productividad del vector del dengue aedes aegypti (l ... · a los que me han apoyado toda la vida y...

102
Productividad del vector del dengue Aedes aegypti (L.) (Diptera: Culicidae), en Girardot -Cundinamarca Lucas Andrés Alcalá Espinosa Universidad Nacional de Colombia Facultad de Medicina Maestría en Infecciones y Salud en el Trópico Bogotá, Colombia 2014

Upload: tranthien

Post on 25-Aug-2019

214 views

Category:

Documents


0 download

TRANSCRIPT

Productividad del vector del dengue Aedes aegypti (L.) (Diptera: Culicidae),

en Girardot-Cundinamarca

Lucas Andrés Alcalá Espinosa

Universidad Nacional de Colombia

Facultad de Medicina

Maestría en Infecciones y Salud en el Trópico

Bogotá, Colombia

2014

Productividad del vector del dengue

Aedes aegypti (L.) (Diptera: Culicidae), en Girardot-Cundinamarca.

Lucas Andrés Alcalá Espinosa

Trabajo de investigación presentado como requisito para optar al título de:

Magister en Infecciones y Salud en el Trópico.

Director (a):

Helena Luisa Brochero, MSc, PhD.

Línea de Investigación:

Entomología Médica

Universidad Nacional de Colombia

Facultad de Medicina

Maestría en Infecciones y Salud en el Trópico

Bogotá, Colombia

2014

A los que me han apoyado toda la vida y los

que me la han alegrado con su llegada, mi

mamita Teresa, mi hermano Fabian, mi

sobrino Juan Esteban y mi hermosa Laura.

Agradecimientos

A las profes Helena Brochero y Martha Quiñones, por brindarme la confianza, tenerme en

cuenta para hacer parte de esta investigación, y dedicarme tantas horas que finalizan con

la construcción de este trabajo en una etapa tan importante de mi vida.

Al equipo de la Fundación Santa Fe de Bogotá-CEIS, especialmente a la Dra. Juliana

Quintero por el apoyo, contar conmigo y permitir desarrollar mi tesis de grado en esta

Institución.

A mis queridos profesores de la Maestría en Infecciones y Salud en el Trópico, sobre

todo a la profe Ligia I. Moncada.

A mis compañeros del LEMUN, los que desde el primer día en que puse los pies allí, me

recibieron, acogieron e iniciaron de la mejor forma en todo esto llamado Entomología

Médica: Lorena O, Manuela H, Gina H, Marco R, Camilo R, Juliana M, Mildred S, Edison

S, Soraya S e Irene C; los que llegaron conmigo: Sofía D, Jesús E, Elizabeth R, Natali O,

Lucía S; y los que llegaron después: Marcela C, Luz V, Mirley C, Adolfo V, David S, Alí de

las S, Cesil S, Carlos M y Alexandra B.

A los que comenzaron esta historia académica conmigo, quienes me han enseñado a

tener una mirada desde diversas perspectivas de la ciencia, mis compañeros

Kolmogorov’s de clase: Monica Mantilla, Olga L. Cabrera, Liliana J. Cortés, Audrey N. J.

Gerena y Alejandro Ramírez.

A nuestra mano derecha en Girardot, Sandra Marta, por su guía, compañía e

incondicionalidad las 24 horas los 7 días de la semana.

A los técnicos del programa de Enfermedades Transmitidas por Vectores de la Secretaría

de Salud de Girardoty al Dr. Jaime Augusto Carrillo.

A la comunidad Girardoteña por permitirnos ingresar a sus hogares.

Resumen y Abstract IX

Resumen

Girardot, Cundinamarca es un municipio hiperendémico para dengue. Se determinó la

productividad de su vector Aedes aegypti en una época de lluvia (Feb-May, 2011) y otra

de sequía (Ago-Sept, 2011). Se estimaron los índices de pupas por persona (IPP), pupas

por hectárea (IPH) y se estimó el tamaño corporal del insecto para cada tipo de sitio de

cría usando estimación del tamaño del centroide. De todas las pupas recolectadas, los

predios aportaron el 94% (n=7098) y los espacios públicos el 6% (n=456) en el período

de lluvias, y el 98% (n=9138) y 2% (n=186) en sequía, para predios y espacios públicos,

respectivamente. Los recipientes más productivos correspondieron a albercas y tanques

bajos (lluvia=87%; sequía=96%). No se encontraron diferencias significativas para los

valores de IPP entre conglomerados (valor-p: lluvia=0,354; sequía=0,457) ni entre

temporadas (valor-p=0,526), como tampoco para IPH entre conglomerados (valor-p:

lluvia y sequía=0,457) ni entre temporadas (valor-p=0,442). Se encontró que el tamaño

del centroide está influenciado por la capacidad del almacenamiento de agua del

recipiente (valor-p = 0,011) y la presencia de techo sobre este (valor-p= 0,012).

Esta última variable se encontró asociada con la cantidad de luz día que percibe cada

criadero y puesto que la alberca que es el recipiente más productivo cuenta con dos

tipos, uno que permite la exposición directa de la luz al espejo de agua que sustenta los

inmaduros de la especie y otro que provee exposición directa y un área de sombra

permanente, pueden estar contribuyendo a la producción de mosquitos más pequeños

corporalmente lo que ha sido asociado con importancia epidemiológica; estos vectores

pequeños también fueron encontrados en recipientes como tarros, vasijas y canecas.

Deben plantearse diversas estrategias de control para formas inmaduras de Aedes

aegypti y focalizarse hacia las albercas manteniendo la vigilancia entomológica

permanente hacia sumideros de aguas lluvias y recipientes de baja capacidad.

Palabras clave: Aedes aegypti, productividad, tamaño del centroide, espacio público,

lluvias, sequia.

X Productividad del vector del dengue Aedes aegypti (L.) (Diptera: Culicidae), en

Girardot-Cundinamarca

Abstract

Girardot-Cundinamarca is hyperendemic for dengue. It was proposed to determine the

productivity of vector Aedes aegypti in rainy season (Feb-May, 2011) and dry season

(Aug-Sept, 2011). Pupae per person index (PPI), pupae per hectare index (PPH) and

vector size with centroid size were estimated. In wet season, premises contributed 94%

(n=7098) and public spaces 6% (n=456) of total pupae, in dry season 98% (n=9138) and

2% (n=186) by premises and public spaces respectively. The most productive containers

were lower tanks for washing purpose (Albercas) and water storage tanks (wet=87%;

dry=96%). No significant differences between clusters PPI (p-value: wet season=0.354,

dry season=0.457) neither between seasons (p-value=0.526) were found, neither PPH

between cluster (p-value rain and dry season=0.457) nor between seasons (p-

value=0.442). The centroid size is influenced by the container water capacity (p-

value=0.011) and the roof over the container (p-value=0.012). The latter variable was

found associated with the amount of light received by each breeding site and due to the

lower tanks for washing purpose is the most productive container and it has two types,

one that allows direct exposure of light over the water that sustains the immature species,

and another one that provides direct exposure and an area of permanent shadow, it may

be contributing to the production of smaller bodily mosquitoes which has been associated

with epidemiological importance; these small vectors were also found in containers such

as vessels, jars and cans. Various control strategies for immature Aedes aegypti should

be considered, and focus to lower tanks for washing purpose maintaining permanent

entomological surveillance to sewer and low-capacity containers.

Keywords: Aedes aegypti, productivity, centroid size, public space, wet season, dry

season.

Contenido XI

Contenido Pág.

Resumen ......................................................................................................................... IX Abstract............................................................................................................................ X Lista de figuras .............................................................................................................. XII Lista de tablas .............................................................................................................. XIII Introducción..................................................................................................................... 1 Marco teórico ................................................................................................................... 5

El Dengue .................................................................................................................. 5 El Dengue en Colombia.............................................................................................. 6 Vector del dengue ...................................................................................................... 8 Vigilancia entomológica .............................................................................................. 9

Preguntas de investigación .......................................................................................... 11 Cuerpo de la hipótesis .................................................................................................. 13 Objetivos ........................................................................................................................ 15

Objetivo General ...................................................................................................... 15 Objetivos Específicos ............................................................................................... 15

1. Capítulo 1 ................................................................................................................ 17 Productividad del vector del dengue Aedes aegypti (L.) (Diptera: Culicidae) en

predios de Girardot, Colombia. ................................................................................. 17 2. Capítulo 2 ................................................................................................................ 35

¿Contribuye el espacio público a la productividad del vector del dengue Aedes aegypti (Diptera, Culicidae) en Girardot, Colombia? ................................................. 35

3. Capítulo 3 ................................................................................................................ 53 Estimación del tamaño corporal de poblaciones naturales de Aedes aegypti (L.) (Diptera: Culicidae) en Girardot, Cundinamarca, Colombia ...................................... 53

4. Discusión general .................................................................................................. 69 5. Aspectos éticos. ..................................................................................................... 75 6. Conclusiones y recomendaciones ........................................................................ 77

Conclusiones ............................................................................................................ 77 Recomendaciones.................................................................................................... 78

7. Resultados indirectos ............................................................................................ 79 8. Bibliografía ............................................................................................................. 81

Contenido XII

Lista de figuras

Pág. Figura 1: Áreas de riesgo de transmisión de dengue, 2011. ............................................. 5

Figura 2: Macroconglomerados ecoepidemiológicos para dengue en Colombia. ............. 7

Figura 3: Municipios con el 70% de la carga de la enfermedad por regiones en Colombia

1999-2010. ........................................................................................................................ 7

Figura 1-1: Tipos de alberca encontrados en la ciudad de Girardot, 2011. ..................... 21

Figura 1-2: Agrupación de características de los recipientes con pupas y sin pupas en

Girardot, 2011. ................................................................................................................ 25

Figura 1-3: Contribuciones relativas de pupas de Aedes aegypti según cada categoría de

criadero en 20 conglomerados de Girardot, 2011. .......................................................... 26

Figura 1-4: Representación de los índices pupa persona (IPP) para Aedes aegypti en

lluvia y sequía en Girardot, 2011. .................................................................................... 28

Figura 2-1: Ubicación geográfica de Girardot en el departamento de Cundinamarca y los

ubicación de los 20 sectores de estudio, 2011. ............................................................... 39

Figura 2-2: Tipos de alberca encontrados en la ciudad de Girardot. .............................. 40

Figura 2-3: Contribuciones relativas de pupas de Aedes aegypti por cada categoría de

criadero en los espacios públicos de 20 sectores en Girardot, 2011. .............................. 43

Figura 3-1: Ubicación geográfica de Girardot en el departamento de Cundinamarca y los

20 conglomerados de estudio, 2011. .............................................................................. 56

Figura 3-2: Tipos de alberca encontrados en la ciudad de Girardot. .............................. 57

Figura 3-3: Polígono trazado por medio de los 8 landmarks seleccionados para la

medición del tamaño del centroide de Ae. aegypti en Girardot, 2011. ............................. 58

Figura 3-4:Tamaño del centroide según temporadas climáticas (A), conglomerado (B),

tipo de recipiente (C), capacidad del recipiente (D) y presencia de cubierta (E) en

Girardot, 2011. ................................................................................................................ 60

Contenido XIII

Lista de tablas

Pág. Tabla 1: Indicadores para la vigilancia entomológica de Aedes aegypti en Colombia. ......9

Tabla 1-1: Productividad de pupas de Aedes aegypti por categoría de sitio de cría en

Girardot, 2011. ................................................................................................................23

Tabla 1-2: Índices de pupa por persona y categorización del cambio de IPP entre

temporadas, Girardot 2011. .............................................................................................27

Tabla 2-1. Productividad de pupas de Aedes aegypti según las categorías de sitio de cría

en espacios públicos de Girardot, 2011. ..........................................................................42

Tabla 2-2: Índices de Pupa por Hectárea en los 20 sectores seleccionados en la ciudad

de Girardot durante las temporadas de lluvia y sequía ....................................................44

Tabla 2-3: Información entomológica según el tipo de espacio público inspeccionado en

Girardot, 2011. ................................................................................................................45

Tabla 3-1: Alas obtenidas para el cálculo del tamaño del centroide en Girardot, 2011. ...59

Tabla 3-2.Relación entre el tamaño del centroide según la capacidad de los recipientes y

la presencia de techo en Girardot, 2011. .........................................................................61

Introducción

El dengue es una enfermedad transmitida mediante la picadura de hembras de

mosquitos del género Aedes infectadas por alguno de los 4 serotipos del virus del

dengue (DEN-1, DEN-2, DEN-3, DEN-4) perteneciente a la familia Flaviviridae (Back &

Lundkvist, 2013), el cual también puede presentar ciclo selvático en primates no-

humanos (Fagbami et al., 1977; Kato et al., 2013). En el mundo, unos 2,5 mil millones de

personas (dos quintos de la población mundial) están en riesgo de contraer la

enfermedad. La Organización Mundial de la Salud (OMS) calcula que cada año pueden

registrarse 50 millones de casos de dengue en todo el mundo. Solo en las Américas

durante el 2013 se reportaron 2.3 millones de casos casos de los cuales 37.692

correspondieron a dengue severo con 1.280 muertes para una tasa de mortalidad de

0,05% (OPS, 2014).

En Colombia el principal vector del dengue es Aedes aegypti (Linnaeus, 1762) (Diptera:

Culicidae). El dengue genera riesgo a aproximadamente 25 millones de personas,

representando un problema prioritario en salud pública debido a múltiples aspectos, entre

ellos la re-emergencia e intensa transmisión viral con tendencia creciente; el

comportamiento de ciclos epidémicos cada vez más cortos; la circulación simultánea de

los cuatro serotipos y la alta infestación por el vector en más del 90% del territorio

nacional situado por debajo de los 1.800 m.s.n.m. (INS, 2010). Contribuyen además a la

complejidad de dengue, 1) factores macro ambientales como la temperatura ambiental

entre 15-40°C, humedad moderada-alta, régimen de precipitación; 2) factores sociales

como densidad poblacional elevada, patrones de asentamiento con urbanización no

planificada, almacenamiento de agua, estado socioeconómico bajo; 3) factores del

huésped como la edad y el grado de inmunidad; 4) del agente etiológico como los

serotipos circulantes y nivel de viremia; 5) del vector como la abundancia y focos de

proliferación, edad de hembras adultas, frecuencia de alimentación y susceptibilidad a la

infección (Arunachalam et al., 2010; MPS/INS/OPS, 2011). Durante el año 2011 en el

cual se realizó esta investigación se presentaron en Colombia 32.755 casos de dengue

2 Introducción

de los cuales 1.383 (4,2%) correspondieron a dengue grave con 42 muertes confirmadas

para una letalidad del 3,04% (INS, 2011). El 50% de estos casos se concentraron en 18

de los 758 municipios con transmisión endémica de dengue, dentro de los cuales se

encuentra Girardot, con una incidencia promedio de 572,6 (Padilla et al., 2012).

Sin una vacuna para prevenir la enfermedad y un diagnóstico clínico de tanta

complejidad, todas las estrategias se dirigen hacia controlar el vector. La productividad

de Aedes aegypti, entendida como la cantidad de pupas de esta especie que se origina

en un espacio determinado, se encuentra asociada a umbrales de transmisión de dengue

(Focks et al., 2000), la cual puede variar entre las temporadas de lluvia y de sequía a

través del incremento o disminución de recipientes con agua que determinan los

criaderos del insecto (Koenraadt et al., 2008; Maciel-de-Freitas et al., 2007). En estos

sitios de cría se identifican algunos que son caracterizados por producir más mosquitos

adultos a partir de dichas pupas (estado de desarrollo más próximo al mosquito adulto).

Por tanto, su conteo en recipientes que constituyen criaderos para el vector (Focks, 2003;

Romero-Vivas et al., 2006) permite enfocar esfuerzos hacia el control del insecto lo que

se traduce en una mayor eficacia con reducción de tiempo y costos (Tun-Lin et al., 2009).

Además, aspectos relacionados con el tamaño del insecto adulto que emerge

directamente de estas pupas, se encuentra relacionado con la tasa de sobrevivencia,

dispersión (Maciel-De-Freitas et al., 2007) y susceptibilidad a la infección del virus

dengue (Alto et al., 2008). La determinación de productividad de insectos considerados

vectores contribuye a identificar el riesgo de transmisión de la enfermedad en diferentes

zonas dentro de un mismo ambiente urbano permitiendo orientar, desarrollar y evaluar

estrategias de prevención y control sustentadas en el conocimiento de la bionomía de las

poblaciones naturales del vector (Strickman & Kittayapong, 2003).

Las investigaciones relacionadas sobre la productividad de Aedes aegypti en Colombia

son escasas y solo hasta el año 2011 han sido tenidas en cuenta como parte de la

vigilancia entomológica rutinaria del país (MPS/INS/OPS, 2011). La toma de decisiones

para el control del vector sigue estando basada en la presencia/ausencia de formas

inmaduras que ha demostrado no ser la más adecuada para estimar los mosquitos

adultos responsable de la transmisión (Focks, 2003). Por lo tanto contribuir al

entendimiento de la dinámica de la transmisión del dengue a través del estudio de la

productividad de poblaciones naturales en concordancia con las condiciones espaciales

Productividad del vector del dengue Aedes aegypti (L.) (Diptera: Culicidae), en Girardot-Cundinamarca

3

y temporales propias de cada localidad, fortalece la evidencia regional para la utilización

estrategias de prevención y control focalizadas que permitan una mejor utilización de

recursos.

4 Introducción

Marco teórico

El Dengue

El dengue es la enfermedad viral transmitida por los mosquitos de más rápida

propagación en el mundo: Aedes aegypti (Linnaeus, 1762) y Aedes albopictus (Skuse,

1894), ambos Diptera: Culicidae. En los últimos 50 años la incidencia de dengue ha

aumentado 30 veces con la creciente expansión geográfica hacia nuevos países y, en la

actual década, de áreas urbanas a rurales (Figura 1). Anualmente ocurre un estimado de

50 millones de infecciones por dengue y aproximadamente, 2,5 mil millones de personas

viven en países con dengue endémico (OPS/OMS, 2010). Antes de 1970, solo nueve

países habían sufrido epidemias de dengue grave. Sin embargo, en la última década la

enfermedad es endémica en más de 100 países de las regiones de África, las Américas,

el Mediterráneo Oriental, Asia Sudoriental y el Pacífico Occidental. Las regiones más

gravemente afectadas son el Asia Sudoriental y el Pacífico Occidental (WHO, 2013b).

Figura 1: Áreas de riesgo de transmisión de dengue, 2011.

Fuente: Organización Mundial de la Salud. Disponible en

http://gamapserver.who.int/mapLibrary/Files/Maps/Global_DengueTransmission_ITHRiskMap.png

6 Marco teórico

La interrupción de la transmisión del dengue en gran parte de la Región de las Américas,

fue el resultado de la campaña de erradicación del Ae. aegypti principalmente durante la

década de 1960 y principios de la década de 1970. Sin embargo, no se mantuvieron las

medidas de vigilancia y control del vector lo que permitió reinfestaciones del mosquito

seguidas de brotes de dengue en el Caribe, en América Central y América del Sur, desde

entonces la fiebre del dengue se ha propagado con brotes cíclicos que ocurren cada 3 a

5 años (OPS/OMS, 2010). El mayor brote de la región ocurrió en el 2010, cuando se

notificaron 1’663.276 casos. De 2001 a 2010, más de 30 países de las Américas

notificaron 8’038.934 casos de dengue y el número de muertes en ese periodo fue de

3.397, con una tasa de letalidad para la forma grave de 1,5% (Padilla et al., 2012).

El Dengue en Colombia

El dengue en Colombia representa un problema prioritario en salud pública debido a la

reemergencia e intensa transmisión con tendencia creciente; el comportamiento de ciclos

epidémicos cada dos o tres años; el aumento en la frecuencia de brotes de dengue

grave; la circulación simultánea de diferentes serotipos; la reintroducción del serotipo

tres; la infestación por Ae. aegypti de más de 90% del territorio nacional situado por

debajo de los 2.200 msnm; la introducción de Ae. albopictus y la urbanización no

planificada de la población por problemas de violencia, principalmente (INS, 2013). La

tasa de incidencia de dengue ha sido fluctuante desde 1978 con tendencia al incremento

a través del tiempo. De igual forma, desde el primer caso de dengue grave (hemorrágico)

en Puerto Berrío, Antioquia en diciembre de 1989, se ha observado en el país una

tendencia al rápido incremento en el número de casos, al pasar de 5,2 casos por 100.000

habitantes en la década de 1990 a 18,1 casos por 100.00 habitantes en los últimos cinco

años. Esta situación se observa también en el comportamiento de la mortalidad, la cual

pasó de 0,07 defunciones por 100.000 habitantes en los 90, a 0,19 defunciones por

100.000 habitantes en la presente década (INS, 2013). El 50% de la carga acumulada de

la enfermedad en el país en el periodo 1999-2010 se focalizó en forma persistente en 18

municipios endémicos, donde existen 10’079.686 de personas. Además, la población en

riesgo de los 53 municipios que concentran el 70% de la carga en el mismo periodo, es

de 14’971.081 habitantes (Padilla et al., 2012).

Productividad del vector del dengue Aedes aegypti (L.) (Diptera: Culicidae), en Girardot-Cundinamarca

7

Figura 2: Macroconglomerados ecoepidemiológicos para dengue en Colombia.

Fuente: Dengue en Colombia: determinantes, epidemiologia, estrategias de intervención y perspectivas (Padilla et al.,

2012).

En Colombia existen 6 regiones geográficas naturales con condiciones climáticas y

ambientales, altitud, temperatura ambiente, humedad relativa y pluviosidad, cuyas

características favorecen la reproducción y la proliferación de Ae. aegypti. Además, se

encuentran factores demográficos, socioeconómicos, políticos y culturales, que

determinan las causas inmediatas que interactúan y dinamizan la transmisión endémica

del dengue que cada una de ellas. Estas regiones, o macroconglomerados

ecoepidemiológicos de transmisión, son: Costa Atlántica, Costa Pacífica, Centro-Oriente,

Centro-Occidente, Orinoquia y Amazonía (Figura 2).

Figura 3: Municipios con el 70% de la carga de la enfermedad por regiones en Colombia

1999-2010.

