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Vocalización y composición de especies de anuros en un remanente de bosque muy seco tropical al noroeste del municipio San Francisco, estado Zulia Arlene Cardozo-Urdaneta 1 , Junior Larreal 1 , Ada Sánchez-Mercado 1 , Gilson Rivas 2 1 Laboratorio de Ecología Espacial (LEE), Centro de Estudios Botánicos y Agroforestales (CEBA), Instituto Venezolano de Investigaciones Científicas (IVIC), Maracaibo, Venezuela. 2 Museo de Biología, Facultad Experimental de Ciencias (MBLUZ), La Universidad del Zulia (LUZ), Apartado Postal 526, Maracaibo 4011, Maracaibo, Venezuela. Introducción Los bosques secos tropicales comprenden una de las formaciones vegetales más amenazadas de Venezuela (Fajardo y col., 2005), en los últimos 20 años un 40% de estos ecosistemas han sido eliminados y un 96% de las áreas que ocupan en la actualidad presentan algún grado de intervención (Oliveira-Miranda y col., 2010). A pesar de los crecientes esfuerzos para inventariar la anurofauna asociada a la bioregión del Lago de Maracaibo (Infante-Rivero 2009; Rojas-Runjaic e Infante, 2008; Lynch, 2008), la bioecología y dinámica poblacional de estas especies han sido poco estudiadas. La vocalización reproductiva se cataloga como un rasgo taxonómico válido en la discriminación de especies (Duellman y Trueb, 1986), utilizada como una herramienta para incrementar la detectibilidad y establecer programas de monitoreo a largo plazo (North American Amphibian Monitoring Program 2012; Dorcas y col., 2010). En este sentido, se pretende evaluar la composición de anuros en este remanente de bosque muy seco tropical ubicado al noroeste del estado Zulia, caracterizando a su vez y de forma preliminar las vocalizaciones reproductivas de estas especies en la zona. Metodología Area de estudio La localidad en estudio comprende las áreas del Jardín Botánico de la ciudad de Maracaibo «JBM» (10°35´17.35” N, 71°42´36.15” O), un relicto aislado de bosque seco tropical, remanente de las formaciones boscosas originarias de la región. El fragmento comprende un área de 460 ha rodeado por una intensa actividad antropogénica que incluye zonas de cultivo, vías de transporte y el aeropuerto internacional. Para la evaluación de la composición de especies de anuros se utilizaron tres métodos de muestreo: registro por encuentro visual (REV), registro manual de vocalizaciones (RMV) y sistemas automatizados de registro de vocalizaciones (RAV). Los individuos detectados vocalizando fueron grabados durante tres minutos (RMV) (Señaris y Ayarzagueña 2005). Para el RAV se establecieron estaciones para cada punto de muestreo, las vocalizaciones se grabaron durante 30 min (Dorcas y col., 2010). Se empleó Raven Pro v 1.5 para el análisis acústico. Resultados La comunidad se encuentra constituida por 11 especies, distribuidas en 5 familias y 9 géneros, diferenciables en cuanto a sus vocalizaciones y rasgos morfológicos. La familia hylidae es la más diversa, seguido por leptodactylidae, bufonidae, ceratophrydae y leiuperidae. ORDEN FAMILIA GÉNERO ESPECIE ANURA Bufonidae Rhinella Rhinella marina (Linnaeus, 1758) Rhinella humboldti (Gallardo, 1965) Ceratophrydae Ceratophrys Ceratophrys calcarata (Boulenger, 1890) Hylidae Dendropsophus Dendropsophus microcephalus (Cope, 1886) Hypsiboas Hypsiboas pugnax (Schmidt, 1857) Scinax Scinax ruber (Laurenti, 1768) Pseudis Pseudis paradoxa (Linnaeus, 1758) Leptodactylidae Leptodactylus Leptodactylus bolivianus (Boulenger, 1898) Leptodactylus sp. Pleurodema Pleurodema brachyops (Cope, 1869) Leiuperidae Engystomops Engystomops pustulosus (Lynch, 1970) Tabla I. Listado de anfibios del Jardín Botánico de la ciudad de Maracaibo. Las especies, cuyas vocalizaciones fueron registradas, se agrupan según la estructura del canto en (i) trinos: Rhinella humboldti, Rhinella marina; (ii) moduladas: Leptodactylus sp., Pleuroderma brachyops; (iii) pulsadas: Hypsiboas pugnax, Dendropsophus microcephalus, Scinax ruber (iv) compuestas: Engystomops pustulosus. En base a criterios de calidad de grabación se caracterizaron seis de estas especies: Especie Indiv . vocaliz. Vocaliz. analizadas Tipo de vocaliz. Tipo de Canto Duración Vocaliz. (s) Frec.domi nante (Hz) Pulsos por vocaliz. Microhábitat asociado FAMILIA HYLIDAE Dendropsophus microcephalus 2 196 P R 0.057 ± 0.006 5622.46 ± 145.985 2 (bifásica) Vocaliza desde vegetación acuática (Eichornia crassipes) asociada a cuerpos de agua permanente. In 0.062 ± 0.025 5545.84 ± 174.653 1 Ag 0.096 ± 0.098 5487.90 ± 289.725 1 Hypsiboas pugnax 3 74 P 1n 0.125 ± 0.368 1429.09 ± 0.0947 6.92 ± 2.514 Vocaliza desde árboles y arbustos cercanos a cuerpos de agua entre 2 a 4 m de altura. 