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UNIVERSIDAD AUTÓNOMA DE BAJA CALIFORNIA SUR
ÁREA INTERDISCIPLINARIA DE CIENCIAS DEL MAR
DEPARTAMENTO DE BIOLOGÍA MARINA
Análisis de la alimentación natural de Megastraea undosa
(Wood, 1828) y Megathura crenulata (Sowerby, 1825)
mediante isótopos estables de C y N
TESIS
QUE COMO REQUISITO PARA OBTENER EL TÍTULO DE
BIÓLOGO MARINO
Presenta
MERCEDES MAGALI GÓMEZ VALDEZ
Directora de Tesis: Dra. Elisa Serviere Zaragoza
LA PAZ, B.C.S. Agosto de 2010
II
Dedicatoria
A mi madre.
Por ser una gran mujer, todo un ejemplo a seguir, por toda esa fuerza que me has
enseñado, porque gracias a ti estoy donde estoy, porque gracias a ti he logrado todo esto,
porque no tengo palabras ni acciones suficientes para remunerar todo lo que me has
dado, todo lo que has hecho por mí, todos esos esfuerzos desde que nací.
Gracias por las palabras de aliento, por el apoyo incondicional, por el cansancio de la lucha
diaria, gracias por estar conmigo siempre. Gracias por ayudarme a cumplir mis sueños, por
toda la paciencia, por todo el amor, por el respeto y la comprensión; gracias por aguantar
todo este tiempo lejos.
¡Gracias por ser una madre ejemplar!
¡Te amo mami hermosa!
III
Agradecimientos
Al Centro de Investigaciones Biológicas del Noroeste, S.C. (Proyecto EP3.3) y al Consejo Nacional
de Ciencia y Tecnología por la beca del proyecto CONACYT-P 50589 Q/25992.
Al CIBNOR S.C. y en especial al personal del Laboratorio de Macroalgas, del Laboratorio de
Aclimatación y Mantenimiento de Organismos Acuáticos y del Laboratorio de Salud Ambiental y
Biomedicina por permitirme realizar la tesis dentro de sus instalaciones.
A la Dra. Elisa Serviere por aceptarme como tesista en su laboratorio, por su apoyo y dirección en
la realización de esta tesis.
A la Dra. Alejandra Piñón por sus enseñanzas y por todo el tiempo dedicado a este trabajo, desde
los muestreos hasta las múltiples correcciones a esta tesis y por los buenos momentos dentro y
fuera de la institución ¡Muchas Gracias por todo!
Al B. M. Marco Antonio Medina por su gran motivación durante y después de la carrera, por su
apoyo en múltiples circunstancias y por aceptar ser parte de mi comité.
A la Dra. Sharon Herzka por sus enseñanzas, por aceptarme para realizar mi estancia, por aclarar
mis dudas y por su amabilidad. Al personal del laboratorio de ecología pesquera del CICESE, en
especial al Dr. Oscar Sosa, a la M. en C. María del Carmen Rodríguez Medrano, al Biol. Jorge Ceron
y al Biol. Cesar Guerrero por su hospitalidad.
A los técnicos Juan José Ramírez, Horacio Bervera y Arturo Sierra y a la M. en C. Darla Torres por el
apoyo en las colectas y datos de campo.
A la B. M. Alejandra Mazariegos por su apoyo en la identificación de las algas y por las facilidades
otorgadas dentro del laboratorio de Macroalgas, ¡Muchas Gracias por todo!
A mis compañeros de laboratorio por los buenos momentos que hicieron más ameno el trabajo
de tesis, a la B. M. Alma Rosa Rivera, al B. M. Tonatiuh Chávez, M. en C. Mónica Patrón, M. en C.
Dilian Anguas y al M. en C. Pablo Hernández.
A la M. en C. Claudia Pérez por su apoyo, consejos y buenos momentos, ¡Muchas Gracias por todo!
A mi familia, en especial a mi abuela Margarita por el gran apoyo que nos has dado a todos, por
ser la base de toda una familia, por siempre ser alegre, fuerte, paciente y positiva; por todo el
amor que nos has dado a todos, por siempre estar ahí apoyándonos. Tú también eres una gran
mujer, admirable y ejemplo a seguir, gracias por tus enseñanzas y por compartir tus miles de
experiencias. Quisiera expresar todo mi amor en estas palabras pero nunca será suficiente, mil
gracias ¡Te amo Grandma!
A Tita por todo el cariño tan especial que me has dado desde bebe y que también desde entonces
es correspondido. A la familia Lozano Márquez y Valdés Peláez muchas gracias por el cariño y las
IV
sonrisas de mis hermosas primas ¡Los quiero mucho! A Marycarmen Valdez por todos esos
momentos lindos que hemos pasado juntas, porque me has apoyado, enseñado y me has dado tu
cariño ¡Gracias!
A Rodolfo por todo este tiempo, por estar hasta acá conmigo, por el amor, la paciencia, la
compañía y el apoyo; por la motivación en esta etapa tan importante de mi vida, por todas esa
sonrisas que me has dado y por las que has provocado en mi, mil gracias por todo. ¡Te amo Rod!
A la familia Gómez, en especial a mi tía Martha por siempre estar al pendiente de mí, por nunca
alejarte y por hacerme sentir tan en confianza, por todas las palabras y por el cariño que me has
demostrado; a mi tío Enrique, a Mechita, a Enrique, a Chuy y a Sayuri mil gracias por hacerme
sentir parte de ustedes. A mi abuela Mercedes por el apoyo que me has dado, por el cariño, la
confianza, las sonrisas y las palabras ¡Muchas gracias! A mi tía Rebeca por tus palabras, tu cariño y
apoyo, a Becky y a Paola gracias por aceptarme y ser tan lindas conmigo.
A la familia Gómez Pacheco mil gracias por todos esos lindos momentos, por hacerme sentir parte
de ustedes, de igual manera a la familia Ortiz-Gómez ¡Muchas gracias!
A la familia Barjau y a la familia Lazcano, muchas gracias por haberme aceptado y apoyado en
momentos difíciles en esta ciudad.
A mis amigos xalapeños porque a pesar de la distancia hemos seguido juntos, por toda esa
confianza que han depositado en mí y que ha sido totalmente correspondida, porque aún son y
serán personitas super importantes en mi vida y así será por siempre (Val, Gerry, Sari, Laz, Lalo,
Julio, Caro, Fredt, Adr, Beto, Chela, Rafa…).
A mis amigos de La Paz, también ustedes han sido muy especiales, muchas gracias por todos los
momentos, por el apoyo y el cariño y por hacer de mi estancia en esta ciudad más interesante y
divertida (Ilhui, Angy, Diana, Marisol, Mirelle, Myrna, Itzia, Claudia, Carlos, Jairo, Leo, David, Fer,
Gabriel, Alejandro, Mariano…) ¡Muchas gracias!.
Y por ultimo pero no menos importante a mis dos personitas especiales que ya no están en este
mundo, Mama Lita y Nay.
V
ÍNDICE
INTRODUCCIÓN ........................................................................................................................................... 1
ANTECEDENTES ............................................................................................................................................ 3
DIETAS ............................................................................................................................................................. 3
ISÓTOPOS .......................................................................................................................................................... 4
CLASIFICACIÓN TAXONÓMICA DE LOS ORGANISMOS DE ESTE ESTUDIO ...................................................... 7
GASTERÓPODOS ................................................................................................................................................. 7
MACROALGAS .................................................................................................................................................... 8
PASTO ............................................................................................................................................................ 11
HIPÓTESIS .................................................................................................................................................. 11
OBJETIVO GENERAL ................................................................................................................................... 12
OBJETIVOS ESPECÍFICOS ............................................................................................................................. 12
MATERIAL Y MÉTODOS .............................................................................................................................. 12
ÁREA DE ESTUDIO ............................................................................................................................................. 12
TRABAJO DE CAMPO .......................................................................................................................................... 14
TRABAJO DE LABORATORIO ................................................................................................................................. 14
ANÁLISIS ......................................................................................................................................................... 17
RESULTADOS.............................................................................................................................................. 19
TEMPERATURA ................................................................................................................................................. 19
SALINIDAD ....................................................................................................................................................... 19
BIOMETRÍA ...................................................................................................................................................... 19
SEÑALES ISOTÓPICAS ......................................................................................................................................... 21
Δ13
C .............................................................................................................................................................. 21
VARIACIÓN TEMPORAL ....................................................................................................................................... 22
VARIACIÓN ESPACIAL ......................................................................................................................................... 24
Δ15
N .............................................................................................................................................................. 26
VARIACIÓN TEMPORAL ....................................................................................................................................... 27
VARIACIÓN ESPACIAL ......................................................................................................................................... 29
RELACIONES TRÓFICAS ....................................................................................................................................... 31
DISCUSIÓN ................................................................................................................................................. 38
SEÑALES ISOTÓPICAS ......................................................................................................................................... 38
Δ13
C .............................................................................................................................................................. 38
δ13 C
δ13 C
δ15 N
VI
Δ15
N .............................................................................................................................................................. 42
RELACIONES TRÓFICAS ....................................................................................................................................... 45
CONCLUSIONES .......................................................................................................................................... 50
BIBLIOGRAFÍA ............................................................................................................................................ 51
ANEXOS ..................................................................................................................................................... 60
δ15 N
VII
Lista de figuras
Figura 1. Megastraea undosa con epifitos ............................................................................. 7
Figura 2. Megathura crenulata ............................................................................................... 8
Figura 3. Eisenia arborea en su habitat natural ..................................................................... 8
Figura 4. Macrocystis pyrifera ................................................................................................ 9
Figura 5. Gelidium robustum ................................................................................................ 10
Figura 6. Prionitis cornea ...................................................................................................... 10
Figura 7. Algas coralinas articuladas ..................................................................................... 10
Figura 8. Phyllospadix torreyi en su hábitat natural. ............................................................ 11
Figura 9. Ubicación de las localidades donde se colectaron los organismos de este estudio:
Piedra de Trini (PT) y Rincón de Méndez (RM)..................................................................... 13
Figura 10. Medidas de Megastraea undosa Ancho (A) y Altura (B) ..................................... 15
Figura 11. Medidas de Megathura crenulata Largo (A) y Ancho (B) .................................... 15
Figura 12. Promedios generales (±DE) del δ13C en M. undosa y M. crenulata. Letras
diferentes indican diferencias significativas. ........................................................................ 21
Figura 13. Valores promedio generales (±DE) del δ13C de cada especie de macroalgas y
pasto marino. Eisenia arborea (Ea), Macrocystis pyrifera (Mp), Gelidium robustum (Gr),
Prionitis cornea (Pc), Algas coralinas articuladas (Cor) y Phyllospadix torreyi (Pt). Letras
diferentes indican diferencias significativas. ........................................................................ 22
Figura 14. Promedios (±DE) de los valores isotópicos del δ13C en gasterópodos del mes de
julio y noviembre en la localidad de Rincón de Méndez. Letras diferentes indican
diferencias significativas. ...................................................................................................... 23
Figura 15. Promedios (±DE) de δ13C de las algas y pasto marino en julio y noviembre de
Rincón de Méndez. Eisenia arborea (Ea), Macrocystis pyrifera (Mp), Gelidium robustum
(Gr), Prionitis cornea (Pc), Algas coralinas articuladas (Cor) y Phyllospadix torreyi (Pt).
Letras diferentes indican diferencias significativas. ............................................................. 24
Figura 16. Promedios (±DE) de δ13C de los gasterópodos para Piedra de Trini y Rincón de
Méndez en el mes de noviembre. Letras distintas indican diferencias significativas. ......... 25
Figura 17. Promedios (±DE) de δ13C de las macroalgas en Rincón de Méndez y Piedra de
Trini para el mes de noviembre. Eisenia arborea (Ea), Macrocystis pyrifera (Mp), Gelidium
VIII
robustum (Gr), Algas coralinas articuladas (Cor) y Phyllospadix torreyi (Pt). Letras distintas
indican diferencias significativas. ......................................................................................... 26
Figura 18. Promedios generales (±DE) de δ15N en M. undosa y M. crenulata. Letras
distintas indican diferencias significativas. .......................................................................... 26
Figura 19. Promedios (±DE) generales de δ15N en Macroalgas y Pasto marino. Eisenia
arborea (Ea), Macrocystis pyrifera (Mp), Gelidium robustum (Gr), Prionitis cornea (Pc),
Algas coralinas articuladas (Cor) y Phyllospadix torreyi (Pt). ............................................... 27
Figura 20. Promedios (±DE) de δ15N de los gasterópodos de Rincón de Méndez en julio y
noviembre. Letras distintas indican diferencias significativas. ............................................ 28
Figura 21. Promedio (±DE) de los valores isotópicos de δ15N en macroalgas y pasto marino
de julio y noviembre en Rincón de Méndez. Eisenia arborea (Ea), Macrocystis pyrifera
(Mp), Gelidium robustum (Gr), Algas coralinas articuladas (Cor) y Phyllospadix torreyi (Pt).
Letras distintas indican diferencias significativas. ................................................................ 29
Figura 22. Promedio (±DE) de los valores isotópicos de δ15N en gasterópodos de Piedra de
Trini (PT) y Rincón de Méndez (RM) en noviembre. Letras distintas indican diferencias
significativas. ........................................................................................................................ 30
Figura 23. Promedio (±DE) de los valores isotópicos de δ15N en macroalgas de Piedra de
Trini y de Rincón de Méndez en noviembre. Eisenia arborea (Ea), Macrocystis pyrifera
(Mp), Gelidium robustum (Gr), Algas coralinas articuladas (Cor) y Phyllospadix torreyi (Pt).
Letras distintas indican diferencias significativas. ................................................................ 31
Figura 24. Valores promedio de δ13C (±DE) vs valores promedio de δ15N (±DE) de
gasterópodos, macroalgas y pasto marino del mes de julio en Rincón de Méndez (RM).
Megastraea undosa (Mu), Megathura crenulata (Mc), Eisenia arborea (Ea), Macrocystis
pyrifera (Mp), Gelidium robustum (Gr), Prionitis cornea (Pc), Algas coralinas articuladas
(Cor) y Phyllospadix torreyi (Pt). ........................................................................................... 32
Figura 25. Valores promedio de δ13C (±DE) vs valores promedio de δ15N (±DE) de
gasterópodos, macroalgas y pasto marino del mes de noviembre en Rincón de Méndez
(RM). Megastraea undosa (Mu), Megathura crenulata (Mc), Eisenia arborea (Ea),
Macrocystis pyrifera (Mp), Gelidium robustum (Gr), Algas coralinas articuladas (Cor) y
Phyllospadix torreyi (Pt). ....................................................................................................... 33
IX
Figura 26. Valores promedio de δ13C (±DE) vs valores promedio de δ15N (±DE) de
gasterópodos, macroalgas y pasto marino del mes de noviembre en Piedra de Trini (PT).
