

vegetation maps to the study of grazing utilization: a case in the Westem Pyrenees.

Phytoecology.

GARCIA-GONZALEZ, R., HERRERO, J. y HIDALGO, R. 1985. Estimación puntual de

diversos parámetros poblacionales y distributivos del sarrio en el Pirineo Occidental.

Pirineos 35:53-63.

GARCIA-GONZALEZ, R., HIDALGO, R, AMEZTOY, J.M. y HERRERO, J. (en prensa, a).

Census, population structure and habitat use of a chamois population in Ordesa N.P.

living in sympatry with the Pyrenean wild goat. Proceedings Symposium Ungulates.

Toulouse, Sept. 91.

GASC, J.P.; JOUFFROY, F.K.; RENOUS, S. y BLOTTNITZ, F. 1986. Morphofunctional

study of digging system of the Namib Desert Golden mole (Eremitalpa granti

namibensis): cinefluorographical and anatomical analysis. J. Zool., Lond. 208:9-35.

GETZ, L., MCGUIRE, B., HOFFMANN, J., PIZZUTO, T. y FRASE, B. 1990. Social

organization and mating system of the prairie vole, Microtus ochrogaster. En: Social

systems and population cycles in voles. Tamarin, R.H., Ostfeld, R.S., Pugh, S.R. &

Bujalska, G. editores. Birkhauser Verlag Basel. Boston. Berlin. pags. 69-80.

GIANNONI, S.M., BORGHI, C.E. y MARTINEZ-RICA, J.P. (en prensa). Burrow structure

of Microtus (Pitymys) duodecimcostatus, M. (.P.) lusitanicus and M. (P.) pyrenaicus in

a vertical terrarium. Marnmalia.

GIANNONI, S.M., BORGHI, C.E. y MARTINEZ-RICA, J.P. 1991. Capacidad potencial de

movimiento del suelo por parte de Pitymys duodecimcostatus en cautividad. Lucas

Mallada 3:73-81.

GIANNONI, S.M., BORGHI, C.E. y MARTINEZ-RICA, J.P. 1992. New data on the

burrowing behaviour of Microtus (Pitymys) duodecimcostatus. Z. Saugetierk. 57:23-28.

GIBSON, D.J. 1989. Effects of Animal Disturbance on Tallgrass Prairie Vegetation. Am.

Midl. Nat. 121:144-154.

GOMEZ, D. y CASTRO, P. (inédito). Analisis floristico de los pastos supraforestales del

Pirineo Centro-Occidental (Valle de Aisa, Huesca). 15 pp.

GOSÁLBEZ, J. 1987. 1987. Insectlvors i Rosegadors de Catalunya. Metodologia D'Estudi i

Catáleg Faunístic. Ketres Editora, Barcelona. 241 pp.

GOSÁLBEZ, J. y CLARAMUNT, T. 1982. Sobre los roedores del Pirineo Catalan. Pirineos,

117 :59- 77.

GRANT, W.E. y MCBRA YER, J.F. 1981. Effects of mound formation by pocket gophers

(Geomys bursarius) on old-field ecosystems. Pedobiologia 22:21-28.

GRANT, W.E., FRENCH, N.R. y FOLSE, L.F. Jr. 1980. Effects of pocket gopher mounds on

plant production in shortgrass prairie ecosystems. The Southwestern Naturalist

25(2):215-224.

GRIME, J. P. 1979. Plant strategies and vegetation processes. Chichester: John Wiley &

Sons.

GRIME, J.P., HODGSON, J.G. y HUNT, R. 1988. Comparative Plant Ecology: A functional

approach to common British species. Unwin Hyman Ltd London.

GRINNELL, J. 1923. The burrowing rodents of California as agents of soil formation. J.

Marnm. 4:137-149.

GUÉDON, G. y PARADIS, E. 1991. Capture-Recapture study of a Mediterranean pine vole

population in the south of France. Lisboa, Portugal. pag 85 .

GUÉDON, O., BÉLAIR, M. y PASCAL, M. 1990. Comparaison de l'efficacité de cinq pieges

non vulnérants á l'egard de la capture du Campagnol provenyal (Pitymys

duodecimcostatus de Sélys-Longchamps, 1839). Marnmalia 54:137-145.

