universidad de guayaquil facultad de ciencia agrarias
TRANSCRIPT
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UNIVERSIDAD DE GUAYAQUIL
FACULTAD DE CIENCIA AGRARIAS
CAERRERA INGENIERÍA AGRONÓMICA
TEMA:
IDENTIFICACIÓN DE ENEMIGOS NATURALES DE
QUADRASTICHUS ERYTHRINAE (HIMENOPTERA:
EULOPHIDAE) EN PLANTAS ORNAMENTALES, CANTÓN
GUAYAQUIL, PROVINCIA DEL GUAYAS
AUTOR: SHIRLEY MARELYN YAGUAL MITE
TUTOR: ING. AGRO. ÁNGEL JINES CARRASCO. MSC.
GUAYAQUIL-ECUADOR
2021
ii
DEDICATORIA
Mi investigación va dedicada en primer lugar a Dios, por permitirme llegar
a este momento especial con salud, fortaleciéndome en cada momento,
depositándome la sabiduría, aumentando mi fe de saber que él siempre está
presente en mi vida, ayudándome a poder llegar a cumplir mi propósito que
es ser Ingeniera Agrónoma.
Con cariño a mis queridos padres, María Mite Mite y Wilson Yagual
Bohórquez por ser pilar fundamental en mi vida, apoyo incondicional,
acompañándome durante toda mi etapa estudiantil y de vida en tiempos
difíciles como buenos, brindándome todo su amor, y en el día a día
motivándome a través de sus consejos, valores para así no decaer en el arduo
caminar enseñándome que Dios es bueno todo el tiempo. Sin ustedes esto no
habría sido posible.
A mi único hermano Wilson Yagual Mite, por su apoyo para poder
alcanzar mi meta, que de una u otra forma me muestra su generosidad y
cariño.
A mi enamorado Víctor por estar pendiente de mí, compartiendo cada
momento conmigo alegrías y fracasos, dispuesto a escucharme, apoyarme y
brindarme palabras de aliento.
A mis abuelos por su gran apoyo, en especial a mi abuelo Daniel quien
desde el cielo sé que estará orgulloso por este logro, de igual manera a mi
querido primo Daniel.
A mi familia en general por estar presente en mi vida demostrándome
que puedo contar con ellos en todo momento.
iii
Agradecimiento
Inmensa gratitud a Dios por protegerme durante todo mi camino, por ser
mi luz y mi esperanza en días difíciles. Todo lo que tengo y lo que soy es
gracias a él
Agradezco a mi madre por ser mi guía, mi aliento, que sin duda alguna
me brindo su confianza, por estar siempre a mi lado en esas salidas de
madrugadas, de igual manera a mi padre que gracias a sus sabios consejos
y aliento hemos llegado a una meta.
A la Facultad de Ciencias Agrarias de la Universidad de Guayaquil y
todos sus docentes quienes me dejaron una huella en mi camino
compartiendo sus conocimientos y experiencias profesionales, brindándome
un proceso de aprendizaje
A la Agencia de Regulación y Control Fito y Zoosanitario
(AGROCALIDAD), los ingenieros (as) que conforman el área de vigilancia
Fitosanitaria en especial a la Ing. Imelda Félix por su aporte y guía para la
recolección de muestras junto con el apoyo del Ing, Álvaro Manzano, a la Ing.
Marjorie Plúas junto con la Ing. Karina Gonzales que forman parte del
Laboratorio de Entomología que me ayudaron con las respectivas
identificaciones de enemigos naturales del fitófago.
A mi tutor Ing. Ángel Jines Carrasco por su paciencia, calidad humana,
virtudes, indicaciones, e ideas que fueron de gran importancia durante el
desarrollo de este trabajo, sin su apoyo no lo hubiese logrado tan fácil.
A mis amigas Briggitte, Jamilex, Cindy, por su sincera amistad desde que
iniciamos la carrera, por esas conversaciones que nos llenaba de alegría, por
esas horas de estudio demostrándonos apoyo mutuo en los buenos y malos
momentos. Jamás las olvidare.
Gracias a cada persona que estuvieron presente en esta etapa
importante ofreciéndome apoyo, consejos, orientaciones, compresión para
poder alcanzar los resultados anhelados creciendo como personas y como
profesionales.
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CERTIFICADO DEL TUTOR
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CERTIFICADO DEL PORCENTAJE DE SIMILITUD
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FICHA DE REGISTRO
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CERTIFICADO DE APROBACIÓN DEL REVISOR DEL TRABAJO DE
TITULACIÓN
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DECLARACIÓN DE AUDITORIA
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ANEXO XIII. RESUMEN DEL TRABAJO DE TITULACIÓN
FACULTAD DE CIENCIAS AGRARIAS
CARRERA INGENIERÍA AGRONÓMICA
‘‘IDENTIFICACIÓN DE ENEMIGOS NATURALES DE QUADRASTICHUS
ERYTHRINAE (HIMENOPTERA: EULOPHIDAE) EN PLANTAS
ORNAMENTALES, CANTÓN GUAYAQUIL, PROVINCIA DEL GUAYAS’’
AUTOR: SHIRLEY MARELYN YAGUAL MITE
TUTOR: ING. AGRO. ÁNGEL JINES CARRASCO. MSC.
Resumen
El género Erythrina comprende árboles caducifólios, usadas como ornamental. Son atacadas por Quadrastichus erythrinae, que produce agallas limitando el crecimiento del follaje produciendo la muerte, el objetivo fue obtener información sobre los enemigos naturales del fitófago, se obtuvo 19 muestras en varias localidades del cantón Guayaquil en Erythrina variegata L., estas se colocaron en fundas plásticas con etiquetas, estas fueron llevadas al laboratorio de Entomología AGROCALIDAD, se colocaron en vasos plásticos transparentes y tela tul, al cabo de cuatro a cinco se observaron la emergencia de los especímenes y fueron colocadas en frascos pequeños con alcohol al 70%,obtenidos los adultos se realizaron varios montajes, para la identificación se utilizaron claves taxonómica de diferentes autores. En todas las muestras se identificó a Quadrastichus erythrinae (Hymenoptera: Eulophidae), se identificaron parasitoides: Eurytoma sp, y Aprostocetus sp. Depredadores; coccinélidos: Cheilomenes sexmaculata, Hyperaspis sp, y Scymnus loewii, artrópodos como Theridion sp, Eris sp.
Palabras Claves: árboles de Erythrina, Quadrastichus erythrinae, enemigos
naturales
x
ANEXO XIV. RESUMEN DEL TRABAJO DE TITULACIÓN (INGLÉS)
FACULTAD DE CIENCIAS AGRARIAS
CARRERA INGENIERÍA AGRONÓMICA
‘‘IDENTIFICATION OF NATURAL ENEMIES OF QUADRASTICHUS
ERYTHRINAE (HIMENOPTERA: EULOPHIDAE) IN ORNAMENTAL
PLANTS, CANTÓN GUAYAQUIL, PROVINCE OF GUAYAS’’
AUTHOR: SHIRLEY MARELYN YAGUAL MITE
ADVISOR: ENG. AGRO. ANGEL JINES CARRASCO. MSC.
ABSTRACT
Erythrina genus encompasses deciduous trees, used as ornamentals. They
are attacked by Quadrastichus erythrinae, which produces galls, which limit
the growth of the foliage causing death, the aim was to get data about the
natural enemies of the phytophagous, 19 samples were gotten in different
locations of Guayaquil canton in Erythrina variegata L., these were placed in
Plastic covers with labels, these were taken to the AGROCALIDAD
Entomology laboratory, they were placed in transparent plastic glasses and
tulle cloth, after a while of four to five the emergence of the specimens was
observed and they were placed in small bottles with alcohol at 70%. In adults,
several assemblies were made, to determine taxonomic keys from different
authors. Quadrastichus erythrinae (Hymenoptera: Eulophidae) was pinpointed
in all samples, parasitoids were identified: Eurytoma sp, and Aprostocetus sp.
Predators; coccinellids: Cheilomenes sexmaculata, Hyperaspis sp, and
Scymnus loewii, arthropods like Theridion sp, Eris sp.
Keywords: Erythrina trees, Quadrastichus erythrinae, natural enemies
xi
ÍNDICE GENERAL
I. INTRODUCCIÓN .................................................................................... 1
1.1 Planteamiento del problema ................................................................. 2
1.2 Formulación del problema .................................................................... 3
1.3 Objetivos de la investigación ............................................................ 3
1.3.1 Objetivo general ......................................................................... 3
1.3.2 Objetivos específicos ................................................................. 4
1.4 Justificación .......................................................................................... 4
II. MARCO TEÓRICO ................................................................................. 5
2.1. Origen de Quadrastichus erythrinae (Hymenóptera: Eulophidae) ....... 5
2.2 Distribución mundial ............................................................................. 5
2.3. Clasificación taxonómica de Q. erythrinae ........................................... 6
2.4 Etimología de Q. erythrinae .................................................................. 7
2.5 Hospederos de Q. erythrinae ................................................................ 7
2.5.1. Especies del género Erythrina hospedante de Q. erythrinae ........ 8
2.6. Características morfológicas de Quadrastichus erythrinae ................ 10
2.6.1 Estado huevecillos: ....................................................................... 10
2.6.2 Estado Larvas: ............................................................................. 11
2.6.3 Estado Pupa: ................................................................................ 11
2.6.4 Estado Adultos (Hembra) ............................................................. 11
2.6.5. Estado Adultos (Machos) ............................................................ 11
2.7. Ciclo biológico de Q. erythrinae ......................................................... 11
2.8 Comportamiento de Q. erythrinae ....................................................... 12
2.9 Daños de Q. erythrinae ....................................................................... 12
2.10 Infestaciones de Q. erythrinae .......................................................... 13
2.11 Enemigos Naturales de Q. erythrinae ............................................... 14
xii
2.11.1 Eurytoma erythrinae Hymenoptera: Eurytomidae .......................... 14
2.11.2 Aprostocetus exertus Hymenoptera: Eulophidae: Tetrastichinae 15
2.12 Manejo Integrado de Q. erythrinae ................................................... 17
2.12.1 Control Cultural .......................................................................... 17
2.12.2 Control Etológico ........................................................................ 19
2.12.3 Control biológico ......................................................................... 19
2.12.4 Control Químico ......................................................................... 21
2.13 Hipótesis ........................................................................................... 25
III. MATERIALES Y METODOS .................................................................. 25
3.1 Localización del estudio ...................................................................... 25
3.2. Características agroecológicas .......................................................... 25
3.3 Materiales ........................................................................................... 25
3.4 Equipos ............................................................................................... 25
3.5 Material biológico ................................................................................ 26
3.6 Recursos humanos ............................................................................. 26
3.7 Tipo de investigación .......................................................................... 26
3.8 Factores estudiados ........................................................................... 26
3.9 Método ................................................................................................ 26
3.10 Variables evaluadas ......................................................................... 26
3.11 Manejo del experimento ................................................................... 26
3.11.1 Recolección de muestras de Q. erythrinae ................................. 26
3.11.2 Manejo de las muestras después de la recolección ................... 28
3.11.3 Manejo de las muestras en laboratorio ....................................... 28
3.11.4 Montaje de los especímenes colectados en campo ................... 29
3.11.5 Identificación de las muestras colectadas .................................. 30
IV RESULTADOS Y DISCUSIÓN ................................................................ 31
4.1 Resultados .......................................................................................... 31
xiii
4.1.1 Colecta de material vegetal con infestaciones de Q. erythrinae en
árboles de erythrina en varias localidades del cantón Guayaquil .......... 31
4.1.2 Colecta de material vegetal con infestaciones de Q. erythrinae en
árboles de Erythrina en varias localidades del Cantón Playas .............. 32
4.1.3. Número de montajes ................................................................... 32
4.1.4. Localidades donde se encontraron enemigos naturales
(parasitoides) ......................................................................................... 33
4.1.5. Poblaciones de enemigos naturales (parasitoides) encontrados e
identificados .......................................................................................... 33
4.1.6 Localidades donde se encontraron enemigos naturales