2n 0.3418 ± 0.224 1387.95 ± 301.133 2.966 ± 338.008 Scinax ruber 1 122 P R 0.145 ± 0.0120 5200.87 ± 455.835 6.75 ± 0.518 Vocaliza desde vegetación cercana a cuerpos de agua temporales FAMILIA LEPTODACTYLIDAE Leptodactylus sp. 3 201 M R 0.1620 ± 0.229 1784.356 ± 160.763 Vocaliza cercano a cuerpos de agua y desde el suelo inundado FAMILIA BUFONIDAE Rhinella humboldti 1 37 P R 1.557 ± 1.137 2938.34 ± 40.577 10.62 ± 8.3457 Vocaliza cercano a cuerpos de agua y desde el suelo inundado FAMILIA LEIUPERIDAE Engystomops pustulosus 2 77 M R 0.275 ± 0.0438 899.544 ± 86.698 Vocaliza desde el agua en lagunas temporales. No se observó solapamiento interespecífico de vocalizaciones por encima de los 4.0 KHz, situándose la mayoría de las especies entre los 0.6 a 3,6 KHz. Las especies registradas son fácilmente diferenciables en cuanto a su vocalización, estructura acústica y rasgos morfológicos. Discusiones y Recomendaciones Tabla II. Análisis acústico y microhábitat asociado al canto de los anfibios caracterizados A1 A2 B C1 C2 D E F1 F2 B A B C D E F G H Fig 3. Espectrogramas de vocalizaciones de D. microcephalus (A): Canto anuncio (A1) Canto agresivo(A2); R. humboldti (B); H. pugnax: una nota (C1) y dos notas (C2); Leptodactylus sp. (D); S. ruber (E); E. pustulosus: sin chasquido (F1) y con chasquido (F2). Fig 4. Anfibios del Jardín Botánico de Maracaibo: D. microcephalus (A); R. marina (B); H. pugnax (C); E. pustulosus (D); P. brachyops (E); Leptodactylus sp. (F); L. bolivianus (G); C. calcarata (H). Las especies de anfibios registradas en el Jardín Botánico de Maracaibo superan en número las reportadas por Infante-Rivero (2009) para los bosques deciduos de La Goajira venezolana. El autor reporta 9 especies de anuros en la zona, de las cuales 5 especies (54%) también fueron detectadas en el presente estudio. Los parámetros acústicos obtenidos en el presente estudio, coinciden con lo reportado por diversos autores (Tárano, 2010; Torres-Vargas y Salinas, 2013) en cuanto a los intervalos de frecuencia dominante (Hz), estructura del canto y duración (s). En su mayoría, las especies registradas en el JBM son generalistas, adaptadas tanto a hábitats naturales como intervenidos por el hombre. Sin embargo, durante la temporada de lluvias en los que la diversidad de especies activas reproductivamente es mayor se registró segregación espectral y de uso de hábitat en el ensamble (Duellman y Pyles, 1983; García-Rutledge y Narins, 2001). El inventario de especies obtenido en el área de estudio, con su respectivo registro de vocalizaciones constituye la base para implementar en el futuro cercano programas de monitoreo acústico automatizado a largo plazo, permitiendo conocer la dinámica y status poblacional de anfibios en estos ecosistemas altamente vulnerables en el país. Referencias Bibliográficas Dorcas, M. E., S. J. Price, S. C. Walls, and W. J. Barichivich. 2010. Auditory monitoring of anuran populations. Pages 281–298 in C. Kenneth Dodd Jr., editor. Amphibian ecology and conservation: A handbook of techniques (Techniques in Ecology & Conservation). Osford University Press, USA. Duellman, W. E.; Trueb, L. 1986. Biology of amphibians. McGraw Hill. Inc. New York. Fajardo, L., V. González, J.M. Nassar, P. Lacabana, C.A. Portillo Q., F. Carrasquel and J.P. Rodríguez. 2005. Tropical dry forests of Venezuela: characterization and current conservation status. Biotropica 37: 531-46. García-Rutledge, E. J. and P. N. Narins. 2001. Shared acoustic resources in an Old World frog community. Herpetologica, 57:104-116. Infante-Rivero, E.E. 2009. Anfibios y reptiles de la Guajira Venezolana. Boletín del Centro de Investigaciones Biológicas 43: 263-277. Duellman, W. E. and R. A. Pyles. 1983. Acoustic resource partitioning in anuran communities. Copeia, 1983:639-649. Lynch, J. 2008. A taxonomic revision of frogs of the genus Cryptobatrachus (Anura: Hemiphractidae). Zootaxa. 1883: 28-68. North American Amphibian Monitoring Program. 2012. North American Amphibian Monitoring Program. U.S. Department of the Interior, U.S. Geological Survey, Patuxent Wildlife Research Center. Rojas-Runjaic, F., and E. Infante. 2008. Prospección Herpetológica de la vertiente venezolana de la Sierra de Perijá. Proyecto Museo. Fundación La Salle de Ciencias Naturales, Caracas, Venezuela. Señaris, C., and J. Ayarzagüena. 2005. Revisión taxonómica de la familia Centrolenidae (Amphibia: Anura) de Venezuela. Page 337. Publicaciones del Comité Español del Programa Hombre y Biosfera – Red IberoMab de la UNESCO, Sevilla, España. Tárano, Z. 2010. Advertisement calls and calling habits of frogs from a flooded savanna of Venezuela,South American Journal of Herpetology. Brazilian Society of Herpetology. ,5,3,221-240. Torres-Suárez, O y Vargas-Salinas, F. 2013. The advertisement call of the toad Rhinella humboldti. Zootaxa. 3702 (2):198-200. Fig 1. Área de estudio: Jardín Botánico de la ciudad de Maracaibo Fig 2. Estaciones por punto de muestreo para el registro automatizado de vocalizaciones (RAV).