Fuente: Dengue en Colombia: determinantes, epidemiologia, estrategias de intervención y perspectivas (Padilla et al.,

2012).

8 Marco teórico

La creciente y desordenada urbanización que se ha venido presentando en las

principales ciudades capitales situadas en áreas con condiciones adecuadas de

transmisión y con mayor concentración de población, facilita la existencia y proliferación

de criaderos potenciales del vector, mayor disponibilidad de poblaciones humanas

vulnerables a la infección y al contacto hombre-vector-virus. El 70% del total de los casos

acumulados en el país durante el periodo 1999-2010, se concentraron en 53 de los 758

municipios con transmisión endémica de la enfermedad, y si se analiza la distribución por

regiones, el predominio se mantiene en las del centro-oriente y centro-occidente (Figura

3).

Vector del dengue

En el mundo se ha incriminado a Aedes aegypti y Aedes albopictus como vectores de

dengue, sin embargo en Colombia la especie de importancia epidemiológica es Ae.

aegypti. Esta es una especie del subgénero Stegomyia con características de hábitat

domiciliario y altamente antropofílico (Chow et al., 1993) que vive en ambientes urbanos

y se reproduce principalmente en recipientes artificiales. Ae. albopictus, aunque no se ha

incriminado en la transmisión del dengue en Colombia, se mantiene la vigilancia

entomológica debido a su capacidad de mantener la prevalencia de la enfermedad

(MPS/INS/OPS, 2011).

El ciclo de vida de los mosquitos Aedes sp., comprende tres estados inmaduros de vida

acuática (huevo, larva y pupa) y el adulto, de vida aérea. Los huevos son depositados en

áreas oscuras o sombreadas de las paredes de recipientes con aguas generalmente

limpias, aproximadamente luego de 3 días de la ingesta de sangre. Estos pueden resistir

la desecación por periodos de tiempo de hasta un año y luego ser inundados para

permitir la emergencia de una larva de primer estadio. Las larvas pasan por 4 estadios de

desarrollo mudando el exoesqueleto entre cada uno con un periodo de desarrollo en

promedio de 8 días y alimentándose de la materia orgánica. El estado de pupa no se

alimenta y utiliza todos los recursos energéticos consumidos durante su estadio de larva

en un período que puede durar 2 días. Finalmente el insecto eclosiona de la pupa

alcanzando su desarrollo completo y es durante este estadio que las hembras adquieren

importancia como vector, ya que una vez se encuentra fecundada y tiene la capacidad de

Productividad del vector del dengue Aedes aegypti (L.) (Diptera: Culicidae), en Girardot-Cundinamarca

9

picar humanos en busca de sangre para madurar sus huevos, propicia la transmisión de

virus dengue durante el contacto humano-vector (MPS/INS/OPS, 2011).

Vigilancia entomológica

La vigilancia entomológica tiene como propósito aportar información sobre las especies

vectores presentes, su comportamiento, distribución, sensibilidad a insecticidas, eficacia

y efectividad de las medidas de control realizadas a nivel local en cada región para la

selección de intervenciones más oportunas (Brochero & Quinones, 2008). Para esto, es

necesario determinar los índices de infestación de larvas, pupas y adultos de Ae. aegypti

en los conglomerados poblacionales priorizados con respecto a la transmisión de

dengue; identificar los criaderos más productivos de pupas para la estimación indirecta

de la producción de la población de adultos de Ae. aegypti, realizar el monitoreo y

evaluación pre y post intervención del control rutinario y contingencial realizadas para el

control del vector; vigilar la sensibilidad y resistencia del vector a los insecticidas de uso

en salud pública que contribuya al uso ético y racional del control químico vectorial; y

recomendar según la evidencia entomológica disponible, las medidas de control más

costo-efectivas y sostenibles (MPS/INS/OPS, 2011). En la tabla 1 se observan los

indicadores para la vigilancia entomológica de Ae. aegypti definidos para Colombia:

Tabla 1: Indicadores para la vigilancia entomológica de Aedes aegypti en Colombia.

10 Marco teórico

Continuación tabla 1

Fuente: Gestión para la vigilancia entomológica y control de la transmisión del dengue (MPS/INS/OPS, 2011).

Preguntas de investigación

¿Para un mismo tipo de recipiente, se encontrarán diferencias en la productividad de

Aedes aegypti dependiendo de la época de lluvia versus época de sequía?

¿Se observarán diferencias significativas en los índices pupa persona IPP e índice

pupa hectárea IPH estimados para época de lluvia con respecto a la época de

sequía?

¿El tamaño corporal de los adultos de Aedes aegypti depende de las características

propias de los recipientes que actúan como criaderos en Girardot?

¿Tendrá cada conglomerado evaluado en Girardot sus propias características de

productividad y tamaño corporal para Aedes aegypti?

¿Contribuyen significativamente a la productividad de Aedes aegypti los criaderos

ubicados en espacios públicos en Girardot?

12 Preguntas de investigación

Cuerpo de la hipótesis

La productividad de los criaderos de Aedes aegypti, se encuentra influenciada por las

altas y bajas precipitaciones propias de las épocas de lluvia y sequía, que tienen la

capacidad de alterar el volumen de agua y el número de recipientes con agua, aptos

para la cría del vector del dengue en Colombia.

La productividad de Aedes aegypti se mantendrá constante en lluvia y sequia, pero

será diferente entre espacios públicos y el domicilio, lo que generará diferentes

relaciones de riesgo para la transmisión del dengue.

Existe una relación entre la abundancia relativa de Aedes aegypti determinada por la

productividad de criaderos y la población humana que cohabitan en cada

conglomerado, lo que puede determinar variaciones en la competencia intraespecífica

por la búsqueda de fuente sanguínea y por tanto, en la transmisión de virus dengue.

La productividad de cada recipiente, determinará diferencias en el tamaño de Aedes

aegypti en la ciudad de Girardot, independientemente de las condiciones

macroambientales propias de cada criadero.

Las características ecológicas, geográficas y urbanísticas propias de cada

conglomerado determina la productividad de pupas de Aedes aegypti en Girardot y

también el tamaño corporal de los mosquitos adultos.

En los espacios públicos existen criaderos con condiciones necesarias para permitir la

proliferación de Aedes aegypti.

14 Cuerpo de la hipótesis

.

Objetivos

Objetivo General

Determinar la productividad del vector del dengue Aedes aegypti (L.) (Diptera:

Culicidae) en la ciudad de Girardot-Cundinamarca, Colombia.

Objetivos Específicos

1. Determinar los índices Stegomyia tradicionales basados en larvas, índices de

pupas por persona (IPP) y pupas por hectárea (IPH) para Aedes aegypti en

Girardot durante las temporadas de lluvia y sequía.

2. Caracterizar los criaderos de Aedes aegypti que proporcionan más del 50% de las

pupas del vector.

3. Estimar el tamaño corporal de Aedes aegypti en función de las características de

sus criaderos en época de lluvia y de sequía en Girardot.

16 Objetivos

1. Capítulo 1

Productividad del vector del dengue Aedes aegypti (L.) (Diptera: Culicidae) en

predios de Girardot, Colombia.

Alcalá L.A. 1, Quintero J. 3¸ González C. 3, Brochero H.L. 2

1Maestría en Infecciones y Salud en el Trópico, Facultad de Medicina. Universidad

Nacional de Colombia Sede Bogotá.

2Facultad de Ciencias Agrarias. Universidad Nacional de Colombia Sede Bogotá.

3Centro de Estudios e Investigación en Salud-CEIS, Fundación Santa Fe de Bogotá.

Colombia.

Sometido a Revista Panamericana de Salud Pública.

RESUMEN

OBJETIVO: Determinar la productividad del vector Aedes aegypti en los predios de la

ciudad de Girardot durante las temporadas de lluvia y sequía.

MATERIALES Y MÉTODOS: Se seleccionaron aleatoriamente 20 conglomerados, cada

uno con 100 predios y respectivos espacios públicos; realizando dos encuestas

entomológicas, una en época de lluvias (Febrero-Mayo, 2011) y otra en época de sequía

(Agosto-Septiembre, 2011). A partir de larvas y pupas recuperadas en todos los

recipientes con agua se estimaron los índices de pupas por persona (IPP) y tradicionales

Stegomyia.

RESULTADOS: Los predios aportan en época de lluvia el 94% de pupas (n = 7 098) y en

época de sequía el 98% (n = 9 138). Los recipientes más productivos correspondieron a

recipientes grandes utilizados para labores domésticas y almacenamiento de agua en

caso de cortes (albercas y tanques bajos). No se encontraron diferencias significativas

para IPP entre conglomerados en temporada de lluvia (valor de p = 0,354) ni en sequía

(valor de p = 0,457), tampoco entre temporadas (valor de p = 0,526).

18 Capítulo 1

CONCLUSIONES: Considerando los IPP, Girardot registra conglomerados con alta

productividad a lo largo de todo el año. La productividad de Aedes aegypti es

dependiente del tipo de recipiente. La vigilancia y control focalizado hacia albercas y

tanques bajos, permitiría un uso racional de recursos. Sin embargo es importante incluir

otros recipientes a ser vigilados especialmente durante la época de lluvias.

Palabras clave: Aedes aegypti, productividad, dengue, Colombia.

Introducción

El principal transmisor de dengue en Colombia es Aedes aegypti (L.) (Díptera: Culicidae)

(1), un mosquito fuertemente antropofílico (2), asociado a conglomerados humanos, por

lo que sus sitios de cría están constituidos por depósitos de agua domésticos (3). Con el

fin de focalizar las estrategias de control y optimizar los recursos utilizados para este

propósito, se debe evaluar, en el tiempo y el espacio, los sitios de cría con mayor

producción de pupas en poblaciones naturales del insecto (4, 5). En Colombia, la

vigilancia entomológica se basa en determinar los índices de infestación Stegomyia a

partir de la presencia/ausencia de larvas en los sitios de cría aptos para el insecto: índice

de depósitos (ID), índice de viviendas (IV) e índice de Breteau (IB) (6). Es decir, que con

una única larva de primer estadio encontrada en una vivienda, ésta se considera positiva

para infestación por el vector, siendo la base para la toma de decisiones en control por

las autoridades de salud. Sin embargo, las pupas de Ae. aegypti son el estadio

inmediatamente anterior al adulto y presentan baja mortalidad (2% aproximadamente)

(7), por lo que puede considerarse como indicador indirecto de la densidad de adultos (4,

5) y a su vez, del posible riesgo asociado con la transmisión de la enfermedad para una

localidad en un tiempo (8, 9).

En este contexto, la contribución relativa de Ae. aegypti puede determinarse a través del

conteo de pupas en sitios de cría que pueden ser agrupados en categorías de acuerdo

con sus características, pudiendo así estimar la productividad específica de cada criadero

(10). Así mismo, la estratificación de zonas con más riesgo potencial de transmisión de

dengue (9) puede definirse usando el índice de pupas por persona (IPP) que tiene en

cuenta la cantidad de pupas en las viviendas con respecto a su número de habitantes, y

el índice de pupas por hectárea (IPH) que determina la densidad del insecto en un área

Productividad del vector del dengue Aedes aegypti (L.) (Diptera: Culicidae),

en Girardot-Cundinamarca

19

inspeccionada (11, 12), los cuales permiten evaluar la eficacia de estrategias de control

dirigidas a formas inmaduras del insecto (4, 13).

Se presenta aquí los resultados de un estudio de corte transversal cuyo objetivo es

estimar la productividad de criaderos de Ae. aegypti en Girardot, Cundinamarca durante

una época de lluvias y otra de sequía.

Materiales y métodos

Sitio de estudio: El municipio de Girardot (4°18’N, 74°48’O) se encuentra ubicado en la

región Andina de Colombia, en el departamento de Cundinamarca a 134 km de la capital

del país, Bogotá, D.C. Registra una extensión de 29 km2, una altitud de 289 m.s.n.m, una

temperatura media anual de 33,3ºC, una humedad relativa media anual de 66,38% y un

régimen de lluvias bimodal (lluvia: Marzo-Mayo y Octubre-Noviembre) con precipitación

media anual de 1 220 mm (14). Con 103 839 habitantes (15) Girardot es considerada un

área hiper-endémica para dengue, siendo el municipio que aporta el 30,9% de los casos

en Cundinamarca, además en el país, se encuentra entre los 18 municipios que

acumularon el 50% de los casos entre los años 1999-2010 (1). Para el año de estudio

(2011) se registraron 212 casos de dengue de los cuales 10 correspondieron a dengue

grave (16).

Diseño del estudio y muestreo: Se realizó un estudio de corte transversal con dos

inspecciones entomológicas, la primera en época de lluvias (Febrero-Mayo, 2011) y la

segunda en época de sequía (Agosto-Septiembre, 2011). A partir de una cuadrícula con

200 celdas (25 ha/cu) numeradas ubicada sobre el mapa de la ciudad, se seleccionaron

aleatoriamente 20 como áreas de muestreo utilizando el programa EpiInfo versión 6.04

(17), este tamaño de muestra utilizado en estudios como los de Kroeger et al (18) y

Arunachalam et al (19), se calculó con el propósito de evaluar en una segunda etapa del

estudio cualquier estrategia de control de vectores.

En campo se localizó la esquina inferior izquierda de cada celda con la ayuda de sistema

de posicionamiento global (GPS), donde a partir del agrupamiento de viviendas más

cercano (manzana), se inició la inspección entomológica en predios que incluyeron

20 Capítulo 1

casas, apartamentos y negocios comerciales hasta completar 100 que conformaron un

conglomerado (20).

Instrumentos de recolección de datos: Se desarrolló un cuestionario de conglomerado

que permitió describir con porcentajes el área de estudio en términos de servicios

básicos de agua, luz y recolección de basura, desarrollo de calles, vías de acceso,

hidrografía y vegetación. Se obtuvieron diariamente máximos y mínimos de temperatura

y humedad relativa ambiental, usando 5 dispositivos datalogger ubicados a 1,5 metros de

altura en el norte, sur, oriente, occidente y centro de la ciudad. Los datos de precipitación

se obtuvieron de la Corporación Autónoma Regional de Cundinamarca-CAR (21).

Inspecciones entomológicas: Se realizaron encuestas entomológicas en lluvia y sequía

según los procedimientos operativos estándares propuestos por el Ministerio de la

Protección Social de Colombia (6) y Focks (22). Dichas encuestas fueron realizadas por

personal del programa del control de vectores de Girardot capacitados en todos los

procedimientos. Previa realización de la encuesta se solicitó la firma de un

consentimiento informado por parte de una persona adulta habitante permanente de la

vivienda, a quien se le explicó el objeto del estudio. Una vez obtenida la autorización, se

inspeccionaron todos los recipientes con agua presentes. Para recipientes con capacidad

inferior o igual a 20 litros se contaron todas las pupas presentes, en tanto que para

recipientes con capacidad superior a 20 litros se realizó una estimación indirecta del

número total de pupas siguiendo la metodología propuesta por Romero-Vivas (23).

Descripción de los sitios de cría: Los recipientes inspeccionados se ubicaron en once

categorías según su tipo: Tanques bajos; Tanques elevados; Albercas tipo 1; Albercas

tipo 2 (Las albercas son depósitos artificiales para almacenar agua con varios usos

domésticos, particularmente el lavado de ropa, figura 1-1); Tarros, vasijas, platones;

Baldes y canecas pequeñas; Floreros; Llantas; Sumideros de agua; Latas, botellas,

inservibles; y criaderos naturales. Además para cada uno se tuvo en cuenta

características como el tiempo en días para el recambio de agua, ubicación en la

vivienda, exposición del agua a la luz, capacidad, tipo de agua (lluvia o acueducto), si

estaba cubierto con tapa hecha por el hombre; presencia de sedimento, estrategias de

control de inmaduros encontradas al momento de la inspección y abundancia de larvas.

El 10% del total de larvas y el total de pupas se dispusieron en condiciones de

Productividad del vector del dengue Aedes aegypti (L.) (Diptera: Culicidae),

en Girardot-Cundinamarca

21

semicampo con el propósito de obtener los mosquitos adultos emergidos para su

posterior determinación taxonómica (24, 25).

Figura 1-1: Tipos de alberca encontrados en la ciudad de Girardot, 2011.

Análisis de la información: Los datos fueron ingresados en una base diseñada en

Microsoft Excel 2007, posteriormente transferida al programa estadístico SPSS versión

20.0 para Windows (26). Inicialmente se realizó una exploración de los datos en

búsqueda de inconsistentes, datos faltantes y extremos y luego se procedió al siguiente

análisis estadístico.

Los índices entomológicos fueron calculados a nivel de conglomerado. El test de

normalidad de los IPP se realizó a través de una prueba de Shapiro-Wilks teniendo en

cuenta la cantidad de muestras (n=20). Para la comparación de los IPP entre las

temporadas se realizó un test de Wilcoxon para pruebas pareadas o relacionadas. La

comparación de los IPP entre conglomerados para cada temporada, se desarrolló con

pruebas nos paramétricas de Kruskal-Wallis para grupos independientes. La

categorización del cambio del IPP se realizó en términos de cuartiles y definición de

atípicos según la distancia al rango intercuartil y se definió con base en la ecuación:

| |

donde:

cambio del IPP del conglomerado

IPP en la temporada de lluvia del conglomerado

IPP en la temporada de sequía del conglomerado

Fregadero Fregadero

Agua

A. Tipo 1

Agua

B. Tipo 2

22 Capítulo 1

Con el fin de determinar asociaciones entre las características de los recipientes de las

viviendas de Girardot con respecto a las pupas de Ae. aegypti, se realizó un análisis de

correspondencias múltiple mediante escalamiento óptimo de las contribuciones y el plano

factorial de las variables del criadero como el tipo de recipiente, material, capacidad para

almacenar agua, frecuencia de vaciamiento, presencia de materia orgánica como

sedimento, exposición a la luz, presencia de larvicidas y presencia de larvas, entre otras.

Para medir la validez del análisis se consideró la inercia que refleja el porcentaje de

variabilidad explicada por las dimensiones escogidas para el análisis, que en este estudio

correspondieron a dos dimensiones que explicaron el 74,8% de la variabilidad de los

datos.

Aspectos éticos: El proyecto de investigación fue aprobado por Comité de Ética de la

Organización Mundial de la Salud, Ginebra, Suiza; así como por el Comité de Ética de la

Fundación Santa Fe de Bogotá, Colombia.

Resultados

Ecosistema bajo estudio: Los conglomerados estuvieron representados por zonas

urbanas con calles pavimentadas y en general, con buen suministro de servicios

públicos. Se evidenció poca vegetación en los conglomerados ubicados en la zona centro

de la ciudad por su carácter comercial, en tanto que en los ubicados en el perímetro se

encuentra abundante vegetación por su cercanía a los ríos Bogotá y Magdalena. La

recolección de basuras es al menos tres veces a la semana. Algunas de las viviendas en

los conglomerados son de uso mixto residencial-comercial. La precipitación mostró

valores altos en Febrero con 177,6 mm y Marzo con 1 589 mm, y los más bajos en

Agosto y Septiembre, con 17,6 mm y 54 mm, respectivamente. La temperatura media

ambiental más baja se presentó en época de lluvias (Abril) con 27,9 ºC y la más alta en

Agosto con 30,4 ºC, en tanto que la humedad relativa mostró su pico más alto en Abril

(70%) y más bajo en Agosto (55%).

Encuestas entomológicas: Se encontraron en lluvia y sequía respectivamente los

siguientes resultados: 1 923 y 1 916 predios inspeccionados, 7 450 y 7 277 personas,

índices Stegomyia de viviendas del 30% y 27%, índices Stegomyia de recipientes de

Productividad del vector del dengue Aedes aegypti (L.) (Diptera: Culicidae),

en Girardot-Cundinamarca

23

16% y 22%, índices Stegomyia de Breteau de 39 y 30, e índices pupa por persona de 1 y

1,3. El número neto de pupas de Aedes aegypti que se recolectaron correspondió a 6

445 con una relación macho: hembra de 1:1. No obstante, la estimación total de pupas

para todos los recipientes de acuerdo con los factores de conversión utilizados (23) llega

a 7 580 en temporada de lluvias y 9 361 en sequía.

Los predios aportan el 94% de pupas (n = 7 098) en época de lluvia y 98% (n = 9 138) en

época de sequía, en tanto que el porcentaje restante se encontró relacionado a

recipientes ubicados en los espacios públicos de cada conglomerado. Los recipientes

más productivos correspondieron a alberca tipo 1, seguida por alberca tipo 2 y tanques

bajos, lo que representó el 87% del total de pupas en temporada de lluvias y 96% en

sequía.

El porcentaje de recipientes que producen las pupas de cada categoría, así como la

cantidad de pupas por cada recipiente positivo, se observa en la tabla 1-1. En sequía, los

recipientes con agua lluvia se redujeron en un 20%, particularmente los correspondientes

a las categorías 5, 6 y 10 que solamente produjeron un 7% de pupas en lluvias y un 3%

durante sequía.

Tabla 1-1: Productividad de pupas de Aedes aegypti por categoría de sitio de cría en

Girardot, 2011.

Categoría de los

recipientes a

1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 Total

Recipientes con agua b

Lluvia 322 47 1 062 517 665 984 458 98 39 312 18 4 522

Sequía 209 1 1 262 321 256 304 199 18 5 2 0 2 577

Recipientes con agua lluvia

Lluvia (%)

c

37

(11) 2 (4) 14 (1) 8 (2)

302

(45)

368

(37)

24

(5)

89

(91)

37

(95)

301

(96)

16

(89)

1 198

(26)

Sequía (%)

c

32

(15) 0 6 (0) 0

39

(15)

75

(25)

1

(1)

12

(67)

1

(20)

1

(50) 0

167

(6)

Recipientes con larvas y pupas

Lluvia (%)

c

72

(22) 0

296

(28)

138

(27)

64

(10)

85

(9)

91

(20)

20

(20)

3

(8)

11

(4) 1 (6)

781

(17)

Sequía (%)

c

48

(23)

1

(100)

367

(29)

84

(26)

33

(13)

14

(5)

30

(15)

4

(22)

2

(40)

1

(50) 0

584

(22)

24 Capítulo 1

Continuación tabla 1-1.