GUÉDON, O.; PASCAL, M.; y MAZOUIN, F. 1991. Le campagnol proven~al en captivité

(Pitymys duodecimcostatus de Sélys-Longchamps, 1839) (Rongeurs, Microtidés) I. La

réproduction. Mammalia 55:97-106.

GUÉDON, O.; PASCAL, M.; y MAZOUIN, F. 1991. Le campagnol provençal en captivité

(Pitymys duodecimcostatus de Selys-Longchamps, 1839) (Rongeurs, Microtides) II La

croissance. Mammalia 55:397-406.

HATOUGH-BOURAN, A. 1990. The burrowing habitats of desertic Rodents Jaculus jaculus

and Oerbillus dasyurus in the Shaumari Reserve in Jordan. Mammalia 54:341-359.

HEIM DE BALSAC, H., y BEAUFORT, F. 1967. La spéciation des Pitymys galloibériques.

Une nouvelle espéce pour la faune de France. Mammalia 31: 367-380.

HELTSHE, J.F. y FORRESTER, N.E. 1985. Statistical evaluation of the Jackknife estimate

of diversity when using quadrat samples. Ecology 66: 107 -111.

HERRERO, J., CANUT-BARTRA, J., OARCIA-FERRE, D., GARCIA-GONZALEZ, R.,

HIDALGO, R., Y MARCO-SANCHEZ, J. (en prensa). Update of the alpine marmot

(Marmota marmota L.) distribution in Spanish Pyrenees: 1989. Z. Saugetierk.

HERRERO-CORTES, J., HIDALGO, R. y GARCIA-GONZALEZ, R. 1988. Colonization

process of the Alpine marmot (Marmota marmota) in Spanish western Pyrenees.

Pirineos 130:87-94.

HERRERO-CORTES, J., y GARCIA-SERRANO, A. 1992. La caza del jabalí (Sus scrofa L.)

en los valles. Informe interno, Departamento de Agricultura, Ganadería y Montes,

Diputación General de Aragón.

HICKMAN, G.C. 1979. A trap and trapping technique for fossorial marnmals. S. Afr. J. Zool.

14: 9-12.

HICKMAN, G.C. 1990. The Chrysochloridae: studies toward a broader perspective of

adaptation in subterranean mammals. En: Evolution of Subterranean Marnmals at the

Organismal and Molecular Levels. Nevo, E. y Reig, O. editores. Alan R. Liss. Inc. pags.

23-48.

HIPPOLYTE, J. 1984. Recherches préliminaires sur l'érosion biologique en ecosysteme

d'altitude: le róle de Microtus arvalis PalIas.

HIPPOLYTE, J. 1985. Etude experimentale de l'activité de foussage chez Microtus arvalis.

Acta Biologica Montana 4:57-67.

HIPPOLYTE, J. 1987. Recherches sur Microtus arvalis (Pallas) en altitude (Pyrennes

Occidentales): écologie et róle dans la bioturbation. Ph.D. Thesis, Univ. de Pau et des

Pays de L'Adours, 148 pp., Pau.

HOBBS, R. J. y MOONEY, H. A. 1985. Cornmunity and population dynamics of serpentine

grassland annuals in relation to gopher disturbance. Oecologia (Berlin), 67: 342-351.

HOBBS, R.J. y HOBBS, V.J. 1987. Gophers and grassland: a model of vegetation response to

patchy soil disturbance. Vegetatio 69:141-146.

HOBBS, R.J. Y MOONEY, H.A. 1991. Effects of rainfall variability and gopher disturbance

on serpentine annual grasslands dynamics. Ecology 72(1):5968.

HODGSON, J. G. 1991. The use of ecological theory and autoecological datasets in studies of

endangered plant and animal species and communities. Pirineos 138: 3-28.

HOWE, H. F., y WESTLEY, L. C. 1988. Ecological Relationships of Plants and Animals.

Oxford University Press.

HUNTLY. N. e INOUYE, R. 1988. Pocket Gophers in Ecosystems: Patterns and

Mechanisms. BioScience 38 (11 ):786-793.

IMESON, A. C., y KW AAD, J. P. M. 1976. Some effects of burrowing animals on slope

processes in the Luxembourg Ardennes. Part I: Excavation of animal burrows in

experimental plots. Geografiska Annaler 58A: 115-125.

