Demografía de aves de sotobosque
en un paisaje fragmentado del
piedemonte amazónico colombiano
Luis Germán Gómez Bernal
Universidad Nacional de Colombia
Facultad de Ciencias, Departamento de Biología
Bogotá, Colombia
2012
Demografía de aves de sotobosque
en un paisaje fragmentado del
piedemonte amazónico colombiano
Luis Germán Gómez Bernal
Tesis presentada como requisito parcial para optar al título de:
Doctor en Ciencias-Biología
Directora
Ph. D., Olga Lucía Montenegro Díaz
Línea de Investigación:
Biodiversidad y Conservación
Universidad Nacional de Colombia
Facultad de Ciencias, Departamento de Biología
Bogotá, Colombia
2012
A mis papás, Gabriel y Ernestina, y a mis hermanos quienes estimularon
mi interés por el estudio de la naturaleza.
A Zeta y Guccy, inspiración para iniciar el camino, estímulo y apoyo para
recorrerlo.
A las aves, seres que día a día hacen su trabajo laborioso en el bosque.
Agradecimientos
Mis agradecimientos en primera instancia a la Universidad del Cauca por otorgarme
Comisión de Estudios para cursar los primeros años del Programa; a la Universidad
Nacional de Colombia por acogerme nuevamente como estudiante; a Patricia Eugenia
Vélez Varela y Giselle Zambrano González por representarme ante la Universidad del
Cauca. A mi directora, Ph. D. Olga Lucía Montenegro Díaz, por las discusiones
académicas, enseñanzas, correcciones y su apoyo incondicional. A W.W.F. y su
programa Russell E. Train Education for Nature, en particular a Andrea Santy, pues su
apoyo fue decisivo para cursar el Programa. A la Universidad Nacional de Colombia y a
Idea Wild, por su apoyo para la socialización de resultados previos en el Congreso de
Ornitología-Zoología, Medellín 2011 y para la socialización de resultados en el área de
estudio, respectivamente.
A los profesores José Jaime Zuñiga, María Argenis Bonilla, Ramón Isaac Rojas
González, Nicolás Urbina, Gary Stiles por sus valiosos comentarios al proyecto y en el
examen de calificación. A Sandra Liboría Díaz por facilitarme contactarme con el P.N.N.
Alto Fragua; a Juan Pablo López y Pedro Sánchez, sus oportunos comentarios en
diferentes fases del trabajo; a los profesores Orlando Rangel, Diego Giraldo Cañas,
Gloria Galeano y Jaime Aguirre, quienes siempre me animaron con su experiencia y
comentarios. A Andrés Páez, Oswaldo Cortez, Juan Pablo López quienes me facilitaron
anillos y equipo para marcar las aves. Al grupo GECO de la Universidad del Cauca por el
apoyo logístico
A Aída Cristina Garzón, Carlos Morales, Lida Yazmín Chitiva, Robinson García, María
Campo del PNN Alto Fragua Indi Wasi por el apoyo logístico para la realización del
proyecto; mi especial agradecimiento y gratitud a Arlett González y Edwin Andrés García
VIII Demografía de aves de sotobosque en un paisaje fragmentado del piedemonte
amazónico colombiano
Jaramillo del PNN Alto Fragua, por ofrecerme su amistad y compañía durante todas las
salidas de campo!!!. A Erasmo González de la Fundación Tierra Viva, quien apoyó los
muestreos previos, al igual que a Maye, Kmilo, Cata-bee, Angélica Carvajal, Pablo Jósé,
Xiomara por su compañía y ayuda durante algunos muestreos.
Agradecimiento muy especial al Sr. Edgar Gómez, doña Raquel, Edier y Edith, “Mincho”,
Yeimi, “Ancho” en la vereda La Quisayá; al Sr. Marco Tulio (Q.E.P.D.), doña Luz Mary,
Angie, “chiqui y el resto de la pandilla” y al Sr. Horacio Aldana en vereda La Resaca, y a
la Familia García Jaramillo en Belén de Los Andaquíes; todos ellos me alojaron e
hicieron sentir como en casa durante la fase de campo.
Resumen y Abstract IX
Resumen
En esta investigación planteé dos propósitos: (1) evidenciar los efectos de la
fragmentación sobre la composición de grupos funcionales de aves tropicales de
sotobosque, (2) identificar los patrones de historia de vida y su importancia en la
demografía en aves tropicales de sotobosque en el contexto de la teoría del continuo
rápido-lento. Adelanté la fase de campo entre 2009-2011 en el piedemonte amazónico
colombiano (Caquetá). Los métodos incluyeron observación, captura y marcaje de las
aves, estimación de parámetros demográficos usando MARK y análisis de perturbación
prospectiva. Registré 202 especies en 6 grupos funcionales, cuya composición cambio
significativamente del bosque continuo (BC) al fragmentado (BF), establecí que el 56%
de las aves nativas del BC se extinguieron en el BF. En la segunda parte identifiqué el
patrón de historia de vida de 11 poblaciones de aves en el BC, mostrando tener patrones
lento, con una contribución de la supervivencia, transición y fertilidad del 68%, 21%,
11%, respectivamente; la supervivencia fue el parámetro más influyente en la
determinación de la tendencia poblacional. Por último evalué los cambios en el patrón de
historia de vida de 8 poblaciones de aves en el BF; establecí que la estrategia de historia
de vida no se modificó, pero si la magnitud de los parámetros demográficos de cada
especie. Los patrones de historia de vida y la demografía de las aves se interpretaron
usando el marco teórico del continuo rápido-lento.
Palabras clave: Piedemonte amazónico, fragmentación, aves, grupo funcional, historia
de vida, continuo rápido-lento.
X Demografía de aves de sotobosque en un paisaje fragmentado del piedemonte
amazónico colombiano
Abstract
This research had two purposes: (1)-to find evidence of the effects of fragmentation on
the composition of functional groups of tropical understory birds, (2)-to identify patterns of
life history and its importance in demography of tropical understory birds using fast-slow
continuous theory as framework. I carry out the field work between 2009 and 2011 in the
Colombian Amazon foothill (Caquetá).The methods included observation, capture and
marking of birds, estimated demographic parameters using MARK and prospective
perturbation analysis. I register 202 species in 6 functional groups, whose composition
change significantly from continuous (BC) to fragmented (BF) forest, I established that
56% of native birds in BC became extinct in BF. In the second part of the study, I
identified the life history pattern of 11 bird populations in BC; there they had slow life
history pattern, with contribution of survival, fertility transition of 68 %, 21 % and 11 %,
respectively; survival was the most influential parameter in determining population trend.
Finally, I evaluated the changes in life history pattern on 8 bird populations in the BF; I
established that the life history strategy did not change, but the magnitude of the
demographic parameters for each species it was. Patterns of life history and demography
of birds were interpreted using the theoretical framework of fast-slow continuum.
Keywords: Amazon foothill, fragmentation, Neotropical birds, functional group, life
history, fast-slow continuun theory.
Contenido XI
Contenido
Pág.
Resumen ...................................................................................................................... IX
Lista de figuras ........................................................................................................... XIV
Lista de tablas ............................................................................................................. XV
Introducción .................................................................................................................. 1
1. Capítulo 1. Grupos funcionales de aves y su vulnerabilidad a la fragmentación en el
piedemonte amazónico colombiano .............................................................................. 5
1.1 Introducción............................................................................................................. 5
1.2 Área de estudio ........................................................................................................ 7
1.3 Métodos .................................................................................................................. 9
1.3.1 Sitios de muestreo, captura y manipulación de individuos .......................................... 9
1.3.2 Composición de la avifauna por sectores (BC y BF) y por grupo funcional ................ 11
1.3.3 Análisis de datos ........................................................................................................ 12
1.4 Resultados .............................................................................................................. 12
1.4.1 Esfuerzo de muestreo ................................................................................................ 12
1.4.2 Composición específica del BC vs BF .......................................................................... 12
1.4.3 Composición específica por grupos funcionales del BC y del BF ................................ 13
1.4.4 Grupos funcionales más afectados por la pérdida de especies.................................. 13
1.4.5 Discusión .................................................................................................................... 14
1.4.6 Conclusiones .............................................................................................................. 17
2. Capítulo 2. Patrones de historia de vida y demografía de algunas especies de aves de
sotobosque del piedemonte amazónico colombiano ................................................... 21
2.1 Introducción............................................................................................................ 21
2.2 Área de estudio ....................................................................................................... 23
2.3 Métodos ................................................................................................................. 23
2.3.1 Captura, identificación y marcaje de individuos ........................................................ 23
2.3.2 Especies incluidas en el estudio ................................................................................. 24
2.3.3 Identificación de los patrones de historia de vida ..................................................... 24
2.3.4 Estimación de la contribución de las tasas demográficas en la historia de vida ........ 24
2.3.5 Estimación de parámetros demográficos (φ, ψ y F) ................................................... 27
XII Demografía de aves de sotobosque en un paisaje fragmentado del piedemonte
amazónico colombiano
2.3.6 Análisis de perturbación prospectiva – cálculo de elasticidades (e) .......................... 32
2.3.7 Identificación del patrón de historia de vida ............................................................. 32
2.3.8 Efecto del patrón de historia de vida sobre la demografía ........................................ 32
2.4 Resultados .............................................................................................................. 33
2.4.1 Esfuerzo de muestreo y ajuste de los datos .............................................................. 33
2.4.2 Estimadores de p, φ, ψ .............................................................................................. 33
2.4.3 Aproximación a la tasa de fertilidad (F) ..................................................................... 34
2.4.4 Historias de capturas ................................................................................................. 34
2.4.5 Patrones de historia de vida de las aves y tendencia en el continuo rápido-lento .... 35
2.4.6 Historia de vida y su efecto sobre la demografía ....................................................... 36
2.5 Discusión ................................................................................................................ 38
2.6 Conclusiones ........................................................................................................... 40
3. Capítulo 3. Efecto de la fragmentación sobre los patrones de historia de vida y la
demografía en aves de sotobosque del piedemonte amazónico colombiano ............... 43
3.1 Introducción............................................................................................................ 43
3.2 Área de estudio ....................................................................................................... 44
3.3 Métodos ................................................................................................................. 45
3.3.1 Historia de vida y su efecto sobre la demografía ....................................................... 45
3.4 Resultados .............................................................................................................. 46
3.4.1 Esfuerzo de muestreo y ajuste de los datos .............................................................. 46
3.4.2 Estimados de p, φ y ψ................................................................................................ 46
3.4.3 Aproximación F .......................................................................................................... 47
3.4.4 Historias de captura................................................................................................... 47
3.4.5 Comparación de los patrones de historia de vida entre BC y BF ............................... 47
3.4.6 Contribución de los parámetros básicos a la historia de vida .................................... 48
3.4.7 Comparación de la influencia de las historias de vida sobre la demografía de las aves
BC vs BF ................................................................................................................................... 51
3.5 Discusión ................................................................................................................ 51
3.6 Conclusiones ........................................................................................................... 54
4. Conclusiones y recomendaciones ................................................................... 57
4.1 Conclusiones ........................................................................................................... 57
4.2 Recomendaciones ................................................................................................... 60
A. Anexo: Aves de sotobosque por grupo funcional ............................................ 61
B. Anexo: Aves incluidas en el estudio ................................................................ 71
C. Anexo: Caracteres usados para asignar estados de desarrollo en paseriformes
(según criterios presentados por Ralph et al. 1996)...................................................... 73
D. Anexo: Aproximación a la fertilidad ............................................................... 75
Contenido XIII
E. Anexo: Datos descriptivos de las historias de captura de las aves del BC y
valores estimados de ĉ según el programa Relase o U-Care ......................................... 77
F. Anexo: Número de individuos por especie y estado de desarrollo en el BC y
estimados de probabilidad .......................................................................................... 79
G. Anexo: Datos descriptivos de las historias de captura de las aves del BF y
valores estimados de ĉ según el programa Relase o U-Care. Para BC ver ANEXO E. ...... 81
H. Anexo: Número de individuos por especie y estado de desarrollo en el BF y
estimados de probabilidad .......................................................................................... 83
I. Anexo: Vulnerabilidad de aves a la fragmentación tomando en cuenta variables
usadas tradicionalmente ............................................................................................. 85
Bibliografía .................................................................................................................. 87
Contenido XIV
Lista de figuras
Pág.
Figura 1-1. Ubicación del área de estudio en el piedemonte amazónico colombiano,
municipio de Belén de los Andaquíes, Caquetá, Colombia. Señalo la ubicación
aproximada de los sectores de muestreo con La Quisayá (BC) en color verde y La
Resaca (BF) en color naranja. .............................................................................................. 8 Figura 1-2. Imágenes aéreas y fotografías panoramicas mostrando el aspecto de la
cobertura vegetal en los dos sitios de muestreo. A- La Quisayá, Bosque Continuo
(B.C) con ubicación aproximada de los Senderos 1 y 2; B-La Quisayá, aspecto de la
cobertura vegetal continua. C-La Resaca, Bosque Fragmentado (B.F.) con ubicación
aproximada de Senderos 3 y 4; D-La Resaca, aspecto de la cobertura vegetal
fragmentada (Imágenes aéreas A-C, cortesía PNNAFIW, fotografías B-D, por el autor
2009-2012). ......................................................................................................................... 10 Figura 1-3. Diferencias por grupo funcional y por familias en el número de especies
registradas en los grupos del BC y los grupos del BF. A exepción del grupo de los
carroñeros, todos lo demás perdieron especies en el BF, siendo los más afectado los
nectarívoros, los frugívoros y los insectívoros. (1-Frugívoros, 2-Nectarívoros, 4-
Insectívoros, 5-Piscivoros, 6-Carnívoros). .................................................................14 Figura 2-1. Diagrama del ciclo de vida hipotético de las aves en el área de estudio
(g = crecimiento, p = permanencia, F = Fertilidad). ........................................................... 25 Figura 2-2. Criterios usados para asignar estados de desarrollo en A- paseriformes
(según criterios descritos en Ralph et al. 1996) y B-colibríes (según Ortíz-Crespo
1972). .................................................................................................................................. 28 Figura 2-3. Ubicación de las historias de vida de 11 especies de aves de
sotobosque en el triángulo demográfico (Silvertown et al. 1993). M. axillaris, W.
poecilinotis y D. johannae se ubican muy cerca al extremo lento, con valores de
supervivencia altos. Las demás especies se alejan del extremo lento, sin salir de ese
sector en la medida que (e) φ se reduce y (e) ψ y (e) F aumentan. ................................. 37 Figura 3-1. Cambio en la ubicación de las especies en el triangulo demográfico del
BC al BF. A la derecha, la ubicación de las aves según sus historias de vida en el
BC; a la izquierda, variación en la ubicación de las especies: especies más alejadas
del extremo lento (arriba), especies intermedias (centro), especies más cercanas al
extremo lento (abajo). ......................................................................................................... 50
Contenido XV
Lista de tablas
Pág.