(depredadores) ...................................................................................... 34
4.1.7 Número de depredadores encontrados en varias localidades del
cantón Guayaquil .................................................................................. 35
4.1.8 Identificación taxonómica de Quadrastichus erythrinae
(Hymenoptera: Eulophidae) Hembra ..................................................... 35
4.1.9 Identificación taxonómica de Quadrastichus erythrinae
(Hymenoptera: Eulophidae) Macho ....................................................... 37
4.1.10 Identificación taxonómica de Eurytoma sp (Hymenoptera:
Eurytomidae) hembra ............................................................................ 39
4.1.11 Identificación taxonómica de Aprostocetus sp (Hymenóptera:
Eulophidae) hembra .............................................................................. 39
4.1.12. Identificación taxonómica de Theridion sp (Araneae: Theridiidae)
.............................................................................................................. 40
4.1.13. Identificación taxonómica de Eris sp (p (Araneae: Salticidae) ... 41
4.1.14. Identificación taxonómica Indeterminado (Araneae: Salticidae) 42
4.1.15. Identificación taxonómica de Cheilomenes sexmaculata
(Coleóptera: Coccinellidae) ................................................................... 42
4.1.16. Identificación taxonómica de Hyperaspis sp (Coleoptera:
Coccinellidae) ........................................................................................ 43
xiv
4.1.17. Identificación taxonómica de Scymnus loewii (Coleoptera:
Coccinellidae) ........................................................................................ 44
V. CONCLUSIONES Y RECOMENDACIONES .......................................... 45
5.1 Conclusiones ...................................................................................... 45
5.2 Recomendaciones .............................................................................. 46
BIBLIOGRAFÍA ........................................................................................... 47
ANEXOS ...................................................................................................... 54
xv
ÍNDICE DE CUADROS DE TEXTO
Cuadro 1. Número de muestras en arboles de (Erythrina variegata) Colorín
amarillo Fabaceae en varias localidades del cantón Guayaquil Provincia del
Guayas 2021................................................................................................ 31
Cuadro 2. Número de muestras en arboles de (Erythrina variegata L.) en
varias localidades del cantón Playas Provincia del Guayas 2021 ............... 32
Cuadro 3. Localidades con presencia de enemigos naturales (parasitoides)
en el cantón Guayaquil 2021 ....................................................................... 33
Cuadro 4. Lugares con presencia de enemigos naturales (depredadores) en
el cantón Guayaquil 2021 ............................................................................ 34
xvi
INDICE DE FIGURAS DE TEXTO
Figura 1. Recolección de muestras a) observación de daños b) agallas en
hojas y peciolos ........................................................................................... 27
Figura 2. a) colocando la muestra en fundas; b) muestras con etiqueta ..... 27
Figura 3 a) Daños del árbol en un 70%; b) Pérdida total del follaje ............ 27
Figura 4. Manejo de muestra a) muestra en vasos plásticos; b) emergencia
de especímenes; c) retirando los especímenes con pincel; d) frascos con
etiquetas. ..................................................................................................... 28
Figura 5. Manejo de muestra a) muestra en caja Petri; b) observando el
dimorfismo sexual de Q. erythrinae; c) muestras en frascos ....................... 29
Figura 6. Montaje de Q. erythrinae a) eligiendo los especímenes; c)
agregando liquido hoyer c) microscopio trinocular en 4x ............................. 29
Figura 7 Identificación de la muestra a) observación de diferentes
características de los especímenes; b) claves taxonómicas para la
identificación de la muestra ......................................................................... 30
Figura 8. Especímenes identificados en varias localidades del Cantón
Guayaquil ..................................................................................................... 32
Figura 9. Cantidad de parasitoides en diferentes lugares del Cantón
Guayaquil 2021 ............................................................................................ 34
Figura 10. Cantidad de depredadores en el Cantón Guayaquil, 2021 ........ 35
Figura 11. Morfología externa de Q. erythrinae hembra a) cabeza hembra b)
tórax c) abdomen; d) par de patas; e) ala. ................................................... 36
Figura 12. Espécimen hembra de Q. erythrinae Adulto .............................. 37
Figura 13. Partes del insecto plaga macho a) cabeza; b) tórax; c) abdomen;
d) pares de patas ......................................................................................... 38
Figura 14. Espécimen macho de Q. erythrinae Adulto ................................ 38
Figura 15. Espécimen de Eurytoma sp. Adultos ......................................... 39
Figura 16. Espécimen Aprostocetus sp Adulto ........................................... 40
Figura 17. Espécimen de Theridion sp Adulto ............................................ 41
xvii
Figura 18. Espécimen de Eris sp Adulto ..................................................... 41
Figura 19. Espécimen de Salticidae Adulto ................................................. 42
Figura 20. Espécimen Adulto de Ch. sexmaculata ...................................... 43
Figura 21. Espécimen de Hyperaspis sp Adulto.......................................... 43
Figura 22. Espécimen de Scymnus loewii Adulto ........................................ 44
xviii
INDICE DE FIGURAS DE ANEXOS
Figura 1. Muestreo en Erythrina variegata con el 40% de daño – Cantón
Guayaquil 2021 ............................................................................................ 55
Figura 2. Muestreo en Erythrina variegata con el 70% de sus hojas caídas -
Cantón Guayaquil 2021 ............................................................................... 55
Figura 3. Agallas en hojas e hinchazones en peciolos y brotes por Q.
erythrinae – Cantón Guayaquil 2021 ........................................................... 56
Figura 4. Ramas secas a causa de Q. erythrinae - Cantón Guayaquil 202156
Figura 5. Orificios de emergencia de Q. erythrinae – Cantón Guayaquil 2021
..................................................................................................................... 57
Figura 6. Enemigos naturales (depredadores) – Cantón Guayaquil 2021 .. 57
Figura 7. Observación del montaje de especímenes .................................. 58
Figura 8. Identificación de parasitoides de Q. erythrinae ............................ 58
Figura 9. Tutorías en laboratorio ................................................................. 59
Figura 10. Tutorías en Teams ..................................................................... 59
Figura 11. Resultados del análisis de Vía. Abdón Calderón Antigua ......... 60
Figura 12. Resultados de análisis de Autopista, Narcisa de Jesús ............. 61
Figura 13. Resultados de análisis de Av. Benjamín Rosales ...................... 62
Figura 14. Resultados de análisis de Cdla. El Limonal ............................... 63
Figura 15. Resultados de análisis de Cdla. Samanes ................................. 64
Figura 16. Resultados de análisis de Av. Comín, Pradera 2 ....................... 65
Figura 17. Resultados de análisis de Estadio Modelo A. Spencer .............. 66
Figura 18. Resultados de análisis de Francisco de Orellana ...................... 68
Figura 19. Resultados de análisis de La Florida ......................................... 69
Figura 20. Resultados de análisis de los Ceibos......................................... 71
Figura 21. Resultados de análisis de Mapasingue ...................................... 72
Figura 22. Resultados de análisis de Av. Sixto Chang Cansi ..................... 74
Figura 23. Resultados de análisis de AV. Aurelio Yépez Cuadrado............ 75
xix
Figura 24. Resultados de análisis de Portete y 16 ava ............................... 76
Figura 25. Resultados de análisis de Sauces 4 .......................................... 78
Figura 26. Resultados de análisis de Sauces 9 .......................................... 79
Figura 27. Resultados de análisis de Tenguel ............................................ 80
Figura 28. Resultados de análisis de Tulcán y Colón ................................. 81
Figura 29. Resultados de análisis de Vía perimetral ................................... 83
Figura 30. Resultados de análisis de Vía a la Costa ................................... 84
1
I. INTRODUCCIÓN
Los eulófidos (Eulophidae) son una gran familia de himenópteros
apócritos, con más de 4,300 especies descritas en 300 géneros, agrupados
en 5 subfamilia. Las larvas de unas especies se alimentan de plantas, pero la
mayoría son parasitoides de una gran variedad de artrópodos, especialmente
Lepidóptera, Coleóptera, Díptera, Himenóptera Y Homóptera (La salle, 1994).
Es una plaga cuarentenaria importante, originaria de África, y ha
causado daños en el sudeste de Asia, Hawái, Taiwán y China, siendo
reportada en el 2004. Este fitófago forma agallas deformantes en las hojas y
crecimientos anormales en brotes. Se hospeda en arboles del género
Erythrina (Fabaceae), usada como ornamental (R. & A., 2015).
Fue detectada en el sur de Florida (2006), demostrando sus capacidades
invasivas y su presencia en los Estados Unidos. Las primeras detecciones en
las islas hawaianas fueron cerca del aeropuerto en árboles de Erythrina
introducidos. Es probable que la propagación local y de largo alcance sea
debido al viento, trasporte comercial y particularmente en contenedores de
plantas (Smith & Strom, 2007).
El Departamento de Agricultura de Hawái (EE. UU) ha confirmado que
este grupo de insectos que inducen agallas en Erythrina es más grande de lo
esperado, con especies en todo el África subtropical, tienen un complejo de
enemigos naturales para el control biológico. Una de estas especies es
Eurytoma erythrinae (Gates&Delvare 2008) citado por (La Salle , Ramadan, &
Kumashiro, 2009).
El parasitismo de Q. erythrinae ha conseguido llegar hasta un 70 % en
algunos lugares que se han realizado liberaciones con este entomófago, pero
se necesita más datos para asociar los aumentos en las poblaciones del
parasitoide con reducciones en los daños de Erythrina, (EurekAlert, 2010).
Actualmente se encuentra distribuida en varias regiones del mundo, (Kim
et al (2004), citado por (Baldeón Jalca, 2021). Existen 115 especies descritas
del género Erythrina que se encuentran distribuidas en Sudamérica,
Centroamérica, Antillas y África occidental. La mayor parte del mismo género
2
se lo encuentra en México y en la América Central (Pino R, Prieto G, Perez
R, & Molina T, 2004).
En Panamá como: Darién, Colón, Panamá Centro, panamá Oeste,
Coclé, Herrera, Los Santos, Veraguas y Chiriquí, identificaron y reportaron la
incidencia de Q. erythrinae solamente en plantas de Erythrina variegata. El
daño en el huésped se lo puede observar mucho antes de que emerjan las
avispas adultas (Barraza A. & Higuera S., 2019).
En algunas áreas verdes de la cuidad de Guayaquil como parte del
paisajismo de parques, parterres y jardineras laterales de avenida, desde
hace varios años se ha venido implementando la siembra de árboles del
género Erythrina, no obstante, a partir de los primeros meses del año 2019 se
comenzó a detectar afectaciones fisiológicas en el follaje de estos árboles lo
cual comprometía casi la totalidad de la copa del árbol (Baldeón Jalca, 2021).
Mediante un recorrido e inspección en sitios de la ciudad de Guayaquil
como avenidas, en los parques, lo cuales son mantenidos por varios proyectos
de mantenimientos de áreas verdes reportaron daños y muertes de árboles
de Erythrina variegata observando malformaciones en sus hojas, mediante la
identificación en el laboratorio se indicó que se trataba de Q. erythrinae (Felix
Barrera, 2020).
Actualmente en el Ecuador no existen muchos reportes de incidencia de
la avispa que causa agallas y cuáles son sus enemigos naturales que
controlan biológicamente a este insecto plaga. Por lo que en el presente
trabajo tuvo como finalidad buscar e identificar cuál (s) son los parasitoides
y/o depredadores que se encuentran presentes en el control de esta avispa
plaga presente en árboles del género Erythrina en algunas localidades del
cantón Guayaquil, y que haya información sobre la presencia de estos
biorreguladores, que sirva de apoyo para el conocimiento de estudiantes y
técnicos en el manejo y control biológico de esta avispa agalladora.