Recipientes con pupas

Lluvia (%)

c

29

(9) 0

124

(12)

65

(13)

32

(5)

28

(3)

33

(7)

17

(17)

2

(5)

3

(1) 0

333

(7)

Sequía (%)

c

27

(13) 0

123

(10)

41

(13) 9 (4) 9 (3)

7

(4)

3

(17)

2

(40) 0 0

221

(9)

Contribución relativa de pupas por categoría

Lluvia 9% 0% 48% 30% 3% 4% 3% 2% 0% 0% 0% 100%

Sequía 22% 0% 49% 25% 3% 0% 0% 1% 0% 0% 0% 100%

Pupas por recipiente

Lluvia 22 0 28 32 8 9 6 10 11 7 0 2

Sequía 75 0 36 56 26 3 3 23 4 0 0 3.5

a1) Tanques bajos; 2) Tanques elevados; 3) Albercas tipo 1; 4) Albercas tipo 2, 5) Tarros, vasijas,

platones; 6) Baldes, canecas pequeñas; 7) Floreros; 8) Llantas; 9) Sumideros de agua; 10) Latas, botellas, inservibles; 11) Criaderos Naturales. bAgua proveniente del acueducto local o de la lluvia.

c Porcentajes calculados tomando como denominador los recipientes con agua.

Características de los recipientes con pupas: La figura1-2 muestra la agrupación de

características de los recipientes con pupas y sin pupas con respecto a la productividad.

Se evidencia que los recipientes con pupas registran una abundancia de larvas alta-

media (75,5%, estadístico de prueba: 2 771, valor de p = 0), el material es generalmente

de cemento o enchapado (67,5%), tienen sedimentos (91,7%, estadístico de prueba:

261,24, valor de p = 0), corresponden a albercas localizadas en el interior (44.6%) y en el

exterior de la vivienda (19,1%), tienen una capacidad mayor a 20 litros (73,6%) y no

registran recambio de agua en periodos inferiores a 7 días (87,7%).

En contraste, los recipientes sin pupas se caracterizan por no presentar larvas (87,2%),

no han sido intervenidos (83,6%), son recipientes pequeños de máximo 20 L (50%)

generalmente baldes (19,1%), tarros (13,4%) o floreros (9,4%), con recambios de agua

en periodos inferiores a 7 días (59,4%), no presentan sedimentos (44%) y son en su

mayoría de plástico (35,6%). El volumen de agua de nivel alto (3/3 de agua) que

presentan los recipientes de las categorías 1, 3 y 4, se incrementa durante la época seca

pasando del 41% al 56%.

Productividad del vector del dengue Aedes aegypti (L.) (Diptera: Culicidae),

en Girardot-Cundinamarca

25

Figura 1-2: Agrupación de características de los recipientes con pupas y sin pupas en

Girardot, 2011.

Negativa (círculo continuo): sin pupas, larv_no: sin larvas, rtarro: recipientes categoría 5, rbalde: recipientes categoría 6, rflore: recipientes categoría 7, capac_≤20: recipiente menor o igual a 20 L, vol_≤20: volumen de agua menos que bajo, int_no: sin ningún método de intervención, mPlas: material plástico, sedim_no: sin sedimento, desoc≤7: recipiente desocupado hace 7 días o menos. Positiva (círculo punteado): con pupas, larv_alta: abundancia de larvas alta, larv_media: abundancia de larvas media, Alb_1: recipientes categoría 3, capac>20: recipientes mayores de 20 L, vol_medio: volumen de agua medio, vol_alto: volumen de agua alto, mCem: material cemento, mCeram: material cerámica o enchape, sedim_si: con sedimento, desoc>7: recipiente desocupado hace más de 7 días.

Recipientes productivos e índices pupales por conglomerado: La contribución

relativa de pupas para cada categoría de recipiente en los 20 conglomerados se muestra

en la figura 1-3. Las albercas producen porcentajes altos de pupas constantemente para

todos los conglomerados. No obstante, otros recipientes registran productividades

elevadas de pupas de Ae. aegypti: los tanques bajos en los conglomerados 5 (75%) y 9

(41%) durante las lluvias, y en los conglomerados 5 (51%) y 18 (70%) en sequía, las

llantas en el conglomerado 20 (49%) y los baldes en los conglomerados 15 (29%) en

lluvias y 7 (40%) en sequía.

26 Capítulo 1

Figura 1-3: Contribuciones relativas de pupas de Aedes aegypti según cada categoría de

criadero en 20 conglomerados de Girardot, 2011.

No se encontraron diferencias significativas en los valores de IPP entre temporadas para

todos los conglomerados objeto de estudio (p=0,526). Tampoco se encontraron

diferencias entre conglomerados en lluvia (p=0,354) ni en sequía (p=0,457). La tabla 1-2

muestra los cambios del IPP entre temporadas para cada conglomerado, categorizado

según los cuartiles definidos.

El 75% de los conglomerados (n=15) presentaron cambios en el IPP medio o bajo,

demostrando en algunos casos que los valores del índice se mantienen por encima de la

media (conglomerados 1, 5, 17, 10 y 18). Estos cambios temporales y su distribución a lo

largo de los 20 conglomerados se puede observar en la figura 1-4, donde el tamaño del

círculo evidencia el IPP acumulado entre las dos temporadas.

Tanque bajo

Tanque elevado

Alberca 1

Alberca 2

Tarro, vasija, platón

Balde, caneca pequeña

Florero

Llanta

Sumidero

Latas, botellas, inservibles

Naturales

0%

20%

40%

60%

80%

100%

1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18 19 20

Po

rce

nta

je d

e p

up

as e

n

LLU

VIA

S

n= 787 95 596 334 628 153 265 287 117 347 240 257 742 308 126 307 517 488 285 219

0%

20%

40%

60%

80%

100%

1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18 19 20

Po

rcen

taje

de

pu

pas

en

SE

QU

ÍA

Conglomerado

Productividad del vector del dengue Aedes aegypti (L.) (Diptera: Culicidae),

en Girardot-Cundinamarca

27

Tabla 1-2: Índices de pupa por persona y categorización del cambio de IPP entre

temporadas, Girardot 2011.

Conglo merado

LLUVIA SEQUIA Cambio del IPP entre

temporadas

Categorización del cambio del

IPPa Personas Pupas IPP Personas Pupas IPP

18 401 488 1,22 381 2008 5,27 4,05 muy alto (atípico)

10 333 347 1,04 353 956 2,71 1,67 alto 13 434 742 1,71 397 146 0,37 1,34 alto 7 223 265 1,19 259 10 0,04 1,15 alto

16 385 307 0,8 389 734 1,89 1,09 alto 15 354 126 0,36 318 441 1,39 1,03 medio 3 409 596 1,46 384 190 0,49 0,97 medio

19 372 285 0,77 357 589 1,65 0,88 medio 8 396 287 0,72 383 609 1,59 0,87 medio 6 372 153 0,41 364 391 1,07 0,66 medio

11 374 240 0,64 375 35 0,09 0,55 medio 14 343 308 0,9 326 172 0,53 0,37 medio 17 360 517 1,44 363 417 1,15 0,29 medio 12 382 257 0,67 370 326 0,88 0,21 medio 4 407 334 0,82 422 421 1 0,18 medio 5 373 628 1,68 381 583 1,53 0,15 bajo

20 333 219 0,66 339 192 0,57 0,09 bajo 2 340 95 0,28 343 114 0,33 0,05 bajo 1 479 787 1,64 447 715 1,6 0,04 bajo 9 380 117 0,31 326 89 0,27 0,04 bajo

a Rangos del cambio del IPP: muy alto (atípico)> 2,35 ( , donde el cuartil Q3 equivale

al percentil 75 y el rango intercuartil RI = Q3- Q1,; alto de 2,35 a 1,045 ( ), donde el cuartil Q2 equivale al percentil 50; medio de 1,045 a 0,1725 ( ), donde el cuartilQ1 equivale al percentil 25; bajo< 0,1725 ( ).

Discusión

La productividad de Aedes aegypti utilizando índices pupales y contribuciones relativas

de recipientes específicos, es una herramienta útil para priorizar y enfocar esfuerzos de

control contra el vector del dengue en Girardot. En Colombia son pocos los estudios

realizados sobre la productividad de Ae. aegypti en regiones endémicas (10, 27), solo

hasta el 2011 se comenzaron a tener en cuenta las pupas como parte de la vigilancia

entomológica rutinaria (6).

28 Capítulo 1

Figura 1-4: Representación de los índices pupa persona (IPP) para Aedes aegypti en

lluvia y sequía en Girardot, 2011.

Los valores de origen se encuentran en la tabla 1-2. El tamaño del circulo indica la suma de los índices de pupa por persona de las temporadas de lluvia (oscuro) y sequía (claro) para cada conglomerado. Por lo tanto la magnitud de los círculos evidencia la importancia de estos índices a lo largo de las dos épocas climáticas, además, la equidad en la proporción de las tonalidades indican la constancia en la producción de pupas.

Los valores de índices pupales encontrados en esta investigación, se encuentran dentro

del rango de los hallados en otras zonas endémicas incluyendo Colombia, que pueden ir

desde 0,02 hasta 7,63 (22), sin embargo contrastan entre temporadas ya que para

Girardot fueron mayores en sequía. Aunque algunos estudios revelan que la presencia

de nuevos criaderos productivos para el vector está asociada con el incremento en la

precipitación (28, 29), observamos aumento de pupas en sequía que puede ser atribuido

a prácticas de almacenamiento de agua modificadas y al escaso recambio de agua en

estos recipientes. En los recipientes más productivos encontramos un incremento en los

niveles de agua proveniente del acueducto local, que concuerda con la disminución en el

número de recipientes utilizados para almacenar agua lluvia durante la época lluviosa,

tales como los presentes en las categorías 5 y 6, lo que evidencia la relación entre las

dinámicas sociales y medioambientales con la variación en las productividad del vector

en áreas endémicas (30, 31). De manera general, durante la temporada de lluvias se

observó que aumentan considerablemente los recipientes en las categorías 5, 6 y 10 no

asociados con la productividad de la especie, por lo que los esfuerzos destinados al

Productividad del vector del dengue Aedes aegypti (L.) (Diptera: Culicidae),

en Girardot-Cundinamarca

29

impacto en la abundancia relativa y densidad del vector en zonas con riesgo de

transmisión de dengue en Girardot, deberían estar enfocados hacia los recipientes de

categorías 1, 3 y 4, y no necesariamente los denominados “inservibles”.

En otros países los estudios de productividad de Ae. aegypti según sus sitios de cría y de

acuerdo con los cambios en las condiciones ecológicas que determinan las épocas de

lluvia y sequía en un área geográfica determinada, han permitido realizar estrategias

focalizadas en la intervención vectorial (18, 32) que demuestran también, los beneficios

que representan para las ciudades con transmisión de dengue. En este sentido y puesto

que existe una alta correlación entre el conteo de pupas y los adultos emergidos que

actúan como vectores (33), los valores de los IPP pueden indicar umbrales de

transmisión de dengue teniendo en cuenta aspectos como la temperatura ambiente y la

seroprevalencia de anticuerpos en la población humana (8), además, estos valores

toman mayor importancia cuando se comparan en diferentes momentos y lugares, es

decir, en diferentes épocas climáticas y conglomerados humanos.

Girardot registra áreas geográficas con sitios de cría con alta productividad para Ae.

aegypti durante todo el año (conglomerados 1, 5, 10, 17 y 18) y otras con cambios

importantes en la producción de mosquitos adultos asociados con la estacionalidad. No

obstante, la información sobre IPP unificada con las contribuciones relativas de

recipientes específicos, que para el caso de Girardot correspondieron a albercas y

tanques bajos, contribuye a la implementación de estrategias focalizadas que permitan

una apropiada evaluación de su impacto, sin detrimento a la vigilancia entomológica que

debe hacerse a otros recipientes con menor productividad para el insecto pero que

debido a la presión de control pueden volverse más productivos (34). Además, debe

reconocerse que en cada conglomerado pueden existir aspectos sociales que determinan

la fluctuación de sitios de cría más aptos para el vector del dengue. En Girardot se

observó que estratos socioeconómicos altos presentan menos sitios de cría productivos

para Ae. aegypti debido a la mayor presencia de lavadoras y por lo tanto, menos

almacenamiento de agua en albercas (30).

Los conglomerados objeto del presente estudio en Girardot se caracterizan por contar

con acueducto, alcantarillado y recolección de basuras en forma regular. No obstante

30 Capítulo 1

está arraigada la costumbre de almacenar agua durante todo el año por temor al

desabastecimiento debido al incremento de la población humana durante los fines de

semana y eventos turísticos (30). En este contexto, aunque la frecuencia en el recambio

de agua de los recipientes constituye un factor importante para la productividad de Ae.

aegypti, estrategias educativas conducentes al lavado semanal de albercas y tanques

bajos como estrategia que se ha demostrado eficiente para el control de formas

inmaduras del insecto, sería poco factible en Girardot.

En los pocos tanques elevados inspeccionados no se encontraron pupas del insecto

porque en su mayoría estaban tapados impidiendo la ovoposición del vector como

igualmente sucede en otras áreas del país como lo reporta Padmanabha et al (27). Los

criaderos correspondientes a sumideros de agua se encontraron con Ae. aegypti

particularmente en época lluviosa, lo cual genera un importante riesgo de colonización

por parte del insecto ante estrategias de control dirigidas a tanques bajos y albercas, o

por acción del cambio climático como se ha observado en otras ciudades (35).

Con los resultados aquí obtenidos se sugiere para Girardot focalizar las intervenciones

de control de Ae. aegypti hacia tanques bajos y albercas de los domicilios humanos

durante todo el año, manteniendo la vigilancia entomológica en los sumideros de agua,

baldes, vasijas, floreros y llantas. Estas acciones deben tenerse en cuenta en el contexto

de la intersectorialidad, participación-acción comunitaria y transdisciplinariedad, las

cuales confluyen alrededor del problema aportando desde sus diferentes perspectivas,

complementan las estrategias seleccionadas y permiten potenciar los esfuerzos

impactando positivamente no solamente la problemática del dengue sino otras

necesidades de las comunidades. De esta forma, los procesos y beneficios pueden ser

sostenibles y crecientes en el tiempo, generando mayor impacto sobre los problemas en

salud pública de la ciudad.

Una limitación detectada en este estudio fue elevar la curva de aprendizaje de las

personas encargadas en realizar la recolección de pupas. Dada la costumbre de registrar

presencia/ausencia de larvas y por temor al tiempo necesario para contar pupas, fue

necesario realizar un proceso de capacitación previo al inicio del trabajo de campo,

donde se demostraron las ventajas metodológicas y alcances del proceso. Finalmente se

Productividad del vector del dengue Aedes aegypti (L.) (Diptera: Culicidae),

en Girardot-Cundinamarca

31

logró mayor adherencia y un convencimiento general de aporte a la salud pública de su

ciudad.

Agradecimientos

Equipo de técnicos en Enfermedades Transmitidas por Vectores de la Secretaría de

Salud de Girardot, Raúl Barrantes (q.e.p.d), Diógenes Tique, Álvaro Rodríguez, Leonardo

Herrera, Álvaro Gómez, Jorge Urquijo, Jorge Caicedo, Orlando Portela, Juan Gaitán,

Mario Latorre, Onofre Serrano, Luis A Betancourth y Roger Páez. A los investigadores de

la Universidad Nacional de Colombia y el Centro de Estudios e Investigación en Salud de

la Fundación Santa Fe de Bogotá, Mauricio Fuentes por la elaboración de los mapas,

Diana García, Diana Higuera, Tatiana García y Martha Macana. Al financiador, Programa

Especial para la Investigación y Entrenamiento en Enfermedades Tropicales (TDR) de la

Organización Mundial de la Salud (OMS). A Mónica Salinas por el apoyo en los análisis

estadísticos. A Sandra Patricia Marta Lozano por su coordinación y apoyo durante el

trabajo de campo.

Referencias

1. Padilla J, Rojas D, Sáenz R. Dengue en Colombia: determinantes, epidemiologia,

estrategias de intervención y perspectivas. 2012.

2. De Benedictis J, Chow-Shaffer E, Costero A, Clark GG, Edman JD, Scott TW.

Identification of the people from whom engorged Aedes aegypti took blood meals in

Florida, Puerto Rico, using polymerase chain reaction-based DNA profiling. Am J Trop

Med Hyg. 2003 Apr;68(4):437-46.

3. Powell JR, Tabachnick WJ. History of domestication and spread of Aedes aegypti - A

Review. Mem Inst Oswaldo Cruz. 2013;108 Suppl 1:11-7.

4. Maciel-de-Freitas R, Lourenco-de-Oliveira R. Does targeting key-containers effectively

reduce Aedes aegypti population density? Trop Med Int Health. 2011 May 23.

5. Lenhart AE, Castillo CE, Oviedo M, Villegas E. Use of the pupal/demographic-survey

technique to identify the epidemiologically important types of containers producing

Aedes aegypti (L.) in a dengue-endemic area of Venezuela. Ann Trop Med Parasitol.

2006 Apr;100 Suppl 1:S53-S9.

32 Capítulo 1

6. MPS/INS/OPS. Gestión para la vigilancia entomológica y control de la transmisión del

dengue. Ministerio de la Protección Social, Instituto Nacional de Salud, Organización

Panamericana de la Salud. Colombia. 2011.

7. Rueda LM, Patel KJ, Axtell RC, Stinner RE. Temperature-dependent development and

survival rates of Culex quinquefasciatus and Aedes aegypti (Diptera: Culicidae). J Med

Entomol. 1990 Sep;27(5):892-8.

8. Focks DA, Brenner RJ, Hayes J, Daniels E. Transmission thresholds for dengue in

terms of Aedes aegypti pupae per person with discussion of their utility in source

reduction efforts. Am J Trop Med Hyg. 2000 Jan;62(1):11-8.

9. Seng CM, Setha T, Nealon J, Socheat D. Pupal sampling for Aedes aegypti (L.)

surveillance and potential stratification of dengue high-risk areas in Cambodia. Trop

Med Int Health. 2009 Oct;14(10):1233-40.

10. Romero-Vivas CM, Arango-Padilla P, Falconar AK. Pupal-productivity surveys to

identify the key container habitats of Aedes aegypti (L.) in Barranquilla, the principal

seaport of Colombia. Ann Trop Med Parasitol. 2006 Apr;100 Suppl 1:S87-S95.

11. Focks D. A review of entomological sampling methods and indicators for dengue

vectors. Geneva: World Health Organization; (Document WHO/TDR/IDE/Den/031).

2003.

12. Favaro EA, Dibo MR, Pereira M, Chierotti AP, Rodrigues-Junior AL, Chiaravalloti-

Neto F. Aedes aegypti entomological indices in an endemic area for dengue in Sao

Paulo State, Brazil. Revista de Saúde Pública. 2013;47:588-97.

13. Pilger D, Lenhart A, Manrique-Saide P, Siqueira JB, da Rocha WT, Kroeger A. Is

routine dengue vector surveillance in central Brazil able to accurately monitor the

Aedes aegypti population? Results from a pupal productivity survey. Trop Med Int

Health. 2011 Sep;16(9):1143-50.

14. Camacho L, Díaz M, Valentín E. Metodología para la Cuantificación y Caracterización

de las Aguas Combinadas Urbanas – Caso Ciudad de Girardot. XVII Seminario

Nacional de Hidráulica e Hidrología Sociedad Colombiana de Ingenieros Asociación

Caucana de Ingenieros Corporación Autónoma Regional del Cauca. Disponible en

http://wwwdocentesunaleduco/lacamachob/docs/A_MetCarAgCombUrbpdf. Acceso

el 23 de Enero de 2012.

15. DANE. Departamento Administrativo Nacional de Estadística. Proyecciones de

población 2005-2020. Disponible en

Productividad del vector del dengue Aedes aegypti (L.) (Diptera: Culicidae),

en Girardot-Cundinamarca

33

http://wwwdanegovco/indexphp?option=com_content&view=article&id=75&Itemid=72

. Acceso el 25 de Febrero de 2013.

16. SIVIGILA. Sistema de Vigilancia Epidemiológica. Secretaría de Salud de Girardot.

Unidad de Epidemiología. 2013.

17. CDC. Centers for Disease Control and Prevention. Epi Info versión 6.04 . [programa

de computación]. Atlanta, GA.1996.

18. Kroeger A, Lenhart A, Ochoa M, Villegas E, Levy M, Alexander N, et al. Effective

control of dengue vectors with curtains and water container covers treated with

insecticide in Mexico and Venezuela: cluster randomised trials. BMJ. 2006 May

27;332(7552):1247-52.

19. Arunachalam N, Tana S, Espino F, Kittayapong P, Abeyewickreme W, Wai KT, et al.

Eco-bio-social determinants of dengue vector breeding: a multicountry study in urban

and periurban Asia. Bull World Health Organ. 2010 Mar;88(3):173-84.

20. Troyo A, Fuller DO, Calderon-Arguedas O, Beier JC. A geographical sampling method

for surveys of mosquito larvae in an urban area using high-resolution satellite

imagery. J Vector Ecol. 2008 Jun;33(1):1-7.

21. CAR. Corporación Autónoma Regional de Cundinamarca. Centro de Monitoreo

Hidrológico y de Clima. Disponible en http://www.car.gov.co/?idcategoria=12645.

Acceso el 11 de Noviembre de 2013.

22. Focks D. Multicountry study of Aedes aegypti pupal productivity survey methodology:

findings and recommendations. Geneva: Special Programme for Research and

Training in Tropical Diseases. TDR/IRM. 2006;Den (06.1).

23. Romero-Vivas CM, Llinas H, Falconar AK. Three calibration factors, applied to a rapid

sweeping method, can accurately estimate Aedes aegypti (Diptera: Culicidae) pupal

numbers in large water-storage containers at all temperatures at which dengue virus

transmission occurs. J Med Entomol. 2007 Nov;44(6):930-7.

24. Rueda LM. Pictorial keys for the identification of mosquitoes (Diptera:Culicidae)

associated with Dengue Virus Transmission. ZOOTAXA. 2004;589:1-60.

25. Tinker M. Clave práctica para las larvas de mosquitos neotropicales en recipiente.

Bogotá, DC: Instituto Nacional de Salud. 1982:p.1-15.

