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275 Avance y Perspectiva vol. 20 El asombroso reino de los hongos José Ruiz Herrera Hongos y taxonomía El primer problema que se encuentra al introducirse en el estudio de los hongos es la definición del propio material de estudio: ¿qué es un hongo? Para apreciar la naturaleza de este problema, baste citar algunos casos extremos. En el clásico libro de micología de C. J. Alexopoulus, Intro- ductory Mycology 1 , se dice que los hongos son organismos con núcleo que se reproducen por esporas, carecen de clorofila (por lo tanto no son fotosintéticos), se reproducen sexual o asexualmente y tienen estructuras somáticas filamentosas y ramificadas rodeadas por una pared celular hecha de celulosa, quitina o ambas. Una definición que intenta ser exhaustiva 2 señala que son organismos heterotróficos (incapaces de usar el bióxido de carbono como única fuente de carbono), e ingieren su alimento por absorción. Su talo es variable desde ameboide y unicelular, hasta tubular rodeado por una pared celular. Puede ser único multicelular (septado) y hallarse sobre o dentro del substrato. Su pared está hecha de un po- lisacárido llamado quitina, pero también puede contener celulosa. No son organismos móviles, pero en algunos casos sus esporas sí lo son; pueden ser haploides, ho- mocarióticos, heterocarióticos, dicarióticos o diploides, etc. En contraste, una definición concisa es la siguiente: “lo que define a los hongos es su capacidad de formar largas células tubulares llamadas hifas por un proce- dimiento de crecimiento apical” 3 . Esta definición es aceptable con la única limitación de que existen otros organismos, que ahora se han separado de los hongos, y que adquirieron el mismo hábito de crecimiento por El Dr. José Ruíz Herrera es investigador titular del Departamento de Ingeniería Genética de la Unidad Irapuato del Cinvestav.

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275Avance y Perspectiva vol. 20

El asombroso reinode los hongos

José Ruiz HerreraHongos y taxonomía

El primer problema que se encuentra al introducirse en elestudio de los hongos es la definición del propio materialde estudio: ¿qué es un hongo? Para apreciar la naturalezade este problema, baste citar algunos casos extremos. Enel clásico libro de micología de C. J. Alexopoulus, Intro-ductory Mycology1, se dice que los hongos son organismoscon núcleo que se reproducen por esporas, carecen declorofila (por lo tanto no son fotosintéticos), se reproducensexual o asexualmente y tienen estructuras somáticasfilamentosas y ramificadas rodeadas por una pared celularhecha de celulosa, quitina o ambas. Una definición queintenta ser exhaustiva2 señala que son organismosheterotróficos (incapaces de usar el bióxido de carbonocomo única fuente de carbono), e ingieren su alimentopor absorción. Su talo es variable desde ameboide yunicelular, hasta tubular rodeado por una pared celular.Puede ser único multicelular (septado) y hallarse sobre odentro del substrato. Su pared está hecha de un po-lisacárido llamado quitina, pero también puede contenercelulosa. No son organismos móviles, pero en algunoscasos sus esporas sí lo son; pueden ser haploides, ho-mocarióticos, heterocarióticos, dicarióticos o diploides,etc. En contraste, una definición concisa es la siguiente:“lo que define a los hongos es su capacidad de formarlargas células tubulares llamadas hifas por un proce-dimiento de crecimiento apical”3. Esta definición esaceptable con la única limitación de que existen otrosorganismos, que ahora se han separado de los hongos, yque adquirieron el mismo hábito de crecimiento por

El Dr. José Ruíz Herrera es investigador titular del Departamento deIngeniería Genética de la Unidad Irapuato del Cinvestav.

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evolución paralela. Examinar sus diferencias finas conlos hongos sería demasiado largo y de escasa importanciapara los no-especialistas.

Para entender las razones de esta confusión, debemosrecordar que ya avanzado el siglo XX se consideraba laexistencia de dos reinos de organismos vivos en lanaturaleza: el vegetal y el animal. La diferencia funda-mental en esta clasificacion radicaba en el concepto demovilidad: las plantas son sésiles y los animales móviles.En esos dos reinos se incorporaban organismos extra-ordinariamente variados, con la única condición de quecumpliesen con el criterio mencionado, lo cual condujo anumerosos conflictos taxonómicos.

