E. Aguilar-Fenollosa'*M. A. Hurtado-Ruiz1

S. Pascual-Ruiz'* V. Ibáñez-Gual2M. T. Martínez-FerrerJ J. A. Jacas1

, -UMBRALES ECONOMICOS PARA LA ARANAROJA TETRANYCHUS URTICAE (ACARI:TETRANYCHIDAE) EN MANDARINO

, Unitat Associada d'EntomologiaUniversitat Jaume I (UJI) -Institut Valencia d'lnvestigacionsAgraries (IVIA),Campus del Riu SecoE-12071 Castelló de la Plana.• Ambas coautoras han contribuidopor igual en el presente estudio.E-mail: aguilare@uji.es

2 Universitat Jaume 1,Departament de Matematiques.Campus del Riu SecoE-12071 Castelló de la Plana.

3 Institut de Recerca i TecnologiaAgroalimentaria (IRTA).Estació Experimental de l'Ebre.Crta. Balada, km 1,E-43870 Amposta.

INTRODUCCiÓN

RESUMEN

Tetranychus urticae es una plaga clave en cítricos, especialmente en man-darina clementina. Se evaluó el daño de este ácaro sobre la producción de 24árboles de clementino durante tres años consecutivos. Los árboles fueron visi-tados semanalmente, y se estimó tanto la población de araña roja como la deácaros fitoseidos, así como la brotación. Al final de cada temporada, se recolec-taron las clementinas, se pesaron, y se evaluó el daño ocasionado por T. urticaeen fruto. Se encontró una relación negativa entre la densidad de la araña roja yel rendimiento (kg/árbol). Sin embargo, las correlaciones entre el daño en frutoy los diferentes estimadores de araña roja fueron más fuertes. Las regresionesmultivariantes destacaron el papel clave que juegan tanto los ácaros fitoseidoscomo la brotación, que se correlacionaron negativamente con el daño en fruto.El período más corto de muestreo que predijo satisfactoriamente el daño en frutoen la recolección, se extendió desde el 1 agosto hasta mediados de octubre. Aefectos de Gestión Integrada de Plagas, se estimó un umbral económico dedaños de 31,14 hembras adultas de araña roja en hoja sintomática por m2 .

Teniendo en cuenta la dinámica poblacional de T. urticae, el umbral de interven-ción varió de 10 a 15 hembras adultas de araña roja en hoja sintomática por m2 •

Cuando se supera este umbral, los agricultores tendrían una ventana de unasemana para aplicar cualquiera de las medidas (biológicas o químicas) que dis-ponen contra T. urticae.

En 2009, la Unión Europea (UE)aprobó una directiva sobre el usosostenible de los plaguicidas, queestablece que la aplicación de losprincipios de la Gestión Integrada dePlagas (GIP) sea obligatoria para losestados miembros de la UE (UE2009). Estos principios incluyen elestablecimiento de umbrales comobase para la toma de decisiones enel control de plagas: umbral econó-mico de daños (UED) y umbral deintervención (UI) (Stern et al. 1959).El UED es la densidad de poblaciónde la especie plaga más baja quecausa suficiente daño económicopara justificar el coste de usar lasmedidas de control contra la misma.El UI, que es una función directa delUED, es la densidad a la que debentomarse las medidas de control paraprevenir que la población de la plaga

alcance el UED (Pedigo et al. 1986).Estos umbrales reflejan considera-ciones económicas (coste/beneficio).Además, en algunos casos, las deci-siones pueden también reflejar elriesgo cosmético (Peterson y Higley2002). Este es el caso para la mayo-ría de los productos destinados almercado en fresco donde la calidadse asocia a la apariencia del fruto y,en estos casos, los umbrales son detipo cosmético (Pedigo et al. 1986).Aunque el UED representa el nivelcrítico de daños, el criterio de deci-sión para aplicar un método de con-trol es el UI. Idealmente, existiríanvarios UI ya que este umbral depen-de por una parte del método de con-trol elegido y por otra parte, de ladinámica poblacional de la especieplaga a controlar. Cada método decontrol (por ejemplo, control químico

o el control biológico aumentativo) secaracteriza por una serie de retrasosde tiempo debido a la puesta a puntopara la aplicación y al tiempo querequiere para hacer efecto sobre laespecie plaga diana (Pedigo et al.1986). Sin embargo, este retraso nopuede extenderse más allá del plazonecesario para que la densidad de laespecie plaga sobrepase el UED.Como consecuencia, los Uls debenser establecidos de manera que ase-gure que la densidad de la especieplaga no alcance el UED durante eltiempo de retardo del método decontrol elegido.

España, con una producciónanual de unos 5,5 millones de tone-ladas de cítricos en 2013 (MAGRA-MA, 2014), principalmente naranjas,mandarinas y limones, es el sexto