Megastraea undosa (Mu), Megathura crenulata (Mc), Eisenia arborea (Ea), Macrocystis
pyrifera (Mp), Gelidium robustum (Gr) y Algas coralinas articuladas (Cor). ........................ 34
Figura 27. Porcentaje de aporte de las fuentes potenciales a la dieta de los gasterópodos
en cada mes y localidad. M. undosa (Mu), M. crenulata (Mc), julio (Jul), noviembre (Nov),
Rincón de Méndez (RM) y Piedra de Trini (PT)..................................................................... 36
Figura 28. Grafica de δ13C vs δ15N donde se muestran barras que indican los niveles
tróficos de los gasterópodos con su valor de nivel trófico promedio y el valor teórico de las
macroalgas ............................................................................................................................ 48
X
Lista de tablas
Tabla I.Peso, altura y ancho promedio (±DE) de M. undosa en julio y en noviembre en
Rincón de Méndez y Piedra de Trini en noviembre. ............................................................ 20
Tabla II. Peso, largo y ancho promedio (±DE) de M. crenulata en julio y en noviembre en
Rincón de Méndez y Piedra de Trini en noviembre. ............................................................ 20
Tabla III. Valores de nivel trófico de M. undosa y M. crenulata para meses (julio y
noviembre) y localidades (Rincón de Méndez y Piedra de Trini). Se incluyen todos los datos
necesarios para obtener el valor de nivel trófico. Los alimentos principales fueron
tomados de los resultados del programa Isosource. ........................................................... 37
Tabla IV. Valores de δ13C en gasterópodos reportados por diferentes autores .................. 39
Tabla V. Valores de δ13C en macroalgas y pastos marinos reportados por distintos autores.
.............................................................................................................................................. 41
Tabla VI. Valores de δ15N en gasterópodos reportados por diferentes autores ................. 43
Tabla VII. Valores de δ15N en macroalgas y pastos marinos reportados por distintos
autores. ................................................................................................................................. 44
Tabla VIII. Valores de δ13C, δ15N u valores de nivel trófico en macroalgas, pastos marinos y
moluscos reportados por distintos autores. ........................................................................ 49
XI
Lista de anexos
Anexo 1. Promedios generales (±DE) de δ13C en gasterópodos. ......................................... 60
Anexo 2. Promedios generales (±DE) de δ13C en macroalgas y pasto marino. .................... 60
Anexo 3. Promedios (±DE) de los valores isotópicos de δ13C en gasterópodos del mes de
julio y noviembre en la localidad de Rincón de Méndez. ..................................................... 60
Anexo 4. Promedio (±DE) de los valores isotópicos de δ13C en macroalgas de julio y
noviembre en Rincón de Méndez. ....................................................................................... 60
Anexo 5. Promedios (±DE) de δ13C de los gasterópodos para Piedra de Trini y Rincón de
Méndez en el mes de noviembre. ....................................................................................... 61
Anexo 6. Promedios (±DE) de los valores de δ13C para las macroalgas de Piedra de Trini y
Rincón de Méndez en el mes de noviembre. ....................................................................... 61
Anexo 7. Promedios generales (±DE) de los valores isotópicos de δ15N en gasterópodos. 61
Anexo 8. Promedios (±DE) generales de los valores isotópicos de δ15N en macroalgas y
pasto marino. ........................................................................................................................ 61
Anexo 9. Promedio (±DE) de los valores isotópicos de δ15N en gasterópodos de julio y
noviembre en Rincón de Méndez. ....................................................................................... 62
Anexo 10. Promedio (±DE) de los valores isotópicos de δ15N en macroalgas y pasto marino
de julio y noviembre en Rincón de Méndez. ........................................................................ 62
Anexo 11. Promedio (±DE) de los valores isotópicos de δ15N en gasterópodos de Piedra de
Trini y Rincón de Méndez en noviembre. ............................................................................. 62
Anexo 12. Promedio (±DE) de los valores isotópicos de δ15N en macroalgas de Piedra de
Trini y de Rincón de Méndez en noviembre. ........................................................................ 63
XII
Resumen
Megastraea undosa y Megathura crenulata son grandes herbívoros con importancia
económica en la comunidad bentónica de los bancos de abulón en los arrecifes rocosos de las
costas del Pacífico de la Península de Baja California, México. En el presente trabajo se determinó
la señal isotópica de δ13C y δ15N para Megastraea undosa y Megathura crenulata así como para
algunas de sus fuentes de alimento en dos épocas del año y en dos localidades de Bahía Tortugas,
Baja California Sur, Mexico (Rincón de Méndez y Piedra de Trini). En los meses de julio y
noviembre del 2009 se realizaron colectas, en Rincón de Méndez y Piedra de Trini, de 5 especies
de macroalgas (Eisenia arborea, Macrocystis pyrifera, Gelidium robustum, Prionitis cornea, y de
tapetes de algas coralinas articuladas); del pasto marino Phyllospadix torreyi y de las dos especies
de gasterópodos. Respecto al δ13C, en general, E. arborea en ambas localidades y en ambas
temporadas tuvo un promedio de -20.27‰ (±2.02), el promedio de M. pyrifera fue de -15.18‰
(±0.95), para G. robustum fue de -21.71‰ (±1.39), el de P. cornea fue de -21.82‰ (±0.10), en las
algas coralinas articuladas fue de -11.39‰ (±1.35), y el de P. torreyi fue de -17.78‰ (±1.81). En el
caso de los gasterópodos, el promedio general de M. undosa fue de -17.59‰ (±2.43), el de M.
crenulata fue de -14.35‰ (±1.66). En cuanto a los valores del δ15N el promedio general de E.
arborea fue de 9.28‰ (±0.55), de M. pyrifera fue de 10.98‰ (±2.89) siendo el valor más
enriquecido de las macroalgas, de P. cornea fue de 9.56‰ (±0.15), para G. robustum fue de 9.54‰
(±1.21) mientras que para los tapetes de algas coralinas articuladas fue de 10.14‰ (±0.82) y para
P. torreyi fue de 9.39‰ (±0.51). En el caso de los gasterópodos, el promedio general de M. undosa
fue de 12.42‰ (±0.61) y para M. crenulata fue de 15.48‰ (±0.67). Los valores isotópicos del δ13C
y del δ15N de las macroalgas variaron entre julio y noviembre pero no entre localidades. De las
dietas consideradas, el mayor aporte de carbono a la dieta de M. undosa en julio fue de P. torreyi,
en noviembre en la localidad de Rincón de Méndez fue de G. robustum y en el mismo mes en
Piedra de Trini fueron las algas coralinas articuladas. El mayor aporte de carbono a la dieta de M.
crenulata en julio y noviembre en ambas localidades de muestreo fue de las algas coralinas
articuladas. El nivel trófico promedio para M. crenulata fue de 2.77 y en el caso de M. undosa fue
de 1.76.
1
INTRODUCCIÓN
Las poblaciones de una comunidad tienen numerosas interacciones recíprocas,
además interactúan con el ambiente abiótico. Estas interacciones tienen como
consecuencia un flujo unidireccional de energía a través de organismos autótrofos
(habitualmente fotosintéticos) hacia organismos heterótrofos que se alimentan de
autótrofos y/o heterótrofos (Curtis y Barnes, 2000).
Las interacciones entre las especies establecen las vías para el flujo de materia y
energía de una población a otra y determinan como la biomasa y la energía se reparten en
un ecosistema. Entender y describir las conexiones en un ecosistema es un paso esencial
para mantener y restaurar la calidad de estos. En algunos trabajos científicos, a nivel
ecosistema, se enfatiza a la ecología trófica como un punto central para entender cómo
funcionan los sistemas acuáticos, las cadenas alimenticias, procesos ecológicos,
energéticos e historia natural de todo tipo de organismos, acuáticos y terrestres;
vertebrados e invertebrados (Pasquaud y Lobry, 2007).
El análisis de contenido estomacal ha sido uno de los métodos más utilizados en
ecología marina para determinar la composición del alimento consumido y estrategias
alimenticias, posiciones tróficas de los organismos, para entender el funcionamiento de
las comunidades, así como para evaluar la importancia en los flujos de energía de un
sistema (Iken et al., 1999). Recientemente, se han usado otras técnicas tales como el
análisis de ácidos grasos y trazadores químicos como los isótopos estables. Este último
método, a diferencia del análisis de contenido estomacal, nos puede dar información más
allá del periodo entre la ingestión y la digestión del alimento, detectando así patrones de
alimentación a largo plazo, reconstruir dietas y determinar el destino de los nutrientes
asimilados dentro de un animal; al elegir este método, lo más común es utilizar los
isótopos de carbono y nitrógeno (δ13C y δ15N) (Tienszen et al., 1983; Peterson y Fry, 1987).
La técnica de isótopos estables se basa en el hecho de que las señales isotópicas de
las presas, se verán reflejadas en los consumidores, transmitiéndose a lo largo de la
cadena trófica desde los productores primarios hasta los consumidores (Sharp, 2007).
Cuando las relaciones isotópicas de un animal son comparadas con las proporciones del
productor primario dominante en un sistema, se puede deducir el origen de la dieta del
animal (Paterson y Whitfield, 1997).
2
El análisis con isótopos estables ofrece una descripción más representativa de los
niveles tróficos de cada especie y a partir de ellos se puede hacer una descripción de la
variabilidad de la alimentación en distintas edades y entre sexos (Pasquaud y Lobry, 2007).
El combinar el análisis de contenido estomacal con el análisis de isótopos estables es una
manera de verificar las interacciones tróficas y sustentar los resultados de ambos estudios
(Roman-Reyes, 2003).
En general, la técnica con isótopos estables ha sido muy utilizada en peces y en
mamíferos (Honsson et al., 1997; Hoocker et al., 2001; Maruyama et al., 2001; Das et al.,
2003; Estrada et al., 2003; Kennedy et al., 2005), mientras que el uso en invertebrados ha
sido menos común (Guest et al., 2008; Jara-Marini, 2008; Won et al., 2008). También se ha
utilizado con vegetales marinos, práctica muy importante debido a que las macroalgas y
los pastos marinos forman la base estructural de algunos de los ecosistemas más
productivos en el mundo (Boutton et al., 1980, 1983; Longhurst, 1981).
En la Península de Baja California el uso de isótopos estables para conocer los hábitos
alimenticios de especies marinas ha sido limitado, se ha trabajado con peces (Aguilar-
Castro, 2003; Cabrera-Chavez-Costa, 2003; Velasco-Tarelo, 2005), tortugas (Santos-Baca,
2008) y mamíferos marinos (Romero-Mena, 2005), principalmente.
Por lo que se refiere a gasterópodos, los pocos estudios que se tienen se han
orientado al análisis de contenido estomacal de algunas especies, como Haliotis spp.,
Megastraea undosa y Megathura crenulata (Aguilar-Rosas et al., 1990; Serviere et al.,
1998; Mazariegos-Villarreal, 2003; Aguilar-Mora, 2009), las cuales se reconocen como los
grandes herbívoros de la comunidad bentónica de los bancos de abulón en los arrecifes
rocosos de las costa del Pacífico de la Península de Baja California (Guzmán del Próo et al.,
1991). Debido a la importancia económica y ecológica de estos organismos los estudios
básicos, tales como su posición trófica y el conocimiento de sus presas potenciales, es de
gran importancia (Dethier et al., 1989).
Con este trabajo se pretende contribuir al conocimiento de la alimentación natural de
dos gasterópodos: Megastraea undosa y Megathura crenulata mediante el uso de
isótopos estables.
3
ANTECEDENTES
Dietas
Una característica distintiva de los gasterópodos es que cuentan con una estructura
parecida a una lengua, dentada y quitinosa llamada rádula. Esta estructura puede ser
prolongada desde la cavidad bucal a través de la boca y así pueden raspar partículas que
se colocan en un cordón mucoso el cual es dirigido hacia el estómago. Los gasterópodos
del orden Archaegastropoda presentan una rádula modificada para alimentarse de
macroalgas y de organismos asociados a éstas. Con la rádula pueden cortar, perforar,
agarrar e incluso masticar piezas grandes de alimento (Barnes et al., 2001; Moore, 2006).
En Baja California, los estudios sobre dieta natural de gasterópodos marinos se ha
enfocado al análisis de contenido estomacal de especies con importancia ecológica o
comercial como Megastraea undosa (como Astraea undosa), Megathura crenulata y
Haliotis fulgens (abulón azul) (Aguilar-Rosas et al., 1990; Mazariegos-Villarreal, 2003;
Aguilar-Mora, 2009).
El abulón azul, H. fulgens, es selectivo en cuanto a su comida, alimentándose de un
número limitado de especies; su dieta cambia de un sitio a otro y en distintas épocas del
año. Se han reportado como principales componentes de su dieta a algas café como
Cystoseira osmundacea, Eisenia arborea, Macrocystis pyrifera, Sargassum sp., algas rojas
como Cryptopleura crispa, Gelidium sp., Rhodymenia sp., y el pasto marino Phyllospadix
torreyi y en menor proporción algunos organismos ingeridos junto con las algas como
platelmintos, anfípodos, briozoarios y restos de animales (Serviere-Zaragoza et al., 1998;
Mazariegos-Villareal, 2003).
Megastraea undosa es un herbívoro oportunista con ausencia de preferencia
alimentaria diferencial por sexos. En un estudio realizado en Punta Banda, Baja California
se reconocieron 17 géneros y 10 especies de macroalgas en su dieta, de las cuales se
encontraron consistentemente: Sphacelaria furcigera, Cladophora columbiana, Gelidium
pusillum y las algas coralinas articuladas Jania sp., Corallina sp. y Lithothrix aspergillum
(Aguilar-Rosas et al., 1990).
Por lo que respecta a Megathura crenulata, se describe como un organismo
omnívoro, siendo su alimento más importante los tunicados, seguido por el hidrozoario
Eudendrium y algas como Rhodymenia sp., Pterosiphonia sp., Corallina sp., Cystoseira
4
osmundacea y Cryptopleura crispa, lo cual se determino a partir de un estudio realizado
en la zona de Bahía Tortugas (Aguilar-Mora, 2009). En este trabajo se complementará la
información de sus relaciones tróficas con el análisis de tejidos de Megathura crenulata y
Megastraea undosa, y de los principales componentes de su dieta usando isótopos
estables.