Cuando Linneo intentó clasificar a las bacteriasdescubiertas por Leeuwenhoek en el siglo XVII, seencontró con tan severos problemas que decidióintroducirlas en un grupo que llamó Chaos infusorium.Este nombre indica el estado de confusión en la taxonomíade la época. Ya en el siglo XIX, y con más visión, Cohncolocó a las bacterias dentro de los hongos, en un grupollamado hongos anormales o Schizomycetes. Dado queera imposible aplicar la definición de especie (aquellosorganismos que pueden cruzarse produciendo descen-dencia fértil) a las bacterias, y siguiendo el modelo bino-mial linneano, Cohn las clasificó en especies de acuerdocon un sistema inventado para los hongos (y las especiesextintas): una especie correspondía a un prototipo

morfológico. Para entonces ya los hongos se clasificabandentro de las plantas, por su incapacidad de movimientoy sus semejanzas anatómicas: si las plantas tienen raíces,un tallo, y estructuras aéreas donde se forman las semillas,los hongos tienen unas estructuras ramificadas que seintroducen en el substrato para extraer nutrientes, poseenun talo aéreo que emerge de dicho substrato y estructurastambién aéreas, algunas de ellas muy complicadas ymulticolores, como son las setas que vemos en el campo,y en las cuales se forman las esporas.

A mediados del siglo XX sobrevino la primerarevolución taxonómica cuando diversos autoresconcluyeron que se podían distinguir dos tipos deorganización celular en todos los organismos. La ca-racterística más notable era la presencia de un núcleoverdadero, rodeado por una membrana. Para su con-firmación se requirieron, por supuesto, notables avancesen las técnicas de observación microscópica, y even-tualmente la invención del microscopio electrónico. Conello los organismos se reclasificaron en procariotes,aquéllos cuyas células carecían de un verdadero núcleo,y eucariotes con núcleo verdadero. Las diferencias, sinembargo, no se reducían al núcleo: sólo los eucariotesposeían un sistema endomembranal y organelos comomitocondrias y cloroplastos, entre las más notables;aunque cabe decir que la lista de diferencias es extensa.Esta división separó a las bacterias de los hongos, yaque las primeras son procariotes y los hongos son

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eucariotes, pero éstos siguieron siendo considerados comovegetales. Más adelante los hongos fueron elevados alnotable reconocimiento de reino, al ser consideradosdiferentes de las plantas: por su incapacidad para usar laluz como fuente de energía (fotosíntesis), por lacomposición química de su pared celular; y aún más, loque originalmente se había considerado como semejanzasanatómicas, ahora se veía como diferencias infran-queables. En esta nueva taxonomía se reconocían cincoreinos: hongos, bacterias y protozoarios, además deplantas y animales. Esta taxonomía no se considera válidaactualmente.

Dominios

¿Cuál es la filosofía y cuáles son los métodos de que sehan valido los investigadores para revolucionar aún másla taxonomía? En primer término se considera que sonmás importantes las relaciones filogenéticas que loscaracteres morfológicos secundarios para clasificar losorganismos. En segundo lugar, se han tratado decomparar las características bioquímicas, y los cambioslentos que han ocurrido en algunas macromoléculas du-rante su evolución, principalmente asociados a diferentesDNA y proteínas. Esta metodología ha llevado a considerarla existencia de tres “super-reinos” o dominios: bacteriasy árqueas, que son procariotes, y los eucariotes. Entreéstos se distinguen cinco reinos: plantas, animales,alveolados, stramenopiles y hongos. Como consecuencia

de estos cambios taxonómicos, los hongos han idoperdiendo grandes grupos que antes se clasificaban dentrode su dominio.

¿Cuál ha sido la importancia de los hongos en elcontexto evolutivo? Baste decir que la mayoría de losexpertos considera que los hongos fueron los “inventores”de la pluricelularidad: un carácter fundamental quepermitió el desarrollo de tejidos y órganos que constituyena las plantas y animales. Además de ello, existen datosque indican que los hongos fueron los primeros organismoseucarióticos que salieron de las aguas donde nació lavida para conquistar la tierra firme. No sólo eso, sino quelos hongos permitieron también el estableciminentoterrestre de las plantas, y con ello indirectamente de losanimales que se nutren de ellas, mediante la formaciónde micorrizas, como se indicará más adelante. La “salidade las aguas” la reproducen actualmente los hongos parallevar a cabo su reproducción. Los hongos crecen su-mergidos en una capa acuosa, independientemente si elmedio es acuático o terrestre. Los nutrientes pasan a travésde toda la superfice de sus hifas (cuyo conjunto se llamamicelio). Para ello, esa superfice debe tener afinidad conel agua, es decir, ser hidrofílica. Pero al formarse lasestructuras reproductivas, éstas deben orientarse hacia elaire y abandonar el medio acuoso. Para llevar a cabo lahazaña mecánica de romper la tensión superficial, loshongos forman unas substancias hidrofóbicas (que repelenal agua), las hidrofobinas, que recubren la superficie delas hifas y les permiten salir del agua secas y escurridas.