1.1 Planteamiento del problema
La avispa de las agallas (Quadrastichus erythrinae) ataca especies
del género Erythrina, usada como ornamental, pudiendo llegar a su muerte
en pocos años, en menos de seis meses fue encontrada en el resto de las
3
Islas Hawaianas y ahora amenaza seriamente la supervivencia de los
árboles ‘’Colorin’’ nativos (Smith & Strom, 2007).
Las poblaciones del fitófago en árboles de Erythrina crecen
rápidamente produciendo agallas y severas defoliaciones. Es de vital
importancia identificar como se propaga este insecto y desarrollar métodos
de detección temprana, para dar una respuesta efectiva y prevenir la
muerte del huésped (Smith & Strom, 2007).
Según (Diario Expreso , 2021), la municipalidad de Guayaquil explicó
que la tala de seis árboles ubicados en puerto Santa Ana, que hace apenas
unos años estaban, se dio por que estaban enfermos, a consecuencia de
la avispa llamada Quadrastichus erythrinae, que a su vez facilitó la entrada
de hongos del suelo y que ya habían destruido sus raíces y la parte central
de los troncos.
El desconocimiento sobre la incidencia de esta nueva plaga en
algunas especies de Erythrina se ve reflejado en las pérdidas significativas
por la poca información de manejo y control, por esto se ha establecido
diversos componentes biotecnológicos para estudiar la biología, ya que
muchas especies se reportan como susceptibles.
1.2 Formulación del problema
¿Cuáles son los enemigos naturales de (Quadrastichus erythrinae)
avispa agalladora, para tener un mejor equilibrio en las poblaciones del
insecto plaga en el cantón Guayaquil?
1.3 Objetivos de la investigación
1.3.1 Objetivo general
• Identificar los enemigos naturales (parasitoides, depredador) de
(Quadrastichus erythrinae) presente en plantas ornamentales en
el cantón Guayaquil.
4
1.3.2 Objetivos específicos
• Colectar material vegetativo con presencia de ataque de daños
causado por el insecto plaga en diferentes localidades.
• Realizar montajes de los especímenes encontrados en los
diferentes estados de desarrollo del insecto plaga.
• Identificar los géneros y/o especies de enemigos naturales
parasitoide y/o depredadores que atacan a la avispa agalladora.
1.4 Justificación
(Barraza A. & Higuera S., 2019) Mencionan en Panamá la incidencia
de Quadrastichus erythrinae Kim, como agente causal de las agallas en
arboles de Erythrina variegata var. Orientalis, indican que es una plaga
nueva que está afectando severamente estas especies arbórea
establecidos en zonas bajas y se está distribuyendo rápidamente en su
país.
En Ecuador existe muy poca información sobre las incidencias de
daños de la avispa agalladora, por la falta de conocimiento de la biología
del insecto plaga y los síntomas en que los árboles ornamentales se ven
afectados, aspecto que no permiten obtener un manejo estratégico de la
misma, por lo que en poco tiempo se pierde el número de plantas, ya que
al ser infectada por la avispa agalladora permite el ingreso de hongos, que
sumados a otros patógenos ocasionan enfermedades.
El trabajo de investigación tuvo como objetivo identificar los enemigos
naturales en arboles de Erythrina variegata conocido como (Colorín) en
diferentes localidades del cantón Guayaquil, de esta manera permita
obtener información para el control de la avispa, con el fin de dar a conocer
a los estudiantes técnicos y sirva como material de consulta.
5
II. MARCO TEÓRICO
2.1. Origen de Quadrastichus erythrinae (Hymenóptera: Eulophidae)
(Q. erythrinae Kim) fue identificado por primera vez en África
Occidental en (2004) en arboles de Erythrina sandwicensis. Los primeros
especímenes fueron encontrados en localidades de Singapur, Mauritius y
Reunión, fue descrita como nueva especie (Kim, Delvare, & La Salle, 2004).
Es la primera especie inductoras de agallas que se han reportado; la
mayoría de este género son parasitoides de algunos insectos
hospedadores (Yang, Tung, La Salle, & Wu, 2004).
2.2 Distribución mundial
Es un insecto de rápida distribución, se encuentra en Asia (China,
India, Japón, Filipinas, Malasia, Singapur, Taiwán, Tailandia y Vietnam),
África, América del Norte (Estados Unidos), América del Sur (Brasil) y
Oceanía (Hong-mei, Hui Xiao, Hu , & Hong-xiang, 2006).
En Panamá, el primer reporte fue en los jardines del Museo de la
Biodiversidad, localizado en la Calzada de Amador, provincia de Panamá
(Barraza, 2014) citado por (Barraza A. & Higuera S., 2019) El primer
registro de esta avispa causando daños formando agallas en hojas y
peciolos en Oaxaca, México a 27 m.s.n.m fue realizado (Palacios Torres, y
otros, 2017).
En el 2012, se identificó por primera vez en Puerto Rico la presencia
de esta plaga, en alrededores del Jardín Botánico de Rio de Piedras (Heu,
et al, 2006) citado por (Barraza A. & Higuera S., 2019). El aspecto más
grave de la amenaza fue su enorme capacidad de expansión y brotes
repentinos, se prevée que las especies de plantas y la humedad sean
factores limitantes para su propagación (Hong-mei, Hui Xiao, Hu , & Hong-
xiang, 2006).
Q. erythrinae ha sido reportado en diferentes regiones tropicales y
subtropicales del mundo, esto incluye áreas de Asia y Oceanía y llegando
al sur de América del Norte, las Islas del Caribe y América del Sur,
ocasionando graves daños a especies endémicas, exóticas de árboles de
Erythrina en cada país (Faizal , Prathapan, Anith , & C. A., 2006). La
6
importancia de conocer sobre la distribución del fitófago en especies de
Erythrina sp. da paso a establecer protección donde se observa mayor
vulnerabilidad para el ataque del insecto (Palacios Torres R. E., 2019).
En Cuba se registra por primera vez la presencia del insecto invasor,
en agallas de hojas y tallos de árboles de Erythrina variegata L.
procedentes de cinco municipios de la provincia Sancti Spíritus: Cabaiguán,
La Sierpe, Sancti Spíritus, Trinidad y Yaguajay. La susceptibilidad y pérdida
de esta especie puede tener un impacto negativo para la ecología y la
estética urbanas, aunque en este país no han tenido mayor escala de
daños (Ramos Hernandez, Rodriguez Toledo , & Garcia Lahera, 2018).
En 2020, el municipio de Guayaquil – Ecuador se observó daños en
el follaje en los árboles de Erythrina, mediante análisis de laboratorio
identificó que se trataba de Q. erythrinae. Los cuales se han observado
casos en otros cantones de la provincia del Guayas, como Daule y
Samborondón e inclusive en otras provincias ecuatoriana (Moncada, 2021).
2.3. Clasificación taxonómica de Q. erythrinae
Reino Animalia
Filo Arthropoda
Subfilo Hexápoda
Clase Insecta
Subclase Pterygota
Orden Himenóptera
Suborden Apocrita
Superfamilia Chacidoidea
Familia Eulophidae
Subfamilia Tetrastichinae
Género Quadrastichus
Especie Quadrastichus erythrinae Kim
Fuente: (¡Naturalist, 2009)
7
2.4 Etimología de Q. erythrinae
El nombre de erythrinae proviene del género del anfitrión de la planta
(Kim, Delvare, & La Salle, 2004)
2.5 Hospederos de Q. erythrinae
Se hospeda en árboles del género Erythrina son ornamentales
comunes y paisajismo, así como ecosistemas que se encuentran
amenazados perteneciente a la familia Fabaceae, con hojas caducas.
Comprende un amplio rango de variación morfológica y diversidad
ecológica. Las 115 especies descritas en el planeta se localizan en
Sudamérica, Centroamérica, Antillas Mayores y Menores y África
occidental, al menos 59 parecen ser anfitriones del fitófago. La mayor
cantidad de especies de Erythrina se distribuyen en sureste de México y en
América Central (Pino R, Prieto G, Perez R, & Molina T, 2004).
Las especies de Erythrina como lo indica su nombre latino ‘‘erythros’’
que significa rojo por sus llamativas flores rojas tienen a ser utilizados como
señal de la llegada de la primavera y como calendario laboral, varias
especies son comúnmente distribuidas en Taiwán y están asociados con
actividades agrícolas y pesqueras. (Yang, Tung, La Salle, & Wu, 2004).
Muchos países han establecidos arboles de esta especie a lo largo de sus
costas, en avenidas, zonas urbanas, jardines puesto que estos árboles
impresionan por sus colores en flores y follajes (Lin, Tung, & Yang, 2021).
Los árboles de Erythrina en Hawái se utilizan para la jardinería
ornamental y la conservación de suelo y agua, también para cortar el viento,
pero por consecuencia del impacto del insecto plaga está siendo
amenazada, (EurekAlert, 2010). En algunas especies radica en fijar
nitrógeno atmosférico simbióticamente con la bacteria Rhizobium sp. a
través de sus nódulos formados en sus raíces (Russo,1984) citado por
(Fernandez Hilario , 2016).
Las lesiones más graves se han observado en especies no africanas,
el grado de susceptibilidad mundial a Q. erythrinae es incierto porque las
especies de Erythrina difieren en su calidad de huésped para la avispa y
8
muchas especies aún no han sido expuestas (Doccola, Smith, Strom, &
Medeiros, 2009).
Hoy en día esta especie se distribuye ampliamente, especialmente en
áreas bananeras, debido a su rápido crecimiento, que permite formar
cortinas protectoras de más de 10m de altura, se utilizaba para la
demarcación de parcelas. Reportan que Erythrina corallodendron una
especie endémica de las Antillas hasta el momento no ha sido atacado por
el fitófago (Etienne & Martial, 2013).
2.5.1. Especies del género Erythrina hospedante de Q. erythrinae
Son de la familia Fabaceae (Leguminosae). Cinco especies y una
subespecie de árboles de erythrina se han visto severamente afectadas
en Taiwán: Erythrina variegata L., E. variegata var. orientalis (L) Merr.,
E. cristagalli L., E. abyssinica Lam. E. berteroana Urban. E.
corallodendrom L., (Yang, Tung, La Salle, & Wu, 2004).
2.5.1.1 Erythrina variegata L.
Esta especie conocido como colorín amarillo y su sinónimo
científico E. indica picta, con una altura de 8 a 10m, tiene la capacidad
de formar nódulos que son usadas para sombras en plantaciones de
café y cacao, debido a su fácil propagación, y su capacidad de mejorar
el suelo integrando nitrógeno. Presenta flores rojas y sus frutos son
legumbres. En Ecuador se reproduce por estacas, requiriendo terreno
seco por dos días (Beltran Mantuano, 2019).
Se caracteriza por sus hojas verdes atractivas y únicas, alternas,
con amplias franjas amarillas a lo largo de las venas principales, de
ahí su nombre de colorín amarillo, con flores de color rojo anaranjado.
La corteza y sus hojas a menudo se utiliza para las medicinas
tradicionales asiáticas (Chung, 2009).
Es de crecimiento rápido y de vida larga. Sus ramas son
extendidas; con aguijones en su tronco, con hojas alternas, trifoliadas,
sus frutos son legumbres. El sistema radicular es superficial,
9
reproduciéndose por semillas. (Cárdenas López, Aeias García , &
López Camacho, 2004).
Es un árbol nativo de la India y Malasia, usada como ornamental
y callejero en algunas zonas, habitas en algunas regiones en todo el
mundo y es el hospedero favorito de Q. erythrinae. Esta especie
Erythrina ya ha tenido una severa mortalidad generalizada y casi
completa, se cree que es mayor del 95% en Hawái (Doccola, Smith,
Strom, & Medeiros, 2009).
Esta especie que en Hawái fue considerado un árbol común en
los bosques urbanos, fue diezmado localmente por la avispa de las
agallas, tuvieron que remover más de 1000 árboles de E. variegata
desarrollada a un alto costo (Vorsino, 2006) citado por (Kaufman,
Yalemar , & Wright, 2020).