IMESON, A.C. y KAWAAD, J.P.M. 1976. Some effects of burrowing animal s on slope

processes in the Luxembourg Ardennes. Part 2. Geografiska Annaler. 58 A4:317-328.

INOUYE, R.S.; HUNTLY, N.J.; TILMAN, D. y TESTER, J.R. 1987. Pocket gophers

(Geomys bursarius), vegetation and soil nitrogen along a successional serie in east

central Minnesota. Oecologia 72: 178-184.

IZQUIERDO, J. 1990. Posada a punt de la tecnica d'analisi del banc de llavors d'un sol

agrícola. Projecte Final de Carrera. ETSEA Lleida, 211 pp.

JALLOQ, M.C. 1975. The invasion of molehills by weeds as a possible factor en the

degeneration of reseeded pasture. 1. The buried viable seed population of molehills

from four reseeded pastures in West Wales. J. Appl. Eco1. 12:643-657.

JANEAU, G. 1976. Contribution á l'étude du peuplement micrommalien de l'étage alpin dans

la région de Briançon.Thése d'Université, Univ. Paris VI, 157 pp.

JANEAU, G. 1980. Repartition écologique des micromarnmíferes dans l'etage alpin dans la

région de Brianyon. Marnmalia, 44(1):1-25.

JARVIS J.U.M. 1978. Energetics of survival in Heterocephalus glaber (Rüppell),. the naked

mole-rat (Rodentia:Bathyergidae). Bull. Carnegie Mus. Nat. His. 6:81-87.

JARVIS, J.U.M. y BENNETT N.C. 1991. Ecology and Behavior of the Family Bathyergidae

En: The Biology of Naked Mole-Rat. SHERMAN, P.W., JARVIS, J.U.M. y

ALEXANDER, R.D. editores. Princeton University Press. Princeton, New Jersey. pags.

67-96.

JARVIS, J.U.M. y BENNETT, N.C. 1990. The evolutionary history, population biology and

social structure of african mole-rats: family Bathyergidae. En: Evolution of

Subterranean Marnmals at the Organismal and Molecular Levels. Nevo, E. y Reig, O.

editores. Alan R. Liss, Inc. pp. 97-128.

JEPPSSON, B. 1990. Effects of density and resources on the social system of water voles En:

Social Systems and Population Cyc1es in Voles. Advances in Life Sciences. Tamarin,

R. H.; Ostfeld, R. S.; Pugh, S.R & Bujalska, G. editores. Birkhtiuser Verlag Base!..

pags. 213-226.

MADISON, D.M. Y MCSHEA, W.J. 1987. Seasonal changes in reproductive tolerance,

spacing, and social organization in Meadow voles: A Microtine Model. Amer. Zool.

27:899-908.

MADUREIRA, M.L. 1984. A Biologia de Microtus (Pitymys) duodecimcostatus de Sélys-

Longchamps, 1839 e M. (P.) lusitanicus Gerbe, 1879 em Portugal (Arvicolidae,

Rodentia): taxonomia, osteologia, ecologia e adapta90es. These, Universidade de

Lisboa, 349 pp.

MARTIN, S.J. 1983. Burrowing Owl Occurence on White-tailed Prairie Dog Colonies. J.

Pield Omithol. 54: 422-423.

MARTINEZ RICA, J. P., BORGHI, C. E. y GIANNONI, S. M. 1991. Research on the

Bioturbation in the Spanish mountain. En: Soil Erosion Studies in Spain. Editores:

M.SALA, J.L.RUBIO y J.M.GARCIA-RUIZ. Geoforma Ediciones, Logroño.

MARTINEZ RICA, J.P. y PARDO, M.P., 1990. Pervii dannie ov erozii, vizivaemoi melkimi

mlekopitayuschimi v Tsentralnikh Pireneyakh (Ispaniya). Ekologiya 1990(1): 27-36.

MATHEW, B. 1982. The Crocus. A revision of the genus Crocus. Timber Press. Portland.

MATHIAS, M.L. 1989. Preliminary data on the blood properties of pine voles under hypoxic-

hypercapnic atmospheric conditions (Arvicolidae, Rodentia). Mammalia 53:465-467.

