restauración de bosques en américa latina

RESTAURACIÓNDE BOSQUES

en América Latina

RESTAURACIÓNDE BOSQUES

en América Latina

Mario González-EspinosaJosé María Rey-BenayasNeptalí Ramírez-Marcial

editores

www.fundacionfire.org www.mundiprensa.com.mx

TÍTULO DE LA OBRA ORIGINALRestauración de bosques en América Latina2008

EDICIÓN ORIGINAL PUBLICADA POR© Mundi-Prensa México, S.A. de C.V.© Fundación Internacional para la Restauración de Ecosistemas (FIRE)

EDITORESMario González-EspinosaJosé María Rey-BenayasNeptalí Ramírez-Marcial

DISEÑO Y FORMACIÓNRodolfo Dueñas

DISEÑO DE PORTADARogelio Covarrubias

FOTOGRAFÍA DE PORTADAAdriana E. RovereParque Nacional Nahuel Huapi, Argentina

PROPIEDAD DE© Mundi-Prensa México, S.A. de C.V., 2008Río Pánuco 141, Col. Cuauhtémoc06500 México, D.F.

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ISBN 978-968-7462-49-3

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La recuperación natural como base para la restauración de bosques

montanos dominados por roble-encino (Quercus spp.) en Costa Rica

Maarten Kappelle

The Nature Conservancy (TNC), Apartado 230–1225, San José, Costa RicaCorreo-e: [email protected]

Kappelle, M. 2008. La recuperación natural como base para la restauración de bosques montanos dominados por roble-encino (Quercus

spp.) en Costa Rica. Páginas 99-113 en M. González-Espinosa, J. M. Rey-Benayas y N. Ramírez-Marcial, editores. Restauración de bosques

en América Latina. Fundación Internacional para la Restauración de Ecosistemas (FIRE) y Editorial Mundi-Prensa México, México.

Se estudiaron los cambios en la composición florística, la diversidad de plantas y aves, y la estructura fores-tal a lo largo de un gradiente sucesional en la franja montañosa de los bosques de roble-encino de Costa Rica. Se establecieron parcelas para muestrear la vege-tación en distintas etapas sucesionales y en bosques maduros. Se realizó un inventario de las plantas vascu-lares terrestres y se estimó para cada especie su cober-tura aérea. Fueron medidos todos los tallos leñosos con diámetros a la altura del pecho > 3 cm. Se recolectó el banco de semillas y se observó su germinación en un invernadero. También se inventariaron las comu-nidades de aves y se registró la dieta de las especies frugívoras. Una clasificación resultó en 24 comunida-des vegetales, la mitad de ellas de etapas tempranas en la sucesión. A lo largo de la sucesión se observó una marcada disminución de la diversidad alfa y beta de las comunidades de plantas. Se estimó el tiempo mínimo necesario para la recuperación natural, resul-tando en un período de 65 a 90 años. La riqueza de especies en los bancos de semillas no cambió mucho a lo largo del gradiente sucesional. Las semillas dis-persadas por el viento dominaron en los pastizales y las semillas dispersadas por animales en los bosques maduros. Se distinguieron tres grupos ecológicos de aves, con preferencias de hábitat diferentes. Las aves frugívoras sin preferencia por algún hábitat en parti-cular son de especial interés ya que dispersan semillas desde el interior de los bosques hacia sitios de vegeta-ción más abierta. Se recomienda implementar progra-mas de restauración ecológica que incluyan la siembra

o plantación de árboles de dispersión ornitócora en potreros abandonados. Así se favorecería la presencia de aves frugívoras dispersoras de semillas y se ace-leraría la recuperación de los bosques montanos de roble-encino de Costa Rica.

Palabras clave: composición florística, dispersión de semillas, gradiente sucesional, ornitocoria.

ABSTRACT

Changes in the floristic composition, plant and bird diversity, and forest structure were studied along a successional gradient in the montane belt of Costa Rican oak forests. Plots were established in succes-sional vegetation and mature forests. Terrestrial vas-cular plant species were inventoried and plant species crown cover estimated. Woody stems > 3 cm in diam-eter at breast height were measured. Soil seed bank material was collected in situ and seed germination observed in a greenhouse. Birds were observed and the diet of frugivores recorded. Data were statistically analyzed and tested. As a result 24 plant communi-ties were classified, half of which were of successional origin. Along the successional gradient a remarkable reduction in alpha and beta diversity was observed. A period of 65 to 90 years was estimated as the mini-mum time for a cleared and abandoned site to recover towards its pre-disturbance forest condition. Species richness in soil seed banks did not change much along

RESUMEN

RESTAURACIÓN DE BOSQUES MONTANOS EN COSTA RICA � 101

the gradient. Seeds dispersed by wind dominated pas-tures samples; seeds dispersed by animals dominated forest samples. Three ecological bird species groups were distinguished, each with a different habitat pref-erence. Frugivorous birds with no specific habitat preference were considered to be of special interest because of their capacity to disperse seeds from for-est interiors into open, recovering sites. It is strongly recommended to establish ecological restoration pro-grams which include the planting of ornithochorous trees in abandoned pastures. Such an approach will enhance the presence of frugivorous, seed dispersing birds, and thus accelerate the recovery of montane oak forests in Costa Rica.

Key words: floristic composition, ornithocory, seed dispersal, successional gradients.

