¿Cuando? ¿Cómo? Y ¿Por qué?: Algunas Especulaciones sobre la evolución del Integumento de los vertebrados

SINOPSIS. La estructura básica del tegumento de los vertebrados se revisa brevemente. El sistema está ya sea a escamado, no a escamado, o una mezcla de los dos. Las escamas no son apéndices del tegumento, pero se modelan pliegues en el que los componentes dérmicos y / o epidérmicas pueden ser elaborados. Un apéndice es el producto de patrones especializados de diferenciación celular localizada dentro de la dermis y / o epidermis. Las escamas y apéndices (ya sean llevados dentro de tegumentos escamados o no escamados), sólo puede definirse correctamente con referencia a la naturaleza química o molecular de los productos finales de la dermis y / o la diferenciación de células epidérmicas. Verdaderamente estructuras tegumentarios homólogos probablemente no existen por encima del nivel de clase en los vertebrados modernos. Datos anatómicos, de desarrollo, neurológicos, y paleontológicos se presentan en apoyo de un modelo para el origen del pelo de los mamíferos. Se sugiere que los pelos surgieron de apéndices sensoriales altamente especializados de función mecanoreceptora que facilitaron la actividad conductual termorreguladora en los primeros sinápsidos. La especialización de la diferenciación celular dentro de estas unidades condujo a la aparición de papilas dérmicas. Una mutación oportunidad condujo a la posterior multiplicación de las papilas originalmente escasa, pero dispuestas espacialmente, causando la inducción de una densidad suficiente de "pelos sensoriales" para constituir una cubierta corporal insulatoria. Las propiedades de este "prolopelage" insulatorio fueron objeto de subsecuente selección, pero la función sensorial de pelos de mamíferos sigue siendo importante.

INTRODUCCIÓN

Los trabajos presentados en este simposio han indicado el amplio alcance de los datos disponibles en la actualidad en el tegumento de los vertebrados, lo que facilita en gran medida una revisión de la evolución. Ahora podemos dar la espalda a los tratamientos del siglo pasado que han tendido a centrarse en las diferencias anatómicas y embriológicas, y rara vez, o nunca, consideran los problemas de la función o la selección natural en relación con el origen de las estructuras tegumentarias específicas.

Se hará hincapié inicial en definir ciertos términos fundamentales que son importantes para cualquier discusión sobre la existencia o no existencia de tendencias generales. Luego sigue una consideración del problema de decidir si las estructuras aparentemente similares se han conservado durante la evolución - la interpretación conservadora - o si la plasticidad de desarrollo conocido del tegumento ha permitido la aparición repetida de especializaciones análogas en respuesta a las demandas funcionales convergente - la vista radical. Por último, la evolución de pelo se discute para ilustrar los parámetros que deben tenerse en cuenta en el trato con el origen de las modificaciones tegumentarias aparentemente únicas.

FUNDAMENTOS

Si bien es conocida la naturaleza ectodermal-mesodermal "mixto" del tegumento de vertebrados, se pone menos énfasis en el hecho de que de todos los grandes filos, sólo los vertebrados tienen epidermis multicelulares. Esto es importante si recordamos que el tegumento de vertebrados nunca forma un exoesqueleto de confinamiento comparable a la de Artrópodos, Moluscos, o equinodermos. La libertad de asociación directa con la

acción del músculo locomotor no ha significado, sin embargo, que el tegumento de vertebrados no refleje las necesidades de locomoción. De hecho, es más probable que los patrones más fundamentales de la organización del tegumento de los vertebrados sean respuestas a los problemas planteados por los patrones locomotores básicos.

Sea cual sea el real parecido real del protovertebrado (Berrill, 1955), la pequeña criatura de cuerpo blando probablemente poseía un tegumento similar a la de anfioxo. Millones de años de evolución no registrados separan este antepasado de la profusión de formas tempranas de peces paleozoicos, pero sabemos que durante este período, el aumento en el tamaño del cuerpo fue acompañado por un refuerzo mecánico de la superficie corporal. Si bien las razones para esto son discutibles (véase la discusión, Musgo, 1968a), la pregunta se presenta en cuanto a cómo el tegumento podría fortalecerse en un animal cuyo patrón locomotor fundamental dependía de la libre flexión lateral del cuerpo (Gray, 1968). Los intermedios fácilmente previstos, con obvias ventajas selectivas, por lo menos para la protección mecánica, condujeron eventualmente, ya sea a un abandono parcial de la movilidad cuerpo - "la estrategia de tortuga" - o bien plegable. Como resultado de este último, cualquier segmento del eje del cuerpo se cubrió por dos o más unidades que podría moverse relativamente libre una sobre la otra. Puesto que los componentes ya sea la epidermis y / o dermis de dichas unidades a partir de entonces podrían fortalecerse, esto ofreció posibilidades para el fortalecimiento mecánico, manteniendo el requisito funcional fundamental de la labilidad del sistema de órganos en su totalidad. Reconocemos estos pliegues como "escamas", que por lo tanto se pueden definir como de serie, pliegues modelados del tegumento en el que los componentes epidérmicas y / o dérmicas pueden ser elaborados diversamente de manera que uno o el otro tipo de tejido puede estar presente en una cantidad mayor o sea superficialmente más obvio, que el otro. Dentro de la definición de una escama dada anteriormente, podemos describir el tegumento de cualquier vertebrado como "escamado", "no-escamado", o una mezcla de los dos. En el caso de aquellas formas que definitivamente no tienen tegumentos escamados, por ejemplo, ciclóstomos, elasmobranquios, holocefalos, teleósteos anguiliformes, la mayoría de los anfibios, aves, y la mayoría de los mamíferos, es más probable que se deriven de las poblaciones ancestrales cuyo tegumento fue reducido. Además, el tegumento de cada uno de estos taxones se caracteriza por la presencia de derivados complejos - diversas glándulas multicelulares, dentículos dérmicos, pelos, y plumas. Estas estructuras son fundamentalmente centros localizados de proliferación de células y diferenciación epidérmica y / o dérmica especializada, dentro de un integumento de otra manera generalizada, de la que adecuadamente se pueden describir como "apéndices". Estructuras análogas se pueden encontrar dentro de tegumentos escamados, en cuyo caso los apéndices recaen sobre especializaciones (epidérmicas) (Maderson, 1971), o contenidos dentro (osificaciones dérmicas) (Moss, 1972), escamas individuales. Así, si un "tegumento escamado" se compone de escamas, lógicamente cualquier escama individual es una parte del tegumento, y por lo tanto no puede considerarse como un apéndice. Esta distinción es pertinente para cualquier discusión de la evolución tegumentaria. Cuando se escama el tegumento adulto, las poblaciones de células epidérmicas-dérmicas sobre la superficie del cuerpo embrionario estaban originalmente sub-divididas en campos de desarrollo. Dentro de estos campos, los apéndices podrían posteriormente diferenciarse. Como se verá más adelante, la evolución, la embriogénesis y la distribución adulta de pelos y plumas (Maderson, 1972a) sólo pueden ser comprendidas relacionandolos con dichos campos del desarrollo.

