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EFECTO DEL ECOTURISMO SOBRE LA ESTRUCTURA DEL ENSAMBLAJE DE ESCARABAJOS
COPRÓFAGOS (COLEOPTERA: SCARABAEIDAE: SCARABAEINAE) EN EL PARQUE
NACIONAL NATURAL TAYRONA, SANTA MARTA, COLOMBIA
CHARLES ANDRÉS ZAPATA PRISCO
Trabajo de grado para optar al título de Biólogo
Universidad del Magdalena
Facultad de Ciencias Básicas
Programa de Biología
Santa Marta – Colombia
2016
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EFECTO DEL ECOTURISMO SOBRE LA ESTRUCTURA DEL ENSAMBLAJE DE ESCARABAJOS
COPRÓFAGOS (COLEOPTERA: SCARABAEIDAE: SCARABAEINAE) EN EL PARQUE
NACIONAL NATURAL TAYRONA, SANTA MARTA, COLOMBIA
CHARLES ANDRÉS ZAPATA PRISCO
Trabajo de grado para optar al título de Biólogo
Director
M.Sc. JORGE ARI NORIEGA A.
Universidad de Los Andes
Codirector
ELKING HERNANDEZ ROLONG
UAESPNN Tayrona
Universidad del Magdalena
Facultad de Ciencias Básicas
Programa de Biología
Santa Marta – Colombia
2016
3
Dedicado a todas las personas que me han enseñado como afrontar este largo camino llamado vida,
en especial a mis amigos por estar siempre ahí apoyándome en las buenas y en las malas,
aconsejándome, corrigiéndome, enseñándome y sobre todo haciendo las veces de hermanos
mayores -y hasta de padres-, a mis tres “Luzes”, a mis tres madres Aura (Q.E.P.D), Luz Nelly y Every,
quienes me enseñaron que el amor de madre nunca muere, nunca te abandona y siempre te perdona.
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AGRADECIMIENTOS
A Dios, por darme la oportunidad de vivir una bella vida a pesar de estar en modo hard desde el
principio.
A mi familia y en especial a Luz Nelly Zapata por siempre estar ahí y nunca darme la espalda.
Al profesor Agilio Bonnet (Q.E.P.D), desde antes de ingresar a la universidad esta dedicatoria ya
estaba escrita para usted en el libro de la vida, ya que con sus clases de química y biología en el
colegio me hizo conocer lo bello de la ciencia.
A Héctor, por su enorme amistad, paciencia, colaboración, solidaridad y consejos, sin su ayuda este
trabajo no se habría podido materializar, ¡GRACIAS POR TODO MI LLAVE!
A mi hermana Margarita que con sus esfuerzos económicos me ayudó en mi vida universitaria.
A Jessica Herrera e Isabela, por mostrarme otra cara de la vida, del amor, por su apoyo incondicional
y darme fuerzas en los momentos de debilidad y por ayudarme a generar nuevas metas que alcanzar.
A mis amigos, Stephanie, Diana, Richard, Marlon, Wilson, Jaime, Anisbeth, Darling, Tania y Kevin por
su valiosa ayuda durante los devenires de la vida universitaria.
A mis amigos y compañeros de campo, Ricardo Martínez y José Rosario Hernández, al primero por
enseñarme que nunca me debo rendir, sobre todo en momentos críticos y al segundo por su valiosa
ayuda cuando siempre le necesité sin esperar nada a cambio.
A mis profesores preferidos, Germán Blanco quien con sus clases de histología vegetal me hizo
enamorar de mi amor platónico (la botánica), Eduino Carbonó por quien siento una gran admiración y
respeto y a Roberto Guerrero al cual siempre he admirado su gran sapiencia, algún día la vida le
recompensará su amor al arte (entomología).
A Diego Yepes y Jeisson Gutiérrez por ayudarme a darle las estocadas finales a este proyecto.
A mi director de tesis, Jorge Ari Noriega por su profunda paciencia, solidaridad y colaboración durante
el desarrollo de este trabajo.
A mi codirector Elkin Hernández por brindarme la oportunidad de realizar este proyecto en el área
protegida del Parque Nacional Natural Tayrona.
Al programa de biología por abrirme sus puertas y dejarme conocer el maravilloso mundo de la ciencia
de la vida.
Al laboratorio de biología y entomología por abrirme sus puertas y dejarme realizar mi trabajo.
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RESUMEN
Se evaluó el efecto del ecoturismo en una comunidad natural, mediante el uso de la subfamilia
Scarabaeinae en tres sitios con distinto grado de intervención por esta actividad (Zona intervenida -ZI-,
Zona de baja intervención -ZBI- y Zona no intervenida -ZNI-), durante dos épocas climáticas (lluvias y
seca). Se realizó un muestreo para cada época (noviembre de 2015 y marzo de 2016), con el objetivo
de conocer los efectos de esta práctica en el ensamblaje de escarabajos coprófagos presentes en el
bosque seco del Parque Nacional Natural Tayrona. Se instalaron trampas de caída cebadas con una
mezcla de excremento de humano y cerdo. Se registraron 3238 individuos pertenecientes a 15
especies, repartidas en nueve géneros. Se resalta la abundancia de Uroxys microcularis y Canthon
variabilis. Se evidencia homogeneidad en la estructura de escarabajos para las tres zonas estudiadas
y se encontraron diferencias significativas entre las abundancias de estas. El gremio de los
endocópridos estuvo ausente. La coprofauna reportada es típica de bosque seco, con presencia de
Malagoniella astyanax y Deltochilum guildingii. A través del índice βnes se pudo demostrar que el
ensamblaje y en especial la riqueza poseen un leve grado de anidamiento, lo cual insinúa que la
presión ejercida por el turismo tiene un efecto negativo.
Palabras clave: anidamiento ecológico, área protegida, bosque seco, disturbio intermedio, servicios
ecosistémicos.
6
ABSTRACT
The effect of ecotourism in a natural community was evaluated through the use of the subfamily
Scarabaeinae in three sites with different grade intervention by this activity (Intervened zone – IZ -, Low
intervention zone – LIZ -, Non-intervention zone – NIZ -), during two climatic seasons (rainy and dry
season).A sampling was made for each climatic season in order to recognize which was the effect of the
tourism in an assembly of dung beetles inhabiting the dry forest of the Tayrona National Natural Park.
Pitfall tramps were bait with human-pig dung. 3238 individuals belonging to 15 species, distributed in nine
genera were registered. The abundance of Uroxys microcularis and Canthon variabilis stood out. There
were significant differences in the abundances of the three zones, being higher in the NIZ, followed by the
LIZ and finally IZ. In addition, the three zones maintain a homogeneous beetle structure. Endocoprid guild
was absent. The results showed that the dung fauna reported is common for dry forest, with the presence
of Malagoniella astyanax and Deltochilum guildingii. Through the βnes index, it was possible to show that
the assembly and especially the richness have a slight degree of nesting, which implies that the pressure
exerted by tourism has a negative effect.
Keywords: ecologyc nestedness, protected area, dry forest, intermediate disturbance, ecosystems
services.
7
TABLA DE CONTENIDO
RESUMEN ............................................................................................................................................................ 5
ABSTRACT ............................................................................................................................................................ 6
INTRODUCCIÓN ................................................................................................................................................. 13
EL PAPEL COMO BIOINDICADORES Y LA IMPORTANCIA DE ESTUDIARLOS ............................................................. 13
GREMIOS DE RELOCALIZACIÓN ALIMENTICIA ......................................................................................................... 14
ESTUDIOS CON SCARABAEINAE ............................................................................................................................... 15
ECOTURISMO ........................................................................................................................................................... 15
GENERAL .................................................................................................................................................................. 17
ESPECÍFICOS ............................................................................................................................................................. 17
METODOLOGÍA ................................................................................................................................................. 18
ÁREA DE ESTUDIO .................................................................................................................................................... 18
FASE DE CAMPO ...................................................................................................................................................... 19
Muestreos ........................................................................................................................................................... 19
Ubicación de los transectos ................................................................................................................................. 19
Transectos ........................................................................................................................................................... 20
TÉCNICA DE CAPTURA ............................................................................................................................................. 23
Trampas de caída ................................................................................................................................................ 23
FASE DE LABORATORIO ........................................................................................................................................... 24
ANÁLISIS DE DATOS ................................................................................................................................................. 24
ÍNDICES DE DIVERSIDAD .......................................................................................................................................... 25
Índice de Shannon-Wiener .................................................................................................................................. 25
Índice de Simpson (λ) .......................................................................................................................................... 25
Equidad de Pielou ................................................................................................................................................ 26
DIVERSIDAD BETA .................................................................................................................................................... 26
TOMA DE DATOS DE PRECIPITACION ...................................................................................................................... 27
RESULTADOS ..................................................................................................................................................... 28
REPRESENTATIVIDAD DEL MUESTREO .................................................................................................................... 28
COMPOSICIÓN RIQUEZA Y ABUNDANCIA DE ESPECIES ........................................................................................... 32
Gremios alimenticios ........................................................................................................................................... 32
8
COMPOSICIÓN RIQUEZA Y ABUNDANCIA ENTRE SITIOS ......................................................................................... 34
ÍNDICES DE DIVERSIDAD ENTRE ZONAS ................................................................................................................... 37
ANÁLISIS ENTRE LAS ÉPOCAS CLIMÁTICAS ............................................................................................................. 37
Composición riqueza y abundancia de especies entre épocas climáticas ........................................................... 37
ÍNDICES DE DIVERSIDAD ENTRE ÉPOCAS ................................................................................................................. 40
DIVERSIDAD BETA .................................................................................................................................................... 40
DISCUSIÓN ........................................................................................................................................................ 41
COMPOSICIÓN Y RIQUEZA DE ESPECIES .................................................................................................................. 41
CONSIDERACIONES SOBRE ALGUNAS ESPECIES ...................................................................................................... 41
RELOCALIZACIÓN DEL RECURSO ALIMENTICIO ....................................................................................................... 42
ESTRUCTURA DEL ENSAMBLAJE Y EFECTO DEL TURISMO ....................................................................................... 42
ÍNDICES DE DIVERSIDAD .......................................................................................................................................... 43
CONCLUSIONES Y RECOMENDACIONES .................................................................................................................. 44
BIBLIOGRAFÍA .................................................................................................................................................... 45
ANEXOS ............................................................................................................................................................. 55
9
LISTA DE TABLAS
Tabla 1. Listado de las especies de la subfamilia Scarabaeinae (Coleoptera) y número de individuos por
época del año (lluvias y seca) presentes en tres zonas con diferente grado de intervención en el bosque
seco tropical del PNN Tayrona, Santa Marta, Colombia. Zona intervenida=ZI, zona baja intervención=ZBI
y zona no intervenida=ZNI. Gremio de Relocalización Alimenticio (GRA), Cavador: Cav, Rodador: Rod.