Tabla 1-1. Riqueza de aves de sotobosque por grupo funcional (G.F.) en un sector del
piedemonte amazónico colombiano. Los grupos con mayor número de especies
fueron el de los insectívoros, los frugívoros y los nectarívoros. Los mismos grupos
funcionales ocurrieron en ambos sectores (BC= bosque continuo, BF=bosque
fragmentado), pero el número de especies por grupo funcional se redujo
notablemente en el BF (Tt=total especies). ....................................................................... 13 Tabla 2-1. Entradas de las contribuciones en permanencia (p), crecimiento (g), y
fecundidad (F) por estado de desarrollo. ........................................................................... 25 Tabla 2-2. Ordenamiento de 11 especies de aves de sotobosque del piedemonte
amazónico colombiano en el continuo rápido-lento, según elasticidades (e) de
supervivencia (φ), crecimiento (ψ) y fertilidad (F). ............................................................. 36 Tabla 3-1. Comparación de las elasticidades (e) de las especies de aves en bosque
continuo (BC) vs bosque fragmentado (BF). Las especies aparecen en la tabla
considerando en primera instancia la (e) supervivencia (φ) más alta en el BC y debajo
la (e) supervivencia en el BF. ............................................................................................ 49
Introducción
La extinción es un proceso natural por el cual organismos mejor adaptados logran
sobrevivir en un ambiente y tiempo determinados, mientras que otros se extinguen
(Futuyma 1998). La extinción se origina en la naturaleza variable del ambiente que
mantiene una presión de selección sobre los organismos haciendo que su permanencia
dependa de las relaciones intra e interespecíficas (Futuyma 1998). Los procesos de
extinción ocurren por lo general de una manera lenta, sin embargo, en los últimos siglos
el hombre ha modificado las características del ambiente, acelerando los procesos de
extinción de unas especies o favoreciendo el éxito biológico de otras (Primarck et al.
2001).
En la actualidad, una de las principales fuentes de modificación del ambiente es la
fragmentación. La fragmentación es el resultado de la remoción de la cobertura vegetal
original, produciendo un conjunto de relictos de bosque (Lovejoy et al.1986). Uno de los
aspectos más negativos de la fragmentación es que elimina la conectividad física y
disminuye la conectividad funcional del hábitat original (Andren 1994, Fahrig 1998),
limitando los procesos de dispersión y aumentando la probabilidad de depredación de los
organismos que requieren moverse en busca de nuevos territorios, alimento o pareja
(Franklin y Forman 1987, Pimm et al. 1995, Lees y Peres 2006, Noss et al. 2006). En
consecuencia, la fragmentación favorece la llegada de especies generalistas y aumenta
el riesgo de extinción o de hecho ocasiona la extinción de las especies nativas más
dependientes de la cobertura vegetal continua.
La extinción de especies nativas, no es un problema que se limite a la demografía de las
poblaciones, sino que tiene implicaciones sobre los diferentes niveles de organización
ecológica, que a manera de efecto en cascada, modifica la composición y estructura de
2 Introducción
las comunidades y puede afectar la funcionalidad de los ecosistemas. Por ello es
fundamental abordar el problema desde varias perspectivas.
Para esta investigación use como objeto de estudio aves de sotobosque del piedemonte
amazónico colombiano. Casi un tercio de las aves registradas para Colombia (un poco
más de 600 especies) podrían habitar actualmente en esta región (Hilty y Brown 2001,
Salaman et al. 2007, McMullan et al. 2011). La región fue una de la más conservadas en
Colombia hasta bien entrado el Siglo XX (Kattan 1997), sin embargo, la deforestación ha
afectado de forma severa la continuidad de la cobertura vegetal (Etter et al. 2006). La
riqueza de aves y la configuración del paisaje hacen del piedemonte un escenario
adecuado para este tipo de estudios, pues presenta grandes áreas de bosque continuo
intercaladas con grandes áreas de bosque fragmentado.
En primera instancia abordé el estudio del efecto de la pérdida de especies sobre los
grupos funcionales (Capítulo 1). Con ese propósito formule las siguientes las preguntas:
¿Cuál es la composición especifica de los grupos funcionales de aves de sotobosque en
el área de estudio? ¿Hay evidencia de pérdida de especies por grupo funcional debido al
efecto de la fragmentación en esta región? ¿Cuáles son los grupos funcionales de aves
de sotobosque más afectados? En ese capítulo presento y comparo la información del
bosque continuo (BC) vs el bosque fragmentado (BF) en relación a la composición de los
grupos funcionales, evalúo la reducción en el número de especies por grupo funcional e
identifico los grupos funcionales más afectados por la fragmentación.
El segundo aspecto que evalúo en este estudio se refiere a las características de historia
de vida y su relación con la demografía en aves tropicales de sotobosque en su ambiente
natural (BC) (Capítulo 2). Los patrones de historia de vida en aves y su relación con la
demografía han sido bastante estudiados en diferentes áreas de la región templada del
mundo (Skutch 1985, Saether 1988, Saether y Bakke 2000), pero en la región
Neotropical existe un gran vacío en el conocimiento del tema. Por ello se requiere
responder a preguntas como ¿Cómo se comportan los parámetros que determinan los
patrones de historia de vida de las aves Neotropicales de sotobosque? ¿Qué patrones de
Introducción 3
historia de vida presentan las poblaciones de aves estudiadas? ¿Qué implicaciones
conlleva la relación del patrón de historia de vida con la demografía? En ese capítulo
presento los patrones de historia de vida de 11 especies de aves de sotobosque en su
ambiente natural, usando como marco de interpretación la teoría del continuo rápido-
lento (Promislow y Harvey 1989) y evalúo su efecto sobre la demografía. La información
de ese capítulo es además el punto de referencia para determinar las variaciones en los
patrones de historia de vida y en la demografía de las aves de sotobosque en el bosque
fragmentado (BF).
El último aspecto que evalúo fue el efecto de la fragmentación en las características de
historia de vida y en la demografía de aves de sotobosque en un ambiente alterado (BF)
(Capítulo 3). El patrón de historia de vida de una especie es el resultado de un proceso
evolutivo y ecológico de adaptación a un ambiente determinado (Stearns 2004). Las
especies pueden soportar las presiones habituales del ambiente y proseguir con su ciclo
de vida, pero alteraciones inusuales podrían afectar su supervivencia, ya sea por qué
afectan los patrones de historia de vida o las tasas demográficas vitales. Con el propósito
de hallar evidencias del probable cambio inducido por la fragmentación en las historias
de vida y demografía en algunas especies de aves tropicales de sotobosque en el área
de estudio, formulé las siguientes preguntas: ¿Qué especies de las estudiadas en el
bosque continuo persisten en el ambiente fragmentado? ¿Se ha modificado su patrón de
historia de vida? ¿Se ha modificado su ubicación relativa en el continuo rápido-lento?
¿Se ha modificado la relación historia de vida-demografía? En ese capítulo presento y
analizo las variaciones observadas en los patrones de historia de vida de 8 especies de
aves de sotobosque en un ambiente fragmentado (BF), usando como marco de
interpretación la teoría del continuo rápido-lento (Promislow y Harvey 1989), y en la
demografía, comparando dichas características con las registradas en el ambiente
natural (BC), resultados presentados en el Capítulo 2.
En el capítulo de Conclusiones y recomendaciones hago una síntesis de los resultados
obtenidos en cuanto al efecto de la fragmentación sobre la estructura de los grupos
funcionales de aves de sotobosque en el piedemonte amazónico colombiano y de las
modificaciones en las características de historia de vida y en la demografía que podrían
4 Introducción
haber ocurrido en algunas de estas poblaciones al cambiar su ambiente natural continuo
por uno fragmentado.
.
1. Capítulo 1. Grupos funcionales de aves y su vulnerabilidad a la fragmentación en el piedemonte amazónico colombiano
1.1 Introducción
Las aves tienen gran importancia ecológica al contribuir en la conformación de grupos
funcionales que participan en procesos claves en la dinámica de los ecosistemas
tropicales, (Contreras-Balderas et al. 2000, Martínez-Ramos 2008, Şekercioğlu 2011). Un
grupo funcional se define como un conjunto de especies que poseen atributos
(morfológicos, fisiológicos, conductuales o de historia de vida) que son semejantes y que
desempeñan papeles ecológicos equivalente (Chapin III et al. 2002).
Aunque la variedad de aproximaciones teóricas y empíricas al concepto de grupo
funcional hace difícil la generalización (López De Casenave 2001, Komar 2006), la
síntesis de los papeles ecológicos de las aves y su contribución en la diversidad funcional
de los ecosistemas naturales permite reconocer seis grupos funcionales básicos:
frugívoros, nectarívoros, carroñeros, insectívoros, piscívoros y carnívoros (Seckercioglu
et al. 2004).
Los grupos funcionales de aves en los ecosistemas boscosos del Neotropico se
caracterización por la diversidad de insectívoros del suelo, frugívoros del sotobosque y
dosel y carnívoros de bosque (Tscharntke et al. 2008), mientras que los grupos en los
sistemas transformados son más diversos en especies de aves frugívoras y nectarívoras
(Cockle et al. 2005, Verea y Solano 2005, Faria et al. 2006, Greenberg et al. 2000,
Leyequien et al. 2010). La causa de esas diferencias radica en la susceptibilidad de las
6 Demografía de aves de sotobosque en un paisaje fragmentado del piedemonte
amazónico colombiano
diferentes especies de aves a los efectos derivados del cambio en la cobertura vegetal.
Así, la fragmentación afecta severamente a las aves más dependientes del bosque, que
forrajean en o cerca al suelo, con baja capacidad de dispersión, áreas de acción
pequeñas y que presentan diferentes grados de endemismo, mientras que las aves con
características opuestas se ven favorecidas por la perturbación (Willis 1974, Kattan et al.
1994, Stouffer y Bierregaard 1995a, Sieving y Karr 1997, Renjifo 2001, Ribón 2003, dos
Anjos et al. 2004, Lees y Peres 2010).
La pérdida de aves puede reducir la funcionalidad de los ecosistemas en procesos como
polinización (Şekercioğlu 2011), dispersión de semillas (Şekercioğlu et al. 2004) y control
de plagas (Philpott et al. 2009), además de impactar otras conexiones ecológicas en las
que se sustenta la trama funcional de los ecosistemas. Para prevenir estos problemas es
fundamental generar información sobre la conformación de los grupos funcionales de
aves en diferentes tipos de ambientes e identificar su vulnerabilidad ante diverso tipos de
perturbaciones.
En este capítulo analizo el efecto de la fragmentación sobre grupos funcionales de aves
de sotobosque en el piedemonte amazónico colombiano. Parto del supuesto que en el
área de estudio la composición de los grupos funcionales es similar al registrado en
investigaciones anteriores (Tscharntke et al. 2008, Cockle et al. 2005, Verea y Solano
2005, Faria et al. 2006, Greenberg et al. 2000, Leyequien et al. 2010), por lo que los
grupos del bosque continuo deberían ser más diversos en insectívoros del suelo,
frugívoros de sotobosque y de dosel y en carnívoros de bosque, mientras que los grupos
del bosque fragmentado deberían ser más diversos en especies frugívoras y
nectarívoras. En esta investigación procuro responder las siguientes preguntas ¿Cuál es
la composición específica de los grupos funcionales de aves de sotobosque en el área de
estudio? ¿Hay evidencia de pérdida de especies por grupo funcional debido al efecto de
la fragmentación en esta región? ¿Cuáles son los grupos funcionales de aves de
sotobosque más afectados? En el capítulo presento y comparo la información del bosque
continuo (BF) vs el bosque fragmentado (BF) en relación a la composición de los grupos
Capítulo 1 7
funcionales, evalúo la reducción en el número de especies por grupo funcional e
identifico los grupos funcionales más afectados por la fragmentación
1.2 Área de estudio
El área de estudio está localizada en la vertiente oriental de la Cordillera Oriental en
jurisdicción del municipio de Belén de Los Andaquíes (Caquetá), en las veredas La
Quisayá (1°35’29.6”N-75°56’17.5”W) y La Resaca (1°27’31.3”N-75°52’51.7”W) (Figura 1-
1).
En el área se pueden distinguir tres subregiones: la cordillera (más de 1000 m de altitud),
el piedemonte amazónico (300-1000 m de altitud) y la llanura amazónica (menos de 300
m de altitud) (Domínguez 1987, Robertson y Castiblanco 2005). Los muestreos se
realizaron en la parte superior del piedemonte, donde se mezclan elementos bióticos de
la planicie amazónica con los de las laderas andinas.
El clima del piedemonte amazónico presenta un régimen cálido-húmedo, con un
esquema pluviométrico monomodal en el cual el periodo menos lluvioso va de
septiembre a febrero y el de intensas lluvias de marzo a agosto (Rangel y Aguilar 1995 y
observación del autor). Los rangos de precipitación y temperatura ambiente en las
ciudades más cercanas como Florencia (242 m altitud) y Mocoa (590 m altitud) oscilan
entre los 4.000-5.000 mm al año, con variaciones en temperatura entre los 10º-33º
(Robertson y Castiblanco 2005).
8 Demografía de aves de sotobosque en un paisaje fragmentado del piedemonte
amazónico colombiano
Figura 1-1. Ubicación del área de estudio en piedemonte amazónico colombiano, municipio de Belén de los Andaquíes, Caquetá, Colombia. Señalo la ubicación aproximada de los sectores de muestreo con La Quisayá (BC) en color verde y La Resaca (BF) en color naranja.
Capítulo 1 9
Las formaciones vegetales del piedemonte amazónico corresponden al Bosque Húmedo
Tropical (BHT) (Rangel et al. 1995, Etter 1997). Estos bosques se forman por debajo de
los 1000 m.s.n.m. y poseen gran complejidad estructural, estratificación y diversidad de
especies (Mejía-Gutiérrez 1987, Hernández et al. 1992, Gentry 1993, Etter 1997, Gaviria
y Gálvis-Hernández 2005). Fisionómicamente, son bosques densos, altos y
heterogéneos, asociados con palmas de 30 ó más metros de altura (Rodríguez et al.
2006). El BHT en este sector del país, se encuentra muy presionado debido a los
procesos de colonización intensificados desde la segunda mitad del siglo pasado (Rangel
et al. 1995, Etter et al. 2006), que para el año 1990 habían causado la remoción efectiva
de más de dos millones de hectáreas de bosque en los departamentos de Caquetá y
Putumayo (Etter 1997).
1.3 Métodos
1.3.1 Sitios de muestreo, captura y manipulación de individuos
Los sitios de muestreo están ubicados en las veredas La Quisayá y La Resaca (Figura 1-
2). La cobertura vegetal en La Quisayá es continua y la conectividad alta presentando
bajo nivel de perturbación debido a la topografía abrupta, ausencia de vías de acceso,
carencia de servicios básicos, escaza presencia del Estado y problemas de orden
público. En esta investigación considere a La Quisayá bosque continuo (BC) (Figura 1-2).
En contraste, la cobertura vegetal en La Resaca presenta un alto grado de intervención;
está conformada por fragmentos de bosque nativo, bosque secundario y áreas de
rastrojo. En esta investigación considere a La Resaca bosque fragmentado (BF) (Figura
1-2). Los sitios de muestreo en La Resaca tienen cerca de 20 años de protección y
regeneración natural por hacer parte de la Reserva Municipal de la Microcuenca
Quebrada La Resaca.