2.5.1.2. Erythrina sandwicensis
Es conocida localmente en Hawái como wiliwili es una especie
endémica, caducifolios, puede crecer de 9 a 13 m, crece en bosques
secos con habitad amplio y extendido (Wagner et al. 1990) citado por
(Gates & Delvare, 2008).
Es una especie dominante en su habitad y de gran importancia,
son apreciado por su gran atractivo de flores con colores como blanco,
rojo, naranja, salmón verde claro y amarillo su madera es utilizada
para tablas de surf y canoas (Little y Skolmen 1989) citado por
(Kaufman, Yalemar , & Wright, 2020).
En relación con E. variegata, el género E. sandwicensis se
encuentra severamente menos infestado por Q. erythrinae, sin
embargo, la mortalidad de E. variegata ha dado como resultado que
el principal hospedante que queda sea wiliwili (Gates & Delvare,
2008).
10
2.5.1.3. Erythrina cristagalli L
Conocido como árbol de coral, caducifolio de cinco a diez metros
de altura, de crecimiento rápido, en su copa llega a medir 10 metros
de diámetro, tiene follaje caduco, con hojas alternas trifoliadas de
color verde oscuro, sus tallos y ramas tiene espinas, es de clima
cálidos, tropical o subtropical con suelos ligeramente húmedos o
anegados (P&J, 2010).
Es nativa de América del sur, son arboles con altura de tres a
diez metros, con una distribución que va desde Colombia hasta
Argentina y Uruguay introducidas por su valor ornamental (Fernandez
Hilario , 2016). Esta especie es brasileña y muestra cierta tolerancia
a Q. erythrina, pueden ser antiestéticos sus flores y tallos agrietados
(Ramadan, 2008).
En la actualidad algunas especies de Erythrina están siendo
estudiadas y usadas como sistemas agroforestales por su capacidad
de recuperar y abonar los suelos debidos a los monocultivos, de igual
manera con sus flores ya que permite que exista mayor polinización
en las plantaciones (Fernandez Hilario , 2016).
2.6. Características morfológicas de Quadrastichus erythrinae
Es del orden Himenoptera familia Eulophidae presentan dimorfismo
sexual; los adultos son muy pequeños de 1,5mm, las hembras adultas
producen ciento de huevos que son ovopositados en hojas jóvenes y
peciolos. (Heu et.al. 2006) citado por (Doccola, Smith, Strom, & Medeiros,
2009). Una avispa hembra de un día de edad puede contener cerca de 60
huevos maduros en sus ovarios.
2.6.1 Estado huevecillos:
Esto presentan coloración gris a blanco cuando son recién
ovopositados y son de forma ovoides provistos de un flagelo, (SIVICOFF,
2021).
11
2.6.2 Estado Larvas:
Son de color blanco a crema, son apodas posen una cabeza bien
estructurada con aparato bucal masticador, crecen en el interior donde
se forma las agallas en peciolos y foliolos del árbol (SIVICOFF, 2021).
2.6.3 Estado Pupa:
Son de tipo exarata es decir abiertas presentan una coloración
blanca a crema al igual que la larva y en sus últimas etapas se le puede
reconocer los ojos de color rojo o naranja (SIVICOFF, 2021).
2.6.4 Estado Adultos (Hembra)
Tienen una longitud de 1.4 a 1.6 mm, con coloración café oscura
con manchas amarillentas. La cabeza es de color amarilla con excepción
de la parte lateral cuya coloración es café. Posee antenas café pálido,
con pronoto café oscuro y el escutelo en forma de (V) o en ocasiones de
triangulo invertido (Mora, 2019) poseen tres segmentos en las hembras.
El abdomen es metasoma es más largo que la cabeza y el mesosoma,
la vaina del ovopositor no sobresale, las antenas tienen vena
submarginal con 1 seta, vena marginal y vena estigmal (Kim, Delvare, &
La Salle, 2004).
2.6.5. Estado Adultos (Machos)
Presenta un cuerpo de 1 a 1.5 mm de longitud, con una coloración
que varía entre el blanco y amarillo pálido, opuesto a las hembras. La
cabeza y las antenas son de color pálido y poseen cuatro segmentos
funiculares (Mora, 2019). El abdomen es más bajo que de la hembra
(Kim, Delvare, & La Salle, 2004).
2.7. Ciclo biológico de Q. erythrinae
Completa su ciclo de vida (huevo-adulto) en un periodo de 21 días,
por lo tanto, se puede ver el daño antes del surgimiento del adulto. (Heu et.
al. 2006) citado por (Doccola, Smith, Strom, & Medeiros, 2009). Los
huevecillos ovopositados por la hembra, aun con la ayuda de un
12
estereomicroscopio, no pueden ser encontrados en el tejido de la planta,
se observaron las larvas aproximadamente cuatro días después. La
pupación comenzó a los 14 días. La longevidad adulta en las hembras fue
de cuatro días y en los machos ocho días cuando se les alimenta con miel
en el laboratorio, pero sin miel su tiempo de vida alrededor de dos a tres
días tanto hembras como machos. Los estudios de comportamiento
indicaron que las avispas hembra prefieren ovopositor en brotes jóvenes
(Ramadan, 2008). Los machos emergen primero luego las hembras. (Hara
& Jacobsen, 2007). La propagación de sexos de avispas emergentes en
plantas infectadas en laboratorio fue siete machos por una hembra (Heu,
Tsuda, Nagamine, Yalemar, & Suh, 2008).
2.8 Comportamiento de Q. erythrinae
Es un fitófago cosmopolita puede producir múltiples generaciones en
cada año. No este aclarado como las avispas de las agallas sobreviven al
periodo cuando los árboles de Erythrina se queda sin follaje, pero se
asumió que entran en un estado de reposo dentro de las hojas caídas (Heu
et. al. 2006) citado por (Kaufman, Yalemar , & Wright, 2020).
Tiene una rápida movilidad y es altamente invasiva que deforma
(agallas) en los árboles hospedantes llegando a múltiples lugares
entendiéndose en varios continentes, que incluye toda la región tropical y
subtropical, prefiriendo ovopositar en tejidos suculentos causando la
muerte en tan solo uno o dos años (Doccola, Smith, Strom, & Medeiros,
2009). Las formas de vegetación y humedad fueron dichas como factores
clave para la propagación del fitófago (Lin, Tung, & Yang, 2021).
2.9 Daños de Q. erythrinae
La avispa hembra inserta sus huevos en hojas y ramas, las larvas se
desarrollan en el tejido vegetal. A medida que avanza su infestación, se
observa rizos y mal formación en hojas jóvenes, mientras que en los
peciolos y los brotes se hinchan, este daño deja una reducción severa en
el crecimiento del follaje, a medida que la fotosíntesis se reduce los árboles
mueren. (Ramadan, 2008). Este insecto plaga tiene generaciones
superpuestas y diferentes etapas de desarrollo por lo tanto pueden ser
13
encontrado al mismo tiempo, lo cual se hace difícil su manejo de población
(Yang, Tung, La Salle, & Wu, 2004).
Causan agallas en el tejido de hojas o tallos jóvenes cuando
ovoposita. Las larvas de la avispa se desarrollan en el interior del tejido e
inducen a la formación de agallas en las hojas, brotes, peciolos y foliolos
de las plantas. Cuando la infestación progresa, las hojas se deforman y
enchinan, mientras que los peciolos se puede observar tumoraciones. Una
vez completado el proceso de alimentación, la larva pupa dentro de la
agalla. Las avispas emergen cortando el tejido y generando orificios de
emergencia (Heu et al. 2006) citado por (Mora, 2019).
Según (Mainor , y otros, 2019) indica los siguientes síntomas en
arboles de Erythrina presentan depresiones externas de al menos 0.5cm
de diámetro en brotes Los orificios de salida son de aproximadamente 1
mm de diámetro. Las muertes de brotes y brotación de agallas son
múltiples. Caída de hoja, y reduce la capacidad de generar sombra. Debido
a esto, el hospedante puede sufrir defoliación con la consecuente reducción
de su vigor, crecimiento en algunos casos su muerte.
Las agallas que Q. erythrinae causa en las hojas ocurre generalmente
en el haz (superior), y en el envés (inferior) son de forma de cúpula con
orificios, en algunas hojas se presentan en forma agrupadas, que a medida
que la larva se alimenta del tejido se va deformando las hojas (Howard,
Pemberton, & Liu, 2008).
En el interior de las agallas de las hojas se ha observado que existe
solo una avispa por célula, en comparación con los daños de tejidos de
brotes, ramitas y peciolos que se están hinchados, se encontraron hasta
cinco individuos (Kim, Delvare, & La Salle, 2004).
2.10 Infestaciones de Q. erythrinae
Los insectos invasores que inducen agallas no son evidentes debidos
a su diminuto tamaño dentro de las agallas, no obstante, la disponibilidad
de agallas en los órganos de los árboles son una característica confiable
para monitorear. Los grados de infestación del fitófago en especies de
14
Erythrina podría clasificarse en función de los síntomas (Lin, Tung, & Yang,
2021).
Se detectaron en las islas Hawaianas fueron cerca del aeropuerto
donde se encontraban Erythrina introducidas. En un zoológico de Florida
se encontraron las primeras infestaciones, se deduce que la propagación
local y de largo alcance sea por el viento, el trasporte comercial. Sin darnos
cuenta las avispas caen sobre ropa y automóviles o las importaciones
accidentales de árboles de Erythrina (Smith & Strom, 2007).
2.11 Enemigos Naturales de Q. erythrinae
Entomólogos de la universidad de Hawái y el departamento de
Agricultura de Hawái realizaron búsquedas de enemigos naturales en
Benín, Kenia, Madagascar, Mozambique, Sudáfrica y Tanzania de 2005 a
2008 (Wright, Kaufman, Yalemar, & Messing, 2013).
2.11.1 Eurytoma erythrinae Hymenoptera: Eurytomidae
El género de eurytomidae son muy divergentes en su rango de
hospedadores, algunos atacan a la misma familia de himenópteros.
(Noyes 2003) citado por (Gates & Delvare, 2008).
Es el más diverso dentro de la familia con mayor número de
especies. En la comunidad de Madrid constituye una amplia especie de
la familia Eurytomidae, con un nueve citadas hasta la fecha y otras con
identificación incierta, que son parasitoides en agallas de distintos
géneros y especies (Gomez , Hernandez Nieves , Garrido Torres ,
Askew, & Nieves Aldrey, 2006).
Según (Gates & Delvare, 2008) manifestaron una nueva especie
de Eurytoma Illiger en África y está siendo considerada para el control
biológico de Q. erythrinae. Oficiales del Departamento de Agricultura de
Hawái (HDOA) reclutaron las avispas beneficiosas Eurytoma erythrinae
y las lanzaron por primera vez en noviembre del 2008 después de
estimar su especificidad de huésped. Esta especie de distribuye en
Ghana, Tanzania y Sudáfrica.
15
Este parasitoide es biparental y solo ataca a Q. erythrinae. La
hembra inserta su ovopositor en el cuerpo del hospedero para depositar
un solo huevo. La larva se alimenta como un ectoparasitoide en su
anfitrión al extraer los fluidos corporales con sus mandíbulas, después
de alimentarse realiza túneles en las cámaras biliares adyacentes y se
alimenta de larvas del huésped, luego la larva del parasitoide se
convierte en crisálida dentro del cuerpo de su hospedero. La avispa
adulta emerge haciendo un túnel hacia el exterior, produciendo orificios
de salida más grande que los de Q. erythrinae (Ramadan, 2008).
El ciclo biológico de Eurytoma erythrinae es: Huevo 2 días; Larva
11 días; Pupa 4 días; emergencia del primer adulto 17 días; longevidad
en machos 20 días y en hembras 40 días. El periodo medio posterior a
la oviposición es de 13 días (Ramadan, 2008). Este parasitoide consume
de 1 a 5 larvas y pupas de la avispa de las agallas para poder completar
su ciclo de vida (Kaufman, Yalemar , & Wright, 2020).