26. IBM. IBM Corp. SPSS Statistics para Windows [programa de computación]. Versión

20.0. Armonk, NY. 2011.

34 Capítulo 1

27. Padmanabha H, Soto E, Mosquera M, Lord CC, Lounibos LP. Ecological links

between water storage behaviors and Aedes aegypti production: implications for

dengue vector control in variable climates. Ecohealth. 2010 Aug;7(1):78-90.

28. Vezzani D, Velazquez SM, Schweigmann N. Seasonal pattern of abundance of Aedes

aegypti (Diptera: Culicidae) in Buenos Aires City, Argentina. Mem Inst Oswaldo Cruz.

2004 Jun;99(4):351-6.

29. Wee LK, Weng SN, Raduan N, Wah SK, Ming WH, Shi CH, et al. Relationship

between rainfall and Aedes larval population at two insular sites in Pulau Ketam,

Selangor, Malaysia. Southeast Asian J Trop Med Public Health. 2013 Mar;44(2):157-

66.

30. Quintero J, Carrasquilla G, Suarez R, Gonzalez C, Olano VA. An ecosystemic

approach to evaluating ecological, socioeconomic and group dynamics affecting the

prevalence of Aedes aegypti in two Colombian towns. Cad Saude Publica. 2009;25

Suppl 1:S93-103.

31. Suarez R, Gonzalez C, Carrasquilla G, Quintero J. An ecosystem perspective in the

socio-cultural evaluation of dengue in two Colombian towns. Cad Saude Publica.

2009;25 Suppl 1:S104-14.

32. Kittayapong P, Thongyuan S, Olanratmanee P, Aumchareoun W, Koyadun S,

Kittayapong R, et al. Application of eco-friendly tools and eco-bio-social strategies to

control dengue vectors in urban and peri-urban settings in Thailand. Pathog Glob

Health. 2012 Dec;106(8):446-54.

33. Focks DA, Chadee DD. Pupal survey: an epidemiologically significant surveillance

method for Aedes aegypti: an example using data from Trinidad. Am J Trop Med

Hyg. 1997 Feb;56(2):159-67.

34. Tun-Lin W, Lenhart A, Nam VS, Rebollar-Tellez E, Morrison AC, Barbazan P, et al.

Reducing costs and operational constraints of dengue vector control by targeting

productive breeding places: a multi-country non-inferiority cluster randomized trial.

Trop Med Int Health. 2009 Sep;14(9):1143-53.

35. Gonzalez R, Suarez M. Sewers: The principal Aedes aegypti breeding sites in Cali,

Colombia. Am J Trop Med Hyg. 1995;53(160).

2. Capítulo 2

¿Contribuye el espacio público a la productividad del vector del dengue Aedes

aegypti (Diptera, Culicidae) en Girardot, Colombia?

1Alcalá L.A., 3Quintero J. 2Brochero H.L.

1Maestría en Infecciones y Salud en el Trópico, Facultad de Medicina. Universidad

Nacional de Colombia Sede Bogotá.

2Facultad de Ciencias Agrarias. Universidad Nacional de Colombia Sede Bogotá.

3Centro de Estudios e Investigación en Salud-CEIS, Fundación Santa Fe de Bogotá.

Colombia.

Sometido a revista Biomédica.

Resumen

Introducción: Se desconoce si los espacios públicos en Girardot registran recipientes

aptos para el desarrollo de Aedes aegypti y que tanto contribuyen a su abundancia.

Objetivo: Determinar la productividad del vector del dengue Aedes aegypti en los

espacios públicos de la ciudad de Girardot, en temporada de lluvia y sequía.

Materiales y métodos: Se seleccionaron aleatoriamente veinte sectores donde se

identificaron larvas y se cuantificaron pupas de Ae. aegypti para determinar los índices de

pupa por hectárea (IPH) e índices de recipientes (IR).

Resultados: Se estimaron 482 pupas en temporada de lluvias y 223 en sequía. Los

recipientes más productivos para pupas en lluvias correspondieron a tarros, vasijas y

llantas (81%, n=390), para la época seca correspondieron a tanques bajos, albercas tipo

2 (con el fregadero lateral al depósito de agua) y sumideros de agua (73%, n=163). El IR

36 Capítulo 2

fluctuó entre 3-71% en las dos temporadas. Los valores de IPH fluctuaron en la

temporada de lluvia entre 0-6,1, en sequía fluctuaron entre 0-3 y no se encontraron

diferencias significativas entre los IPH entre conglomerados (valor-p: lluvia y

sequía=0,457) ni entre temporadas (valor -p=0,442). En cementerios solo se encontró

una pupa, en zonas verdes y lotes abandonados, se encontraron 135 y 134 pupas

respectivamente, preferencialmente en época de lluvias.

Conclusión: Aunque se ha encontrado que las viviendas en Girardot contribuyen

significativamente a la productividad de pupas de Ae. aegypti, debe mantenerse la

vigilancia entomológica hacia los espacios públicos, ya que han demostrado poseer

condiciones suficientes para la reproducción del vector.

Palabras clave: Aedes aegypti, productividad, dengue, lluvias, espacio público.

ABSTRACT

¿Does public spaces contribute to productivity of dengue vector Aedes aegypti (L.)

(Diptera: Culicidae) in Girardot, Colombia?

Introduction: It’s unknown if public spaces keep containers suitable for Ae. aegypti

development, and thus, how much they contribute to the vector productivity in Girardot.

Objective: To determine the productivity of dengue vector Ae. aegypti in public spaces of

Girardot during rainy and dry season.

Materials and methods: In 20 sectors randomly selected, Ae. aegypti larvae and pupae

were identified to determine pupa per hectare index (PPH) and containers index (CI).

Results: 482 pupae were estimated in rainy season and 223 in dry season. In rainy

season the most productive pupae containers were jars, veesels and tires (81%, n=390),

in dry season corresponded to low tanks, tanks for washing purpose type 2 (with side sink

to the water container) and sewers (73%, n=163). The IR fluctuated between 3-71% in the

two seasons. The PPH values fluctuated in rainy season between 0-6.1, in dry season

ranged from 0-3, no significant differences between clusters (p-value: rainy and

dry=0,457) and between seasons (p-value=0,442) were found. In cemeteries only one

pupa was found, while 135 and 134 pupae were originated respectively from green areas

and desolate lots during the rainy season.

Productividad del vector del dengue Aedes aegypti (L.) (Diptera: Culicidae),

en Girardot-Cundinamarca

37

Conclusion: Although it has been found that the houses in Girardot contribute most Ae.

aegypti pupae, entomological surveillance should be maintained to public spaces,

because they have shown to have sufficient conditions for vector breeding.

Key words: Aedes aegypti, productivity, dengue, rain season, dry season, public space,

Colombia.

Introducción

La presencia de Aedes aegypti (Diptera: Culicidae), principal vector de la enfermedad del

dengue en Colombia, frecuentemente es ignorada en espacios públicos ya que poco se

tienen en cuenta como hábitat alternativo para el mosquito. La vigilancia entomológica

rutinaria se restringe por lo general a la búsqueda de sitios de cría dentro de las

viviendas, promoviendo en ellas el control físico, la utilización de larvicidas y/o la

aplicación de insecticidas de síntesis química, siendo ésta última la más utilizada durante

los brotes epidémicos que cada vez son más recurrentes (1).

No obstante, los espacios públicos deben considerarse importantes ya que pueden ser

refugio para los mosquitos que escapan a la presión de selección determinada por las

intervenciones realizadas en las viviendas (2), por poseer condiciones ambientes

favorables para la reproducción del vector como variedad de recipientes y espacios (3) y

por contener vegetación circundante que puede generar microclimas para el reposo de

los mosquitos o refugio ante condiciones abióticas estresantes o como fuente de alimento

para las larvas y control de exposición a la luz (4). Realizar inspecciones entomológicas

en búsqueda de criaderos de Ae. aegypti, en parques, cementerios, lotes abandonados y

otros espacios públicos importantes en cada localidad, suministra información necesaria

para vigilar la productividad del vector y los cambios en sus hábitos. Diversas

experiencias han demostrado la importancia de los ambientes exteriores al hogar para la

reproducción del Ae. aegypti, ya que pueden contar con las condiciones favorables para

su cría e incluso han estudiado cambios en el comportamiento domiciliar y sus

potenciales implicaciones epidemiológicas (5). En Venezuela (6), Argentina (7, 8),

Colombia (9) y Perú (3) se encontraron criaderos aptos para la especie como axilas de

plantas, elementos inservibles y sumideros de agua lluvia ubicados en colegios, tiendas

de mercado y cementerios, siendo estos últimos, los más productivos.

38 Capítulo 2

Las pupas deben considerarse durante la identificación de criaderos (10), ya que al ser el

estadio inmediatamente anterior al adulto y presentar una mortalidad baja (11), están

directamente relacionados con la densidad de los mosquitos que transmiten la

enfermedad (12, 13). Por lo tanto estimar la densidad del insecto en un lugar y momento

determinado, brinda un acercamiento al posible riesgo asociado con la transmisión de la

enfermedad (14, 15).

Para determinar la importancia de los espacios públicos en la abundancia relativa de las

poblaciones naturales de Ae.aegypti, se evaluó la productividad del vector en los

espacios públicos de Girardot (Colombia), una ciudad que se encuentra entre los 18

municipios que acumulan el 50% de los casos en Colombia (16). La investigación se

realizó en dos momentos, uno en temporada de lluvia y otro en temporada de sequía

determinando la contribución relativa de recipientes específicos y el índice de pupas por

hectárea (IPH) acompañado del índice de recipientes (IR) utilizado comúnmente para

Stegomyia (10).

Materiales y métodos

Sitio de estudio: Girardot (4°18’N, 74°48’O) con una extensión de 29 km2 y una altitud

de 289 msnm, se encuentra ubicada en el departamento de Cundinamarca, en la región

Andina de Colombia a una distancia de 134 Km de Bogotá, D.C (Figura 2-1). Registra

una temperatura media anual de 33,3ºC, una humedad relativa media anual de 66,38%

(17), y un régimen de lluvias bimodal con precipitación media anual de 1 220 mm (18).

Con 103.839 habitantes (19), Girardot es considerada un área hiperendémica para

dengue, siendo el municipio que aporta más el 30,9% de los casos para el departamento

constituyendo riesgo de dengue no solo para sus pobladores sino para los visitantes

debido a la característica de ciudad turística. Durante el año 2011 se registraron 212

casos de dengue, correspondiendo 10 para dengue grave (20).

Diseño del estudio y muestreo: Se realizó un estudio de corte transversal con dos

inspecciones entomológicas, la primera en época de lluvias (Febrero-Mayo, 2011) y la

segunda en época de sequía (Agosto-Septiembre, 2011). Utilizando el programa EpiInfo

versión 6.04 (21), se seleccionaron aleatoriamente 20 sectores de estudio representados

por 25 hectáreas cada uno. La selección se realizó a partir de una cuadrícula con 200

celdas la cual se numeró y ubicó sobre el mapa de la ciudad (Figura 2-1) y el tamaño de

Productividad del vector del dengue Aedes aegypti (L.) (Diptera: Culicidae),

en Girardot-Cundinamarca

39

muestra se calculó con el propósito de poder evaluar, en una segunda etapa del estudio,

de estrategias de intervención y control para el vector del dengue Ae. aegypti (22, 23).

Figura 2-1: Ubicación geográfica de Girardot en el departamento de Cundinamarca y los

ubicación de los 20 sectores de estudio, 2011.

Todos los sectores de estudio se encontraron aledaños a conglomerados humanos. En

campo y con la ayuda de sistema de posicionamiento global (GPS), se ubicó la esquina

inferior izquierda de los sectores seleccionados para comenzar a hacer el recorrido en

zig-zag en búsqueda de espacios públicos como parques o zona verdes, colegios,

iglesias, cementerios, hospitales o centros de salud, estaciones de transporte, calles,

lotes abandonados, etc.

Los datos ambientales de temperatura y humedad relativa se obtuvieron usando 5

dispositivos datalogger ubicados a 1,5 metros de altura desde el suelo y localizados en

puntos específicos de las zonas norte, sur, oriente, occidente y centro de la ciudad. Los

datos de precipitación se obtuvieron de la Corporación Autónoma Regional de

Cundinamarca-CAR (24).

40 Capítulo 2

Inspecciones entomológicas: Tanto en época de sequía como de lluvia, se

inspeccionaron todos los espacios públicos en los 20 sectores seleccionados siguiendo

los lineamientos propuestos por el Ministerio de la Protección Social (1) y Focks (25).

Cada inspección se realizó por personal del programa municipal del control de vectores

de Girardot quienes se capacitaron por el equipo de investigación en todos los

procedimientos. Para recipientes con capacidad inferior o igual a 20 litros se realizó un

conteo total de las pupas presentes, en tanto que para recipientes con capacidad

superior a 20 litros se realizó una estimación indirecta del número total de pupas (26). En

los cementerios se tomó una submuestra de 100 tumbas consecutivas tanto en bóveda

como en suelo. El total de pupas se dispuso en condiciones de semicampo con el

propósito de obtener los mosquitos emergidos. El total de mosquitos recuperados de las

pupas y el 10% del total de larvas recolectados se determinaron taxonómicamente con

base en caracteres morfológicos (27, 28).

Descripción de los sitios de cría: Los recipientes inspeccionados se ubicaron en once

categorías según su tipo: Tanques bajos; Tanques elevados; Albercas tipo 1; Albercas

tipo 2 (Las albercas son depósitos artificial para almacenar agua con varios usos

domésticos, particularmente el lavado de ropa. Las tipo 1 se definieron por poseer el

fregadero sobre el depósito de agua en tanto que las tipo 2 lo tienen lateral, Figura 2-2);

Tarros, vasijas, platones; Baldes y canecas pequeñas; Floreros; Llantas; Sumideros de

agua; Latas, botellas, inservibles; y Criaderos naturales. Para cada tipo de recipiente se

evaluaron características como el tiempo en días para el recambio de agua, ubicación en

la vivienda, exposición del agua a la luz, capacidad, tipo de agua (lluvia o acueducto), si

estaba cubierto con tapas hecha por el hombre; presencia de sedimento, estrategias de

control de inmaduros encontradas al momento de la inspección y abundancia de larvas.

Figura 2-2: Tipos de alberca encontrados en la ciudad de Girardot.

Agua

B. Tipo 1

Agua

B. Tipo 2

Productividad del vector del dengue Aedes aegypti (L.) (Diptera: Culicidae),

en Girardot-Cundinamarca

41

Análisis de la información: Los datos se ingresaron inicialmente en Microsoft Excel

2007 y una vez realizado el control de calidad de ingreso de los datos, se transfirió al

programa estadístico SPSS versión 20.0 para Windows (29). Los índices entomológicos

se calcularon para cada conglomerado. El test de normalidad de los IPH se realizó a

través de una prueba de Shapiro-Wilks teniendo en cuenta la cantidad de muestras

(n=20). Para la comparación de los IPH entre las temporadas se realizó un test de

Wilcoxon para pruebas pareadas o relacionadas. La comparación de los IPH entre

conglomerados para cada temporada, se desarrolló con pruebas nos paramétricas de

Kruskal-Wallis para grupos independientes.

Resultados

Ecosistema de estudio: Los valores de precipitación mostraron los valores más altos en

Febrero con 177,6 mm y Marzo con 158,9 mm, y los más bajos en Agosto y Septiembre,

con 17,6 mm y 54 mm, respectivamente. La temperatura media ambiental más baja se

presentó en época de lluvias (Abril) con 27,9 ºC y la más alta en Agosto con 30,4 ºC, en

tanto que la humedad relativa mostró su pico más alto en Abril (70%) y más bajo en

Agosto (55%).

Encuestas entomológicas: En las 500 hectáreas inspeccionadas se encontraron 1637

recipientes de los cuales solo pudieron ser revisados 1375. Se recolectó un total de 629

pupas de Ae. aegypti con una relación macho:hembra 1:1 y siguiendo la estimación

basada en factores de conversión (26), se calculó un total de 482 pupas en temporada de

lluvias y 223 en sequía, para un IPH de 0,96 y 0,45, respectivamente. Los recipientes

más productivos durante las lluvias correspondieron a tarros, vasijas y platones y llantas

(categorías 5 y 8) que produjeron el 81% de las pupas; mientras que en época de sequía

se encontró que los tanques bajos, las albercas tipo 2 y los sumideros de aguas lluvias

(categorías 1, 4 y 9) constituyeron los sitios de cría productivos para la especie

representando el 73% del total recolectado. Del total de recipientes, el 12% en lluvia y el

22% en sequía presentaron inmaduros en forma de larvas, en tanto que el 4% en lluvias

y el 6% en sequía contribuyen con pupas (Tabla 2-1).

42 Capítulo 2

Tabla 2-1. Productividad de pupas de Aedes aegypti según las categorías de sitio de cría

en espacios públicos de Girardot, 2011.

Categoría de los

recipientesa

1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 Total

Recipientes con agua

b

Lluvia 57 10 7 6 124 42 252 46 162 348 31 1085

Sequía 44 5 8 4 134 9 26 9 34 6 11 290

Continuación tabla 2-1 Recipientes con larvas

Lluvia (%)

c

10 (18)

0 2

(29) 1

(17) 22

(18) 7

(17) 7

(3) 32

(70) 0

13 (4)

6 (19)

133 (12)

Sequía (%)

c

6 (14)

0 4

(50) 1

(25) 12 (9)

6 (67)

1 (4)

3 (33)

24 (71)

3 (50)

3 (27)

63 (22)

Recipientes con pupas

Lluvia (%)

c 1 (2) 0 0 0 8 (6) 3 (7)

2 (1)

15 (33)

8 (5) 0 1 (3) 38 (4)

Sequía (%)

c 2 (5) 0

1 (13)

1 (25)

3 (2) 0 0 0 8

(24) 3

(50) 1 (9) 19 (6)

Contribución relativa de pupas por categoría de recipientes

Lluvia 1% 0% 0% 0% 28% 4% 1% 53% 11% 0% 3% 100%

Sequía 19% 0% 3% 19% 4% 0% 0% 0% 35% 11% 9% 100%

Pupas por recipiente

Lluvia 3 0 0 0 17 6 2 17 6 0 15 13

Sequía 21 0 7 42 3 0 0 0 10 8 21 12 a 1) Tanques bajos; 2) Tanques elevados; 3) Albercas tipo 1; 4) Albercas tipo 2, 5) Tarros, vasijas,

platones; 6) Baldes, canecas pequeñas; 7) Floreros; 8) Llantas; 9) Sumideros de agua; 10) Latas, botellas, inservibles; 11) Criaderos Naturales. b Hace referencia a agua proveniente del acueducto local o de la lluvia.

c Estos porcentajes se calcularon tomando como denominador los recipientes con agua.

Recipientes productivos e índices pupales por conglomerado: La contribución

relativa de pupas para cada categoría de recipiente en los 20 sectores de estudio se

muestra en la figura 2-3. Los espacios públicos de los sectores 1, 5, 13, 14, 16, 17 y 19

no generaron pupas de Ae. aegypti ni en época de sequía ni de lluvia; en tanto que los

sectores 3, 4, 15 y 18 registran recipientes que constituyen sitios de cría aptos para la

especie en ambas épocas, y los restantes tienen una asociación con la estacionalidad.

En época de lluvias, los valores de IPH registraron una mediana de 0,3 en tanto que

para época de sequía correspondió a 0,05. Aunque no se encontraron diferencias

Productividad del vector del dengue Aedes aegypti (L.) (Diptera: Culicidae),

en Girardot-Cundinamarca

43

significativas cuando se compararon los valores de IPH entre conglomerados (valor-p:

lluvia y sequía=0,457) ni entre temporadas (valor de p=0,442), se observó que los valores

de IPH mostraron variación cuando se compararon para un mismo conglomerado en

lluvia y en sequía. Por ejemplo, los conglomerados 3 y 18 registraron valores de IPH

correspondientes a 4,2 y 6,1 en lluvias mientras que en sequía sus valores

correspondieron a 0. No obstante, en el conglomerado 2 se incrementaron los valores de

IPH, pasando de 0,3 en lluvias a 3 en sequía (Tabla 2-2).

Figura 2-3: Contribuciones relativas de pupas de Aedes aegypti por cada categoría de

criadero en los espacios públicos de 20 sectores en Girardot, 2011.

Tanque bajo

Tanque elevado

Alberca 1

Alberca 2

Tarro, vasija, platón

Balde, caneca pequeña

Florero

Llanta

Sumidero

Latas, botellas, inservibles

Naturales

0%

20%

40%

60%

80%

100%

1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18 19 20

Po

rcen

taje

de

pu

pas

en

LL

UV

IAS

Sector

0%

20%

40%

60%

80%

100%

1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18 19 20

Po

rcen

taje

de

pu

pas

en

SE

QU

ÍA

Sector

44 Capítulo 2

Tabla 2-2: Índices de Pupa por Hectárea en los 20 sectores seleccionados en la ciudad

de Girardot durante las temporadas de lluvia y sequía

Sectores de muestreo Valores de Índice Pupa Hectárea

Lluvia Sequía

1 0 0

2 0,3 3

3 4,2 0

4 0 0,3

5 0 0

6 0,4 0,2

7 0,1 1,4

8 0,4 0,6

9 1,6 0,4

10 0,3 0,9

11 1,2 0,5

12 1 0,1

13 0 0

14 0 0

15 3 0

16 0 0

17 0 0

18 6,1 0

19 0 0

20 0,6 1,6

Mediana 0,3 0,05

El registro de datos dependió de la presencia de recipientes con agua, por lo tanto la

época lluviosa fue la que más registró espacios públicos (n=122) y recipientes con agua

(n=1085) disponibles para inspeccionar criaderos del insecto, en tanto que durante la

época de sequía se encontró una disminución con 74 y 290 respectivamente (Tabla 2-3).