Relaciones simbióticas

El impacto de los hongos en la evolución terrestre de lasplantas se basó en su capacidad para desarrollar relacionessimbióticas con las raíces, desde las más simples yprimitivas hasta las más complicadas, así como con lasalgas para formar los líquenes. Esta relación simbiótica,que se inició hace cerca de 500 millones de años, estátan extendida que se calcula que el 95% de las plantasvasculares poseen micorrizas. Los hongos en las micorrizasobtienen de la planta material hidrocarbonado para sunutrición, y ellos a su vez sirven de pelos radiculares a lasplantas, lo que les permite absorber material nitrogenadoy minerales del suelo. Sin los hongos, las plantas o nocrecerían, o lo harían muy ineficientemente. Sin loshongos micorrízicos, la invasión de la tierra por los

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vegetales, y con ello toda evolución de la vida como laconocemos, hubiese sido imposible. Otros hongos tambiénestablecen relaciones mutualistas con animales. Unejemplo es la relación que han establecido con hormigasque los cultivan y utilizan como alimento. Al mudarse dehormiguero, las hormigas llevan consigo esporas de “sus”hongos para cultivarlos en su nuevo domicilio. Otrasasociaciones son las que han establecido con los herbívorospara digerir la celulosa, con larvas de insectos acuáticosy crustáceos marinos, y con diversos insectos, además delas hormigas. De hecho, cada día se descubren más deestas insospechadas asociaciones.

Colonizadores

En medios naturales, las características de crecimientode los hongos los convierten en los colonizadores máseficientes. Los hongos son organismos modulares. A partirde un propágulo inicial forman una “colonia” por elcontinuo crecimiento de las hifas, las cuales tienen undiámetro microscópico diez a cien veces menor a unmilímetro. Este crecimiento es apical, es decir, ocurreradialmente, pero está restringido a la punta de las hifas.Las hifas se ramifican e invaden toda la superficie. Si losnutrientes se agotan, la colonia envía “hifas exploradoras”hasta encontrar nuevas fuentes nutritivas. Se sabe quehongos parásitos, que sólo crecen sobre árboles vivos,pueden enviar hifas de ese tipo hasta localizar nuevaspresas situadas a decenas de metros de distancia. Paraello deben poder guiarse por señales específicas y bombearlos nutrientes desde el árbol colonizado que sirve de basede la exploración hasta el extremo de las hifas.

A ciertos intervalos, y en repuesta a varios estímulos,las colonias de los hongos producen esporas, que son elequivalente de la semilla, y que permiten su dispersión ypreservación. Las esporas germinarán en condicionesadecuadas para formar nuevas colonias. Las coloniascirculares de los hongos pueden ser vistas en alimentos ofrutos contaminados, en la superficie de la piel en lasmicosis cutáneas, o en el campo, en los llamados “corrosde brujas” que son círculos de setas (cuerpos fructíferos)de colonias subterráneas que miden ¡hasta 200 m dediámetro! y pueden tener cerca de 500 años deantigüedad. En el estado de Washington, EUA, sedescribió una colonia de un hongo que cubría 1500 acresy cuya edad se calculó en cerca de 1000 años, ¡y aún

sigue creciendo! ¡Y todavía nos asombramos del tamañoy longevidad de ballenas y secuoyas!

Villanos y héroes

Los hongos son los destructores más implacables demateria orgánica que existen en la naturaleza. Estaactividad puede ser considerada indeseable si se deseapreservar el material que es atacado por ellos. Pero en losciclos de la naturaleza, en donde lo que muere debe serdegradado para que los ciclos de la vida continúen, supapel es vital. Baste sólo señalar que los hongos son losúnicos organismos capaces de degradar a la lignina queconstituye un componente fundamental de la madera,junto con la celulosa. Dramatizando el impacto de laacción fúngica en el mantenimiento de los ciclos vitalesdel planeta, Dodge señaló que a la muerte del últimovegetal o animal en la Tierra, siempre habría un hongoencargado de descomponer su materia orgánica.