Isótopos
Los isótopos son átomos de un mismo elemento con el mismo número atómico pero
diferente masa atómica. Tienen el mismo número de protones en el núcleo pero difieren
en el número de neutrones. Existen isótopos radiactivos e isótopos estables, estos últimos
se caracterizan por ser estables en el tiempo, esto es, que no sufren decaimiento
radiactivo y no se corren riesgos al trabajar con ellos. Los isótopos estables funcionan
como colorantes naturales generalmente siguiendo el camino de la circulación de
elementos; las diferencias isotópicas que se presentan en la naturaleza, son producto de
reacciones químicas, físicas y biológicas que promueven la discriminación entre los
isótopos pesados y ligeros (Sharp, 2007). La técnica de los isótopos ha sido utilizada para
estudiar las relaciones tróficas y para la identificación de fuentes de carbono y nitrógeno,
en un gran número de ecosistemas (Fry, 2006).
Con los valores δ13C se pueden establecer flujos de energía y fuentes de nutrientes,
pues tendrán valores similares cuando provengan de la misma fuente debido a que el
fraccionamiento isotópico es de aproximadamente 1 ‰ de un nivel trófico a otro. Con los
valores δ15N se pueden establecer relaciones tróficas, ya que su valor de fraccionamiento
isotópico es de aproximadamente 3.4 ‰ de un nivel trófico a otro (DeNiro y Epstein,
1978; DeNiro y Epstein, 1981; Minagawa y Wada, 1984). Teóricamente ocurrirá un
enriquecimiento δ13C/δ15N lineal en una trama trófica (Cabana y Rasmussen, 1996), y el
nivel trófico de cada organismo puede ser determinado mediante la ecuación de nivel
trófico (Peterson y Fry, 1987).
Por ejemplo, en el medio terrestre se sabe que las plantas tienen diferentes vías
metabólicas en la fotosíntesis, las cuales pueden ser C3 y C4. Esto significa que, durante la
fotosíntesis, el primer producto de la fijación del CO2 es diferente en cada caso, en la vía
fotosintética C3 es el fosfoglicerato (compuesto de 3 carbonos) y en el caso de la vía
5
fotosintética C4 es el ácido oxalacético (compuesto de 4 carbonos). Debido a esto
presentan una proporción 13C/12C contrastante, por lo que éstas y otras diferencias han
sido utilizadas para identificar la contribución relativa de plantas diferentes a la dieta de
los animales (Boutton et al., 1980, 1983; Longhurst, 1981).
Con respecto al nitrógeno, una característica importante de los ecosistemas marinos
es que las concentraciones de nitrógeno orgánico disuelto son muy variables, además de
que los depósitos de NO3- y NH4+ también pueden variar espacial y temporalmente en la
abundancia de 15N (Goering et al., 1990). Se ha demostrado que la fijación y asimilación de
N2 modifican la razón isotópica de las fuentes primarias de nitrógeno (Hoering y Ford,
1960; Macko et al., 1982) y procesos biológicos tales como nitrificación y denitrificación
también producen cambios en el δ15N del nitrógeno inorgánico disuelto (Miyake y Wada,
1971; Cline y Kaplan, 1975). La excreción de fuentes de nitrógeno orgánico o inorgánico,
así como la descomposición y remineralización al interior del ecosistema marino puede
también resultar en la producción de nitrógeno regenerado con firmas isotópicas de δ15N
claramente diferentes de otras fuentes primarias de nitrógeno (Miyake y Wada, 1971;
Tieszen et al., 1983; Checkley y Miller, 1989).
Existen diversos estudios en ecosistemas marinos donde se ha reconstruido la trama
trófica utilizando los isótopos estables, por ejemplo, Minagawa y Wada (1984) midieron la
composición isotópica de animales marinos y dulceacuícolas incluyendo microalgas,
zooplancton, peces y aves; Fry (1988) estudió la estructura trófica de un banco
importante de pesca al noroeste del Atlántico incluyendo materia orgánica particulada,
invertebrados y peces; Cabana y Rasmussen (1996), estudiaron las cadenas tróficas de 40
lagos, incluyendo en su trabajo plancton, macroinvertebrados y peces, señalando que los
cambios en la señal isotópica del nitrógeno reflejan los altos contenidos de nitrógeno de
las descargas antropogénicas.
En México, la literatura es relativamente escasa, teniéndose algunos estudios en la
región que involucran el uso de isótopos estables. Velasco-Tarelo (2005) realizó el análisis
isotópico de δ13C y δ15N para el tiburón mako (Isurus oxyrinchus) y sus presas;
encontrando que los juveniles y adultos de este tiburón presentaron valores promedio de
δ13C y δ15N cercanos, lo cual sugiere fuentes de alimento similares. Además, comparó los
valores isotópicos de δ15N entre tres localidades y estaciones encontrando variaciones
6
según el lugar. Con base a sus resultados concluyó que I. oxyrinchus presenta hábitos
alimenticios selectivos teniendo en primer lugar a los peces seguidos por cefalópodos y
crustáceos. Además, determinó tres niveles tróficos, con el tiburón mako en la posición
tope en los valores promedio de δ15N. Según los valores isotópicos de carbono δ13C se
determinaron como fuentes de alimento principales a los peces Coryphaena hippurus,
Scomber japonicus, Prionotus albirostris y al calamar Dosidicus gigas.
Santos-Baca (2008) realizó la evaluación de los hábitos alimenticios de la tortuga
verde Chelonia mydas en Bahía Magdalena, BCS, utilizando la técnica de isótopos estables
δ13C y δ15N. Los isótopos de carbono mostraron diferencias significativas entre algunos de
los grupos, las algas café y las fanerógamas marinas formaron un grupo homogéneo
mostrando diferencias significativas con el resto de los grupos; mientras que las algas
verdes, rojas y los invertebrados no pudieron distinguirse significativamente entre ellos.
Además, encontró diferencias significativas entre estaciones, para la señal isotópica del
carbono en la tortuga pero no con la señal de nitrógeno. Concluye que los invertebrados
analizados comparten fuentes de nutrientes y que la tortuga en Bahía Magdalena es un
organismo omnívoro que se alimenta principalmente de macroalgas e invertebrados y en
menor medida de algas cafés y fanerógamas marinas.
Jara-Marini (2008) realizó la reconstrucción de la trama trófica del sistema lagunar
Estero de Urías, Mazatlán, Sinaloa, a través del análisis de los isótopos estables de δ13C y
δ15N. Este autor reportó valores de diferentes especies de macroalgas, por ejemplo Ulva
lactuca de -15.0 a -10.9‰ y 11.0 a 15.6‰ para δ13C y δ15N respectivamente,
Chaetomorpha linum de -27.1 a -25.6‰ y desde 8.2‰ hasta 9.8 para δ13C y δ15N
respectivamente, Caulerpa serticularioides (de-25.4 a -19.9‰ y de 8.0 a 11.7‰ para δ13C
y δ15N respectivamente); estableciendo que existe una trama trófica de 4 niveles entre los
organismos del estero, teniendo en la base de la misma al fitoplancton.
En la región no hay información para invertebrados, pero como ejemplo a nivel
mundial tenemos a Won et al. (2008), en Japón, realizaron el análisis de isotopos estables
para una especie de abulón, Haliotis discus hannai llevando a cabo experimentos de
alimentación controlada para inferir mediante los valores de isotopos estables la dieta de
los organismos en su medio natural concluyendo que los juveniles de esta especie se
alimentan mayormente de microalgas bentónicas y algas rojas, mientras que los adultos
7
muestran preferencia hacia las algas café. Reportó valores promedio para esta especie de
-17.0 (±0.8) para el δ13C y de 8.0 (±0.9) para el δ15N.
CLASIFICACIÓN TAXONÓMICA DE LOS ORGANISMOS DE ESTE ESTUDIO
Gasterópodos
Clasificación taxonómica según Morris et al. (1980)
Reino: Animalia
Subreino: metazoa
Phyllum: Mollusca
Clase: Gastropoda
Subclase: Prosobranchia
Orden: Archaegastropoda
Superfamilia: Trochacea
Familia: Turbinidae
Género: Megastraea
Especie: Megastraea undosa (Sowerby, 1825)
Megastraea undosa, también conocido como caracol panocha (Fig. 1), es un
gasterópodo de la familia Fissurellidae que se distribuye a lo largo del Pacífico de
Norteamérica desde Punta Concepción, Santa Bárbara California. EUA, hasta Punta
Abreojos, Baja California Sur, México (Morris et al., 1980). M. undosa es uno de los
gasterópodos más grandes en las costas de California y Baja California (Rodríguez-Valencia
et al., 2002). Hasta hace poco se empleaba como carnada en la pesca de langosta y
actualmente constituye una pesquería establecida y su importancia radica en el hecho de
que el recurso se comercializa enlatado como producto sucedáneo del abulón (Belmar et
al., 1991). En la actualidad, la pesca comercial de esta especie cuenta con el potencial de
un rápido crecimiento debido a la disminución de otras pesquerías y al incremento en el
mercado de los caracoles (Leet et al., 2001).
Figura 1. Megastraea undosa con epÍfitos
8
Clasificación taxonómica según Morris et al. (1980)
Reino: Animalia
Subreino: metazoa
Phyllum: Mollusca
Clase: Gastropoda
Subclase: Prosobranchia
Orden: Archaegastropoda
Familia: Fissurellidae
Género: Megathura
Especie: Megathura crenulata (Sowerby, 1825)
Megathura crenulata o lapa gigante (Fig. 2) también forma parte de la familia
Fissurellidae; se distribuye desde el condado de Mendocino en California, EUA y
recientemente, el rango de distribución de M. crenulata se amplió a 64 kilómetros al sur
de Isla Asunción, Baja California Sur (Aguilar-Mora, 2009). M. crenulata ha incrementado
su valor en los últimos años ya que es un elemento importante para el tratamiento del
cáncer, alergias e inmunosupresión; esto mediante el uso de sus hemocitos que presentan
actividad fagocítica (Martin et al., 2007).
Macroalgas
Clasificación según Abott y Hollenberg (1976)
División: Phaeophyta
Clase: Phaeophyceae
Orden: Laminariales
Familia: Alariaceae
Género: Eisenia
Especie: Eisenia arborea J.E. Areschoug
Figura 2. Megathura crenulata
Figura 3. Eisenia arborea en su
habitat natural
9
Eisenia arborea (Fig. 3) es un alga parda que se distribuye desde British Columbia, en
Canadá hasta Bahía Magdalena en Baja California Sur. Esta especie es la segunda alga
parda más abundante a lo largo del Pacífico de la Península de Baja California, después de
Macrocystis pyrifera. Es abundante en la zona de Bahía Tortugas formando camas densas
desde la zona intermareal hasta los 35m de profundidad. Al ser tan abundante, es
alimento importante para muchas especies del ecosistema que habitan, también sirve de
hábitat para especies importantes tanto de vertebrados como de invertebrados (Arvizu et
al., 2007; Hernández-Carmona et al., 2009).
Clasificación según Abott y Hollenberg (1976)
División: Phaeophyta
Clase: Phaeophyceae
Orden: Laminariales
Familia: Laminariaceae
Género: Macrocystis
Especie: Macrocystis pyrifera (Linnaeus) C. Agardh
Macrocystis pyrifera (Fig. 4) es un alga parda que se distribuye desde el sur de Alaska
hasta Baja California, en Perú, Chile, Argentina, Nueva Zelanda y las islas subantárticas.
Ésta especie es el organismo de crecimiento más rápido en el mundo, puede crecer hasta
35 centímetros por día. Debido a que carece de taninos tiene un mejor sabor en relación a
otras especies de algas café por lo que es ampliamente consumida por muchos
organismos en el ecosistema en donde habita. Además, muchas especies de peces e
invertebrados dependen del bosque de Macrocystis, por ser un lugar magnífico para la
protección de los estadios juveniles y un hábitat perfecto para algunos organismos
adultos. Además de su importancia ecológica también tiene importancia económica ya
que se comercializa por su contenido de alginatos y para fabricar harina que sirve como
alimento de cultivo, en especial por ser alimento principal del abulón (O´clair y Lindstrom,
2000).
Figura 4. Macrocystis pyrifera
10
Clasificación según Abott y Hollenberg (1976)
División: Rhodophyta
Clase: Florideophyceae
Orden: Gelidiales
Familia: Gelidiaceae
Género: Gelidium
Especie: Gelidium robustum (N.L. Gardner) Hollenberg& I.A.
Gelidium robustum (Fig. 5) presenta una distribución que va desde British Columbia,
en Canadá, hasta Bahía Magdalena en Baja California Sur. Es explotada comercialmente en
Baja California ya que se usa como materia prima para la producción de agar. Su
importancia ecológica se debe a que se ha reportado como alimento importante en
muchos invertebrados (Pacheco-Ruiz y Zertuche-González, 1995).
Clasificación según Abott y Hollenberg (1976)
División: Rhodophyta
Clase: Florideophyceae
Orden: Cryptonemiales
Familia: Cryptonemiaceae
Género: Prionitis
Especie: Prionitis cornea (Okamura) E.Y.Dawson
Prionitis cornea (Fig. 6) es un alga roja que presenta una distribución que va desde
British Columbia, en Canadá, hasta Baja California Sur. En esta última zona se ha
reportado como alimento de macroinvertebrados importantes (Aguilar-Mora, 2009).
Clasificación según Abott y Hollenberg (1976)
División: Rhodophyta
Clase: Florideophyceae
Orden: Coralinales
Familia: Corallinaceae
Figura 5. Gelidium robustum
Figura 6. Prionitis cornea
Figura 7. Algas coralinas articuladas
11
Las algas coralinas articuladas (Fig. 7) son duras debido a sus grandes cantidades de
carbonato de calcio. Su coloración va desde el rojizo-rosa a morado-rosa, pero en medida
de que se van muriendo se tornan blancas. En la región se encuentran diferentes géneros
tales como Corallina el cual tiene crecimientos en forma de pluma y los segmentos son
más largos que anchos, Haliptylon presenta conceptáculos característicos y Bossiella
presenta sus estructuras reproductivas en elevaciones de la superficie de algunos
segmentos, los cuales son aplanados (Kozloff, 1993). Estas algas se encuentran en
agregaciones importantes en el bentos formando tapetes que generalmente cubren a las
rocas y en Bahía Tortugas se han reportado como especies dominantes en el microhábitat
de los juveniles de abulón (Rivera-Camacho, 2009).
Pasto
Clasificación según Le-Roy (1923)
Reino: Plantae
Phyllum: Spermatophyta
Clase: Angiospermae
Orden: Monocotyledones
Familia: Zosteraceae
Género: Phyllospadix
Especie: Phyllospadix torreyi S. Watson
Phylloxpadix torreyi (Fig. 8) es un pasto marino que se encuentra en sustratos
rocosos, durante las mareas bajas esta especie funciona como refugio para varias especies
de invertebrados, es un lugar para el refugio de crías de peces, invertebrados y algas;
además es alimento importante para algunos invertebrados (Stewart y Myers, 1980).