INTRODUCCIÓN

Los bosques tropicales montanos son considerados entre los más frágiles de todos los ecosistemas de la tierra (Stadt-müller 1987; Hamilton et al. 1995; Kappelle y Brown 2001; Schneider et al. 2003). Después de una tala de gran escala, estos bosques se recuperan lentamente y se calcula que pueden pasar siglos hasta que su estructura, composición, diversidad y funciones ecológicas sean recuperadas de tal forma que se aproximen a la condición previa al disturbio (Ewel 1980; Hooftman 1998; Kappelle 2004). Esto ha sido descrito en los bosques tropicales montanos con predomi-nio de Quercus en Chiapas, en el sur de México (Ramírez-Marcial et al. 2001, 2006; González-Espinosa et al. 2006) y en Talamanca, Costa Rica (Kappelle et al. 1994, 1995b, 1996). Aparentemente, también es cierto en el caso de los bosques templados del hemisferio sur con predominio de Nothofagus (González et al. 2002).

Para entender mejor los patrones y procesos de la recuperación del bosque tropical de montaña estudié los cambios de los patrones de la estructura forestal, la composición florística y la diversidad de plantas de los robledales y encinares montanos de Costa Rica en un gra-diente sucesional. Además, investigué la composición de los bancos de semillas y el papel de las aves frugívoras como dispersoras claves de semillas.

Los resultados de estos estudios establecen una base ecológica sólida para desarrollar programas de restau-ración ecológica (Holl y Kappelle 1999). Esto es urgente-mente necesario para acelerar la recuperación natural del bosque y así asegurar su persistencia y resiliencia. Estos bosques son de suma importancia para las poblaciones rurales y urbanas de Costa Rica, entre otras cosas, por su capacidad de retención de agua necesaria para el consu-mo directo, el riego, y la generación de energía hidroeléc-trica (Kappelle y Juárez 2000).

MÉTODOS

Área de estudio

El estudio fue realizado en la cordillera de Talamanca, en el sureste de Costa Rica (9° 35’ 40’’ latitud norte; 83° 44’ 30’’ longitud oeste). Esta cadena montañosa sirve como divisoria continental y separa la vertiente pacífica de la vertiente atlántica. Entre los 2,000 y 3,200 m de altitud todavía se encuentran grandes masas de bosques latifolia-dos perennifolios dominados por gigantescos árboles de roble (Quercus bumelioides; antes conocido como Q. cope-yensis de acuerdo con K. C. Nixon, 2005, Cornell University, Ithaca, Nueva York, EUA, comunicación personal) y encino (Q. seemannii y Q. costaricensis).

La cordillera de Talamanca se compone de rocas volcá-nicas intrusivas del Terciario, alternadas con sedimentos marinos (Castillo 1984). Las glaciaciones pleistocénicas han dejado sus huellas sobre los picos mayores de 3,000 m de altitud (Horn 1990; Kappelle y Horn 2005). Los suelos son moderadamente fértiles, de colores pardos oscuros, con texturas medias y niveles de acidez (pH) que van de 4.5 a 6.5 (Vásquez 1983). Predominan los andosoles (Van Uffelen 1991; Kappelle y Van Uffelen 2006). El clima es húmedo y frío, con una marcada estación seca corta, de no más de cuatro meses (enero – abril). La temperatura promedio anual a los 3,000 m es alrededor de los 10º C y de 14º C a los 2,000 m de altitud (Herrera 1986). Sin embargo, debido al clima diurno presente en las monta-ñas tropicales, las temperaturas promedio durante un solo día (24 horas continuas) pueden variar de manera signi-ficativa, desde unos 20 a 24º C al mediodía hasta 2 a 6º C

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durante la noche (Kappelle et al. 1995a; Kappelle 1996). La precipitación promedio anual oscila alrededor de los 2,700 mm (Herrera 1986). La ocurrencia diaria de neblina convierte estos bosques montanos perennifolios en ver-daderos bosques nublados con todas sus características típicas (Kappelle 1992, 2004; Köhler et al. 2006).

Durante los últimos 15 años se estableció un total de 172 parcelas forestales a lo largo de una cronosecuencia sucesional, incluyendo pastizales, matorrales, bosques secundarios tempranos y tardíos, y bosques maduros no perturbados. Fragmentos de estos tipos de vegetación intervenida e intacta se localizan en una matriz forestal, lo que resulta en un paisaje agrícola-forestal en mosaico (Van Omme et al. 1997; Helmer 2000; Helmer et al. 2000). Esto es el resultado de un siglo de cambios en la cobertura y uso del suelo que incluye a la tala selectiva y de gran escala para obtener madera, la apertura de áreas para cultivos anuales (papas, zanahorias, cebollas) y perennes (café, manzana, ciruela), y establecimiento de áreas para el pastoreo de bovinos (Kappelle y Juárez 1995, 2000, 2006). Los actuales fragmentos de vegetación tienen tamaños que van desde una hasta aproximadamente 500 hectáreas.

La mayoría de las parcelas se encuentra en la cuenca superior del río Savegre en la Reserva Forestal Los Santos. Esta importante área protegida forma parte de la Reserva de la Biosfera La Amistad, la cual ha sido reconocida como un Sitio de Patrimonio Mundial, Centro de Diversidad de Plantas y Área de Aves Endémicas (Kappelle y Juárez 1994, 1995; Long 1996).