LEVANTE AGRICOLA_____________________________________ 3"Trimestre 2014

productor mundial y el primero parael mercado fresco (FAOSTAT 2013).Por tanto, las plagas de cítricos quedañan directamente al fruto estánsometidas a umbrales de tipo cos-mético, que habitualmente son muybajos (Hare 1994; Jacas y Urbaneja2010). La araña roja Tetranychusurticae Koch (Acari: Tetranychidae)es una de las principales plagas delos cítricos en zonas de clima medi-terráneo (Jacas et al. 2010), sobre to-do en mandarina clementina (Citrusclementina Tanaka (Rutaceae))(Aguilar-Fenollosa et al. 2011 a). Esteácaro ocasiona manchas c10róticas yun abombamiento característico enel haz de las hojas. Infestacioneselevadas en momentos de estréshídrico pueden producir fuertes defo-liaciones. Sin embargo, los dañosmás importantes causados por esteácaro son unas manchas herrumbro-sas en la zona estilar y pedunculardel fruto, que deprecia su valor co-mercial. Ansaloni et al. (2008) clasifi-caron el daño en fruto a partir de unaescala de 0-5 (Tabla 1, pág. 238).Frutas con un valor superior a 1, loque equivale a una pequeña cicatrizcerca de la zona estilar o peduncular,no es aceptado para consumo enfresco por los distribuidores. Comoconsecuencia, este valor constituyeel umbral para esta plaga en clemen-tina. Aunque existen varios índicesempíricos que expresan los umbra-les de T urticae utilizados en Espa-ña, ninguno de ellos ha sido desarro-llado a partir de este umbral cosméti-co. Algunos de estos índices se ba-san en un muestreo aleatorio de lashojas y la determinación de la presen-cia de T urticae (MAGRAMA 2004;Martínez-Ferrer et al. 2006a; Gene-ralitat Valenciana 2013). Otros sebasan en la presencia de hojas sinto-máticas con manchas cloróticas(Martínez-Ferrer et al. 2004; 2006a;2006b; Urbaneja etal. 2014), y, final-mente, algunos se basan en contar elnúmero de ácaros en fruto (Ripollés etal. 1995; MAGRAMA 2004; Martínez-Ferrer et al. 2006b; Generalitat Valen-ciana 2013). Tampoco hay un con-

senso sobre el periodo de muestreo:Ripollés et al. (1995) recomiendan elmuestreo entre agosto y octubre, elperíodo crítico en que T urticae típi-camente migra de las hojas a los fru-tos (Ansaloni et al. 2008), donde oca-siona el daño. Sin embargo, otrosautores amplían este período de julioa septiembre (Urbaneja et al. 2014)o, de mayo a octubre (MAGRAMA2004; Generalitat Valenciana 2013).Esta falta de consenso y la crecienteimportancia de las clementinas entrelas especies de cítricos cultivadastanto en UE como otras zonas citrí-colas (MAGRAMA 2014; Servicio deEstadística Agrícola de California2012; FAOSTAT 2013) nos llevó aestudiar la viabilidad de establecerumbrales económicos (UED y UI),con base científica, para T urticae enmandarina clementina.

METODOLOGíA

Parcela experimental

Los experimentos se realizaronentre 2005 y 2009 en una parcelacomercial de 1 ha situada en LesAlqueries, en la provincia de Caste-lIón (39 o 54 'N, 00 o 06' W). Los árbo-les eran mandarinas "Clemenules"injertados sobre citrange Carrizo,(Poncirus trifoliata (L.) Rafinesque xCitrus sinensis (L.) Osbeck), de 2años de edad cuando se plantaronen el año 2000, con un marco deplantación de 6 x 4 m. El riego era porgoteo y se mantuvo el suelo desnudomediante la aplicación de herbicidas.Se seleccionaron veinticuatro árbo-les adyacentes en dos filas consecu-tivas (doce árboles por fila). En la pri-mavera de 2005 se individualizaronen el interior de una estructura dealuminio (4 x 4 x 4 m) cubierta conuna malla de nylon. Durante las dosprimeras temporadas (2005 y 2006),se evaluó el rendimiento (kg/árbol) yse seleccionó un grupo de seis árbo-les control al azar. Durante las trestemporadas siguientes (2007-2009)en el grupo de árboles control semantuvieron las poblaciones de

araña roja tan bajas cómo fue posi-ble, mientras que los 18 árboles res-tantes fueron infestados artificial-mente con T urticae para determinarel efecto de este ácaro en la produc-ción y calidad de la fruta.

Gestión de las poblaciones deácaros

En la primavera de 2007, 2008 Y2009, se introdujeron en cada árbol,a excepción de los 6 árboles control,50 hembras adultas de T urticae y seles permitió desarrollarse sin másgestión hasta la recolección (finalesde otoño). Tras la recolección, losárboles se podaron y se trataron condiferentes acaricidas para reducir lainfestación lo más cerca posible acero. Los árboles control se mantuvie-ron de forma permanente a una densi-dad de araña lo más cerca posible acero mediante la aplicación de plagui-cidas (Pascual-Ruiz et al. 2014). Du-rante el ensayo, en momentos puntua-les aparecieron espontáneamenteotras plagas. Siempre que fue posible,se eliminaron mecánicamente [porejemplo, Anacridium aegypticum (L.)(Orthoptera: Acrididae)]. De lo contra-rio, se aplicaron plaguicidas selectivospara ácaros (Pascual-Ruiz et al.2014). Estas plagas fueron el minadorde los cítricos, PhyllocTlistis citrellaStainton (Lepidoptera: Gracillariidae),pulgones, Aphis gossypii (Glover) yA. spiraecola Pagenstecher (Hemip-tera: Aphididae) y la mosca blancaalgodonosa Aleurotrixus floccosusMaskell (Hemiptera: Aleyrodidae). Elcontrol de estas plagas es especial-mente importante, ya que puedenafectar a la disponibilidad de brotesnuevos hacia el final del verano, perí-odo crítico en la gestión de T urticae,y que puede modular el daño en fruto(Ansaloniet al. 2008).