Las Estructuras integumentarias de vertebrados sólo se pueden definir con precisión si uno combina los términos descriptivos mencionados anteriormente con una referencia a la naturaleza química o molecular del material sintetizado por las poblaciones de células constituyentes (Tabla I). El término "escama dérmica", tan a menudo utilizado para describir las estructuras tegumentarias en vertebrados piscine (“piscine” refiriéndose a los peces), tiene poco sentido si uno se refiere al producto final específico de la interacción entre la dermis y la epidermis, en cualquier taxón en particular (Moss, 1968b, 1972). Del mismo modo, el término "escama de reptil" no tiene ningún significado exacto ya que la distribución diferencial de los tipos de proteínas queratinosas a través de las superficies escamadas lepidosauria (saurópsidos diápsidos con escamas imbricadas) y archosauria (los únicos representantes actuales del grupo son los cocodrilos y las aves) (Baden y Maderson, 1970) hace que estas unidades tan diferentes en a su manera al igual que las plumas y pelos.

La morfología tegumentaria de los fósiles “piscine” generalmente está claramente demostrada por las impresiones en la matriz circundante, pero necesitamos alguna "regla de oro" para los fósiles de tetrápodos. Muchos escamosos existentes tienen escamas que no contienen

osificaciones dérmicas. Sin embargo, con la excepción de Dermochelys (la tortuga laúd), conozco de un tetrápodo no vivo que normalmente tiene una amplia distribución de osificaciones dérmicas que no tienen un tegumento visiblemente escamado. Si bien esto no indica necesariamente una relación 1:1 entre las unidades reconocibles externamente y los centros de osificación individuales (ZANGERL, 1969), sugiere que en aquellos sistemas donde existan campos de desarrollo en el tegumento embrionario y producen un patrón de osificación dérmica, campos similares influencian en la topografía de todo el tegumento. Por lo tanto, sugiero que si los paleontólogos describen "escamas" (osificaciones dérmicas) en su material, las formas en cuestión probablemente tenían tegumentos escamados en el sentido definido anteriormente.

¿Fue queratinizada la epidermis de los tetrápodos primitivos? Spearman (1966) indicó que el potencial para la síntesis de la queratina está muy extendida entre los vertebrados, y los informes sobre la ultraestructura de las células epidérmicas (Flaxman, 1972) muestran que todas las células basales de la epidermis contienen los filamentos 70-80Å anchas que están asociadas con la α-queratina. Sin embargo, también se sabe que en aquellos tejidos donde se sintetiza la β-proteína (30Å caracterizadas por filamentos de ancho), los filamentos 70Å se producen primero, y las unidades 30Å aparecen más tarde y, finalmente, rellenar las celdas. Para mí, esto implica que el β-proteína es un desarrollo filogenético más tarde de la forma α, y esto es apoyado por la distribución de los tipos de proteína epidérmica en amniotas existentes (Baden y Maderson, 1970).

Parece que esos captorhinomorphs Pennsylvanian menores que dieron lugar a sinápsidos y mamíferos que poseían sólo la capacidad de sintetizar α-queratina. El resto de los captorhinomorphs (agrupación doblemente parafilética de los primeros reptiles), que dio lugar a todos los otros grupos de reptiles y aves (Carroll, 1969a, b, c), poseía una capacidad adicional para la síntesis de β-proteína en sus epidermis, que se expresó de diversas formas en diferentes linajes (Tabla I). Entonces, ¿Qué hay de los anfibios paleozoicos? Romer y Witter (1941), Colbert (1955), y Kitching (1957) describen unidades osificadas que sugieren un tegumento escamado (véase más arriba), que fue modificado en segundo lugar en sus descendientes lissamphibian (refiriéndose a anfibios modernos) (Cox, 1967). Findlay (1968a) sugirió que los depósitos de hematites alrededor de la matriz del Uranocentrodon (es un género extinto de la familia rhinesuchidae, eran anfibios depredadores) del Triásico inferior es el resultado de la descomposición de las proteínas epidérmicas que contienen azufre. Si bien esta interpretación intrigante sugiere la presencia de queratina, esto no revela si era de la variedad α o β!.