10 Demografía de aves de sotobosque en un paisaje fragmentado del piedemonte
amazónico colombiano
Figura 1-2. Imágenes aéreas y fotografías panorámicas mostrando el aspecto de la
cobertura vegetal en los dos sitios de muestreo. A- La Quisayá, Bosque Continuo (B.C)
con ubicación aproximada de los Senderos 1 y 2; B-La Quisayá, aspecto de la cobertura
vegetal continua. C-La Resaca, Bosque Fragmentado (B.F.) con ubicación aproximada
de Senderos 3 y 4; D-La Resaca, aspecto de la cobertura vegetal fragmentada(Imágenes
aéreas A-C, cortesía PNNAFIW, fotografías B-D, por el autor 2009-2012).
En cada uno de los sectores ubiqué dos senderos de 400 m de longitud (1 y 2 en La
Quisayá, 3 y 4 en La Resaca, Figura 1-2), ubicados entre los 750-850 m de altitud para
reducir los efectos derivados del gradiente altitudinal. La separación entre transectos en
el mismo sector fue de 3 Km, aproximadamente y entre sectores de 19 Km,
aproximadamente (esta última con el objetivo de garantizar la separación entre
poblaciones del BC con respecto al BF). En estos senderos registré las especies de aves
usando capturas con redes de niebla, observaciones y vocalizaciones. Para las capturas
utilicé 400 metros de red de niebla, extendida durante dos días en cada sendero entre las
Capítulo 1 11
6:00 y las 13:00 horas, siguiendo las metodologías propuestas por Ralph et al. (1996) y
Villarreal et al. (2006) para el monitoreo de aves. De forma simultánea a la instalación y
revisión de las redes de niebla adelanté detecciones por observaciones aleatorias con
ayuda de binoculares (Bushnell 10x50) y registré vocalizaciones con el uso de una
grabadora digital (MARANTZ PMD-620) y micrófonos omnidireccional y unidireccional
(SENNHEISER). La identificación a especie la realicé siguiendo las guías de campo de
Hilty y Brown 2001, Restall et al. 2006, Schulenberg et al. 2007, por comparación con
ejemplares de Museo de las Colecciones de Ornitología de la Universidad del Cauca
(Popayán) y de la Universidad Nacional de Colombia (Bogotá) y por consulta con los
especialistas en aves Gary Stiles y Juan Pablo López. Los individuos plenamente
identificados en campo los liberé en el mismo sitio de la captura; los individuos
colectados como material de soporte al estudio tras ser identificados plenamente los
deposité en las colecciones ornitológicas de la Universidad del Cauca (Popayán) con los
números de colección AV-005000 a AV-005175 y de la Universidad Nacional de
Colombia (Bogotá) con números de colección ICN-38281 a ICN-38297. El orden y
nomenclatura de las especies sigue a Remsen et al. (2012).
1.3.2 Composición de la avifauna por sectores (BC y BF) y por
grupo funcional
Con la matriz de especies por sitios de estudio (BC y BF), elaboré el listado de especies
por sector y por grupo funcional. Usé el esquema de clasificación de Seckercioglu et al.
(2004), elaborado con base en la contribución de las aves al funcionamiento de los
ecosistemas para conformar los grupos funcionales. Este esquema distingue seis grupos
funcionales básicos: frugívoros, nectarívoros, insectívoros, piscívoros, carnívoros y
carroñeros. Asigné a un grupo funcional cada una de las especies registradas en el área
de estudio con base en la revisión de literatura (Root 1967, Willis 1974, Rodríguez 1982,
Stiles y Skutch 1994, Andrade y Rubio-Torgler 1994, Renjifo 2001, Hilty y Brown 2001,
Remsen et al. 2003, Ribon et al. 2003, dos Anjos et al. 2004) y por observaciones de
campo.
12 Demografía de aves de sotobosque en un paisaje fragmentado del piedemonte
amazónico colombiano
1.3.3 Análisis de datos
Comparé la riqueza específica de los grupos funcionales y calculé como porcentaje el
peso de cada grupo funcional para toda el área. Calculé el porcentaje de especies en
cada grupo funcional para cada sector (BC y BF) con respecto al número total de
especies registradas para el área de estudio. Identifiqué los grupos funcionales donde
había un cambio notable en el número de especies y evalué con porcentajes las
diferencias. Ilustre con un diagrama de barras las diferencias en el número de familia
entre los grupos funcionales del BC respecto al BF.
1.4 Resultados
1.4.1 Esfuerzo de muestreo
Realicé ocho muestreos que abarcaron 24 meses (junio, septiembre, noviembre de 2009,
febrero, mayo, septiembre, diciembre de 2010, Junio 2011), con 128 días de trabajo
efectivo en campo en los que implementé 448.000 m2.h para capturas con redes de
niebla y 1.024 horas de observación y de registro de vocalizaciones. Con ese esfuerzo
realicé 4.321 capturas, cerca de 460 registros visuales y más de 8 horas de grabación de
vocalizaciones.
1.4.2 Composición específica del BC vs BF
Para el área total de muestreo (BC+BF) la comunidad de aves estuvo conformada por
202 especies de 42 familias y 155 géneros (ANEXO A). La riqueza especifica del BC fue
notablemente mayor que la del BF (186 y 105, respectivamente), con las aves exclusivas
del BC (97 especies) representando el 48% del total de especies registradas en el
muestreo, las comunes a ambos sitios (89 especies) el 44,1% y las exclusivas del BC (16
especies) solo el 7,9%. Estos datos muestran que la riqueza de aves propias del BC se
ha reducido de manera abrupta en el BF.
Capítulo 1 13
1.4.3 Composición específica por grupos funcionales del BC y
del BF
Los seis grupos funcionales básicos estuvieron representados en los dos sitios de
muestreo, siendo los insectívoros, los frugívoros y los nectarívoros los que concentraron
la mayor riqueza de especies (Tabla II-1). Estas tendencias se mantuvieron para el BC y
el BF, pero con una marcada reducción en el número de especies en todos los grupos
funcionales del BF (a excepción de los carroñeros), reducción que oscilo entre el 40% (en
piscívoros) y el 58% en nectarívoros, (Tabla II-1). En el BC el único grupo funcional que
mostró una reducción apreciable con respecto al total fue de los insectívoros (13,4%).
Tabla 1-1. Riqueza de aves de sotobosque por grupo funcional (G.F.) en un sector del
piedemonte amazónico colombiano. Los grupos con mayor número de especies fueron el
de los insectívoros, los frugívoros y los nectarívoros. Los mismos grupos funcionales
ocurrieron en ambos sectores (BC= bosque continuo, BF=bosque fragmentado), pero el
número de especies por grupo funcional se redujo notablemente en el BF (Tt=total
especies).
# G.F. Tt sp %G.F. Tt-BC %BC/Tt Tt-BF %BF/Tt
1 Frugívoros 57 28,2 54 94,7 27 47,4
2 Nectarívoros 31 15,3 31 100,0 13 41,9
3 Carroñeros 3 1,5 3 100,0 3 100,0
4 Insectívoros 97 48,0 84 86,6 55 56,7
5 Piscívoros 5 2,5 5 100,0 3 60,0
6 Carnívoros 9 4,5 9 100,0 4 44,4
202 100% 186 105
1.4.4 Grupos funcionales más afectados por la pérdida de
especies
El grupo funcional más afectado por la fragmentación en el área de estudio fue el de los
nectarívoros, pues perdió cerca del 58% de las especies en el BF, representado por 16
especies de colibríes (Trochilidae) y dos mieleros (Thraupidae) (Figura 1-3). El segundo
14 Demografía de aves de sotobosque en un paisaje fragmentado del piedemonte
amazónico colombiano
0
5
10
15
20
25
30Especies/Familia por G.F.
Spp/BC Spp/BF
grupo más perjudicado fue el de los carnívoros que pasó de tener 9 especies en el BC a
4 en el BF; el grupo de los frugívoros es el tercero más perjudicado pues de las 14
familias incluidas en el grupo, 7 perdieron 50% o más de sus especies, siendo
Tinamidae, Cracidae, Columbidae y Thraupidae las más afectadas (Figura 1-3). El grupo
de los piscívoros, aunque tiene pocas especies, perdió el 40% de ellas. Sin embargo, por
el alto número de especies pérdidas el grupo más afectado en el BF fue el de los
insectívoros (39 especies menos con respecto al BC), con Furnariidae y Thamnophilidae
perdiendo entre el 50% y 60% de las especies presentes en BC (Figura 1-3). El grupo de
los carroñeros no presentó cambios en el número de especies del BC al BF.
Figura 1-3. Diferencias por grupo funcional y por familias en el número de especies
registradas en los grupos del BC y los grupos del BF. A excepción del grupo del os
carroñeros, todos lo demás perdieron especies en el BF, siendo los más afectado los
nectarívoros, los frugívoros y los insectívoros. (1-Frugívoros, 2-Nectarívoros, 4-
Insectívoros, 5-Piscivoros, 6-Carnívoros).
1.4.5 Discusión
La fragmentación constituye como una de las principales causas de extinción de
especies de fauna silvestre al aumentar la presión de selección sometiendo a las
poblaciones a graves problemas demográficos (Primarck et al. 2001, Hugget 2005,
Lampila et al. 2005, Betts et al. 2007, Ewers y Didham 2007). En esta investigación los
Capítulo 1 15
cambios en el ambiente derivados de la fragmentación redujeron notablemente la riqueza
de especies en el BF, reduciendo la abundancia poblacional o causando la extinción local
de un 56,5% de aves típicas del bosque BC (105 BF/186 BC), afectando la composición
de la mayoría de grupos funcionales de aves.
La estructura de los grupos funcionales en el BC fue parcialmente similar a la descrita en
la planicie amazónica donde predominan los frugívoros, insectívoros y carnívoros
(Andrade y Rubio-Torgler 1994, Bierregaard Jr. y Stouffer 1997, Tscharntke et al. 2008),
pero difiere notablemente en la mayor riqueza en especies de nectarívoros, característica
más afín a los ecosistemas Andinos (Lozano 1993, Kattan et al. 1994, Renjifo 2001,
Ramírez-Burbano 2004). Por otro lado, los grupos funcionales en el BF fueron mucho
más ricos en especies de insectívoros que de frugívoros y, contrario a lo esperado, el
grupo funcional de los nectarívoros fue uno de los menos diversos.
Los grupos funcionales más afectados en el área de estudio son aquellos conformados
por aves insectívoras y frugívoras del suelo (Tinamidae, Columbidae, Furnariidae y
Thamnophilidae), insectívoros y frugívoros medianos y grandes de sotobosque y del
dosel (Thamnophilidae, Tyrannidae, Picidae, Cracidae, Columbidae, Psittacidae y
Ramphastidae) y carnívoros de bosque (Accipitridae, Falconidae), que se ven afectados
por factores derivados del efecto de borde (Lovejoy et al. 1986, Lawrence 1997), como es
una mayor tasa de parasitismo y depredación, disminución de las fuentes de alimento, de
sitios de percha y mayor vulnerabilidad a la cacería (Saunders et al. 1991, With y Crist
1995, Fahrig 1998, Fahrig 2001). Entre las especies afectadas están Tinamus osgoodi
(VU), Chamaepetes goudotii, Aburria aburri (NT), Geotrygon saphirina y Pipreola
chlorolepidota (NT); algunas de estas especies están amenazadas a nivel global y su
presencia en el área de estudio apenas se conoce o verifica con este estudio.
Hasta este punto, mis resultados son congruentes con los obtenidos en otras
investigaciones (Kattan et al. 1994, Stouffer y Bierregaard 1995a, Bierregaard Jr. y
Stouffer 1997, Stratford y Stouffer 1999, Barlow et al. 2006, Lees y Peres 2006, Betts et
al. 2007). Sin embargo, mis resultados difieren significativamente con respecto al grupo
16 Demografía de aves de sotobosque en un paisaje fragmentado del piedemonte
amazónico colombiano
de los nectarívoros, compuesto básicamente por colibríes (Trochilidae) y algunas
especies de mieleros (géneros con Dacnis, Cyanerpes y Chlorophanes de la familia
Thraupidae). Los nectarívoros de sotobosque no se habían identificado como vulnerables
a los efectos de la fragmentación en otras investigaciones e incluso se reporta que
pueden prosperar en ambientes fragmentados, en buena medida gracias a su destreza y
capacidad de vuelo (Bennet y Owens 2006, Stouffer y Bierregaard 1995b). Sin embargo,
en esta investigación la reducción en el número de especies de colibríes del BC al BF fue
muy notable (de 28 especies en BC a 12 en BF). Especies como Eutoxeres condamini,
Campylopterus falcatus, C. villaviscensio (NT), Phlogophilus hemileucurus (NT),
Urosticte ruficrissa, Heliodoxa gularis (NT), H. schreibersii, H. aurescens, hacen parte del
grupo de especies del BC que no registré en el BF. Algunas de estas especies (como
Phlogophilus hemileucurus, Heliodoxa gularis C. villaviscensio), se habían reportado en
Colombia solo hasta el río Caquetá (Salaman et al. 2007, Ayerbe et al. 2008), pero con
estos resultados se amplía su rango de distribución al norte. Dado que estas especies
son muy vulnerables a la fragmentación, a que en Colombia la distribución de algunas se
restringen al piedemonte amazónico y a que varias de ellas presentan tendencias
poblacionales decrecientes (UICN 2012), es fundamental que se las focalice como
objetivos de estudio y conservación.
La pérdida de especies de los grupos funcionales puede causar una disminución en la
eficiencia en el uso de los recursos por la entrada de especies generalistas (Renjifo 2001,
dos Anjos et al. 2004, Şekercioğlu et al. 2004, Hooper et al. 2005) y por lo tanto afectar
negativamente los procesos ecológicos en los que participan los grupos funcionales de
aves. En este estudio cinco de los seis grupos funcionales básicos considerados por
Şekercioğlu et al. (2004) redujeron entre el 40-58% el número de especies. En
consecuencia y de acuerdo a Şekercioğlu et al. (2004), procesos puntuales como la
polinización, la producción y dispersión de frutos, el control de invertebrados y
vertebrados plaga podrían verse afectados negativamente en el BF, pero esto puede
acarrear problemas más graves como la reducción en el flujo genético, la disminución de
la germinación y efectos a nivel de la estructura de las cadenas tróficas, sin descartar
otros problemas a nivel social y económico.
Capítulo 1 17
El esquema de grupos funcionales usado en esta investigación (Şekercioğlu et al. 2004),
es un esquema básico y general, por lo que no permite discriminar de manera explícita la
participación de grupos funcionales especializados. Por ejemplo, uno de los grupos
funcionales con mayor diversidad en este estudio es el de los insectívoros, el cual
contiene una gran diversidad de especies, con distintos taxones, estrategias y estratos de
forrajeo muy variadas e historias de vida muy diferentes. Sin embargo, el esquema es
adecuado para evidenciar diferencias en la composición de los grupos funcionales y
vislumbrar efectos negativos sobre los procesos ecosistémicos. Aproximaciones más
precisas sobre la conformación de los grupos funcionales, su aporte a diferentes
procesos ecosistémicos y el efecto de los cambios ambientales sobre los grupos, son
algunas de las tareas que se deben desarrollar y que empiezan a ser posibles con
propuestas como la de Luck et al. (2012).