Productividad del vector del dengue Aedes aegypti (L.) (Diptera: Culicidae),

en Girardot-Cundinamarca

45

Discusión

La inclusión de los espacios públicos durante las rutinas de vigilancia entomológica en

busca de criaderos de Ae. aegypti demuestra ser una estrategia necesaria debido a la

presencia demostrada del vector en estos ambientes, con las condiciones necesarias

para su proliferación que puede ser de importancia epidemiológica. En Colombia son

escasos los estudios en espacios públicos (30) debido a su conocida antropofilia (31) y al

imaginario que las contribuciones de los recipientes allí presentes son poco relevantes

para la toma de decisiones en el control del insecto por lo que la vigilancia entomológica

se concentra en viviendas. Sin embargo, en las condiciones de hiperendemicidad de

algunas ciudades, debe mantenerse control sobre todos los espacios posibles de cría de

los vectores de dengue, particularmente en áreas turísticas donde los espacios públicos

concentran población humana susceptible que puede infectarse y contribuir a la

dispersión de los serotipos virales de dengue a otras regiones del país.

Tabla 2-3: Información entomológica según el tipo de espacio público inspeccionado en

Girardot, 2011.

Tipo de espacio publico

Cantidad de espacios públicos

Recipientes con agua

Recipientes con

larvas (%)a

Recipientes con pupas

(%)a

Cantidad de pupas (%)

Lluvia Sequía Lluvia Sequía Lluvia Sequía Lluvia Sequía Lluvia Sequía

Parque, zona verde

30 20 191 62 35 (18) 21 (34) 6 (3) 3 (5) 135 (28) 12 (5)

Colegio 20 14 137 24 18 (13) 7 (29) 6 (4) 4 (17) 24 (5) 64 (29)

Iglesia 1 1 1 1 0 0 0 0 0 0

Cementerio 1 1 201 105 3 (1) 5 (5) 0 1 (1) 0 1 (0)

Hospital 2 1 27 1 10 (37) 1 (100)b 4 (15) 1 (100)

b 10 (2) 15 (7)

Centro de Salud

3 1 1 0 0 0 0 0 0 0

Estación de transporte

2 2 32 18 3 (9) 0 2 (6) 0 16 (3) 0

Calle 37 22 143 44 30 (21) 17 (39) 7 (5) 6 (14) 44 (9) 68 (30)

Lote abandonado

8 3 146 8 13 (9) 4 (50) 4 (3) 1 (13) 134 (28) 7 (3)

Varios 18 9 206 27 21 (10) 8 (30) 9 (4) 3 (11) 119 (25) 56 (25)

Total 122 74 1085 290 133 (12) 63 (22) 38 (4) 19 (7) 482 (100) 223 (100) a

Estos porcentajes se calcularon tomando como denominador los recipientes con agua de cada tipo de espacio público. b

Es necesario tener en cuenta que la cantidad de recipientes inspeccionados para esta categoría fue solo 1.

46 Capítulo 2

Los resultados aquí encontrados, evidencian una amplia disponibilidad de recipientes con

condiciones aptas para que Ae. aegypti pueda reproducirse, ya que la estimación de un

total de 705 pupas en las inspecciones entomológicas son una evidencia de que los

espacios públicos pueden originar mosquitos adultos con la posibilidad de transmitir la

enfermedad y por lo tanto, asociarlos al riesgo de contraerla (32), un valor adicional que

potencializa eficazmente los seguimientos entomológicos que se basan en larvas. Llama

la atención la gran variedad de sitios de crías aptos para la especie que se hallaron en

los espacios públicos de Girardot, encontrándose albercas que son recipientes

estrechamente asociados a viviendas y los que más contribuyen a la alta productividad

para de las poblaciones naturales del vector del dengue en esta ciudad (33, 34) las

cuales se utilizan permanentemente para el almacenamiento de agua en instituciones

como colegios. Esta información debe ser tenida en cuenta por los programas de

prevención, vigilancia y control ya que ante la fuerte presión de selección derivada de

intervenciones de control focalizada en las viviendas, la población del vector encontraría

refugio ideal en estos espacios, donde puede encontrarse concentración de población

humana infantil en horas donde la actividad de picadura del mosquito es intensiva.

Además, debe intensificarse la vigilancia entomológica en los sumideros de agua lluvia

de Girardot, los cuales contribuyeron de manera importante a la producción de pupas en

la ciudad, particularmente debida a que en otras ciudades como Cali en el Valle del

Cauca, estos recipientes son altamente productivos para Ae. aegypti (30, 35). También

vale la pena resaltar que aunque en Girardot los cementerios no registraron pupas del

vector, debe mantenerse su vigilancia debido a que otros estudios han mostrado su

importancia en la productividad de Ae. aegypti, donde suelen ser los lugares más

infestados por vectores (6, 8).

La inspección entomológica realizada a las 25 hectáreas de cada uno de los 20 sectores

en las dos temporadas, evidencia que la producción de pupas se concentra en algunos

tipos de recipientes y que existe gran variedad de áreas dónde el vector puede

reproducirse. Encontrar sectores que no producen pupas en sus espacios públicos,

plantea la necesidad de analizar los hogares cercanos que albergarían la población de

Ae. aegypti. Aquellos sectores que concentran la producción de vectores en espacios

públicos en lugares como parques, zonas verdes y lotes abandonados (56% de las pupas

en lluvia), y colegios y calles (59% de las pupas en sequía), requieren de articulación

interinstitucional, ya que aunque públicos, existen entidades allegadas que ejercen algún

Productividad del vector del dengue Aedes aegypti (L.) (Diptera: Culicidae),

en Girardot-Cundinamarca

47

control, por ejemplo el Ministerio de Educación sobre los colegios, las Empresas Públicas

de Aseo sobre los parques y zonas verdes.

Se demuestra la oferta de criaderos y hábitat con que cuenta Ae. aegypti para

desarrollarse en Girardot, además, el cambio en la productividad de pupas para un

mismo tipo de recipiente y para un mismo espacio público según la temporada,

manifiesta la plasticidad del vector para lograr su sobrevivencia ante ambientes muchas

veces hostiles. Tener en cuenta los espacios públicos durante la vigilancia entomológica

para Ae. aegypti, debe convertirse en necesidad de las instituciones encargadas de la

prevención y control del dengue en ciudades endémicas. Aunque la domiciliación del

mosquito en Colombia parece que se ha mantenido, la frecuente presión ejercida sobre

las poblaciones de vectores a través de la utilización de larvicidas de síntesis química en

cuerpos de agua domésticos de forma regular, sumado a la aplicación de insecticidas

como medida de choque fuertemente dirigidas a conglomerados humanos, podría

desencadenar un desplazamiento de las poblaciones del insecto para la colonización de

recipientes que posiblemente sean más difíciles de detectar y controlar ubicados en

espacios públicos. Esta información debe ser tenida en cuenta junto con la proveniente

de las viviendas y los sectores habitados, como base para la evaluación y seguimiento de

eventuales estrategias de intervención de vectores que tengan por objetivo reducir las

poblaciones de Ae. aegypti como estrategia para el control del dengue.

Agradecimientos

Equipo de técnicos en Enfermedades Transmitidas por Vectores de la Secretaría de

Salud de Girardot, Raúl Barrantes (q.e.p.d), Diógenes Tique, Álvaro Rodríguez, Leonardo

Herrera, Álvaro Gómez, Jorge Urquijo, Jorge Caicedo, Orlando Portela, Juan Gaitán,

Mario Latorre, Onofre Serrano, Luis A Betancourth y Roger Páez. A los investigadores de

la Universidad Nacional de Colombia y el Centro de Estudios e Investigación en Salud de

la Fundación Santa Fe de Bogotá, Mauricio Fuentes por la elaboración de los mapas,

Diana García, Diana Higuera, Tatiana García y Martha Macana. Al financiador, Programa

Especial para la Investigación y Entrenamiento en Enfermedades Tropicales (TDR) de la

Organización Mundial de la Salud (OMS). A Mónica Salinas por el apoyo en los análisis

estadísticos. A Sandra Patricia Marta Lozano por su coordinación y apoyo durante el

trabajo de campo.

48 Capítulo 2

Referencias

1. MPS/INS/OPS. Gestión para la vigilancia entomológica y control de la transmisión

del dengue. Ministerio de la Protección Social. Instituto Nacional de Salud.

Organización Panamericana de la Salud. Colombia. 2011.

2. Quiroz-Martinez H, Garza-Rodriguez MI, Trujillo-Gonzalez MI, Zepeda-Cavazos IG,

Siller-Aguillon I, Martinez-Perales JF, et al. Selection of oviposition sites by female

Aedes aegypti exposed to two larvicides. J Am Mosq Control Assoc. 2012

Mar;28(1):47-9.

3. Guagliardo S, Rinaldi P, Jones B, Morrison A, Astete H, Kitron U, et al. Quantifying

the contribution of public spaces for exposure risk to Aedes aegypti, in Iquitos, Peru.

60th Annual Meeting The American Society of Tropical Medicine and Hygiene

Philadelphia, PA USA. 2011;LB-2129.

4. Vezzani D, Albicocco AP. The effect of shade on the container index and pupal

productivity of the mosquitoes Aedes aegypti and Culex pipiens breeding in artificial

containers.Med Vet Entomol. 2009 Mar;23(1):78-84.

5. Saifur RG, Dieng H, Hassan AA, Salmah MR, Satho T, Miake F, et al. Changing

domesticity of Aedes aegypti in northern peninsular Malaysia: reproductive

consequences and potential epidemiological implications. PLoS One.

2012;7(2):e30919.

6. Abe M, McCall PJ, Lenhart A, Villegas E, Kroeger A. The Buen Pastor cemetery in

Trujillo, Venezuela: measuring dengue vector output from a public area. Trop Med Int

Health. 2005 Jun;10(6):597-603.

7. Mangudo C, Aparicio JP, Gleiser RM. Tree holes as larval habitats for Aedes aegypti

in public areas in Aguaray, Salta province, Argentina. J Vector Ecol. 2011

Jun;36(1):227-30.

8. Vezzani D, Schweigmann N. Suitability of containers from different sources as

breeding sites of Aedes aegypti (L.) in a cemetery of Buenos Aires City, Argentina.

Mem Inst Oswaldo Cruz. 2002 Sep;97(6):789-92.

9. González R, Suarez M. Sewers: The principal Aedes aegypti breeding sites in Cali,

Colombia. Am J Trop Med Hyg. 1995;53(160).

Productividad del vector del dengue Aedes aegypti (L.) (Diptera: Culicidae),

en Girardot-Cundinamarca

49

10. Focks D.A review of entomological sampling methods and indicators for dengue

vectors. Geneva: World Health Organization; (Document WHO/TDR/IDE/Den/031).

2003.

11. Rueda LM, Patel KJ, Axtell RC, Stinner RE. Temperature-dependent development

and survival rates of Culex quinquefasciatus and Aedes aegypti (Diptera: Culicidae).

J Med Entomol. 1990 Sep;27(5):892-8.

12. Maciel-de-Freitas R, Lourenco-de-Oliveira R. Does targeting key-containers

effectively reduce Aedes aegypti population density? Trop Med Int Health. 2011 May

23.

13. Lenhart AE, Castillo CE, Oviedo M, Villegas E. Use of the pupal/demographic-survey

technique to identify the epidemiologically important types of containers producing

Aedes aegypti (L.) in a dengue-endemic area of Venezuela. Ann Trop Med Parasitol.

2006 Apr;100 Suppl 1:S53-S9.

14. Focks DA, Brenner RJ, Hayes J, Daniels E. Transmission thresholds for dengue in

terms of Aedes aegypti pupae per person with discussion of their utility in source

reduction efforts. Am J Trop Med Hyg. 2000 Jan;62(1):11-8.

15. Seng CM, Setha T, Nealon J, Socheat D. Pupal sampling for Aedes aegypti (L.)

surveillance and potential stratification of dengue high-risk areas in Cambodia. Trop

Med Int Health. 2009 Oct;14(10):1233-40.

16. Padilla J, Rojas D, Sáenz R. Dengue en Colombia: determinantes, epidemiologia,

estrategias de intervención y perspectivas. 2012.

17. Girardot. Girardot tiene con que! Sitio web oficial del municipio de Girardot en

Cundinamarca Consultado en Internet el 23 de Enero de 2012 en la página

http://girardot-cundinamarcagovco/nuestromunicipioshtml?apc=mIxx-1-&m=f. 2012.

18. Camacho L, Díaz M, Valentín E. Metodología para la Cuantificación y

Caracterización de las Aguas Combinadas Urbanas – Caso Ciudad de Girardot. XVII

Seminario Nacional de Hidráulica e Hidrología Sociedad Colombiana de Ingenieros

Asociación Caucana de Ingenieros Corporación Autónoma Regional del Cauca

Consultado de internet el 23 de Enero de 2012 de la página

http://wwwdocentesunaleduco/lacamachob/docs/A_MetCarAgCombUrbpdf 2006.

50 Capítulo 2

19. DANE. Departamento Administrativo Nacional de Estadística. Proyecciones de

población 2005-2020. Consultado de internet el 25 de Febrero de 2013 en la página

http://wwwdanegovco/indexphp?option=com_content&view=article&id=75&Itemid=72

2013.

20. SIVIGILA. Sistema de Vigilancia Epidemiológica. Secretaría de Salud de Girardot.

Unidad de Epidemiología. 2013.

21. CDC. Centers for Disease Control and Prevention. Epi Info versión 6.04 . [programa

de computación]. Atlanta, GA. USA.1996.

22. Kroeger A, Lenhart A, Ochoa M, Villegas E, Levy M, Alexander N, et al. Effective

control of dengue vectors with curtains and water container covers treated with

insecticide in Mexico and Venezuela: cluster randomised trials. BMJ. 2006 May

27;332(7552):1247-52.

23. Arunachalam N, Tana S, Espino F, Kittayapong P, Abeyewickreme W, Wai KT, et al.

Eco-bio-social determinants of dengue vector breeding: a multicountry study in urban

and periurban Asia. Bull World Health Organ. 2010 Mar;88(3):173-84.

24. CAR. Corporación Autónoma Regional de Cundinamarca. Centro de Monitoreo

Hidrológico y de Clima. Descargado de la página

http://www.car.gov.co/?idcategoria=12645. 2013.

25. Focks D, Villegas E, Romero-Vivas CM, Midega J, Bisset J, Morrison A, et al.

Multicountry study of Aedes aegypti pupal productivity survey methodology: findings

and recommendations. Geneva: Special Programme for Research and Training in

Tropical Diseases. TDR/IRM. 2006;Den (06.1).

26. Romero-Vivas CM, Llinas H, Falconar AK. Three calibration factors, applied to a

rapid sweeping method, can accurately estimate Aedes aegypti (Diptera: Culicidae)

pupal numbers in large water-storage containers at all temperatures at which dengue

virus transmission occurs. J Med Entomol. 2007 Nov;44(6):930-7.

27. Rueda LM. Pictorial keys for the identification of mosquitoes (Diptera:Culicidae)

associated with Dengue Virus Transmission. ZOOTAXA. 2004;589:1-60.

28. Tinker M. Clave práctica para las larvas de mosquitos neotropicales en recipiente.

Bogotá, DC: Instituto Nacional de Salud. 1982:p.1-15.

Productividad del vector del dengue Aedes aegypti (L.) (Diptera: Culicidae),

en Girardot-Cundinamarca

51

29. IBM. IBM Corp. SPSS Statistics para Windows [programa de computación]. Versión

20.0. Armonk, NY2011.

30. González R, Gamboa F, Perafán O, Suárez MF, Montoya J. Experiencia de un

análisis entomológico de criaderos de Aedes aegypti y Culex quinquefasciatus en

Cali, Colombia. Revista Colombiana de Entomología. 2007;33:148-56.

31. De Benedictis J, Chow-Shaffer E, Costero A, Clark GG, Edman JD, Scott TW.

Identification of the people from whom engorged Aedes aegypti took blood meals in

Florida, Puerto Rico, using polymerase chain reaction-based DNA profiling. Am J

Trop Med Hyg. 2003 Apr;68(4):437-46.

32. Focks DA, Chadee DD. Pupal survey: an epidemiologically significant surveillance

method for Aedes aegypti: an example using data from Trinidad. Am J Trop Med

Hyg. 1997 Feb;56(2):159-67.

33. Alcalá L, Quintero J, Gonzalez C, Brochero H. Productividad del vector del dengue

Aedes aegypti (L.) (Díptera: Culicidae) en predios de Girardot, Colombia. Sometido

a Rev Panam Salud Publica. 2014.

34. Quintero J, Carrasquilla G, Suarez R, Gonzalez C, Olano VA. An ecosystemic

approach to evaluating ecological, socioeconomic and group dynamics affecting the

prevalence of Aedes aegypti in two Colombian towns.Cad Saude Publica. 2009;25

Suppl 1:S93-103.

35. Morales CA, Cuadros ME, Orobio E, Vargas H. Programa de control del dengue en

Cali, 1998-2010, logros y retos. Biomedica. 2011;3:23-205.

52 Capítulo 2

3. Capítulo 3

Estimación del tamaño corporal de poblaciones naturales de Aedes aegypti (L.)

(Diptera: Culicidae) en Girardot, Cundinamarca, Colombia

Alcalá L.A.1, Brochero H.L.2, Sarmiento C3.

1Maestría en Infecciones y Salud en el Trópico, Facultad de Medicina. Universidad

Nacional de Colombia Sede Bogotá.

2Facultad de Ciencias Agrarias. Universidad Nacional de Colombia Sede Bogotá.

3Laboratorio de Sistemática y Biología comparada de insectos-ICN. Universidad Nacional

de Colombia Sede Bogotá.

RESUMEN

INTRODUCCION: Las formas inmaduras de Aedes aegypti se desarrollan en aguas

limpias almacenadas en recipientes domésticos cuyas características determinan su

desarrollo y el tamaño corporal de los mosquitos adultos, factor importante en la

capacidad vectorial de la especie.

OBJETIVO: Estimar el tamaño corporal de poblaciones naturales de Ae. aegypti de

Girardot en concordancia con las características del criadero y las temporadas de lluvia y

sequía.

MATERIALES Y MÉTODOS: Se seleccionó una muestra de mosquitos emergidos de

pupas provenientes de recipientes inspeccionados en predios durante las épocas de

lluvia y sequía en Girardot. Se realizó el montaje permanente del ala derecha de cada

ejemplar a las cuales se fotografiaron usando la misma escala. Se definieron ocho

landmark para formar un polígono en cada ala con el propósito de determinar el tamaño

del centroide como estimador indirecto del tamaño corporal de las poblaciones naturales

de Ae. aegypti. Se realizaron análisis no balanceados para determinar cuáles

características del recipiente estaban influenciando el tamaño de las poblaciones del

insecto.

54 Capítulo 3

RESULTADOS: Se midieron 736 alas de Ae. aegypti de mosquitos adultos emergidos de

10 tipos de recipientes. No se encontraron diferencias en el tamaño entre temporadas de

lluvia y sequía (valor de p=0,265), tampoco cuando se analizó según el tipo de recipiente

(valor de p= 0,214), sin embargo la capacidad de almacenamiento de agua ≤20L o >20L,

y la presencia de cubierta (techo) sobre el recipiente influenciaron el tamaño del

centroide (valores de p=0,011 y p=0,012 respectivamente).

CONCLUSIÓN: Girardot presenta recipientes domésticos que producen poblaciones

naturales de Ae. aegypti con diferentes tamaños corporales. Esta información puede

complementar las estrategias de control dirigidas a recipientes específicos que

produzcan mosquitos con tamaños corporales asociados a mejor capacidad vectorial.

Palabras clave: Aedes aegypti, tamaño del centroide, Colombia, morfometría, ala.

Introducción

Aedes aegypti (L.) (Díptera: Culicidae), un mosquito que tiene como preferencia

alimenticia la sangre humana (De Benedictis et al., 2003) es el transmisor de la

enfermedad del dengue en Colombia (MPS/INS/OPS, 2011). Estos vectores emergen de

las pupas que se desarrollan en recipientes que almacenan agua limpia al interior de

viviendas de conglomerados humanos ubicados por debajo de los 2.200 metros sobre el

nivel del mar (Suarez & Nelson, 1981). En las poblaciones naturales de Ae. aegypti

aspectos como el tamaño corporal ha sido asociado con el rango de vuelo y

sobrevivencia (Maciel-De-Freitas et al, 2007), cantidad de huevos por cada ovipostura

(Briegel et al., 2002); cambios en el comportamiento de hematofagia (Scott et al., 2000);

susceptibilidad a la infección y diseminación de virus dengue (Alto et al., 2008). Algunas

investigaciones han estimado el tamaño del vector a través de la longitud del ala

(Mohammed & Chadee, 2011; Tun-Lin et al., 2000) o utilizando morfometría geométria

por medio de landmarks que permiten la conformación de un polígono a través del cual

puede determinarse el tamaño corporal con base en el tamaño del centroide

(Jirakanjanakit et al., 2007) debido a que la longitud alar y el tamaño del centroide se

encuentran directamente relacionadas (Morales Vargas et al, 2010). El municipio de

Girardot ubicado en el departamento de Cundinamarca, a 134 km de Bogotá, capital de

Colombia es considerado hiperendémico para dengue. Se desconoce el tamaño corporal

de las poblaciones naturales de Ae. aegypti y la influencia de factores ambientales

Productividad del vector del dengue Aedes aegypti (L.) (Diptera: Culicidae),

en Girardot-Cundinamarca

55

determinados por sus sitios de cría. Esta información puede complementar las

estrategias de control dirigidas a recipientes específicos en Girardot que produzcan

mosquitos con tamaños corporales asociados con mejor capacidad vectorial (Maciel-De-

Freitas, 2010).

Materiales y métodos

Sitio de estudio: Girardot (4°18’N, 74°48’O) es un municipio ubicado en el departamento

de Cundinamarca, presenta una extensión de 29 km2; una altitud de 289 msnm; con una

temperatura media anual de 33,3ºC, humedad relativa media anual de 66,38% y un

régimen de lluvias bimodal con precipitación media anual de 1.220 mm (Camacho et al.,

2006). Con 103.839 habitantes (DANE, 2013), Girardot es una ciudad turística donde la

transmisión del dengue se considera hiperendémica aportando el 30,9% de los casos en

Cundinamarca e incluido entre los 18 municipios del país que acumularon el 50% de los

casos entre los años 1999-2010 (Padilla et al., 2012). Para el año de estudio 2011 se

registraron 212 casos de dengue de los cuales 10 correspondieron a dengue grave

(SIVIGILA, 2013).