Los estudios microscópicos y ultraestructurales indican que los tejidos de la epidermis en la superficie interior y la región bisagra de escamas de amniotas (región bisagra parece referirse a un tipo de enlace entre proteínas, se asume que serían los de las queratinas) tienden a ser más delgadas, menos compactas, y más laminosas en su organización que los de las escamas de superficies exteriores. Diferentes propiedades fluorescentes de diferentes regiones de las escamas amniotas (caña y Spearman, 1967; Spearman, 1964, 1966, 1967) no pueden ser explicados por referencia a la presencia de α o β queratinas solas (Baden y Maderson, 1970). Sin embargo, pueden reflejar diferencias en la unión inter-celular, que dotan a las diferentes regiones de la epidermis con diferentes propiedades mecánicas, y estos originalmente aumentaron la flexibilidad de todo el sistema tegumentario. Este extremo es todavía muy importante en escamosos donde numerosas diferencias sutiles en los patrones de producción y la diferenciación celular modifican el patrón de generación epidérmico básico (Maderson, 1965, 1966; Maderson y Licht, 1967) sobre la superficie de escama interior y

bisagra (Fig. 1). Sin embargo, la persistencia de una proteína en estas regiones en los cocodrilos y aves (Baden y Maderson, 1970) y los centros de formación de la capa granular en "bisagras" de escamas de la cola de los mamíferos (Spearman, 1964, 1966) se debe interpretar como reliquias de las modificaciones funcionales ancestrales.

FIG. 1. Corte sagital a través de las escamas del cuerpo ventrales de la lagartija gekkonid Eublepharis macularius justo antes de desprendimiento de la piel. Las capas-β del exterior (βo) e interior (βi) de las generaciones epidérmicas son gruesas en la superficie exterior de la escama (OSS), pero se reducen a una sola capa de células en la superficie interior y en la región de bisagra (ISS, H ). D-dermis; SC-tejido subcutáneo.

TENDENCIAS EN VERTEBRADOS EVOLUCIÓN INTEGUMENTARIO

Elevando la cuestión de la posible homología entre plumas, pelos, y las escamas, Cohen (1964) escribió: "Si por homología queremos decir que los órganos afectados, pueden, a nuestro juicio, rastrearse a lo largo de las líneas de antepasados hasta que se alcance una estructura comparable en el ancestro común, entonces la evaluación siempre se hace más difícil por más hechos". Esta conclusión es pertinente a todo el tema de la evolución tegumentaria. Sobre la base de los hechos presentados anteriormente y su combinación con las deducciones más conservadoras posibles respecto a la posible anatomía tegumentaria en formas fósiles, nos vemos obligados a concluir que no hay dos características tegumentarias en dos ensamblajes mayores pueden ser estrictamente considerados como homóloga. Este concepto debe limitarse a ejemplos como el pelo del pelaje y espinas en los mamíferos, o setas escamadas y el Oberhautchen (capa de Oberhautchen, que forma la capa más dura ultraperiférica de queratinizado, las células muertas de la piel de reptiles)  normal de lagartos (Maderson, 1970). Incluso el reconocimiento de las tendencias generales anatómicas tienen un valor limitado. Mientras que los vertebrados piscine tienden a tener tegumentos escamados o elaboraciones visibles de estructuras esqueléticas dérmicas o ambos, los intentos de definir el grado de homología en ella son importantes sólo en la medida en que conducen a la consideración de si las interacciones dermo-epidérmica tienen o no, cambios durante la evolución. La pregunta "¿Está escamas tetrápodos retenido de los antepasados piscine?" no tiene sentido más que hacer hincapié en que hay una capacidad general para la estructura tegumentario modelada en diferentes taxones con mayor o menor afinidad filético. Sea cual

sea la tendencia general, definimos o reconocemos, siempre está sujeta a revisión mayor o menor de la ejecución. La pregunta "Are tetrapod scales retained from the piscine ancestors?" no tiene sentido más que hacer hincapié en que hay una capacidad general para la estructura tegumentario modelada en diferentes taxones con mayor o menor afinidad filética. Sea cual sea la tendencia general, definimos o reconocemos, siempre está sujeta a mayor o menor revisión de la ejecución. En resumen, estoy a favor de la opinión de "radical" de la evolución tegumentario a tal grado que yo sugeriría que, en cualquier caso, una cuestión funcional se debe pedir, una investigación funcional debe seguir, y cualquier estudio anatómico detallado posterior se debe esperar para demostrar un ejemplo más de la diversidad morfológica.

LA EVOLUCIÓN DE PELO

Este problema tiene un número de facetas. En primer lugar, debemos preguntarnos, es el pelo una característica única de los mamíferos?, En segundo lugar, hay otras estructuras que se asemejan al pelo de los mamíferos en otros vertebrados, o de hecho en otros animales?, En tercer lugar, tener pelos siempre tiene una función aislante, y si no, ¿qué otras funciones podrían haber tenido? Por último, ¿es posible presentar un modelo para los pasos en el desarrollo filogenético del pelo, con explicaciones plausibles para las presiones selectivas que se acompañan?