Vegetación

Se estudiaron los cambios en la estructura, composición y diversidad en parcelas a lo largo de un gradiente sucesio-nal, desde pastizales activamente utilizados por el ganado (parcelas de 0.05 ha, N = 25), matorrales y bosques sucesio-nales (parcelas de 0.05 a 0.1 ha, 5-45 años de edad desde el abandono, N = 15), hasta bosques maduros (> 200 años, parcelas de 0.1 ha; N = 80). El análisis de la composición flo-rística incluyó 120 parcelas que fueron estratificadas al azar en la franja entre los 2,000 y 3,400 m de altitud en el sector oeste de la cordillera. Los fragmentos fueron identificados en fotografías aéreas de diferentes años, desde 1942 has-

ta 2000 (escalas: 1:15,000 a 1:60,000, Instituto Geográfico Nacional de Costa Rica; Van Omme et al. 1997).

Se recolectaron ejemplares de herbario de todas las especies vasculares terrestres, y se estimó la cobertura aérea de cada especie utilizando la metodología fitoso-ciológica (Braun-Blanquet 1965). Adicionalmente, se midió el diámetro de los tallos iguales o mayores de 3 cm a la altura del pecho. Los ejemplares fueron identificados en los herbarios de Costa Rica (CR e INB) y depositados en los mismos. Se enviaron también duplicados a herbarios en Holanda (U) y los Estados Unidos (F, MO y NY).

Se clasificaron las comunidades vegetales de plantas vasculares terrestres mediante un análisis multivariado de la cobertura del dosel superior de la vegetación, utilizan-do el programa TWINSPAN desarrollado por Hill (1979a) y detallado en Kent y Coker (1992). También se realizó una ordenación de las parcelas de 0.1 ha a lo largo de la serie sucesional mediante un análisis de corresponden-cia distendido (detrended correspondence analysis; DCA, Hill 1979b; Jongman et al. 1987), utilizando el programa DECORANA.

Para cada parcela se calcularon los índices de diversidad alfa de Shannon-Wiener y Simpson. Además, se calculó la diversidad beta de las comunidades de la cronosecuencia sucesional y la similitud de pares de parcelas de bosque sucesional y de bosque maduro utilizando el coeficiente de Sørensen (Magurran 1988) y calculando regresiones lineales. Esto sirvió para la estimación del tiempo mínimo requerido para la recuperación de la estructura y diversi-dad del bosque antes de la perturbación.

Banco de semillas

Se estudió el banco de semillas a lo largo de un gradiente espacial desde el interior del bosque maduro hacia los pastizales, cruzando por el borde del bosque (Oosterhoorn y Kappelle 2000, Ten Hoopen y Kappelle 2006). Se recolec-taron muestras de suelo a lo largo de cuatro transectos, de una profundidad de 0 a 5 cm y de una superficie de 35 x 35 cm. Estas muestras se extrajeron en el bosque a distancias de 5, 15, 30 y 50 m desde su borde, y en los pastizales a distancias de 5, 15, 30, 50, 75 y 100 m desde el mismo bor-de. Se recolectó una muestra adicional en el borde mismo


(0 m). Esto resultó en un total de 44 muestras, 11 por tran-secto. Las muestras de suelo fueron colocadas en bandejas, sobre arena esterilizada, en un invernadero, siguiendo la metodología propuesta por Thompson et al. (1996). Ocho bandejas fueron llenadas solamente con arena esterilizada para evaluar la contaminación por la lluvia de semillas. Las bandejas fueron regadas manualmente todos los días. Se evaluó la germinación de las semillas y la emergencia de las plántulas durante seis meses. Las plántulas que emer-gieron fueron contadas, colectadas e identificadas. La mor-talidad de plántulas antes de su identificación fue inferior a 1%. Se anotó para cada especie su forma de crecimiento y el modo de dispersión de la semilla según Wijtzes (1990). Los helechos fueron excluidos del estudio.

Avifauna

Se inventarió la comunidad de aves en nueve parcelas, identificando, contando y observando las aves presentes en los diferentes tipos de vegetación secundaria y en los bosques maduros, de acuerdo al método propuesto por Gibbons et al. (1996). El inventario se realizó al final de la estación seca (febrero a abril) e inicios de la estación lluviosa (mayo a agosto). Las observaciones se realizaron durante cinco horas diarias en tres días consecutivos, a partir de las 5:30 AM (estación seca) o 5:00 AM (estación lluviosa), cuando la actividad de las aves es mayor (Blake 1992). La aplicación de este método resultó en 54 días de observación, seis días en cada una de las nueve parcelas, totalizando 270 horas de observación. Se prestó especial atención al consumo de frutas de árboles por las aves, ya que la dispersión de semillas es un factor crítico para la regeneración natural del bosque tropical después de la intervención humana (McDonnell y Stiles 1983; Guevara et al. 1986; McClanahan y Wolfe 1987, 1993; Kappelle 1993; Aide y Cavelier 1994; Stiles y Skutch 1994; Robinson y Han-del 1993; Galindo-González et al. 2000; García-Rojas 2006). Además, las aves fueron clasificadas en tres categorías de tamaño: aves pequeñas (< 50 g), aves de tamaño mediano (50 a 100 g) y aves grandes (> 100 g), de acuerdo con Stiles y Skutch (1994).

Los datos del inventario de las aves que presentaron una distribución normal fueron analizados mediante análisis

de varianza. Los datos que no mostraron una distribución normal fueron analizados con pruebas de Kruskal-Wallis y de U de Mann-Whitney, aplicando correcciones de Bonfe-rroni. Se calificó una especie de ave como “frecuentemen-te observada” cuando fue observada al menos durante 6 de los 54 días de trabajo de campo. El nivel de similitud entre diferentes comunidades de aves fue evaluado con el índice de Sørensen para pares de parcelas. Los valo-res calculados fueron analizados con análisis de varianza después de haberles aplicado la transformación de la raíz cuadrada del arco seno (Sokal y Rohlf 1995).