……………………………………………………………………………………………………………………… 33
Tabla 1. Índices de diversidad entre los transectos durante las dos épocas de muestreo en el bosque
seco tropical del PNN Tayrona, Santa Marta, Colombia. Zona intervenida (ZI), Zona de baja intervención
(ZBI) y Zona no intervenida (ZNI). …………………………………………………………………………….. 37
Tabla 2. Comparación de la diversidad beta (β) entre pares de zonas con distinto grado de intervención
por turismo a través del índice propuesto por Baselga (2010). Nótese que los valores son bajos < 1.
……………………………………………………………………………………………………………………… 40
10
LISTA DE FIGURAS
Figura 1. Gremios de Relocalización Alimenticia de los escarabajos coprófagos de la subfamilia
Scarabaeinae. A- Rodadores o Telecópridos, B- Cavadores o Paracópridos y C- Residentes o
Endocópridos (Ilustración de Diego Yepes-R. 2016, modificado de Bertone et al. 2004). ........................ 14
Figura 2. Gráfico de las ensenadas, bahías y sitios importantes del PNN Tayrona. .................................. 19
Figura 3. Diseño del muestreo para el análisis de los atributos ecológicos del ensamblaje de escarabajos
coprófagos. (A) El camino de arriería corresponde a la zona intervenida -ZI-. (B) La zona de baja
intervención –ZBI- y (C) la zona no intervenida –ZNI-. ............................................................................... 20
Figura 4. Mapa de ubicación de los transectos dentro del área protegida del PNN Tayrona. ZI (zona
intervenida), ZBI (zona de baja intervención) y ZNI (zona no intervenida). ................................................ 21
Figura 5. Área de estudio (zona intervenida) que incluye los transectos #1 y #2 en el bosque seco tropical
del PNN Tayrona, Santa Marta, Colombia. ................................................................................................. 22
Figura 6. Área de estudio (zona de baja intervención) que incluye los transectos #º3 y #º4 en el bosque
seco tropical del PNN Tayrona, Santa Marta, Colombia. ............................................................................ 22
Figura 7. Área de estudio (zona no intervenida) que incluye los transectos #º5 y #º6 en el bosque seco
tropical del PNN Tayrona, Santa Marta, Colombia. .................................................................................... 23
Figura 8. Trampa de caída o “pitfall” modificada, utilizada. ........................................................................ 24
Figura 9. Curvas de acumulación de especies según las unidades de muestreo (Nº de trampas) para las
dos épocas de muestreo (lluvias y seca) en el bosque seco tropical del PNN Tayrona, Santa Marta,
Colombia...................................................................................................................................................... 28
Figura 10. Curvas de acumulación de especies según las unidades de muestreo (Nº de trampas) para la
Zona Intervenida durante las dos épocas de muestreo (lluvias y seca) en el bosque seco tropical del PNN
Tayrona, Santa Marta, Colombia. ............................................................................................................... 29
Figura 11. Curvas de acumulación de especies según las unidades de muestreo (Nº de trampas) para la
Zona de Baja Intervención durante las dos épocas de muestreo (lluvias y seca) en el bosque seco tropical
del PNN Tayrona, Santa Marta, Colombia. ................................................................................................. 29
Figura 12. Curvas de acumulación de especies según las unidades de muestreo (Nº de trampas) para la
Zona No Intervenida durante las dos épocas de muestreo (lluvias y seca) en el bosque seco tropical del
PNN Tayrona, Santa Marta, Colombia. ....................................................................................................... 30
Figura 13. Curva de acumulación de especies según las unidades de muestreo (Nº de trampas) durante
la época de lluvias en el bosque seco tropical del PNN Tayrona, Santa Marta, Colombia. ....................... 30
Figura 14. Curva de acumulación de especies según las unidades de muestreo (Nº de trampas) durante
la época seca en el bosque seco tropical del PNN Tayrona, Santa Marta, Colombia. .............................. 31
Figura 15. Variación de la abundancia y la riqueza de escarabajos coprófagos entre los transectos con
distinto grado de intervención durante las dos épocas de muestreo en el bosque seco tropical del PNN
Tayrona, Santa Marta, Colombia. Zona intervenida=ZI, zona baja intervención=ZBI y zona no
intervenida=ZNI. .......................................................................................................................................... 34
11
Figura 16. Diagrama de caja y bigotes de la riqueza de especies de escarabajos coprófagos entre los
transectos en la época de lluvias en el Bosque Seco Tropical del PNN Tayrona, Santa Marta, Colombia.
..................................................................................................................................................................... 35
Figura 17. Diagrama de caja y bigotes de la riqueza de especies de los escarabajos coprófagos entre
transectos en la época seca en el Bosque Seco Tropical del PNN Tayrona, Santa Marta, Colombia....... 35
Figura 18. Diagrama de caja de la abundancia de los escarabajos coprófagos entre transectos en la
época de lluvias en el Bosque Seco Tropical del PNN Tayrona, Santa Marta, Colombia. Nótese que la
abundancia fue mayor en la zona de baja intervención, después en la zona no intervenida y por último la
menor abundancia la presentó la zona intervenida. .................................................................................. 36
Figura 19. Diagrama de caja de la abundancia de los escarabajos coprófagos entre transectos en la
época seca en el Bosque Seco Tropical del PNN Tayrona, Santa Marta, Colombia. ................................ 36
Figura 20. Diagrama de caja de la riqueza de especies de escarabajos coprófagos en las dos épocas de
muestreo en el bosque seco tropical del PNN Tayrona, Santa Marta, Colombia. ...................................... 38
Figura 21. Diagrama de caja de la abundancia de escarabajos coprófagos en las dos épocas de muestreo
en el bosque seco tropical del PNN Tayrona, Santa Marta, Colombia. ...................................................... 38
Figura 22. Variación de la abundancia de escarabajos coprófagos y de la precipitación durante las dos
épocas de muestreo en el bosque seco tropical del PNN Tayrona, Santa Marta, Colombia. .................... 39
12
LISTA DE ANEXOS
Anexo 1. Fotografía dorsal de Uroxys bonetti Pereira & Halffter, 1961 ...................................................... 55
Anexo 2. Fotografía dorsal de Uroxys deavilai Delgado & Kohlmann, 2007. ............................................. 55
Anexo 3. Fotografía dorsal de Uroxys microcularis Howden & Young, 1981. ............................................ 56
Anexo 4. Fotografía dorsal de Canthidium centrale Boucomont, 1928. ..................................................... 56
Anexo 5. Fotografía dorsal de Canthidium euchalceum Balthasar, 1939. .................................................. 57
Anexo 6. Fotografía dorsal de Dichotomius belus (Harold, 1880). ............................................................. 57
Anexo 7. Fotografía dorsal de Onthophagus hirculus Mannerhein, 1829. .................................................. 58
Anexo 8. Fotografía dorsal de Coprophanaeus corythus (Harold, 1863). .................................................. 58
Anexo 9. Fotografía lateral-dorsal de Phanaeus hermes Harold, 1868. ..................................................... 59
Anexo 10. Fotografía dorsal de Phanaeus prasinus Harold, 1868. ............................................................ 59
Anexo 11. Fotografía dorsal de Canthon variabilis Martínez, 1948. ........................................................... 60
Anexo 12. Fotografía dorsal de Canthon cyanellus LeConte,1859. ........................................................... 60
Anexo 13. Fotografía dorsal de Canthon juvencus (Harold, 1868). ............................................................ 61
Anexo 14. Fotografía dorsal de Deltochilum guildingii (Westwood, 1835). ................................................. 61
Anexo 15. Fotografía dorsal de Malagoniella astyanax (Olivier, 1789). ..................................................... 62
13
INTRODUCCIÓN
Los artrópodos son los animales más diversos y abundantes en el planeta, éstos han invadido y
colonizado cualquier ambiente terrestre y acuático que exista. En ecosistemas terrestres por ejemplo, son
actores claves en procesos como polinización, dispersión de semillas, fertilización del suelo, control de
plagas, entre otros (Montés 2013). Es por ello que una pérdida o descenso de éstos puede traer
resultados adversos en cascada a lo largo de comunidades enteras (Coleman & Hendrix 2000). Dentro
de los artrópodos encontramos a los insectos, los cuales poseen algunas características difíciles de
cuantificar en otros grupos de animales (vertebrados por ejemplo) tales como: presencia/ausencia,
dispersión, densidad poblacional y éxito reproductivo, lo que les da una ventaja significativa al momento
de escogerlos como organismos bioindicadores (Brown 1991, Lindermayer et al. 2000).
Dentro de la clase insecta, el orden Coleoptera se caracteriza por ser el grupo más grande ya que cuenta
con alrededor de 200 familias y cerca de 390000 especies descritas (Bokac 2014), siendo las familias
Carabidae, Staphylinidae, Scarabaeidae, Buprestidae, Tenebrionidae, Cerambycidae, Chrysomelidae y
Curculionidae las que reúnen el mayor número de especies descritas (Manson et al. 2008).
Dentro de Scarabaeidae, la subfamilia Scarabaeinae, agrupa a los verdaderos escarabajos coprófagos o
estercoleros. Esta subfamilia se encuentra distribuida en todo el mundo, pero con una mayor diversidad
en las regiones tropicales, disminuyendo su presencia hacia las zonas templadas; no obstante, la
mayoría de las especies se limitan a zonas que superan los 250 mm anuales de precipitación y
temperaturas por encima de los 15ºC (Janzen 1983, Hanski & Cambefort 1991, Endres et al. 2005,
Nichols et al. 2008, Noriega et al. 2013). Los Scarabaeinae suman alrededor de 6.000 especies
distribuidos en 235 géneros (Noriega et al. 2013), conformando un gremio bien definido donde comparten
características morfológicas y ecológicas (Halffter 1991). En la región Neotropical existen más de 1.300
especies y 70 géneros (Medina et al. 2001). Actualmente en Colombia se han registrado
aproximadamente 305 especies y 36 géneros (Noriega com. Pers.), es decir, 21,76% de las especies y
50% de los géneros del Neotrópico.