Revisores recientes (Hopson, 1969; Hopson y Crompton, 1969; Jenkins, 1970) sugieren un origen monofilético para los mamíferos en el Triásico tardío – Jurásico temprano. Hopson (1969) concluyó: "(estudios anatómicos, fisiológicos y neuroanatómicos) sugieren fuertemente que el ancestro común de los monotremas (mamíferos que ponen huevos (ornitorrincos y equidnas)) y therians (marsupiales y mamíferos placentarios) fue también mamífero en la mayoría de las características esenciales, por ejemplo, el pelo, los pulmones, el diafragma, el corazón y los riñones, por nombrar unos pocos. "¿Cuántas de estas características podrían haber caracterizado a los primeros cinodontes ("reptiles" mamiferoides o similares a mamíferos que aparecieron por primera vez en el Pérmico Superior, el grupo incluye a los mamíferos modernos (incluyendo humanos)) Triásicos que Hopson y Crompton (1969) proponen como antepasados de mamíferos? La referencia a posibles estructuras tegumentarias de terápsidos (orden de sinápsidos (reptiles mamiferoides), del que se cree que descienden los mamíferos) es tan common-place que podemos tender a olvidar que no existe información directa disponible. Watson (1931), Brink (1956), y Findlay (1968b) interpretan las depresiones en los huesos del cráneo como probable alojamiento vibrisas o "glándulas de la piel de carácter de glándulas sudoríparas" (Brink, p. 87). Estas interpretaciones se extrapolaron para sugerir pelos de pelaje y glándulas sudoríparas normales sobre el resto del cuerpo. Asociaciones repetidas entre estas "interpretaciones" extrapoladas y características osteológicas parecidas a mamíferos reales en apoyo de las sugerencias de la endotermia en terápsidos han producido una situación tan cerca de argumento tortuoso que es el momento de buscar un nuevo planteamiento al problema del origen de cabello.

No hay vertebrados existentes que tengan apéndices tegumentarios que anatómicamente asemejan a pelos. Las estructuras se ven en muchos lagartos (Fig. 2), una vez invocada como "pelos ancestrales" (Elias y Bortner, 1957), son unidades sensoriales (Miller y Kasahara, 1967) derivadas de células individuales del Oberhautchen (Schmidt, 1920; Maderson y Licht, 1967; Maderson, 1971), cuya capa es un constituyente único de la epidermis lepidosauria (Maderson, 1968a). Mientras la anatomía de las unidades individuales es ciertamente no homóloga con la de cualquier derivado epidérmico vertebrado, un número de insectos tienen un "pelaje" (Heath, 1968).

FIG. 2. Un epidérmica "Haareorgane" de las escalas del cuerpo dorsal de la lagartija gekkonid Gekho gecko. La epidermis muestra una condición de la etapa 4 del ciclo de muda (Maderson y Licht, 1967) y muestra que el "pelo" se deriva de una célula Oberhautchen modificado (Spob). En un órgano sensorial de este tipo, aunque la estructura de la generación epidérmica se modifica, las células germinales subyacentes (SG), se parecen mucho a las de la epidermis no especializadas adyacentes. Tenga en cuenta el grupo de células en la dermis (X) por debajo del órgano sentido aquí y en las Figuras 4 y 5. La β-capa de la generación epidérmica exterior no se ve en la fotografía. Otras abreviaturas, aquí y en las Figuras 4 y 5: αo-α-capa de la generación exterior; βi - β-capa de la generación interna; clo - capa clara de la generación de afuera; lto - tejido lacunar de la generación de afuera; mi - mesos capa de la generación interna; Obi - Oberhautchen de la generación interna; OBIS -spinules de las células no especializadas Oberhaulchen.

Aunque el pelaje juega un papel primordial en el aislamiento en la mayoría de los mamíferos (Ling, 1970) y en algunos insectos, varios vertebrados, por ejemplo, lagartos, o humanos, los mecanismos regulatorios endotérmicos manifiestos de diferentes grados de "perfección", pero no poseen una continua cubierta corporal de este tipo. Por el contrario, la presencia de una cubierta de pelaje no indica necesariamente una temperatura interna absolutamente constante durante toda la vida (Heath, 1968). Por tanto, no hay ninguna razón a priori para suponer que la termorregulación terápsida no podría haber evolucionado en ausencia de un pelaje. En efecto, las leyes físicas que rigen el funcionamiento de un pelaje indican que cada unidad constituyente debe tener una cierta longitud mínima, y debe haber una cierta densidad mínima por unidad de área del cuerpo antes de que cualquier ventaja selectiva devenga con respecto a la función aislante (Ling , 1970). Parece muy poco probable que un "proto-pelage

preadaptado", sobre el cual la selección podría actuar, podría haber aparecido a través de una acumulación constante de "rasgos neutrales" que afectan a la morfogénesis epidérmica en varios miles de generaciones. Una hipótesis más plausible es que la función aislante del cabello es secundaria y sólo fueron posibles después de que ventajas selectivas completamente diferentes habían favorecido cambios morfogénicos adecuados en la epidermis. Estas presiones selectivas primarias se pueden identificar si tenemos en cuenta la ecología probable de las formas extintas en cuestión, y desde allí se deducen las funciones obligatorias mínimas de su tegumento.