RESULTADOS

Clasificación y ordenación de la vegetación secundaria

Se han clasificado un total de 24 tipos de asociaciones de plantas en los robledales y encinares montanos fragmen-tados de la parte alta de la cordillera de Talamanca. Doce de estos corresponden a bosques maduros no interveni-dos (Kappelle et al. 1989, 1995a, Kappelle 2006; Kappelle y Van Uffelen 2006). Otros doce tipos de comunidades secundarias resultan de procesos de recuperación natural después de perturbaciones como tala, quema y pastoreo (Kappelle et al. 1994, 1995b). Estos últimos incluyen seis tipos de vegetación montana baja (2,000 – 2,400 m) y otros seis de vegetación montana alta (2,400 – 3,200 m). En cada una de las dos zonas montanas existen tres tipos de comu-nidades de pastizal (pastizal con ganado, pastizal sin gana-do pero desbrozado con machete y pastizal recientemente abandonado), una asociación de matorral (‘charral’) y dos tipos de vegetación boscosa con edades de 25 a 35 años después del abandono de los pastizales.

Los doce tipos de comunidades vegetales secundarias fueron clasificados como un complejo vegetal de Mono-chaetum neglectum – Rubus eriocarpus (Kappelle et al. 1994).Los pastizales fueron caracterizados con predominio de especies como Ageratina subcordata, Bromus sp., Carex jamesonii, Cheilanthes notholaenoides, Geranium guate-malense, Gnaphalium americanum, Halenia rhyacophylla, Holcus lanatus, Lolium perenne, Muehlenbeckia tamnifolia, Oenothera epilobifolia, Orthrosanthus chimborasensis, Pen-nisetum clandestinum, Plantago australis, Rumex acetose-


lla y Thelypteris rudis. Las especies características de los matorrales fueron Galium mexicanum, Polypodium macro-lepis, Pteridium aquilinum y Vaccinium consanguineum. Las asociaciones boscosas fueron caracterizadas por Abatia parviflora, Bocconia frutescens, Buddleja nitida, Chusquea tomentosa, Cornus disciflora, Freziera candicans, Fuchsia arborescens, Monnina crepinii, Oreopanax xalapensis, Quercusbumelioides, Q. costaricensis, Q. seemannii, Verbesina oerste-diana, Viburnum costaricanum, Weinmannia pinnata y Werc-klea lutea (Van Velzen et al. 1993; Kappelle et al. 1994).

El análisis DCA reveló la presencia de cinco grupos eco-lógicos de especies, ordenados principalmente a lo lar-go de un gradiente sucesional (eje 1): especies pioneras, especies sucesionales tempranas, especies sucesionales tardías, especies “primarias” de recuperación rápida, y especies “primarias” de recuperación lenta (Kappelle 2006). El segundo eje del DCA mostró una clara correlación con el gradiente de humedad atmosférica, con especies her-báceas como Jungia ferruginea, Hydrocotyle bowlesioides, Piper bredemeyeri, Senecio copeyensis y Solanum incomp-tum, indicadoras de sitios más húmedos.

Cambios en la diversidad de las comunidades vegetales

A lo largo del gradiente sucesional se identificaron un total de 176 especies de plantas vasculares terrestres pertene-cientes a 122 géneros y 75 familias botánicas (Kappelle et al. 1995b). Este conjunto incluyó 52 especies de árboles, 19 de arbustos, 52 de hierbas, 16 de bejucos, una de bambú, 34 de helechos y dos de licopodios (plantas afines a los helechos). Las familias con más especies fueron Asteraceae (20 especies) y Polypodiaceae (10), Lomariopsidaceae y Rosaceae (7), Ericaceae y Solanaceae (6), y Lauraceae, Myr-sinaceae y Piperaceae (5).

La diversidad alfa de especies terrestres vasculares dis-minuyó conforme avanzó la sucesión (Cuadro 1). La diver-sidad alfa resultó mucho mayor en las parcelas de bosques secundarios que en las parcelas de robledales y encinares no perturbados. Los valores del índice de Shannon-Wiener bajaron de manera significativa (prueba de Tukey-Kramer, P < 0.05), de 5.1 en el bosque sucesional temprano a 4.5 en el bosque maduro de edad sucesional avanzada (Kappelle et al. 1995b; Kappelle 2006).

Cambios en la estructura de la vegetación

La altura máxima del dosel del bosque varió de 8 a 14 m enel bosque sucesional joven, de 11 a 18 m en el bosque suce-sional tardío, y de 35 a 40 m en el bosque maduro no pertur-bado (Kappelle et al. 1996; Kappelle 2006; Cuadro 1, Figs. 1 y 2).Solamente el bosque maduro tuvo una estratificación en dos capas: un dosel de 20 a 40 m dominado por Quercus (encinos y robles) y un dosel inferior de 5 a 20 m, con un grannúmero de árboles incluyendo especies de los géneros Ardi-sia, Cleyera, Myrsine, Ocotea, Schefflera, Styrax, Vacciniumy Weinmannia, además de robles y encinos pequeños.