MATHIAS, M.L. 1990. Morphology of the incisors and the burrowing activity of

Mediterranean and Lusitanian pine voles (Mammalia, Rodentia). Mammalia 54: 302-

306.

MATHIAS, M.L. Y FREITAS J.P. 1989. Oxygen transport and blood buffering capacity in

the mediterranean pine vole. Misc. Zool. 13: 177-180.

MCKEY, D. 1979. The distribution of secondary compounds within plants. En: "Herbivores:

Their Interaction with Secondary Plant Metabolites". Editado por G. A. ROSENTHAL

y D. H. JANZEN, (pp. 56-134). New York: Academic Press.

MCNAUGHTON, S. J., RUESS, R. W., y SEAGLE, S. W. 1988. Large Mammals and

Process Dynarnics in African Ecosystems. BioScience 38: 794-800.

MCNAUGHTON, S.J. 1979. Grazing as an optimization process: Grass Ungulate

relationships in Serengeti. American Naturalist 113:691-703

MEYLAN, A., Y HOHN, H. 1991. Les petits campagnols. Revue suisse de Viticulture,

Arboriculture et Horticulture 1.

NANNI, R.F. 1988. The interaction of mole-rats (Georychus capensis and Cryptomys

hottentotus) in the Nottingham road regio n of Natal. Unpubl. M.Sc. thesis, University

of Natal, Pietermaritzburg (South Africa). 128 pp.

NECHA Y, G., HAMMART, M., y GRULICH, l. 1977. The common hamster (Cricetus

cricetus (L)): A Review. E.P.P.O. Bull. 7:255-276.

NEVO, E. 1961. Observation on israelí populations of the mole rats Spalax e. ehrembergi

Nehring 1898. Mammalia 25:127-144.

NEVO, E. 1979. Adaptative Convergence and Divergence of Subterranean Marnmals. Ann.

Rev. Ecol. Syst. 10:269-308.

NEVO, E. 1986. Evolutionary Behavior genetics in active speciation and adaptation of

fossorial mole rats. En: Accademia Nazionale dei Lincei, Vol. 259, "Proceedings of the

International Meetings on Variability and Behavioral Evolution", Rome, 23-26

November, 1983. Accademia Nazionale dei Lincei, Rome. pags. 39-109.

NEVO, E. y REIG, O. 1990. Evolution of Subterranean Mammals at the Organismal and

Molecular Levels. Alan R. Liss. Inc.

NEVO, E., HETH, G., y BEILES, A. 1982. Population structure and evolution in

subterranean mammals. Evolution 36: 1283-1289.

NIETHAMMER J. y KRAPP F. 1982. Handbuch der Saugetiere Europas. Band 2/I, Nagetiere

11. Akademische Verlagsgesellschaft. Wiesbaden. 649 pp.

NOVIKOV, G. A., y PETROV, O.V. 1953. K ekologii podzemnoi polevki v lesostepnykh

dubravakh. Zoologicheskii Zhurnal 32: 130-139.

OGNEV, S.I. 1963. Mammals of the U.S.S.R. and adjacent countries. Israel Prograrn for

Scientific Translations. Jerusalem.

OSTFELD, R. 1985. Limiting resources and territoriality in microtine rodents. Am. Nat.

126:1-15.

OSTFELD, R. S. y KLOSTERMAN, L. L. 1990. Microtine social systems, adaptation, and

the comparative method. En: Social Systems and Population Cyc1es in Voles, Advances

in Life Sciences. TAMARIN, R.H.; OSTFELD, R.S.; PUGH, S.R. y BUJALSKA, G.

editores. Birkhauser Verlag Basel. pags. 35-44.

OTIS, D.L.; BURHAM, K.P.; WHITE, G.C;. y ANDERSON, D.R. 1978. Statistical inference

from capture data on c10sed animal populations. Wildl. Monogr. 62:1-135.

PALOMO, J.L.; VARGAS, J.M. y ANTUNEZ, A. 1989. Reproduction de Microtus (Pitymys)

duodecimcostatus (De Selys-Longchamps, 1839) (Marnmalia: Rodentia) dans le sud de

l'Espagne. Vie Milieu 39:153-158.