Sigue en pág. 236

LEVANTE AGRICOLA3"Trimestre 2014 _

Método de muestreo

Durante tres años consecutivos,desde la primavera de 2007 (despuésde la primera infestación artificial)hasta noviembre de 2009 (recoleccióndel último año que se incluyó en esteestudio), los árboles fueron inspeccio-nados semanalmente. La única ex-cepción fue el período que se extien-de desde la recolección (finales delotoño) hasta la infestación artificial delaño siguiente (marzo), cuando losárboles fueron muestreados quince-nalmente. El muestreo se basó en elmétodo propuesto por Martínez-Ferrer et al. (2006b) y tuvo en cuentala importancia de la de brotación(Ansaloni et al. 2008). Consistía encontar en cada árbol: a) el número dehembras adultas de T. urticae y áca-ros fitoseidos en doce hojas seleccio-nadas al azar alrededor de la copa delárbol (AHA y FHA, respectivamente);b) el número de hojas sintomáticas(hs, hojas con manchas c1oróticas)dentro de un aro de 56 cm de diámetrolanzado al azar en las cuatro orienta-ciones de la copa del árbol; c) el núme-ro de hembras adultas de T. urticae yfitoseidos en un máximo de seis hojassintomáticas por aro (ahs y fhs, res-pectivamente); d) el número de brotestiernos dentro del aro (br); y, cuandolos había, e) el número de hembrasadultas de T. urticae y fitoseidos endiez frutos seleccionadas al azar (AFy FF, respectivamente). En el caso dehs y br, los resultados se expresaronpor metro cuadrado al dividir por elárea del aro (0,25 m2) y fueron llama-dos HS y SR, respectivamente. Delmismo modo, en el caso de T. urticaey de los ácaros fitoseidos por hoja sin-tomática, los datos se corrigieronsegún el número de hojas sintomáti-cas que se encontraron en el aro y elárea del aro y se denominaron comoAHS y FHS, respectivamente.

Al final de la temporada, para lostres años considerados (2007-2009),la producción de cada árbol se reco-lectó y se pesó. Además, todos losfrutos fueron inspeccionados indivi-

dualmente para determinar el dañoocasionado por T. urticae. El daño fueevaluado de acuerdo a una escala de0-5 (Tabla 1), y se obtuvo un índicede daño (ID) para cada árbol median-te la adición de los resultados de mul-tiplicar el porcentaje de cada clase defruta en un árbol por el número declase correspondiente (0-5). Por últi-mo, se pesaron individualmente 100frutos tomados al azar de cada árboly se midió su diámetro ecuatorial.

Composición específica de laspoblaciones ácaros

Entre 2007 Y2009, una vez al mes,se tomaron 100 hojas al azar (aproxi-madamente 100 g) del grupo de árbo-les control (16-17 hojas/árbol), asícomo del grupo de árboles infestados(5-6 hojas/árbol). Estas muestras fue-ron transportadas al laboratorio para laextracción de los ácaros mediante em-budos Serlese, que fueron posterior-mente separados utilizando una lupabinocular, digeridos en ácido láctico(65%) y montados en líquido de Hoyer(Gutiérrez, 1985) para su identificaciónal microscopio. Los ácaros de la fami-lia Tetranychidae se determinaron anivel de especie de acuerdo con lamorfología del edeago de los machos(Ferragut y Santonja 1989). Los áca-ros de la familia Phytoseiidae tambiénse determinaron a nivel de especie,basándonos en el número, longitud yposición de las sedas en las placasdorsal y ventrales, su morfología y lade la espermateca en las hembras(Ferragut et al. 2010).

Análisis de los datos

Los datos recogidos en 2005 y2006 (rendimiento, kg/árbol) se so-metieron a análisis de varianza(ANOVA) para asegurarse de que nohabía diferencias entre los seis árbo-les seleccionados al azar como con-trol y los 18 árboles restantes.

Los datos recogidos desde 2007hasta 2009 se utilizaron para determi-nar los umbrales económicos (UED y

UI). Los posibles efectos de la arañaroja en la producción y calidad de lafruta fueron estudiados medianteANOVA. Se consideraron las siguien-tes variables por árbol: a) el rendi-miento total, b) el número de frutos,c) el peso medio del fruto, d) el diáme-tro medio de fruto y e) el ID. Cuandose encontraron diferencias significati-vas entre el grupo control y el grupo deárboles infestados, se utilizaron mode-los de regresión simple para relacio-narlas con los estimadores de las po-blaciones de ácaros durante el perío-do crítico de gestión de T. urticae (deagosto a octubre), como se recomien-da en las directrices de la GIP de cítri-cos (Ripollés et al. 1995). La variableque mejor se correlacionó con laspoblaciones de araña se seleccionó apartir de los valores de R2 • Una vezconocida esta variable, se ajustaronmodelos de regresión múltiple con losdiferentes estimadores de la poblacio-nes de T. urticae (HS, AHA, AHS YAF)Y fitoseidos (FHA, FHS y FF) Y de labrotación (SR). Se utilizó un procedi-miento de regresión por pasos queidentificó el conjunto de variables quetuvieron un efecto significativo sobre larespuesta y que a la vez pr.esentaba elmenor valor del criterio de informaciónde Akaike (AIC). Para establecer elperíodo de muestreo óptimo, se consi-deraron los valores medios de todoslos estimadores para diferentes perío-dos de tiempo (Tabla 2). Estos perío-dos fueron elegidos a partir de la feno-logía del árbol (brotación, cuajado), lasprácticas culturales (recolección) y elcomportamiento de T. urticae (Ansa-loni et al. 2008). El mejor modelo fueelegido a partir de los valores de AIC,R2

, y la distribución de los residuos.