Los estudios de fósiles de reptiles Pennsylvanicos (Carroll, 1964, 1969a, b, c, 1970a, b) sugieren que eran formas pequeñas, altamente terrestres, que habitaban los bosques. Carroll (1970b) escribe del captorhinomorph Hylonomus lyelli: "en tamaño y forma general se asemeja a un lagarto de tamaño mediano. Pudo haber tenido hábitos similares también.". Sugiero que funcionalmente el tegumento de tales formas se habría parecido la de los lagartos modernos. La epidermis habría poseído una región cornificada externa bien desarrollada que habría proporcionado un grado de protección contra la desecación (Maderson et al., 1970). Las descripciones de Carroll (1964) de osteoscutes sugieren un tegumento escamado (véase más arriba), por lo que tanto los componentes de la dermis y la epidermis probablemente contribuyeron a la protección mecánica. Ya que la secreción holocrina es una función muy importante en lagartos modernos (Maderson, 1970), esto puede haber sido cierto para los primeros reptiles. Sin embargo, en la mayoría de los amniotas modernos, las fuentes odoríferas se localizan en la superficie del cuerpo: la función feromonal de glándulas sudoríparas en algunos mamíferos es probablemente secundaria. Mis propias observaciones sobre una gran variedad de lagartos modernos sugieren que si la termorregulación conductual caracterizó los primeros reptiles, esto no habría necesitado ninguna estructura morfológica particular del tegumento, excepto quizás en lo que respecta a la distribución de células pigmentarias (Porter, 1967). Si el tegumento de los reptiles primitivos manifiesta otras funciones secundarias (por ejemplo, garras de escalada, glándulas venenosas, apéndices de advertencias sexuales o territoriales), las observaciones comparativas sobre amniotas modernos indican que las modificaciones estructurales asociadas habrían sido localizadas en la superficie del cuerpo.

Aparte de la "función de barrera primaria" de protección fisiológica y mecánica que influye en la morfología fundamental de todo el tegumento (Maderson, 1971), sólo hay una función tegumentaria secundaria que implica potencialmente todo el sistema de órgano - la de recepción sensorial. Dos tipos muy diferentes de estímulos sensoriales siempre han incidido sobre el tegumento terrestre - la temperatura y el tacto. Estas categorías se pueden subdividir aún más ya que los cambios graduales en la temperatura ambiente, o el contacto casual con el sustrato durante la locomoción, están interpretados por el cerebro bastante diferentemente que son los cambios bruscos de temperatura, o presiones afiladas. Cualquiera o la totalidad de cualquier variedad de tipos, o niveles, de la estimulación pueden desafiar cualquier parte de la superficie del cuerpo. Por tanto, es previsible que habría un patrón espacial de la diferenciación funcional a través del integumento, que puede ser reflejada anatómicamente en los patrones de distribución del nervio y / o la morfología de las unidades de recepto-transductoras.

Propongo que los pelos de mamíferos se derivan de las modificaciones epidérmicas complejos de la función mecanoreceptoras, que eran originalmente "escasamente", pero regularmente,

distribuidos sobre la superficie del cuerpo. En algún momento de la evolución del tegumento terápsido, la competencia de los campos de desarrollo centrados alrededor las unidades originales cambió, dando lugar a una multiplicación de eventos morfogénicos básicamente similares. Estos eventos produjeron una densidad suficiente de "órganos sensoriales" por unidad de superficie del cuerpo para producir un "pelaje", las propiedades aislantes las cuales fueron el enfoque para la selección posterior (the insulative properties of which were the focus for subsequent selection). La función sensorial del pelo en los mamíferos modernos no se asemeja exactamente con la de las unidades originales, pero esto no afecta el modelo morfológico que se presentará. A continuación se discuten los datos que apoyan esta hipótesis. Straile (1969) propuso "repetición de unidades verticales" en el tegumento de mamífero que contiene epidérmico, neural, y elementos vasculares dispuestos alrededor de un

"tylotrich" folículo piloso (Fig. 3). El tylotrich se asocia con dos regiones inervadas, un complejo anular que rodea el tercio superior del folículo, y un complejo de almohadilla epidérmico adyacente. Aunque la construcción exacta de la unidad vertical varía en todo el cuerpo, y entre taxones, los tylotrichs se han observado en muchos mamíferos monotremas y therian (Mann, 1968). Si bien existe cierto desacuerdo en cuanto a cómo los datos electrofisiológicos deben estar relacionados con los datos anatómicos (ver la discusión, Straile, 1969), existe una buena evidencia de que ambos mecanorreceptores los que se adaptan rápido y lento están representados dentro de la repetición de las unidades verticales de modo que: "la detección de un estímulo táctil moviéndose de un punto a otro, probablemente involucra la interpretación de una compleja serie de impulsos nerviosos que son recibidas por el cerebro.

"(Straile, 1969). Mi propia familiaridad con el tegumento de reptil escamado, donde incluso un examen somero revela un orden geométrico agradable, me ha hecho sospechar de la aparente heterogeneidad del sistema mamífero. La "unidad vertical Repitente" de Straile me parece proporcionar el vínculo conceptual necesaria entre las dos condiciones. Hay una impresionante variedad de modificaciones sensoriales epidérmicas en los reptiles (Miller y Kasahara, 1967) (Fig. 2, 4, 5). No hay investigaciones sistemáticas de cualquier tipo individual disponible, pero la distribución de "Haareorganes" (Haareorgane palabra en alemán que podría traducirse como “órgano cabello”) sugiere una función de seguimiento de contactos inter-escama (Maderson, 1971). Bailey (1969) demostraron mecanorreceptores de rápida y lenta adaptación por técnicas electro-fisiológicas, pero no proporcionó una correlación

anatómica. La anatomía y el funcionamiento de los órganos sensibles a infrarrojos de las fosas cutáneas en serpientes han sido ampliamente estudiados (Barrett, 1970; Meszler, 1970). Aunque los datos son escasos, podemos decir que la recepción sensorial cutánea se produce en los reptiles, y la diversidad de especializaciones morfológicas asociadas sugiere que se trata de una función muy importante.