Como en otras investigaciones, los resultados de este estudio muestran que las
diferentes especies de aves, incluso aquellas agrupadas bajo un mismo grupo funcional
básico hecho que les confiere cierto grado de similaridad en su comportamiento y
requerimientos ecológicos, reaccionan de forma diferente ante las perturbaciones. La
base de esas diferencias reside en gran medida en el tipo de historia de vida propio de
cada especie. Por lo tanto es necesario tratar de entender cuáles son las características
de historia de vida de cada especie de ave, para poder predecir cuál podría ser su
respuesta ante determinados tipo de perturbaciones. Ese es el tema del siguiente
capítulo.
1.4.6 Conclusiones
La comunidad de aves en el área de estudio estuvo conformada por 202 especies, con
una riqueza especifica notablemente mayor en el BC que en el BF (186 y 105 especies,
respectivamente), evidenciándose una abrupta reducción (56,5%) en el número de
especies en el BF.
18 Demografía de aves de sotobosque en un paisaje fragmentado del piedemonte
amazónico colombiano
Los seis grupos funcionales básicos estuvieron representados en los dos sitios de
muestreo, siendo los insectívoros, los frugívoros y los nectarívoros los que concentraron
la mayor riqueza de especies. Este patrón se mantuvo en el BF, pero con una marcada
reducción en el número de especies en todos los grupos funcionales (a excepción de los
carroñeros).
Los grupos funcionales más afectados porcentualmente por la fragmentación en el área
de estudio fueron los nectarívoros, los carnívoros, frugívoros, los piscívoros, los
insectívoros (este último fue el más afectado por perdida de especies).
La composición de los grupos funcionales en el BC del área de estudio es parcialmente
similar a la descrita para la planicie amazónica donde predominan los frugívoros,
insectívoros y carnívoros, pero difiere notablemente en la mayor riqueza en especies de
nectarívoros.
En el BF el grupo funcional de los insectívoros es el más rico en especies, en
comparación con el grupo de los frugívoros y de los nectarívoros, hecho que es contrario
a lo observado en otras investigaciones. Como en otras investigaciones, la perturbación
afectó a los grupos funcionales conformados por aves insectívoras y frugívoras del suelo
(Tinamidae, Columbidae, Furnariidae y Thamnophilidae), insectívoros y frugívoros
medianos y grandes de sotobosque y del dosel (Thamnophilidae, Tyrannidae, Picidae,
Cracidae, Columbidae, Psittacidae y Ramphastidae) y carnívoros de bosque
(Accipitridae, Falconidae), que se ven muy afectados por factores derivados del efecto
de borde.
Mis resultados difieren notablemente de lo registrado en otros estudios con respecto al
grupo de los nectarívoros, según las cuales estas aves serían poco vulnerables a los
efectos de la fragmentación e incluso podrían prosperar en ambientes fragmentados. Sin
Capítulo 1 19
embargo, en esta investigación el grupo funcional de los nectarívoros fue uno de los más
afectados por la fragmentación, perdiendo cerca del 58% de las especies.
Con los registros obtenidos en esta investigación el rango geográfico de algunas
especies, como Tinamus osgoodi, Phlogophilus hemileucurus, Heliodoxa gularis C.
villaviscensio, Geotrygon saphirina y Pipreola chlorolepidota, se amplía al norte del río
Caquetá; esas especies hacen parte de los grupos funcionales identificados en el BC,
pero su estatus poblacional en el BF es preocupante.
En este estudio cinco de los seis grupos funcionales básicos redujeron entre el 40-58% el
número de especies en el BF. En consecuencia, procesos ecosistémicos puntuales
como la polinización, la producción y dispersión de frutos, el control de invertebrados y
vertebrados plaga podrían verse afectados negativamente, pudiendo acarrear en el largo
plazo problemas más graves como la reducción en el flujo genético, la disminución de la
germinación y efectos a nivel de la estructura de las cadenas tróficas, entre otros.
2. Capítulo 2. Patrones de historia de vida y demografía de algunas especies de aves de sotobosque del piedemonte amazónico colombiano
2.1 Introducción
La forma como cada especie lleva a cabo su vida, desde que nace hasta que muere,
constituye su historia de vida (Stearns 2004, Temple 2004). Existe una gran diversidad
de historias de vida que inicialmente se representaron como dos patrones extremos
denominados r y K (Moreau 1944, Lack 1947, Skutch 1949, MacArthur y Wilson 1967).
Sin embargo, más recientemente la teoría del continuo rápido-lento planteó que en vez
de dos extremos, es más apropiado pensar en un continuo entre esos dos extremos
(Pianka 1970, Promislow y Harvey 1990).
La teoría del continuo rápido-lento plantea que un extremo del continuo lo ocupan las
especies tipo rápido, caracterizadas por un desarrollo rápido, esfuerzo reproductivo alto y
vida corta, mientras que en el otro se ubican las especies tipo lento, con desarrollo lento,
esfuerzo reproductivo bajo y vida larga, existiendo muchos tipos de historia de vida
intermedios (Promislow y Harvey 1990). Estos postulados han sido respaldados por
evidencia empírica de la variación de las historias de vida en plantas (Franco y Silvertown
1996), reptiles (Gadsden-Esparza 2006, Zuñiga-Vega et al. 2007), aves (Saether 1988,
Saether y Bakke 2000, Ricklefs y Wikelski 2002) y mamíferos (Promislow y Harvey 1990,
Oli 2004).
Además del interés teórico en ecología evolutiva que implica conocer las historias de
vida, no es menos interesante y útil saber que el patrón de historia de vida tiene una
22 Demografía de aves de sotobosque en un paisaje fragmentado del piedemonte
amazónico colombiano
incidencia directa sobre la demografía (Caswell 1978), por lo que se puede establecer
una relación entre los planteamientos de la teoría del continuo rápido lento y los
parámetros demográficos principales. En especies tipo rápido los rasgos de historia de
vida relacionados con la reproducción tienen una marcada influencia sobre λ, mientras
que en especies tipo lento ese papel recae sobre la supervivencia (Franco y Silvertown
1996, Oli y Dobson 2003). Esta relación se ha verificado en diferentes tipos de
organismos incluyendo aves (Saether y Bakke 2000, Stahl y Oli 2006, Clark y Martin
2007).
Si bien la mayor diversidad de aves del mundo está en Suramérica (Şekercioğlu 2004),
los estudios que relacionan historia de vida y demografía se centran en la zona templada
de Europa y Norteamérica (Franco y Silvertown 1996, Oli y Dobson 2003, Stahl y Oli
2006, Clark y Martin 2007), persistiendo un gran vació de información con respecto a las
aves del Neotropico. Las aves Neotropicales poseen rasgos de historia de vida que las
podría identificar como especies tipo lento (Skutch 1985, Ricklefts 2000), pero es
necesario conocer la contribución precisa de los procesos demográficos fundamentales
en la estructuración de dichas historias y como se relacionan con la demografía.
Por lo expuesto en el párrafo anterior, el objetivo de este capítulo es analizar los patrones
de historia de vida y la demografía de algunas especies de aves de sotobosque del
piedemonte amazónico colombiano en el contexto de la teoría del continuo rápido-lento.
Parto del supuesto que si las aves del área de estudio presentan historias de vida tipo
rápido, el parámetro más influyente sobre la demografía será la fertilidad, mientras que si
presentan historias de vida tipo lento el parámetro más influyente sobre la demografía
será la supervivencia. En este capítulo pretendo responder a las preguntas ¿Cómo se
comportan los parámetros que determinan los patrones de historia de vida de las aves
Neotropicales de sotobosque? ¿Qué patrones de historia de vida presentan las
poblaciones de aves estudiadas? ¿Qué implicaciones conlleva la relación del patrón de
historia de vida con la demografía?
Capítulo 2 23
2.2 Área de estudio
El área de estudio está ubicada en la vereda La Quisayá (1°35’29.6”N-75°56’17.5”W) y
corresponde a un sector del piedemonte amazónico colombiano ubicado entre los 750-
850 m. de altitud. La característica principal del sector es que conserva en gran
proporción la cobertura vegetal continua. Por esa razón en esta investigación consideré
que el área de estudio mantiene las condiciones del hábitat natural original, por lo que los
parámetros de historia de vida obtenidos son los que tendrían las aves en su estado
natural, sin perturbación. La ubicación detallada y características del área de estudio se
presentan en el capítulo II.
2.3 Métodos
2.3.1 Captura, identificación y marcaje de individuos
Para la captura de las aves utilicé 400 metros de red de niebla (Mist Nets Avinet, 10x2.5
m, 38 mesh, 70 denier), extendida entre las 6:00 y las 13:00 horas durante dos días
consecutivos en dos senderos diferentes construidos para ese fin en La Quisayá,
siguiendo las metodologías propuestas por Ralph et al. (1996) y por Villarreal et al.
(2006). Guardé las aves capturadas en bolsas de tela y así las mantuve hasta registrar la
información requerida, actividad hecha en las proximidades al lugar de captura. Allí las
identifiqué plenamente usando la Guía de Campo de Hilty y Brown (2001). Cuando fue
necesario re-confirmé las identificaciones por comparación con ejemplares de las
Colecciones de Ornitología de la Universidad del Cauca (Popayán) y del Museo de
Historia Natural de la Universidad Nacional de Colombia (Bogotá). La nomenclatura que
seguí corresponde a Remsen et al. (2012).
Una vez identificadas, marqué las aves capturadas con una anillo de aluminio (tamaño A,
B) (Rusell y Rusell 2001). Cada anillo marcado con un código alfanumérico único me
permitió la identificación particular de cada individuo y su monitoreo en cada evento de
recaptura.
24 Demografía de aves de sotobosque en un paisaje fragmentado del piedemonte
amazónico colombiano
2.3.2 Especies incluidas en el estudio
El conjunto inicial de especies marcadas incluyó cerca de 30 especies, pero después de
dos años de marcaje solo las especies nombradas a continuación tuvieron un número
adecuado de recapturas para realizar los análisis. El grupo representando 11 poblaciones
de aves de sotobosque estuvo conformado por cinco especies de colibríes (Eutoxeres
condamini, Phaethornis guy, P. syrmatophorus, Doryfera johannae y Thalurania furcata),
cuatro de hormigueritos y hormigueros (Myrmotherula axillaris, Myrmoborus myiotherinus,
Pithys albifrons y Willisornis poecilinotus) y dos de saltarines (Lepidothix coronata y
Xenopipo holochlora) (ANEXO B). El grupo incluye especies de taxa diferentes a nivel de
orden (Apodiformes y Passeriformes) y a nivel de familia (Trochilidae, Thamnophilidae y
Pipridae); unas especies tienen rangos geográficos grandes y usan una gran variedad
de hábitats (como T. furcata y M. axillaris) y otras poseen rangos pequeños y usan
hábitats principalmente boscosos (como D. johannae y X. holochlora) (ANEXO I).
2.3.3 Identificación de los patrones de historia de vida
Para conocer el patrón de historia de vida de una especie y hacer una aproximación a su
ubicación en el continuo rápido-lento se requiere conocer el peso de las contribuciones
de las tasas demográficas (supervivencia [φ], crecimiento [ψ] y fertilidad [F]) en la
estrategia de historia de vida (Silvertown et al. 1993). El procedimiento seguido para
llegar a esos resultados implicó el cálculo de la contribución de los parámetros
demográficos (elasticidades [e] obtenidas a través de análisis de perturbación
prospectiva), para lo cual use los estimados de φ, ψ (obtenidos con el programa MARK) y
de F por estado de desarrollo. A continuación explico las bases teóricas y procedimientos
usados en cada caso.
2.3.4 Estimación de la contribución de las tasas demográficas en
la historia de vida
Para obtener esas contribuciones utilicé un análisis de perturbación prospectiva (Caswell
2001, de Kroon et al. 1986). El punto de partida para realizar el análisis de perturbación
prospectiva fue construir el diagrama del ciclo de vida hipotético de las aves en los
Capítulo 2 25
estados de desarrollo definidas para este estudio (Figura 2-1). Según este diagrama, las
aves crecerían (g) de forma continua pasando por los diferentes estados de desarrollo
(desde juveniles hasta adultos). Es probable, sin embargo, que el desarrollo no sea
continuo, o que las aves sean capturadas en muestreos consecutivos sin registrar
cambios visibles y por tanto podría haber tiempos de permanencia (p) en un mismo
estadio. Finalmente, solo los individuos en el estado adulto están en capacidad de
producir hijos y contribuir a la primera clase, por fecundidad (F).
Figura 2-1. Diagrama del ciclo de vida hipotético de las aves en el área de estudio (g =
crecimiento, p = permanencia, F = Fertilidad).
Esta información puede ser integrada utilizado una matriz de Lefkovitch para simular el
comportamiento de la población hasta alcanzar una estructura estable de edades
(Caswell 2001, Lemos-Espinal et al. 2005). En este estudio la dimensión de la matriz es
igual al número de estados de desarrollo definidos (3 x 3) y el llenado de la matriz
corresponde a las contribuciones por estado de desarrollo a la permanencia (p), el
crecimiento (g) o la fertilidad (F) (Tabla 2-1).
Tabla 2-1. Entradas de las contribuciones en permanencia (P), crecimiento (G), y
fecundidad (F) por estado de desarrollo.
Juvenil Subadulto Adulto
Juvenil p11 0 F13
Subadulto g21 p22 0
Adulto 0 g32 p33
g1 g2
F1
p1
p2
p3
Juveniles Subadultos
Adultos
26 Demografía de aves de sotobosque en un paisaje fragmentado del piedemonte
amazónico colombiano
Al multiplicar la matriz anterior (A) por el vector columna de densidad (número de
individuos por categoría de edad) se obtiene el tamaño de la población en N t+1. La tasa
finita de crecimiento de la población (λ) se puede obtener por la expresión 2.1:
λ = Nt+1/Nt (2.1)
Si las tasas vitales no cambian en el tiempo, la población deberá alcanzar una estructura
estable de edades, estado identificado porque el valor de la tasa finita de crecimiento (λ)
es constante (Gotelli 2001, Stearns 2004). De forma adicional, en este momento es
posible calcular el vector de la estructura poblacional (w) y el vector del valor reproductivo
(v).
La tasa finita de crecimiento de la población (λ), corresponde al valor propio dominante
de la matriz de transición anual A, con los vectores propios asociados w y v (vector
propio dominante derecho, vector de la estructura estable por categorías, w; vector
propio dominante izquierdo, vector del valor reproductivo, v) (Caswell 2001, Lemos-
Espinal et al. 2005).
Los valores de λ, w y v son básicos para llevar a cabo los análisis de perturbación
prospectiva, los cuales permiten analizar la contribución de las tasas vitales y de los
diferentes estados de desarrollo a λ, de igual forme posibilitan la comparación de las
estrategias demográficas entre poblaciones aún de diferentes especies (Caswell 1989,
Lemos Espinal et al. 2005).