2.11.2 Aprostocetus exertus Hymenoptera: Eulophidae:
Tetrastichinae
Aprostocetus es el más grande de los géneros Tetrastichinae con
distribución cosmopolita, atacan a una amplia variedad de huéspedes,
pero los huéspedes son a menudo insectos que habitan en una variedad
de agallas de plantas, incluyendo Díptera, Himenóptera, Coleóptera,
Coccoidea e incluso ácaros eriofidos y nematodos (Graham 1987) citado
por (La salle, 1994). En un estudio de (Pujade Villar , 1992) reporta al
género Aprostocetus parasitoides de las agallas de cinípidos. Es
partenogénico. La duración del ciclo de vida es de 18 días
aproximadamente. Su longevidad es de 101 días (Yalemar , Nagamine,
Ramadan, & Bautista, 2009).
Aprostocetus sp. tiene característica endoparasitoide. Desde la
parasitación hasta la emergencia del adulto en condiciones de
laboratorio es de 16 a 26 días. El periodo de incubación de 24 a 48 horas,
la fase larval de 6 a 12 días, tienen forma cilíndrica y segmentada. El
estado de pupa es de 8 a 12 días aproximadamente, es de tipo libre, se
16
puede observar los apéndices y la longevidad de 1 a 22 días (Leon ,
Mendoza, Gualle, & Gómez, 2008).
En esta especie también existe la preproducción partenogenética,
según los datos la fecundidad alcanzo promedio de seis individuos por
cada hembra con variación de 1 a 16 descendientes. Llega a depredar
entre 3 a 7 huevos de Perkinsiella saccharicida y la parasitación se da
cuando coloca sus huevos dentro de los huevos de Perkinsiella (Leon ,
Mendoza, Gualle, & Gómez, 2008).
Esta especie es reconocida por su ovopositor que son ligeramente
más largo que la longitud combinada de la cabeza más el cuerpo. Coxas
anteriores y medias son de color blancas reporta como un parasitoide de
la avispa invasora Quadrastichus erythrinae Kim. Esta especie es un
agente de control biológico y uno de los principales parasitoides en
Tanzania que reduce las poblaciones de avispa de las agallas en
Erythrina (La Salle , Ramadan, & Kumashiro, 2009).
Los mismos autores realizaron observaciones en campo donde
mostraron que A. exertus no fue el parasitoide dominante en algunas
localidades de Tanzania; no obstante, es un componente importante
porque está en niveles muy bajo de población de avispa de agallas y
ambientes muy duras (La Salle , Ramadan, & Kumashiro, 2009).
(La Salle , Ramadan, & Kumashiro, 2009) señalan que, debido a su
largo ovopositor, tiene la capacidad de alcanzar agallas profundas en los
tallos de Erythrina que otros parasitoides no pueden alcanzar. En
condiciones nativa encontraron a este entomófago atacando a Q.
erythrinae presente en Erythrina abyssinica en Tanzania.
Los estudios biológicos realizados por el Departamento de
Agricultura de Hawái han demostrado que A. exertus es ectoparasitica y
realiza su control en larvas y pupas en condiciones nativas (Prinsloo y
Kelly 2009) citado por (La Salle , Ramadan, & Kumashiro, 2009).
17
2.12 Manejo Integrado de Q. erythrinae
El manejo Integrado de Plagas se define como el conjunto de
herramientas que maneja aplicadas de manera coordinada y oportuna logra
mantener un equilibrio en las poblaciones de insectos plagas como
malezas, enfermedades, insectos y vertebrados, de manera que no
provoquen pérdidas económicas a los productores agrícola (Andina Biosph,
2017).
MIP involucra el uso de técnicas favorables para el medio ambiento
(Smith & Capinera, 2019). A fin de proveer una protección a largo plazo y
de tal manera disminuir los daños a la salud humana, animales
minimizando los efectos tóxicos (Martinez, 2010).
MIP es el objetivo fitosanitario y para el desarrollo y aplicación
depende de una serie de conocimientos respecto a cómo el ecosistema y
el agroecosistema influyen en los artrópodos plagas y sus agentes de
control de tal forma que se pueden realizar alguna táctica de control antes
de tener que llegar al combate químico, por lo menos reducir las
aplicaciones (Romero R. , 2004).
Para poder controlar a la avispa agalladora es importantes la
detección temprana de daños en Erythrina, por tratarse de una plaga
relativamente nueva no hay un tratamiento eficaz conocido para controlar
y prevenir daños, sin embargo, en Hawái se está utilizando la introducción
de avispas parasíticas (Journalismo, 2021).
Las practicas varían en diferentes países debido a las diferentes
regulaciones gubernamentales. En singapur, la Junta de Parques
Nacionales está a cargo de mantener y realizar el manejo a los árboles que
se encuentran al borde de la carretera (Lin, Tung, & Yang, 2021).
2.12.1 Control Cultural
Es una de las técnicas más antigua y efectivas, implica la
manipulación del medio ambiente para hacer más favorable a la plaga
con el fin de interrumpir sus ciclos reproductivos, reducir disponibilidad
18
de alimentos y favorecer la multiplicación de enemigos naturales
(Martinez, 2010).
Según (Smith & Strom, 2007). Algunas estrategias están siendo
desarrolladas y evaluadas como: Evitar la trasportación de plantas
infectadas, comunicar en aeropuertos, viveros, jardines botánicos como
detectar la presencia de Q. erythrinae y evitar el alto riesgo de
diseminación.
En Hawái existe una especie aun no identificada del género
Erythrina sp. que resulta ser resistente a la plaga, se han realizado
esquejes para su conservación y propagación. Además, se sugirió
reemplazar a E. sandwicensis por la variedad de Panax (Hara &
Jacobsen, 2007).
Antes de la aplicación de insecticida sistémico, se recomienda la
poda, la eliminación de ramitas y hojas que se encuentran infestadas
esto resulta útil para un mejor control preventivo. Los árboles que se
encuentran enfermos y moribundos en los diferentes lugares, se
sugieren que se eliminen (Chung, 2009).
En india, en las regiones costera del sur, algunos agricultores
plantaron Erythrina variegata y E. subumbrans como arboles de sombra
para otros cultivos, como Piper nigrum (Piperaceae). Después del brote
de Q. erythrinae, el departamento de Agricultura, Cooperación y
Bienestar de los Agricultores reemplazo a especies de Erythrina con
Millettia pinnata (Fabaceae) y otros árboles nativos (Devasahayam, S.
2006) citado por (Lin, Tung, & Yang, 2021).
En Taiwán, para un desarrollo rápido y fácil formas de identificar los
niveles de infestación, se realizaron talleres de capacitación a los
empleados del gobierno local y personas relacionadas, además
establecieron un sitio web en el gobierno central para informar el estado
local actualizado de la infestación. El gobierno también preparo
diferentes versiones de folletos a lo largo del tiempo para poder guiar a
las personas en el reconocimiento de la plaga invasora y su gestión
(Tung, Pang, Liu , & Hung, 2019).
19
2.12.2 Control Etológico
Consiste en la aplicación de trampas para realizar el monitoreo de
avispas adultas. Según (Howard, Pemberton, & Liu, 2008) realizaron un
experimento de trampa amarilla pegajosa diurna y nocturna durante seis
días y noches, en donde obtuvo una media de 17.5 machos y 13,3
hembras del insecto plaga que fueron capturadas durante la hora de luz.
No obtuvo capturas de noche, lo cual indica que el vuelo de Q. erythrinae
adulta es la actividad diurna.
Se colocaron trampas amarillas pegajosa a dos metros de altura en
E. variegata severamente afectada, comparando con la trampa ubicada
a un árbol de ocho metros. Después de tres días se observó que en la
trampa con altura de dos metros atrapo 929 machos y 110 hembras
mientras que la trampa de mayor altura capturo solo dos hembras,
teóricamente se puede decir que son de vuelo corto (Howard,
Pemberton, & Liu, 2008).
2.12.3 Control biológico
Se basa en el uso de enemigos naturales para reducir poblaciones
de insectos plagas que por su aumento causan daños graves en las
plantas, la efectividad de estos entomófagos nativos, así como
introducidos se puede mejorar mediante la propagación de insectos
beneficios para su liberación (Smith & Capinera, 2019).
Los parasitoides con ovopositores largos, delgados, puntiagudos
son los mejores agentes de control biológicos en poblaciones de
organismos críticos como los insectos inductores de agallas como
Eurytoma erythrinae en Tanzania, Ghana y Sudáfrica (Gates & Delvare,
2008), Aprostocetus exertus en Tanzania y Sudáfrica (La Salle ,
Ramadan, & Kumashiro, 2009), A. nitens en Sudáfrica (Prinsloo & Kelly,
2009) y A. felix en Taiwán (Yang, y otros, 2014). Varios han sido
evaluados por su eficacia y solo E. erythrinae, un parasitoide larvario de
Q. erythrinae se reportó más a fondo como agente de control biológico
(Kaufman, Yalemar , & Wright, 2020).
20
A largo plazo y como soluciones amigables con el medio ambiente
es importar enemigos naturales eficientes a fin de reducir
significativamente las infestaciones. Un entomólogo de la HDOA (Hawái
Department of Agriculture) exploro durante meses en 2005 y 2007 en
áreas de África en busca de enemigos naturales vivos del fitófago junto
con un equipo de la Facultad de Agricultura Tropical de la Universidad
de Hawái y Recursos Humanos, como resultado obtuvieron un numero
de avispas parasíticas que fueron evaluados en la instalación de
cuarentena de insectos de HDOA en Honolulu. Las pruebas de
especificidad del hospedador mostraron que Eurytoma erythrinae fue
especifico y eficiente en Q. erythrinae (Heu, Tsuda, Nagamine, Yalemar,
& Suh, 2008).
(Kaufman, Yalemar , & Wright, 2020) realizaron liberación del
parasitoide Eurytoma erythrinae en Hawái 2008 en arboles de E.
sandwicensis y se observaron la reducción de infestación en el follaje en
los siguientes tres años posteriores, en el 2011 obtuvieron un 80 % de
árboles de la isla con cero daños del fitófago, lo cual iba disminuyendo
el número de población de Q. erythrinae, además aumento el número de
semillas madura hasta casi el 30 %, que en comparación con la
infestación solo alcanzaba hasta el 3 % de semillas.
La mortalidad de Q. erythrinae fue baja durante la etapa de
liberación del parasitoide E. erythrinae y aumento al 60-90% durante los
últimos meses del primer año de liberación y se mantuvo la mortalidad
en un rango mayor de 95% después del segundo año, tanto en áreas
naturales como en jardines botánicos, la infestación disminuyo
anualmente en los periodos 2008-2011 (Kaufman, Yalemar , & Wright,
2020).
En los años 2013-2018, en algunos lugares de Hawái con altos
niveles de infestación se redujo previamente a un nivel menor. Los
factores ambientales como la humedad pueden afectar la eficacia de la
regulación de los enemigos porque el nivel de infestación del fitófago en
lugares secos es más alto que en otras localidades. Actualmente el
21
parasitoide ha logrado controlar a Q. erythrina en las islas hawaianas
(Kaufman, Yalemar , & Wright, 2020).
Los enemigos naturales en algunas ocasiones son más
susceptibles a los insecticidas residuales en comparación con los
insectos plagas (Mullin y Crofit 1985) citado por (Kaufman, Yalemar , &
Wright, 2020). Pueden verse afectados los enemigos naturales, si estos
consumen huéspedes que son alimentados de plantas con control
químico (Cloyd y Bethke, 2010) citado por (Kaufman, Yalemar , & Wright,
2020).