EL PAPEL COMO BIOINDICADORES Y LA IMPORTANCIA DE ESTUDIARLOS
En términos generales los escarabajos coprófagos son un excelente taxón indicador para estudios de
diversidad, ya que son ecológicamente sensibles y están estrechamente relacionados con otros taxones
especialmente con los mamíferos al depender de sus excretas (Davis et al. 2001, Nichols et al. 2008).
Además, muestran altas tasas de recambio de especies a lo largo de gradientes de hábitats, lo que los
hace sensibles a los cambios ocurridos en estos (Davis et al. 1999, Spector & Ayzama 2003. Por estas
razones han sido ampliamente utilizados para medir los efectos de la actividad antrópica (Nichols et al.
2007). Debido a su alto grado de especificidad ecosistémica estos insectos se relacionan con el grado de
conservación de los ecosistemas boscosos; además, lo vulnerable que pueden llegar a ser las
poblaciones de este grupo de escarabajos a los cambios medioambientales, permiten considerarlos como
bioindicadores (Halffter & Edmonds 1982, Hanski & Cambefort 1991, Andresen 2003, Koller et al. 2007,
Noriega et al. 2007, Amézquita & Favila 2010). Adicionalmente, al alimentarse principalmente de los
nutrientes que componen el excremento de mamíferos y aves (Klein 1989) participan en el reciclaje de
nutrientes, la fertilidad y la aireación del suelo a través de la construcción de túneles (Nichols et al. 2008),
también aumentan la fase orgánica del suelo al excretar residuos metabólicos elevando así los niveles de
Comentado [RJGF1]: Estos son aspectos relevantes y muy bien conocidos, sin embargo deben presentarse citas o referencias que respalden esta información
Comentado [RJGF2]: Aunque esta idea es interesante, no hay conexión con lo que se viene tratando. Conectar para dar un mejor sentido a todo el párrafo
Comentado [RJGF3]: Rol? Esto es una palabra adoptada y adaptada de otro idioma, que debería eliminarse
14
Fósforo (P) y Potasio (K), cruciales en la relación suelo-planta (Chamorro 2001); además, son
regeneradores de la vegetación a través de la dispersión secundaria de semillas (Andresen 2003) y
actúan como controladores biológicos de moscas, nematodos y parásitos (Giraldo et al. 2011). Así
mismo, el grupo de los estercoleros se les encuentra en distintos hábitats, en donde muchas especies se
han especializado en estratos altitudinales definidos, un recurso trófico, un tipo de suelo, entre otros
(Villareal et al. 2004). Son útiles al momento de la diagnosis de paisajes transformados ya que la
fragmentación y el aislamiento son factores determinantes en su distribución (Klein 1989, Andresen 2003,
Nichols et al. 2007). Por último, se pueden utilizar para examinar los efectos de las perturbaciones
antropogénicas en la funcionalidad ecosistémica en ambientes tropicales (Hanski & Cambefort 1991,
Halffter & Favila 1993, Favila & Halffter 1997, Medina et al. 2002, Spector 2006).
GREMIOS DE RELOCALIZACIÓN ALIMENTICIA
De acuerdo con Hanski & Cambefort (1991) cuando las heces son depositadas por el vertebrado los
escarabajos acuden a alimentarse directamente de este recurso y es allí donde se notan algunas
diferencias en cuanto al comportamiento de estos insectos al momento de alimentarse y nidificar, por
estas razones se les clasifica en tres principales grupos: 1) endocópridos o residentes: una vez que
encuentran la fuente de alimento, se alimentan y nidifican en el interior de ella, 2) paracópridos o
cavadores: forman túneles o galerías debajo del excremento para la nidificación y 3) telecópridos o
rodadores: forman bolas del recurso las cuales transportan a cierta distancia de la fuente original y luego
las entierran y sirven de alimento o sustrato para la nidificación (Figura 1).
Figura 1. Gremios de Relocalización Alimenticia de los escarabajos coprófagos de la subfamilia Scarabaeinae. A- Rodadores o Telecópridos, B- Cavadores o Paracópridos y C- Residentes o
Endocópridos (Ilustración de Diego Yepes-R. 2016, modificado de Bertone et al. 2004).
Comentado [RJGF4]: Esto se encuentra totalmente desligado en cuanto a redacción se refiere. Enlazar las ideas de manera correcta.
Comentado [RJGF5]: Sugiero ampliar esta información incluyendo antecedentes a diferentes escalas geográficas, de esta manera se podría apreciar cual es la tendencia de esos gremios; esa información ayudaría sustancialmente en la discusión de los resultados. No limitarse únicamente a la gráfica y definir en pocas líneas esta información tan importante.
15
ESTUDIOS CON SCARABAEINAE
Diversos estudios alrededor del mundo se han ocupado de conocer más acerca de la biología e historia
natural de la subfamilia Scarabaeinae (Halffter & Matthews 1966, Howden & Young 1981, Halffter &
Edmonds 1982, Edwards & Aschenborn 1987, Cambefort 1991, Estrada et al. 1993, Hill 1996, Horgan
2001), acerca de su ecología (Hanski 1983, Lobo 1985, Hanski & Cambefort 1991, Halffter & favila 1993,
Davis & Scholtz 2001, Pardo-Locarno 2007, Castillo et al. 2011, Cultid et al. 2014) taxonomía y
descripción de la diversidad de especies (Medina & Lopera-Toro 2000, Edmonds & Zidek 2010, 2012,
Gatty et al. 2012, Noriega et al. 2013, Solís & Kohlmann 2013). Adicionalmente, este grupo se ha
utilizado para estudiar la diversidad a través de gradientes altitudinales en diferentes latitudes (Hanski &
Niemelä 1990, Lobo & Halffter 2000, Medina et al. 2002, Celi et al. 2004, Martínez et al. 2009). Otras
investigaciones han evaluado los servicios y funciones que cumplen los escarabajos estercoleros en los
ecosistemas (Bornemissza 1970, Nichols et al. 2007, 2008, 2009, Giraldo et al. 2011). Décadas atrás, los
esfuerzos se han concentrado en estudiar los escarabajos estercoleros en ecosistemas de bosques
primarios, secundarios, relictos de bosques secos, húmedos, montanos, galerías, etc. (Estrada & Coates-
Estrada 1991, 2002, Fuentes & Camero-Rubio 2006, Noriega et al. 2007, Solís et al. 2011); se han
realizado diagnosis del papel de estos insectos en áreas fragmentadas donde se practican distintos usos
de suelo como ganadería y agricultura (Escobar 1997, Amézquita et al. 1999, Andresen 2003, Horgan
2005, Koller et al. 2007, Vulinec et al. 2008, Amézquita & Favila 2010, Basto-Estrella 2012, Flota-
Bañuelos 2012, Noriega et al. 2012, León 2015). Por último, se han utilizado para medir el estado de
conservación en áreas protegidas (Escobar & Chacón 2000, Jankielsonhn et al. 2001, Pulido et al. 2003,
Orozco & Pérez 2008, Davis et al. 2012, Otavo et al. 2013).
ECOTURISMO
La dinámica de las perturbaciones y la fragmentación afectan de forma distinta a las diferentes especies,
ya que cada una de ellas posee habilidades y adaptaciones que les permiten localizar y explotar de
manera diferencial los remanentes de parches, reflejándose en la dinámica de las comunidades de
insectos en una escala temporal y espacial (Schowalter 1985). En este orden de ideas, quizá el turismo
no sea considerado como un importante elemento de perturbación, ya que puede llegar a ser visto como
una actividad controlada y dirigida, que produce un mínimo impacto sobre los ecosistemas naturales
(Ceballos-Lascuráin 1996). Por otro lado, autores como Loon & Polakow (2001), definen el ecoturismo
sencillamente como: “un hotel situado en un área natural”. Sin embargo, para otros autores como
Ceballos-Lascuráin (1993) y Lira & Naranjo (2003), el ecoturismo busca aprovechar, estudiar y apreciar la
vida silvestre y los ambientes naturales no perturbados y con la ventaja de no ser una forma de uso
consuntivo y con bajo impacto, el cual promueve la conservación, con la intención de generar beneficios
socioeconómicos y beneficiar a las poblaciones locales. En contraste, algunos autores han demostrado
cómo la práctica del turismo se ha convertido en un agente de gran perturbación para los distintos
hábitats (marinos y terrestres) y para las especies que habitan en ellos; por ejemplo, macroinvertebrados,
mamíferos y aves (Lucrezi et al. 2009, Morrison 2012, Wolf et al. 2013, Cowling et al. 2014).
Comentado [RJGF6]: La lectura debe ser fluida, por lo tanto encontrar párrafos de tres líneas sueltos o dispersos dentro del texto, limita tal fluidez
Comentado [RJGF7]: Esto ya se mencionó arriba
16
IMPORTANCIA DE REALIZAR ESTE ESTUDIO
Actualmente se cuenta con pocos estudios que midan los efectos del turismo en comunidades naturales
(Piagram 1980, Touval 1993, Knight & Cole 1995, Ceballos-Lascuráin 1996), sobre todo aquellos donde
se utilice a los insectos como elementos de indicación de la relevancia de la perturbación (turismo) en un
área forestal determinada como por ejemplo el área protegida del PNN Tayrona, donde se carece de
trabajos de este tipo que ayuden a comprender los procesos ecológicos y los servicios ecosistémicos de
este grupo de insectos.
A nivel mundial son escasos los estudios realizados hasta el momento en los cuales se utilice el Orden
Coleoptera para medir los impactos de la práctica del turismo, para tal caso, cabe mencionar los trabajos
realizados por Arndt et al. (2005), Bohàc (2006), Comor et al. (2008), Irmler (2012) y Pablo-Cea (2014).
Para el caso de Colombia, desde hace aproximadamente 25 años se ha venido trabajando con los
escarabajos coprófagos para evaluar el impacto de la actividad humana sobre regiones de alta prioridad
para la conservación y el manejo de la diversidad biológica (Cultid et al. 2012). Sin embargo, no existen
trabajos que utilicen a los escarabajos coprófagos para cuantificar los impactos negativos de la influencia
del turismo.