FIG. 3. Representación esquemática de un folículo de pelo de mamífero tylotrich modificado después de Straile (1969). 1 - eje del pelo; 2 - vaina radicular interna; 3 - vaina radicular externa; 4 - región germinal del folículo tylotrich; 5 - papila dérmica; 6 - vaina de tejido conjuntivo; 7 - complejo anular; 8 - Complejo almohadilla epidérmica - 8; 9 - neuronas asociadas con los mecanorreceptores de adaptación lenta; 10 - boca de la glándula sebácea (cuerpo de la glándula no se muestra); 11 complejo venular asociado con tylotrich unidad (complejo arteriolar no mostrado).

El esquema morfológico de Elias y Bortner (1957) de la filogenia del pelo se apoya en la premisa de una relación directa a los lacertilian (lacertilian se refiere a las lagartijas más cercanamente relacionadas con los reptiles) "Haareorgane", el cual ya no es aceptable (véase más arriba). Mientras que los eventos morfogénicos en el desarrollo del pelo son difíciles de relacionar con cualquier posible secuencia evolutiva, si uno ignora los detalles involucrados, se puede derivar una útil, visión simplemente formulada (if one ignores the details involved, one can derive a useful, simplystated overview). Una parte de la población germinal se vuelve especializada de manera que sus células hijas se pegan juntas

como una varilla la cual se proyecta por encima de la superficie de la piel, mientras que las células hijas de la epidermis interfoliculares adyacentes, no especializadas no se pegan con tanta fuerza y por lo tanto desescaman. El proceso de

especialización inicial y la homeostasis en adultos involucra células del mesodermo ("la papila dérmica"), y las dos poblaciones celulares se influencian entre sí a través de una secuencia de procesos inductivos que llamamos "las interacciones epitelio-mesenquimal" (ver Kollar, 1972). La elegante complejidad del folículo piloso, que a primera vista parece tan difícil de explicar en términos evolutivos, puede explicarse fácilmente. Esto permite una "buena caña" que crece a partir de un "buen agujero," un mero refinamiento que podría haber ocurrido bastante tarde en la filogenia del pelo. Cabe señalar que la secreción holocrina de órganos pre-anales lacertilianos (Maderson, 19686, 1970, 1971, 1972b) produce con frecuencia una "barra" durable de células maduras las cuales pueden

FIG. 4. Órgano sensorial de una escama labial de la iguana lagarto Iguana iguana. La epidermis está en la fase de reposo del ciclo de muda (Maderson y Licht, 1967). En este tipo de órgano sensorial, las células germinales asociados son siempre columnar y tienen vesículas en sus puntas distales. Los elementos queratinizados maduros de la generación epidérmica exterior se indican mediante líneas de puntos. βo-β-capa de la generación exterior.

FIG. 5. Órgano sensorial de una escama lateral de los lagartos xantusidos Xantusia vigilis. La epidermis está en la etapa 4 del ciclo de muda, y podemos notar que aunque este tipo de órgano sensorial no sobresalga por encima del nivel general de la superficie de la piel, este esta asociado con una modificación de la histogénesis de la generación interna que produce elementos maduros (contornos de puntos) análogos a los observados en la Figura 4.

sobresalir a una distancia considerable de la superficie de la piel. Sin embargo, no hay especializaciones comparables a las diversas capas de la vaina radicular interna y externa vistas en un folículo piloso.

Antes de considerar el modelo, se debe mencionar que todas los relatos recientes del linaje anfibio-reptil-mamífero (Carroll, 1964, 1969a,b,c, 1970a,b; Clemens, 1970; Hopson, 1969; Hopson y Crompton, 1969; Jenkins, 1970) indican que las criaturas en cuestión eran de pequeño tamaño menos de 18" de longitud total. Sin embargo, a lo largo de las eras geológicas en cuestión, formas relacionadas y otros grupos de anfibios y reptiles radiaron (se diversificaron) para producir géneros de considerable tamaño. El grado de organización de los mamíferos con sus características morfológicas operadoras (operadoras traducido de attendant), por ejemplo, el pelo, se perfeccionó durante un período de 200 millones años por animales pequeños, posiblemente habitantes de grietas, que probablemente alcanzaron su destino evolutivo mediante la explotación de nichos nocturnos, siguiendo el refinamiento gradual de mecanismos termorreguladores. Una posible estructura del tegumento del cotylosaurio temprano (los cotilosaurios son el primer orden de saurópsidos y el más primitivo) se muestra en la Figura 6a. La epidermis contenían solamente α-queratina, y el tejido se diluyó en la superficie interior de la escama y la región bisagra. Una sugerencia plausible para la distribución diferencial de los mecanorreceptores colocaría unidades de rápida adaptación en la superficie exterior de la escama.

Estos contactos ambientales transitorios monitoreados durante la locomoción normal. Las actividades de locomoción que involucran estiramiento o compresión del tegumento (por ejemplo, la torsión del cuerpo en pequeñas grietas y escondites) podrían haber sido controlados por los receptores de lenta adaptación en la región bisagra. Osificaciones dérmicas estaban presentes y posiblemente desempeñaron algún papel de protección mecánica.