(Lin, Tung, & Yang, 2021) sugieren más estudios sobre especies
afines de Q. erythrinae para confirmar el posible impacto en ecosistemas
nativos para poder prevenir el ataque de E. erythrinae a especies no
objetivo. (DeBach 1974) citado por (Lin, Tung, & Yang, 2021) señala que
al utilizar enemigos naturales nativos se denomina biocontrol
fortuito/accidental, proporcionando dos beneficios. Primero, reduce el
impacto de las especies introducidas en los ecosistemas nativos
evitando posibilidades de perturbar la cadena trófica local. Segundo
tienen ventaja en la preadaptación al hábitat nativo en comparación
agentes introducidos, manteniendo una cadena trófica estable.
2.12.4 Control Químico
Se aplica específicamente insecticidas que prevén la plaga de
insectos, para poder reducir las poblaciones en las plantas de manera
curativa (InfoAgro, 2020). El control químico parece ser el método más
eficaz contra los insectos irritantes, no obstante, el problema general
para controlar insectos que se alimentan en el interior del tejido vegetal
es el desarrollo de resistencia debido a la necesidad de aplicar
insecticidas con frecuencia (Yang, Tung, La Salle, & Wu, 2004).
Se evaluaron dos insecticidas inyectados en el tallo, imidacloprid y
benzoato de emamectina, de forma inyectable brinda beneficios como
requerir poca agua para la aplicación, menos volumen de ingrediente
activo, reduce la contaminación hacia el suelo, y por ser sistémico va
directo al tejido objetivo (Doccola, Smith, Strom, & Medeiros, 2009).
22
Imidacloprid causo una mortalidad significativa en las poblaciones
de Q. erythrinae reduciendo heridas de hasta un 80%, mientras que
benzoato no fue efectivo obteniendo un resultado intermedio. Estos
tratamientos sistémicos pueden afectar la recuperación del dosel
arbóreo (Doccola, Smith, Strom, & Medeiros, 2009).
El Árbol Arbojet IV es el método de sistema de inyección más eficaz
porque es capaz de inyectar la mayor cantidad de formulación en el árbol
utilizando la menor cantidad de orificios de inyección garantizando de
que el volumen se inyecto correctamente, durante más de un año no se
observaron efectos negativos de las perforaciones. El sistema
SideWinder puede requerir menos mano de obra que el Arbojet en
lugares más remotos como situaciones forestales donde son
indispensable un equipo (Hara, 2007).
Según (Hara & Jacobsen, 2007) indica los siguientes insecticidas
para el control: Foliar: Sevin (nombre comercial) – carbarilo (nombre
común). Sistémico: Merito (nombre comercial) se lo aplica empapando
las raíces e Inyección: Imicidio, Abacide, Puntero (nombre comercial).
El tratamiento foliar de carbaril fue realizada en junio y agosto en
2006 se conoce por ser altamente toxico contras las avispas, se realizó
cinco aplicaciones por aspersión con la dosis recomendada en etiqueta
por cada dos semanas en plantones de E. sandwicensis y se obtuvo un
resultado de un efecto mínimo en plantones infestados y no resulta ser
económico por no proporcionar actividad residual (Hara, 2007).
La eficacia de imidacloprid (Merit) y dinotefurano (Safari) aplicados
como empapados en E. sandwicensis junto con fertilizante líquido para
una mayor absorción y a la vez aumentar el vigor de la planta. En los
resultados de imidacloprid se observó crecimiento de follaje tres
semanas después de la aplicación esto duro hasta cuatro meses sin la
aparición de avispas adultas de las pocas agallas nuevas que se observó
en arboles tratados (Hara, 2007).
Según (Xu T. , Jacobsen, Hara, Li, & Li, 2009) probaron la eficacia
de tres insecticidas sistémicos como abamectina, dinotefurano e
23
imidacloprid, estos fueron aplicados mediante inyecciones de tronco o
empapados del suelo. Los tratamientos de inyección de imidacloprid
tuvieron diferentes niveles de efectividad mostrando un mejor control de
Q. erythrinae en arboles E. sandwicensis, pero no en el empapado del
suelo. Imidacloprid seguía siendo perceptible 1 año después del
tratamiento.
Las concentraciones de imidacloprid aumentaron en las primeras
quince semanas después de la aplicación. Veinte semanas después del
tratamiento, comenzaron a dejar caer sus hojas. El tratamiento de
empapado, una concentración muy baja de imidacloprid se detectó, y
todos los árboles murieron de infestaciones 15 semanas después del
empapado podría ser por la absorción débil y el bajo trasporte de
imidacloprid. La concentración real del insecticida absorbida por la planta
es fundamental para regular la población del fitófago con una
concentración optima de 4 ug de imidacloprid/ g de biomasa vegetal lo
que reducirá los números de emergencia (Xu T. , Jacobsen, Hara, Li, &
Li, 2009).
Los empapados de dinotefurano se obtuvo respuestas efectivas
dentro de dos semanas y media después de la aplicación, pero el daño
severo volvió a ocurrir en menos de cuatro meses. Teóricamente
dinotefurano es aún más soluble en agua en comparación del
imidacloprid y por eso la actividad residual es más corta (Hara, 2007).
Los tratamientos de insecticidas sistémicos aplicados como
empapados de raíces tienen mayor probabilidad de éxito en árboles de
contenedores debido a los sistemas de raíces confinados en
comparación con árboles que se encuentra en paisajes ya que sus raíces
y cubierta vegetal se encuentra en expansión y resulta ser difícil la
absorción por la competencia de plantas vecinas, malezas o césped
(Hara, 2007).
Se determino que imidacloprid puede translocarse en situaciones
áridas, incluyendo bosques de tierras secas. Mientras que la mayoría de
24
los sistemas de inyección no funcionaron tan bien en condiciones áridas
en comparación con lluvias más altas (Hara, 2007).
(Xu T. , Jacobsen, Cho , Hara, & Li, 2006) realizaron estudios de
concentraciones y la dinámica de trasporte de imidacloprid en las hojas
y flores de los árboles de Erythrina mediante enzimas ELISA en tres
meses después del tratamiento, observando diferentes variaciones de
concentración, las hojas en el dosel inferior tenían mayor concentración
en comparación con el dosel medio y superior, con esto da resultado que
imidacloprid tardaría tiempo en moverse a diferentes partes del árbol a
través del sistema vascular.
La inyección de tronco es una de las nuevas herramientas
disponibles para los arbolistas para controlar una variedad de plagas y
enfermedades, tiene la ventaja de utilizar volúmenes mucho más bajos
de materiales requiriendo equipos simples y colocando el producto
dentro del árbol siendo un menor problema de exposición para las
personas, la vida silvestre, enemigos naturales. Son eficaces en el
control de una serie de barrenadores y chupadores de los árboles (Xu T.
, Jacobsen, Hara, Li, & Li, 2009).
Para este fitófago que resulta ser tan agresivo, la aplicación de
pesticidas es quizás la estrategia inmediata para detener la población de
la plaga y poder mantener el vigor de los árboles. La inyección del tronco
es la mejor opción, pero los factores bióticos como los abióticos pueden
afectar la eficacia (Lin, Tung, & Yang, 2021).
2.12.4.1 Factores para un tratamiento eficaz por inmersión
Las raíces de E. sandwicensis con frecuencia son dispersos por
un área grande y esto hace que sea difícil la captación sistémica. Los
empapados de raíces pueden ser lo mejor para árboles en
contenedores o pequeños establecimientos, donde las raíces de los
árboles se encuentran agrupadas. Ayuda a la absorción agregando
fertilizante líquido al insecticida (Hara & Jacobsen, 2007).
25
2.13 Hipótesis
Se identificarán enemigos naturales de Quadrastichus erythrinae en
plantas ornamentales
III. MATERIALES Y METODOS
3.1 Localización del estudio
Las muestras se realizaron en varias localidades del Cantón
Guayaquil, en áreas urbanas en arbustos Erythrina. Las muestras
ingresaron al laboratorio de Entomología de la Agencia de Regulación y
Control Fito y Zoosanitario (Agrocalidad), ubicado en la Juan Tanca
Marengo, para los montajes y sus respectivas identificaciones de las
muestras colectadas.
3.2. Características agroecológicas
Las muestras se realizaron en varias localidades parques, avenidas,
jardines donde estaban plantas de Erythrina que presentaban daños del
insecto.
3.3 Materiales
• Vasos plásticos
• Alcohol al 70%
• Frascos plásticos pequeños
• Pincel con punta fina
• Fundas plásticas
• Tela tul
• servilleta
• Cajas Petri
• Porta objetos
• Pinzas
• Liquido de Hoyer
3.4 Equipos
• Celular
• Estereomicroscopio
26
• Microscopio trinocular
• Computadora
3.5 Material biológico
• Arboles de Erythrina
• Avispas (Q. erythrinae)
3.6 Recursos humanos
Técnicos de área de vigilancia de Sanidad Vegetal y laboratorio de
Entomología (AGROCALIDAD) y docente de la Facultad de Ciencias
Agrarias de la Universidad de Guayaquil.
3.7 Tipo de investigación
Para el trabajo de identificación de enemigos naturales de Q.
erythrinae encontradas en arboles de Erythrina, se realizó mediante una
estadística descriptiva.
3.8 Factores estudiados
• Enemigos naturales
• Árbol Erythrina variegata
3.9 Método
Se tomaron 19 muestras en diferentes lugares del Cantón Guayaquil,
en arboles de Erythrina variegata L. donde se observaron daños en las
hojas, peciolos y ramas con presencia de agallas causadas por el fitófago.
3.10 Variables evaluadas
Enemigos naturales (depredadores y parasitoides) identificados en
árboles ornamentales Erythrina variegata L.
3.11 Manejo del experimento
3.11.1 Recolección de muestras de Q. erythrinae
Los monitoreos se realizaron cada siete días o quince días, en
diferentes localidades de áreas urbanas de Guayaquil, se observaron
follaje, ramas, y peciolos en árboles de Erythrina variegata, (Figura 1a)
se verificaron los daños causados por este fitófago (Figura 1b). Los
tejidos con presencia de agallas se colocaron en fundas plásticas
27
trasparente de tamaño 20x20x30 (Figura 2a), con su respectiva etiqueta
de identificación por muestra (Figura 2b). Solo se observó daños en la
especie de Erythrina variegata L. y en algunos árboles habían perdido
en su follaje en un 70% (Figura 3a) y otros árboles en su totalidad (Figura
3b)
Figura 1. Recolección de muestras a) observación de daños b) agallas en hojas y peciolos
a b Figura 2. a) Colocando la muestra en fundas; b) muestras con etiqueta
Figura 3 a) Daños del árbol en un 70%; b) Pérdida total del follaje
b a
28
3.11.2 Manejo de las muestras después de la recolección
Las muestras colectadas con su respectiva identificación, se
llevaron al laboratorio de Entomología (Agrocalidad), estas se colocaron
en vasos plásticos (Figura 4a), en su interior en el fondo del recipiente
se colocó un pedazo de servilleta húmeda, y tela tul para permitir la
entrada de aire. Al cabo de cuatro a cinco días emergieron los
especímenes de insectos (Figura 4b), estos se colocaron en el
refrigerador para que los especímenes caigan al fondo del vaso (Figura
4c), con la ayuda de un pincel fino los adultos (avispas) fueron colocadas
en frascos de plásticos con alcohol al 70% para su conservación y
posterior identificación (Figura 4d).
3.11.3 Manejo de las muestras en laboratorio
Después de la colecta y en frascos con alcohol, los especímenes
se colocaron en caja Petri pequeña de vidrio (Figura 5a) para verificar e
identificar en el estereomicroscopio Stemi 2000-C con objetivo 5,0
(Figura 5b), se separaron los adultos del fitófago y también los posibles
parasitoides para posteriormente ser colocados en frascos diferentes
(Figura 5c).
Figura 4. Manejo de muestra a) muestra en vasos plásticos; b) emergencia de
especímenes; c) retirando los especímenes con pincel; d) frascos con etiquetas.