Finalmente, debido a que nuestroobjetivo era desarrollar un UI quepudiera ser utilizado por los agriculto-res/técnicos, cuando se identificó elperiodo de tiempo óptimo de mues-treo, se ajustaron modelos de regre-sión simples para relacionar las varia-bles afectadas significativamente porla presencia de T. urticae y los estima-dores de poblaciones de ácaros.

LEVANTE AGRICOLA¡¡¡¡¡jII 3·' Trimestre 2014 _

ANOVA (g/; F; P)

Tabla 3. Análisis de varianza (ANOVA) de dos factores para los parámetros de produccióny calidad considerados (producción, peso del fruto, diámetro del fruto, número de frutos porárbol e índice de daños) comparando al grupo de árboles control con el grupo de árbolesinfestados con araña roja (tratamiento) durante los tres años de muestreo considerados(año). Los valores medios para los parámetros de producción y calidad en cada año y tra-tamiento considerados pueden consultarse en Pascual-Ruiz et al. (2014).

Tabla 2. Periodos de tiempo consideradospara establecer el periodo de muestreoóptimo para predecir el daño en fruto encosecha.

Periodo de tiempo considerado

1 Todo el año2 Desde el cuajado del fruto

hasta la recolección3 Desde el cuajado del fruto

hasta el 01/084 Desde el cuajado del fruto

hasta el 31/085 Desde el cuajado del fruto

hasta el 30/096 Desde el cuajado del fruto

hasta el I 31/107 Desde el 10/08 hasta la

recolección8 Desde el 10/10 hasta la

recolección9 Desde el 01/12 hasta el

cuajado del fruto10 Desde el 01/12 hasta el 01/0811 Desde el 01/07 hasta el 01/0812 Desde el 01/08 hasta el 15/0813 Desde el 01/08 hasta el 31/0814 Desde el 01/08 hasta el 15/0915 Desde el 01/08 hasta el 30/0916 Desde el 01/08 hasta el 15/1017 Desde el 01/08 hasta el 31/1018 Desde que comienza crecimiento

vegetativo verano' hasta larecolección

19 Desde el cuajado hasta el final delcrecimiento vegetativo de verano'

20 Desde el final del crecimientovegetativo de verano' hasta larecolección

'22/08/07; 18/08/08; 17/08/09; '18/09/07;0810912009; 02110/2009.

Por último, se calcularon los errores exy (falsos positivos y falsos negativos,respectivamente) y estos se utilizaronpara seleccionar el mejor modelo.

Se utilizó el software 'R' versión2.14.1 (R Oevelopment Core Team2011) Y su paquete de "mass"(Venables y Ripley 2002) para elanálisis de los datos.

producción (kg/árbol) entre el grupocontrol y los 18 árboles restantes,grupos que se establecieron al azaren 2005 (Pascual-Ruiz et al. 2014).

Entre 2007 Y 2009, los valoresmedios de AHS de T urticae en losárboles infestados varió entre 3,81 -98,53 hembras de araña roja/m2 en2007, 1,06 - 32,19 hembras de arañaroja 1m2 en 2008 y 2,64 - 34,38 hem-bras de araña roja 1m2 en 2009(Figura 1, pág. 238). Esta variaciónnatural proporcionó una amplia gamade valores que fue positiva a la horade establecer los umbrales.

Cuando se estudiaron los pará-metros medios de producción y elíndice de daños (ID) de 2007 a 2009,se encontraron diferencias significati-vas entre años para todos los pará-metros, excepto ID (Tabla 3). Tam-bién se detectaron diferencias signifi-cativas entre el grupo control ygrupo de árboles infestados en laproducción (Kg/árbol), diámetro delfruto e ID (Tabla 3). Tanto la produc-ción como el diámetro del fruto sevieron afectados negativamente porla presencia de T urticae. La interac-ción entre año y grupo de tratamien-to (control y árboles infestados deT urticae) no fue significativa en nin-gún caso. Al igual que en estudiosanteriores (Ansaloni et al. 2008), losvalores del ID se vieron afectadospositivamente por la presencia deT urticae (árboles control frenteárboles infestados de T urticae). Sinembargo, no hubo diferencias entre

ARAÑA ROJA

años y la interacción entre estos dosfactores no fue significativa (Tabla 3).Para los tres factores que se vieronafectados significativamente por lapresencia de T urticae (la pérdida derendimiento, el diámetro del fruto, yel ID) se ajustaron regresiones sim-ples que relacionaron estos factorescon los estimadores de las densida-des de ácaros (HS, AHS, AHA, AF,FHS, FHA y FF) Y de BR durante elperíodo crítico de gestión de T urticae,entre agosto y octubre (Ripollés et al.1995). Estas regresiones, que pue-den consultarse en un artículo publi-cado recientemente por nuestrogrupo de investigación (Pascual-Ruizet al. 2014), no fueron significativas(P> 0,05) para el diámetro del fruto.En el caso de pérdida de rendimien-to, sólo las regresiones con el núme-ro de HS y AHA fueron significativas.Sin embargo, estas regresiones expli-caron menos del 10,4% de variación(R2) del rendimiento (Pascual-Ruiz etal. 2014). En el caso del ID, todas lasregresiones fueron significativas yexplicaron entre un 53,2 y un 61,8%de la variación (R2) para AHS y AF,respectivamente. Ansaloni et al.(2008) encontraron una falta de efec-to de las poblaciones de T urticae enlos mismos parámetros de produc-ción. Sus resultados se atribuyeronal corto período de interacción entrelos ácaros y los frutos. Nuestros re-sultados muestran que una presen-cia más prolongada de las poblacio-nes de araña roja en los árboles tuvoun mayor impacto en la producción.