Dentro del Parque Nacional Natural Tayrona (PNN Tayrona), el factor que mayor potencial de
transformación del paisaje puede tener es el turismo, ya que éste recibe cerca de 300.000 visitantes
anualmente, siendo el segundo Parque Nacional Natural más visitado del país (UAESPNN 2013). Los
principales efectos pueden estar relacionados con la erosión y compactación del suelo por pisoteo de
equinos (actividad de arriería), dispersión de fauna, generación de residuos sólidos y líquidos,
contaminación hídrica, daños sobre la cobertura vegetal, entre otras (UAESPNN 2005). Además, los
bosques secos tropicales han sido ampliamente afectados por procesos de deforestación antrópica (IAVH
1997, 1998). Esta es una de las razones principales por las cuales en el caribe colombiano la mayoría de
estudios están enfocados hacia este tipo de bosques (Escobar 1997, Jiménez-Ferbans et al. 2008,
Barraza et al. 2010, Martínez et al. 2010, Solís et al. 2011), sin embargo se carece de investigaciones
sobre este gremio dentro del área protegida del PNN Tayrona, el cual se cree que posee los relictos de
bosque seco mejor conservados del país (IAVH 1998). Por tales motivos es pertinente realizar estudios
de este tipo debido que es un área de significativa importancia para el país, que está sometida a múltiples
amenazas relacionadas con su ubicación geográfica cercana a núcleos urbanos y veredas de la región.
Así mismo, se constituye como un laboratorio abierto para la investigación, al mismo tiempo que es un
espacio propicio para especies endémicas a nivel local (0,48%) y para la región (0,19%), adicionalmente,
brinda refugio a cerca de 200 especies amenazadas de extinción (UAESPNN 2005).
Por lo anterior se hace necesario conocer: ¿Cuál es la influencia del turismo sobre la estructura del
ensamblaje de escarabajos coprófagos en el bosque seco tropical Parque Nacional Natural Tayrona.
Para esta investigación se escoge a este grupo de insectos por el amplio conocimiento sobre su biología,
historia natural y su distribución; además de su fácil colecta y cuantificación, protocolos de muestreo
estandarizados y su importancia como bioindicadores (Halffter & favila 1993, Barbero et al. 1999, Celi &
Dávalos 2002).
Comentado [RJGF8]: La influencia en qué sentido? Ser más claro
Comentado [RJGF9]: Actualmente, esto será cierto; han pasado casi 20 años
Comentado [RJGF10]: Sugiero eliminal “Cuál es la influencia del turismo…” por Influye el turismo en la estructura…
Comentado [RJGF11]: No está bien ubicar el problema aquí, sin antes contextualizarlo. Lo que está escrito arriba debe seguir en un hilo conductor hasta llegar a ese problema que se sugiere; tal como está escrito todo el párrafo es imposible comprender la idea
17
OBJETIVOS
GENERAL
Evaluar la estructura del ensamblaje de escarabajos coprófagos en tres sitios con distintos grados de
intervención por turismo durante dos épocas climáticas para medir el impacto de la actividad ecoturística
en el PNN Tayrona.
ESPECÍFICOS
Conocer la composición de especies del ensamblaje de escarabajos coprófagos en tres zonas con
distintos grados intervención por turismo durante dos épocas climáticas en el PNN Tayrona, Santa Marta,
Colombia.
Estimar la riqueza y abundancia del ensamblaje de escarabajos coprófagos en tres zonas con distintos
grados intervención por turismo durante dos épocas climáticas en el PNN Tayrona, Santa Marta,
Colombia.
Identificar los gremios tróficos del ensamblaje de escarabajos coprófagos en tres zonas con distintos
grados intervención por turismo durante dos épocas climáticas en el PNN Tayrona, Santa Marta,
Colombia.
Evaluar cambios en los atributos del ensamblaje de escarabajos coprófagos en tres zonas con distintos
grados intervención por turismo durante dos épocas climáticas, en el PNN Tayrona.
Comentado [RJGF12]: OK
18
METODOLOGÍA
ÁREA DE ESTUDIO
El estudio se realizó en el PNN Tayrona, ubicado al norte del departamento del Magdalena y al nororiente
de la ciudad de Santa Marta, entre las coordenadas geográficas 11º 21’ - 11º 16’ norte y 73º 53’ - 74º 13’
occidente (Figura 2). El territorio del PNN Tayrona cuenta con una extensión terrestre de
aproximadamente 12.692 ha, con alturas de 0 a 900 msnm. El área está influenciada por los vientos
alisios del nororiente, siendo el factor predominante en la región. En los meses de diciembre a abril y julio
a agosto, soplan con fuerza, generando escases de lluvias y un ambiente seco; en contraste, cuando los
vientos disminuyen su intensidad aparecen las lluvias (UAESPNN 2005).
En la zona el régimen de precipitación es monomodal tetraestacional con un periodo marcado de
concentración de lluvias, de septiembre a noviembre y un periodo seco intenso que va de diciembre
hasta marzo (Serna et al. 2015), se habla de una época atípica denominada el “veranillo de San Juan”
que va de julio a agosto (UAESPNN 2005). Los vientos alisios influyen en el patrón de lluvias espacial y
temporalmente, cuya influencia se ve altamente marcada hacia el sector occidental del Parque, donde no
se superan los 1200 mm de precipitación anual, siendo los sectores de arrecifes y cañaveral al oriente,
los que reciben la mayor cantidad de precipitación (Rangel-Ch & Lowy-C 1985). La temperatura anual es
de 32,6ºC y la media mínima es de 23,3ºC y 22ºC para las cimas elevadas del parque (Cerro El Cielo,
Aguas Muertas, No se ve y San Lucas superando los 850 msnm) (Rangel-Ch & Lowy-C 1985, UAESPNN
2005).
La vegetación en general presenta rápidos cambios desde el extremo occidental hasta el oriental.
Carbonó et al. (1995) y UAESPNN (1998) señalan la existencia de variaciones en la vegetación presente
relacionadas con diferencias en las precipitaciones. Por lo tanto, se definen tres zonas de condiciones
ecológicas reconocibles: bosques y matorrales subxerófilos, bosques higrotropofíticos y bosques
subhigrófilos. Actualmente se conoce que la flora de la región está compuesta por 1381 especies
pertenecientes a 662 géneros y 189 familias vegetales existentes en jurisdicción del PNN Tayrona
(Lozano-Contreras 1986, Rangel-Churio & Lowy-C 1995, Carbonó et al. 2004, Carbonó-DelaHoz &
García-Q 2010).
La fauna presente en el PNN Tayrona registra cerca de 100 especies de mamíferos (Rangel-Churio &
Lowy-C 1985), donde sobresale la presencia de Didelphis marsupialis (zarigüeya), Caluromis lanatus
(zarigüeya lanuda), Alouatta seniculus (mono aullador), Aotus lemurinus (mico de noche), Cabassous
centralis (armadillo), Coendu prehenselis (puerco espín), Leo onca centralis (jaguar). En cuanto a las
aves, se registran 200 especies, destacándose Crax alberti (paujil), Penelope purpurascens (pava),
Ortalis garrula (guacharaca) y Sarcoramphus papa (rey golero).
19
Figura 2. Gráfico de las ensenadas, bahías y sitios importantes del PNN Tayrona.
FASE DE CAMPO
Muestreos
El estudio se realizó en dos épocas del año. El primer muestreo en época de lluvias entre los primeros
días del mes de noviembre de 2015; el segundo muestreo en la época seca a inicios del mes de marzo
de 2016.
Ubicación de los transectos
Se definieron tres zonas según la variable grado de perturbación por presencia de turistas: A) zona de
alta perturbación (ZI), donde se presenta el mayor paso de turistas por el camino de arriería, B) zona de
baja perturbación (ZBI), donde no hay turismo pero si el paso de los guarda parques y C) zona control
(ZNI), donde ni turistas ni guarda parques transitan. En cada una de estas zonas se instalaron dos
transectos. Los dos primeros se ubicaron en la Zona Oriental del área protegida, en el bosque seco
tropical, específicamente en el costado derecho próximo al sendero que comunica a Cañaveral y
Arrecifes, conocido como el Cangrejal o el de los Arrieros. En dicha zona (zona intervenida) se ubicaron
los transectos # 1 y # 2; paralelo a estos y ubicados a 1000 m hacia dentro del bosque, se establecieron
los transectos # 3 y # 4 (zona de baja intervención). Por último, en la zona no intervenida se instalaron los
transectos # 5 y # 6, cercano a la quebrada Mason y separados por más de 2 km, de los dos primeros
transectos (Figura 3 y 4).
20
Transectos
El diseño experimental para la captura de los escarabajos coprófagos consistió en la instalación de dos
transectos lineales de 300 m por cada sitio de muestreo (seis transectos): dos para el sitio de afectación
directa por la actividad de arriería (zona intervenida), dos más paralelos y alejados aproximadamente
1000 m de estos (zona de baja intervención) y dos transectos mas ubicados a 1000 m de distancia de los
anteriores en lo que se podría denominar zona no intervenida (Figuras 3 y 7).
Cada transecto instalado estaba conformado por seis trampas de caída “pitfall” separadas 50 metros
entre sí desde la trampa 1 hasta la 6, luego de esto se ubicó el segundo transecto separado 100 m, en
dicho transecto se instalaron desde la trampa 7 hasta la 12, las cuales tenían 50 metros de separación
entre sí. Este proceso se repitió para los tres sitios escogidos y durante las dos épocas para un total de
72 trampas de caída (Figura 3).
Figura 3. Diseño del muestreo para el análisis de los atributos ecológicos del ensamblaje de escarabajos coprófagos. (A) El camino de arriería corresponde a la zona intervenida -ZI-. (B) La zona de baja
intervención –ZBI- y (C) la zona no intervenida –ZNI-.
21
Figura 4. Mapa de ubicación de los transectos dentro del área protegida del PNN Tayrona. ZI (zona
intervenida), ZBI (zona de baja intervención) y ZNI (zona no intervenida).
Comentado [RJGF13]: Por qué llamar las zonas con nombres diferentes a lo planteado arriba. Homogenizar
22
Figura 5. Área de estudio (zona intervenida) que incluye los transectos #1 y #2 en el bosque seco tropical
del PNN Tayrona, Santa Marta, Colombia.
Figura 6. Área de estudio (zona de baja intervención) que incluye los transectos #º3 y #º4 en el bosque seco tropical del PNN Tayrona, Santa Marta, Colombia.
Comentado [RJGF14]: Cambiar por #
23
Figura 7. Área de estudio (zona no intervenida) que incluye los transectos #º5 y #º6 en el bosque seco
tropical del PNN Tayrona, Santa Marta, Colombia.