Se registraron, identificaron y midieron 2,854 tallos con diámetros a la altura del pecho iguales o mayores de 3.0 cm (Kappelle et al. 1996; Kappelle 2006; Cuadro 1).El número de tallos disminuyó con el incremento en el diámetro promedio en todas las fases sucesionales. La proporción de tallos con diámetros a la altura del pecho iguales o mayores de 10 cm aumentó de 3% en el bos-que sucesional tardío hasta un 40% en el bosque maduro. La densidad de tallos fue de 1,670 tallos por hectárea en el bosque sucesional joven de 10 años de edad a partir del abandono del sitio, hasta 3,270 tallos/ha en el bos-que sucesional tardío, de 30 a 35 años de edad (Cuadro 1). La densidad de tallos fue significativamente mayor en los bosques sucesionales tardíos en comparación con los bosques maduros no perturbados (prueba de t de Student con P < 0.05). Por otro lado, el área basal aumentó de una manera lineal con la edad de la parcela en los bosques sucesionales. Osciló entre 4.46 m2/ha en los bosques suce-sionales jóvenes de 8 años de edad, hasta 64.69 m2/ha en los bosques maduros (Kappelle et al. 1996; Kappelle 2006). El área basal incrementó durante la sucesión y fue significativamente mayor en el bosque maduro que en el bosque sucesional tardío (prueba de t de Student con P < 0.001; Cuadro 1, Fig. 2).

La relación entre la altura del dosel y los diámetros de los tallos demostró una correlación significativa para los tallos iguales o mayores de 3.0 cm de diámetro a la altura del pecho (regresión logarítmica, R2 = 0.72-0.92, P < 0.001). De manera similar, la altura del dosel, los diámetros de los tallos y el tiempo de recuperación de los rodales de los bosques sucesionales revelaron regresiones lineales signi-ficativas (R2 = 0.68-0.97, P < 0.001).


Cambios en el banco de semillas

Al cabo de seis meses de observación se contaron 4,940 plántulas que germinaron en los bancos de semillas de las muestras de suelo recolectadas. De éstas, 97% pudo ser identificado hasta el nivel de especie (Ten Hoopen y Kappelle 2006). Un total de 1,203 plántulas emergió de las muestras de suelo recolectadas en los bosques maduros y 3,737 de las muestras procedentes de los pastizales. La cantidad de plántulas por muestra varió de un mínimo de ocho en el bosque maduro hasta un máximo de 462 en pastizales. La densidad promedio fue de 491 plántulas/m2 en las muestras del bosque y de 1,271 plántulas/m2 en

las muestras de los pastizales. El número de semillas por muestra fue significativamente mayor en las muestras de los pastizales (P < 0.01).

Las plántulas pertenecieron a un total de 80 especies (68 géneros y 37 familias), siendo las familias más impor-tantes Asteraceae (con 16 especies) y Solanaceae (con 8 especies). Physalis y Solanum presentaron tres especies cada una. La mitad de las 4,940 plántulas pertenecieron a sólo dos géneros, Hydrocotyle (1,446 plántulas, 29.3%) y Gnaphalium (1,030 plántulas, 20.9%). Las plántulas inclu-yeron nueve especies de árboles pioneros (Bocconia, Brunellia, Malva, Monnina, Oreopanax, Sida, Vaccinium, Viburnum y Wigandia), 17 de arbustos, 48 de hierbas y seis de bejucos. Los árboles representaron no más de 0.35% de

Parcelas (0.1 ha)Variablea 1 2 3 4 5 6 7 8 9

Edad (años después del abandono) 8 10 12 20 20 25 30 30 32Altura del dosel (m) 8 8 9 14 11 11 16 17 18Número de tallos >3 cm diámetrob 193 167 219 325 313 229 302 216 327Número de tallos >10 cm diámetrob 5 12 13 71 39 23 84 59 85Número de tallos por clase diamétrica:

Tallos de 3-5 cm diámetrob 123 111 137 90 132 116 104 72 141Tallos de 5-10 cm diámetrob 65 44 69 164 142 90 114 85 101Tallos de 10-20 cm diámetrob 5 11 13 65 37 22 79 49 65Tallos de 20-40 cm diámetrob 0 1 0 6 2 1 5 10 20Tallos >40 cm diámetrob 0 0 0 0 0 0 0 0 0

Densidad de tallos (>3 cm diámetro, por ha) 1,930 1,670 2,190 3,250 3,130 2,290 3,020 2,160 3,270Área basal de tallos >3 cm diámetro (m2 ⋅ ha−1) 4.5 4.8 5.7 20.5 13.3 8.7 19.3 16.5 25.3Riqueza de especies por parcela (ptv)c 91 91 98 91 100 90 75 90 75Riqueza de especies por parcela (árboles) 18 21 15 21 30 18 20 19 24Índice de Shannon-Wiener (ptv)c 5.07 5.06 5.19 5.39 5.39 5.20 4.73 4.63 4.74Índice de Shannon-Wiener (árboles) 3.32 3.23 2.96 3.56 3.90 3.47 2.92 3.29 2.90Índice recíproco de Simpson (ptv)c 17.2 15.5 11.2 24.4 22.4 17.7 11.7 7.9 6.3Índice recíproco de Simpson (árboles) 6.90 5.41 5.68 9.62 9.26 8.39 3.88 5.39 3.92Densidad de especies (ptv)c 30.3 30.3 32.6 30.3 33.3 30.0 25.0 30.0 25.0Índice de equidad (ptv)c 0.78 0.78 0.78 0.83 0.81 0.80 0.76 0.71 0.76a Los valores del índice de diversidad de Shannon-Wiener, recíproco del índice de concentración de Simpson, densidad de especies e índice de equidad fueron calculados con base en los procedimientos presentados en Magurran (1988).b Por parcela.c ptv = todas las especies de plantas terrestres vasculares.