RESULTADOS Y DISCUSiÓN

Durante los dos primeros años deestudio (2005 y 2006), no se obser-varon diferencias significativas en la

Parámetro

Producción (Kg/árbol)Peso del fruto (g/fruto)Diámetro del fruto (cm)Número de frutos/árbolíndice de daños, ID

Tratamiento

1,71; 6,78; 0,0111, 71; 2,85; 0,0961, 71; 4,46; 0,0391, 71; 1,15; 0,2871, 71; 28,64; <0,001

Año

2, 71; 93,95; <0,0012, 71; 9,05; 0,0012, 71; 13,06; <0,0012, 71; 52,55; <0,0012, 71; 0,93; 0,399

Interacción

2,71; 1,70; 0,1912, 71; 1,40; 0,2542, 71; 1,40; 0,2532, 71; 0,25; 0,7772, 71; 0,14; 0,866

LEVANTE AGRICOLA_____________________________________ 3" Trimestre 2014 r&6I

20071.20

1.00

0,80

0,60

0,40

0,20

0,00

2008 1,2 ),

]i<I

•0,8 :>•0,6

0,4 2

0,2

2009 1,2

0.8

0,6

0,4

0,2

M A M A N oMes

60

40

80

20

40

20

60

80

100

120

120

100

N 120E(¡¡°e 100..le 80f!..Ol- 60

(/l

3: mancha que cubre entre J: 40oC(

13 - 25% del fruto 20

1: pequeña mancha en lazona estilar o peduncular

5: mancha que cubre> 50%del fruto

Tabla 1. Escala de 0-5 que clasifica el daño en fruto oca-sionado por T. urticae (Ansaloni et al. 2008).

o: sin daño

2: mancha que cubre < 12%del fruto

.....:

4: mancha que cubre entre26 - 50% del fruto

e Contar el número de 9 de T.urt/coe (a) en un máximo de hasta 6hojas sintomáticas (n),

po,.... ,.. ... 'l' .

" ',' .• o" .,-. ' •.. -" .-... . S -'. " fJ I, . h

o Calcular la media de ácarospor hoja sintomática (X=Ia/n) Yexpresarlo como 9 de arañaroja/m2 aplicando el siguientefactor de conversión: AHS=X'Y'4

<;: l. Muestreo semanal desde el 01/08 hasta el 1S/10( le seleccionar 20

e Lanzar el aro 2 veces/árbol. 1 • Contar el número de hojas sintomáticaspor aro (Y),

Figura 1. Media (± error estándar) del número de hembras adultas dearaña roja en hoja sintomática por m2 (AHS) y por fruto (AF) durante lostres años de estudio en el grupo de árboles infestados.

160140120

--------_.....-----

Árboles Infestados de T. urf/cae

86%

60 80 100AHS araña roja/m')

....40

ID =1 .... UED = 31,14 le 95% = 23,34 - 40,19Error IX = 0,042 Error f} = 0,139

Periodo de muestreo del 01/08 hasta el 15110

20

Árboles control14%

o Euselu.llIipU/otu. • _Iu/u.cs1lfwrricus • Pnyt-.ulus perr¡¡mI/l. • TYPh/odI'omus phIaIatus

Figura 2. Composición específica y abundancia de ácaros depredado-res fitoseidos de 2007 a 2009 en los muestreos mensuales en los 6árboles control y en los 18 árboles infestados de T. urticae.

5

4

g.. 3ooclO'O..'O 2..u'ii

oo

Figura 3. Valores observados (cuadrados en azul) y modelo ajustado(línea en negro) que relaciona el índice de daños (ID) con los valoresde AHS para el periodo de muestreo seleccionado y su intervalo deconfianza al 95% (IC, líneas punteadas en rojo). El valor estimado delUED para un ID = 1 Y los errores ex y (falsos positivos y falsos nega-tivos respectivamente) están indicados en el recuadro.

e Comparar el valor de AH5 con el umbral de Intervención (UI):

• SI AH5 < 10-15 .....

Volver a muestrear en una semana

Figura 4.Esquema del plan de muestreo propuesto. Los productores/técnicosque vayan a utilizar este umbral de intervención, deben seguir los pasosque se indican en esta figura.

·51 AH5 > 10·15 .....

El productor dispone de una ventana de una semana para para aplicar el métodode control que desee contra T. urt/coe.