HIPÓTESIS
Se espera encontrar diferencias temporales y espaciales en la señal isotópica de cada
una de las especies de gasterópodos debido a la variación en la disponibilidad de alimento
y a sus preferencias alimenticias.
Figura 8. Phyllospadix torreyi en su hábitat natural.
12
OBJETIVO GENERAL
Determinar la señal isotópica de δ13C y δ15N para Megastraea undosa, Megathura
crenulata y para algunas de sus fuentes de alimento en dos épocas del año en Bahía
Tortugas, Baja California Sur.
OBJETIVOS ESPECÍFICOS
Describir la señal isotópica de δ13C y δ15N para Megastraea undosa, Megathura
crenulata y para algunas de sus fuentes de alimento en dos épocas del año en Rincón de
Méndez
Describir la señal isotópica de δ13C y δ15N para Megastraea undosa, Megathura
crenulata y para algunas de sus fuentes de alimento en dos localidades, Rincón de
Méndez y Piedra de Trini, en la misma época del año
Establecer el porcentaje de contribución que tiene cada recurso alimenticio en la
composición isotópica de M. undosa y M. crenulata.
Determinar los niveles o posiciones tróficas de las dos especies mediante el uso de
δ15N
MATERIAL Y MÉTODOS
Área de estudio
Bahía Tortugas se localiza en la porción central de la costa oeste del Pacífico de Baja
California Sur, entre Punta Eugenia, al norte, y Bahía Asunción, al sur. Bahía Tortugas es
un puerto pesquero donde se explota abulón, langosta, caracol y el alga roja Gelidium sp.,
Concentra además la producción langostera de cooperativas aledañas. La bahía tiene una
extensión de 20.5 km², y una profundidad que va desde los 11 m en el centro hasta los 19
m hacia la boca. Esta se cierra por un par de puntas rocosas de origen ígneo, una de las
cuales, la del SE, se prolonga con una serie de pequeños islotes y morros que amortiguan,
en gran medida, la fuerza del oleaje y corrientes provenientes del NO, que es la dirección
de los vientos dominantes (Cervantes-Duarte et al., 1993).
13
La comunidad bentónica de Bahía Tortugas está dominada por distintas especies
entre las que sobresalen las algas café Eisenia arborea y Macrocystis pyrifera, las algas
rojas Bossiella orbigibiana, Corallina officinalis, C. pinnatifolia y el pasto marino P. torreyi
además de gasterópodos como Haliotis corrugata, H. fulgens, Megastraea undosa y
Megathura crenulata (Guzmán del Próo, 1991).
En la boca de la bahía, en la parte exterior hacia el sur, encontramos el sitio llamado
Rincón de Méndez (RM, 27° 38’N, 114° 51’O) y en la parte exterior hacia el norte se
encuentra el sitio llamado Piedra de Trini (PT, 27°39’N, 114°54’O). Ambos son arrecifes
rocosos influenciados por las aguas del Pacífico, caracterizados por la presencia estacional
de Eisenia arborea y Macrocystis pyrifera; con una profundidad máxima de 15 metros. Son
bancos abuloneros bien conocidos por los pescadores de la región (Fig. 9).
Figura 9. Ubicación de las localidades donde se colectaron los organismos de este estudio: Piedra de Trini
(PT) y Rincón de Méndez (RM)
N
14
Trabajo de campo
En Rincón de Méndez se realizaron colectas de dos especies de gasterópodos,
Megastraea undosa y Megathura crenulata, en los meses de julio y noviembre del 2009;
así como de dos especies de algas café Eisenia arborea y Macrocystis pyrifera, dos
especies de algas rojas, Gelidium robustum y Prionitis cornea; tapetes de algas coralinas
articuladas y una especie de pasto marino Phyllospadix torreyi, las cuales forman parte de
los principales componentes de la dieta de dichos gasterópodos (Aguilar-Rosas et al., 1990
y Aguilar-Mora, 2009). Los tapetes de algas coralinas articuladas estaban formados por las
especies Haliptylon gracile, Corallina officinalis, Corallina pinnatifolia y Bossiella
orbigniana. Adicionalmente, en el mes de noviembre se hizo un muestreo en Piedra de
Trini en donde se colectaron las mismas especies de gasterópodos y de algas.
De M. undosa y M. crenulata se colectaron 8 organismos por sitio de muestreo y
fecha. De las especies de macroalgas se obtuvieron tres talos de Eisenia arborea (Ea),
Macrocystis pyrifera (Mp) y Gelidium robustum (Gr), además de tapetes de algas coralinas
articuladas (Cor) para ambos sitios. Así como del alga roja Prionitis cornea (Pc) que solo se
encontró en julio en Rincón de Méndez; y el pasto marino Phyllospadix torreyi (Pt) que
solo se encontró en Rincón de Méndez tanto en julio como en noviembre.
La colecta se realizó manualmente mediante buceo con equipo SCUBA por la mañana.
Al terminar la jornada de muestreo, los ejemplares fueron lavados con agua potable para
remover sedimentos y sales, y colocados en acuarios hasta su transporte al laboratorio de
macroalgas del Centro de Investigaciones Biológicas del Noroeste, en La Paz. Los
gasterópodos fueron transportados vivos y el resto de las especies en fresco usando
hieleras.
Además, se tomaron datos de temperatura y salinidad en la columna de agua al
momento de la colecta en fondo y superficie mediante el uso de una sonda YSI-85.
Trabajo de laboratorio
En el laboratorio los organismos se conservaron en una tina a 19 °C, con buena
aireación y sobre una cama de Macrocystis pyrifera, hasta que fueron procesados. En el
laboratorio, los gasterópodos fueron medidos (Figs. 10 y 11) y pesados.
15
Para la obtención de tejido en caracoles se realizó su disección y se obtuvieron
muestras de músculo que fueron pesadas y guardadas en bolsas de plástico debidamente
etiquetadas y fueron congeladas hasta su preparación. Las macroalgas y el pasto marino
también se congelaron hasta su preparación.
Posteriormente, el tejido muscular de los gasterópodos, después de ser descongelado
se enjuagó con agua destilada y se corto en pedazos pequeños. Las macroalgas y el pasto,
fueron descongelados y limpiados con espátulas y agua para retirar epífitos. Las algas
calcáreas fueron colocadas en un desecador ambientado con vapores de HCl concentrado
para eliminar los carbonatos (durante 4 hrs a temperatura ambiente). Todas las muestras
se colocaron en charolas de aluminio (por separado para evitar su contaminación) para
meterlas en una estufa a 65 °C por 24 horas en el caso del músculo y 48 horas en el caso
Figura 11. Medidas de Megathura crenulata Largo (A) y Ancho (B)
Figura 10. Medidas de Megastraea undosa Ancho (A) y Altura (B)
16
de las algas. Las muestras ya secas fueron molidas con el fin de obtener polvo muy fino
para su posterior análisis. El molido de los pedazos de músculo se hizo mediante el uso de
un aparato moledor Wig-L-Bug (Modelo WIG-3110-3a), que muele las muestras al
colocarlas en un vial con una bola mezcladora (mixing ball), ambos de acero inoxidable.
Dicho vial es agitado a 3200 revoluciones por minuto ocasionando que la bola mezcladora
dé golpes al fin del vial lo suficientemente fuerte como para moler materiales duros. El
molido de las macroalgas y el pasto se realizó mediante una trituradora de café marca
Hamilton Beach (Modelo 80354), y para las algas coralinas articuladas se utilizó un
mortero de ágata. El polvo fino fue guardado en viales de plástico con su respectiva
etiqueta y fueron guardados en un desecador para evitar que se humedecieran. Para el
análisis isotópico de las muestras se obtuvieron alícuotas de 1.2mg de tejido muscular
para los invertebrados y 5 mg de tejido de cada especie de macroalga. Estas alícuotas se
empaquetaron individualmente en microcápsulas de estaño (5x9mm) y se colocaron en
una charola especial rotulada para su envío. Todo el material que se utilizó para empacar
las muestras en las microcápsulas fue previamente lavado, enjuagado con agua destilada y
limpiado con alcohol al 96% para evitar contaminación. Para los materiales de uso
continuo, entre muestra y muestra se enjuagaron de nuevo con agua destilada y se
limpiaron con alcohol.
Las muestras fueron enviadas al laboratorio de Isotopía estable de la Universidad de
California en Davis, Ca, E.U.A., para su análisis en un espectrofotómetro de masas
isotópicas. A todas las muestras se les determinó el contenido de Carbono (C) y Nitrógeno
(N) en un analizador elemental Carlo Erba NA 2100 conectado a un espectrófotometro? de
masas Finnigan delta S y las proporciones isotópicas se determinaron en un analizador de
isótopos estables Europa Scientific ANCA-NT 20-20 con un módulo de preparación
sólido/líquido.
Las proporciones de isótopos estables de carbono y nitrógeno, se expresaron como
valores δ en partes por mil ‰ de acuerdo a la siguiente ecuación:
Donde δX (‰) es δ15N o δ13C, y R muestra y R estándar son las proporciones de 13C:
12C o 15N: 14N en la muestra y en el estándar respectivamente. Se utilizó un estándar para
17
13C el cual es calibrado a partir de PDB (estándar universal Pee Dee Belemnite), mientras
que el estándar para 15N es calibrado a partir del estándar universal que es el aire
atmosférico.
Análisis
Post et al. (2007), señalaron que una relación C:N menor a 4 indica que el contenido
lipídico en tejido de animales acuáticos es bajo y por lo tanto no influye en los resultados
obtenidos del delta isotópico. En las muestras del presente estudio se obtuvieron valores
de entre 2.9 y 3.8 por lo que no fue necesario realizar correcciones a los datos obtenidos.
Con los valores del δ13C y del δ15N de gasterópodos, macroalgas y pasto marino se
obtuvieron los valores promedio y la desviación estándar. Con el fin de observar si existían
diferencias significativas en los valores de las señales isotópicas (δ13C y δ15N) entre
gasterópodos, entre las presas potenciales, entre los meses de muestreo y entre
localidades se llevaron a cabo análisis de varianza de una y dos vías, una vez realizada las
pruebas de normalidad (Shapiro-wilk) y homocedasticidad (Bartlett). Para el Análisis de
varianza, las variables dependientes fueron la señal de carbono y nitrógeno (δ13C y δ15N) y
los factores (o variables independientes) fueron los meses, las localidades y las especies.
Se identificaron las diferencias significativas al tener valores menores de p<0.05 y para
saber en dónde se encontraban las diferencias significativas se realizó la prueba de Tukey
(Zar, 1984).
Las señales isotópicas del músculo de M. undosa y M. crenulata fueron comparadas
con los valores encontrados en los grupos de presas potenciales analizados mediante una
gráfica de δ15N vs δ13C, el cual es un método alternativo para presentar datos isotópicos
con la finalidad de facilitar la interpretación de flujos tróficos de C y N (Unkovich et al.,
2001).
Para conocer los posibles aportes de carbono de diferentes fuentes a los
consumidores se utilizó el software IsoSource versión 1.3, el cual es un programa que
calcula los rangos de contribución proporcional de las fuentes a una mezcla (en este caso
el valor isotópico del consumidor).
18
Además se determinó la posición trófica relativa mediante isótopos estables de cada
una de las especies de gasterópodos, con la fórmula propuesta por Post (2002):
Donde:
λ: Posición trófica de la presa (Valor teórico de 1 para las macroalgas)
Δn: Valor teórico de enriquecimiento en δ15N por nivel trófico (2.30 ‰ para
organismos herbívoros y 2.87 para organismos omnívoros, McCutchan et al., 2003 y
Minagawa y Wada, 1984 respectivamente)
δ15Ndepredador: Promedio de la determinación de δ15N de los gasterópodos
δ15Nbase: Determinación de δ15N para aquella fuente que presente mayor aportación
según Isosurce.
19
RESULTADOS
Temperatura
En Rincón de Méndez, la temperatura de la columna de agua fue variable
dependiendo del mes de colecta. Para el mes de julio, se registró una temperatura de
15.10 °C en superficie y de 12.60 °C en el fondo, teniendo un promedio de 13.90 °C
(±2.05). Para el mes de noviembre, la temperatura en superficie fue de 22.10 °C y en el
fondo de 22.00 °C (10m), con un promedio de 22.03 °C (±0.05). En Piedra de Trini, la
temperatura fue de 22.00 °C en superficie y de 21.90 °C en el fondo con un promedio de
21.98 °C (±0.04).
Salinidad
En Rincón de Méndez, se registró una salinidad de 32.40 psu en superficie y de
33.20 psu en el fondo, con un promedio de 32.80 psu (±0.56) en el mes de julio. En el mes
de noviembre, la salinidad fue de 33.80 psu en superficie mientras que en fondo fue de
33.70 psu, con un promedio de 33.78 psu (±0.04). En Piedra de Trini, en el mismo mes, fue
de 33.80 psu en superficie y en el fondo 33.70 psu, con un promedio de 33.78 psu (±0.04).
Biometría
En total se obtuvieron 48 organismos de las especies Megastraea undosa y
Megathura crenulata. En Rincón de Méndez se colectaron un total de 32 organismos, 8 de
M. undosa y 8 de M. crenulata para cada fecha, julio y noviembre. En Piedra de Trini se
colectaron un total de 8 organismos de cada especie para noviembre.
En general, para M. undosa se obtuvo una altura promedio del organismo de 10.44
cm (±0.31), un ancho promedio de 10.94 cm (±0.18) y un peso promedio de 374.11 gr
(±47.87) (Tabla I). M. crenulata tuvo un promedio de 11.53 cm (±1.00) de largo, 7.19 cm
(±0.88) de ancho y 159.88 gr (± 31.39) de peso total (Tabla II).
En Rincón de Méndez en el mes de julio para la especie M. undosa se tuvo un
promedio de altura de la concha de 8.86 cm (±1.88), de ancho de la concha 10.50 cm
(±1.09) y de peso de 418.70 gr (±130.70) (Tabla I). Para la especie M. crenulata se obtuvo
un largo total promedio de 12.08 cm (±0.84), un ancho total promedio de 7.32 cm (±0.54)
20
y un peso total promedio de 176.34 gr (±41.36) (Tabla II). En el mes de noviembre los
organismos de M. undosa presentaron una altura promedio de la concha de 9.01 cm
(±2.51), ancho de la concha promedio de 10.50 cm (±1.62), así como un peso promedio de
380.12 gr (±177.42) (Tabla I). Los organismos de M. crenulata presentaron un peso
promedio de 123.00 gr (±42.20), un largo promedio de 10.37 cm (±1.50) y un ancho
promedio de 6.25 cm (±0.93) (Tabla II).