Cuadro 1. Estructura y diversidad de nueve parcelas de 0.1 ha distribuidas en bosques montanos sucesionales y maduros de roble-encino localizados entre 2,700 y 2,900 m de altitud en la cuenca superior del río Savegre, Costa Rica. Adaptado de Kappelle (2006), con el debido permiso otorgado por Springer-Verlag, Berlín, Alemania.


todas las plántulas registradas, mientras que los arbustos 20%, las hierbas 76.8% y los bejucos menos de 0.01%. Los pastizales fueron significativamente más ricos en especies de hierbas (P < 0.001). El índice de Shannon-Wiener varió entre 0.4 (pastizales) y 3.5 (bosques maduros). Se registró una tasa menor de plántulas (por especie) que emergieron al final del período de seis meses de observación.

Un total de 3,849 plántulas correspondió a 36 especies con dispersión anemócora (655 plántulas en muestras pro-cedentes del bosque y 3,194 plántulas en las del pastizal), mientras que 585 plántulas de 22 especies eran de dis-persión zoócora (467 plántulas en muestras procedentes del bosque y 118 plántulas del pastizal, herbáceas en su mayoría). Un total de 506 plántulas de 22 especies tenían un modo de dispersión diferente (autocoría e hidrocoría; 81 plántulas del bosque y 425 plántulas de pastizal). Las semillas dispersadas por animales (mamíferos y/o aves) fueron más abundantes (P < 0.001) en el bosque, mien-tras que las semillas dispersadas por el viento fueron más abundantes (P < 0.001) en los pastizales (Ten Hoopen y Kappelle 2006).

Frugivoría y dispersión de semillas

Se observó un total de 60 especies de aves en las nueve parcelas durante las 270 horas de monitoreo (54 días). Un número adicional de 15 aves fue observado fuera de las parcelas, lo que implicó un total de 75 especies de aves para el área de estudio (Wilms y Kappelle 2006). Un 45.3% de estas especies se consideran frugívoras (Wheelwright 1983; Wheelwright et al. 1984; Hilty y Brown 1986; Stiles y Skutch 1994).

El análisis de clasificación entre las nueve parcelas y 34 especies de aves, utilizando TWINSPAN, produjo una divi-sión (clasificación) en tres grupos ecológicos de especies (pruebas de Kruskal-Wallis y de U de Mann-Whitney, P < 0.05): (a) un grupo de especies de aves con una prefe-rencia de hábitat hacia comunidades boscosas maduras (Catharus gracilirostris, Chamaepetes unicolor, Chlorospin-gus pileatus, Melanerpes formicivorus, Myadestes melanops, Ptilogonys caudatus, Pselliphorus tibialis y Turdus plebejus); (b) un grupo de especies con una preferencia de hábitat hacia comunidades abiertas con predominio de arbustivas o herbáceas (matorrales y pastizales) (Catharus graciliros-tris, Chamaepetes unicolor, Chlorospingus pileatus, Columba fasciata, Columba subvinacea, Empidonax atriceps, Elaenia frantzii, Pezopetes capitalis, Ptilogonys caudatus, Turdus plebejus y Turdus nigrescens); y (c) un grupo de especies sin alguna preferencia específica de hábitat. Algunos

Alt

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(a) Bosque secundario de 10 años

(b) Bosque secundario de 32 años

(c) Bosque maduro

Distancia (m)

Figura 1. Perfil lateral esquematizado de tres fases sucesionales en el bosque montano de roble-encino entre los 2,700 y 2,900 m de altitud en la cuenca superior del río Savegre, Costa Rica: (a) un bosque sucesional temprano de unos 10 años de edad, después de tala, quema, pastoreo y abandono; (b) un bosque sucesional tardío de unos 30-35 años de edad, después de tala, quema, pastoreo y abandono; y (c) un bosque maduro no intervenido, de más de 200 años de edad. Modificado de Kappelle (2004), con el permiso otorgado por Elsevier, Oxford, Reino Unido.


ejemplos de aves dentro de éste último grupo incluyen al quetzal, Pharomachrus mocinno (García-Rojas 2006), Aulacorhynchus prasinus y Parula gutturalis que son de suma importancia como dispersores de semillas en los pai-sajes boscosos, tanto naturales como alterados. General-mente, estas aves son observadas en cantidades similares en bosques maduros, matorrales y pastizales, por lo que puedan dispersar semillas de árboles maduros del bosque poco alterado hacia sitios más abiertos en los matorra-les y pastizales, y de esta manera acelerar la recuperación natural de los encinares y robledales muy fragmentados y degradados (Wilms y Kappelle 2006).

Durante el período de monitoreo veinte de las 34 aves frugívoras fueron observadas comiendo frutas y semillas de 22 especies de árboles y arbustos. Esto resultó en un total de 68 interacciones planta-animal. En general, las aves de tamaño pequeño a mediano comieron frutas de árboles

o arbustos propios de edades tempranas de la sucesión tales como Fuchsia paniculata, Miconia tonduzii, Monnina xalapensis y Viburnum costaricanum. Por otro lado, las aves de gran tamaño comieron sobre todo frutas de árboles del bosque maduro, principalmente de la familia Lauraceae (Ocotea, Nectandra). Las especies leñosas Fuchsia panicu-lata y Freziera candicans fueron las dos que tuvieron un mayor número de visitas, con doce y nueve aves frugívoras comiendo sus frutas, respectivamente (Wilms y Kappelle 2006).