Diseño del estudio y muestreo: Se desarrolló un estudio de corte transversal con dos

inspecciones entomológicas, la primera en época de lluvias (Febrero-Mayo, 2011) y la

segunda en época de sequía (Agosto-Septiembre, 2011) siguiendo un muestreo por

selección aleatoria en 20 conglomerados con 100 predios cada uno (Figura 3-1), los

cuales se seleccionaron utilizando el programa EpiInfo versión 6.04 (CDC, 1996). Este

tamaño de muestra se calculó así para poder evaluar estrategias de control de vectores

en etapas posteriores, tal como lo han realizado en investigaciones de México,

Venezuela y algunos países Asiáticos (Arunachalam et al., 2010; Kroeger et al., 2006).

En campo se localizó la esquina inferior izquierda de cada celda con la ayuda de sistema

de posicionamiento global (GPS), donde a partir del agrupamiento de viviendas más

cercano (manzana), se inició la inspección entomológica en predios que incluyeron

casas, apartamentos y negocios comerciales hasta completar 100 predios que

conformaron un conglomerado (Troyo et al., 2008).

Instrumentos de recolección de datos: Los datos de temperatura y humedad relativa

ambiental se obtuvieron con dispositivos datalogger ubicados a 1,5 metros de altura

56 Capítulo 3

desde el suelo y localizados en las zonas norte, sur, oriente, occidente y centro de la

ciudad de Girardot; en tanto que los datos de precipitación se obtuvieron de la

Corporación Autónoma Regional de Cundinamarca-CAR (CAR, 2013). Además se diseñó

un cuestionario entomológico donde en campo se consignaron los datos relacionados

con presencia de larvas, conteo de pupas y características de los recipientes con agua.

Los datos relacionados con el tamaño del centroide se diligenciaron en formatos digitales

que permitieron ubicar la procedencia de los individuos analizados.

Figura 3-1: Ubicación geográfica de Girardot en el departamento de Cundinamarca y los

20 conglomerados de estudio, 2011.

Inspecciones entomológicas: El grupo de técnicos del programa del control de

vectores de Girardot, inspeccionó todos los recipientes en las temporadas de lluvia y

sequía según los procedimientos operativos estándares propuestos por el Ministerio de la

Protección Social de Colombia (MPS/INS/OPS, 2011; Focks et al., 2006). La obtención

de pupas se realizó siguiendo la metodología propuesta por Romero-Vivas et al., (2007)

que permitió determinar la productividad de Ae. aegypti en viviendas (Alcalá et al., 2014a)

y espacios públicos (Alcala et al., 2014b) estimando la cantidad de pupas en recipientes

específicos. El total de pupas se dispuso en condiciones de semicampo con el propósito

de recuperar los mosquitos adultos emergidos, los cuales se sacrificaron en frio a 0°C

durante 30 min y se determinaron taxonómicamente usando caracteres morfológicos

(Rueda, 2004).

Productividad del vector del dengue Aedes aegypti (L.) (Diptera: Culicidae),

en Girardot-Cundinamarca

57

Descripción de los sitios de cría: Los recipientes inspeccionados se ubicaron en once

categorías según su tipo: Tanques bajos; Tanques elevados; Albercas tipo 1; Albercas

tipo 2 (Las albercas son depósitos artificial para almacenar agua con varios usos

domésticos, particularmente el lavado de ropa, Figura 3-2); Tarros, vasijas, platones;

Baldes y canecas pequeñas; Floreros; Llantas; Sumideros de agua; Latas, botellas,

inservibles; y Criaderos naturales. Para cada recipiente se tuvieron en cuenta

características como el tiempo en días para el recambio de agua, ubicación en la

vivienda, exposición del agua a la luz, capacidad, tipo de agua (lluvia o acueducto), si

estaba cubierto con tapa hecha por el hombre; presencia de sedimento, estrategias de

control de inmaduros encontradas al momento de la inspección y abundancia de larvas.

Figura 3-2: Tipos de alberca encontrados en la ciudad de Girardot.

Montaje y medición de alas: Se seleccionaron aleatoriamente 3 individuos hembra para

cada recipiente. Usando pinzas entomológicas y bajo estereomicroscopio, se disecó el

ala derecha de cada individuo, la cual fue montada en posición dorsal entre lámina y

laminilla rotulada con los datos de recolección en campo. Cada ala se adhirió con

pegante líquido de papel y agua mezclados en proporción 1:3, dejándose secar durante

45 minutos previo a cubrirse con laminilla. Para cada mosquito se realizaron fotografías

con el software para cámaras digitales NIS-Elements (Nikon, 2010) donde se insertó una

medida de referencia usada como escala. Usando el software de libre acceso tpsDig

(Rohlf, 2010a) cada muestra se delimitó con 8 landmark siempre en el mismo orden y

formando un polígono que cubrió todo el área alar (Figura 3-3). El cálculo del tamaño del

centroide para cada ala se realizó a través del programa tpsRelative warps (Rohlf,

2010b).

Análisis de la información: Se obtuvo un dato promedio del tamaño del centroide por

cada criadero con pupas los cuales se analizaron según el tipo de recipiente y la

Fregadero Fregadero

Agua

A. Tipo 1

Agua

B. Tipo 2

58 Capítulo 3

temporada climática. Para cada característica de los recipientes se realizó una prueba

estadística de ANOVA no balanceado, dado que la muestra no fue igual en los

recipientes en lluvia y sequía. Para el análisis de las características asociadas a cada

sitio de cría se ingresó únicamente la información correspondiente a los recipientes

donde se recolectaron pupas.

Figura 3-3: Polígono trazado por medio de los 8 landmarks seleccionados para la

medición del tamaño del centroide de Ae. aegypti en Girardot, 2011.

Resultados

Aspectos ambientales: La precipitación mostró los valores más altos en Febrero con

177,6 mm y Marzo con 158,9 mm, mientras que los más bajos en Agosto y Septiembre,

con 17,6 mm y 54 mm, respectivamente. La temperatura media ambiental más baja se

presentó en época de lluvias (Abril) con 27,9 ºC y la más alta en Agosto con 30,4 ºC, en

tanto que la humedad relativa mostró su pico más alto en Abril (70%) y más bajo en

Agosto (55%).

Encuestas entomológicas: En lluvia y sequía se encontraron un total de 4.522 y 2.577

recipientes, respectivamente, de los cuales 333 presentaron pupas de Ae. aegypti en

época de lluvia (7%) y 221 en época de sequía (8%). Sin embargo, para el análisis se

contó solamente con la información de 211 recipientes en lluvia y 163 en sequía debido a

que en algunos recipientes todos los mosquitos emergidos correspondieron a machos o

no se logró la obtención de mosquitos adultos.

Productividad del vector del dengue Aedes aegypti (L.) (Diptera: Culicidae),

en Girardot-Cundinamarca

59

Aedes aegypti analizados: Se midieron un total de 736 alas de individuos de

poblaciones naturales de Ae. aegypti de los cuales se obtuvieron 375 datos del tamaño

promedio del centroide correspondientes a igual número de recipientes (Tabla 3-1). Para

los análisis se eliminaron los datos de los recipientes pertenecientes a tanques altos,

sumideros de agua y latas, inservibles (n=5), ya que no presentaron mosquitos adultos

en alguna de las dos temporadas. De todos los tipos de recipientes que se

inspeccionaron, las albercas tipo 1 representaron los recipientes con más alas analizadas

debido a que constituyó el sitio de cría más productivo para Ae. aegypti en Girardot,

proporcionando por tanto, mayor abundancia de individuos adultos. Las albercas son

depósitos artificiales para almacenar agua con varios usos domésticos, particularmente el

lavado de ropa.

Tabla 3-1: Alas obtenidas para el cálculo del tamaño del centroide en Girardot, 2011.

Tipos de recipiente Alas medidas Datos para análisis

Lluvia Sequia lluvia sequia

Tanque bajo 28 51 17 25

Tanque alto 0 1 0 1*

Alberca tipo 1 156 178 82 84

Alberca tipo 2 79 71 41 33

Tarro, vasija, platón 48 17 25 7

Balde, caneca pequeña 34 9 18 7

Florero 30 7 17 4

Llanta 13 7 7 3

Sumidero de agua 4 0 2* 0

Latas, inservibles 3 0 2* 0

Total general 395 341 211 164 *Eliminados para el análisis por no contar con datos en una de las dos temporadas.

Tamaño del centroide: Los tamaños del centroide oscilaron para la época de lluvias

entre 1,59 y 2,87 mientras que en época de sequía el valor mínimo fue 1,75 y el máximo

de 2,81. El análisis de varianza no balanceado reveló que no existen diferencias en el

tamaño del centroide asociadas con la estacionalidad lluvias-sequia (valor de p=0,265);

debidas a los conglomerados (valor de p = 0,32) o al tipo de recipientes (valor de p =

0,214). Sin embargo, de las características de los recipientes evaluadas, se encontró

diferencia significativa (valor de p = 0,011) entre los recipientes que presentaron

capacidades de agua menores o iguales a 20 litros (n=88), y los mayores a 20 litros

60 Capítulo 3

(n=282); como también en recipientes con presencia de cubierta total (n=234), parcial

(n=42) y descubiertos (n=94) (valor de p = 0,012), (Figura 3-4).

Figura 3-4:Tamaño del centroide según temporadas climáticas (A), conglomerado (B),

tipo de recipiente (C), capacidad del recipiente (D) y presencia de cubierta (E) en

Girardot, 2011.

A

B

C

D

E

La relación entre el tamaño del centroide según la capacidad del recipiente y la presencia

de cubierta se pueden observar en la tabla 3-2. Se encuentran los valores promedio

totales y las intersecciones, donde se destacan como valor mayor a los mosquitos

provenientes de recipientes > 20 L bajo techo semicubierto, y como menor a los vectores

provenientes de recipientes ≤ 20 L bajo techo con cubierta total.

sitio_epoca; LS Means

Current effect: F(1, 363)=1,2432, p=,26560

Type III decomposition

Vertical bars denote 0,95 confidence intervals

1 2

sitio_epoca

2,24E14

2,26E14

2,28E14

2,3E14

2,32E14

2,34E14

2,36E14

2,38E14

Pro

me

dio

ala

s (

ce

ntr

oid

siz

e)

conglomerado; LS Means

Current effect: F(19, 345)=1,1284, p=,32005

Type III decomposition

Vertical bars denote 0,95 confidence intervals

1 3 5 7 9 11 13 15 17 19

conglomerado

1,9E14

2E14

2,1E14

2,2E14

2,3E14

2,4E14

2,5E14

2,6E14

Pro

me

dio

ala

s (

ce

ntr

oid

siz

e)

tiporec; LS Means

Current effect: F(6, 358)=1,3977, p=,21453

Type III decomposition

Vertical bars denote 0,95 confidence intervals

Alberca 1

Llanta

Alberca 2

Tanque Bajo

Tarro

Balde

Florero

tiporec

2,05E14

2,1E14

2,15E14

2,2E14

2,25E14

2,3E14

2,35E14

2,4E14

2,45E14

2,5E14

Pro

me

dio

ala

s (

ce

ntr

oid

siz

e)

capac; LS Means

Current effect: F(1, 363)=6,4793, p=,01133

Type III decomposition

Vertical bars denote 0,95 confidence intervals

mayor a 20 menor a 20

capac

2,16E14

2,18E14

2,2E14

2,22E14

2,24E14

2,26E14

2,28E14

2,3E14

2,32E14

2,34E14

2,36E14

2,38E14

Pro

me

dio

ala

s (

ce

ntr

oid

siz

e)

bajo_techo; LS Means

Current effect: F(2, 362)=4,4362, p=,01249

Effective hypothesis decomposition

Vertical bars denote 0,95 confidence intervals

descubierto semicubierto cubierto

bajo_techo

2,15E14

2,2E14

2,25E14

2,3E14

2,35E14

2,4E14

2,45E14

2,5E14

Pro

me

dio

ala

s (c

en

tro

id s

ize

)

Lluvia Sequía

≤20L >20L

Productividad del vector del dengue Aedes aegypti (L.) (Diptera: Culicidae),

en Girardot-Cundinamarca

61

Discusión

La importancia del tamaño de los vectores de dengue en Colombia ha sido muy poco

investigada. Los resultados aquí obtenidos demostraron que el tamaño de Ae. aegypti,

asociado con la capacidad de transmitir virus dengue, depende de las condiciones del

entorno propio de cada conglomerado evaluado en Girardot, las cuales se encuentran

influenciadas por los comportamientos y dinámicas sociales humanas que contribuyen a

la generación de sitios de cría diversos estrechamente asociados con el domicilio.

Tabla 3-2.Relación entre el tamaño del centroide según la capacidad de los recipientes y

la presencia de techo en Girardot, 2011.

bajo_techo Tamaño promedio del centroide (n)

≤ 20 L > 20 L

cubierto 2,22E+14 (30)* 2,32E+14 (204)

descubierto 2,25E+14 (47) 2,27E+14 (47)

semicubierto 2,28E+14 (11) 2,44E+14 (31)

Promedio 2,24E+14 (88) 2,32E+14 (282) *Corresponde al promedio del tamaño del centroide con menor valor.

En Girardot no se encontró diferencia significativa en el tamaño corporal de Ae. aegypti

asociado con las épocas de lluvia y sequia a pesar que los factores abióticos

evidenciaron valores de variación para la temperatura ambiental, la humedad relativa y la

precipitación en cada temporada. No obstante, aunque se ha evidenciado que estas

variables aunadas a la disponibilidad de alimento durante los estadios larvarios de las

poblaciones naturales determinan el tamaño corporal de los mosquitos adultos emergidos

de éstas (Mohammed & Chadee, 2011; Padmanabha et al., 2011) la variación en los

valores de temperatura durante la recolección de Ae aegypti en Girardot fluctuó en 2,3°C,

muy por debajo de los 6-10°C reportados para evidenciar cambios significativos en el

tamaño corporal de las poblaciones del insecto. No obstante, debe tenerse en cuenta que

la variación de factores abióticos como la temperatura si determina el período de

incubación extrínseca de los virus dengue, dado que puede reducir el tiempo hasta en 5

días con incrementos en temperatura ambiente de 2 a 5 °C (Watts et al., 1987).

No se encontró variación significativa del tamaño corporal de las poblaciones del vector

entre conglomerados, algunos de los cuales históricamente han sido asociados en

Girardot como zonas de alta transmisión de dengue según el reporte de casos al sistema

62 Capítulo 3

de vigilancia. Pareciera también que la estructura de cada conglomerado en términos de

su urbanismo, número de habitantes y microhábitats ecológicos aptos para el insecto, no

está influenciado las características intrínsecas de cada recipiente y por tanto, poca

influencia puede tener en el tamaño corporal, pues estos aspectos sí son considerados

importantes para la enfermedad en términos de dispersión del vector y población

expuesta a la enfermedad (Hemme et al., 2010; Padmanabha et al., 2012).

Los siete tipos de recipientes tampoco mostraron diferencias significativas en el tamaño

corporal de Ae. aegypti (valor de p = 0,214), sin embargo, al agruparlos según su

capacidad ≤20 L y >20L (valor de p = 0,011) y presencia de cubierta total, parcial o sin

cubierta (valor de p = 0,012) estuvieron asociadas con el tamaño del vector. La presencia

de cubierta tipo techo puede estar determinando la cantidad de luz día que recibe cada

criadero y por tanto regula su temperatura y humedad relativa, lo que incide en la

dinámica de transmisión del dengue a través del aumento de la presencia del vector en

criaderos protegidos del sol (Crepeau et al., 2013; Vezzani & Albicocco, 2009), y la

generación de vectores más pequeños.

Mosquitos Ae. aegypti de menor tamaño corporal han sido descritos como mejores

transmisores de dengue debido a las condiciones que poseen de infectarse rápidamente

con el virus dengue (Alto et al., 2008) y por aumentar su actividad de picadura elevando

así su capacidad como vectores (Scott et al., 2000). Por lo tanto, los recipientes menores

o iguales de 20 litros específicamente los ubicados totalmente bajo algún techo que los

proteja de la exposición directa de los rayos de luz, estarían originando mosquitos con

capacidad de transmitir más fácilmente el virus dengue a través de los recipientes tipo

llanta, tarro, balde y florero. Sin embargo, los recipientes tipo alberca constituyeron los

criaderos más productivos para Ae. aegypti en Girardot durante todo el año y en éstos se

encontró un tipo que permite la exposición directa de la luz al espejo de agua que

sustenta los inmaduros de la especie (Alberca 2) y otro que provee tanto un área de

exposición directa como un área de sombra permanente (Alberca 1). Por tal razón,

además de la productividad, éstas últimas pueden estar contribuyendo a la producción de

mosquitos más pequeños corporalmente lo que ha sido asociado con importancia

epidemiológica.

Los resultados demuestran que la capacidad del vector de transmitir la enfermedad en

municipios endémicos, se puede potenciar por las condiciones que las comunidades

Productividad del vector del dengue Aedes aegypti (L.) (Diptera: Culicidae),

en Girardot-Cundinamarca

63

proveen a los criaderos de mosquitos. Estas condiciones son producto de las

adaptaciones que las personas desarrollan en ambientes de altas temperaturas, donde la

necesidad de crear espacios con protección de la radiación solar es fundamental,

además, la cultura de almacenamiento de agua en innumerables depósitos en ciudades

donde el desabastecimiento es recurrente, continua siendo un punto clave en la dinámica

de la transmisión del dengue (Caprara et al., 2009).

Dado que los esfuerzos contra el dengue se dirigen a reducir la presencia del vector, las

estrategias de prevención y control pueden ser más eficientes en la medida que indaguen

igualmente sobre aspectos biológicos complementarios que se encuentren relacionados

con las poblaciones naturales de Ae. aegypti presentes en ecosistemas endémicos.

Estos pueden bridar información adicional sobre el insecto y su composición genética,

hábitos comportamentales entre otros, que comúnmente no se tienen en cuenta en las

políticas y lineamientos propuestos por las entidades gubernamentales para impactar la

enfermedad en zonas con transmisión permanente.

Agradecimientos

Al Centro de Estudios e Investigación de Salud de la Fundación Santa Fe de Bogotá

(CEIS-FSFB) y al Programa Especial para la Investigación y Entrenamiento en

Enfermedades Tropicales (TDR) de la Organización Mundial de la Salud (OMS) por la

financiación para el desarrollo de las encuestas entomológicas.

Referencias

Alcalá, L., Quintero, J., Gonzalez, C., & Brochero, H. (2014a). Productividad del vector

del dengue Aedes aegypti (L.) (Díptera: Culicidae) en predios de Girardot, Colombia.

Sometido a Rev Panam Salud Publica, Marzo 2014.

Alcala, L., Quintero, J., & Brochero, H. (2014b). ¿Contribuye el espacio público a la

productividad del vector del dengue Aedes aegypti (L.) (Díptera: Culicidae) en Girardot,

Colombia? Sometido a Rev Biomédica, Abril 2014.

Alto, B. W., Reiskind, M. H., & Lounibos, L. P. (2008). Size alters susceptibility of vectors

to dengue virus infection and dissemination. Am J Trop Med Hyg, 79(5), 688-695.

64 Capítulo 3

Arunachalam, N., Tana, S., Espino, F., Kittayapong, P., Abeyewickreme, W., Wai, K. T.,

Petzold, M. (2010). Eco-bio-social determinants of dengue vector breeding: a multicountry

study in urban and periurban Asia. Bull World Health Organ, 88(3), 173-184.

Briegel, H., Hefti, M., & DiMarco, E. (2002). Lipid metabolism during sequential

gonotrophic cycles in large and small female Aedes aegypti. J Insect Physiol, 48(5), 547-

554.

Camacho, L., Díaz, M., & Valentín, E. (2006). Metodología para la Cuantificación y

Caracterización de las Aguas Combinadas Urbanas – Caso Ciudad de Girardot. XVII

Seminario Nacional de Hidráulica e Hidrología. Sociedad Colombiana de Ingenieros.

Asociación Caucana de Ingenieros. Corporación Autónoma Regional del Cauca.

Consultado de internet el 23 de Enero de 2012 de la página

http://www.docentes.unal.edu.co/lacamachob/docs/A_MetCarAgCombUrb.pdf

Caprara, A., Lima, J. W., Marinho, A. C., Calvasina, P. G., Landim, L. P., & Sommerfeld,

J. (2009). Irregular water supply, household usage and dengue: a bio-social study in the

Brazilian Northeast. Cad Saude Publica, 25 Suppl 1, S125-136.

CAR. (2013). Corporación Autónoma Regional de Cundinamarca. Centro de Monitoreo

Hidrológico y de Clima. Descargado de la página

http://www.car.gov.co/?idcategoria=12645.

CDC. (1996).Centers for Disease Control and Prevention.Epi Info versión 6.04. [programa

de computación]. Atlanta, GA. USA.

Crepeau, T. N., Healy, S. P., Bartlett-Healy, K., Unlu, I., Farajollahi, A., & Fonseca, D. M.

(2013). Effects of Biogents Sentinel Trap field placement on capture rates of adult Asian

tiger mosquitoes, Aedes albopictus. PLoS One, 8(3), e60524.

DANE. (2013). Departamento Administrativo Nacional de Estadística. Proyecciones de

población 2005-2020. Consultado de internet el 25 de Febrero de 2013 en la página

http://www.dane.gov.co/index.php?option=com_content&view=article&id=75&Itemid=72.

De Benedictis, J., Chow-Shaffer, E., Costero, A., Clark, G. G., Edman, J. D., & Scott, T.

W. (2003). Identification of the people from whom engorged Aedes aegypti took blood

meals in Florida, Puerto Rico, using polymerase chain reaction-based DNA profiling. Am J

Trop Med Hyg, 68(4), 437-446.

Productividad del vector del dengue Aedes aegypti (L.) (Diptera: Culicidae),

en Girardot-Cundinamarca

65

Focks, D., Villegas, E., Romero-Vivas, C. M., Midega, J., Bisset, J., Morrison, A.,

Arredondo-Jimenez, J. I. (2006). Multicountry study of Aedes aegypti pupal productivity

survey methodology: findings and recommendations. Geneva: Special Programme for

Research and Training in Tropical Diseases. TDR/IRM, Den (06.1).