PATTON, J.L. 1990. Geomiyd evolution: The historical, selective, and random basis for

divergence patterns within and arnong species. En: Evolution of Subterranean

Marnmals at the Organismal and Molecular Levels. NEVO, E. y REIG, O. editores.

Alan R. Liss, Inc.. pags. 49-69.

PEARSON, O. P. 1959. Biology of the subterranean rodents, Ctenomys, in Peru. Memorias

del Museo de Historia Natural "Javier Prado" 9: 5-56.

PEARSON, O.P. 1984. Taxonomy and natural history of some fossorial rodents of Patagonia,

southern Argentina. J. Zool. London 202:225-237.

PEART, D.R. 1989. Species interactions in a successional grassland. III. Effects of a canopy

gaps, gopher mounds and grazing on colonization. J. Ecol. 77:267-289.

PELIKAN, J., ZEJDA, J., y HOLISOV A, V. 1974. Standing crop estimates of small

marnmals in Moravian forests. Zool. Listy. 23:197-216.

PÉREZ SUAREZ, G.; ARÉVALO F.; LOPEZ CABALLERO, E. y LOPEZ LUNA P. 1990.

Seasonal variations in hematological values and heart weight in two small mammals, a

mouse: Apodemus sylvaticus, and a vole: Pitymys duodecimcostatus. Acta Theriol. 35:

201-208.

PICKETT, S.T.A. y WHITE, P.S. 1985. Natural disturbance and patch dynamics. En: The

Ecology of Disturbance and Pateh Dynamies. Aeademie Press, Ine.

PIGOTT, C.D. 1968. Biological Flora of the British Isles: Cirsium acaulon. Joumal of

Ecology 56:597-612.

PODANI, J. 1988 SYN-TAX III, User's Manual. Abstacta Botanica 12 (Sup. 1):1-182.

POST, F. J. 1984. Physical and chemieal treatments for assessing the seed bank in soil

samples. VIImo Col. Biol. Ecol. Syst. Mauvaises Herbes: 71-78.

PUTTICK, G.M. Y JARVIS, J.U.M. 1977. The functional anatomy of the neek and forelimbs

of the cape golden mole, Chrysochloris asiatica (Lipotyphla: Chrysochloridae).

Zoologica Africana 12:445-458.

RABOTNOV, T.A. 1974. Differenees between fluctuations and sueeessions. en: Vegetation

Dynamics, Handboo,k of Vegetation Science. Dr. W. Junk. The Hague.

RAUNKIAER, C. 1934. The life forms of Plants and Statistical Plant Geography. London:

Oxford Univ. Press. 648 pp.

READER, R.J. y BUCK, J. 1991. Community response to experimental soil disturbance in a

midsuceessional, abandoned pasture. Vegetatio 92:151-159.

REICHMAN, O. J., y SMITH, S. C. 1990. Burrows and Burrowing Behaviou by Marnmals.

Chapter 5. En: Current Marnmalogy (pp. 197-244). New York: Plenun Publishing Corp.

REICHMAN, O.J. y JARVIS, J.U.M. 1989. The influenee of three sympatric species of

fossorial mole-rats (Bathyergidae) on vegetation. J. Mamm. 70( 4):763-771.

REIG, O.; BUSCH, C.; ORTELLS, M;. y CONTRERAS, J. 1990. An overview of evolution,

systematics, population biology, cytogenetics, molecular biology and speciation in

Ctenomys En: Evolution of Subterranean Marnmals at the Organismal and Molecular

Levels. NEVO, E. y REIG, O. editores. Alan R. Liss, Inc. pags. 71-96.

REMON, J.L. y ALBERA, B. 1989. Biomasa y producción herbacea en un puerto pirenaico

de verano. Options Méditerranéennes - Série Séminaires nº 3: 289-292.

REMON, J.L. y GOMEZ, D. 1989. Comunidades vegetales y su distribucion altitudinal del

puerto de Aisa (Pirineos occidental). Acta Biol. Mont. 9:283-290.

RICE, K.J. 1989. Impacts of seeds banks on grassland cornmunity structure and population

dynamics. En "Ecology of Soil Seed Banks". Eds. LECK, M.A.; PARKER, V.T. y

SIMPSON, R.L. Academic Press. California. pago 211-230.