Para decidir si el rendimiento y elID debían tenerse en cuenta al esta-blecer el nuevo umbral, estudiamosla relación entre la pérdida de rendi-miento y el ID con el número de HS,que, según Martínez-Ferrer et al.(2006b) se podrían tomar comorepresentativas de las poblacionesde ácaros. Encontramos relacionessignificativas tanto para la pérdida derendimiento como para ID (Pascual-Ruiz et al. 2014). Partiendo de queun ID de 1, es el umbral de daño quepuede ser aceptado tanto por los pro-ductores como por los distribuidoresde frutas, y sustituyéndolo en la regre-sión simple ajustada para el periodocrítico (HS = 34,483 * ,¡ ID - 0,013,P =0,0001; R2 =43,36%), resultó enun valor de HS de 34,47 (hojas sinto-máticas/m2). Cuando este valor sesustituyó en la ecuación que relacio-na la pérdida de rendimiento y elnúmero de HS (pérdida de ren-dimiento = 6,622 * In (HS) + 2,021,P = 0,0057; R2 = 10,4%), se obtuvouna pérdida de rendimiento de un5,6%. Aunque ambas regresionesfueron significativas, el número deHS apenas explicó una variación del10% (R2) en el rendimiento en com-paración con más del 40% (R2) en elcaso del ID (Pascual-Ruiz et al.2014). Por otra parte, el porcentajede pérdida de rendimiento corres-pondiente al ID = 1 es considerable-mente más bajo que la variaciónobservada en la producción de losárboles control (± 11,1% de rendi-miento). Por esta razón, se decidióno tener en cuenta el rendimientopara establecer los umbrales y cen-trarse exclusivamente en el ID.

Se ajustaron regresiones múlti-

pies entre el ID y los diferentes esti-madores de las poblaciones deamña deácaros fitoseidos (FHS, FHA, FF) Yde la brotación (BR) para todos losperiodos de tiempo considerados(Tabla 2). En la tabla 4 se muestra elmodelo con la mejor combinación devariables (con un menor valor de AICy mayor R2), que correspondió alperíodo de tiempo que se extiendedel 1 de agosto al 15 Octubre. Esteperíodo de muestreo fue seguido decerca por el del 1 de agosto al 31 deoctubre, del periodo del 10 de agos-to hasta la recolección, y del 1 deagosto al 30 Septiembre (Tabla 4).Las regresiones multivariantes ajus-tadas para el resto de periodos demuestreo considerados en este estu-dio, que pueden consultarse enPascual-Ruiz et al. (2014), obtuvie-ron peores resultados. Por lo tanto,decidimos centrar nuestro estudio enestos cuatro períodos. Estos periodosseleccionados coinciden con el perí-odo crítico ya definidos por Ansaloniet al. (2008) y más o menos con lapropuesta de Ripollés et al. (1995),que se extiende de agosto a octubre.Estos períodos, sin embargo, sonmucho más cortos que los recomen-dados por la actual normativa de GIPde cítricos (Magrama 2004; Martínez -Ferrer et al. 2006a; Generalitat Va-lenciana, 2013), que proponen elseguimiento de T. urticae de mayo aoctubre. Nuestros resultados mues-tran que un periodo de muestreo tanlargo reduce la precisión de las pre-dicciones (Pascual-Ruiz et al. 2014).Además, dado que las poblaciones dearaña roja en primavera explican muypoco del daño en fruto (R2 = 16,7%para el período que se extiende

ARAÑA ROJA

desde el cuajado del fruto hasta el 1de agosto), no se recomienda mues-trear y, más importante aún, se reco-mienda no tomar ninguna accióncontra T. urticae en esta época delaño. Sobre todo si tenemos en cuen-ta los resultados que se muestran enla Figura 2, que ponen de manifiestoel tremendo impacto que tiene el con-trol químico en las comunidades delos enemigos naturales de T. urticae, yel hecho de que los enemigos natu-mies de las hojas sintomáticas (FHS)tuvieron una correlación negativacon el ID (Tabla 4). En cambio, losfitoseidos en hojas al azar (FHA) secorrelacionaron positivamente con elID. Según Abad-Moyano et al (2009),los depredadores más eficientes deT. urticae (Phytoseiulus persimilisAthias-Henriot y Neoseiulu5 californi-cus (McGregor) (Acari: Phytoseiidae))se encuentran sistemáticamente enhojas infestadas de T. urticae, mien-tras que en estas hojas no seencuentra el depredador generalistaEuseius stipulatus (Athias-Henriot)(Acari: Phytoseiidae). Por tanto,nuestros resultados remarcan laimportancia de conservar los depre-dadores especialistas de T. urticae(P persimilis y N. californicus) en c1e-mentino (Aguilar-Fenollosa et al.2011). Finalmente, el número de BRtambién se correlacionó negativa-mente con el ID (Tabla 4) y este re-sultado apoya las conclusiones deAnsaloni et al. (2008) de que unabrotación normal durante el verano yel otoño limita la cantidad de daño dearaña roja en fruto en cosecha.

Los cuatro modelos multivarian-tes seleccionados (Tabla 4) podríanser utilizados para fines científicos.

Tabla 4. Regresiones multivariantes que relacionan el índice de daños (ID) con los estimadores de las densidades de T. urticae (HS, AHA, AHS y AF),fitoseidos (FHA, FHS y FF) Yde la brotacián (SR) para los periodos de muestreo con mejores resultados (mayor R2 y menor Ale). Las regresiones mul-tivariantes ajustadas para el resto de periodos de muestreo considerados en este estudio pueden consultarse en Pascual-Ruiz et al. (2014).