Hemme, R. R., Thomas, C. L., Chadee, D. D., & Severson, D. W. (2010). Influence of

urban landscapes on population dynamics in a short-distance migrant mosquito: evidence

for the dengue vector Aedes aegypti. PLoS Negl Trop Dis, 4(3), e634.

Jirakanjanakit, N., Leemingsawat, S., Thongrungkiat, S., Apiwathnasorn, C.,

Singhaniyom, S., Bellec, C., & Dujardin, J. P. (2007). Influence of larval density or food

variation on the geometry of the wing of Aedes (Stegomyia) aegypti. Trop Med Int Health,

12(11), 1354-1360.

Kroeger, A., Lenhart, A., Ochoa, M., Villegas, E., Levy, M., Alexander, N., & McCall, P. J.

(2006). Effective control of dengue vectors with curtains and water container covers

treated with insecticide in Mexico and Venezuela: cluster randomised trials. BMJ,

332(7552), 1247-1252.

Maciel-De-Freitas, R. (2010). A review on the ecological determinants of Aedes aegypti

(Diptera:Culicidae) vectorial capacity. Oecologia Australis, 14(3), 726-736.

Maciel-De-Freitas, R., Codeco, C. T., & Lourenco-De-Oliveira, R. (2007). Body size-

associated survival and dispersal rates of Aedes aegypti in Rio de Janeiro. Med Vet

Entomol, 21(3), 284-292.

Mohammed, A., & Chadee, D. D. (2011).Effects of different temperature regimens on the

development of Aedes aegypti (L.)(Diptera: Culicidae) mosquitoes. Acta Trop, 119(1), 38-

43.

Morales Vargas, R. E., Ya-Umphan, P., Phumala-Morales, N., Komalamisra, N., &

Dujardin, J. P. (2010). Climate associated size and shape changes in Aedes aegypti

(Diptera: Culicidae) populations from Thailand. Infect Genet Evol, 10(4), 580-585.

MPS/INS/OPS. (2011). Gestión para la vigilancia entomológica y control de la transmisión

del dengue. Ministerio de la Protección Social. Instituto Nacional de Salud. Organización

Panamericana de la Salud. Colombia.

Nikon. (2010). Nikon Instruments Inc. NIS-Elements. [programa de computación].

Melville, NY. USA.

66 Capítulo 3

Padilla, J., Rojas, D., & Sáenz, R. (2012). Dengue en Colombia: determinantes,

epidemiologia, estrategias de intervención y perspectivas.

Padmanabha, H., Bolker, B., Lord, C. C., Rubio, C., & Lounibos, L. P. (2011). Food

availability alters the effects of larval temperature on Aedes aegypti growth. J Med

Entomol, 48(5), 974-984.

Padmanabha, H., Durham, D., Correa, F., Diuk-Wasser, M., & Galvani, A. (2012). The

interactive roles of Aedes aegypti super-production and human density in dengue

transmission. PLoS Negl Trop Dis, 6(8), e1799.

Rohlf, J. (2010a). Department of Ecology and Evolution, State University of New York.

tpsDig versión 2.16. [programa de computación]. Disponible en

http://life.bio.sunysb.edu/morph/index.html.

Rohlf, J. (2010b). Department of Ecology and Evolution, State University of New York.

tpsRelative warps versión 1.49. [programa de computación]. Disponible en

http://life.bio.sunysb.edu/morph/index.html.

Romero-Vivas, C. M., Llinas, H., & Falconar, A. K. (2007). Three calibration factors,

applied to a rapid sweeping method, can accurately estimate Aedes aegypti (Diptera:

Culicidae) pupal numbers in large water-storage containers at all temperatures at which

dengue virus transmission occurs. J Med Entomol, 44(6), 930-937.

Rueda, L. M. (2004). Pictorial keys for the identification of mosquitoes (Diptera:Culicidae)

associated with Dengue Virus Transmission. ZOOTAXA, 589, 1-60.

Scott, T. W., Amerasinghe, P. H., Morrison, A. C., Lorenz, L. H., Clark, G. G., Strickman,

D., Edman, J. D. (2000). Longitudinal studies of Aedes aegypti (Diptera: Culicidae) in

Thailand and Puerto Rico: blood feeding frequency. J Med Entomol, 37(1), 89-101.

SIVIGILA. (2013). Sistema de Vigilancia Epidemiológica. Secretaría de Salud de Girardot.

Unidad de Epidemiología.

Suarez, M. F., & Nelson, M. (1981). Registro de altitud de Aedes aegypti en Colombia.

Biomedica, 1(4).

Troyo, A., Fuller, D. O., Calderon-Arguedas, O., & Beier, J. C. (2008).A geographical

sampling method for surveys of mosquito larvae in an urban area using high-resolution

satellite imagery. J Vector Ecol, 33(1), 1-7.

Productividad del vector del dengue Aedes aegypti (L.) (Diptera: Culicidae),

en Girardot-Cundinamarca

67

Tun-Lin, W., Burkot, T. R., & Kay, B. H. (2000). Effects of temperature and larval diet on

development rates and survival of the dengue vector Aedes aegypti in north Queensland,

Australia. Med Vet Entomol, 14(1), 31-37.

Vezzani, D., & Albicocco, A. P. (2009). The effect of shade on the container index and

pupal productivity of the mosquitoes Aedes aegypti and Culex pipiens breeding in artificial

containers. Med Vet Entomol, 23(1), 78-84.

Watts, D. M., Burke, D. S., Harrison, B. A., Whitmire, R. E., & Nisalak, A. (1987). Effect of

temperature on the vector efficiency of Aedes aegypti for dengue 2 virus. Am J Trop Med

Hyg, 36(1), 143-152.

68 Capítulo 3

4. Discusión general

El dengue y la malaria son los principales eventos de vigilancia en salud pública en

Colombia y el mundo (SIVIGILA, 2014; WHO, 2013a). El dengue es una enfermedad

considerada urbana debido a la ecología y comportamiento de su principal vector, el

mosquito Aedes aegypti, cuyas formas inmaduras utilizan principalmente recipientes con

almacenamiento de aguas ubicados en los domicilios de la población humana (Powell &

Tabachnick, 2013). El país presenta características geográficas, ambientales y sociales

apropiadas para la transmisión por debajo de los 1.800 msnm donde se ubican

asentamientos urbanos con poblaciones susceptibles a los diferentes serotipos virales

que puede transmitir el vector (Padilla et al, 2012). Aunque se consideren áreas

endémicas e hiperendémicas para la enfermedad, el dengue no respeta estratos sociales

generando riesgo para todos los pobladores. Ae. aegypti es una especie con estrategia

reproductiva r que se ha adaptado muy bien a los ambientes humanos y a los cambios

derivados del calentamiento global (Rodriguez & De La Oz, 2005; Suarez & Nelson,

1981) por lo que la vigilancia entomológica es obligatoria con miras a orientar las

estrategias de prevención, vigilancia y control (MPS/INS/OPS, 2011).

Sin una vacuna para prevenir el dengue y un diagnóstico clínico de tanta complejidad,

todas las estrategias se dirigen hacia controlar el vector. El estudio de la productividad de

Ae. aegypti en áreas endémicas (Favaro et al., 2013; Wai et al., 2012) y la estratificación

del riesgo de contraer la enfermedad asociado a la presencia de pupas (Seng et al.,

2009), constituye un aporte fundamental para el conocimiento de la biología de las

poblaciones naturales del insecto vector y la focalización de estrategias de intervención

que permitan el uso eficiente de recursos y de costo/beneficio. A pesar de los continuos

avances en el desarrollo de una vacuna que vislumbran un posible panorama que

pudiera eliminar el dengue, la potencial aparición de un quinto serotipo del virus y la

posibilidad de que Ae. aegypti transmita otros virus como el Chikungunya que todavía no

hace presencia en Colombia pero ya ha sido reportado en el Caribe (OPS/OMS, 2014),

determinan la importancia de la vigilancia entomológica para la especie. Además, los

70 Discusión general

años de vida perdidos por discapacidad que genera la enfermedad (Castro et al., 2013)

representan pérdidas económicas que podrían ser menores si las estrategias de

prevención y control fueran oportunas, pero para esto es necesario invertir los pocos

recursos de forma organizada y dirigirlos a impactar los factores que contribuyen con la

dinámica de la enfermedad. Este escenario determina una aproximación

transdisciplinaria, realizando trabajos sociales con las comunidades afectadas, contando

con apoyo multisectorial que involucre entidades educativas, de desarrollo urbano,

medios masivos de comunicación, tomadores de decisiones en políticas de desarrollo

local, grupos de investigación, entre otros que no solamente correspondan a los

encargados de salud. Se requieren políticas públicas para el control del dengue en

concordancia con las características culturales, económicas, ecológicas, biológicas y

demográficas de cada localidad.

En Asia, Africa, Centro y Sur América, existen estudios donde se analizó la productividad

de pupas de Ae. aegypti en zonas endémicas teniendo en cuenta las temporadas de

lluvia y sequía (Arunachalam et al., 2010; Focks et al., 2006), no obstante, en Colombia

son escasas las investigaciones de este tipo y el campo ha sido poco explorado

(González & Suarez, 1995; Padmanabha et al, 2010; Romero-Vivas et al., 2006). El

conteo de pupas en nuestro país no es se realiza puesto que hace parte de la vigilancia

entomológica rutinaria del país desde hace apenas 3 años, por esta razón, experiencias

en zonas donde el dengue es prioridad fortalecen el entendimiento del comportamiento

del vector y brindan información a las entidades de salud territoriales necesitadas de

antecedentes nacionales, que impulsen la implementación de las metodologías que

utilizan la cuantificación de pupas como indicador para el control de dengue en zonas

endémicas. La estrategia metodológica llevada a cabo en Girardot, se realizó con un

equipo de trabajo que durante años no tuvo en cuenta el conteo de pupas, puesto que

tradicionalmente manejó la presencia/ausencia de larvas; por lo tanto sí es posible

implementar la determinación de la productividad de pupas de Ae. aegypti como parte de

los procesos rutinarios municipales (Pilger et al., 2011).

La determinación de la productividad de Ae. aegypti abordada desde la perspectiva de

los índices de pupa en varios conglomerados dentro de un mismo ambiente urbano,

durante dos temporadas climáticas contrastantes, brinda información espacial y temporal

vital para focalizar las estrategias de prevención y control. Dada la tendencia de Ae.

Productividad del vector del dengue Aedes aegypti (L.) (Diptera: Culicidae), en Girardot-Cundinamarca

71

aegypti por permanecer en distintos ambientes dentro de una misma ciudad según su

grado de urbanización (Rubio et al., 2011), aunado a la asociación del riesgo de contraer

dengue ante cambios ambientales de precipitación, humedad relativa y temperatura

(Pham et al., 2011); los índices pupales por conglomerados en una temporada de lluvias

y otra de sequía ponen en evidencia valores sobresalientes que demuestran la existencia

de focos de transmisión espacio-temporales, donde el contacto humano-vector es mayor

y donde la comunidad puede encontrarse en mayor riesgo de adquirir la enfermedad

(Seng et al., 2009), además, investigaciones como las desarrolladas por Focks et al

(2000) proponen los índices de pupa por persona y la temperatura como elementos que

determinan la aparición de epidemias de dengue en zonas afectadas.

Es por esto que identificar los recipientes de donde provienen las pupas, constituye una

herramienta que complementa las posibles estrategias focalizadas en los conglomerados

donde la comunidad tiene más riesgo de enfermarse, dado que intervenir los criaderos

que proporcionan la mayor cantidad de pupas reduce efectivamente la densidad de Ae.

aegypti (Maciel-de-Freitas & Lourenco-de-Oliveira, 2011). Estudios multipaís (Focks et

al., 2006) han demostrado que los mayores porcentajes de pupas se generan en

recipientes como tanques de 150-200L en Venezuela, recipientes abandonados en Cuba,

canecas metálicas y llantas en Kenya, inservibles en Puerto Rico, jarras en Tailandia, y

tanques bajos en Colombia, estos resultados evidencian que Ae. aegypti se adapta a los

sitios de cría disponibles según las condiciones locales en cada región. El estudio en

Colombia (Barranquilla) concuerda con los resultados hallados en Girardot, donde las

albercas y tanques bajos, contribuyeron en mayor porcentaje a la productividad de las

poblaciones naturales de Ae. aegypti durante las temporadas de lluvia y sequía, además,

este hallazgo demuestra las mismas preferencias de cría en dos zonas distantes del

territorio nacional, y por lo tanto, las estrategias en otras regiones del país deben

referenciar este tipo de recipientes, siempre manteniendo la vigilancia entomológica en

los otros criaderos potenciales que demostraron poseer condiciones necesarias para la

proliferación del vector.

Así los recipientes de agua más productivos se hallan encontrado asociados a los

predios, lo que confirma la antropofilia del vector (De Benedictis et al., 2003), debe

tenerse en cuenta que ante la aplicación de medidas de intervención fuertemente

dirigidas hacia recipientes específicos, la selección de sitios de ovoposición puede

72 Discusión general

cambiar (Quiroz-Martinez et al., 2012) y por lo tanto la producción de pupas puede

desplazarse hacia recipientes de difícil control como las llantas, inservibles y sumideros

de agua presentes principalmente en espacios públicos donde el manejo suele ser

complicado (González et al., 2007). Estos recipientes cuentan con las condiciones

necesarias para la reproducción exitosa de Ae. aegypti, de este modo, políticas para la

construcción o adecuación de sumideros que impidan la productividad para mosquitos; el

trabajo focalizado hacia establecimientos públicos que generan llantas (talleres

mecánicos por ejemplo) y el uso de éstas para otros propósitos, constituyen estrategias

con miras a generar impacto en la densidad del vector.

De esta manera, el vector como característica innata de los seres vivos, se encuentra en

constante adaptación al medio que lo rodea. Estudiar tales aspectos ha sido la meta de la

comunidad científica que se interesa por fortalecer el conocimiento de todo lo relacionado

con el mosquito, incluyendo los aspectos ecológicos que determinan su capacidad como

vector (Maciel-De-Freitas, 2010), ya que el hecho de encontrar individuos de la misma

especie en entornos variables y con diferencias biológicas, permite esperar distinta

capacidad para transmitir el dengue. Por lo tanto, el tamaño del mosquito es un indicador

de diferencias que pueden estar favoreciendo vectorialmente algunos individuos, y esto

asociado a las productividades de algunos tipos de recipientes y sus características

(Hammond et al., 2007; Strickman & Kittayapong, 2003), se muestra como un proceso

selectivo que jugaría un rol diferente en la dinámica de la transmisión del dengue en

Girardot.

Conocer el tamaño del vector según el ambiente en que se reproduce, enriquece la

información recolectada durante los levantamientos entomológicos rutinarios y tiene en

cuenta aspectos asociados con el vector que el conteo de pupas no contempla, como la

susceptibilidad a infectarse con el virus (Alto et al., 2008), su sobrevivencia y dispersión

(Maciel-De-Freitas et al., 2007) o la alteración en la frecuencia de alimentación (Scott et

al., 2000). Esta información es relevante durante la vigilancia entomológica en la medida

que puede demostrar la importancia de algunos recipientes que abordados desde la

contribuciones relativas no son trascendentes, y que generarían mosquitos con mejor

capacidad vectorial. Además, corrobora la influencia de los comportamientos humanos

sobre la dinámica de transmisión del dengue dados dos aspectos: 1) la relación

encontrada entre Ae. aegypti de menor tamaño y los recipientes con poca capacidad de

Productividad del vector del dengue Aedes aegypti (L.) (Diptera: Culicidae), en Girardot-Cundinamarca

73

almacenamiento de agua ubicados en lugares con variaciones en la luz; y 2) las

características de vaciamiento poco frecuente, falta de tapa, cantidad de agua

almacenada y presencia de sedimento en los recipientes con pupas.

La variedad de elementos que confluyen alrededor de un fenómeno natural como la

transmisión del dengue, implican el abordaje de la enfermedad desde las perspectivas

ecológicas, biológicas y sociales. La adaptación de Ae. aegypti a diferentes condiciones

humanas en un mismo espacio geográfico bajo climas adversos, demuestra la necesidad

de realizar trabajos sociales específicos dentro de una misma ciudad. Como se ha

evidenciado, las conductas y prácticas propias de los habitantes influyen directamente en

la presencia del vector, por ejemplo, el almacenamiento de agua en tanques bajos

(Quintero et al., 2009), la ubicación y uso (Quintero et al., 2014), o la presencia de tapas

y el vaciamiento de agua sobre los recipientes (Padmanabha et al., 2010), sin embargo la

relación comportamiento humano-tamaño del vector ha sido poco abordada. Es difícil

lograr cambios comportamentales en los habitantes respecto al control de criaderos,

dado que dependen directamente de sus condiciones sociales como por ejemplo, los

continuos cortes del servicio de agua en Girardot que dificultan desocupar o lavar los

recipientes con agua en períodos inferiores a 7 días, lo que representa una pérdida

económica para las familias (Aponte, 2006; Caprara et al., 2009); también porque las

entidades de salud locales a través del programa de vigilancia y control rutinario

(MPS/INS/OPS, 2011), han sumergido en dependencia a las comunidades que esperan

la visita del técnico de vectores que proporciona larvicidas para los depósitos de agua.

74 Discusión general

5. Aspectos éticos.

Para la realización de las inspecciones entomológicas en los predios, se contó con

consentimientos informados firmados donde se explicó al jefe del hogar el alcance,

beneficios y riesgos del estudio y sus resultados. El proyecto de investigación fue

aprobado por Comité de Ética de la Organización Mundial de la Salud, Ginebra, Suiza;

así como por el Comité de Ética de la Fundación Santa Fe de Bogotá, Colombia.

76 Aspectos éticos

6. Conclusiones y recomendaciones

Conclusiones

La productividad del vector del dengue Aedes aegypti en la ciudad de Girardot se

encontró asociado directamente con los domicilios humanos y en recipientes

específicos tipo alberca y tanques bajos.

Los espacios públicos contribuyen a la productividad de las poblaciones naturales

de Aedes aegypti en Girardot con tipos de recipientes diferentes a los encontrados

en los predios, relación que puede ser evidenciada a través de los Índices Pupa

Hectárea.

La productividad de Aedes aegypti expresadas en los valores de los índices IPP e

IPH por conglomerado durante los periodos de lluvia y sequía, demuestra que

Girardot presenta áreas con producción permanente de Aedes aegypti durante todo

el año con focos de proliferación del vector específicos.

Las condiciones en que se encuentran los criaderos de Aedes aegypti, tales como

el almacenamiento de agua en recipientes pequeños y la creación de espacios

donde se regula la exposición a la luz solar de dichos recipientes, influyen en la

producción de mosquitos de menor tamaño conocidos por poseer mejores

condiciones como vectores de dengue.

La mayor productividad de pupas de Aedes aegypti encontrada en las albercas,

indica que este tipo de recipiente podría ser el más importante al momento de

dirigir estrategias de control hacia recipientes específicos, sin embargo, el tamaño

de los vectores provenientes de recipientes con baja productividad de pupas, indica

que éstos poseen importancia epidemiológica que debe ser tenida en cuenta

durante la toma de decisiones.

78 Conclusiones y recomendaciones

Recomendaciones

Utilizar materiales impregnados con insecticida de larga duración para cubrir las

albercas, acompañado de un trabajo social conjunto de instrucción acerca de su

utilización, beneficios y riesgos sobre su uso.

Profundizar en la inspección entomológica de tanques elevados y sumideros de

agua lluvia, debido a que la mayoría no se pudieron revisar por su inaccesibilidad.

Ampliar los conglomerados de investigación, para complementar la información

aquí obtenida, preferiblemente por medio del trabajo rutinario realizado por la

Secretaría de Salud Municipal de Girardot, ya que la metodología implementada

demostró ser rápida y no requerir personal con educación superior para levantar la

información.

Debido a que se generó un banco de especímenes recolectados en campo, se

sugiere la realización de estudios que sigan contribuyendo al conocimiento de la

especie en Girardot, como serían estudios genético poblacionales importantes para

conocer la estructura de las poblaciones naturales del vector y los niveles de

dispersión de la especie, entre otras.

7. Resultados indirectos

La información morfométrica recolectada de las alas de Aedes aegypti, permite realizar

análisis adicional sobre la forma de la población del vector.

Formación al grupo de técnicos de E.T.V en estimación de la cantidad de pupas a través

de la metodología con malla entomológica, y en la inspección de espacios públicos en

búsqueda de criaderos de Aedes aegypti.

Formación de una madre de familia sin experiencia, como supervisora en campo de la

recolección de información entomológica en predios y espacios públicos, y procesos de

laboratorio como cría y embalaje de pupas, larvas e identificación taxonómica de Aedes

aegypti.

80 Resultados indirectos

8. Bibliografía

Abe, M., McCall, P. J., Lenhart, A., Villegas, E., & Kroeger, A. (2005). The Buen Pastor cemetery

in Trujillo, Venezuela: measuring dengue vector output from a public area. Trop Med Int Health,

10(6), 597-603.

Alcalá, L., Quintero, J., Gonzalez, C., & Brochero, H. (2014a). Productividad del vector del dengue

Aedes aegypti (L.) (Díptera: Culicidae) en predios de Girardot, Colombia. Sometido a Rev Panam

Salud Publica, Marzo 2014.

Alcalá, L., Quintero, J., & Brochero, H. (2014b). ¿Contribuye el espacio público a la productividad

del vector del dengue Aedes aegypti (L.) (Díptera, Culicidae) en Girardot, Colombia? Sometido a

Rev Biomédica, Abril 2014.

Alto, B. W., Reiskind, M. H., & Lounibos, L. P. (2008). Size alters susceptibility of vectors to

dengue virus infection and dissemination. Am J Trop Med Hyg, 79(5), 688-695.

Aponte, L. (2006). Conocimientos, actitudes y prácticas relacionadas con prevención y control de

dengue presentes en la comunidad de Villavicencio, Colombia. Orinoquia, 10(001), 24-34.

Arunachalam, N., Tana, S., Espino, F., Kittayapong, P., Abeyewickreme, W., Wai, K. T., et al.

(2010). Eco-bio-social determinants of dengue vector breeding: a multicountry study in urban and

periurban Asia. Bull World Health Organ, 88(3), 173-184.