RICHENS, V. B. 1966. Notes on the Digging Activity of a Northern Pocket Gopher. J.

Mammalogy 47:531-533.

ROSE, R.K. y BIRNEY, E.C. 1985. Community Ecology. In: Biology of New World

Microtus. Ed. por R. TAMMARIN. Special Publication No. 8, The Amefican Society of

Marnmalogists. 310-339 pp.

RYSER, P. y OIGON, A. 1985. Influence of seed bank and small mammals on the floristic

composition of limestone grassland (Mesobrometum) in Northern Switzerland. Ber.

Oeobot. Inst. ETH., Stiftung Rübel, Zürich 52:41-52.

SAGAR, O.R. y HARPER, J.L. 1961. Controlled interference with natural populations of

Plantago lanceolata, P. major y P. media. Weed Research 1:163-176.

SAINT-GIRONS, M.C. 1957. Les Mammiféres des Pyrénnées-Orientales. I. Observations sur

quelques Mammiféres recueillis dans la région de Banyuls et plus particuliérement le

Mulot Apodemus flavicollis. Vie et Milieu, 8:287-296.

SAINT-GIRONS, M.C. 1958. Les Mammiféres des Pyrénnés-Orientales II. Notes sur

quelques Marnmiféres provenant du massif du Carlitte. Vie et Milieu,9:133-134.

SAINT-GIRONS, M.C. 1962. Notes sur les Mammiféres de France I. Etude d'une collection

de petits Mammiféres capturés dan s la région de Brunoy (Seine-et-Oise). Marnmalia,

26:332- 342.

SAINT-GIRONS, M.C. 1973. Les mammiféres de France et du Benelux (faune marine

exceptée). Doin Ed. París. 401 pp.

SAINT-GIRONS, M.C.; FA y ARO, A.; LIBOIS, R. y TURPIN, F. 1978. Les

micromammiféres du versant francaise des Pyrénnés atlantiques. Butll. Soc Hist. Nat.

Toulouse, 114(1/2):247-260.

SALVIONI M. 1988. Home range and social behavior of three species of European Pitymys

(Mammalia, Rodentia). Behav. Ecol. Sociobiol. 22:203-210.

SALVIONI, M. 1986. Domaines vitaux, relations sociales et rythme d'activite de trois especes

de Pitymys (Mammalia, Rodentia). These Univ de Lausanne, 133 pp.

SANZ, J. L., J. L. REMON y D. GOMEZ-GARCIA (inédito). The Aisa computer application

for the management of vegetation data sampled by "point quadrat" methods.

SAVIC, LR. y NEVO, E. 1990. The Spalacidae, evolutionary history, speciation and

population biology. En: Evolution of Subterranean Mammals at the Organismal and

Molecular Levels. NEVO, E. y REIG, O. editores. Alan R. Liss, Inc.. pags. 129-153.

SCHADLER, M.H. 1990 Social organization and population control in the pine vole,

Microtus pinetorum. pp 121-130. En Social Systems and Population Cycles in Voles.

Advances in Life Sciences. Birkhauser Verlag Basel.

SCHADLER, M.H. Y BUTTERSTEIN, G.M. 1979. Reproduction in the pine vole, Microtus

pinetorum. J. of Mamm. 60:841-844.

SETON, E. T. 1929. Lives of Game Animals, Vol. 4, 395-418. New York: Doran & Co.

SHELFORD, V. E. 1929. Laboratory & Field Ecology. Baltimore.

SHERMAN, P.W.; JARVIS, J.U.M. y ALEXANDER, R.D. 1991. The Biology of the Naked

Mole-Rat. Princeton University Press. Princeton, NJ,. 518 pp

SIEGEL, S. 1986. Estadística no Paramétrica. Quinta Edición. Editorial Trillas, México.

344 pp.

SIMPSON, G.G. 1964. Species density of North American Recent Mammals. Syst. Zoo1.

13:57-73.

SNYDER, D.P. 1978. Populations of Small Mammals under Natural Conditions. Volume 5.

Special Publícation Series, Pymatuning Laboratory of Ecology. University of Pittsburg.

237 pp. SOKAL, R.R. Y RHOLF, F.J. 1979. Biometría. Edicciones Blume, Madrid.