En Piedra de Trini, en noviembre, M. undosa presentó una altura de la concha de
8.82 cm (±1.85), un ancho de la concha de 10.14 cm (±0.75) y un peso promedio de 323.51
gr (±38.86) (Tabla I). M. crenulata presentó un largo promedio de 12.16 cm (±0.93), un
ancho promedio de 8.014 cm (±1.06) y un peso promedio de 179.64 cm (±40.07) (Tabla II).
No se encontraron diferencias significativas entra las variables morfométricas ni entre
meses ni entre localidades en las especies.
Tabla I. Peso, altura y ancho promedio (±DE) de M. undosa en julio y en noviembre en Rincón de
Méndez y Piedra de Trini en noviembre.
Megastraea undosa
Rincón de Méndez Piedra de Trini
Julio Noviembre Noviembre
Altura (cm) 8.86 ±1.88 9.01 ±2.51 8.82 ±1.85
Ancho (cm) 10.50 ±1.09 10.50 ±1.62 10.14 ±0.75
Peso (gr) 418.70 ±130.70 380.12 ±177.42 323.51 ±38.86
Tabla II. Peso, largo y ancho promedio (±DE) de M. crenulata en julio y en noviembre en Rincón de Méndez y
Piedra de Trini en noviembre.
Megathura crenulata
Rincón de Méndez Piedra de Trini
Julio Noviembre Noviembre
Largo (cm) 12.08 ±0.84 10.37 ±1.5 12.16 ±0.93
Ancho (cm) 7.32 ±0.54 6.25 ±0.93 8.014 ±1.06
Peso (gr) 176.34 ±41.36 123 ±42.20 179.64 ±40.07
21
Señales isotópicas
δ13C
La señal isotópica del carbono fue variable en las dos especies de gasterópodos
estudiadas así como para las diferentes especies de macroalgas y el pasto.
En el caso de los gasterópodos, se encontraron diferencias significativas (p< 0.05)
entre los valores del δ13C de las 2 especies. M. undosa presentó un menor valor promedio,
-17.59 ‰ (±2.43), en relación al de M. crenulata que fue de -14.35 ‰ (±1.66) (Fig.12).
Figura 12. Promedios generales (±DE) del δ13
C en M. undosa y M. crenulata. Letras diferentes indican
diferencias significativas.
Se encontraron diferencias significativas (p<0.05) entre los valores δ13C de las 5
especies de macroalgas y el pasto marino. P. cornea, G. robustum y E. arborea tuvieron los
valores más negativos con -21.82 ‰ (±0.10), -21.71 ‰ (±1.39) y -20.27 ‰ (±2.02),
respectivamente, y fueron significativamente menores respecto a P. torreyi y M. pyrifera,
las cuales tuvieron valores promedio similares de -17.78 ‰ (±1.81) y -15.18 ‰ (±0.95),
respectivamente; mientras que las algas coralinas articuladas tuvieron el valor más alto (-
11.39 ‰ ±1.35) (Fig. 13).
-25
-20
-15
-10
-5
0
Megastraea undosa Megathura crenulata
‰
δ13C
a
b
22
Figura 13. Valores promedio generales (±DE) del δ13
C de cada especie de macroalgas y pasto marino. Eisenia
arborea (Ea), Macrocystis pyrifera (Mp), Gelidium robustum (Gr), Prionitis cornea (Pc), Algas coralinas
articuladas (Cor) y Phyllospadix torreyi (Pt). Letras diferentes indican diferencias significativas.
Variación temporal
En Rincón de Méndez, la señal isotópica de M. undosa presentó valores más
negativos para ambas fechas en relación a los de M. crenulata. El valor más negativo se
obtuvo en M. undosa del mes de noviembre (-19.20 ‰ ±3.05), el cual fue
significativamente diferente (p<0.05) de los valores de M. crenulata de julio (-14.14 ‰
±0.60), y de noviembre (-12.68 ‰ ±0.56), pero no al valor de noviembre de la misma
especie (-16.94 ‰ ±2.29) (Fig. 14).
-25
-20
-15
-10
-5
0
Ea Mp Gr Pc Cor Pt
‰
δ13Ca a
a
c
b
b
23
Figura 14. Promedios (±DE) de los valores isotópicos del δ13
C en gasterópodos del mes de julio y noviembre
en la localidad de Rincón de Méndez. Letras diferentes indican diferencias significativas.
Por lo que respecta a las macroalgas y el pasto marino, se encontraron variaciones
con respecto a los meses. Las algas coralinas articuladas en el mes de noviembre tuvieron
los valores significativamente (p<0.05) más positivos (-10.18 ‰ ±0.01) con respecto a las
demás macroalgas. La señal isotópica de las algas coralinas articuladas del mes de julio (-
12.68 ‰ ±0.19) no presentó diferencias significativas (p>0.05) con respecto a la especie
M. pyrifera del mismo mes (-13.94 ‰ ±0.18), pero fue significativamente (p<0.05) más
positiva que el resto de las macroalgas. El valor más negativo de la señal isotópica
correspondió a G. robustum en el mes de noviembre con un promedio de -21.38 ‰
(±1.26). El pasto marino P. torreyi mostró diferencias significativas (p<0.05) dependiendo
del mes, ya que en el mes de noviembre la señal fue menor que en julio (-16.26 ‰ ±0.02)
(Fig. 15).
-25
-20
-15
-10
-5
0
Julio Noviembre
‰
δ13CMegastraea undosa
Megathura crenulata
a
a
b b
24
Figura 15. Promedios (±DE) de δ13
C de las algas y pasto marino en julio y noviembre de Rincón de Méndez.
Eisenia arborea (Ea), Macrocystis pyrifera (Mp), Gelidium robustum (Gr), Prionitis cornea (Pc), Algas coralinas
articuladas (Cor) y Phyllospadix torreyi (Pt). Letras diferentes indican diferencias significativas.
Variación espacial
En el caso de los gasterópodos, M. undosa presentó los menores valores en la
señal isotópica del δ13C en Rincón de Méndez (-19.20 ‰ ±3.05), y con respecto a los de
Piedra de Trini (-16.64 ‰ ±0.61).
El valor de la señal isotópica de carbono de M. crenulata en Rincón de Méndez fue
significativamente (p<0.05) más alto (-12.68 ‰ ±0.56) que en Piedra de Trini (-16.25 ‰
±1.05) y más positivo que la señal de M. undosa en la misma localidad. No se encontraron
diferencias significativas (p>0.05) entre ambas especies para la localidad de Piedra de Trini
(Fig.16).
-25
-20
-15
-10
-5
0
Julio Noviembre
‰
δ13C
Ea
Mp
Gr
Pc
Cor
Pt
a a a
b b
cd
a a
a
bd
e
25
Figura 16. Promedios (±DE) de δ13
C de los gasterópodos para Piedra de Trini y Rincón de Méndez en el mes
de noviembre. Letras distintas indican diferencias significativas.
En el caso de las macroalgas en el mes de noviembre se encontraron diferencias
significativas (p<0.05). Las algas coralinas articuladas presentaron los valores más altos de
la señal isotópica del δ13C en Rincón de Méndez (-10.18 ‰ ±0.01) y Piedra de Trini (-10.04
‰ ±0.36) y fueron significativamente diferentes (p<0.05) de todas las demás macroalgas.
Los valores más bajos los tuvo G. robustum en Piedra de Trini y en Rincón de Méndez (-
23.18 ‰ ± 0.61 y -21.38 ‰ ± 1.26, respectivamente); esta especie fue significativamente
diferente de las demás macroalgas exceptuando a E. arborea de Piedra de Trini. La especie
E. arborea presentó el valor más bajo en Piedra de Trini (-22.63 ‰ ±0.53) y el más alto en
Rincón de Méndez (-18.22 ‰ ±0.54) (Fig. 17).
-25
-20
-15
-10
-5
0
Rincón de Méndez Piedra de Trini
‰
δ13C Megastraea undosa
Megathura crenulata
a
b
c c
26
Figura 17. Promedios (±DE) de δ13
C de las macroalgas en Rincón de Méndez y Piedra de Trini para el mes de
noviembre. Eisenia arborea (Ea), Macrocystis pyrifera (Mp), Gelidium robustum (Gr), Algas coralinas
articuladas (Cor) y Phyllospadix torreyi (Pt). Letras distintas indican diferencias significativas.
δ15N
Con respecto a la señal isotópica del nitrógeno, el promedio general de M. crenulata
fue significativamente mayor (15.48 ‰ ±0.67) que el de M. undosa (12.42 ‰ ±0.61)
(Fig.18).
Figura 18. Promedios generales (±DE) de δ15
N en M. undosa y M. crenulata. Letras distintas indican
diferencias significativas.
-25
-20
-15
-10
-5
0
Rincón de Méndez Piedra de Trini
‰
δ13C
Ea
Mp
Gr
Cor
Pt
0
2
4
6
8
10
12
14
16
18
Megastraea undosa Megathura crenulata
‰
δ15N
a
c c c
b b
a
d d
a
b
27
En cuanto a la señal isotópica del δ15N en macroalgas y pasto marino, no se
detectaron diferencias significativas (p<0.05), sin embargo, M. Pyrifera tuvo la señal
isotópica más alta, seguida de las algas coralinas articuladas (10.14 ‰ ±0.82). P. cornea,
G. robustum, P. torreyi y E. arborea tuvieron valores muy similares (9.56 ‰ ±0.15; 9.54 ‰
±1.21; 9.39 ‰ ±0.51 y 9.28 ‰ ±0.55; respectivamente) (Fig.19).
Figura 19. Promedios (±DE) generales de δ15
N en Macroalgas y Pasto marino. Eisenia arborea (Ea),
Macrocystis pyrifera (Mp), Gelidium robustum (Gr), Prionitis cornea (Pc), Algas coralinas articuladas (Cor) y
Phyllospadix torreyi (Pt).
Variación temporal
En el caso de los gasterópodos, se observaron diferencias significativas (p<0.05) en
la señal isotópica del δ15N. El valor más alto se registró en el caso de M. crenulata de
noviembre (16.18 ‰ ±0.50), el cual fue significativamente mayor que el promedio de julio
para la misma especie (15.35 ‰ ±0.34) y que los valores promedio de M. undosa de julio
(12.05 ‰ ±0.49) y de noviembre (12.49 ‰ ±0.72) (Fig. 20).
0
2
4
6
8
10
12
14
16
Ea Mp Gr Pc Cor Pt
‰
δ15N
28
Figura 20. Promedios (±DE) de δ15
N de los gasterópodos de Rincón de Méndez en julio y noviembre. Letras
distintas indican diferencias significativas.
Se encontraron diferencias significativas (p<0.05) en la señal isotópica del δ15N
para las macroalgas y el pasto marino. M. pyrifera, tuvo en julio el valor promedio
significativamente más bajo (7.16 ‰ ±0.28) que las demás macroalgas; contrastando con
su valor promedio de noviembre el cual fue significativamente más alto que el de las otras
algas (13.21 ‰ ±0.33). El siguiente valor promedio más bajo correspondió a E. arborea de
julio (8.61 ‰ ±0.13) que fue significativamente diferente (p<0.05) a las demás macroalgas
excepto en el caso de P. torreyi de noviembre (8.94 ‰ ±0.14). El valor promedio de G.
robustum de noviembre (10.92 ‰ ±0.39), fue significativamente más alto (p<0.05) que las
demás macroalgas con la excepción de las algas coralinas articuladas del mismo mes
(10.46 ‰ ±0.12) (Fig. 21).
0
2
4
6
8
10
12
14
16
18
Julio Noviembre
‰
δ15N
M. undosa
M. crenulata
a a
b c
29
Figura 21. Promedio (±DE) de los valores isotópicos de δ15
N en macroalgas y pasto marino de julio y
noviembre en Rincón de Méndez. Eisenia arborea (Ea), Macrocystis pyrifera (Mp), Gelidium robustum (Gr),
Algas coralinas articuladas (Cor) y Phyllospadix torreyi (Pt). Letras distintas indican diferencias significativas.
Variación espacial
En el caso de los gasterópodos, la señal isotópica del δ15N de M. crenulata en
Rincón de Méndez (16.18 ‰ ±0.50) fue significativamente (p<0.05) mayor que la señal de
M. crenulata de Piedra de Trini (14.93‰ ±0.43), y de M. undosa de Rincón de Méndez
(12.49 ‰ ±0.72) y de Piedra de Trini (12.72 ‰ ±0.47) (Fig. 22).
0
2
4
6
8
10
12
14
16
Julio Noviembre
‰
δ15N
Ea
Mp
Gr
Cor
Pt
a af b be bf bf
c
d
e e
30
Figura 22. Promedio (±DE) de los valores isotópicos de δ15
N en gasterópodos de Piedra de Trini (PT) y Rincón
de Méndez (RM) en noviembre. Letras distintas indican diferencias significativas.
Entre las macroalgas, la señal isotópica del δ15N de M. pyrifera en Rincón de
Méndez (13.21 ‰ ±0.33) fue significativamente (p<0.05) mayor a todas las demás
macroalgas pero no presento diferencias significativas con M. pyrifera de Piedra de Trini
(12.60 ‰ ±0.06). La señal isotópica del δ15N de G. robustum de Piedra de Trini tuvo un
valor significativamente menor (p<0.05) que todas las otras macroalgas (8.20 ‰ ±0.46)
(Fig. 23).
0
2
4
6
8
10
12
14
16
18
Rincón de Méndez Piedra de Trini
‰
δ15N
M. undosa
M. crenulata
a a
b c
31
Figura 23. Promedio (±DE) de los valores isotópicos de δ15
N en macroalgas de Piedra de Trini y de Rincón de
Méndez en noviembre. Eisenia arborea (Ea), Macrocystis pyrifera (Mp), Gelidium robustum (Gr), Algas
coralinas articuladas (Cor) y Phyllospadix torreyi (Pt). Letras distintas indican diferencias significativas.
Relaciones tróficas
Con el fin de observar la posición trófica de los organismos estudiados, se realizó
una gráfica de la señal isotópica del carbono contra la señal isotópica del nitrógeno. En la
figura 24 podemos observar los valores isotópicos promedio (±DE) de las fuentes de
alimento y los gasterópodos del mes de julio para la localidad Rincón de Méndez. Se
tienen diferentes señales isotópicas de carbono que van desde -12 a -22 ‰ y en el caso de
las señales isotópicas de nitrógeno, es evidente la diferencia entre los productores
primarios (macroalgas y pasto marino) con valores de entre 7 y 10‰, el organismo
herbívoro (M. undosa) en una posición superior con 12 ‰ y el organismo omnívoro (M.
crenulata) quien se encuentra en una posición superior a todos los demás con 15 ‰.