Back, A. T., & Lundkvist, A. (2013). Dengue viruses - an overview. Infect Ecol Epidemiol, 3.

Briegel, H., Hefti, M., & DiMarco, E. (2002). Lipid metabolism during sequential gonotrophic cycles

in large and small female Aedes aegypti. J Insect Physiol, 48(5), 547-554.

Brochero, H., & Quinones, M. L. (2008). Challenges of the medical entomology for the surveillance

in public health in Colombia: reflections on the state of malaria. Biomédica, 28(1), 18-24.

Camacho, L., Díaz, M., & Valentín, E. (2006). Metodología para la Cuantificación y Caracterización

de las Aguas Combinadas Urbanas – Caso Ciudad de Girardot. XVII Seminario Nacional de

Hidráulica e Hidrología. Sociedad Colombiana de Ingenieros. Asociación Caucana de Ingenieros.

Corporación Autónoma Regional del Cauca. Consultado de internet el 23 de Enero de 2012 de la

página http://www.docentes.unal.edu.co/lacamachob/docs/A_MetCarAgCombUrb.pdf

82 Bibliografía

Caprara, A., Lima, J. W., Marinho, A. C., Calvasina, P. G., Landim, L. P., & Sommerfeld, J. (2009).

Irregular water supply, household usage and dengue: a bio-social study in the Brazilian Northeast.

Cad Saude Publica, 25 Suppl 1, S125-136.

CAR. (2013). Corporación Autónoma Regional de Cundinamarca. Centro de Monitoreo Hidrológico

y de Clima. Descargado de la página http://www.car.gov.co/?idcategoria=12645.

Castro, R., Garcia, L., Mendieta, J., Galera, K., & Rueda, J. (2013). Costos del Dengue en

Colombia (2010-2012). Facultad de Economía. Universidad de los Andes. Consultado el 31 de

Marzo de 2014, 2014, de la página

http://economia.uniandes.edu.co/investigaciones_y_publicaciones/CEDE/seminarios_cede/2013/C

ostos_del_Dengue_en_Colombia_2010-2012

CDC. (1996).Centers for Disease Control and Prevention.Epi Info versión 6.04 . [programa de

computación]. Atlanta, GA. USA.

Crepeau, T. N., Healy, S. P., Bartlett-Healy, K., Unlu, I., Farajollahi, A., & Fonseca, D. M. (2013).

Effects of Biogents Sentinel Trap field placement on capture rates of adult Asian tiger mosquitoes,

Aedes albopictus. PLoS One, 8(3), e60524.

Chow, E., Wirtz, R. A., & Scott, T. W. (1993).Identification of blood meals in Aedes aegypti by

antibody sandwich enzyme-linked immunosorbent assay.J Am Mosq Control Assoc, 9(2), 196-205.

DANE. (2013). Departamento Administrativo Nacional de Estadística. Proyecciones de población

2005-2020. Consultado de internet el 25 de Febrero de 2013 en la página

http://www.dane.gov.co/index.php?option=com_content&view=article&id=75&Itemid=72.

De Benedictis, J., Chow-Shaffer, E., Costero, A., Clark, G. G., Edman, J. D., & Scott, T. W. (2003).

Identification of the people from whom engorged Aedes aegypti took blood meals in Florida, Puerto

Rico, using polymerase chain reaction-based DNA profiling. Am J Trop Med Hyg, 68(4), 437-446.

Fagbami, A. H. (1979). Zika virus infections in Nigeria: virological and seroepidemiological

investigations in Oyo State. J Hyg (Lond), 83(2), 213-219.

Fagbami, A. H., Monath, T. P., & Fabiyi, A. (1977). Dengue virus infections in Nigeria: a survey for

antibodies in monkeys and humans. Trans R Soc Trop Med Hyg, 71(1), 60-65.

Favaro, E.A., Dibo, M. R., Pereira, M. C., Ana P., Antonio L, & Chiaravalloti-Neto, F. (2013). Aedes

aegypti entomological indices in an endemic area for dengue in Sao Paulo State, Brazil.Revista de

Saúde Pública, 47, 588-597.

Focks, D., Villegas, E., Romero-Vivas, C. M., Midega, J., Bisset, J., Morrison, A., et al. (2006).

Multicountry study of Aedes aegypti pupal productivity survey methodology: findings and

Productividad del vector del dengue Aedes aegypti (L.) (Diptera: Culicidae), en Girardot-Cundinamarca

83

recommendations. Geneva: Special Programme for Research and Training in Tropical Diseases.

TDR/IRM, Den (06.1).

Focks, DA. (2003). A review of entomological sampling methods and indicators for dengue vectors.

Geneva: World Health Organization; (Document WHO/TDR/IDE/Den/03.1).

Focks, D. A., Brenner, R. J., Hayes, J., & Daniels, E. (2000). Transmission thresholds for dengue

in terms of Aedes aegypti pupae per person with discussion of their utility in source reduction

efforts. Am J Trop Med Hyg, 62(1), 11-18.

Focks, D. A., & Chadee, D. D. (1997). Pupal survey: an epidemiologically significant surveillance

method for Aedes aegypti: an example using data from Trinidad. Am J Trop Med Hyg, 56(2), 159-

167.

Girardot. (2012). Girardot tiene con que! Sitio web oficial del municipio de Girardot en

Cundinamarca. Consultado en Internet el 23 de Enero de 2012 en la página http://girardot-

cundinamarca.gov.co/nuestromunicipio.shtml?apc=mIxx-1-&m=f.

González, R., Gamboa, F., Perafán, O., Suárez, M. F., & Montoya, J. (2007). Experiencia de un

análisis entomológico de criaderos de Aedes aegypti y Culex quinquefasciatus en Cali, Colombia.

Revista Colombiana de Entomología, 33, 148-156.

González, R., & Suarez, MF. (1995). Sewers: The principal Aedes aegypti breeding sites in Cali,

Colombia. Am J Trop Med Hyg, 53(160).

Guagliardo, S., Rinaldi, P, Jones, B, Morrison, A., Astete, H.,Kitron, U., & Vazquez-Prokopec, G.

M. (2011).Quantifying the contribution of public spaces for exposure risk to Aedes aegypti, in

Iquitos, Peru.60th Annual Meeting.The American Society of Tropical Medicine and Hygiene.

Philadelphia, PA USA., LB-2129.

Hammond, S. N., Gordon, A. L., Lugo Edel, C., Moreno, G., Kuan, G. M., Lopez, M. M., et al.,

(2007). Characterization of Aedes aegypti (Diptera: Culcidae) production sites in urban Nicaragua.

J Med Entomol, 44(5), 851-860.

Hemme, R. R., Thomas, C. L., Chadee, D. D., & Severson, D. W. (2010). Influence of urban

landscapes on population dynamics in a short-distance migrant mosquito: evidence for the dengue

vector Aedes aegypti. PLoS Negl Trop Dis, 4(3), e634.

IBM. (2011). IBM Corp. SPSS Statistics para Windows [programa de computación]. Versión 20.0.

Armonk, NY.

INS (Producer). (2010). Guía de atención clínica integral del paciente con dengue. Instituto

Nacional de Salud. Retrieved from http://www.who.int/mediacentre/factsheets/fs117/es/index.html

84 Bibliografía

INS. (2011). Instituto Nacional de Salud. Boletin Epidemiológico Semanal número 52. Colombia.

Retrieved 29 de Noviembre, 2013, from http://www.ins.gov.co/boletin-

epidemiologico/Paginas/default.aspx

INS. (2013). El dengue en Colombia. Instituto Nacional de Salud. Consultado de internet el 30 de

Noviembre de 2013 de la página http://www.ins.gov.co/temas-de-interes/Paginas/dengue.aspx.

Jirakanjanakit, N., Leemingsawat, S., Thongrungkiat, S., Apiwathnasorn, C., Singhaniyom, S.,

Bellec, C., & Dujardin, J. P. (2007). Influence of larval density or food variation on the geometry of

the wing of Aedes (Stegomyia) aegypti. Trop Med Int Health, 12(11), 1354-1360.

Kato, F., Ishida, Y., Kawagishi, T., Kobayashi, T., Hishiki, T., Miura, T., & Igarashi, T. (2013).

Natural infection of cynomolgus monkeys with dengue virus occurs in epidemic cycles in the

Philippines. J Gen Virol, 94(Pt 10), 2202-2207.

Kittayapong, P., Thongyuan, S., Olanratmanee, P., Aumchareoun, W., Koyadun, S., Kittayapong,

R., & Butraporn, P. (2012). Application of eco-friendly tools and eco-bio-social strategies to control

dengue vectors in urban and peri-urban settings in Thailand. Pathog Glob Health, 106(8), 446-454.

Koenraadt, C. J., Aldstadt, J., Kijchalao, U., Sithiprasasna, R., Getis, A., Jones, J. W., & Scott, T.

W. (2008). Spatial and temporal patterns in pupal and adult production of the dengue vector Aedes

aegypti in Kamphaeng Phet, Thailand. Am J Trop Med Hyg, 79(2), 230-238.

Kroeger, A., Lenhart, A., Ochoa, M., Villegas, E., Levy, M., Alexander, N., & McCall, P. J. (2006).

Effective control of dengue vectors with curtains and water container covers treated with

insecticide in Mexico and Venezuela: cluster randomised trials. BMJ, 332(7552), 1247-1252.

Lenhart, A. E., Castillo, C. E., Oviedo, M., & Villegas, E. (2006).Use of the pupal/demographic-

survey technique to identify the epidemiologically important types of containers producing Aedes

aegypti (L.) in a dengue-endemic area of Venezuela.Ann Trop Med Parasitol, 100 Suppl 1, S53-

S59.

Maciel-de-Freitas, R., & Lourenco-de-Oliveira, R. (2011). Does targeting key-containers effectively

reduce Aedes aegypti population density? Trop Med Int Health.

Maciel-De-Freitas, R. (2010). A review on the ecological determinants of Aedes aegypti

(Diptera:Culicidae) vectorial capacity. Oecologia Australis, 14(3), 726-736.

Maciel-De-Freitas, R., Codeco, C. T., & Lourenco-De-Oliveira, R. (2007). Body size-associated

survival and dispersal rates of Aedes aegypti in Rio de Janeiro.Med Vet Entomol, 21(3), 284-292.

Maciel-de-Freitas, R., Marques, W. A., Peres, R. C., Cunha, S. P., & de Oliveira, R. L. (2007).

Variation in Aedes aegypti (Diptera: Culicidae) container productivity in a slum and a suburban

district of Rio de Janeiro during dry and wet seasons. Mem Inst Oswaldo Cruz, 102(4), 489-496.

Productividad del vector del dengue Aedes aegypti (L.) (Diptera: Culicidae), en Girardot-Cundinamarca

85

Mangudo, C., Aparicio, J. P., & Gleiser, R. M. (2011). Tree holes as larval habitats for Aedes

aegypti in public areas in Aguaray, Salta province, Argentina. J Vector Ecol, 36(1), 227-230.

Mohammed, A., & Chadee, D. D. (2011).Effects of different temperature regimens on the

development of Aedes aegypti (L.)(Diptera: Culicidae) mosquitoes. Acta Trop, 119(1), 38-43.

Morales, C. A., Cuadros, M. E., Orobio, E., & Vargas, H. (2011). Programa de control del dengue

en Cali, 1998-2010, logros y retos. Biomedica, 3, 23-205.

Morales Vargas, R. E., Ya-Umphan, P., Phumala-Morales, N., Komalamisra, N., & Dujardin, J. P.

(2010). Climate associated size and shape changes in Aedes aegypti (Diptera: Culicidae)

populations from Thailand. Infect Genet Evol, 10(4), 580-585

MPS/INS/OPS. (2011). Gestión para la vigilancia entomológica y control de la transmisión del

dengue. Ministerio de la Protección Social. Instituto Nacional de Salud. Organización

Panamericana de la Salud. Colombia.

Nikon. (2010). Nikon Instruments Inc. NIS-Elements. [programa de computación]. Melville, NY.

USA.

OPS. (2014). Número de casos reportados de dengue y dengue severo en las Américas

Consultado el 10 de Abril, 2014, de la página

http://new.paho.org/hq/index.php?option=com_content&task=view&id=4494&Itemid=2481.

OPS/OMS. (2010). Dengue: Guías para el diagnóstico, tratamiento, prevención y control. Vol.

WHO/HTM/NTD/DEN/2009.1. Organización Panamericana de la Salud. Organización Mundial de

la Salud

OPS/OMS. (2014). Alerta epidemiológica. Fiebre por Chikungunya. Organización Panamericana

de la Salud/Organización undial de la Salud.Consultado el 11 de Marzo, 2014, de la página

http://www.paho.org/hq/index.php?option=com_docman&task=doc_view&gid=23807&Itemid

Padilla, J., Rojas, D., & Sáenz, R. (2012). Dengue en Colombia: determinantes, epidemiologia,

estrategias de intervención y perspectivas.

Padmanabha, H., Durham, D., Correa, F., Diuk-Wasser, M., & Galvani, A. (2012). The interactive

roles of Aedes aegypti super-production and human density in dengue transmission. PLoS Negl

Trop Dis, 6(8), e1799.

Padmanabha, H., Bolker, B., Lord, C. C., Rubio, C., & Lounibos, L. P. (2011). Food availability

alters the effects of larval temperature on Aedes aegypti growth. J Med Entomol, 48(5), 974-984.

Padmanabha, H., Soto, E., Mosquera, M., Lord, C. C., & Lounibos, L. P. (2010). Ecological links

between water storage behaviors and Aedes aegypti production: implications for dengue vector

control in variable climates. Ecohealth, 7(1), 78-90.

86 Bibliografía

Pham, H. V., Doan, H. T., Phan, T. T., & Minh, N. N. (2011). Ecological factors associated with

dengue fever in a Central Highlands province, Vietnam. BMC Infect Dis, 11, 172.

Pilger, D., Lenhart, A., Manrique-Saide, P., Siqueira, J. B., da Rocha, W. T., & Kroeger, A. (2011).

Is routine dengue vector surveillance in central Brazil able to accurately monitor the Aedes aegypti

population? Results from a pupal productivity survey. Trop Med Int Health, 16(9), 1143-1150.

Powell, J. R., & Tabachnick, W. J. (2013).History of domestication and spread of Aedes aegypti - A

Review.Mem Inst Oswaldo Cruz, 108 Suppl 1, 11-17.

Quintero, J., Brochero, H., Manrique-Saide, P., Barrera-Perez, M., Basso, C., Romero, S., et al.,

(2014). Ecological, biological and social dimensions of dengue vector breeding in five urban

settings of Latin America: a multi-country study. BMC Infect Dis, 14, 38.

Quintero, J., Carrasquilla, G., Suarez, R., Gonzalez, C., & Olano, V. A. (2009). An ecosystemic

approach to evaluating ecological, socioeconomic and group dynamics affecting the prevalence of

Aedes aegypti in two Colombian towns.Cad Saude Publica, 25 Suppl 1, S93-103.

Quiroz-Martinez, H., Garza-Rodriguez, M. I., Trujillo-Gonzalez, M. I., Zepeda-Cavazos, I. G., Siller-

Aguillon, I., Martinez-Perales, J. F., & Rodriguez-Castro, V. A. (2012). Selection of oviposition sites

by female Aedes aegypti exposed to two larvicides. J Am Mosq Control Assoc, 28(1), 47-49.

Rodriguez, H., & De La Oz, F. (2005). Dengue and dengue and vector behaviour in Cáqueza,

Colombia. Rev. salud pública, 7(1), 1-15.

Rohlf, J. (2010a). Department of Ecology and Evolution, State University of New York. tpsDig

versión 2.16. [programa de computación]. Disponible en

http://life.bio.sunysb.edu/morph/index.html.

Rohlf, J. (2010b). Department of Ecology and Evolution, State University of New York. tpsRelative

warps versión 1.49. [programa de computación]. Disponible en

http://life.bio.sunysb.edu/morph/index.html.

Romero-Vivas, C. M., Arango-Padilla, P., & Falconar, A. K. (2006). Pupal-productivity surveys to

identify the key container habitats of Aedes aegypti (L.) in Barranquilla, the principal seaport of

Colombia. Ann Trop Med Parasitol, 100 Suppl 1, S87-S95.

Romero-Vivas, C. M., Llinas, H., & Falconar, A. K. (2007). Three calibration factors, applied to a

rapid sweeping method, can accurately estimate Aedes aegypti (Diptera: Culicidae) pupal numbers

in large water-storage containers at all temperatures at which dengue virus transmission occurs. J

Med Entomol, 44(6), 930-937.

Rueda, L. M. (2004). Pictorial keys for the identification of mosquitoes (Diptera:Culicidae)

associated with Dengue Virus Transmission. ZOOTAXA, 589, 1-60.

Productividad del vector del dengue Aedes aegypti (L.) (Diptera: Culicidae), en Girardot-Cundinamarca

87

Rueda, L. M., Patel, K. J., Axtell, R. C., & Stinner, R. E. (1990). Temperature-dependent

development and survival rates of Culex quinquefasciatus and Aedes aegypti (Diptera: Culicidae).

J Med Entomol, 27(5), 892-898.

Saifur, R. G., Dieng, H., Hassan, A. A., Salmah, M. R., Satho, T., Miake, F., & Hamdan, A.

(2012).Changing domesticity of Aedes aegypti in northern peninsular Malaysia: reproductive

consequences and potential epidemiological implications. PLoS One, 7(2), e30919.

Scott, T. W., Amerasinghe, P. H., Morrison, A. C., Lorenz, L. H., Clark, G. G., Strickman, D.,et al.

(2000). Longitudinal studies of Aedes aegypti (Diptera: Culicidae) in Thailand and Puerto Rico:

blood feeding frequency. J Med Entomol, 37(1), 89-101.

Seng, C. M., Setha, T., Nealon, J., & Socheat, D. (2009).Pupal sampling for Aedes aegypti (L.)

surveillance and potential stratification of dengue high-risk areas in Cambodia.Trop Med Int Health,

14(10), 1233-1240. doi: TMI2368 [pii]

SIVIGILA. (2013). Sistema de Vigilancia Epidemiológica. Secretaría de Salud de Girardot. Unidad

de Epidemiología.

SIVIGILA. (2014). Vigilancia rutinaria. Sistema Nacional de Vigilancia en Salud Pública. Instituto

Nacional de Salud. Consultado el 11 de Marzo, 2014, de la página http://www.ins.gov.co/lineas-

de-accion/Subdireccion-Vigilancia/sivigila/Paginas/vigilancia-rutinaria.aspx

Strickman, D., & Kittayapong, P. (2003). Dengue and its vectors in Thailand: calculated

transmission risk from total pupal counts of Aedes aegypti and association of wing-length

measurements with aspects of the larval habitat. Am J Trop Med Hyg, 68(2), 209-217.

Suarez, M. F., & Nelson, M. .(1981). Registro de altitud de Aedes aegypti en Colombia. Biomedica,

1(4).

Suarez, R., Gonzalez, C., Carrasquilla, G., & Quintero, J. (2009).An ecosystem perspective in the

socio-cultural evaluation of dengue in two Colombian towns.Cad Saude Publica, 25 Suppl 1, S104-

114.

Tinker, M. (1982). Clave práctica para las larvas de mosquitos neotropicales en recipiente. Bogotá,

D.C: Instituto Nacional de Salud, p.1-15.

Troyo, A., Fuller, D. O., Calderon-Arguedas, O., & Beier, J. C. (2008). A geographical sampling

method for surveys of mosquito larvae in an urban area using high-resolution satellite imagery. J

Vector Ecol, 33(1), 1-7.

Tun-Lin, W., Burkot, T. R., & Kay, B. H. (2000). Effects of temperature and larval diet on

development rates and survival of the dengue vector Aedes aegypti in north Queensland,

Australia. Med Vet Entomol, 14(1), 31-37.

88 Bibliografía

Tun-Lin, W., Lenhart, A., Nam, V. S., Rebollar-Tellez, E., Morrison, A. C., Barbazan, P., et al.

(2009). Reducing costs and operational constraints of dengue vector control by targeting

productive breeding places: a multi-country non-inferiority cluster randomized trial. Trop Med Int

Health, 14(9), 1143-1153.

Vezzani, D., & Albicocco, A. P. (2009).The effect of shade on the container index and pupal

productivity of the mosquitoes Aedes aegypti and Culex pipiens breeding in artificial containers.

Med Vet Entomol, 23(1), 78-84.

Vezzani, D., Velazquez, S. M., & Schweigmann, N. (2004). Seasonal pattern of abundance of

Aedes aegypti (Diptera: Culicidae) in Buenos Aires City, Argentina. Mem Inst Oswaldo Cruz, 99(4),

351-356.

Vezzani, D., & Schweigmann, N. (2002).Suitability of containers from different sources as breeding

sites of Aedes aegypti (L.) in a cemetery of Buenos Aires City, Argentina. Mem Inst Oswaldo Cruz,

97(6), 789-792.

Wai, K. T., Arunachalam, N., Tana, S., Espino, F., Kittayapong, P., Abeyewickreme, W., et al.,

(2012). Estimating dengue vector abundance in the wet and dry season: implications for targeted

vector control in urban and peri-urban Asia. Pathog Glob Health, 106(8), 436-445.

Watts, D. M., Burke, D. S., Harrison, B. A., Whitmire, R. E., & Nisalak, A. (1987). Effect of

temperature on the vector efficiency of Aedes aegypti for dengue 2 virus. Am J Trop Med Hyg,

36(1), 143-152.

Wee, L. K., Weng, S. N., Raduan, N., Wah, S. K., Ming, W. H., Shi, C. H., et al. (2013).

Relationship between rainfall and Aedes larval population at two insular sites in Pulau Ketam,

Selangor, Malaysia. Southeast Asian J Trop Med Public Health, 44(2), 157-166.

WHO (2013a). Vector-borne disease. World Health Organization. Health and Environment

Linkages Initiative.HELI Consultado el 31 de Marzo, 2014, de la página

http://www.who.int/heli/risks/vectors/vector/en/

WHO (2013b). World Health Organization. Consultado el 30 de Noviembre, 2013, de la página

http://www.who.int/mediacentre/factsheets/fs117/es/index.html