Desde una visión antropocéntrica, los hongos puedenser villanos o héroes. Su capacidad patogénica haciatodos los vegetales, cultivados y silvestres, provoca gravespérdidas en el campo, al igual que su actividad degradativadurante el almacenamiento. En los animales, incluido elhombre, los hongos producen micosis superficiales oprofundas, las cuales se consideraban hasta hace pocode mediana morbilidad, baja mortalidad y exclusivas delas clases pobres de los países tropicales. Este conceptoha cambiado, ya que las micosis han proliferado en lospaíses ricos, sobre todo en enfermos sujetos a largostratamientos con antibióticos o drogas inmunosupresoras,o con enfermedades crónicas como la diabetes, o virales,particularmente el SIDA. Son además las infeccionesintrahospitalarias de más rápido incremento. El problemase agrava por la carencia de antimicóticos eficientes.Quizás, el hecho de que las micosis fueran consideradasenfermedades de países pobres no estimuló su estudiopor las grandes compañías farmacéuticas, algo queempiezan a lamentar ahora.

Diversas características de los hongos los conviertenen agresivos patógenos: su capacidad de penetrar la pielsana, de destruir los tejidos superficiales e integumentosmediante enzimas casi exclusivas de ellos como laqueratinasa; su capacidad de crecer en forma de micelio,con un avance tipo blitzkrieg sobre las defensas del

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huésped; su escasa capacidad antigénica, que impidemontar defensas inmunológicas, y por el contrario síinducir cuadros alérgicos; su capacidad de crecer dentrode células inmunitarias del huésped sin ser destruidos; sucapacidad de cambiar de forma de crecimiento de micelioa levadura. Otros hongos no son en sí patógenos, peroproducen peligrosas toxinas, de las cuales las aflatoxinasson las más problemáticas. Schachter ha descrito algunascaracterísticas sobre la patogénesis de los hongos querayan en los límites de la ciencia ficción. Describe así unhongo fitopatógeno que induce cambios en la plantainvadida, cuyas hojas adquieren la organización y colorde las flores y en cuya superficie dulce y pegajosa crece elhongo formando esporas. Estas seudo-flores atraeninsectos que al libar la miel, en vez de polen transportanlas esporas del hongo a otras plantas, que son asíinvadidas. Más extraño aún es el caso de hongos queatacan insectos que normalmente viven enterrados en elsuelo. Los insectos infectados cambian su conducta deforma sorprendente. Abandonan sus tradicionales ma-drigueras que les sirven de refugio, y suben a los árbolesdonde se fijan hasta morir, cubiertos literalmente por

millones de esporas, que pueden ser así dispersadas porel viento y el agua. Existen entre los hongos análogos delas plantas carnívoras. Estos hongos del suelo atrapan apequeños gusanos llamados nemátodos por medio detrampas muy ingeniosas. Algunas tienen forma de bas-tones pegajosos que se unen tenazmente a la superficiede los nemátodos impidiendo que escapen. Losdesesperados movimientos del animal sólo conducen aque se peguen a un número mayor de trampas. Otroshongos forman lazos hechos de tres células. Al tocar ados o tres de ellas, el nemátodo dispara un mecanismode hinchamiento de las células, lo que cierra el lazo yestrangula al nemátodo que queda imposibilitado deescapar. En éste, y en el caso anterior, el hongo crece enel interior del animal, que le sirve de alimento.

Si éste es el papel de villano, el de héroe lo juegan loshongos mediante la producción de antibióticos. Debemosrecordar que la penicilina, el primero y el más perfectoantibiótico conocido, que ha salvado millones de vidashumanas, se obtiene a partir de hongos, al igual quetoda la familia de sus derivados. Pero no son sólo

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antibióticos; los hongos producen también una inmensavariedad de productos útiles en la medicina y la indus-tria: vitaminas, sustitutos de plasma, anticancerígenos,aceleradores de la cicatrización, metabolitos secundarios,enzimas, múltiples proteínas heterólogas, polisacáridos,ácidos orgánicos, y un largo etcétera. Por otro lado, esimportante tomar en cuenta que lo que podría serconsiderado en ciertas circunstancias como una pro-piedad nociva de los hongos, como lo es su capacidadpatogénica, bajo otras adquiere características utilitarias.Los hongos que infectan insectos o atrapan nemátodospueden ser empleados en programas de control biológicode diversas plagas, reduciendo con ello el uso masivo defungicidas, con los consiguientes beneficios ecológicos.Se dice que “perro no come carne de perro”, pero loshongos no respetan esta máxima, y pueden atacar a otroshongos. Si las presas son hongos fitopatógenos, salta ala vista que los primeros pueden usarse también en eldesarrollo de programas de control biológico contra lossegundos.