En aquellos cotylosaurios asociados a la estirpe sinápsida básica y las formas derivadas, ciertas modificaciones caracterizan el tegumento (Fig. 6b). Propongo que la participación de queratohialina en el proceso de queratinización, al principio limitada a la región bisagra (Spearman, 1964, 1966), mejora la flexibilidad general del tegumento y permitió una reducción de la superposición de escamas. Esta proteína adicional podría ser el resultado de un único cambio genético, ya que existen proteínas similares en la epidermis de los reptiles modernos (Maderson et al., 1972) y las aves (Alexander, 1970). La reducción del solapamiento de escamas es sugerida por la

FIG. 6. Modelo sugerido para la secuencia de cambios morfológicos en la evolución del pelo de los mamíferos, a) - sugirió estructura tegumentario de un cotylosaur primitiva; b) - sugerido estructura tegumentario de un cotylosaur asociado con el linaje sinápsido; c) - sugerido estructura tegumentario de un pelycosaur asociado con el terápsido / linaje de mamíferos; d) - e) - vistas de los cambios evolutivos sugeridas en la región original "bisagra" de c magnificado (esbozado). Medio denso fino punteado - epidermis que muestran la capacidad básica de síntesis una proteína; denso fino punteado - epidermis donde maduración de las células implica queratohialina; escasa fino punteado - dermis; racimos de bien punteado - papila dérmica; discontinua líneas- neuronas asociadas con los mecanorreceptores de rápida adaptación; líneas de puntos fuertes - neuronas asociadas con mecanorreceptores lenta adaptación; esgrafiado osificación dérmica. Para una explicación, véase el texto.

escasez o ausencia de osificaciones dérmicos de material sinápsido.

El patron modificado de la síntesis de proteínas puede haber permitido una epidermis engrosada en la superficie externa de la escama para proporcionar una protección mecánica y quizás disminuir la pérdida de agua percutánea. Los grupos de mecanorreceptores de rápida adaptación probablemente quedaron localizados dentro de las regiones de hipoplasia. La reducción de la superposición la escama disminuyó la función original de los receptores de adaptación lenta en la región bisagra para el seguimiento de contactos inter-escama. Sin embargo, la función de proporcionar los datos sensoriales durante el ocultamiento podría haber sido mantenida si las terminaciones nerviosas se asociaron con una pequeña papila epidérmica que sobresalía a un nivel justo por debajo del nivel general de las superficies exteriores de la escama durante la locomoción normal.

La ocurrencia generalizada de los patrones de comportamiento de termorregulación en reptiles modernos (Bellairs, 1969) implica que surgieron muy temprano en la evolución de reptiliana. Si, en efecto, los terápsidos del Triásico manifestaban algún grado de homeotermia (Heath, 1968), podríamos postular que el linaje cotylosaurio-sinápsido poseía alguna característica especial que permite el desarrollo precoz de este grado de organización en relación con otros linajes de reptil. Los datos de Bailey(1969) sugieren que la termorecepción cutánea en lagartos no es lo suficientemente sensible para facilitar el comportamiento de termorregulación. Heath (1968) indicó que mientras que los receptores periféricos de temperatura modulan las respuestas hipotalámicas al cambio de la temperatura del medio ambiente en los mamíferos, declaró: "Los animales terrestres de sangre fría pueden depender en gran medida de los receptores internos." Tales receptores sólo pueden proporcionar información con respecto a la energía de calor después de que ha sido absorbida; no pueden

examinar críticamente posibles fuentes de calor diferenciales en el medio ambiente de forma "minuto a minuto". Por esta razón, los patrones de comportamiento de termorregulación de los lagartos modernos implican movimientos muy bruscos de un tipo de exposición a otro, seguidos de aumentos o disminuciones igualmente rápidos en la temperatura corporal profunda (McGinnis y Dickson, 1967). La cantidad de calor absorbido por los tejidos profundos del cuerpo depende de las influencias de enfriamiento en la superficie de la piel. Cualquier animal que pueda supervisar tales influencias, y en consecuencia ajustar su posición en el ambiente, podría conseguir una regulación más sutil de temperatura. Más importante aún, podría tomar ventaja de las "situaciones de disponibilidad de calor" lo cual estaría más allá de las capacidades de análisis sensoriales de otras formas.

La Figura 6c es una estructura sugerida de la piel de un pelycosaurio (orden extinto de amniotas sinápsidos, lejanamente emparentados con los mamíferos) en la base del linaje therapsidmammalian. Ciertas tendencias generales descritas anteriormente han continuado, es decir, la reducción de la superposición de escamas, extensión de la capa granular, engrosamiento de la epidermis. Los mecanorreceptores de lenta adaptación originalmente vistos en la región bisagra están ahora asociados con una papila más larga, la función primaria de los cuales aún es el monitoreo del contacto medioambiental durante la actividad de esconderse. Cuando el cuerpo está quieto durante la toma de sol, estas papilas sobresalen por encima de la superficie del cuerpo en general. Su acción mecanorreceptora podría detectar el desplazamiento de sus puntas distales por movimientos del aire. Figuras 6d-f sugieren cómo una selección adicional podría haber mejorado el funcionamiento de este mecanorreceptor activado por palanca.