TÉCNICA DE CAPTURA
Trampas de caída
Para la captura de escarabajos coprófagos se utilizaron trampas de caída o “pitfall” (Figura 8). Las
trampas se construyeron a partir de la metodología propuesta por Noriega & Fagua (2009) con algunas
modificaciones: se utilizó un vaso plástico de 600 ml de 10 cm de diámetro y en la parte superior se
colocó un alambre en forma de L invertida de 40 cm de longitud y en el extremo del alambre se le adaptó
un recipiente multiperforado, donde se colocaron aproximadamente 30 gr de cebo, que en este caso
consistió en una mezcla de excremento de cerdo y humano, a una proporción 1:1. Las trampas se
enterraron a nivel del suelo y se adicionó agua con detergente al 10% y a un cuarto de su capacidad,
luego permanecieron durante 48 horas activas, transcurrido ese tiempo se recogieron y su contenido fue
separado y rotulado en bolsas plásticas con cierre hermético y fijado con alcohol al 70%.
24
Figura 8. Trampa de caída o “pitfall” modificada, utilizada.
FASE DE LABORATORIO
Las muestras recolectadas fueron limpiadas, separadas y luego en laboratorio se organizaron mediante
morfoespecies, luego identificadas hasta el nivel de especie y por último se identificaron los gremios
tróficos; para esto se usaron diferentes claves taxonómicas y bibliografía en general (Medina & Lopera
2000, Solís & Kohlmann 2002, 2004, Vítolo 2000, 2004, González et al. 2009, Martínez et al. 2009,
Edmonds & Zidek 2010, Escobar 2010, Vaz-de-Mello et al. 2011, Edmonds & Zidek 2012, Sarmiento-
Garcés & Amat-García 2014, Noriega et al. 2016).
ANÁLISIS DE DATOS
Para determinar la composición de escarabajos coprófagos del bosque seco tropical del PNN Tayrona se
realizó un listado de las especies encontradas para cada época climática (lluvias y seca), luego se
construyeron curvas de acumulación de especies por cada sitio de muestreo, utilizando el programa
EstimateS v. 9.1 (Colwell 2013) y Excel Microsoft ®. La riqueza se asumió como el número de especies
por sitio y por época. A su vez, la abundancia está dada por el número de individuos de cada especie.
Con el fin de determinar qué tipo de pruebas se pueden utilizar para encontrar diferencias
estadísticamente significativas, se procedió a evaluar el cumplimiento de los supuestos de normalidad y
homogeneidad de varianzas (homocedasticidad); para lo cual se realizó un test de Shapiro-Wilk y una
prueba de Barlett.
Comentado [RJGF15]: Esto debe ir en el primer párrafo; aquí está totalmente desligado
25
Para la comparación de la riqueza, entre los tres niveles de perturbación en cada época climática se
realizaron Modelos Lineales Generalizados (GLM) con regresiones lineales (r2) y pseudoregreciones (R2),
ademas de comparaciones múltiples entre medias y validación con un Test de contraste de Tukey
utilizando el paquete vegan (Oksanen et al. 2013) en el programa R v. 3.1.1 (R Development Core Team
2016). La estimación de la diversidad se hizo calculando el índice de Shannon-Wiener y de Simpson, la
Equitatividad se calculó mediante el índice de Pielou, todas ellas mediante el programa PAST v. 3.13
(Hammer et al. 2001).
REPRESENTATIVIDAD DEL MUESTREO
Se construyeron curvas de acumulación de especies para el muestreo en general, para cada uno de las
zonas con distinto grado de intervención por turismo y para cada una de las épocas climáticas, utilizando
los datos observados, los singletons, doubletones y los estimadores (no paramétricos) de abundancia
Chao 1, Jacknife 1 y Bootstrap, utilizando con el programa EstimateS v. 9.1 (Colwell 2013). Los
estimadores utilizados son descritos por Villarreal et al. (2006). Para calcular la representatividad del
muestreo en general, se calculó el cociente entre las especies esperadas (estimadas mediante Chao1) y
las especies recolectadas; este resultado se multiplica por 100 para expresarlo a manera de porcentaje.
ÍNDICES DE DIVERSIDAD
Índice de Shannon-Wiener
El índice de Shannon-Wiener (H'): se utiliza para medir la diversidad; asume que todas las especies están
representadas en las muestras y que todos los individuos fueron muestreados al azar. Puede adquirir
valores entre cero (0), cuando hay una sola especie y el logaritmo de S cuando todas las especies están
representadas por el mismo número de individuos. Puede verse fuertemente influenciado por las
especies más abundantes (Villarreal et al. 2004). Su fórmula es la siguiente:
𝐻′ = −∑𝑝𝑖𝑙𝑛𝑝𝑖 𝑦 ∑𝑝𝑖 = 1
Dónde: Pi: es la abundancia proporcional de la especie i respecto al total de individuos.
Índice de Simpson (λ)
Muestra la probabilidad de que dos individuos tomados al azar de una muestra correspondan a la misma
especie. Se utilizará para conocer si la estructura del ensamblaje presenta diferencias en cada uno de las
zonas con distinto grado de intervención por turismo.
Su fórmula es la siguiente:
𝜆 = ∑ 𝑛2
𝑁2 = ∑𝑝𝑖
2
Comentado [RJGF16]: Si abajo hay una sección para esto, entonces porque mencionarlo aquí
Comentado [RJGF17]: Esta sub-sección debe mejorarse tanto en forma como en fondo
Comentado [RJGF18]: Por qué no para cada uno de los sitios, uniendo la información de las dos épocas. Esto es más importante pues la hipótesis, que no está escrita en el trabajo, debería ir dirigida hacia el efecto del turismo sobre los sitios (así lo indica el título y el objetivo general)
Comentado [RJGF19]: Es necesario una pequeña explicación para que el lector tenga una idea precisa al momento de leer los resultados. No dejar todo implícito
Comentado [RJGF20]: NO! La diversidad, es muy diferente el concepto. Revisar Magurran (2000)
Comentado [RJGF21]: Cuando pasa esto que valor adquiere? Indicar “el logaritmo de S” es una notación pero no es una valor real
Comentado [RJGF22]: Insertar fórmulas con el editor de fórmulas de Word ®
26
Dónde: pi representa la abundancia proporcional de la especie i, lo cual implica obtener el número de
individuos de la especie i dividido entre el número total de individuos de la muestra (Villareal et al. 2004).
Esta fórmula es de fácil uso, sin embargo puede ocasionar sesgos. Este índice es fuertemente
influenciado por las especies más dominantes por lo que se recomienda utilizar la siguiente formula:
𝐷 = ∑ 𝑛𝑖2 − 𝑛𝑖 / 𝑁
2 −𝑁
Dónde:
Número de individuos en la i-esima especie
N= Número total de individuos en la muestra
Equidad de Pielou
Mide la proporción de la diversidad observada con relación a la máxima diversidad esperada. Varía entre
cero (0) y 1, este último indicaría una situación en la que todas las especies presentan la misma
abundancia (Villareal et al. 2004).
𝐽′ =𝐻′
𝐻𝑚𝑎𝑥′
Dónde:
𝐻𝑚𝑎𝑥′ = 𝑙𝑛 𝑆
H’ es el valor del índice de Shannon-Wiener.
DIVERSIDAD BETA
La diversidad beta mide el cambio en la composición de especies entre dos o más ensambles locales, es
un componente que se mide en unidades de diferenciación y no en número de especies (Moreno 2007),
determinarlo en el presente estudio es pertinente puesto que se quiere evaluar en que forma influye el
efecto turismo sobre la estructura del ensamblaje de escarabajos coprófagos en tres zonas de bosque
seco con distintos grados de perturbación por turismo; de esta manera se puede demostrar si existe o no
recambio, pérdida de especies o cualquier otro fenómeno ecológico.
En el presente estudio la estimación de dicho componente se estima a través del índice βnes propuesto
por Baselga (2010). Donde el recambio que se da por reemplazo de especies y el recambio que se da
por anidamiento o por pérdida de especies se adicionan; su fórmula es la siguiente:
27
𝛽𝑠𝑜𝑟 = 𝛽𝑠𝑖𝑚 + 𝛽𝑛𝑒𝑠
= es el índice de similitud de Sorensen, con el cual se puede describir la diferenciación espacial y las
diferencias en riqueza de especies entre comunidades.
= es el índice de Simpson, con el cual se diferencia la composición de especies, describiendo la
variación sin la influencia de gradientes de riqueza.
= es el nivel de anidamiento de la comunidad al comparar entre comunidades.
TOMA DE DATOS DE PRECIPITACION
Mediante las mediciones arrojadas por una (sector de cañaveral) de las cinco estaciones meteorológicas
ubicadas en el área protegida del PNN Tayrona, se registraron los datos de precipitación durante el año
2015 y el presente año (2016), con el objetivo de hallar alguna relación entre los escarabajos estercoleros
y la cantidad de precipitaciones. Cada una de las estaciones es marca Davis Instruments, Modelo 6153
Wireless Vantage Pro 2, con Autoaspiración automática motorizada las 24 horas del día. Poseen una
consola de lectura con adaptador de energía CA o baterías Tipo C., sensores con colector de lluvia,
sensores de temperatura externa e interna, humedad interna y externa, anemómetro, dirección y
velocidad de viento, presión barométrica; y valores calculados como evapotranspiración, índice de calor,
Dew Point, entre otros parámetros.
A través de los datos de precipitación recolectados por dicha estación meteorológica se procedió a
realizar una tabla en Excel® y se compararon con los datos de abundancia de Scarabaeinae del presente
estudio, además de esto se recopiló información bibliográfica al respecto con el fin de explicar cualquier
relación existente entre el factor climático de precipitación y la abundancia de individuos de
Scarabaeinae.
28
RESULTADOS
REPRESENTATIVIDAD DEL MUESTREO
La curva de acumulación de especies para todo el estudio en general, permite afirmar que el muestreo
fue representativo (100%), es decir, que el número de trampas de caída instaladas fueron suficientes
para recolectar el total de las especies de Scarabaeinae esperadas (Figura 9). Así mismo, se realizaron
dichas curvas para uno de las zonas con distinto grado de intervención por turismo (Zona Intervenida,
Zona de Baja Intervención y Zona No intervenida; Figuras 10-12).
Figura 9. Curvas de acumulación de especies según las unidades de muestreo (Nº de trampas) para las dos épocas de muestreo (lluvias y seca) en el bosque seco tropical del PNN Tayrona, Santa Marta, Colombia.