A partir de las entradas de las matrices calculé las sensibilidades (S) (Caswell 1978) y
luego obtuve las elasticidades (e) (de Kroon et al. 1986). Las elasticidades son
sensibilidades estandarizadas y están determinadas por el producto de la sensibilidad
(Sij) por el cociente del valor de la tasa vital (aij) sobre λ, según la siguiente expresión 2.2
(Lemos-Espinal et al. 2005):
Capítulo 2 27
(2.2)
El análisis de las elasticidades permite evaluar la contribución de la permanencia (φ), el
crecimiento (ψ) y la fertilidad (F) en la conformación de la historia de vida y establecer si
hay diferencias apreciables en los patrones de historia de vida exhibidos aún entre
diferentes poblaciones o entre diferentes especies. Adicionalmente, la proyección de las
elasticidades en un triángulo donde cada eje representa la contribución de la
supervivencia, el crecimiento y la fertilidad a la historia de vida (Silvertown et al. 1993),
permite identificar y comparar la tendencia de cada especie en el continuo rápido-lento
(Lemos-Espinal et al. 2005, Gadsden Sparza 2006).
2.3.5 Estimación de parámetros demográficos (φ, ψ y F)
Los insumos básicos requeridos para adelantar los análisis de perturbación prospectiva
son los estimados de φ, ψ y F por estado de desarrollo. Para obtener las estimaciones de
estos parámetros apliqué varios procedimientos que describo a continuación en el
siguiente orden: a-Determinación de los estados de desarrollo, b-Determinación del sexo,
c-Estimación de las probabilidades de supervivencia y de transición, d- Estimación de la
fertilidad y e- Número de Individuos por estado de desarrollo en la historia de captura.
Determinación del estado de desarrollo de las aves
La edad de las aves silvestres no se puede determinar de manera absoluta, a no ser que
se haga un seguimiento de los animales desde su nacimiento. Por ello, en esta
investigación diferencié las aves en tres estados de desarrollo: juvenil (incluyendo
volantones y juveniles), subadulto y adulto.
Los rasgos que usé para hacer esta diferenciación en paseriformes fueron el grado de
osificación del cráneo, las características y cambios en plumaje y el dimorfismo sexual
ij
ijij
ase
28 Demografía de aves de sotobosque en un paisaje fragmentado del piedemonte
amazónico colombiano
(Proctor y Lynch 1993, Ralph 1996, Gill 2000, Clark Jr. 2004, Evans y Heiser 2004). Al
inicio de la vida el cráneo de muchas especies de paseriformes no está osificado y
presenta una base y unos tabiques semiosificados; en la media que las aves se hacen
adultas las ventanas se van cerrando por la osificación hasta desaparecer. Seguí los
criterios de Ralph et al. (1996) de grados de osificación para asignar el estado de
desarrollo de las aves, teniendo en cuenta que al inicio de la vida el cráneo es rosado
(cero osificación = 0%) y en la medida que el ave se da haciendo adulta, el cráneo se va
osificando tornándose de color blanco (osificación total = 100, ANEXO C). En
paseriformes con dimorfismo sexual marcado (como M. axillaris, M. myiotherinus, W.
poecilinotus y L. coronata), usé las diferencias en el plumaje entre macho y hembra y de
juvenil a adulto para distinguir mejor los estados de desarrollo. Otros caracteres que usé
ocasionalmente para determinar el estado de desarrollo fueron la presencia de
comisuras, la presencia de plumón, la proyección de la protuberancia cloacal y la
presencia de parche de incubación.
Figura 2-2. Criterios usados para asignar estados de desarrollo en A- paseriformes
(según criterios descritos en de Ralph et al. 1996) y B-colibríes (según Ortíz-Crespo
1972).
Juvenil
Subadulto
Adulto
60 1010
A
B
Capítulo 2 29
Para distinguir el estado de desarrollo en colibríes usé el método propuesto por Ortiz-
Crespo (1972). Los colibríes presentan una serie de estriaciones a lo largo del pico, cuya
presencia va disminuyendo con la edad. Considere juveniles (incluyendo volantones y
juveniles) a los colibríes con 100-60% de estriación, subadultos con estriación entre 60 –
10% y adultos donde la estriación fuera menor del 10% (Figura 2-2).
Determinación del sexo
La determinación del sexo en los juveniles de las especies de paseriformes fue difícil o
no fue posible sino hasta que empezaron a cambiar el plumaje de juvenil a subadulto.
Cuando esto ocurrió pude determinar el sexo de los individuos con base en el dimorfismo
entre machos y hembras en D. johannae, T. furcata, M. axillaris, M. myiotherinus, W.
poecilonotus y L. coronata (Hilty y Brown 2001). En E. condamini, P. guy, P.
syrmathophorus, P. albifrons y X. holochlora no tuve criterios objetivos para distinguir
entre machos y hembras. Por último, registré el estado reproductivo y muda y liberé a los
individuos.
Estimación de φ y ψ
Estimé las probabilidades de supervivencia y de transición en cada estado de desarrollo
(juvenil, subadulto, adulto) utilizando un modelo multiestado (Schwarz 2005, Cooch y
White 2010) y el programa de computador MARK (White y Burnham 1999). Los modelos
multiestado modelan una población abierta usando la probabilidad de supervivencia (φ),
probabilidad de captura (p) y la probabilidad de transición (ψ) (probabilidad que un animal
pase de un estado de desarrollo al siguiente). Dado un historial de capturas MARK usa
métodos de máxima verosimilitud para determinar los parámetros que dieron origen a un
determinado conjunto de frecuencias observadas.
Previo a la estimación de los parámetros, verifiqué el ajuste de los datos de historia de
vida al cumplimiento de los supuestos de homogeneidad en la captura (supuesto 1) y en
la supervivencia (supuesto 2), requeridos en los modelos de marca-recaptura para
poblaciones abiertas (Manly et al. 2005, Cooch y White 2010). Este análisis mide el grado
de ajuste de los datos a un modelo teórico según el grado de dispersión. La cantidad
30 Demografía de aves de sotobosque en un paisaje fragmentado del piedemonte
amazónico colombiano
medida se llama factor de inflación de la varianza, ĉ (c-gorrito). Los criterios para evaluar
el grado de ajuste entre el modelo y la muestra son ĉ = 1, ajuste perfecto, ĉ > 1, hay
sobredispersión, y ĉ < 1, hay subdispersión. Para evaluar el ajuste entre el modelo
teórico y mis datos usé los programas RELEASE y U-CARE. El programa RELEASE
(incluido en MARK), asume un solo tipo de individuos (un solo estado de desarrollo) y el
programa U-CARE (Choquet et al. 2009), discrimina entre los tipos de individuos (varios
estados de desarrollo).
MARK permite la elaboración de diferentes modelos a partir de la combinación de los
parámetros que se desean estimar (p, φ, ψ), en función del estado de desarrollo (g) y del
tiempo (t). Elegí el modelo más parsimonioso partiendo de un modelo saturado (que
incluye todos los parámetros), pasando por un modelo general (con menos parámetros),
hasta un modelo simple (los menos parámetros posibles), cuya expresión muestro a
continuación,
Modelo saturado -{phi(g.t).p(g.t).psi(g.t)},
Modelo general -{phi(g).p(g).psi(g)},
Modelo simple -{phi(g). psi(g)},
El modelo más parsimonioso es aquel que hace la mejor estimación usando el menor
número de parámetros, para lo cual MARK ordena los modelos construidos utilizando el
criterio de información de Akaike (Manly et al. 2005, Cooch y White 2010).
Estimación de F
La fertilidad corresponde a la relación entre número de crías/número de hembras
reproductivas (Gotelli 2001, Lemos-Espinal et al. 2005). Esto implica estimar tanto el
número de crías nacidas durante el periodo reproductivo y el número hembras que
hicieron dicha contribución. En aves, el método más adecuado para determinar el
número de hijos por hembra es la ubicación y monitoreo del nido durante toda la época
de reproducción. Para ello se debe realizar un protocolo de búsqueda intensiva de nidos
y de seguimiento a la nidada antes de la cópula y hasta que los volantones abandonen el
Capítulo 2 31
nido (Ralph et al. 1996). Este método es muy exigente en tiempo y logística (Martin y
Geupel 1993, Ralph et al. 1996) y se hace irrealizable más aún cuando se monitorean
varias especies simultáneamente y por un solo investigador, razón por la cual no pude
usar ese protocolo en este estudio.
Las hembras de aves Neotropicales bosque ponen generalmente dos huevos (Skutch
1985), por lo tanto el número de crías por hembra adulta por época de reproducción
podría haber sido dos. Este es el caso más frecuente reportado para todas las aves de
este estudio (Hilty y Brown 2001). Sin embargo, la tasa de éxito de anidamiento (número
de nidos exitosos/número total de nidos observados) es baja en comparación con la de
aves en zonas templadas. Esta situación se puede atribuir debido a factores como la
variación temporal en la oferta de alimento, la depredación, el grado de experiencia de
los padres y en menor grado a factores climáticos (Skutch 1985, Robinson et al. 2000,
Brawn et al. 2011). Hay evidencias que la altitud también puede afectar este parámetro
(Skutch 1985, Boyle 2008).
A partir de datos publicados del éxito de anidamiento de especies de aves Neotropicales
de sotobosque en Panamá, Brasil y Ecuador (Greeney et al. 2006, Brawn et al. 2011)
hice una estimación del número probable de crías producidas por especie por época de
reproducción (ANEXO D). Para las especies sin datos publicados, usé valores promedio
de especies con afinidad taxonómica.
Número de individuos por estado de desarrollo en historias de captura
El procedimiento para obtener las sensibilidades y de ellas las elasticidades (e) implica
la multiplicación de la matriz con los parámetros demográficos por el vector de los
individuos en cada estado de desarrollo. Dado que por cada evento de muestreo el
número de individuos en cada estado de desarrollo cambia y que un mismo individuo
puede haber sido capturado como juvenil, subadulto y adulto, obtuve el vector de los
individuos por estado de desarrollo contando los eventos de captura-recaptura durante
todo el periodo de muestreo y luego calculé la proporción de cada estado de desarrollo
en referencia a ese total. Multipliqué la proporción correspondiente a cada estado de
32 Demografía de aves de sotobosque en un paisaje fragmentado del piedemonte
amazónico colombiano
desarrollo por el número total de historias de captura para hallar el número de individuos
por estado de desarrollo para cada especie.
2.3.6 Análisis de perturbación prospectiva – cálculo de
elasticidades (e)
Con el estimado de φ, ψ y F y el número de individuos por estado de desarrollo calculé λ,
w y v, multiplicando la matriz A por el vector columna de densidad hasta alcanzar la
estructura estable de edades de la población (como se explicó en sección anterior). A
partir de los valores de λ, w y v calculé las sensibilidades (Caswell 1978) y luego las
elasticidades (de Kroon et al. 1986).
2.3.7 Identificación del patrón de historia de vida
El tipo de historia de vida exhibido por una especie está determinado por tres
parámetros, la supervivencia, el crecimiento y la fecundidad. Puesto que los análisis de
elasticidad proporcionan valores estandarizados de esos tres parámetros, evalué la
importancia de cada uno de ellos para determinar un patrón de historia de vida y
comparé la magnitud de esas contribuciones entre especies, de acuerdo a Lemos-
Espinal et al. (2005). Adicionalmente ubiqué cada patrón de historia de vida en el
triángulo demográfico (Silvertown et al. 1993), ilustración que permite identificar la
tendencia relativa de cada población en el continuo rápido-lento y establecer
comparaciones con otras especies.
2.3.8 Efecto del patrón de historia de vida sobre la demografía
El patrón de historia de vida tiene una incidencia directa sobre la demografía al modificar
la tasa finita de crecimiento poblacional (λ) (Caswell 1978, de Kroon 1986, Lemos-Espinal
et al. 2005). Con lo resultados de los análisis de elasticidad evalué la importancia de
cada uno de los tres parámetros básicos (supervivencia, crecimiento, fecundidad) en la
estructuración de las historias de vida, identifiqué la importancia demográfica de cada
Capítulo 2 33
uno de los estados de desarrollo y realicé comparaciones entre las diferentes especies,
de acuerdo a lo sugerido por Lemos-Espinal et al. (2005).
2.4 Resultados
2.4.1 Esfuerzo de muestreo y ajuste de los datos
En ocho ocasiones entre junio de 2009 y junio de 2011 capturé y marqué un total 485
individuos de las 11 especies estudiadas. El porcentaje promedio de recapturas fue del
23,9%, pero osciló entre 6,1% (D. johannae) y 40,3% (L. coronata) (ANEXO E).
El análisis del ajuste de los datos para verificar los supuestos de homogeneidad en
captura (1) y homogeneidad en supervivencia (2) mostró que en la mayoría de las
historias de captura hay subdispersión, es decir ĉ < 1 (ANEXO E). Las desviaciones de ĉ
ligeramente diferentes a 1 son comunes y se pueden corregir en MARK simplemente
ajustando ĉ = 1; las desviaciones de ĉ por debajo de 1, como las registradas en este
estudio, permiten suponer que los datos se ajustan al modelo (Schwarz 2005, Cooch y
White 2010). Como en tres especies (E. condamini, D. johannae, W. poecilinotus) los
datos fueron insuficientes para calcular ĉ, los resultados obtenidos para estas especies
deben ser tomados con precaución.
2.4.2 Estimadores de p, φ, ψ
La probabilidad promedio de captura en el periodo de muestreo fue más alta en adultos
(0,69) y juveniles (0,43) que en subadultos (0,26) (ANEXO F), aunque cada especie
mostró un patrón de captura particular. Por ejemplo, en L. coronata la probabilidad de
captura fue mayor en subadultos que en los otros dos estados de desarrollo.
La probabilidad media de supervivencia (φ) fue similar en los tres estados de desarrollo
(0.73, 0,71, 0,65), pero nuevamente, cada especie tuvo un comportamiento particular. La
φ más baja la presentaron los adultos de D. johannae (0.05). Varias especies (P. guy, D.
34 Demografía de aves de sotobosque en un paisaje fragmentado del piedemonte
amazónico colombiano
johannae, M. axillaris, P. albifrons, W. poecilinotis, X. holochlora) en diferentes estados
de desarrollo tuvieron valores promedio de supervivencia muy cercanos a la unidad.
La probabilidad media de transición (ψ) fue mayor en el paso juvenil-subadulto (0.5928)
que en subadulto-adulto (0.3611), con patrones particulares por especie. Colibríes y
hormigueros tuvieron ese patrón, pero en los colibríes la transición juvenil-subadulto fue
más rápida (j-s/s-a: 0,701–0,327) que en los segundos (j-s/s-a: 0,442-0,233). En
saltarines las transiciones a adulto fueron más uniformes (j-s/s-a: 0,625–0,685).
2.4.3 Aproximación a la tasa de fertilidad (F)
Los datos publicados sobre éxito de anidamiento de aves Neotropicales incluyen
información de algunas especies de las estudiadas en esta investigación, como D.
johannae (Greeney et al. 2006), M. axillaris (Robinson et al. 2000, Brawn et al. 2011) y L.
coronata (Ryder et al. 2008). Información relativa a especies de colibríes, hormigueros y
saltarines diferentes a los incluidos en esta investigación ha sido publicada por Skutch
(1985), Robinson et al. (2000), Rompre y Robinson (2008), Ryder et al. (2008), Young et
al. (2008), Reidy (2009).