Figura 6f muestra una barra de células que crece a partir de un folículo; el movimiento de

la punta distal de la varilla distorsiona toda la estructura conduciendo a la activación de las neuronas que ahora están asociados con el tercio superior del folículo. Las células hijas resultantes de la región germinal del folículo forman una masa fuertemente adherido, y la especialización de las capas celulares más externas sería para dotar a esta "barra" con propiedades mecánicas específicas asociadas con la flexibilidad. Estos patrones de actividad celular son suficientemente distintas de las de células "interfoliculares" de la epidermis circundante para implicar la presencia de un mecanismo morfogenético distinto responsable de su control. En esta etapa de la evolución, la papila dérmica apareció. No importa si esta estructura surgió inicialmente como un "inductor" embrionario o adulto, ya que su papel fundamental - el mantenimiento de una secuencia especializada de eventos de diferenciativos para una población celular germinal / hija circunscrita dentro de un sistema epidérmico de otro modo homogéneo - es el mismo en todas las etapas del ciclo de vida.

El modelo para este punto sugiere que aunque el mecanoreceptor especializado postulado - que debe ser comparado con el folículo piloso tylotrich (Fig. 3) - no evolucionó de una escama, se asocia inicialmente con un campo morfogénico que rodea una escama y eventualmente sustituyó a esta en tamaño e importancia. Esta premisa recibe el apoyo de los siguientes datos. En primer lugar, los tylotrichs se desarrollan primero en el embrión (Mann, 1968). En segundo lugar, los tylotrichs son más numerosos dorsalmente que ventralmente (Mann, 1969) - una condición similar se observa con respecto a las escamas en la mayoría de los lagartos. En tercer lugar, recordando que la secuencia de los hechos en discusión conciernen a pequeños animales, observamos que Mann (1969) declaró: ". Cuanto mayor sea el mamífero, menos tylotrichs por unidad de superficie de la piel". En cuarto lugar, la secuencia descrita de acontecimientos representa la distribución del pelo a través del tegumento caudal reducido

de algunos mamíferos modernos (Spearman, 1964, 1966) (Fi- 7).

FIG. 7. Corte sagital a través de la escala de cola de rata que muestra un folículo del pelo que crece de la "región bisagra." La restricción de la capa granular a la zona de la boca del folículo se indica mediante flechas. H: eje del pelo

La estructura tegumentaria se muestra en la Figura 6f podría haber caracterizado un pequeño terápsido temprano con un patrón de comportamiento termorregulador altamente sofisticado. Sin embargo, la función de los espacialmente distribuidos "eotylotrichs" era exclusivamente mecanoreceptiva, y tales estructuras no podrían haber tenido una función aislante. Sugiero que esta función secundaria surgió a raíz de la multiplicación de unidades foliculares dentro del "campo morfogenético de la escama" original que rodean el eotylotrich.

El modelo sugiere una asociación entre un cierto nivel de complejidad morfológica y la aparición evolutiva de una papila dérmica. Cohen (1964, 1969) ha hecho hincapié en la similitud en la organización de los pelos y plumas, y Maderson (1972a) ha propuesto el origen de la papila dérmica de plumas por razones morfogénicas similares a los presentados aquí. Ede et al. (1971) investigaron la falla del desarrollo de la pluma en el embrión de pollo mutante talpid y

demostraron un defecto de la formación de la papila dérmica. Mientras que los análisis detallados comparables ontogénicos faltan, Mann (1969) listó mutaciones puntuales recesivas en ratones que perturbaron el desarrollo normal del tylotrich. Yo sostengo que es igualmente posible que la multiplicación de unidades foliculares podría haber ocurrido como resultado de un único cambio en el gen en nuestros ancestros terápsidos. La única pregunta es, ¿qué ventaja selectiva devengada favoreció la supervivencia y propagación de un cambio en tal gen? Hay dos posibilidades, que no son mutuamente excluyentes. El aumento en el número de unidades alcanzó o sobrepasó la densidad mínima por unidad de superficie necesaria para proporcionar beneficios aislantes. Alternativamente, ya que los folículos pilosos secundarios en los mamíferos modernos están asociados a receptores de adaptación rápida del tacto (Straile, 1969), se podría argumentar que el receptor "activado por palanca" asociado con los receptores de lenta adaptación (los eotylotrich) tuvo tanto éxito que la selección favoreció la incorporación de las unidades de rápida adaptación a las estructuras similares derivadas secundariamente. Estoy a favor de la segunda de estas explicaciones, ya que no requiere cambios cuánticos en la estructura anatómica y sí ofrece posibles niveles sucesivos de organización cutánea, culminando en un pelaje aislante.

El modelo que se ha presentado aquí es altamente especulativo, pero esto es inevitable debido a la naturaleza de la materia. La premisa de un origen mecanorreceptor para el pelo de los mamíferos no es nueva, pero nunca antes para mi conocimiento ha sido considerado en detalle con referencia a una serie de presiones selectivas. Me gustaría hacer hincapié en conclusión, que si el nivel de organización mecanorreceptor mostrado en la Figura 6f eran típicas de la mayoría de cinodontes, las unidades ampliadas podrían haber formado las vibrisas faciales discutidas anteriormente. Si aceptamos las declaraciones de Heath (1968) y Bailey (1969) con referencia

a la termorecepcion profunda y cutánea en los mamíferos frente a los reptiles, incluso podríamos sugerir que no fue hasta la línea filética que lleva a los mamíferos que la modulación de las respuestas de temperatura periférica hipotalámicas se desarrolló. Este podría haber sido el último refinamiento sutil en endotermia que aseguró el éxito del linaje.

Bien o mal, esta discusión habrá cumplido su propósito si se estimula aún más el interés en la recepción cutánea de mamíferos, pero aún mejor, se debería llevar a estudios comparables sobre lagartos modernos, la epidermis de los cuales es, después de todo, el cenit de la evolución tegumentaria amniota (zenith: El punto de culminación; el pico).