PeriodoCoeficientes de las variables explicativas

AIC p R2Intersección HS AHS AHA AF FHS FHA FF BR

10/oa - Cosecha01/0a - 30/0a01/0a -15/1001/0a - 30/10

O,132±O,oa7 -O,013±O,008 0,015±O,0030,324±0,078 0,021 ±O,0090,222±O,079 O,024±0,0080,254±O,080 O,026±O,008

1,771±O,5310,818±O,3140,524±0,3720,725±0,404

5,191±2,127 7,890±3,709 O,012±O,005 75,89 <0,00011,402±O,249 -0,031±O,014 -0,009±O,004 78,24 <0,00011,421±O,263 -O,036±O,017 4,166±1,904 -0,007±0,004 70,46 <0,00011,554±O,301 -0,027±O,018 -O,O08±0,005 74,28 <0,0001

62,4160,6765,1462,77

LEVANTE AGRICOLA_____________________________________ 3" Trimestre 2014

Sin embargo, un muestreo tan inten-sivo, con tantas variables, es un tra-bajo muy exigente y, por lo tanto, noes adecuado para los propósitos dela GIP. Para explorar si se podríasimplificar la toma de muestras paralos agricultores y técnicos, se estudióla importancia y la contribución delos diferentes parámetros considera-dos en los modelos multivariantespara los períodos de muestreo selec-cionados (Tabla 5). El período máslargo considerado, 10 de agostohasta la recolección fue el que obtu-vo los peores resultados (valoresmás bajos de R2). Por lo tanto, sedescartó este período de muestreo.En los otros tres períodos de mues-treo, AF fue el mejor estimador del ID(R2=62,3-62,5%), seguido de cercapor AHS (R2 =52,2-53,8%) Ypor AHA(R2 = 43,1-45,2%). Las poblacionesde fitoseidos (FHS y FHA) explicaronentre 24,6 y 37,1% de la variacióndel ID. Cabe destacar que la BRnunca explicó más del 10,8% de estavariación. Según Martínez-Ferrer etal. (2006b), el número de HS es elestimador más simple y más rápidode las poblaciones de araña roja. Sinembargo, el esquema de decisiónelaborado por los mismos autores(Martínez-Ferrer et al. 2006a) final-mente basa la decisión de actuarsegún el número de AHS, ya que conbastante frecuencia la hojas sintomá-ticas están vacías, especialmente amedida que avanza la temporada. Ennuestro caso se obtuvieron los mejo-res resultados para AF y AHS, por loque nos centramos en estos estima-

dores. AF se descartó como estima-dor de daño porque la dinámicapoblacional de T. urticae en fruto esexplosiva (Figura 1). Como conse-cuencia, UED y Ul estarían demasia-do cerca y no dejarían casi tiempopara que el agricultor/técnico actua-se. En consecuencia, elegimos AHSpara establecer el umbral de acciónpara la GIP. El último criterio utilizadopara seleccionar el mejor pericdo demuestreo, fue la tasa de error ex y p(falsos negativos y falsos positivos,respectivamente). Desde el punto devista de la GIP, la tasa de error ex esla que más nos debe preocupar dadoque el modelo llevaría al productor atomar la decisión de no intervenircuando sería necesario hacerlo. Latasa de error p, el modelo llevaría alproductor a tomar la decisión deintervenir cuando no sería necesario.La tasa de error p fue mayor que elerror ex en los tres modelos pero nocambió en función del periodo demuestreo considerado (Pascual-Ruizet al. 2014). La tasa de error ex másalta se obtuvo para el modelo queconsideraba el período de muestreodel 1 agosto al 30 septiembre y nohubo diferencias en los otros dosperíodos de muestreo (Pascual-Ruizet al. 2014). A partir de estos resulta-dos, el periodo del 1 agosto al 15octubre fue finalmente seleccionadocomo el periodo de muestreo óptimopara la GIP (Figura 3, pág. 238).Utilizando este modelo, no se actua-ría contra la araña roja cuando seríanecesario en un 4,2% (error ex) de loscasos solamente. Por el contrario, se

intervendría contra la araña roja sien-do innecesaria esta acción en un13,9% (error P) de los casos (Figura3). Por lo tanto, en el 88% de loscasos se tomaría la decisión acerta-da, una tasa de éxito más que acep-table para la GIP. Utilizando estemodelo, y a partir del umbral cosmé-tico de ID = 1, el UED se estableceen una media de AHS de 31,14 hem-bras de araña roja en hoja sintomáti-ca/m2en el periodo del 1 de agosto15 de octubre. Comparando la diná-mica de AHS y AF (Figura 1) durantelos tres años incluidos en nuestroestudio, se ve que los aumentos delas poblaciones de araña roja enAHS empiezan al menos dos sema-nas antes que en AF.

El Ul se estableció en función delUED, teniendo en cuenta la tasaintrínseca de crecimiento (rm) deT. urticae. Según Aucejo-Romero etal. (2004) en clementina esta tasaoscila entre 0,110-0,165 hembras porhembra y día. Eso significa que unasemana antes de alcanzarse el UED(periodo de tiempo que coincide conel plan de muestreo utilizado ennuestro estudio, muestreo semanal),las densidades de ácaros oscilaríanen AHS de 10-15 hembras de arañaroja en hoja sintomática/m2. Estasson las densidades que deben to-marse como UI. Estas estimacionespueden ser consideradas como con-servadoras porque se basan en la rm'que refleja el crecimiento poblacionalde T. urticae en condiciones óptimasde laboratorio. Por lo tanto, cuando

Tabla 5. Regresiones simples (g/1, 71 Y P < 0,01, en todos los casos) en las que se relaciona el ID con cada uno de los estimadores delas densidades de T. urticae (HS, AHA, AHS y AF), de fitoseidos (FHA, FHS y FF) Y de la brotación (SR) para los periodos de muestreoseleccionados a través de las regresiones multivariantes.