Estimación del tiempo requerido para la recuperación natural del bosque

Con los datos recolectados a lo largo de la cronosecuencia de bosques sucesionales y maduros se calculó la diversi-

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má

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Edad (años después de tala, quema, pastoreo y abandono)

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a)

2

Figura 2. La altura máxima del dosel (puntos) y el área basal (cruces) en función del tiempo de recuperación después de la tala, quema, pastoreo y subsiguiente abandono en sitios originalmente cubiertos por bosques de roble-encino en la cuenca superior del río Savegre, Costa Rica. Las líneas dibujadas se basan en regresiones lineales para ambas funciones. Reproducido de Kappelle (2006), con el debido permiso otorgado por Springer-Verlag, Berlín, Alemania.


dad beta de las comunidades de plantas vasculares terres-tres (ver anteriormente), la cual disminuyó con la edad sucesional. Se estimó el tiempo mínimo necesario para la recuperación natural de esta diversidad en 65 años aproxi-madamente (R2 = 0.66), lo que significa que alrededor de una tercera parte de la variación quedó sin una explicación satisfactoria.

De manera similar se procedió con los datos de la altura máxima del dosel y del área basal. Con los datos del incre-mento de la altura del dosel del bosque a lo largo del tiem-po, se estimó que el tiempo necesario para la recuperación de esta variable estructural es de 79.5 años. Sin embargo, con los datos del área basal y su crecimiento a lo largo del tiempo, se obtuvo un valor de 89 años para que el bosque se recupere hasta una situación similar a la anterior a la perturbación (Kappelle et al. 1996). En ambos casos no se consideraron las epífitas, por lo que la recuperación natu-ral completa puede tardar muchos años más (Van Dunné y Kappelle 1998; Kappelle 2006; Holz 2006; Köhler et al. 2006; Wolf y Flamenco 2006). Además, se espera que el proceso de la recuperación natural no siga un patrón lineal sino más bien logarítmico (Kappelle et al. 1996).

DISCUSIÓN Y CONCLUSIONES

El resultado de las diferentes medidas de diversidad alfa confirma la reducción de la diversidad de plantas vascu-lares terrestres con el avance del proceso sucesional. Esto es concordante con la hipótesis de que una alta diversidad de especies en fases sucesionales tempranas se debe al alto nivel de heterogeneidad microambiental (alta dife-renciación de nichos) presente en matorrales y bosques sucesionales jóvenes (Bazzaz 1975).

Otra explicación puede ser el hecho de que un gran número de especies presentes en fases sucesionales jóve-nes son de origen “paramuno”, es decir procedentes de la vegetación herbácea y arbustiva natural alpina y subalpina (páramo) que se ubica a mayor elevación (3,100 – 3,820 m), justamente por arriba de la zona montana de los encina-res y robledales. Este proceso de migración altitudinal de plantas paramunas hacia elevaciones menores es conoci-do como ‘paramización’ (Kappelle y Horn 2005). Ejemplos de especies que soportan microclimas inhóspitos (mayor

insolación en el día, noches más frías, mayores cambios en la humedad atmosférica con períodos de sequía más intensos y largos) son Abatia parviflora, Buddleja nitida, Comarostaphylis arbutoides, Escallonia myrtillioides, Fuch-sia arborescens, Garrya laurifolia y Verbesina oerstediana (Kappelle et al. 1991). Todas estas especies tienen adap-taciones morfológicas para sobrevivir en ambientes seve-ros. Además, su presencia facilita la creación de micrositios más favorables para las especies características del bosque montano como las que pertenecen a los géneros Chus-quea, Cleyera, Quercus, Vaccinium y Weinmannia. Una vez establecidas, el crecimiento de estas especies leñosas del bosque montano provoca que se cierre el dosel, y desapa-recen las especies herbáceas y arbustivas originarias de los páramos por falta de suficiente radiación solar y menor capacidad competitiva respecto a otras especies con más éxito en climas más estables.

Denslow (1980) sugiere que la diversidad alfa en fases sucesionales en bosques tropicales se debe inicialmente al alto número de plántulas de especies adaptadas a la per-turbación. La disponibilidad, la dispersión y la germinación de semillas de tales especies puede jugar un papel clave en la recuperación del bosque durante las fases tempra-nas en sitios perturbados (García-Rojas 2006; Guariguata et al. 2006; Ten Hoopen y Kappelle 2006; Wilms y Kappelle 2006). Similarmente, el tamaño de los individuos de plan-tas puede ser considerado un factor clave que determina este patrón característico en la diversidad alfa a lo largo de gradientes sucesionales (Rey Benayas y Scheiner 2002).

El estudio del banco de semillas demostró que la densi-dad de éstas se encuentra dentro de la amplitud de valores conocidos en bosques tropicales de tierras bajas (Garwood 1989), y que son similares a los de un bosque nublado en Colombia (Giraldo y Uribe 1994). La riqueza de especies en el banco de semillas cambió poco a lo largo del gradiente sucesional, contrario a lo documentado en otros lugares, como en la Selva Lacandona, en el sur de México, donde se registró un cambio significativo en la riqueza de especies a lo largo de un gradiente desde un bosque intacto hasta el interior de una milpa de maíz (Quintana-Ascencio et al. 1996). La riqueza de especies en los encinares y robledales de Costa Rica también fue menor que en otros estudios (Williams-Linera 1993), lo que puede ser el resultado de la duración del período de observación (ver también Asbjor-


nsen et al. 2006). Además, es posible que aquellas especies que necesiten de un período mayor para poder germinar no fueran registradas en nuestro estudio (Brown 1992).