SORIGUER, R.C. 1990. Estructura Social de los Topillos Mediterraneos (Pitymys

duodecimcostatus) en las colonias de las sierras de CazorlaSegura. Principios en

Etología, Actas 1 Congreso Nacional de Etología, Córdoba, pp. 247-256.

SORIGUER, R.C.; LOPEZ, M. y ZAFRA, M. 1984. Simple and Inexpensive Live Trap for

Capturing Fossorial Small Marnmals, Mediterranean Vole: An Example. Acta Theriol.

29:141-143.

SORIGUER, R.S., y AMAT, J.A. 1980. On the structure and function of the burrows of the

Mediterranean vole (Pitymys duodecimcostatus). Acta Theriologica 25:268-270.

SOUSA, W.P. 1984. The role of disturbance in natural communities. Annual Review of

Ecology and Systematics 15:353-391.

SPENCER, S.R.; CAMERON, G.N.; ESHELMAN, B.D.; COOPER, L.C. y WILLIAMS,

L.R. 1985. Influence of pocker gopher mounds on a Texas coastal prairie. Oecologia

(Berlín) 66: 111-115.

SPIEGEL, M.R. 1990. Estadística. Segunda Edición. McGraw-Hill. Madrid. 555 pp.

SPITZ, F. 1984. Le Campagnol de Gerbe, Pitymys pyrenaicus. En: Atlas des Mammiferes

Sauvages de France. Fayard, A. (ed.), pags. 170-171.

STAMP, N.E. y OHMART, R.D. 1978. Resource utilization by desert rodents in the lower

Sonoran deserto Ecology 59:700-707.

STÉRBA, O.; HRABÉM, V.; y ZIMA, J. 1986. Reproduction in a population of Pitymys

subterraneus from Tatras under conditions of high population density. Folía Zoologica

35(3):215-228.

STOECKER, R. 1976. Pocket Gopher Distribution in Relation to Snow in the Alpine Tundra.

En: "Ecological Impacts of Snowpack Augmentation in the San Juan Mountains,

Colorado. Final Report, San Juan Ecology Project". Editado por I. Steinhoff, (pp. 281-

288). Colorado State University Publ.

STOODART, D.M. 1979. Ecology of Small Mammals. Chapman and Hall. London. 386 pp.

STRAKA, F. y GERASIMOV S. 1971. Correlations between some clímatic factors and the

abundance of Microtus arvalis in Bulgaria. Ann. Zool. Fennici 8:113-116.

TAMARIN, R.H.; OSTFELO, R.S.; PUGH, S.R. y BUJALSKA, G. 1990. Social Systems and

Population Cycles in Voles. Tamarin, R.H., Ostfeld, R.S., Pugh, S.R. & Bujalska, G.

editores. Birkhauser Verlag. Basel.Boston. Berlin. pp. 229 pp.

TELLERIA, J. L. 1986. Manual para el censo de los Vertebrados Terrestres. Editorial Raices.

Madrid.

THORN, C.E., 1978. A preliminary assessment of the geomorphic role of pocket gophers in

the alpine zone of the Colorado front range. Geografiska Annaler, 60:181-187.

TILMAN, D. 1983. Plant succession and gopher disturbance along an experimental gradient.

Oecologia (Berlin) 60:285-292.

TUTIN, T.G.; HEYWOOO, V.H.; BURGES, N.A.; MOORE, D.M.; V ALENTINE, D.H.;

WALTERS, S.M. y WEBB, S.A. 1964-1980. Flora Europaea 5 Vols. Cambridge

University Press.

UBILLA, M. y ALTUNA, C.A. 1990. Analyse de la morphologie de la main chez des especes

de Ctenomys de l'Uruguay (Rodentia: Octodontidae). Adaptations au fouissage et

implícations évolutives. Mammalia 54: 107-117.

VAN HENSBERGEN, H. 1983. Ecological separation between four species of carnivores in

the western Pyrennes, Spain. Tesis Doctoral, Univ. of Cambridge. 252 pp.

VAUGHAN, T.A. 1961. Vertebrates inhabiting pocket gopher burrows in Colorado. J.

Mamm. 42: 171-174.

VAUGHAN, T.A. 1967. Two parapatric species of pocket gophers. Evolution 21: 148-158.