0
2
4
6
8
10
12
14
16
Rincón de Méndez Piedra de Trini
‰
δ15N
Ea
Mp
Gr
Cor
Pt
ab b be ad
c c
b d
c
d
e
32
Figura 24. Valores promedio de δ13
C (±DE) vs valores promedio de δ15
N (±DE) de gasterópodos, macroalgas y
pasto marino del mes de julio en Rincón de Méndez (RM). Megastraea undosa (Mu), Megathura crenulata
(Mc), Eisenia arborea (Ea), Macrocystis pyrifera (Mp), Gelidium robustum (Gr), Prionitis cornea (Pc), Algas
coralinas articuladas (Cor) y Phyllospadix torreyi (Pt).
En la figura 25 se observan los valores isotópicos de carbono y nitrógeno para la
localidad de Rincón de Méndez en el mes de noviembre. En este caso se repite la misma
tendencia que en julio, con valores desde -10 hasta 22 ‰ de δ13C y para el δ15N la
diferencia en la posición de productores primarios (con valores entre 8 y 11 ‰), herbívoro
(12.49 ‰) y omnívoro (16.18 ‰) con la excepción de M. pyrifera quien en este caso se
localiza por encima del organismo herbívoro (13.21 ‰).
6
8
10
12
14
16
18
-26 -24 -22 -20 -18 -16 -14 -12 -10 -8 -6
δ15N
δ13C
julio RM
Ea
Gr Pc
Mu
Mc
Pt Cor
Mp
33
Figura 25. Valores promedio de δ13
C (±DE) vs valores promedio de δ15
N (±DE) de gasterópodos, macroalgas
y pasto marino del mes de noviembre en Rincón de Méndez (RM). Megastraea undosa (Mu), Megathura
crenulata (Mc), Eisenia arborea (Ea), Macrocystis pyrifera (Mp), Gelidium robustum (Gr), Algas coralinas
articuladas (Cor) y Phyllospadix torreyi (Pt).
La figura 26 nos muestra las diferencias en los valores isotópicos de carbono y
nitrógeno para el mes de noviembre en la localidad de Piedra de Trini. Los valores
isotópicos promedio del δ13C están entre -23.18 y -10.04 ‰. En los valores isotópicos
promedio del δ15N se sigue observando la posición trófica de productores (con valores de
entre 8 y 11 ‰), herbívoro (12.72 ‰) y omnívoro (14.93 ‰) pero en este caso también M.
pyrifera tiene un valor muy parecido al de M. undosa (12.60 ‰).
6
8
10
12
14
16
18
-26 -24 -22 -20 -18 -16 -14 -12 -10 -8 -6
δ15N
δ13C
noviembre RM
Cor Ea
Gr
Mu
Mc
Pt
Mp
34
En Rincón de Méndez en el mes de julio, los resultados obtenidos con el programa
Isosource sugieren que la mayor aportación a la dieta de M. undosa está dada por el pasto
marino con un 20.8 % (máximo de 87 %); seguido de Macrocystis pyrifera con un 19.9 %
(máx. 61 %); las algas coralinas articuladas con un 18.7 % (máx. 53 %), E. arborea con un
14.7 % (máx. 58 %); G. robustum con 13.8 % (máx. 54 %) y finalmente P. cornea con un
12.2 % (máx. 46 %)(Fig. 27). Cabe señalar que para todas las contribuciones mínimas el
valor que se obtuvo fue de 0 % por lo que no se reporta el mínimo de aquí en adelante a
menos que sea diferente de 0.
En el caso de la dieta de M. crenulata, la mayor aportación estuvo dada por las
algas coralinas articuladas con un 56.1% (máx. 84 %); seguido de M. pyrifera con un 24.8
% (máx. 97 %), el pasto marino con un promedio de 8.5 % (máximo de 41 %), y con la
menor contribución estuvieron E. arborea con un promedio de 3.9 % (máximo de 20 %), G.
robustum con promedio de 3.6 % (máx. 18 %) y P. cornea con un promedio de 3 % (16 %
máximo) (Fig. 27).
6
7
8
9
10
11
12
13
14
15
16
-26 -24 -22 -20 -18 -16 -14 -12 -10 -8 -6
δ15N
δ13C
noviembre PT
Figura 26. Valores promedio de δ13
C (±DE) vs valores promedio de δ15
N (±DE) de gasterópodos, macroalgas y
pasto marino del mes de noviembre en Piedra de Trini (PT). Megastraea undosa (Mu), Megathura crenulata
(Mc), Eisenia arborea (Ea), Macrocystis pyrifera (Mp), Gelidium robustum (Gr) y Algas coralinas articuladas
(Cor).
35
En Rincón de Méndez durante el mes de noviembre la mayor aportación a la dieta
de M. undosa fue de G. robustum con un promedio de 41.2 % (máximo de 80 %), seguido
del pasto marino que tuvo una aportación de 27 % en promedio (máximo de 98 %), la
aportación promedio de E. arborea fue de 17.6 % (máx. 69 %), M. pyrifera tuvo una
aportación promedio de 17.6 % (máx. 69 %) y finalmente las algas coralinas articuladas
con un aporte de 4.6 % (máximo de 19%). Para la misma localidad y mes la aportación
máxima a la dieta de M. crenulata fue por las algas coralinas articuladas que tuvieron un
promedio de 68.4 % (mínimo de 55% y un máximo de 77%), seguida de M. pyrifera con un
aporte promedio de 11.6 % (máximo de 44 %), E. arborea tuvo un aporte promedio de 7.8
% (máximo de 31 %), la aportación del pasto marino fue de 6.8 % con un máximo de 25 %
y finalmente, G. robustum con una aportación promedio de 5.5 % con un máximo de 21 %
(Fig. 27).
En el mes de noviembre en la localidad de Piedra de Trini ambos gasterópodos
tuvieron una señal isotópica de carbono muy parecida por lo que las aportaciones que
arroja el programa son iguales. La aportación promedio más importante fue de las algas
coralinas articuladas con 29.9 % y con un máximo de 49 % seguida por E. arborea con una
aportación promedio de 18.7 % y un máximo de 52 % y finalmente, G. robustum con un
promedio de 16.9 % con un máximo de 49 % y finalmente M. pyrifera con 34.5 % de
promedio con un máximo de 90% (Fig. 27).
36
0
10
20
30
40
50
60
70
80
90
100
Gr
Mp
Co
r
Pt
Ea Pc
Gr
Mp
Co
r
Pt
Ea Gr
Mp
Co
r
Ea Gr
Mp
Co
r
Pt
Ea Pc
Gr
Mp
Co
r
Pt
Ea Gr
Mp
Co
r
Ea
Mu Jul Mu Nov RM Mu Nov PT Mc Jul Mc Nov RM Mc Nov PT
%
prom máx. min
Figura 27. Porcentaje de aporte de las fuentes potenciales a la dieta de los gasterópodos en cada mes y
localidad. M. undosa (Mu), M. crenulata (Mc), julio (Jul), noviembre (Nov), Rincón de Méndez (RM) y Piedra
de Trini (PT).
37
Respecto al nivel trófico al que pertenecen los gasterópodos de este estudio, en
todos los casos se obtuvieron valores superiores para M. crenulata respecto de M.
undosa; M. undosa tuvo el mayor valor de nivel trófico en el mes de julio con 1.95 y el
menor en noviembre en Piedra de Trini con 1.63. M. crenulata tuvo el valor de nivel
trófico más alto en julio con 3.05 y el más bajo en noviembre en Piedra de Trini con 2.30
(Tabla III).
Tabla III. Valores de nivel trófico de M. undosa y M. crenulata para meses (julio y noviembre) y localidades
(Rincón de Méndez y Piedra de Trini). Se incluyen todos los datos necesarios para obtener el valor de nivel
trófico. Las fuentes de alimento principales fueron obtenidas de los resultados del programa Isosource.
Consumidor δ15N consumidor
(‰) Alimento principal.
δ15N alimento principal. (‰)
Valor de fraccionamiento
Nivel trófico
M. undosa jul.RM
12.05 P. torreyi 9.85 2.3 1.95
M. undosa nov. RM
12.49 G. robustum 10.92 2.3 1.68
M. undosa nov. PT
12.72 Algas coralinas 11.25 2.3 1.63
M. crenulata jul.RM
15.35 Algas coralinas 9.43 2.875 3.05
M. crenulata nov. RM
16.18 Algas coralinas 10.46 2.875 2.98
M. crenulata nov. PT
14.93 Algas coralinas 11.25 2.875 2.30
38
DISCUSIÓN
En Bahía Tortugas se encontraron variaciones en los valores de la temperatura
entre fechas, siendo más fríos en julio respecto a noviembre, lo cual concuerda con lo
reportado por Martone (2009), quien señala que en esta zona se registran dos
temporadas, la temporada cálida (agosto a diciembre) y la temporada fría (De enero a
julio). Espinoza (1990) maneja un intervalo de temperatura para Bahía Tortugas que va
desde los 16°C hasta los 26°C, rango dentro del cual se encuentran los valores
encontrados en este trabajo. Las variaciones en la temperatura son importantes ya que se
sabe que el incremento de la misma en esta región se relaciona con la desaparición
temporal de algunas especies, sobre todo de las macroalgas (Rivera-Camacho, 2009).
Por lo que respecta a salinidad, las variaciones no fueron importantes de un sitio a otro o
entre fechas de muestreo: los valores de salinidad registrados en el presente trabajo
concuerdan con los reportados en la zona 33.2 a 33.8 psu (Garate y Siqueiros, 2003).
Señales isotópicas
La composición isotópica varía entre organismos de diferentes clases de edad (Fry
y Arnold, 1982; Hesslein et al., 1993 y Overman y Parrish, 2001), sin embargo, en este
trabajo dicha variación no era de esperarse ya que todos los organismos representan a
una misma clase de edad: adultos. En el caso de Megathura crenulata, la talla de los
organismos colectados (10.37 cm ±1.5) está por arriba de la talla comercial. Armijo de
Vega (1993) reporta que organismos de la especie M. crenulata tienen una talla comercial
a los 8.3 cm, una talla mínima de captura a los 7.24 cm y la talla de primera madurez la
registra a los 6.34 cm. Para Megastraea undosa, los organismos colectados tuvieron una
talla promedio de 10.50 cm ±1.62, la cual se encuentra por arriba de la talla comercial tal
como lo reportan Belmar-Pérez y Guzmán del Próo (1991), quienes mencionan que la
madurez de esta especie se alcanza a los 8.0 cm de diámetro basal y la talla mínima de
captura legal a los 9.0 cm de diámetro basal. Por lo anterior, en ambas especies se
estudiaron organismos adultos que ya han alcanzado su madurez sexual.
δ13C
Los valores isotópicos promedio encontrados para M. undosa y M. crenulata (-
17.59‰ ±2.43 y -14.35 ‰ ±1.66) fueron similares a los reportados para otros
39
gasterópodos como Gibbula magus (-14.9 ‰), Crepidula fornicata (-16.0 ‰), Nassarius
reticulatus (-15.1 ‰), Buccinum undatum (-15.3 ‰), Emarginula fissure (-18.5 ‰) y
Diodora graeca (-16.3 ‰) (Grall et al., 2006). Además, en los trabajos de Won et al. (2008)
y Guest et al. (2008), relacionados a cadenas tróficas, se observaron rangos de la señal
isotópica del carbono que van desde -11.8 ‰ hasta -20.1 ‰ para gasterópodos, en este
caso dos especies de abulón. Los valores encontrados para M. undosa y M. crenulata en
el presente trabajo quedan dentro de este rango (Tabla IV).
Por otro lado, las diferencias encontradas entre los valores isotópicos de carbono
de M. undosa y de M. crenulata nos sugieren que sus fuentes de carbono son diferentes,
por lo tanto presentan una alimentación distinta, esto concuerda con lo reportado por
Aguilar-Mora (2009) y Aguilar-Rosas (1990), quienes reportan distintas fuentes de
alimento para cada uno de estos gasterópodos a partir de estudios de contenido
estomacal. En el caso de M. undosa consume macroalgas y en el caso de M. crenulata
consume tunicados, principalmente.
Tabla IV. Valores de δ13
C en gasterópodos reportados por diferentes autores
Especie, grupo Tipo de estudio δ13
C Autor (año)
Crepidula fornicata
Cadenas tróficas en camas de rodolitos del
atlántico
-16.0
Grall et al. (2006)
Emarginula fissure -18.5
Gibbula magus -14.6
Diodora graeca -16.3
Nassarius reticulatus -15.1
Buccinum undatum -15.3
Haliotis rubra (50-108 mm) Dieta de abulón -19.8 Guest et al. (2008)
H. discus hannai (8.3mm)
Cambios isotópicos abulón
-11.8
Won et al. (2008)
H. discus hannai (11.5mm) -13.8
H. discus hannai (21.5mm) -12.2
H. discus hannai (27.3) -20.1
H. discus hannai (34.9) -19.9
El valor promedio general de δ13C para las especies de macroalgas de este estudio
fue de -17.15 ‰ (±4.29), el cual coincide con el valor reportado por Fantle et al. (1999),
quienes reportaron valores de -17.6 ‰ (±0.30) como valor isotópico promedio para algas
bentónicas (Tabla V).
40
En el caso de Macrocystis pyrifera el valor promedio del δ13C fue de -15.18 ‰
(±0.95), mientras que para la misma especie en el sur de California se registró un valor de -
17.5 ‰ (Smith y Epstein, 1970). Raven et al. (2002), reportaron un intervalo de la señal
isotópica de entre -11.1‰ a -20.7 ‰ para M. pyrifera, lo cual también coincide con lo
reportado en el presente trabajo para esta especie (Tabla V).
Eisenia arborea tuvo un valor promedio de -20.27 ‰ (±2.02), mientras que Won et
al. (2008), registraron un valor de -16.9 ‰ para la especie Eisenia bicyclis en Japón. P.
cornea, en este trabajo, presentó un valor promedio de -21.82 ‰ (±0.10), lo cual
contrastó con el valor reportado para el mismo género pero una especie distinta, Prionitis
lanceolatus, con un valor isotópico del δ13C más bajo (-16.88 ‰) (Romanuk y Levings,
2005). En el caso de G. robustum el promedio fue de -21.71 ‰ (±1.39), mientras que Won
et al. (2008), encontraron un valor para Gelidium elegans más positivo (-17.0 ‰) (Tabla V).
Estas diferencias pueden ser causadas por los sitios de muestreo, ya que cada lugar tiene
diferentes concentraciones y formas de las fuentes primarias de carbono, además, se han
reportado diferencias entre individuos de la misma especie por variaciones en los factores
abióticos y fisiológicos (Unkovich et al., 2001).