Comentado [RJGF23]: Deben mostrarse las curvas por sitio a lo largo del muestreo; esas son de suma importancia
Comentado [RJGF24]: Discrepo de esta afirmación
29
Figura 10. Curvas de acumulación de especies según las unidades de muestreo (Nº de trampas) para la Zona Intervenida durante las dos épocas de muestreo (lluvias y seca) en el bosque seco tropical del PNN Tayrona, Santa Marta, Colombia.
Figura 11. Curvas de acumulación de especies según las unidades de muestreo (Nº de trampas) para la Zona de Baja Intervención durante las dos épocas de muestreo (lluvias y seca) en el bosque seco tropical del PNN Tayrona, Santa Marta, Colombia.
30
Figura 12. Curvas de acumulación de especies según las unidades de muestreo (Nº de trampas) para la Zona No Intervenida durante las dos épocas de muestreo (lluvias y seca) en el bosque seco tropical del
PNN Tayrona, Santa Marta, Colombia.
Se logró evidenciar mediante curvas de acumulación de especies que el estudio fue eficiente para las dos
épocas, con un rango que osciló entre el 90% para la época seca (Figura 13) y el 100% para la época de
lluvias (Figura 14).
Figura 13. Curva de acumulación de especies según las unidades de muestreo (Nº de trampas) durante
la época de lluvias en el bosque seco tropical del PNN Tayrona, Santa Marta, Colombia.
Comentado [RJGF25]: Se demostró? Cambiar la redacción
31
Figura 14. Curva de acumulación de especies según las unidades de muestreo (Nº de trampas) durante
la época seca en el bosque seco tropical del PNN Tayrona, Santa Marta, Colombia.
32
COMPOSICIÓN RIQUEZA Y ABUNDANCIA DE ESPECIES
Se recolectaron 15 especies, distribuidas en nueve géneros y repartidas en cinco tribus (Tabla 1) de la
subfamilia Scarabaeinae en los muestreos realizados en dos épocas climáticas. Las tribus que
registraron el mayor número de géneros fueron Deltochilini (3), seguido de Coprini (2) y Phanaeini (2)
(Tabla 1). Los géneros con mayor número de especies fueron Canthon (3) y Uroxys (3), seguidos de
Canthidium (2) y Phanaeus (2) (Tabla 1). Por otra parte, la ejecución de este estudio puntual permitió la
recolección de 3238 individuos de Scarabaeinae en los muestreos realizados en dos épocas climáticas
(Tabla 1). La especie que más contribuyó a la abundancia en el estudio en general fue U. microcularis
(n=950, 29.34%), seguida de C. variabilis (n=937, 28.94%); en contraste M. astyanax (n=1, 0.03%) fue la
especie menos abundante durante los muestreos (Tabla 1).
Gremios alimenticios
El ensamblaje no presentó la estructura típica de los tres gremios de relocalización alimenticia, debido a
la ausencia del grupo de los endocópridos (residentes, al que pertenece el género Eurysternus). Dentro
de las 15 especies recolectadas, 10 pertenecen al gremio de los paracópridos (cavadores) y las cinco
restantes al gremio de los telecópridos (rodadores). Las especies telecópridas corresponden únicamente
a la tribu Deltochilini. Mientras que las especies paracópridas corresponden a las tribus Coprini,
Phanaeini y Ateuchini (Tabla 1). El gremio de los cavadores mantuvo una relación 2:1 con respecto a los
rodadores en cuanto a número de especies y en cuanto a la abundancia (Tabla 1).
Comentado [RJGF26]: Párrafos sueltos; se atomiza la información y eso elimina fluidez en la lectura. Esta parte debe ir junto a la composición y riqueza
33
Tabla 3. Listado de las especies de la subfamilia Scarabaeinae (Coleoptera) y número de individuos por época del año (lluvias y seca) presentes en tres zonas con diferente grado de intervención en el bosque seco tropical del PNN Tayrona, Santa Marta, Colombia. Zona intervenida=ZI, zona baja intervención=ZBI y zona no intervenida=ZNI. Gremio de Relocalización Alimenticio (GRA), Cavador: Cav, Rodador: Rod.
Tribu GRA Especie Lluvias Seca
ZI ZBI ZNI ZI ZBI ZNI
Ateuchini Cav Uroxys bonetti Pereira & Halffter, 1961 25 21 32 4 10 4
Ateuchini Cav Uroxys deavilai Delgado & Kohlmann, 2007 147 207 262 18 37 32
Ateuchini Cav Uroxys microcularis Howden & Young, 1981 208 263 398 11 40 30
Coprini Cav Canthidium centrale Boucomont, 1928 9 21 73 7 3 10
Coprini Cav Canthidium euchalceum Balthasar, 1939 4 44 0 0 15 0
Coprini Cav Dichotomius belus Harold, 1880 13 117 55 1 4 1
Onthopagini Cav Onthophagus hirculus Mannerhein, 1829 0 2 2 0 1 0
Phanaeini Cav Coprophanaeus corythus Harold, 1863 0 12 3 0 0 0
Phanaeini Cav Phanaeus hermes Harold, 1868 0 1 1 1 6 0
Phanaeini Cav Phanaeus prasinus Harold, 1868 1 6 3 1 9 2
Deltochilini Rod Canthon variabilis Martínez, 1948 1 1 2 0 0 0
Deltochilini Rod Canthon cyanellus Leconte,1859 10 15 39 14 20 11
Deltochilini Rod Canthon juvencus Harold, 1868 31 154 195 69 297 191
Deltochilini Rod Deltochilum guildingii Westwood, 1835 1 8 1 0 0 0
Deltochilini Rod Malagoniella astyanax Harold,1867 0 0 0 0 1 0
TOTAL 3238
34
COMPOSICIÓN RIQUEZA Y ABUNDANCIA ENTRE SITIOS
Se recolectaron 15 especies entre los seis transectos, compartiendo todas estas a excepción de M.
astyanax la cual fue exclusiva para la zona de baja intervención, en el transecto #4 (ZBI). Por otro lado,
durante las dos épocas climáticas en la Zona de Baja Intervención (ZBI), la cantidad de especies
recolectadas fue siempre mayor en comparación con la Zona Intervenida (ZI) y la Zona No Intervenida
(ZNI), las cuales mantuvieron una riqueza muy similar (Figura 15).
Figura 15. Variación de la abundancia y la riqueza de escarabajos coprófagos entre los transectos con distinto grado de intervención durante las dos épocas de muestreo en el bosque seco tropical del PNN Tayrona, Santa Marta, Colombia. Zona intervenida=ZI, zona baja intervención=ZBI y zona no intervenida=ZNI.
Al comparar la riqueza entre las tres zonas con distintos niveles de perturbación por turismo en la época
de lluvias (Intervenida=ZI, Baja Intervención=ZBI y No Intervenida=ZNI), no se encontraron diferencias
significativas para los pares de zonas: ZNI-ZI (GLM, R2=0.30; p=0.204, = 0.05,), tampoco para la ZBI-ZI
(GLM, R2=0.30; p=0.131, = 0.05), finalmente las ZBI-ZNI (GLM, R2=0.30; p=0.972, = 0.05) tampoco
presentaron diferencias significativas (Figura 16).
Por otra parte, para la riqueza en la época seca solo existieron diferencias significativas al comparar los
pares de zona: ZBI-ZI (GLM, R2=0.24; p=0.0169, = 0.05), mientras que para la ZNI-ZI (GLM, R2=0.24;
p=0.6508, = 0.05), no hubo diferencias significativas e igualmente para los pares ZBI-ZNI (GLM,
R2=0.24; p=0.1391, = 0.05, Figura 17)
Comentado [RJGF27]: Cuán mayor, cómo es la tendencia?
Comentado [RJGF28]: Por favor mejorar la redacción no se entiende: que se compara? La riqueza, cierto, entonces debe estar al inicio de la oración, es el sujeto
35
Figura 16. Diagrama de caja y bigotes de la riqueza de especies de escarabajos coprófagos entre los
transectos en la época de lluvias en el Bosque Seco Tropical del PNN Tayrona, Santa Marta, Colombia.
Figura 17. Diagrama de caja y bigotes de la riqueza de especies de los escarabajos coprófagos entre
transectos en la época seca en el Bosque Seco Tropical del PNN Tayrona, Santa Marta, Colombia.
Abundancia en las zonas con distinto grado de intervención por turismo
Para las dos épocas climáticas el mayor número de individuos lo presentó la zona no intervenida
(n=1347, 42%), seguido de la zona de baja intervención (n=1315, 40%), por último la zona con menor
número de individuos fue la zona intervenida (n=576, 18%, Figura 18).
36
Al comparar la abundancia entre las tres zonas con distintos niveles de perturbación por turismo (ZI,ZBI y
ZNI), en época de lluvias se encontraron diferencias significativas para los pares de zonas: ZNI-ZI (GLM,
R2=0.40; p=1e-05; α=0.001), así mismo para ZBI-ZI (GLM, R2=0.40; p=1e-05; α=0.001) y también para
los pares de zona ZBI-ZNI (GLM, R2=0.40; p=3.39e-05; α=0.001; Figura 18). De igual forma, para la
época seca se encontraron diferencias significativas para la abundancia en los pares de zona: ZNI-ZI
(GLM, R2=0.30; p=1e-09; α=0.001), también para ZBI-ZI (GLM, R2=0.30; p=1e-09; α=0.001) y lo mismo
ocurrió con ZBI-ZNI (GLM, R2=0.30; p=6.24e-09; α=0.001; Figura 19).
Figura 18. Diagrama de caja de la abundancia de los escarabajos coprófagos entre transectos en la
época de lluvias en el Bosque Seco Tropical del PNN Tayrona, Santa Marta, Colombia. Nótese que la
abundancia fue mayor en la zona de baja intervención, después en la zona no intervenida y por último la
menor abundancia la presentó la zona intervenida.
Figura 19. Diagrama de caja de la abundancia de los escarabajos coprófagos entre transectos en la
época seca en el Bosque Seco Tropical del PNN Tayrona, Santa Marta, Colombia.
Comentado [RJGF29]: Es fácil ver esta tendencia en la figura de abajo, pero es importante describir
37
ÍNDICES DE DIVERSIDAD ENTRE ZONAS
Los valores calculados para el índice de Shannon y Simpson para cada sitio arrojaron valores muy
similares para las zonas intervenida y no intervenida, siendo ligeramente más alto en la zona de baja
intervención (Tabla 3). En cuanto a la equitatividad, se obtuvieron valores muy similares entre los
transectos, proporcionando información sobre la equidad con respecto a la abundancia y la riqueza.