Usando la información publicada para hacer una aproximación a la tasa de fertilidad, se
puede inferir que las tasas más altas podrían ser encontradas en colibríes con valores
próximos a 0,64 (a excepción de D. johannae donde el valor podría estar cerca a 0,84).
Los datos sobre hormigueros y saltarines coinciden en reportar valores de fertilidad más
bajos, con valores que podría estar cerca a 0,30 (ANEXO D).
2.4.4 Historias de capturas
Las historias de captura oscilaron entre 15 (W. poecilinotus) y 77 (D. johannae); la
captura de las especies de colibríes y de saltarines fue más frecuente que la de
hormigueros y hormigueritos, pero el número de recapturas en colibríes fue en general
Capítulo 2 35
bajo (8,4 en promedio), especialmente en los estados de inmaduro. Fue muy difícil lograr
capturas de hormigueros, por lo que las especies de este grupo tuvieron los números
bajos de historias de captura (20, 22 por especie). Para estudios futuros es necesario
aumentar el tamaño de la muestra, preferiblemente aumentando el número de
transectos.
2.4.5 Patrones de historia de vida de las aves y tendencia en el
continuo rápido-lento
En todas las aves de sotobosque estudiadas las elasticidades (e) más altas
correspondieron a la supervivencia, con M. axillaris, W. poecilinotus, D. johannae
mostrando los mayores valores (entre 0,96-0,81), conformando un primer grupo (Tabla 2-
2). En P. albifrons, P. guy, X holochlora y M. myiotherinus la elasticidad de la
supervivencia fue ligeramente menor (entre 0,76-0,65), pero mucho mayor que las
elasticidades del crecimiento o la fertilidad, agrupadas en un segundo grupo. Para L.
coronata y P. syrmathophorus, E. condamini y T. furcata la elasticidad de la
supervivencia se redujo aún más (entre 0,56-0,45), pero el crecimiento y la fertilidad
ganaron importancia (cerca a 0,30 la primera y a 0,15 la segunda), constituyendo un
tercer grupo.
Al ubicar a las diferentes especies de aves de sotobosque en el triángulo demográfico
vemos al grupo de M. axillaris, W. poecilinotus y D. johannae, ubicado muy cerca al
extremo lento (Figura 2-3); un grupo intermedio conformado por P. albifrons, P. guy, X.
holochlora y M. myiotherinus, y un poco más alejadas L. coronata, P. syrmatophorus, E.
condamini y T. furcata.
De estos resultados se puede concluir que M. axillaris, W. poecilinotus y D. johannae
basan su estrategia de historia de vida en la supervivencia, con una tasa de crecimiento
baja y muy bajo esfuerzo reproductivo. Las aves en el segundo grupo (P. albifrons, P.
guy, X. holochlora y M. myiotherinus) centran su estrategia de historia en la
supervivencia, pero el crecimiento es importante. Las otras especies, L. coronata, P.
36 Demografía de aves de sotobosque en un paisaje fragmentado del piedemonte
amazónico colombiano
syrmathophorus, E. condamini y T. furcata tienen historias de vida estructuradas en la
supervivencia y el crecimiento, donde la fertilidad es relativamente importante en
comparación a las demás especies; son especies que crecen más rápido que las del
primer grupo, hacen un mayor esfuerzo reproductivo que las primeras, pero su esperanza
de vida es menor.
Tabla 2-2. Ordenamiento de 11 especies de aves de sotobosque del piedemonte
amazónico colombiano en el continuo rápido-lento, según elasticidades (e) de
supervivencia (φ), crecimiento (ψ) y fertilidad (F).
Extremo Especie (e) φ
(e) ψ (e) F
Lento
Alta Baja
Grupo I
Myrmotherula axillaris 0,96 0,01 0,01
Willisornis poecilinotus 0,86 0,09 0,05
Doryfera johannae 0,81 0,12 0,06
Pithys albifrons 0,76 0,16 0,08
Grupo II
Phaethornis guy 0,72 0,19 0,09
Xenopipo holochlora 0,68 0,21 0,11 Myrmoborus myiotherinus 0,65 0,24 0,12
Grupo III
Lepidothrix coronata 0,56 0,3 0,15
Phaethornis syrmatophorus 0,56 0,29 0,15
Eutoxeres condamini 0,49 0,34 0,17
Thalurania furcata 0,45 0,36 0,18
Promedio 0,69 0,21 0,12
Rápido Baja Alta
2.4.6 Historia de vida y su efecto sobre la demografía
En todas las aves de este estudio la supervivencia fue la variable con mayor elasticidad.
Esto implica que sus poblaciones son muy susceptibles a cambios demográficos por
variaciones en la tasas de supervivencia. La susceptibilidad poblacional a las variaciones
en supervivencia es muy alta en M. axillaris, W. poecilinotus y D. johannae donde la
elasticidad de la supervivencia está entre 80-96% (Tablas 2-2). En las aves que forman el
segundo grupo (P. albifrons, P. guy, X. holochlora y M. myiotherinus), la elasticidad de la
supervivenciacia sigue mostrando el valor más alto, pero gana importancia el
Capítulo 2 37
crecimiento. El comportamiento demográfico de estas especies es más afectado por
variaciones en la supervivencia y en el crecimiento.
Las especies más alejadas del extremo lento (L. coronata, P. syrmatophorus, E.
condamini y T. furcata), muestran las elasticidades de las supervivencias más bajas
dentro del conjunto de especies estudiadas, pero aún así es mayor que la del crecimiento
o de la fertilidad. En estas especies la importancia del crecimiento aumenta, de tal forma
que las elasticidades de las tres variables (supervivencia, crecimiento y fertilidad) juegan
un papel importante en el comportamiento de λ, dando a estas especies un rango de
ajuste a los cambios más amplio que las del primero grupo y segundo grupo.
Figura 2-3. Ubicación de las historias de vida de 11 especies de aves de sotobosque en
el triángulo demográfico (Silvertown et al. 1993). M. axillaris, W. poecilinotis y D.
johannae se ubican muy cerca al extremo lento, con valores de supervivencia altos. Las
demás especies se alejan del extremo lento, sin salir de ese sector en la medida que (e)
φ se reduce y (e) ψ y (e) F aumentan.
38 Demografía de aves de sotobosque en un paisaje fragmentado del piedemonte
amazónico colombiano
2.5 Discusión
Las aves Neotropicales se caracterizan por presentar supervivencias altas y fertilidades
bajas (Moreau 1944, Skutch 1985, Ricklefts 2000, Cardillo 2002), similar a lo registrado
para las aves incluidas en esta investigación (supervivencia 0,71 en promedio y
fertilidades inferiores a 1,0, según mi estimación, ver Anexo D). La relación inversa entre
supervivencia y fecundidad determina la aparición de diferentes patrones de historia de
vida (MacArthur y Wilson 1967, Pianka 1970), por lo que esos datos permiten sugerir que
las aves incluidas en esta investigación presentan historias de vida tipo lento. Sin
embargo, las escalas diferentes en que están medidos los parámetros dejan la
incertidumbre de cual es la contribución real a la historia de vida. Adicionalmente falta
incorporar el otro parámetro demográfico básico que es la transición. Pocos estudios se
han ocupado de evaluar las transiciones entre diferentes estados de desarrollo en aves
Neotropicales (Willis y Oniki 1978, Robinson et al. 2010). Los resultados de este estudio
muestran que la probabilidad media de pasar de juvenil a subadulto es 0,593 y la de
pasar de subadulto a adulto es 0,361, valores que implican tasas de crecimiento más
bien bajas.
Las elasticidades, que permiten comparar de forma estandarizada la contribución de los
parámetros demográficos en el tipo de historia de vida, muestran que en esta
investigación la supervivencia aporta cerca del 70%, la transición el 21% y la fertilidad
solo el 12%. Esto permite concluir que las aves objeto de esta investigación tienen
patrones de historia de vida tipo lento.
Los resultados también muestran que las aves estudiadas difieren ligeramente en los
tipos de historia de vida, hechos similares a los observados para otros grupos de aves
(Saether 1998, Saether y Bakke 2000, Ricklefs y Wikelski 2002) y que se aprecia
claramente en su ubicación sobre el triángulo demográfico. Las variaciones están dados
por la relación inversa entre la supervivencia con el crecimiento y la fertilidad, como se
esperaría que ocurra en el marco de la teoría del continuo rápido-lento. Este hecho que
parece poco trascendente, implica diferencias en los esquemas de distribución de
Capítulo 2 39
recursos destinados a supervivencia, crecimiento y fertilidad. Por ejemplo, especies
como M. axillaris, W. poecilinotus se ubican cerca al valor máximo del eje de la
supervivencia, priorizando en más del 86% los recursos para ese fin, mientras que E.
condamini y T. furcata, se alejan de ese extremo, dedicando solo un 45-49% para
sobrevivencia, pero aumentando la importancia del crecimiento (34-36%) y la fecundidad
(17-18%). Este esquema está muy relacionado con la historia evolutiva de cada especie
y tiene implicaciones en la potencialidad de tener éxito en uno u otro tipo de hábitat o en
la forma de reaccionar ante algún tipo de perturbación. Por ejemplo, M. axillaris, W.
poecilinotus y D. johannae, altamente dependientes del bosque, verían muy afectada su
supervivencia en caso de degradación o pérdida del bosque conservado; por el contrario
T. furcata, la especie menos lenta del grupo, con dependencia media del bosque y la
capacidad de usar una serie de hábitats, incluyendo bosques conservados, áreas
secundarias y rastrojos, podría verse poco afectada.
La teoría del continuo rápido-lento predice que en especies tipo rápido los rasgos de
historia de vida relacionados con la reproducción tienen una marcada influencia sobre λ,
mientras que la supervivencia es importante en especies tipo lento (Promislow y Harvey
1990, Franco y Silvertown 1996, Oli y Dobson 2003, Oli 2004,). Dado que las aves en
esta investigación tienen historias de vida tipo lento y su estrategia de historia de vida se
basa en mantener valores de supervivencia altos, variaciones en este parámetro tendrán
un efecto directo sobre la demografía de sus poblaciones. En poblaciones de especies
como M. axillaris, W. poecilinotus y D. johannae, λ serían muy sensible a cambios en la
supervivencia, mientras que en especies con historia de vida menos lento, como P.
albifrons, P. guy, X. holochlora, M. myiotherinus, L. coronata P. syrmathophorus, E.
condamini y T. furcata, los cambios en λ se podrían atribuir no solo a la supervivencia,
sino también al crecimiento y a la fertilidad.
Teniendo en cuenta el rápido deterioro de la cobertura vegetal en el piedemonte
amazónico colombiano (Kattan 1997, Etter et al. 2006, Rangel-Ch 2006) y de la
amazonia en general (Stouffer y Bierregaard 1995a, Lees y Peres 2006), los resultados
de esta investigación son importantes para llamar la atención sobre la vulnerabilidad de
40 Demografía de aves de sotobosque en un paisaje fragmentado del piedemonte
amazónico colombiano
las aves de sotobosque dada la fragilidad de sus poblaciones ante presiones que afecten
primariamente sus tasas de supervivencia.
2.6 Conclusiones
La aves de este estudio presentaron tasas promedio de supervivencia altas (0,71), de
transición de medias a bajas (0,59-0,36) y de fertilidad bajas (probablemente inferiores a
1,0).
Las elasticidades muestran que para las aves de esta investigación la supervivencia
aporta cerca del 70%, la transición el 21% y la fertilidad solo el 12% en la conformación
de las historias de vida, hecho que permite concluir que las aves de bosque objeto de
esta investigación tienen patrones de historia de vida tipo lento.
Las aves de sotobosque mostraron tener patrones de historia de vida tipo lento (M.
axillaris, W. poecilinotus y D. johannae), a patrones menos lentos (P. albifrons, P. guy, X.
holochlora, M. myiotherinus, L. coronata P. syrmathophorus, E. condamini y T. furcata).
De las especies de bosque incluidas en este estudio ninguna tuvo un patrón de historia
de vida tipo rápido.
Las aves de este estudio difieren ligeramente en los tipos de historia de vida debido a los
esquemas de distribución de recursos destinados a supervivencia, crecimiento y
fertilidad. Las variaciones están dados por la relación inversa entre la supervivencia con
el crecimiento y la fertilidad, como se esperaría que ocurra en el marco de la teoría del
continuo rápido-lento. Este esquema está muy relacionado con la historia evolutiva de
cada especie y tiene implicaciones en la potencialidad de tener éxito en uno u otro tipo de
hábitat o en la forma de reaccionar ante algún tipo de perturbación.
Capítulo 2 41
Dado que las aves en esta investigación tienen historias de vida tipo lento y su estrategia
de historia de vida se basa en mantener valores de supervivencia altos, la variación en
este parámetro tendrá un efecto directo sobre la demografía de sus poblaciones. Sin
embargo, en especies con historia de vida menos lento los cambios en λ se podrían
atribuir no solo a la supervivencia, sino también al crecimiento y a la fecundidad.
Las especies tipo lento como M. axillaris, W. poecilinotus y D. johannae, altamente
dependientes del bosque, podrían ver muy afectada su supervivencia por degradación o
perdida del bosque conservado. Siendo la supervivencia el parámetro con mayor
influencia sobre la demografía en especies con historias de vida tipo lento, este tipo de
especies podrían ser altamente vulnerables ante las presiones de selección inducidas por
eventos como la fragmentación.
Las especies menos lentas, como L. coronata, P. syrmathophorus, T. furcata, con
dependencia media del bosque y capacidad para usar una gran variedad de hábitats
secundarios, podrían ver menos afectada su supervivencia por fragmentación del bosque
continuo. En estas especies el parámetro que tiene mayor influencia sobre la demografía
es la supervivencia, pero el crecimiento y/o fecundidad en conjunto tienen un peso similar
al de la supervivencia. Con estas características de historia de vida es probable que
estas especies puedan adaptarse mejor a los cambios en la cobertura del bosque y
tengan una vulnerabilidad baja a la fragmentación.
.
3. Capítulo 3. Efecto de la fragmentación sobre los patrones de historia de vida y la demografía en aves de sotobosque del piedemonte amazónico colombiano
3.1 Introducción
En los últimos 20-30 años se ha generado una gran cantidad de información relacionada
con los efectos que sobre la biodiversidad causa la pérdida y fragmentación del hábitat
(Leck 1979, Saunders et al. 1991, Andren 1994, Fahrig 2001, Lees y Peres 2006). Estas
investigaciones han permitido identificar patrones de extinción de especies en relación
con las características espaciales de la fragmentación. Sin embargo, estos trabajos no
permiten identificar los efectos particulares al interior de cada población, ni la respuesta
demográfica de cada una de ellas.
Cada población tiene unas características de historia de vida y demográficas particulares,
por lo que su respuesta a presiones como las inducidas por la fragmentación no es
homogénea. Algunas especies son más vulnerables que otras a cambios en el ambiente
y por ello su probabilidad de extinción podría ser mayor que las menos sensibles.
Conocer los patrones de historia de vida permiten identificar las parámetros que
modifican la tendencia de una población y eventualmente hacerla proclive a la extinción.