Smith y Epstein (1970) reportaron un valor de -18.6 ‰ para la especie Corallina
chilense mientras que en el presente trabajo se obtuvo un valor promedio más positivo (-
11.39 ‰) para el grupo de coralinas articuladas. Estas diferencias pudieran explicarse por
la diferencia de géneros y especies, ya que en este estudio el grupo de las coralinas
articuladas estuvo formado por distintas especies: C. officinalis, C. pinnatifolia, Haliptylon
gracile y Bossiela orbigniana.
McMillan et al. (1980), reportaron valores del δ13C desde -3.0‰ a -23.8‰ en 47
especies de pastos marinos. Los valores registrados en el presente trabajo para el pasto
marino Phyllospadix torreyi (-17.78‰ ±1.81) se localizaron dentro de dicho rango. Los
valores del δ13C de pastos marinos muestran gran variabilidad intraespecífica e
interespecífica (McMillan et al., 1980). En el presente trabajo se pudo observar esta
variabilidad entre las épocas de muestreo. Sin embargo, Hemminga y Mateo (1996)
presentaron un valor promedio para P. torreyi de -13.1‰ (±2.2) y de otras especies del
género Phyllospadix con valores desde -12.8‰ hasta -16.8 ‰. Smith y Epstein (1970)
registraron un valor de -14.0 ‰ para P. torreyi; Grice et al. (1996), reportaron los valores
41
isotópicos de cinco especies de pastos (Syringodium isoetifolium, Zostera capricorni,
Ilalodule uninervis, Cynodocea serrulata y Halophila spinulosa) y obtuvieron valores del
δ13C entre -6.6 ‰ y -15.4 ‰. Fantle et al. (1999), registraron valores isotópicos de
Spartina alterniflora de -13.9 ‰ y Spartina detritus de -15.7‰ (Tabla V). Con esto se
puede notar la gran variabilidad de las señales isotópicas entre los pastos marinos y por
ello es importante realizar más estudios al respecto.
Tabla V. Valores de δ13
C en macroalgas y pastos marinos reportados por distintos autores.
Especie, grupo Tipo de estudio δ13
C Autor (año)
Phyllospadix torreyi Biogeoquímica
pantanos
-14.0
Smith y Epstein (1970) Macrocystis pyrifera -17.5
Corallina chilense -18.6
Syringodium isoetifolium Fisiología, morfología e
isótopos estables de cinco especies de pastos marinos
-6.6
Grice et al. (1996)
Zostera capricorni -10.2
Ilalodule uninervis -11.3
Cynodocea serrulata -11.6
Halophila spinulosa -15.4
Phyllospadix torreyi
Isótopos de carbono en pastos
marinos
-13.1
Hemminga y Mateo (1996)
Phyllospadix scouleri -12.8
Phyllospadix serrulatus -15.4
Phyllospadix iwatensis -15.8
Phyllospadix japonicas -16.8
Spartina alterniflora Alimentación Cangrejo Azul
-13.9 ± 0.8
Fantle et al. (1999) Spartina detritus -15.7 ± 1.3
Algas bentónicas 17.6±0.3
Macrocystis pyrifera Isótopos de carbono en macroalgas
-11.1 A -20.7 Raven et al. (2002)
Prionitis lanceolatus Señal isotópica
salmón -16.88 Romanuk y Levis (2005)
Eisenia bicyclis Alimentación abulón
-16.9 ± 1.7 Won et al. (2008)
Gelidium elegans -17.0 ± 0.8
Las diferencias entre los valores de las macroalgas y el pasto se pueden explicar
por sus diferentes metabolismos, ya que la fotosíntesis en el medio marino se realiza a
través de la vía fotosintética C3 (macroalgas marinas) con señales isotópicas diferentes a
los organismos con procesos fotosintéticos de la vía C4 (Pasto marino) (Wefer y Killingley,
1986). Román- Reyes (2003) reportó que los valores típicos del δ13C para la vía
fotosintética C3 van desde -24 ‰ hasta -37 ‰ para plantas no vasculares, y para los
fotosintetizadores C4 desde -10 ‰ hasta -14 ‰ en plantas vasculares. Sin embargo, se
42
sabe que la señal isotópica de las algas es distinta a la de las plantas terrestres a pesar de
que ambas tengan una fotosíntesis por la vía C3, esto puede deberse a que los valores
isotópicos de las algas marinas son muy variables, consecuencia de múltiples factores a
que están expuestas en el medio marino (e. g. intensidad de luz, temperatura,
movimientos del agua), a que poseen altas tasas de renovación y de crecimiento, además
de que en el agua el CO2 tiene una difusión lenta y tienen baja permeabilidad en las
membranas (Cooper y DeNiro, 1989; Kwak y Zedler, 1997).
Las algas coralinas articuladas son las que presentaron los valores isotópicos de
carbono más altos, esto puede deberse a que contienen grandes cantidades de carbonato
de calcio (Kozloff, 1993). Este enriquecimiento en el δ13C concuerda con lo reportado por
Wefer y Berger (1981) para Amphiroa fragilissima, la cual presentó valores de entre 0.28 y
1.74 ‰, aun cuando estas algas también tuvieron un proceso de remoción de materia
orgánica antes del análisis como en el presente estudio.
Las variaciones observadas en la señal isotópica del carbono tanto de las
macroalgas como de los gasterópodos durante las diferentes épocas del año pueden
deberse al efecto combinado de muchos factores tales como la variación temporal en la
temperatura, la intensidad de luz y la salinidad además del fraccionamiento isotópico
debido a la difusión-limitación del CO2 absorbido pueden contribuir a la variación del δ13C
en el tiempo, en este caso entre julio y noviembre (Kerby y Raven, 1985; Goering et al.,
1990).
δ15N
En el caso de los valores isotópicos de nitrógeno en gasterópodos, en el presente
estudio se reportó un promedio general para M. undosa de 12.42 ‰ (±0.61) y para M.
crenulata de 15.48 ‰ (±0.67). Estos valores promedio son similares también a los
reportados por Grall et al. (2006), para gasterópodos como Gibbula magus (12.0 ‰),
Crepidula fornicata (10.3 ‰), Nassarius reticulatus (13.2 ‰), Buccinum undatum (13.5
‰), Emarginula fissure (10.8 ‰) y Diodora graeca (12.8 ‰). Sin embargo, los valores
reportados en el presente trabajo son más elevados que los de Haliotis discus (Won et al.,
2008) y los de Haliotis rubra (Guest et al., 2008), lo cual podría explicarse debido a que
son localidades distintas, cada una con diferentes condiciones fisicoquímicas que a su vez
43
influyen en la fisiología de los organismos, entre otras cosas (Unkovich et al., 2001) (Tabla
VI).
Tabla VI. Valores de δ15
N en gasterópodos reportados por diferentes autores
Especie, grupo Tipo de estudio δ15
N Autor (año)
Crepidula fornicata
Cadenas tróficas en camas de rodolitos del
atlántico
10.3
Grall et al. (2006)
Emarginula fissure 10.8
Gibbula magus 12.0
Diodora graeca 12.8
Nassarius reticulatus 13.2
Buccinum undatum 13.5
Haliotis rubra Dieta de abulón 8 Guest et al. (2008)
H. discus hannai (8.3mm)
Cambios isotópicos abulón
9.2
Won et al. (2008)
H. discus hannai (11.5mm) 9.5
H. discus hannai (21.5mm) 9.4
H. discus hannai (27.3) 5.9
H. discus hannai (34.9) 6.3
En macroalgas, el promedio general fue de 9.89 ‰ (±1.51). En el caso de M.
pyrifera se tuvo un valor promedio de 10.98 ‰ (±2.89), las algas coralinas articuladas
registraron un valor promedio de 10.14 ‰ (±0.82) y P. cornea un valor promedio de 9.56
‰ (±0.15). Esta última concuerda con lo reportado por Romanuk y Levings (2005) quienes
obtuvieron un valor de 6.39 ‰ para P. lanceolatus. Won et al. (2008), reportaron un valor
de 5.1 ‰ para Gelidium elegans que es más bajo que el valor encontrado en este trabajo
para G. robustum (9.54 ‰ ±1.21) (Tabla VII).
Eisenia arborea tuvo un valor promedio de 9.28 ‰ (±0.55) valor muy diferente al
obtenido por Won et al. (2008), para Eisenia bicyclis (4.6 ‰) (Tabla VII). Esta diferencia
podría ser explicada por las condiciones ambientales características de cada lugar de
muestreo (por ejemplo la cantidad de nitrógeno disponible en el ambiente) y la diferencia
de especies aun siendo del mismo género (Vander Zanden y Rasmunsen, 2001;
McCutchan et al., 2003; Vanderklift y Ponsard, 2003).
Phyllospadix torreyi tuvo un promedio del δ15N de 9.39 ‰ (±0.51) mientras que
Grice et al. (1996), registraron valores más bajos, de entre 2.6 ‰ y 8.8 ‰ para cinco
especies de pastos marinos (Syringodium isoetifolium, Zostera capricorni, Ilalodule
uninervis, Cynodocea serrulata y Halophila spinulosa); así como Fantle et al. (1999),
44
quienes también reportaron valores más bajos que 7.4 ‰ (± 1.7) para S. alterniflora y de
5.8 ‰ (± 1.2) para S. detritus (Tabla VII). Estas diferencias en la señal isotópica del
nitrógeno puede deberse a la fisiología diferencial en cada una de las especies e incluso a
las características particulares de los lugares de muestreo (Vander Zanden y Rasmunsen;
2001, McCutchan et al., 2003; Vanderklift y Ponsard, 2003).
Tabla VII. Valores de δ15
N en macroalgas y pastos marinos reportados por distintos autores.
Especie, grupo Tipo de estudio δ15
N Autor (año)
Phyllospadix torreyi Biogeoquímica
pantanos
-
Smith y Epstein (1970) Macrocystis pyrifera -
Corallina chilense -
Syringodium isoetifolium Fisiología, morfología e
isótopos estables de cinco especies de pastos marinos
2.9
Grice et al. (1996)
Zostera capricorni 8.8
Ilalodule uninervis 2.6
Cynodocea serrulata 4.5
Halophila spinulosa 8.6
Phyllospadix torreyi
Isótopos de carbono en pastos
marinos
- -
Hemminga y Mateo (1996)
Phyllospadix scouleri - -
Phyllospadix serrulatus - -
Phyllospadix iwatensis - -
Phyllospadix japonicas - -
Spartina alterniflora Alimentación Cangrejo Azul
7.4 ± 1.7
Fantle et al. (1999) Spartina detritus 5.8 ± 1.2
Algas bentónicas 5.8±0.7
Macrocystis pyrifera Isótopos de carbono en macroalgas
- - Raven et al. (2002)
Prionitis lanceolatus Señal isotópica
salmón 6.39 Romanuk y Levis (2005)
Eisenia bicyclis Alimentación abulón
4.6 ± 2.2 Won et al. (2008)
Gelidium elegans 8.0 ± 0.9
Los valores más altos de nitrógeno para las macroalgas y el pasto marino se
registraron para M. pyrifera en el mes de noviembre para ambas localidades, lo cual
puede explicarse debido a la condición deteriorada de esta especie en esas épocas (obs.
per.) Se ha reportado que cuando un organismo esta senescente existe perdida del
isotopo ligero (14N) resultando en un enriquecimiento, haciendo más pesada la señal
isotópica resultante (Fry, 2006). Por otro lado, algunos valores de las macroalgas de este
trabajo se han encontraron más elevados que los de la bibliografía, lo cual puede
explicarse por el lugar en donde se encuentran, en este caso Bahía Tortugas. Por ejemplo,
45
Behringer y Butler (2006), encontraron valores del δ15N que fueron más elevados en
lugares impactados por enriquecimiento de nutrientes (altas concentraciones de
nitrógeno en la columna de agua), mientras en el presente estudio las altas
concentraciones de nutrientes provienen de surgencias características de la región
(Hernández-Rivas et al., 2000).
El fraccionamiento isotópico del δ15N depende de múltiples factores, tales como el
contenido de nitrógeno del alimento consumido por el organismo estudiado, condiciones
ambientales e incluso la taxonomía, lo cual podría explicar las variaciones encontradas en
el presente trabajo (Vander Zanden y Rasmunsen, 2001; McCutchan et al., 2003;
Vanderklift y Ponsard, 2003).
Relaciones tróficas
Se encontró una gran variabilidad en los valores isotópicos de carbono de
Megastraea undosa dentro del mismo mes y sitio lo que puede explicarse por las
preferencias alimenticias de cada organismo o debido a la disponibilidad del alimento.
Esto es que cada uno tenga una fuente principal de carbono diferente, ya que se sabe que
los organismos cambiarán su alimentación cuando el alimento más consumido no esté
disponible (Taylor, 1984).
La dieta de los organismos de M. undosa encontrada por Aguilar-Rosas et al.
(1990), señala a Gelidium pusillum y algas coralinas articuladas como uno de los
componentes más importantes en la dieta de este caracol, lo cual coincide en este trabajo
con el enriquecimiento esperado depredador-presa para el δ15N (3‰) (McCutchan et al.,
2003).
En Bahía Tortugas el análisis de contenido estomacal de adultos de Megathura
crenulata resaltó a los tunicados como el alimento más importante, los cuales se
presentaron en todas las localidades y en todas las fechas de estudio (Aguilar-Mora,
2009). Sin embargo, en este trabajo no se logró localizar este componente alimentario a
pesar de que se buscó por buceo con equipo SCUBA.
Aguilar-Mora (2009) menciona que los componentes alimentarios de mayor
consumo para M. crenulata, los tunicados, permanecieron constantes a lo largo del año,
mientras que los componentes secundarios variaron dependiendo de la época. Esto
46
concuerda con lo encontrado en este trabajo en donde M. crenulata presentó diferencias
significativas en la señal del δ13C entre julio y noviembre, lo cual puede deberse a un
cambio en su alimentación por la disponibilidad del alimento y/o variación de los
componentes presentes en el ambiente (como por ejemplo las macroalgas como
componentes secundarios de su dieta).
Respecto a las aportaciones de carbono a la dieta de los gasterópodos, se obtuvo
que el aporte más importante para M. undosa fue de P. torreyi, lo cual contrasta con lo
reportado por Aguilar-Rosas et al. (1990) quienes reportaron a Lithotrix aspergillum fue el
alimento más importante de esta dieta. Esta diferencia puede explicarse debido a que el
presente trabajo es en una localidad más al sur en donde se ha observado una importante
presencia de P. torreyi y no se ha registrado una presencia importante de L. aspergillum
(Guzmán del Próo et al., 1972; Rivera-Camacho 2009). Para el mes de noviembre en la
localidad Rincón de Méndez el mayor aporte fue dado por G. robustum lo cual concuerda
con Aguilar-Rosas et al. (1990), quienes mencionan que dentro de los componentes
principales de la dieta de este gasterópodo se encuentra otra especie del mismo género
(G. pusillum).