Los hongos son también alimento. Han permitido laelaboración del pan y se consumen masivamente como

los champiñones, en alimentos tradicionales como el pozol,en antojitos, o como delicatessen, entre los cuales lastrufas constituyen el súmmum. Y los hongos han brindadoal ser humano el placer de acompañar el pan diario conla bebida, permitiendo la elaboracion de los vinos ylicores, la cerveza, y toda la inmensa variedad de bebidasfermentadas tradicionales de cada pueblo. Como alimentoespiritual, los brujos de diversas culturas mesoamericanasutilizaban a los hongos alucinógenos para la cura deciertas dolencias y problemas mentales. No debe extrañarque los hongos fuesen venerados, y que su uso estuvieseregido por una deidad, teo-nanacatl, que en tiemposmodernos se convirtió en el santo Nanacatl de la zonamixteca (figura 1).

El estudio de los hongos ha sido realizado porcientíficos de los campos más diversos. Los naturalistashan sido fascinados por la inmensa variedad de forma ycolor de los cuerpos fructíferos, que han sido colec-cionados y clasificados mediante incansables excursionesa todos los rincones del mundo. A los bioquímicos, loshongos les permitieron demostrar los mecanismos de

Figura 1. Representación de Teo-nanacatl y un individuo consumiendo hongos alucinógenos. Códice Magliabecchian.

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degradación de las fuentes de carbono, y el metabolismointermediario. Estos estudios sirvieron de base paraestablecer el concepto de la unidad bioquímica de todoslos seres vivos. A los genéticos les sirvieron para establecercuál es la función bioquímica de los genes, mediante lademostración de que cada gen codifica la síntesis de unaenzima; y más recientemente, fue un hongo el organismoeucariótico del que primero conocimos la secuencia totalde su material hereditario, que constituye el primercapítulo en la búsqueda de la secuencia de nuestro propiogenomio.

Perspectivas

Actualmente se puede decir que el estudio de los hongosestá enfocado desde puntos de vista aplicativos y básicos.Los primeros se dirigen tanto para controlar sus aspectosnocivos, como para explotar sus características utilitarias.Los segundos tienen como objetivo su utilización para lacomprensión de los fenómenos básicos de la biología delos animales y las plantas, partiendo de la base de queson los eucariotes más simples y fáciles de manipular enel laboratorio. A otros científicos nos fascina además elestudio de los hongos por sí mismos, y por el gran númerode propiedades tan particulares de este reino deorganismos; por ejemplo: cómo ocurre el crecimientoapical, cuáles son y cómo se establecen las propiedadesfractales de las colonias de hongos, qué factores limitansu crecimiento y cómo se consumen los nutrientes du-rante la colonización, cómo se forman sus estructurascaracterísticas, por ejemplo la pared celular, qué regulalas alteraciones que inducen en el desarrollo y conducta

de otros organismos, e incluso cómo se regula su propiocomportamiento. En este último sentido no puedo resistirla tentación de comentar algo sobre el comportamientodel esporóforo (la hifa que sostienen a las esporas) dealgunos hongos. Esta estructura muestra reaccionesconductuales extraordinarias: puede orientarse hacia unrayo de luz tan débil como el de una estrella o en contrade suaves corrientes de aire, puede alejarse del campogravitacional de la tierra o evitar objetos cercanos,independientemente de su naturaleza y en la totalobscuridad. Este fascinante ejemplo muestra que el origende la conducta es bastante más primitivo de lo supuesto.

No cabe duda que el reino de los hongos esasombroso, y siendo real, ofrece un mayor número desorpresas que las que tuvo Alicia en el imaginario país delas maravillas. Seguramente que muchos de sus secretosse revelarán en el futuro próximo a los científicos que losestudiamos, para beneficio de la ciencia y sus aplicacionestecnológicas; pero otros más seguirán ocultos para atraera un número creciente de jóvenes que respondan alllamado de la ciencia por sí misma.

Notas

1. C.J. Alexopoulus, Introductory Microbiology (Wiley,Nueva York, 1962).

2. M. Ulloa, Diccionario Ilustrado de Micología (UNAM,1991).

3. S. Bartnicki, en A Century of Micology (CambridgeUniv. Press, Cambridge, 1996).

Figura 2. Esporangióforos y esporangios del hongo Phycomycesblakesleeanus. Microscopía electrónica de barrido. Figura 3. Estructura sub-celular del hongo Mucor rouxii.

Microscopía electrónica de transmisión.