Tabla 4. Índices de diversidad entre los transectos durante las dos épocas de muestreo en el bosque
seco tropical del PNN Tayrona, Santa Marta, Colombia. Zona intervenida (ZI), Zona de baja intervención
(ZBI) y Zona no intervenida (ZNI).
ZI ZBI ZNI
Riqueza 12 15 13
Abundancia 576 1315 1347
Shannon (H) 1,59 1,812 1,642
Simpson (1-D) 0,7375 0,7825 0,7616
Equitatividad (J) 0,6398 0,6692 0,6402
ANÁLISIS ENTRE LAS ÉPOCAS CLIMÁTICAS
Composición riqueza y abundancia de especies entre épocas climáticas
En cuanto a la especificidad por época climática, se encontró que 11 de las 15 especies se hallaron en
las dos épocas, solo M. astyanax se encontró exclusivamente en época seca, en cambio C. cyanellus, C.
corythus y D. guildingii se hallaron únicamente en época de lluvias (Tabla 1). El mayor número de
especies se obtuvo en la época de lluvias con 14 registros, mientras que en la época seca se registraron
solo 12 especies (Tabla 1). Sin embargo, al hacer comparaciones entre las dos épocas para la riqueza,
no se encontraron diferencias significativas (P > 0.05; Figura 20).
Comentado [RJGF30]: No hay necesidad de colocar título a todo, es fragmentar la información. Por ejemplo, esta información debería presentar en una sección de composición, riqueza y abundancia, en la cual deben presentarse estos atributos en un contexto general y luego si fuese necesario, especificar. Sin embargo, se debe tener cuidado con repetir la información; es innecesario.
38
Figura 20. Diagrama de caja de la riqueza de especies de escarabajos coprófagos en las dos épocas de muestreo en el bosque seco tropical del PNN Tayrona, Santa Marta, Colombia.
La época con el mayor número de individuos fue el periodo de lluvias (n=2388) y el menor se registró en
la época seca (n=850). Al comparar entre las dos épocas para la abundancia, se hallaron diferencias
significativas entre los tres sitios con distinto grado de perturbación (P = 1e-05; Figura 21).
Figura 21. Diagrama de caja de la abundancia de escarabajos coprófagos en las dos épocas de muestreo en el bosque seco tropical del PNN Tayrona, Santa Marta, Colombia.
39
Las especies más abundantes en la época de lluvias fueron U. microcularis (n=869), seguida de U.
deavilai (n=616) y C. variabilis (n=380). En contraste, en la época seca las especies que presentaron
mayor número de individuos fueron C. variabilis (n=557), seguida de U. deavilai (n=87) y U. microcularis
(n=81; Tabla 1). Por otra parte, las especies menos abundantes durante todo el estudio (ambas épocas
climáticas) fueron O. hirculus (n=5), C. cyanellus (n=4) y M. astyanax (n=1; Tabla 1).
A pesar de que no se midió la intensidad entre la relación precipitación vs. abundancia de Scarabaeinae,
mediante los resultados obtenidos a través de los datos de precipitación de la estación meteorológica del
sector de cañaveral y con base en la bibliografía existente sobre este tema específico, se puede afirmar
que dicha relación se evidencia en este estudio puntual, ya que al haber una disminución de las lluvias
en el área de muestreo se observa un descenso en el número de individuos capturados mediante
trampas de caída (Figura 22).
Figura 22. Variación de la abundancia de escarabajos coprófagos y de la precipitación durante las dos épocas de muestreo en el bosque seco tropical del PNN Tayrona, Santa Marta, Colombia.
Comentado [RJGF31]: Como resultado deben presentarse datos; es decir, cuántas veces sobrepasa la anbundancia de U. microcularis a la especie menos abundante, etc. Esta estructura debería estar en la discusión.
Comentado [RJGF32]: Debería explorarse el aporte de las especies más abundantes a esa diferencia entre épocas. Se mantiene la abundancia de esas especies entre épocas, o varía suntancialmente?
Comentado [RJGF33]: Esto debe ser expuesto de otra manera. Mejorar la redacción
40
ÍNDICES DE DIVERSIDAD ENTRE ÉPOCAS
A través de los resultados arrojados por los MLG, solamente el índice de Shannon muestra diferencias
significativas durante la época de lluvias entre los pares de zona ZNI-ZI (r2=0.36, P= 0.00265, α= 0.01) y
entre ZBI-ZI (r2=0.36, P= 0.00159, α= 0.01). Sin embargo, para la época seca no hubo diferencias
significativas para ninguno de los pares de zona (P>0.05). Para la equitatividad no se presentaron
diferencias significativas para ninguno de los pares de zona durante las dos épocas climáticas (P>0.05).
DIVERSIDAD BETA
De acuerdo con los resultados obtenidos a través del índice βnes el recambio de las tres zonas con
distinto grado de intervención obedece a un leve patrón anidamiento teniendo en cuenta los valores
arrojados por dicho índice (Tabla 4).
Tabla 5. Comparación de la diversidad beta (β) entre pares de zonas con distinto grado de intervención
por turismo a través del índice propuesto por Baselga (2010). Nótese que los valores son bajos < 1.
Época de lluvias Época seca
Reemplazo espacial (βsim) Reemplazo espacial (βsim)
Zona ZI ZNI Zona ZI ZNI
ZNI --- ZNI ---
ZBI 0.0909 --- ZBI --- ---
Anidamiento por pérdida (βnes) Anidamiento por pérdida (βnes)
Zona ZI ZNI Zona ZI ZNI
ZNI 0.1200 ZNI 0.1428
ZBI 0.0757 0.0370 ZBI 0.0588 0.2000
Recambio en la diversidad espacial β (βsor) Recambio en la diversidad espacial β (βsor)
Zona ZI ZNI Zona ZI ZNI
ZNI 0.1200 ZNI 0.1428
ZBI 0.1666 0.0370 ZBI 0.0588 0.2000
Comentado [RJGF34]: Da la impresión que lo verdaderamente importante son los índices que miden la diversidad y no esta cualidad del ensamblaje
Comentado [RJGF35]: Redactar de nuevo
41
DISCUSIÓN
COMPOSICIÓN Y RIQUEZA DE ESPECIES
Las especies registradas en este estudio concuerdan con las especies de escarabajos coprófagos
propias de los bosques secos tropicales de la región norte de Colombia (Noriega et al. 2013, 2015;
Pizano & García 2014, González & Medina 2015). El número de especies registradas no se alejó de los
documentados por otros autores en la región. Sin embargo, los valores son bajos en comparación con lo
reportado por García-Quiñones & Ospino (2005) en un gradiente altitudinal en la Vertiente Noroccidental
de la Sierra Nevada de Santa Marta (VNSNSM), ya que corresponden al 51.7%; así mismo, al 57.7% del
estudio de Jiménez-Ferbans et al. (2008) en ambientes secos y perturbados de la región de Santa Marta
y al 26.3% de lo reportado por Noriega et al. (2007) para la provincia de la Sierra Nevada de Santa Marta.
Por otra parte, el número de especies es semejante a lo reportado por Barraza et al. (2010) para el
bosque seco tropical de Bahía Concha, ya que corresponde al 68.2% y al 71.42% de lo reportado por
Castillo-Lechuga (2013) en una reserva de bosque seco tropical en la Reserva Natural Kalashé-Kalabia.
Por último, el presente estudio reporta dos especies más en comparación con las especies registradas
por Noriega et al. (2016) en una parcela permanente de bosque seco tropical en la Universidad del
Magdalena.
CONSIDERACIONES SOBRE ALGUNAS ESPECIES
La marcada abundancia durante la época seca de C. variabilis concuerda con lo reportado por Noriega et
al. (2016), suceso que puede atribuirse al habito generalista que posee esta especie, lo cual le permite
explotar los pocos recursos existentes. Además de su estrategia reproductiva, su alta fecundidad y su
tamaño corporal son aspectos que pueden favorecer positivamente su abundancia (Hanski & Cambefort
1991).
Por otra parte, D. belus fue más abundante en la época de lluvias, sobre todo en la zona de baja
Intervención y la zona no intervenida, ratificando la dependencia de esta especie a los ambientes con
gradientes de humedad, similar a los resultados obtenidos por Bohórquez & Montoya-Lerma (2009)
quienes la asocian a áreas con cierto grado de conservación. Sin embargo, estos resultados difieren de
los hallados por Barraza et al. (2010) quienes relacionan esta especie con entornos más antropizados. Lo
anterior, quizá se otorgue al hecho que D. belus es una especie de amplio espectro de vuelo, lo que le
permite forrajear en diferentes ambientes (Solís et al. 2011).
Se puede considerar que la captura de C. corythus refleja cierto nivel de conservación del área de estudio
(Edmonds & Zidek 2010) y su recolección a través de coprocebo posiblemente se puede atribuir a una
respuesta opcional de los individuos de esta especie para suplir temporalmente la ausencia de su
principal fuente de alimento que es la carroña (Fuentes & Camero-Rubio 2006). En cuanto a las especies
del género Phanaeus, éstas generalmente habitan bosques secos, húmedos y lluviosos, en los primeros
pueden ser capaces de forrajear en zonas abiertas como pastizales (Hanski & Cambefort 1991).
Es importante resaltar la presencia de D. guildingii, suceso que refleja cierto grado de conservación del
área debido que esta especie ha sido asociada a ecosistemas de Bosque Seco Tropical en buen estado
de conservación y que ha sido propuesta en planes de monitoreo para este tipo de bosques en la región
Caribe (IAVH 2016). De igual manera el registro de M. astyanax, especie de la cual se tiene conocimiento
Comentado [RJGF36]: Teniendo en cuenta la falta de información en los resultados (presentación), la discusión está desenfocada ya que se limita sólo a hacer comparaciones y no a tratar de explicar los resultados obtenidos (tendencias). Coloco un punto a la revisión de esta sección porque deben mejorarse muchos aspectos anteriores
42
de que es típica de bosque seco tropical (Noriega et al. 2016) y que se encuentra asociada a
ecosistemas poco antropizados (Padilla-Gil & Halffter 2007) podría indicar algún aspecto de la salud del
ecosistema; sin embargo, en el presente estudio solo se recolectó un individuo, hecho que se puede
atribuir a dos fenómenos (Noriega com. Pers.) 1) M. astyanax es una especie que habita bosques muy
secos (subxerofíticos) y el bosque seco del PNN Tayrona mantiene un gradiente de humedad que no lo
hace tan seco realmente y 2) M. astyanax se caracteriza por su baja abundancia durante la captura de
individuos de Scarabaeinae a través de los distintos estudios ya realizados.