El análisis de los modos de dispersión mostró una mayor frecuencia de las especies dispersadas por el vien-to. Esto contrasta con otros estudios en ambientes tro-picales, donde la dispersión de semillas por animales es más importante (Howe y Smallwood 1982; Walker y Neris 1993; Asbjornsen et al. 2006; Guariguata et al. 2006; López Barrera y Manson 2006; ver también Van den Bergh y Kap-pelle 2006). La importancia de especies anemócoras en este estudio se debe a la gran cantidad de elementos de origen templado como Arenaria, Conyza, Gnaphalium, Hie-racium, Holcus, Plantago, Rumex, Senecio, Sonchus y Valeria-na (Kappelle et al. 1992). Sin embargo, la dominancia de especies dispersadas por el viento es también conocida en algunos sitios de otras partes del neotrópico (Young et al. 1987; Aide y Cavelier 1994; Quintana-Ascencio et al. 1996; Dalling y Denslow 1998). Finalmente, se concluye que la composición de los bancos de semillas no reflejó bien la vegetación actualmente presente en los sitios donde se recolectó el suelo. Esto fue particularmente evidente en el caso de las parcelas de bosque maduro intacto (Ooster-hoorn y Kappelle 2000), lo cual significa que la vegetación actual no es un buen indicador (“proxy”) de la composición de los bancos de semillas en estos bosques, ni viceversa.

Este estudio y otros previos revelan que el papel de las aves frugívoras resulta esencial para la recuperación del bosque montano de robles y encinos en Costa Rica (Wilms y Kappelle 2006). En este estudio la presencia y abundan-cia de árboles y arbustos ornitócoros fue alta: 60–90% de las especies dependieron de aves para la dispersión de sus semillas (Wijtzes 1990; Wilms y Kappelle 2006). Esto implica que las aves son agentes clave para acelerar los procesos de recuperación del bosque después de la inter-vención humana. El análisis detallado de los datos del estudio de monitoreo de la avifauna demostró claramente que existen grupos de aves con marcadas preferencias de hábitat. Ejemplos son Chamaepetes unicolor en bosques maduros no intervenidos y Piculus rubiginosus en pastiza-les. Los hábitats abiertos pueden llegar a ser importantes para aves en peligro de extinción, como Welford (2000) demostró en Ecuador. Sin embargo, hay un grupo de aves, incluyendo Turdus plebejus, que no tiene ninguna prefe-

rencia por alguno de los dos hábitats principales (bosque cerrado y pastizal). Especies pertenecientes a este grupo son potencialmente claves en la dispersión de semillas desde bosques maduros hacia sitios abiertos, donde el bosque se recupera naturalmente. Son especies que pro-bablemente aceleran el proceso de recuperación en sitios talados y abandonados. Futuros estudios debieran confir-mar tal hipótesis, enfocándose en el grado real de efecti-vidad de la dispersión de semillas hacia sitios favorables para la germinación.

Este es el caso de la presencia de árboles remanentes en pastizales. Los árboles aislados sirven como lugares de descanso y refugio para las aves cuando atraviesan los extensos potreros (McDonnell y Stiles 1983; Guevara et al. 1986; McClanahan y Wolfe 1987, 1993; Guevara y Laborde 1993; Aide y Cavelier 1994; Stiles y Skutch 1994; Galindo-González et al. 2000; García-Rojas 2006). En nuestro estu-dio, por ejemplo, se pudo observar en los pastizales una gran cantidad de aves frugívoras y granívoras visitando árboles aislados de Fuchsia paniculata y Ocotea spp. (Wil-ms y Kappelle 2006).

Los resultados de nuestro estudio y los de otros auto-res (Guevara et al. 1986; Aide y Cavelier 1994; Galindo-González et al. 2000; Carlo et al. 2004; García-Rojas 2006) permiten concluir que es de suma importancia que se establezcan programas de restauración ecológica (Holl y Kappelle 1999) que incluyan la siembra o plantación de árboles ornitócoros en los pastizales abandonados, que se encuentren en la matriz del paisaje agrícola-forestal con sus remanentes fragmentos de bosque montano de roble-encino en Costa Rica. Algunos géneros de árboles ornitócoros sugeridos son Freziera, Fuchsia, Guarea, Mico-nia, Ocotea y Schefflera, entre otros.

AGRADECIMIENTOS

Agradezco a Toine Cleef, Rob De Vries, Thorwald Geuze, Marta Juárez, Ovidio Juárez, Peer Kennis, Miguel Leal, Luis Monge, Margot Spreuwenberg, Wilfred Van Buuren, Henk Van Velzen, Welmoed Wijtzes, y a la fallecida Adelaida Cha-verri, por su apoyo científico y técnico, tanto en el campo como en el gabinete. Un especial agradecimiento a los muchos taxónomos que identificaron el material botáni-


co recolectado: Luis Diego Gómez, Barry Hammel, Quírico Jiménez, Luis Poveda, Pablo Sánchez y Nelson Zamora. El apoyo financiero fue brindado por la Fundación Holande-sa para la Investigación Científica (NWO-WOTRO), el Museo Nacional, la Universidad Nacional y el Instituto Nacional de

Biodiversidad (INBio) en Costa Rica, la Fundación Hugo de Vries en Ámsterdam, y las universidad holandesas de Ámsterdam, Nijmegen, Utrecht y Wageningen. El permiso para esta investigación fue otorgado por el Ministerio de Ambiente y Energía de Costa Rica (MINAE).

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