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Vocalización y composición de especies de anuros en un remanente de bosque muy seco

tropical al noroeste del municipio San Francisco,

estado Zulia

Arlene Cardozo-Urdaneta1, Junior Larreal1, Ada Sánchez-Mercado1, Gilson Rivas2

1 Laboratorio de Ecología Espacial (LEE), Centro de Estudios Botánicos y Agroforestales (CEBA), Instituto Venezolano de Investigaciones Científicas (IVIC), Maracaibo, Venezuela.

2 Museo de Biología, Facultad Experimental de Ciencias (MBLUZ), La Universidad del Zulia (LUZ), Apartado Postal 526, Maracaibo 4011, Maracaibo, Venezuela.

Introducción Los bosques secos tropicales comprenden una de las formaciones vegetales más amenazadas de Venezuela (Fajardo y col., 2005), en los últimos 20 años un 40% de estos ecosistemas han sido eliminados y un 96% de las áreas que ocupan en la actualidad presentan algún grado de intervención (Oliveira-Miranda y col., 2010). A pesar de los crecientes esfuerzos para inventariar la anurofauna asociada a la bioregión del Lago de Maracaibo (Infante-Rivero 2009; Rojas-Runjaic e Infante, 2008; Lynch, 2008), la bioecología y dinámica poblacional de estas especies han sido poco estudiadas. La vocalización reproductiva se cataloga como un rasgo taxonómico válido en la discriminación de especies (Duellman y Trueb, 1986), utilizada como una herramienta para incrementar la detectibilidad y establecer programas de monitoreo a largo plazo (North American Amphibian Monitoring Program 2012; Dorcas y col., 2010). En este sentido, se pretende evaluar la composición de anuros en este remanente de bosque muy seco tropical ubicado al noroeste del estado Zulia, caracterizando a su vez y de forma preliminar las vocalizaciones reproductivas de estas especies en la zona.

Metodología Area de estudio La localidad en estudio comprende las áreas del Jardín Botánico de la ciudad de Maracaibo «JBM» (10°35´17.35” N, 71°42´36.15” O), un relicto aislado de bosque seco tropical, remanente de las formaciones boscosas originarias de la región. El fragmento comprende un área de 460 ha rodeado por una intensa actividad antropogénica que incluye zonas de cultivo, vías de transporte y el aeropuerto internacional. Para la evaluación de la composición de especies de anuros se utilizaron tres métodos de muestreo: registro por encuentro visual (REV), registro manual de vocalizaciones (RMV) y sistemas automatizados de registro de vocalizaciones (RAV).