29
3.11.4 Montaje de los especímenes colectados en campo
Los insectos colectados se colocaron en una caja Petri, y con un
pincel se eligió los especímenes para el montaje (Figura 6a); se utilizó
un estereomicroscopio Stemi 2000-C con objetivo 5,0 para la
observación del fitófago, con ayuda de un pincel y una pinza se
separaron cada segmento como cabeza, abdomen, patas delantera y
posterior, alas en hembra y macho, posteriormente cada componente se
ubicó en un porta objeto agregando liquido de hoyer para una mejor
observación (Figura 6b), inmediatamente se colocó el cubre objeto para
su respectiva identificación en el microscopio trinocular con objetivo 4x y
10x (Figura 6c).
Figura 5. Manejo de muestra a) muestra en caja Petri; b) observando el dimorfismo
sexual de Q. erythrinae; c) muestras en frascos
Figura 6. Montaje de Q. erythrinae a) eligiendo los especímenes; c) agregando liquido
hoyer c) microscopio trinocular en 4x
30
3.11.5 Identificación de las muestras colectadas
Con la placa preparada se colocó en el microscopio trinocular con
objetivo 4x y 10x; para la identificación se observaron las características
morfológicas externas del espécimen, para la identificación (Figura 7a).
Para la identificación de los especímenes tanto el fitófago y enemigos
naturales se utilizaron las claves taxonómicas para el fitófago de (Kim,
Delvare, & La Salle, 2004);para parasitoide de (Gates & Delvare, 2008);
(Cave, 1995) y para depredadores de (Ubick, Paquin , Cushing, &
Dupérré , 2005) ; (Saini & De Coll , 1996)(Figura 7b).
Figura 7 Identificación de la muestra a) observación de diferentes características de
los especímenes; b) claves taxonómicas para la identificación de la muestra
31
IV RESULTADOS Y DISCUSIÓN
4.1 Resultados
4.1.1 Colecta de material vegetal con infestaciones de Q.
erythrinae en árboles de erythrina en varias localidades del
cantón Guayaquil
Se realizaron varias colectas del fitófago en árboles ornamental
Erythrina variegata L., se presentó en varias localidades que se detalla
en el (Cuadro1).
Nº de muestra Ubicación
Estado fenológico
Georreferencia Fecha de recolección Coord. X Coord. Y Altitud
m.s.n.m.
1 Tenguel Vegetativo 635681 9666283 16m 21-abril-2021
2 Vía. Abdón Calderón Antigua,
Vegetativo
624407 9748094 12m 23-abril-2021
3 Av. Comín, Pradera 2
Vegetativo
623337 9752585 18m 23-abril-2021
4 Cdla Samanes Vegetativo 622154 9767703 10m 10-mayo-2021
5 Av. Benjamín Rosales
vegetativo 624890 9762901 9m 10-mayo-2021
6 Cdla. El Limonal vegetativo 624386 9763955 8m 10-mayo-2021
7 Vía perimetral vegetativo 617034 9767317 15m 10-mayo-2021
8 Sauces 9 vegetativo 623174 9764318 20m 10-mayo-2021
9 Sauces 6 vegetativo 622629 9764501 8m 10-mayo-2021
10 Estadio Modelo A. Spencer
vegetativo 622916 9758932 4m 17-mayo-2021
11 Portete y 16 ava vegetativo 621397 9756359 18m 17-mayo2021
12 Tulcán y Colón vegetativo 622725 9757832 7m 17-mayo-2021
13 Mapasingue vegetativo 618920 9760930 14m 17-mayo-2021
14 Los ceibos vegetativo 617084 9761053 24m 17-mayo-2021
15 La Florida vegetativo 617339 97646220 56m 17-mayo-2021
16 Autopista, Narcisa de Jesús
vegetativo 618109 9769700 20m 07-junio-2021
17 Francisco de Orellana
vegetativo 620166 9770364 23m 07-junio-2021
18 Sauces 4 vegetativo 623798 9765377 25m 07-junio-2021
19 Vía a la costa vegetativo 571053 9735574 80m 07-junio-2021
Cuadro 1. Número de muestras en arboles de (Erythrina variegata) Colorín amarillo Fabaceae
en varias localidades del cantón Guayaquil Provincia del Guayas 2021
32
4.1.2 Colecta de material vegetal con infestaciones de Q. erythrinae
en árboles de Erythrina en varias localidades del Cantón
Playas
Se realizaron varias colectas del fitófago en árbol ornamental
Erythrina variegata L. (Cuadro 2). En todas las muestras colectadas en
varias localidades del cantón Playas hubo la presencia Q. erythrinae.
4.1.3. Número de montajes
Se realizó 15 montajes donde en cinco de ellos se identificó al
fitófago Quadrastichus erythrinae; en enemigos naturales, se identificó
en parasitoides del género Eurytoma sp con tres montajes y
Aprostocetus sp con un solo montaje y en depredadores de arácnidos y
coccinélidos con un solo montajes en los seis géneros y/o especies
identificados de arácnidos y coccinélidos (Figura 8).
N.º de
muestra
Ubicación Estado
fenológico
Georreferencia Fecha de
recolección Coord.
X
Coord.
Y
Altitud
m. s. n. m.
1 Av. Sixto
Chang Cansi
vegetativo 567513 9709491 7m 06-mayo-2021
2 AV. Aurelio
Yépez
Cuadrado
vegetativo 567520 9709339 10m 06-mayo-2021
Cuadro 2. Número de muestras en arboles de (Erythrina variegata L.) en varias localidades
del cantón Playas Provincia del Guayas 2021
Número de muestras en arboles de (Erythrina variegata) Colorín amarillo Fabaceae en varias
localidades del cantón Playas Provincia del Guayas 2021
Número de muestras en arboles de (Erythrina variegata) Colorín amarillo Fabaceae en varias
localidades del cantón Playas Provincia del Guayas 2021
Figura 8. Especímenes identificados en varias localidades del Cantón Guayaquil
33
4.1.4. Localidades donde se encontraron enemigos naturales
(parasitoides)
En el cuadro 3, se indican las localidades donde se encontraron los
parasitoides que estaban controlando a Q. erythrinae, se observa que en
las localidades Avda. Francisco Orellana y Sauces 4 se encontraron dos
parasitoides
Ubicación Clase Orden Familia Género Especie Cantidad
Oeste-
Mapasingue
Insecta Hymenoptera Eurytomidae Eurytoma Eurytoma sp 1
Avda.
Francisco de
Orellana
Insecta Hymenoptera Eurytomidae Eurytoma Eurytoma sp 4
Insecta Hymenoptera Eulophidae Aprostocetus Aprostocetus
sp
1
Vía a la Costa Insecta Hymenoptera Eurytomidae Eurytoma Eurytoma sp 5
Sauces 4
Insecta Hymenoptera Eurytomidae Eurytoma Eurytoma sp 2
Insecta Hymenoptera Eulophidae Aprostocetus Aprostocetus
sp
1
4.1.5. Poblaciones de enemigos naturales (parasitoides)
encontrados e identificados
En la (Figura 9) se observó que en la localidad de vía a la costa se
encontró cinco; en la Avda. Francisco de Orellana cuatro; en Sauces dos
y en Oeste Mapasingue respectivamente del parasitoide Eurytoma sp,
mientras que en la Avda. Orellana y Sauce se encontró al parasitoide
Aprostocetus sp un solo espécimen por lugar.
Cuadro 3. Localidades con presencia de enemigos naturales (parasitoides) en el cantón
Guayaquil 2021
34
4.1.6 Localidades donde se encontraron enemigos naturales
(depredadores)
En el Cuadro 4. Se indican las localidades donde se encontraron
los depredadores que estaban controlando a Q. erythrinae, podemos
observar que en las localidades de sauces cuatro y Estadio Modelo A.
Spencer se encontraron dos clases de depredadores.
Ubicación Clase Orden Familia Género Especie Nombre
Común
Cantida
d
Sauces 4 Arachnida Araneae Salticidae Eris Eris sp Araña 2
Insecta Coleoptera Coccinellidae Scymnus S. Loewi mariquita 2
Tulcán y Colón
Insecta Coleoptera Coccinellidae Cheilomenes Ch.
sexmaculata
mariquita 3
Portete y 16 Ava
Arachnida Araneae Theridiidae Theridion Theridion sp araña 2
Estadio A.
Spencer
Arachnida Araneae Theridiidae Theridion Theridion sp araña 1
Insecta Coleoptera Coccinellidae Hyperaspis Hyperaspis sp Mariquita 3
La Florida Arachnida Araneae Salticidae Indeterminado Indeterminado araña 1
Cuadro 4. Lugares con presencia de enemigos naturales (depredadores) en el cantón Guayaquil
2021
Figura 9. Cantidad de parasitoides en diferentes lugares del Cantón Guayaquil 2021
Cantidad de parasitoides en localidades del Cantón Guayaquil
35
4.1.7 Número de depredadores encontrados en varias localidades
del cantón Guayaquil
Se identificaron 6 especies de depredadores en varias
localidades; en las calles Tulcán y Colón se encontró un coccinélido en
Estadio Spencer dos arácnidos; en la localidad de Sauces 4 se obtuvo
dos un arácnido y un coccinélido; en las calles Portete y 16 ava un
arácnido y finalmente en la Florida un arácnido (Figura 10).
4.1.8 Identificación taxonómica de Quadrastichus erythrinae
(Hymenoptera: Eulophidae) Hembra
Presenta una coloración marrón oscuro con algunas manchas
amarillas; la cabeza con coloración amarilla, triangulo ocelar, ojos y
ocelos de color rojo con cuatro segmentos funiculares (Figura 11a). El
pronoto, el área triangular y propodeo son de marrón oscuro y el resto
de color amarillo (Figura 11b), abdomen marrón oscuro (Figura 11c), los
pares de patas son casi pálida, fémur con color marrón a marrón claro
(Figura 11d), alas sin nervaduras, con vena submarginal, marginal y
Figura 10. Cantidad de depredadores en el Cantón Guayaquil, 2021
Número de depredadores en varias localidades del Cantón Guayaquil
36
estigma (Figura 11e), la hembra adulta tiene un tamaño más grande que
el macho (Figura 12).
Esta especie identificada se la encontró realizando daños en varios
lugares del cantón Guayaquil en arboles de Erythrina variegata, lo que
corrobora lo manifestado por (Barraza A. & Higuera S., 2019) quienes
reportan daños de agallas causados por Q. erythrinae en muestras de
hojas, peciolos y brotes nuevos en arboles de E. variegata en Panamá.
Lo mismo informa (Howard, Pemberton, & Liu, 2008) daños de Q.
erythrinae con nivel más alto de susceptibilidad en E. variegata que en
E. herbácea con nivel mínimo, además detectaron un nuevo anfitrión de
Q. erythrinae en E. amazónica en el Sur de Florida. (Yang, Tung, La
Salle, & Wu, 2004) señalan que este fitófago está presente en arboles
ornamentales del género Erythrina en Taiwán. (Palacios Torres, y otros,
2017) identificaron el primer registro de Q. erythrinae en agallas de las
hojas de E. variegata L. en México.
Figura 11. Morfología externa de Q. erythrinae hembra a) cabeza hembra b) tórax
c) abdomen; d) par de patas; e) ala.
propodeo
Área triangular
pronoto
Vena submarginal
Vena marginal Vena estigmal
estigma
fémur
37
4.1.9 Identificación taxonómica de Quadrastichus erythrinae
(Hymenoptera: Eulophidae) Macho
Tiene una coloración blanca a amarillo pálido cabeza y antenas
pálidas con cuatro segmentos funiculares (Figura13a), pronoto y
propodeo marrón oscuro en la mitad amarillo pálido (Figura13b),
abdomen color amarillo pálido y en la mitad para abajo de marrón oscuro
con genitales alargados (Figura 13c), pares de patas todas con una
coloración pálida (Figura 13d), las alas son lo mismo como se menciona
en la hembra. Macho adulto presenta dimorfismo sexual es más pequeño
que la hembra (Figura 14).