El mayor aporte a la dieta de M. crenulata en el mes de julio y de noviembre en
Rincón de Méndez fue dado por las algas coralinas articuladas, lo cual contrasta con lo
reportado por Aguilar-Mora (2009) quien reportó a las algas coralinas articuladas como
componente menor en la dieta de M. crenulata, esto puede deberse a la falta de la señal
isotópica del que este autor señala como componente principal, un tunicado.
En el mes de noviembre en la localidad de Piedra de Trini los valores isotópicos del
δ13C fueron similares entre las dos especies de gasterópodos lo cual podría sugerir que su
alimentación es muy similar en este sitio. A pesar de que el programa Isosource señala a
M. pyrifera como el que aporta más a la dieta de estas especies esto no puede ser posible
ya que en este lugar y en esta época esta macroalgas es escasa por lo tanto se decidió
tomar la siguiente mayor contribución que en este caso fueron las algas coralinas
articuladas. En el caso de M. undosa esto coincide con lo reportado por Aguilar-Rosas et
al. (1990), quienes sugieren preferencia alimenticia de esta especie hacia las algas
coralinas articuladas pues estas se encontraron consistentemente formando parte de su
dieta. Sin embargo, en el caso de M. crenulata no coincide con lo reportado por Aguilar-
47
Mora (2009) lo cual pudiera explicarse a la falta de la señal isotópica del componente
alimenticio más importante que es un tunicado, aunque cabe señalar que para esta
localidad menciona como segundo componente alimenticio más importante justamente a
las algas coralinas articuladas.
Los niveles tróficos obtenidos para ambos gasterópodos (Fig. 28, Tabla III)
concuerdan con lo señalado por McCutchan et al. (2003), quienes reportan que los
herbívoros tendrán un nivel trófico de 2 y que el nivel trófico para los omnívoros tendría
que ser mayor, aproximadamente 3; tal como podemos observar en la tabla VIII, los
productores primarios tienen un nivel trófico de 1 (Behringer y Butler, 2006; Jara-Marini,
2008). Grall et al. (2006), reportaron niveles tróficos en gasterópodos que van desde 2.6
hasta 3.6 y Jara-Marini (2008), obtuvo un nivel trófico de 3 para un ostión y un mejillón
(Tabla VIII).
En la figura 28 podemos observar los niveles tróficos de los gasterópodos, por
encima de las macroalgas en el mayor de los casos, y el nivel trófico de la especie
omnívora por encima de la especie herbívora, esto mismo se nota en las figuras 22, 23 y
24.
48
Figura 28. Grafica de δ13
C vs δ15
N donde se muestran barras que indican los niveles tróficos de los
gasterópodos con su valor de nivel trófico promedio y el valor teórico de las macroalgas
El hecho de que M. crenulata tenga un valor isotópico de nitrógeno mayor que M.
undosa nos indica un nivel trófico distinto, lo cual se comprobó al utilizar la fórmula para
obtener el nivel trófico (Tabla III). Esto coincide con lo reportado por Aguilar-Mora (2009)
quien menciona que M. crenulata es un organismo omnívoro y con lo reportado por
Aguilar-Rosas (1990) quien señala a M. undosa como un organismo herbívoro.
Los valores del nivel trófico encontrados en el presente trabajo de M. undosa
fueron menores a los reportados por otros autores para gasterópodos (Tabla VIII), estas
diferencias pueden deberse a la variabilidad entre poblaciones, tal como lo mencionan
Vander Zanden et al. (1997), el conocimiento de la posición trófica de una población no
representa a otras poblaciones aun siendo de la misma especie.
Las señales isotópicas del carbono y del nitrógeno de un animal dependen de la
señal isotópica de sus fuentes de alimento, así como del fraccionamiento durante la
asimilación de la comida. El δ13C y el δ15N se enriquecen típicamente de la presa al
consumidor en un coeficiente de 1‰ para δ13C y de 3.4 ‰ para el δ15N. Esto se debe a
6
8
10
12
14
16
18
-26 -24 -22 -20 -18 -16 -14 -12 -10 -8 -6
δ15N
δ13C
2.77
1.76
M. crenulata
M. undosa
Macroalgas (Valor
teórico
de 1)
49
que los isótopos más livianos (12C y 14N) son preferentemente respirados (12C) o
excretados (14N) durante los procesos metabólicos por lo que los isótopos de mayor peso
(15N y 13C) son retenidos (DeNiro y Epstein, 1978; Minagawa y Wada, 1984).
Tabla VIII. Valores de δ13
C, δ15
N y valores de nivel trófico en macroalgas, pastos marinos y moluscos
reportados por distintos autores.
Especie, grupo Nivel trófico δ13
C δ15
N Autor (año)
Laurencia spp. (Impactada) 1 -14.9±1.1 4.3±0.1
Behringer y Butler (2006)
Laurencia spp.(No impactada) 1 -16.2±3.4 2.3±0.1
Epibiota (animales y algas) (I) 1 -11.2±1.3 4.2±0.6
Epibiota (animales y algas) (NI) 1 -12.3±1.6 4.1±0.8
Lithopoma tectum(gasteropodo) (I) 2 10.1±1.8 4.9±0.6
Lithopoma tectum (NI) 2 11.6±1.2 4.2±0.03
Thalassia testudinum (pasto marino) (I)
1 -6.9±0.3 2.9±0.2
Thalassia testudinum (NI) 1 -6.5±0.7 2.8±0.6
Macroalgas 1 -29.7 5.0
Grall et al., (2006)
Crepidula fornicata(Gasterópodo) 2.6 -16.0 10.3
Emarginula fissure (Gasterópodo) 2.8 -18.5 10.8
Gibbula magus (Gasterópodo) 3.2 -14.6 12.0
Diodora graeca(Gasterópodo) 3.4 -16.3 12.8
Nassarius reticulatus (Gasterópodo)
3.5 -15.1 13.2
Buccinum undatum (Gasterópodo) 3.6 -15.3 13.5
Algas rojas - - -30.0 - -
Guest et al.,(2008)
Algas café - - -17.9 - -
Haliotis rubra - - -19.8 8
Plocamium dilatatum - - -31.5 8.5
Plocamium angustum - - -31 8.0
Phacelocarpus peperocarpus - - -34 4.8
Ecklonia radiata - - -18 7.9
Phyllophora comosa - - -17 9.3
Durvillaea potatorum - - -15 8.3
Detritos - - -15 8.0
Ulva lactuca - - -15.0 a -10.9 11.0 a 15.6
Jara-Marini (2008)
Ulva intestinalis 1 -17.7 13.9
Ulva lobata 1 -24.6 11.5
Gracilaria crispata 1 -24.0 11.0
Gracilaria vermicullophylla 1 -26.2 a -24.4 8.4 a 9.0
Gracilaria túrgida 1 -16.8 a -15.4 10.6 a 11.0
Chaetomorpha linum 1 -27.1 a -25.6 8.2 a 9.8
Caulerpa sertularioides 1 -22.1 a -19.9 -25.4 a -23.4
10.5 a 10.5 8.0 a 11.7
Crassostrea corteziensis (ostión) 3 -22.6 a -19.8 -24.9 a -18.6
6.6 a 10.7 7.9 a 8.6
Mytela strigata (mejillón) 3 -25.7 a -24.5 -23.6 a -18.3
7.6 a 9.3 9.3 a 9.6
50
CONCLUSIONES
Las señales isotópicas del δ13C y del δ15N fueron diferentes entre las dos especies de
gasterópodos, encontrándose los valores más enriquecidos para Megathura crenulata.
Existen diferencias entre los valores isotópicos del δ13C y del δ15N de M. undosa y M.
crenulata entre julio y noviembre, pero no las hay entre las dos localidades muestreadas.
La señal isotópica del δ13C de las macroalgas (exceptuando a M. pyrifera y algas
coralinas articuladas) fue diferente a la del pasto marino, el cual tuvo valores más
enriquecidos en carbono.
Las algas coralinas articuladas presentaron el valor más enriquecido en carbono de
todos los productores primarios.
Los valores isotópicos del δ13C y del δ15N de las macroalgas variaron entre julio y
noviembre pero no entre las dos localidades muestreadas.
El mayor aporte de carbono a la dieta de Megastraea undosa en julio fue del pasto
marino Phyllospadix torreyi, en noviembre en la localidad de Rincón de Méndez fue del
alga roja Gelidium robustum y en el mismo mes en Piedra de Trini fueron las algas
coralinas articuladas.
El mayor aporte de carbono a la dieta de M. crenulata en julio y noviembre en ambas
localidades de muestreo fue de las algas coralinas articuladas.
El nivel trófico de M. crenulata (Omnívoro) fue superior al de M. undosa (Herbívoro).
51
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60
ANEXOS
Anexo 1. Promedios generales (±DE) de δ13
C en gasterópodos.
Especie Promedio δ13C DE(±) N
Megastraea undosa -17.59 2.43 24 Megathura crenulata -14.35 1.66 24
Anexo 2. Promedios generales (±DE) de δ13
C en macroalgas y pasto marino.
Especie Promedio δ13C DE(±) N
Macrocystis pyrifera -15.18 0.95 9
Eisenia arbórea -20.27 2.025 9 Prionitis cornea -21.82 0.11 3
Coralinas -11.39 1.35 12 Gelidium robustum -21.71 1.39 9 Phyllospadix torreyi -17.78 1.81 6
Anexo 3. Promedios (±DE) de los valores isotópicos de δ13
C en gasterópodos del mes de julio y noviembre
en la localidad de Rincón de Méndez.
Especies Mes Promedio δ13C DE(±) N
Megastraea undosa Julio -16.94 2.29 8
Noviembre -19.20 3.05 8
Megathura crenulata Julio -14.14 0.60 8
Noviembre -12.68 0.56 8
Anexo 4. Promedio (±DE) de los valores isotópicos de δ13
C en macroalgas de julio y noviembre en Rincón de
Méndez.
Especies Mes Promedio δ13C DE(±) N
Macrocystis pyrifera Julio -13.94 0.18 3
Noviembre -15.70 0.26 3
Eisenia arbórea Julio -19.98 1.04 3
Noviembre -18.22 0.54 3 Prionitis cornea Julio -21.82 0.12 3
61
Coralinas Julio -12.68 0.19 6
Noviembre -10.18 0.01 3
Gelidium robustum Julio -20.58 0.72 3
Noviembre -21.38 1.26 3
Phyllospadix torreyi Julio -16.26 0.02 3
Noviembre -19.31 1.11 3
Anexo 5. Promedios (±DE) de δ13
C de los gasterópodos para Piedra de Trini y Rincón de Méndez en el mes
de noviembre.
Especies Localidad Promedio δ13C DE(±) N
Megastraea undosa Rincón de Méndez -19.20 3.05 8
Piedra de Trini -16.64 0.61 8
Megathura crenulata Rincón de Méndez -12.68 0.56 8
Piedra de Trini -16.25 1.05 8
Anexo 6. Promedios (±DE) de los valores de δ13
C para las macroalgas de Piedra de Trini y Rincón de Méndez
en el mes de noviembre.
Especies Localidad Promedio δ13C DE(±) N
Macrocystis pyrifera Rincón de Méndez -15.70 0.26 3
Piedra de Trini -15.93 0.07 3
Eisenia arbórea Rincón de Méndez -18.22 0.54 3
Piedra de Trini -22.63 0.53 3
Coralinas Rincón de Méndez -10.18 0.01 3
Piedra de Trini -10.04 0.36 3
Gelidium robustum Rincón de Méndez -21.38 1.26 3
Piedra de Trini -23.18 0.61 3
Anexo 7. Promedios generales (±DE) de los valores isotópicos de δ15
N en gasterópodos.
Especie Promedio δ15N DE(±) N
Megastraea undosa 12.42 0.61 24 Megathura crenulata 15.48 0.67 24
Anexo 8. Promedios (±DE) generales de los valores isotópicos de δ15
N en macroalgas y pasto marino.
Especie Promedio δ15N DE(±) N
Eisenia arbórea 9.28 0.55 9 Macrocystis pyrifera 10.98 2.89 9
Prionitis cornea 9.56 0.15 3
62
Coralinas 10.14 0.82 12 Gelidium robustum 9.54 1.21 9 Phyllospadix torreyi 9.39 0.51 6
Anexo 9. Promedio (±DE) de los valores isotópicos de δ15
N en gasterópodos de julio y noviembre en Rincón
de Méndez.
Anexo 10. Promedio (±DE) de los valores isotópicos de δ15
N en macroalgas y pasto marino de julio y
noviembre en Rincón de Méndez.
Anexo 11. Promedio (±DE) de los valores isotópicos de δ15
N en gasterópodos de Piedra de Trini y Rincón de
Méndez en noviembre.
Especies Mes Promedio δ15N DE(±) N
Megastraea undosa Julio 12.05 0.49 8
Noviembre 12.49 0.72 8
Megathura crenulata Julio 15.35 0.34 8
Noviembre 16.18 0.50 8
Especies Mes Promedio δ15N DE(±) N
Macrocystis pyrifera Julio 7.16 0.28 3
Noviembre 13.21 0.33 3
Eisenia arbórea Julio 8.61 0.13 3
Noviembre 9.69 0.37 3
Coralinas Julio 9.43 0.13 6
Noviembre 10.46 0.12 3
Gelidium robustum Julio 9.51 0.15 3
Noviembre 10.92 0.39 3
Phyllospadix torreyi Julio 9.86 0.07 3
Noviembre 8.94 0.14 3
Especies Localidad Promedio δ15N DE(±) N
Megastraea undosa Rincón de Méndez 12.49 0.72 8
Piedra de Trini 12.72 0.47 8
Megathura crenulata Rincón de Méndez 16.18 0.50 8
Piedra de Trini 14.93 0.43 8
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Anexo 12. Promedio (±DE) de los valores isotópicos de δ15
N en macroalgas de Piedra de Trini y de Rincón de
Méndez en noviembre.
Especies Localidad Promedio δ15N DE(±) N
Macrocystis pyrifera Rincón de Méndez 13.21 0.33 3
Piedra de Trini 12.60 0.06 3
Eisenia arbórea Rincón de Méndez 9.69 0.37 3
Piedra de Trini 9.56 0.16 3
Coralinas Rincón de Méndez 10.46 0.12 3
Piedra de Trini 11.25 0.41 3
Gelidium robustum Rincón de Méndez 10.92 0.39 3
Piedra de Trini 8.20 0.46 3