Los individuos detectados vocalizando fueron grabados durante tres minutos (RMV) (Señaris y Ayarzagueña 2005). Para el RAV se establecieron estaciones para cada punto de muestreo, las vocalizaciones se grabaron durante 30 min (Dorcas y col., 2010). Se empleó Raven Pro v 1.5 para el análisis acústico.

Resultados La comunidad se encuentra constituida por 11 especies, distribuidas en 5 familias y 9 géneros, diferenciables en cuanto a sus vocalizaciones y rasgos morfológicos. La familia hylidae es la más diversa, seguido por leptodactylidae, bufonidae, ceratophrydae y leiuperidae.

ORDEN FAMILIA GÉNERO ESPECIE

ANURA

Bufonidae Rhinella Rhinella marina (Linnaeus, 1758)

Rhinella humboldti (Gallardo, 1965)

Ceratophrydae Ceratophrys Ceratophrys calcarata

(Boulenger, 1890)

Hylidae

Dendropsophus Dendropsophus microcephalus

(Cope, 1886)

Hypsiboas Hypsiboas pugnax (Schmidt, 1857)

Scinax Scinax ruber (Laurenti, 1768)

Pseudis Pseudis paradoxa (Linnaeus, 1758)

Leptodactylidae Leptodactylus

Leptodactylus bolivianus (Boulenger, 1898)

Leptodactylus sp.

Pleurodema Pleurodema brachyops

(Cope, 1869)

Leiuperidae Engystomops Engystomops pustulosus

(Lynch, 1970)

Tabla I. Listado de anfibios del Jardín Botánico de la ciudad de Maracaibo.

Las especies, cuyas vocalizaciones fueron registradas, se agrupan según la estructura del canto en (i) trinos: Rhinella humboldti, Rhinella marina; (ii) moduladas: Leptodactylus sp., Pleuroderma brachyops; (iii) pulsadas: Hypsiboas pugnax, Dendropsophus microcephalus, Scinax ruber (iv) compuestas: Engystomops pustulosus. En base a criterios de calidad de grabación se caracterizaron seis de estas especies:

Especie Indiv.

vocaliz. Vocaliz.

analizadas Tipo de vocaliz.

Tipo de Canto

Duración Vocaliz.

(s)

Frec.dominante (Hz)

Pulsos por

vocaliz. Microhábitat asociado

FAMILIA HYLIDAE

Dendropsophus microcephalus

2 196 P

R 0.057 ± 0.006

5622.46 ± 145.985

2 (bifásica)

Vocaliza desde vegetación acuática (Eichornia crassipes) asociada a cuerpos de agua permanente.

In 0.062 ± 0.025

5545.84 ± 174.653

1

Ag 0.096 ± 0.098

5487.90 ± 289.725

1

Hypsiboas pugnax 3 74 P 1n

0.125 ± 0.368

1429.09 ± 0.0947

6.92 ± 2.514

Vocaliza desde árboles y arbustos cercanos a cuerpos de agua entre 2 a 4

m de altura. 2n 0.3418 ±

0.224 1387.95 ± 301.133

2.966 ± 338.008

Scinax ruber 1 122 P R 0.145 ± 0.0120

5200.87 ± 455.835

6.75 ± 0.518

Vocaliza desde vegetación cercana a cuerpos de agua temporales

FAMILIA LEPTODACTYLIDAE

Leptodactylus sp. 3 201 M R 0.1620 ±

0.229 1784.356 ±

160.763

Vocaliza cercano a cuerpos de agua y desde el suelo inundado

FAMILIA BUFONIDAE

Rhinella humboldti 1 37 P R 1.557 ± 1.137

2938.34 ± 40.577

10.62 ± 8.3457

Vocaliza cercano a cuerpos de agua y desde el suelo inundado

FAMILIA LEIUPERIDAE

Engystomops pustulosus

2 77 M R 0.275 ± 0.0438

899.544 ± 86.698

Vocaliza desde el agua en lagunas

temporales.

No se observó solapamiento interespecífico de vocalizaciones por encima de los 4.0 KHz, situándose la mayoría de las especies entre los 0.6 a 3,6 KHz. Las especies registradas son fácilmente diferenciables en cuanto a su vocalización, estructura acústica y rasgos morfológicos.