Del 10/0a hasta recolección Del 01/0a hasta el 30/09 Del 01/0a hasta el 15/10 Del 01/0a hasta el 31/10x

Modelo R2 Modelo R2 Modelo R2 Modelo R2

HS y = (0,475 + O,022x)2 27,05 y = (0,484 + 0,029x)2 37,70 y = (0,458 + O,029x)2 41,39 y = (0,443 + 0,030X)2 43,36AHS y = 0,160 + O,185"x 48,14 y = 0,163 + 0,138"x 52,17 y = 0,141 + O,154"x 53,53 y = 0,135 + 0,165"x 53,86AHA Y= (0,478 + 1,978x)2 34,80 y = 0,051 + 1,734"x 43,08 y = 0,008 + 1,935"x 45,22 y = -0,003 + 2,024"x 43,64AF Y= 0,259 + 1,711"x 35,23 y = 0,244 + 1,641"x 62,51 y = 0,233+ 1,728"x 62,32 y = 0,221 + 1,814"x 62,32FHS y = 0,318 + 0,371 "x 40,09 y = 0,395 + 0,271 "x 29,80 y = 0,336 + 0,326"x 36,67 y = 0,335 + 0,335"x 37,12FHA Y= 0,163 + 4,250"x 35,58 y = 0,320 + 3,233"x 24,62 y = 0,220 + 3,846"x 34,84 y = 0,259 + 3,574"x 27,63FF Y= 0,561 + 4,163"x 22,23 y = 0,555 + 3,698"x 22,88 y = 0,545 + 3,732"x 22,99 y = 0,555 + 3,964"x 23,17BR Y= 0,442 + 0,191In(x) 13,83 y = (0,662 + 0,008X)2 8,21 y = 0,474 + O,1541n(x) 9,13 y = 0,463 + 0,168In(x) 10,82

• LEVANTE AGRICOLA3" Trimestre 2014

ARAÑA ROJA

X hembras de T. urticae x Y Hojas Sintomáticas x 1 aro =AHSHoja Sintomática 1 aro 0.25 m2

dos ocasiones en cada árbol, contan-do el número de hojas sintomáticasdentro del aro (Y) y el número dehembras adultas de T. urticae (a) has-ta en un máximo de seis de hojas sin-tomáticas (n), si están presentes. Pos-teriormente, el número medio de áca-ros por hoja sintomática (X =I a I n)se debe expresar como ácaros/m2

aplicando el siguiente factor de con-versión:

se supere el umbral de AHS de 10-15, los productores tendrán una ven-tana de una semana para aplicar elmétodo de control que deseen contraT. urticae. Para los métodos de con-trol con un efecto rápido sobre laspoblaciones de araña, como el controlquímico, los productores deben uti-lizar el Ul de AHS de 15. Sin embargo,para las estrategias que requierenmás tiempo para actuar, como suel-tas aumentativas de ácaros fitoseidos(P persimilis o N. californicus) , el agri-cultor tendría que acogerse al umbralmás bajo de AHS de 10.

El umbral empírico, que se ha uti-lizado hasta el momento, es de 4-6hojas sintomáticas con 0,48 hembrasde araña roja por hoja sintomática,establecido por Martínez-Ferrer et al.(2006a), se corresponde a un núme-ro de AHS de 7,68-11,52, un valormuy cercano al Ul establecido demanera científica. De acuerdo con ladinámica de AHS observada du-rante este estudio (Figura 1), hubierasido necesario actuar contra la arañaroja durante la primera quincena deagosto. Debería estudiarse si estaacción hubiera sido suficiente paramantener las poblaciones de arañaroja por debajo del UED durante elresto del período de muestreo, inclu-yendo la comparación entre los dife-rentes métodos de control (por ejem-plo, control biológico frente a controlquímico).

Plan de muestreo propuesto

Basándonos en los resultadosobtenidos por Martínez-Ferrer et al.(2006b), que definió el método demuestreo para T. urticae en clementi-na, los productores que vayan aseguir este Ul deberán iniciar elmuestreo de T. urticae el 1 de agosto(Figura 4, pág. 238). Desde esafecha y hasta mediados de octubre,el muestreo será semanal. El mues-treo consistirá en la selección de 20árboles por hectárea (o por zonahomogénea más pequeña). Se lan-zará un aro de 56 cm de diámetro en

que es: X x Y x 4 =AHS

El valor medio de AHS de los 20árboles se debe comparar con elumbral. Tan pronto como llegue aAHS 10-15, se deben tomar medidasde control. Aunque los ácaros fitosei-dos no están incluidos en este Ul, lasregresiones multivariantes indicanuna contribución importante al ID(Tabla 4) que hace necesario teneren cuenta cualquier efecto secunda-rio del método de control elegido(especialmente si se aplica un trata-miento acaricida) sobre P persimilisy N. californicus (Urbaneja et al.2008; 2009). Si es posible, cuandose utilicen métodos de control quími-cos también deberá considerarse laselectividad para otros enemigosnaturales relevantes en cítricos(Jacas y García-Marí 2001).

AGRADECIMIENTOS

Los autores agradecen a J.A.Benajes y M.J. Garcés (COCALNI,Les Alqueries) por proporcionarnosla parcela de estudio, y a T. Pina,O. Dembilio, C. Pérez-Sayas (UJI)por su ayuda durante los muestreos.Este trabajo fue parcialmente finan-ciado por el Ministerio de Ciencia eInnovación (proyectos AGL2011-30538-C03-01-07464 AGL2004-C03-01, AGL2005-07155-C03, y AGL2008-05287-C04-03/AGR). S.P.R. y E.A.F.fueron beneficiarias de una beca pre-doctoral del MICINN y de la UJI, res-pectivamente.

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