Figura 12. Espécimen hembra de Q. erythrinae Adulto
38
Figura 13. Partes del insecto plaga macho a) cabeza; b) tórax; c) abdomen; d) pares
de patas
Figura 14. Espécimen macho de Q. erythrinae Adulto
Shirley Yagual M, 2021
pronoto
genitales
propodeo
39
4.1.10 Identificación taxonómica de Eurytoma sp (Hymenoptera:
Eurytomidae) hembra
Son avispas pequeñas, su cuerpo tiene una coloración negra,
rasgos metálicos, con áreas de amarillo pajizo; antenas filiformes con 6
flagelos color negro y el escapo de color amarillo pajizo, pronoto
rectangular, con cabeza en forma de punta, sus patas son de color
amarillo y marrón oscuro, alas con nervaduras y por lo menos una celda
cerrada, vena submarginal, marginal, postmarginal estigma, ovopositor
amarillo (Figura 15). Corroborando a lo manifestado por (Ramadan,
2008) que mediante observaciones de campo determino que Eurytoma
sp fue el parasitoide dominante de Q. erythrinae en Erythrina sp. en
Tanzania África Oriental. En cambio (Marchiori, 2007) también
concuerda que Eurytoma sp. Actúa como parasitoide, pero de Fannia
pusio (Díptera: Fanniidae) encontrado en estiércol de pollo en Itumbiara,
Goiás, Brasil.
4.1.11 Identificación taxonómica de Aprostocetus sp
(Hymenóptera: Eulophidae) hembra
Son avispas parasíticas de tamaño pequeño, su cuerpo es de
coloración marrón claro, con pronoto corto sus patas son de color pálido
a amarillo pálido, las alas sin nervaduras; con vena submarginal,
marginal, postmarginal, vena estigmal, estigma. Antenas con 3
segmentos funiculares (Figura 16). Corroboran con (Vongpa, Weerawan
, & Gordh, 2016) que señalan a Aprostocetus sp. como parasitoide de
Figura 15. Espécimen de Eurytoma sp. Adultos
escapo
ovipositor
nervaduras
40
huevo de Nilaparvata lugens (Hemíptera; Delphacidae) recolectado en
arrozales en Nonthaburi y Pathum en Tailandia. Así también anotan, a lo
manifestado por (La Salle , Ramadan, & Kumashiro, 2009) que este
parasitoide Aprostocetus exertus es uno de los parasitoides que parasita
a Quadrastichus erythrinae en la especie Erythrina en Tanzania. Y
también este parasitoide es similar a lo reportado por (Yang, y otros,
2014) que indican que Aprostocetus felix actúan también como
parasitoide de Q. erythrinae sobre Erythrina sp. en Taiwán.
4.1.12. Identificación taxonómica de Theridion sp (Araneae:
Theridiidae)
Este artrópodo presenta patas alargadas de color amarillo, las
patas delanteras son más largas en ambos sexos, el pedipalpo tiene una
apófisis mediana, posee dos tagmas que se encuentran unidos por un
pedicelo, el abdomen con forma oval es de color marrón con franja
longitudinal y manchas blancas (figura 17). Corrobora con (Quispe
Mamani, Cordova Cjuno, & Calla Calla, 2020) que señala a la especie
Theridion como depredador, pero de la mosca común (Musca
domestica) la capacidad de esta especie depende de la movilidad de sus
presas en Juliaca, Perú.
Figura 16. Espécimen Aprostocetus sp Adulto
Hembra
patas
pronoto
Vena estigmal
41
4.1.13. Identificación taxonómica de Eris sp (p (Araneae:
Salticidae)
Son de tamaño pequeño presenta un cuerpo blando con
vellosidades de color marrón oscuro, los pares de patas están cubierto
de setas con coloración marrón oscuro y amarillo, las patas anteriores
son más grande que las posteriores. Los palpos a menudo son grandes
y vistosos tiene ojos frontales y laterales, el abdomen es de color marrón
oscuro con rayas amarillas Tiene ocho ojos, cuatro de ellos se
encuentran frontalmente y el resto lateral, los ojos centrales son un poco
más grande (Figura 18). Corrobora con (Hernández & Benz, 2004) que
reporta a Eris sp como depredador, pero de Macrodactylus murinus
Bates (Coleóptera: Scarabidae) en etapa adulta en San Miguel, México.
Figura 18. Espécimen de Eris sp Adulto
Figura 17. Espécimen de Theridion sp Adulto
pedicelo
pedipalpo
Patas delanteras
Ojos frontales Ojos laterales
setas
42
4.1.14. Identificación taxonómica Indeterminado (Araneae:
Salticidae)
Presenta coloración marrón oscuro en cabeza y abdomen, patas
amarillas con marrón oscuro. Patas delanteras más grande que las
posteriores. Tiene ocho ojos, cuatro de ellos se encuentran frontalmente
y el resto lateral, los ojos centrales son un poco más grande (Figura 19).
Corrobora con (Valarezo , Cañarte, Navarrete, & Intriago, 2009) que
reportan a la familia Salticidae como depredador de Dalbulus maidis
‘‘chicharrita’’ en el cultivo de maíz en Ecuador.
4.1.15. Identificación taxonómica de Cheilomenes sexmaculata
(Coleóptera: Coccinellidae)
Son de forma casi redonda, negra con machas rojas- anaranjadas,
la cabeza es de color negro con pronoto reducido con manchas en los
bordes laterales y delanteros de color anaranjado, el élitro tiene mancha
submarginal, en el disco tiene dos manchitas rojas en cada uno. Antenas
cortas (Figura 20). Corrobora con (Chavez, y otros, 2017) reportan a la
especie Cheilomenes sexmaculata como depredador de ninfas de
Diaphrorina citri (Hemíptera: Liviidae) en hojas de Hibiscos presente en
Guayaquil.
Figura 19. Espécimen de Salticidae Adulto
Ojos laterales
Ojos frontales
abdomen
Patas delanteras
43
4.1.16. Identificación taxonómica de Hyperaspis sp (Coleoptera:
Coccinellidae)
Su cuerpo es de forma semicircular de color negro brillante con
manchas de color amarillo- anaranjado y dos manchas en cada élitro.
Pronoto negro con coloración anaranjado en los laterales, cabeza negra
la parte delantera de la cabeza es negro. Las patas, antenas son de color
amarillo marrón (Figura 21). Corroboran con (Vanegas Rico , y otros,
2015) reportando a Hyperaspis trifurcata como depredador de
Dactylopius opuntiae más frecuente y abundante en huertos de nopal,
en México.
Figura 20. Espécimen Adulto de Ch. sexmaculata
Shirley Yagual M, 2021
Shirley Yagual M, 2021
Figura 21. Espécimen de Hyperaspis sp Adulto
pronoto
cabeza élitro
Mancha submarginal
cabeza
pronoto
élitro
pata
44
4.1.17. Identificación taxonómica de Scymnus loewii (Coleoptera:
Coccinellidae)
Es de forma ovalada con pubescencia en todo su cuerpo y muy
abundante, de color negro con manchas rojizas obscura en la parte
media de cada élitro, en el pronoto y en la parte delantera de la cabeza,
antenas cortas (Figura 22). Corrobora con (Aguilera P., Rebolledo R. , &
Klein K., 2006) que registra a la especie Scymnus loewii Mulsants como
depredador del áfido Myzocallis coryli (Hemíptera: Aphididae) en Chile.
Shirley Yagual M, 2021
Figura 22. Espécimen de Scymnus loewii Adulto
pubescencia
cabeza
pronoto
élitro
45
V. CONCLUSIONES Y RECOMENDACIONES
5.1 Conclusiones
Realizado el presente trabajo de investigación se llegaron a las
siguientes conclusiones:
• Se identificó, el fitófago Quadrastichus erythrinae (Hymenoptera:
Eulophidae) avispa agalladora atacando a Erythrina variegata
presente en algunas localidades del cantón de Guayaquil.
• Se realizaron 15 montajes de los diferentes especímenes
colectados en plantas ornamentales presentes en varias
localidades.
• Se identificaron dos parasitoides Eurytoma sp (Hymenoptera:
Eurytomidae) y Aprostocetus sp (Hymenoptera: Eulophidae)
parasitoides de larvas de Quadrastichus erythrinae.
• Eurytoma sp fue el enemigo natural (parasitoide) con mayor
incidencia en varias localidades atacando al fitófago Q. erythrinae.
• Se identificaron varias especies y/o géneros de insectos
depredadores arácnidos como: Theridion sp (Araneae:
Theridiidae), Eris sp (Araneae: Salticidae), indeterminado
(Araneae: Salticidae); y coccinélidos como: Cheilomenes
sexmaculata (Coleoptera: Coccinellidae), Hyperaspis sp
(Coleoptera: Coccinellidae), y Scymnus loewii (Coleoptera:
Coccinellidae).
46
5.2 Recomendaciones
• Con el conocimiento de las especies de parasitoides identificados
puede ser la pauta para establecer métodos de cría para y que se
puedan realizar liberaciones inundativas como parte de un manejo
Integrado de Quadrastichus erythrinae.
• Se sugiere realizar más investigaciones en la búsqueda de enemigos
naturales de este fitófago en otros cantones para conocer la dispersión
del mismo.
• Se recomienda alternar las especies arbóreas como plantas
ornamentales para equilibrar la población de insectos plaga.
• Que las plantas ornamentales como como complemento de la belleza
paisajística de la ciudad que las instituciones a cargo realicen manejo
sobre todo de riego y fertilización.
47
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54
ANEXOS
55
Figura 1. Muestreo en Erythrina variegata con el 40% de daño – Cantón
Guayaquil 2021
Figura 2. Muestreo en Erythrina variegata con el 70% de sus hojas caídas
- Cantón Guayaquil 2021
56
Figura 3. Agallas en hojas e hinchazones en peciolos y brotes por Q.
erythrinae – Cantón Guayaquil 2021
Figura 4. Ramas secas a causa de Q. erythrinae - Cantón Guayaquil 2021
57
Figura 5. Orificios de emergencia de Q. erythrinae – Cantón Guayaquil
2021
Figura 6. Enemigos naturales (depredadores) – Cantón Guayaquil 2021
58
Figura 7. Observación del montaje de
especímenes
Figura 8. Identificación de parasitoides de Q. erythrinae
59
Figura 9. Tutorías en laboratorio
Figura 10. Tutorías en Teams
60
Figura 11. Resultados del análisis de Vía. Abdón Calderón Antigua
61
Figura 12. Resultados de análisis de Autopista, Narcisa de Jesús
62
Figura 13. Resultados de análisis de Av. Benjamín Rosales
63
Figura 14. Resultados de análisis de Cdla. El Limonal
64
Figura 15. Resultados de análisis de Cdla. Samanes
65
Figura 16. Resultados de análisis de Av. Comín, Pradera 2
66
Figura 17. Resultados de análisis de Estadio Modelo A. Spencer
67
68
Figura 18. Resultados de análisis de Francisco de Orellana
69
Figura 19. Resultados de análisis de La Florida
70
71
Figura 20. Resultados de análisis de los Ceibos
72
Figura 21. Resultados de análisis de Mapasingue
73
74
Figura 22. Resultados de análisis de Av. Sixto Chang Cansi
75
Figura 23. Resultados de análisis de AV. Aurelio Yépez Cuadrado
76
Figura 24. Resultados de análisis de Portete y 16 ava
77
78
Figura 25. Resultados de análisis de Sauces 4
79
Figura 26. Resultados de análisis de Sauces 9
80
Figura 27. Resultados de análisis de Tenguel
81
Figura 28. Resultados de análisis de Tulcán y Colón
82
83
Figura 29. Resultados de análisis de Vía perimetral
84
Figura 30. Resultados de análisis de Vía a la Costa