Discusiones y Recomendaciones

Tabla II. Análisis acústico y microhábitat asociado al canto de los anfibios caracterizados

A1 A2

B

C1 C2 D

E F1 F2

B

A

B

C D

E F

G H

Fig 3. Espectrogramas de vocalizaciones de D. microcephalus (A): Canto anuncio (A1) Canto agresivo(A2); R. humboldti (B); H. pugnax: una nota (C1) y dos notas (C2); Leptodactylus sp. (D); S. ruber (E); E. pustulosus: sin chasquido (F1) y con chasquido (F2).

Fig 4. Anfibios del Jardín Botánico de Maracaibo: D. microcephalus (A); R. marina (B); H. pugnax (C); E. pustulosus (D); P. brachyops (E); Leptodactylus sp. (F); L. bolivianus (G); C. calcarata (H).

Las especies de anfibios registradas en el Jardín Botánico de Maracaibo superan en número las reportadas por Infante-Rivero (2009) para los bosques deciduos de La Goajira venezolana. El autor reporta 9 especies de anuros en la zona, de las cuales 5 especies (54%) también fueron detectadas en el presente estudio. Los parámetros acústicos obtenidos en el presente estudio, coinciden con lo reportado por diversos autores (Tárano, 2010; Torres-Vargas y Salinas, 2013) en cuanto a los intervalos de frecuencia dominante (Hz), estructura del canto y duración (s). En su mayoría, las especies registradas en el JBM son generalistas, adaptadas tanto a hábitats naturales como intervenidos por el hombre. Sin embargo, durante la temporada de lluvias en los que la diversidad de especies activas reproductivamente es mayor se registró segregación espectral y de uso de hábitat en el ensamble (Duellman y Pyles, 1983; García-Rutledge y Narins, 2001). El inventario de especies obtenido en el área de estudio, con su respectivo registro de vocalizaciones constituye la base para implementar en el futuro cercano programas de monitoreo acústico automatizado a largo plazo, permitiendo conocer la dinámica y status poblacional de anfibios en estos ecosistemas altamente vulnerables en el país.

Referencias Bibliográficas • Dorcas, M. E., S. J. Price, S. C. Walls, and W. J. Barichivich. 2010. Auditory monitoring of anuran populations. Pages 281–298 in C. Kenneth Dodd Jr., editor. Amphibian ecology and

conservation: A handbook of techniques (Techniques in Ecology & Conservation). Osford University Press, USA. • Duellman, W. E.; Trueb, L. 1986. Biology of amphibians. McGraw Hill. Inc. New York. • Fajardo, L., V. González, J.M. Nassar, P. Lacabana, C.A. Portillo Q., F. Carrasquel and J.P. Rodríguez. 2005. Tropical dry forests of Venezuela: characterization and current conservation

status. Biotropica 37: 531-46. • García-Rutledge, E. J. and P. N. Narins. 2001. Shared acoustic resources in an Old World frog community. Herpetologica, 57:104-116. • Infante-Rivero, E.E. 2009. Anfibios y reptiles de la Guajira Venezolana. Boletín del Centro de Investigaciones Biológicas 43: 263-277. Duellman, W. E. and R. A. Pyles. 1983. Acoustic

resource partitioning in anuran communities. Copeia, 1983:639-649. • Lynch, J. 2008. A taxonomic revision of frogs of the genus Cryptobatrachus (Anura: Hemiphractidae). Zootaxa. 1883: 28-68. • North American Amphibian Monitoring Program. 2012. North American Amphibian Monitoring Program. U.S. Department of the Interior, U.S. Geological Survey, Patuxent Wildlife

Research Center. • Rojas-Runjaic, F., and E. Infante. 2008. Prospección Herpetológica de la vertiente venezolana de la Sierra de Perijá. Proyecto Museo. Fundación La Salle de Ciencias Naturales, Caracas,

Venezuela. • Señaris, C., and J. Ayarzagüena. 2005. Revisión taxonómica de la familia Centrolenidae (Amphibia: Anura) de Venezuela. Page 337. Publicaciones del Comité Español del Programa Hombre

y Biosfera – Red IberoMab de la UNESCO, Sevilla, España. • Tárano, Z. 2010. Advertisement calls and calling habits of frogs from a flooded savanna of Venezuela,South American Journal of Herpetology. Brazilian Society of Herpetology. ,5,3,221-240. • Torres-Suárez, O y Vargas-Salinas, F. 2013. The advertisement call of the toad Rhinella humboldti. Zootaxa. 3702 (2):198-200.

Fig 1. Área de estudio: Jardín Botánico de la ciudad de Maracaibo

Fig 2. Estaciones por punto de muestreo para el registro automatizado de vocalizaciones (RAV).