La teoría del continuo rápido-lento predice que en especies con historia de vida tipo
rápido los rasgos relacionados con la reproducción tienen una marcada influencia sobre
λ, mientras que la supervivencia es importante en especies tipo lento (Promislow y
Harvey 1990). Estos patrones han sido verificados en varias regiones del mundo con
44 Demografía de aves de sotobosque en un paisaje fragmentado del piedemonte
amazónico colombiano
diferentes tipos de organismos (Franco y Silvertown 1996, Saether et al. 1996, Saether y
Bakke 2000, Oli y Dobson 2003, Stahl y Oli 2006, Clark y Martin 2007).
Las aves Neotropicales de bosque tienen rasgos de historia de vida (Skutch 1985,
Ricklefs 2000) que las ubica en la región lenta del continuo rápido-lento, pero no hay
información publicada de cómo los patrones de historia de vida determinan la respuesta
demográfica de aves Neotropicales ante cambios ambientales (Lampila et al. 2005).
Para avanzar en el estudio de la historia natural de las aves Neotropicales y para mejorar
sus opciones de conservación es sumamente importante conocer el efecto que la
fragmentación podría causar sobre los patrones de historia de vida de las aves de
sotobosque y poder predecir su respuesta demográfica.
Del postulado de la teoría del continuo rápido-lento se puede predecir que las especies
de aves Neotropicales con desarrollo rápido, esfuerzo reproductivo alto y vida corta que
viven en fragmentos, tendrán tasas de fertilidad menores que las observadas en hábitats
continuos; por otro lado, las especies con desarrollo lento, esfuerzo reproductivo bajo y
vida larga que habitan los fragmentos tendrán mortalidades más altas que aquellas que
viven en hábitats continuos. Para cumplir el propósito formule las siguientes preguntas:
¿Qué especies de las estudiadas en el bosque continuo persisten en el ambiente
fragmentado? ¿Se ha modificado su patrón de historia de vida? ¿Se ha modificado su
ubicación relativa en el continuo rápido-lento? ¿Se ha modificado la relación historia de
vida-demografía? El objetivo de este capítulo es conocer y contrastar la demografía y
los patrones de historia de vida de algunas especies de aves de sotobosque en hábitats
continuos y fragmentados del piedemonte amazónico colombiano en el contexto de la
teoría del continuo rápido-lento.
3.2 Área de estudio
El área de estudio está ubicada en el piedemonte amazónico colombiano en jurisdicción
del municipio de Belén de Los Andaquíes, Caquetá. Los sitios de muestreo se localizan
Capítulo 3 45
en las veredas La Quisayá (1°35’29.6”N-75°56’17.5”W) y La Resaca (1°27’31.3”N-
75°52’51.7”W), ubicados entre los 750-850 m. de altitud y separados un sector del otro
unos 19 Km en línea recta (Figura 1-1).
Las características climáticas y bióticas de los sitios de muestreo se describieron en el
capítulo 1. La cobertura vegetal de La Quisayá permanece casi intacta manteniendo un
nivel de conectividad alto y es tomada en este estudio como bosque continuo (BC),
mientras que en La Resaca presenta una serie de fragmentos inmersos en una matriz de
potreros y cultivos con niveles medios y bajos de conectividad, tomada en este estudio
como bosque fragmentado (BF) (Figura 1-2). Es improbable el contacto entre
poblaciones del BC con las del BF debido a factores como la distancia, la topografía, las
modificaciones antrópicas del paisaje; adicionalmente, durante el periodo de muestreo
ninguna de las aves marcadas en un ambiente fue recapturada en el otro.
3.3 Métodos
La metodología empleada en este capítulo es básicamente la misma descrita en el
capítulo 2. A continuación describo únicamente los métodos que cambiaron.
3.3.1 Historia de vida y su efecto sobre la demografía
El conjunto inicial de especies marcadas incluyó cerca de 30 especies, pero después de
dos años de marcaje solo las especies nombradas a continuación tuvieron un número
apropiado de recapturas para realizar los análisis. El estudio incluyó 11 poblaciones de
aves de sotobosque en el BC y 8 en el BF. Estas fueron con cinco especies de colibríes
(Eutoxeres condamini, Phaethornis guy, P. syrmatophorus, Doryfera johannae y
Thalurania furcata), cuatro de hormigueritos y hormigueros (Myrmotherula axillaris,
Myrmoborus myiotherinus, Pithys albifrons y Willisornis poecilinotus) y dos saltarines
(Lepidothix coronata y Xenopipo holochlora) (ANEXO B). E. condamini y X. holochlora no
fueron registrados en el BF; excluí a P. guy de los análisis en el BF pues tuvo un baja
frecuencia de capturas haciendo que los datos de recapturas fueran insuficientes para
hacer los análisis. El grupo incluye especies de taxa diferentes a nivel de orden
46 Demografía de aves de sotobosque en un paisaje fragmentado del piedemonte
amazónico colombiano
(Apodiformes y Passeriformes) y a nivel de familia (Trochilidae, Thamnophilidae y
Pipridae); unas especies tienen rangos geográficos grandes y usan una gran variedad
de hábitats (como T. furcata y M. axillaris), y otras poseen rangos pequeños y usan
hábitats principalmente boscosos (como D. johannae) (ANEXO I).
3.4 Resultados
3.4.1 Esfuerzo de muestreo y ajuste de los datos
En ocho ocasiones entre junio de 2009 y junio de 2011 capturé, marqué y monitoree el
comportamiento de 975 individuos de 11 especies de aves de sotobosque (485
individuos de 11 especies en el BC con 637 eventos de captura-recaptura; 490 individuos
de 8 especies en el BF con 680 eventos de captura-recaptura) (ANEXOS E y G). El
número de animales marcados y el de recapturas en el BF fue mayor que en el BC
principalmente por la abundancia de individuos de Lepidothrix coronata, Doryfera
johannae y Phaethornis syrmatophorus.
El análisis del ajuste de los datos para verificar los supuestos de homogeneidad en
captura (1) y homogeneidad en supervivencia (2) muestra que en la mayoría de las
historias de captura hay subdispersión, es decir ĉ < 1 (ANEXOS E y G). Las desviaciones
de ĉ ligeramente diferentes a 1 son comunes y se pueden corregir en MARK
simplemente ajustando ĉ = 1; las desviaciones de ĉ por debajo de 1, como las
registradas en este estudio, permiten suponer que los datos se ajustan al modelo
(Schwarz 2005, Cooch y White 2010). Como en tres especies del BC (E. condamini, D.
johannae, W. poecilinotus) y en una especie del BF (M myiotherinus) los datos fueron
insuficientes para calcular ĉ, los resultados obtenidos para estas especies deben ser
tomados con precaución.
3.4.2 Estimados de p, φ y ψ
La probabilidad de captura fue mayor en el BC que en el BF para la mayoría de las
especies, excepto para P. syrmathoporus y W. poecilinotus, adicionalmente siempre fue
Capítulo 3 47
más probable capturar adultos (con excepción de D. johannae) que subadultos o
juveniles (ANEXOS F y H).
3.4.3 Aproximación F
Dado que la depredación de nidos en el bosque fragmentado es hasta un 20% mayor
que en el bosque continuo (Oniki 1979, Arango-Vélez y Kattan 1997, Young et al. 2008),
la fertilidad que use para el BF fue 20% menor que la obtenida para el BC (ANEXO D).
3.4.4 Historias de captura
Para el BC, las historias de captura oscilaron entre 15 (W. poecilinotus) y 77 (D.
johannae), mientras que en el BF estuvieron entre 11 (M. myiotherinus) y 155 (L.
coronata). En ambos ambientes la captura de las especies de colibríes y de saltarines fue
más frecuente que la de hormigueros y hormigueritos. El número de recapturas,
especialmente en colibríes y en hormigueros fue muy bajo sobre todo en los estados de
inmaduro. Fue muy difícil lograr capturas de hormigueros, pero las recapturas fueron más
frecuentes que las de colibríes. Para estudios futuros es necesario aumentar el tamaño
de la muestra, preferiblemente aumentando el número de transectos.
3.4.5 Comparación de los patrones de historia de vida entre BC y
BF
Del BC al BF la tasa media de supervivencia fue el parámetro que más cambio en todas
las especies de aves de sotobosque estudiadas. En las especies como W. poecilinotus,
M. axillaris, P. albifrons y D. johannae, la tasa promedio de supervivencia decayó
notablemente con un efecto más pronunciado sobre juveniles y subadultos (ANEXO F y
H). En los tres hormigueros, la tasa de supervivencia se redujo en un 21%, mientras que
en el D. johannae bajo cerca del 12%. La transición de juvenil a adulto en estas especies
fue más rápida en el BC que la observada en el BF.
48 Demografía de aves de sotobosque en un paisaje fragmentado del piedemonte
amazónico colombiano
En las demás especies la tasa promedio de supervivencia aumentó en todos los estados
de desarrollo en el BC en comparación con la registrada en el hábitat continuo (ANEXOS
F y H). Por especies, el mayor aumento promedio ocurrió en P. syrmatophorus (69%),
seguido por M. myotherinus (65%), L. coronata (28%) y T. furcata (24,2%). En estas
especies la transición de juvenil a adulto fue en promedio más lenta que en el BC.
3.4.6 Contribución de los parámetros básicos a la historia de vida
La fragmentación del hábitat cambió el valor de los parámetros básicos y su contribución
a la historia de vida. En especies como M. axillaris, W. poecilinotus, D. johannae y P.
albifrons la elasticidad de la supervivencia bajó de un 20-30%. Al mismo tiempo en estas
especies las elasticidades del crecimiento y de la fertilidad aumentaron (Tabla IV-1). En
las especies que vieron favorecida su tasa de supervivencia (M. myotherinus, L.
coronata, P. syrmatophorus y T. furcata), la elasticidad de la supervivencia aumentó con
relación a la observada en el BC, mientras que las elasticidades del crecimiento y
fecundidad se redujeron.
Los cambios en (e) de la supervivencia, crecimiento y fertilidad hacen que los patrones
de historia de vida de las aves cambien de ubicación en el triángulo demográfico. Las
aves afectadas en su supervivencia se alejaron del extremo lento, mientras que las
demás se acercaron a ese sector, (FIGURA IV-1). En el BF, P. albifrons fue la especie
que menos modificó su ubicación en el triángulo demográfico, aunque la supervivencia se
redujo notablemente. Las aves en las que se redujo la supervivencia se compensó el
cambio con aumentos principalmente en el crecimiento y en menor grado con aumentos
en la fertilidad. En las especies con aumentos en su supervivencia, se redujo el
crecimiento y la fertilidad.
Capítulo 3 49
Tabla 3-1. Comparación de las elasticidades (e) de las especies de aves en bosque
continuo (BC) vs bosque fragmentado (BF). Las especies aparecen en la tabla
considerando en primera instancia la (e) supervivencia (φ) más alta en el BC y debajo la
(e) supervivencia en el BF.
Extremo Especie Bosque (e)φ (e)ψ (e)F
Lento
Alta Baja Baja
Myrmotherula axillaris
C 0,96 0,01 0,01
F 0,68 0,22 0,11
Willisornis poecilinotus
C 0,86 0,09 0,05
F 0,58 0,28 0,14
Doryfera johannae
C 0,81 0,12 0,06
C 0,52 0,32 0,16
Pithys albifrons
C 0,76 0,16 0,08
C 0,69 0,21 0,1
Phaethornis guy
C 0,72 0,19 0,09
C -- -- --
Xenopipo holochlora
C 0,68 0,21 0,11
C -- -- --
Myrmoborus myiotherinus
C 0,65 0,24 0,12
C 0,9 0,07 0,03
Lepidothrix coronata
C 0,56 0,3 0,15
C 0,71 0,19 0,1
Phaethornis syrmatophorus
C 0,56 0,29 0,15
C 0,69 0,21 0,1
Eutoxeres condamini
C 0,49 0,34 0,17
C -- -- --
Thalurania furcata
C 0,45 0,36 0,18
C 0,57 0,29 0,14
Rápido Baja Alta Alta
50 Demografía de aves de sotobosque en un paisaje fragmentado del piedemonte
amazónico colombiano
Figura 3-1. Cambio en la ubicación de las especies en el triángulo demográfico del BC
al BF. A la derecha, la ubicación de las aves según sus historias de vida en el BC; a la
izquierda, variación en la ubicación de las especies: especies más alejadas del extremo
lento (arriba), especies intermedias (centro), especies más cercanas al extremo lento
(abajo).
Capítulo 3 51
3.4.7 Comparación de la influencia de las historias de vida sobre
la demografía de las aves BC vs BF
En el BF la elasticidad de la supervivencia siguió siendo el parámetro con el valor más
alto en todas las especies, siendo este parámetro el más influyente sobre λ. En las
especies donde la tasa de supervivencia cayó, se compensó el desbalance aumentando
el crecimiento (muy notable en M. axillaris y W. poecilinotis) y la fertilidad (muy notable en
M. axillaris y W. poecilinotus y D. johannae) (Tabla IV-1). En las especies con aumentos
en la supervivencia, como M. myiotherinus, L. coronata, P. syrmatophorus y T. furcata,
se redujo el crecimiento y la fertilidad.
3.5 Discusión
La fragmentación tiene un marcado efecto en la persistencia de las poblaciones silvestres
(Saunders et al. 1991, Andren 1994, Fahrig 2001). Los cambios en conectividad
modifican variables físicas del hábitat y el aumento en la competencia y la depredación
afectan aspectos como la supervivencia y/o la reproducción, cambios que finalmente
pueden llevar a la extinción de las poblaciones más vulnerables (Andren 1994, Lees y
Peres 2006).
La respuesta demográfica de las poblaciones a perturbaciones como la fragmentación
está definida por el patrón de historia de vida (Stearns 2004, Clark y Martin 2007). Las
aves tipo lento, como M. axillaris, W. poecilinotus, D. johannae y P. albifrons en este
estudio, cuando pasan de un hábitat continuo a uno fragmentado deben soportar
reducciones en sus tasas de supervivencia, mientras que especies menos lentas, como
M. myiotherinus, L. coronata, P. syrmatophorus, T. furcata, se ven favorecida por
incrementos en la supervivencia. Teniendo en cuenta que la teoría del continuo rápido-
lento permite predecir que en especies de aves con historias de vida tipo lento que
habitan los fragmentos tendrán mortalidades más altas que aquellas que viven en
hábitats continuos, se puede concluir que M. axillaris, W. poecilinotus, D. johannae y P.
albifrons, en las que la contribución de sus parámetros a la historia de vida en el BC y BF
se ajustó a las predicciones derivadas de la teoría del continuo rápido-lento, son especies
52 Demografía de aves de sotobosque en un paisaje fragmentado del piedemonte
amazónico colombiano
con historias de vida tipo lento. El valor más bajo de supervivencia entre estas especie en
el BC fue 0,81 y ese podría ser un umbral para identificar especies tipo lento.
Por debajo de ese valor en el BC están P. albifrons (0,76), P. guy (0,72) y X. holochlora
(0,68), cuya historia de vida podría estar hacia la mitad entre el extremo K y el límite K-r.