VEIGA, J.P. 1986. Interannual fIuctuations of three microtine populations in mediterranean

environments: the effect of the rainfall. Mammalia 50: 114-116.

VENTURA, J. 1989. Proporción de sexos en una población de Arvicola terrestris (Rodentia,

Arvicolidae) del NE de la península Ibérica. Misc. Zool. 13:181-186.

VENTURA, J., GOSALBEZ, J. y LOPEZ-FUSTER, M.J. 1991. Structure de population

d'Arvicola terrestris (Linnaeus, 1758) (Rodentia, Arvicolidae) du Nord-Est lbérique.

Mammalia 55:85-90.

VENTURA, J., y GOSALBEZ, J. 1988. Revisión de la Corología de Arvicola terrestris

(Linnaeus, 1758) (Rodentia, Arvicolidae) en la Península Ibérica. Misc. Zool. 12: 319-

327.

VERICAD, J. R., y MEYLAN, A. 1973. Resultats de quelques piegages de micromammiferes

dans le Sud-est de l'Espagne. Mammalia 37: 333-341.

VERICAD, J.R. 1970. Estudio faunístico y biológico de los mamíferos del Pirineo. P. Cent.

Pir. Biol. Exp. (CSIS) Vol. 4, 232 pp. Jaca.

VLECK, D. 1979. The Energy Cost of Burrowing by the Pocket Gopher, Thomomys bottae.

Physiol. Zool. 52: 122-136.

VLECK, D. 1981. Burrow structure and foraging costs in the fossorial rodents, Thomomys

bottae. Oecologia (Berlin) 49: 391-396.

VORONOV, N. P. 1953. Iz nablyudenii nad royuschei deyatelnostu gryzunov v lesu.

Pochvovedenie 10:61-74.

WALKER, E.P. 1964. Marnmals of the world. Johns Hopkins Press. Baltimore. Vol. 2, 1503

pp.

WEBSTER, A.B. y BROOKS, R.J. 1981. Social behavior of Microtus pennsylvanicus in

relation to seasonal changes in demography. J. Marnm. 62:738-751.

WHITE, G.C.; ANDERSON, D.R.; BURNHAM, K.P. y OTIS, D.L. 1982 Capture-Recapture

and Removal Methods for Sampling Closed Populations. Los Alarnos National

Laboratory, Los Alarnos, New Mexico, pp. 235.

WILLIAMS, L.R.; CAMERON, G.N.; SPENCER, S.R.; ESHELMAN, B.D. y GREGORY,

M.J. 1986. Experimental analysis of the effects of pocket gopher mounds on Texas

coastal prairie. J. Marnm. 67(4):672-679.

WOLFF, J. 1985. Behavior, en Biology of New World Microtus. Edited by R. H. TAMARIN,

Special Publication No. 8, The American Society of Marnmalogist.22.

YATES, T.L. y MOORE, D.W. 1990. Speciation and Evolution in the Family Talpidae

(Mammalia: Insectivora). En: Evolution of Subterranean Mammals at the Organismal

and Molecular Levels. NEVO, E. y REIG, O. editores. Alan R. Liss, Inc.. New York.

pags. 1-22. ZAHL, S. 1977. Jackknifing an index of diversity. Ecology 58:907-913.

ZIMINA, R. P. 1970. Royushchaya deyatelnosf melkikh mlekoptiayushchikh i ikh

landshaftoobrazuyushchaya rol. En: "Sredoobrazyushchaya deyatelnost' zhivotnykh".

Editado por J. A. Isakov. (pp. 74-5). Moskowskogo Univ. Moscu.

ZIMINA, R.P., POGODINA, G. S., y URUXHADZE, T. F. 1970. Landshaftoobrazuyuschaya

rol surdov v aridnykh vysokogoryakh TianSanya i Pamira. Materialy k poznanyu fauny

i flory SSSR (MOIP) 45:177-191.

ZIMINA, R. P., Y ZLOTIN, R. 1. 1980. Rol surkov v formirovannii gornikh ekosistem

Sredney Azii. Frunze.

ZLOTIN, R. l., Y KHODASHOV A, K. S. 1980. The role of animals in the biological cycling

of forest stepe ecosystems. Hutchinson & Ross.