Por el contrario la especie Digitonthophagus gazella aunque reportada para la región (García-Quiñones &
Ospino 2005, Noriega et al. 2007, Martínez et al. 2009) no se registró en el presente estudio, quizá esto
se debe a sus preferencias de hábitats abiertos y muy perturbados, suelos arenosos y con poca
cobertura vegetal (Bohle et al. 2009, Noriega et al. 2016), también se le asocia generalmente con el
estiércol de herbívoros en sistemas ganaderos (ganado bovino y equino) gracias a su capacidad de
procesar grandes cantidades de estiércol (Behling et al. 2010).
RELOCALIZACIÓN DEL RECURSO ALIMENTICIO
A partir de los dos gremios de relocalización del alimento reportados en este estudio (cavadores y
rodadores), se puede afirmar que en cuanto a la riqueza existe un mayor número de especies cavadoras
que rodadoras con una relación 2:1, similar a lo reportado por Barraza et al. (2010), Castillo-Lechuga
(2013) y Noriega et al. (2016), en bosques secos cercanos a la zona de estudio. Este fenómeno que
puede asignarse al hecho de que los cavadores tienen más fuerza para cavar en suelos duros,
característica que no poseen los rodadores o se deba simplemente a la oferta del recurso y a las
características de la zona de estudio que hacen que ser cavador sea más exitoso (Delgado 2012).
Por otra parte, la ausencia de especies endocópridas se puede explicar a través de dos mecanismos: 1)
la dominancia de especies cavadoras y rodadoras las cuales pueden estar creando un alto nivel de
competencia, especialmente si el recurso escasea y las oportunidades para anidar son bajas (Hanski &
Cambefort 1991) y 2) la técnica de captura empleada según Fuentes & Camero-Rubio (2006), Barraza et
al. (2010) y Martínez et al. (2010), no es la más adecuada para la captura de los individuos de este
gremio.
ESTRUCTURA DEL ENSAMBLAJE Y EFECTO DEL TURISMO
La estructura del ensamblaje está levemente anidada (una contenida dentro de la otra), ya que al pasar
de la zona de baja intervención (ZBI) a la zona intervenida (ZI) y a la zona no intervenida (ZNI) se van
perdiendo algunas especies porque desaparecen y no porque se dé un fenómeno de reemplazo espacial
de unas por otras. La respuesta a los bajos valores que resultaron de la comparación entre pares de
zonas (Tabla 4), quizá se pueda atribuir al hecho que no existe mucha distancia entre el ensamblaje
fuente y el área receptora de especies (Calderón-Patrón et al. 2012). Además, el patrón de anidamiento
se repite de manera indistinta para las dos épocas, tanto en época de lluvias como en época seca,
generando un patrón atemporal que se acentúa en la época seca, ya que aumenta la pérdida de especies
desde la zona no intervenida hacia la zona intervenida, corroborándose un mayor anidamiento en la
estructura.
Por otro lado, la principal respuesta a la perturbación (ecoturismo) por parte del ensamblaje está
modelada por la abundancia (número de individuos) en cada una de las tres zonas, dicha respuesta va
cambiando sustancialmente al aumentar o disminuir la perturbación, siendo la Zona de Baja Intervención
43
un punto óptimo en términos de abundancia y riqueza. Éste fenómeno, puede interpretarse mejor a
través de la teoría del disturbio intermedio propuesta por Connell (1978), en la cual postula que la
máxima diversidad de una comunidad se alcanza con niveles medios de disturbio, de esta manera, el
agente causante de mortalidad (disturbio) en niveles intermedios evita que las especies más competitivas
excluyan a las demás, en cambio si la intensidad del mismo fuera baja las especies más competitivas no
serían inhibidas y en caso de ser alta la intensidad, ninguna especie podría compensar las gran
mortalidad del disturbio (Sanchéz et al. 2003). Aunque en este caso cabe aclarar que el disturbio es
pequeño y no es comparable con un incendio forestal, tala indiscriminada, extracción desmedida de
madera, etc. sin embargo, la teoría se adapta al presente estudio.
En otras palabras, es a partir de la zona de baja intervención que la riqueza se empobrece (desaparición
de las especies más sensibles) hacia las otras dos zonas con distinto grado de intervención. El efecto no
es tan notorio en términos estadísticos para las tres zonas en cuanto a la riqueza ya que no existen
diferencias significativas (P>0.05); sin embargo, cuando se compara la abundancia en la zona de alta
intervención con respecto a las demás zonas si se nota una diferencia significativa (Figura 18), para este
caso quizá el efecto del ecoturismo no es muy fuerte como para reflejarse en la riqueza; no obstante, el
efecto de este disturbio se empieza a evidenciar claramente en la abundancia de Scarabaeinae, lo cual
indica que la perturbación tiene un efecto negativo, coincidiendo con lo reportado por otros autores (Klein
1989, Estrada et al. 1999, Noriega et al. 2007, Pablo-Cea 2014).
Por otra parte, el efecto del turismo que se esperaba fuera mucho mayor (afectando la estructura en
términos de riqueza) en la zona de alta intervención es compensado por el efecto de la arriería, el cual en
temporada baja y alta aporta alrededor de 52,8 y 67,4 toneladas de estiércol respectivamente (UAESPNN
2014), quizá esta sea la principal razón por la cual no se ve un descenso significativo de la riqueza; sin
embargo, si se notan diferencias significativas en cuanto a la abundancia de la zona intervenida en
comparación con el resto de zonas, fenómeno que se cree (opinión del autor) que puede atribuirse a la
ausencia de mamíferos locales cerca al camino de arriería, los cuales son ahuyentados por el paso de
turistas, situación que también es documentada por otros autores(Lira & Naranjo 2003, Pablo-Cea 2014).
En cuanto a la relación existente entre el factor climático de precipitaciones y la abundancia de
Scarabaeinae, es bien conocido el hecho que cuando ocurre un aumento en las precipitaciones se
pueden observar cambios en la actividad y ciclo de vida de los escarabajos estercoleros; dichos cambios
se ven reflejados en la riqueza y abundancia de los ensamblajes, presentando sus picos más altos en el
periodo de lluvias y descendiendo durante el periodo seco limitando sus actividades, esto se debe a que
durante la época seca el terreno se compacta y se endurece impidiendo la elaboración de galerías en el
suelo y adicionalmente el recurso se deseca más rápidamente (Halffter & Edmonds 1982, Janzen 1983,
Escobar 1997, Hanski & Cambefort 1991). Las diferencias halladas en el presente estudio coinciden con
lo reportado por Barraza et al. (2010) y Basto-Estrella (2012), donde se evidenció un leve aumento de la
abundancia de escarabajos coprófagos durante la época de lluvias en contraste con la época seca
(Figura 14).
ÍNDICES DE DIVERSIDAD
Los valores de los índices de diversidad en las tres zonas fueron muy similares sin embargo en la zona de baja intervención presentó valores ligeramente más altos en contraste con la demás zonas, esto quizá se debe a que la riqueza y la abundancia de especies en esta zona fue mayor. Ninguno de estos índices presentó diferencias significativas, excepto el índice de Shannon en la época de lluvias (P<0.05), evidenciando que las tres zonas mantienen una estructura de escarabajos homogénea.
44
CONCLUSIONES Y RECOMENDACIONES
Este estudio contribuyó al conocimiento de la fauna de escarabajos coprófagos del bosque seco tropical
del área protegida del PNN Tayrona, convirtiéndose en una base para posteriores estudios en la misma
área de estudio y contribuyendo a los estudios de este tipo para el Caribe Colombiano. Se evidenció que
al pasar del bosque con baja perturbación al bosque con alta perturbación se van perdiendo algunas
especies porque desaparecen y no porque cambien unas por otras, como resultado de esto se
obteniéndose un proceso de empobrecimiento en la riqueza, que además se ve reflejado también en la
abundancia de Scarabaeinae en la zona de alta intervención por turismo. Es recomendable realizar
estudios de este tipo para conocer más en detalle el estado de conservación del PNN Tayrona y saber
cuál es el efecto que produce el turismo en la fauna de dicha área por medio del uso de la subfamilia
Scarabaeinae como indicador del grado de perturbación (perdida o recambio de especies, disminución o
aumento de las abundancias a medida que aumenta el grado de perturbación). Se recomienda utilizar la
misma metodología en campo ya que el número de trampas y la disposición de estas permitieron colectar
las especies esperadas para el área de estudio en general.
Comentado [RJGF37]: Se inicia la discusión exponiendo un párrafo de finalización. Mover esto
Comentado [RJGF38]: Mejorar la redacción
45
BIBLIOGRAFÍA
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ANEXOS
Anexo 1. Fotografía dorsal de Uroxys bonetti Pereira & Halffter, 1961
Anexo 2. Fotografía dorsal de Uroxys deavilai Delgado & Kohlmann, 2007.
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Anexo 3. Fotografía dorsal de Uroxys microcularis Howden & Young, 1981.
Anexo 4. Fotografía dorsal de Canthidium centrale Boucomont, 1928.
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Anexo 5. Fotografía dorsal de Canthidium euchalceum Balthasar, 1939.
Anexo 6. Fotografía dorsal de Dichotomius belus (Harold, 1880).
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Anexo 7. Fotografía dorsal de Onthophagus hirculus Mannerhein, 1829.
Anexo 8. Fotografía dorsal de Coprophanaeus corythus (Harold, 1863).
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Anexo 9. Fotografía lateral-dorsal de Phanaeus hermes Harold, 1868.
Anexo 10. Fotografía dorsal de Phanaeus prasinus Harold, 1868.
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Anexo 11. Fotografía dorsal de Canthon variabilis Martínez, 1948.
Anexo 12. Fotografía dorsal de Canthon cyanellus LeConte,1859.
61
Anexo 13. Fotografía dorsal de Canthon juvencus (Harold, 1868).
Anexo 14. Fotografía dorsal de Deltochilum guildingii (Westwood, 1835).
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Anexo 15. Fotografía dorsal de Malagoniella astyanax (Olivier, 1789).