Pero como esas especies o no tuvieron datos suficientes o no estuvieron presentes en el
BF, no es posible concluir sólidamente sobre su tipo de historia de vida.
Las especies con supervivencias por debajo de 0,65 en el BC, la aumentaron en el BF,
pero en general no mucho más allá de 0,70 (a excepción de M. myiotherinus que
aumentó de 0,65 en el BC a 0,90 en el BF). Estas especies (L. coronata, P.
syrmatophorus y T. furcata) tienen historias de vida tipo lento, pues la supervivencia
hace la mayor contribución a sus historias de vida, pero podrían estar ubicadas hacia
límite entre K-r. E. condamini con una supervivencia de 0,49 en el BC, podría estar en
este grupo, pero dado que no la registré en el BF, no puedo concluir consistentemente al
respecto.
La estrategia de las especies tipo lento más extremas para compensar la disminución en
la tasa de supervivencia fue aumentar las tasas de crecimiento y de fertilidad, mientras
que la estrategia en especies menos lentas, donde la tendencia de la supervivencia fue a
aumentar, fue crecer lentamente y reducir el esfuerzo reproductivo. Las aves tropicales
de bosque se caracterizan por sus altas tasas de supervivencia y baja fertilidad (Cody
1966, Skutch 1985, Karr et al. 1990, Ricklefs 2000). Crecer rápido puede traer
consecuencias negativas para el individuo como un bajo nivel nutricional o menos
habilidades de forrajeo, hechos que reducen la probabilidad supervivencia y aumentan el
riesgo de depredación (Remes 2006, Rompré y Robinson. 2008, Ryder et al. 2008). De
otro lado, la fertilidad es una característica biológica que tiene un rango de variación
pequeño e implica una alta inversión energética (Stearns 2004, Skutch 1985). Por ello,
aves con historias de vida tipo lento en ambientes fragmentados deben enfrentar
limitaciones y grandes desventajas.
Capítulo 3 53
En situaciones de alto estrés, las aves de sotobosque mantuvieron su patrón de historia
de vida, siendo la supervivencia el parámetro con mayor efecto sobre λ. Este
comportamiento es similar al observado en otras especies de aves en zonas templadas
con historia de vida tipo lento, donde mantener tasas de supervivencia altas es básico
para el mantenimiento de sus poblaciones (Saether y Bakke 2000, Stahl y Oli 2006, Clark
y Martin 2007).
Los resultados de este estudio muestran que los efectos negativos de la fragmentación
pueden afectar a diferentes tipos de aves de sotobosque. Estudios anteriores habían
establecido que la fragmentación era particularmente adversa para aves como
hormigueros (Formicariidae, Thamnophilidae) que forrajean o anidan en o cerca al suelo,
frugívoros e insectívoros del estrato medio y dosel, al mismo tiempo que los nectarívoros
de sotobosque (Trochilidae) parecían poco afectados (Kattan et al. 1994, Restrepo y
Gómez 1998, Stouffer y Bierregaard Jr. 1995a, 1995b, Renjifo 2001, Lampila et al. 2005,
Benet y Owens 2006, Lees y Peres 2006, Lees y Peres 2010). Los resultados
presentados en el capítulo 1 y en este capítulo muestran que especies de aves con
patrones de historia de vida tipo lento son afectados negativamente en su supervivencia
por la fragmentación.
En otras investigaciones se han identificado características ecológicas de las aves de
bosque como predictores del grado de vulnerabilidad a la fragmentación. Las especies
con alta dependencia de la cobertura vegetal y áreas de distribución pequeñas serían
más proclives a extinguirse por perdida de la cobertura vegetal (Kattan et al. 1994,
Renjifo 2001, Lees y Peres 2006, 2008).
El análisis de estas variables tuvo un valor predictivo menor que el proporcionado por el
análisis del tipo de historia de vida al momento de pronosticar la vulnerabilidad de las
aves a la fragmentación. Por ejemplo, la vulnerabilidad de D. johannae y X. holochlora,
con alta dependencia del bosque y áreas de distribución pequeñas (460.000, 478.000
54 Demografía de aves de sotobosque en un paisaje fragmentado del piedemonte
amazónico colombiano
Km2, respectivamente) (Hilty y Brown 2001, UICN 2012), se pudo predecir correctamente
con base en la dependencia del bosque y el tamaño del área de distribución. Pero en
especies como M. axillaris y W. poecilinotus con alta dependencia del bosque con áreas
de distribución grandes (7’980.000, 6’430.000 Km2, respectivamente), ó en P.
syrmatophorus con alta dependencia del bosque y área de distribución pequeña
(160.000 Km2), la predicción no fue correcta (ANEXO I).
El conocimiento relacionado con los patrones de historia de vida de las aves tropicales
del que disponemos es limitado y aunque en los últimos años se ha venido
incrementando, persisten grandes vacíos de información tanto por la diversidad de
especies, como por la falta de investigaciones. Es necesario generar información sobre
los patrones de historia de vida de un mayor número de especies, con periodos de
muestreo que permitan la estimación robusta de parámetros. Obtener ese tipo
información es fundamental para fortalecer las iniciativas de conservación de las aves
(Sæther et al. 1996) en áreas como el piedemonte amazónico colombiano, donde las
actividades agrícolas y de infraestructura, la fragmentación de la cobertura vegetal, la
minería podrían estar actuando de forma sinérgica con fenómenos nuevos como el
calentamiento climático global en contra de la supervivencia de las aves andinas que aún
no han reconocidas como en peligro (Marini et al. 2009), como los hormigueros
(Thamnophilidae y Formicariidae) y los saltarines (Pipridae).
3.6 Conclusiones
La fragmentación del hábitat afectó los patrones de historia de vida y la demografía de 8
de 11 especies de aves de sotobosque en el piedemonte amazónico colombiano. La
respuesta a la perturbación no fue uniforme, sino que varío en dependencia al patrón de
historia de vida.
Las poblaciones de aves de bosque incluidas en este estudio tienen patrones de historia
de vida tipo lento, con unas especies ubicadas cerca al extremo lento, otras especies
Capítulo 3 55
ubicadas hacia la mitad de K y un tercer conjunto de especies localizadas en el límite K-
r. En las poblaciones ubicadas cerca al extremo lento como Myrmotherula axillaris,
Willisornis poecilinotis y Doryfera johannae, la presión ejercida por los cambios en la
continuidad de la cobertura vegetal causaron una marcada reducción en la tasa de
supervivencia. Xenopipo holochlora, la cuarta especie de este grupo de captura frecuente
en el BC, no fue registrada en el BF, siendo probable que la población no haya logrado
adaptarse a la drástica reducción en supervivencia en el hábitat fragmentado.
Del grupo ubicado de forma intermedia, en Pithys albifrons la supervivencia se redujo
ligeramente, mientras que en Myrmoborus myiotherinus aumento notablemente. En las
especies más alejadas del extremo lento, Phaethornis syrmatophorus, Lepidothix
coronata y Thalurania furcata, la supervivencia aumento. Eutoxeres condamini, una
especie alejada del extremo lento en BC, no fue registrada en el BF, pero su ausencia
podría estar más relacionada con la distribución de recursos florales importantes para la
especie, que a su habilidad para sobrevivir en estos ambientes.
El comportamiento de las aves tipo lento ante la fragmentación corresponde a las
predicciones de la teoría del continuo rápido-lento (Promislow y Harvey 1990), especies
que en hábitats fragmentos tendrían mortalidades más altas que en hábitats continuos.
A pesar de la perturbación el patrón de historia de vida de todas las especies se mantuvo
en el sector lento del continuo r-K, pero la ubicación relativa de las especies con respecto
al extremo K cambio del observado en el bosque continuo. Las especies que en el
bosque continuo se ubicaron próximas al extremo lento, en bosque fragmentado se
alejaron de esa posición; las especies alejadas del extremo lento en el bosque continuo,
en el bosque fragmentado se acercaron a esa posición.
La perturbación modificó marcadamente la relación entre parámetros demográficos
observada en el bosque continuo, pero la supervivencia siguió siendo el parámetro con
mayor influencia sobre la tasa finita de crecimiento (λ) en todas las especies. Las
56 Demografía de aves de sotobosque en un paisaje fragmentado del piedemonte
amazónico colombiano
especies tuvieron dos patrones de reacción demográfica ante la perturbación y los
cambios en la supervivencia. En las especies tipo lento, en las que la supervivencia se
redujo, la estrategia para equilibrar la historia de vida fue primer lugar aumentar la tasa
de crecimiento, como segunda opción incrementar la fecundidad. En las especies con
historia de vida tipo menos lento, donde la supervivencia aumento, la estrategia fue
reducir el esfuerzo en crecimiento y en fecundidad. Estos cambios ponen al límite a las
especies que en condiciones naturales están ubicadas cerca al extremo lento y favorecen
a las especies alejadas de ese sector.
Los resultados de esta investigación muestran que conocer los patrones de historia de
vida de las aves de sotobosque permite predecir la respuesta demográfica de sus
poblaciones ante cambios del ambiente, hecho que es sumamente importante para
avanzar en el estudio de su historia natural y en la identificación de los diferentes grados
de vulnerabilidad. Es necesario ampliar y hacer más sólido el conocimiento de los
patrones de historia de vida de las especies de aves nativas.
4. Conclusiones y recomendaciones
4.1 Conclusiones
La pérdida de especies de organismos silvestres va más allá del solo hecho de la
extinción. En el ámbito ecológico, esta pérdida impacta el comportamiento de las
poblaciones, la estructura de las comunidades y la funcionalidad de los ecosistemas. Por
ello es fundamental abordar el problema desde varias perspectivas. El propósito de esta
investigación fue conocer los efectos de la fragmentación sobre los grupos funcionales de
aves de sotobosque en el piedemonte amazónico colombiano (Capítulo 1) y buscar en
los patrones de historia de vida y en su efecto sobre la demografía en condiciones
naturales (BC, Capítulo 2) y en condiciones de perturbación (Capítulo 3) las causas de la
respuesta demográfica de las aves.
Los resultados mostraron la presencia de 202 especies de aves de sotobosque que
participan en la conformación de 6 grupos funcionales básicos. Los grupos más ricos en
especies fueron el de los insectívoros (97 especies), frugívoros (57) y el de los
nectarívoros (31 especies), contribución que es similar a la observada en en la planicie
amazónica, pero enriquecida con especies andinas, especialmente colibríes. Los 6
grupos funcionales básicos estuvieron representados tanto en el BC como en el BF, pero
la reducción en la riqueza de aves (56,5%) afectó notablemente a la mayoría de grupos
funcionales del BF, a excepción del grupo de los carroñeros. Los grupos funcionales más
afectados en su orden fueron los de los nectarívoros, carnívoros, frugívoros, insectívoros
y piscívoros. Se resalta que el grupo funcional de los nectarívoros fue uno de los más
afectados por la fragmentación (perdiendo cerca del 58% de las especies). Entre las
especies de aves más sensibles a la fragmentación están especies con áreas de
distribución pequeñas y algunas que figuran en alguna categoría de amenaza, como
Tinamus osgoodi (EN), Chamaepetes goudotii, Aburria aburri (NT), Eutoxeres condamini,
58 Demografía de aves de sotobosque en un paisaje fragmentado del piedemonte
amazónico colombiano
Campylopterus villaviscensio (NT), Phlogophilus hemileucurus (NT) y Heliodoxa gularis
(NT), Cephalopterus ornatus, Pipreola chlorolepidota (VU). Algunas de esas especies no
se conocían para la zona, por lo que con esta investigación se amplió su rango de
distribución al norte del río Caquetá.
Como consecuencia de la pérdida de especies de aves y su efecto sobre los grupos
funcionales en el ambiente fragmentado, procesos ecosistémicos puntuales como la
polinización, la producción y dispersión de frutos, el control de invertebrados y
vertebrados plaga podrían verse afectados negativamente, pudiendo acarrear en el largo
plazo problemas más graves como la reducción en el flujo genético, la disminución de la
germinación y efectos a nivel de la estructura de las cadenas tróficas.
El segundo aspecto abordado en esta investigación fue evaluar el efecto de la
fragmentación sobre algunas poblaciones de aves de sotobosque y como los patrones de
historia de vida juegan un papel determinante en la respuesta demográfica de cada
población y por lo tanto en su vulnerabilidad a la extinción.
El estudio de los patrones de historia de vida de las aves ha sido un tema ampliamente
discutido desde inicios del siglo pasado con investigaciones en la región templada y en la
región tropical del viejo mundo. Sin embargo, en la región Neotropical el tema ha sido
poco abordado, a excepción de algunos esfuerzos puntuales (Willis 1974, Snow 1962,
Skutch 1985, Rickfles 2000). El primer paso en esta investigación fue conocer los
patrones de historia de vida de algunas aves Neotropicales de sotobosque en su
ambiente natural, para luego poder comparar eso patrones con los registrados en el
bosque fragmentado.
Las aves del ambiente natural incluidas en esta investigación tienen historias de vida
donde el parámetro más importante es la supervivencia; al decrecer este parámetro ganó
importancia el crecimiento y en menor proporción la fertilidad. Las aves incluidas en esta
Conclusiones 59
investigación mostraron tener patrones de historia de vida tipo lento (M. axillaris, W.
poecilinotus, D. johannae y X. holochlora), a patrones menos lentos (P. albifrons, P. guy,
M. myiotherinus, L. coronata P. syrmatophorus y E. condamini, T. furcata). Ninguna de
las especies estudiadas tuvo un patrón de historia de vida tipo rápido. En las poblaciones
de aves con historias de vida tipo lento, el parámetro que dirige la tendencia de λ es la
supervivencia, mientras que en las menos lentas, los cambios en λ se podrían atribuir no
solo a la supervivencia, sino también al crecimiento y a la fecundidad. Estos resultados
son coherentes con lo planteado por Skutch (1985) con relación a la primacía del patrón
de historia de vida tipo lento en aves Neotropicales. De igual manera, el patrón de
historia de vida y la supervivencia como parámetro más influyente en la demografía de
estas poblaciones sigue las predicciones de la teoría del continuo rápido-lento
(Promislow y Harvey 1990).
Estas características permiten predecir que especies tipo lento como M. axillaris, W.
poecilinotus, D. johannae y X. holochlora, altamente dependientes del bosque, podrían
ver muy afectada su supervivencia por degradación del hábitat, configurándose como
altamente vulnerables ante las presiones de selección inducidas por la fragmentación.
Las especies menos lentas, como L. coronata, P. syrmatophorus, T. furcata, con
dependencia media del bosque, capacidad para usar una gran variedad de hábitats
secundarios y posibilidades de equilibrar su estrategia de historia de vida en base a
ajustes en supervivencia, crecimiento y/o fecundidad, serían menos vulnerables a los
efectos de la fragmentación.
Al contrastar los patrones de historia de vida registrados en el ambiente natural contra los
registrados en el fragmentado, es evidente que la perturbación del hábitat afecta los
patrones de historia de vida y la demografía de las aves de sotobosque. La respuesta a
la perturbación no fue uniforme, sino que varío en dependencia al patrón de historia de
vida. En las poblaciones ubicadas cerca al extremo lento como Myrmotherula axillaris,
Willisornis poecilinotis y Doryfera johannae hubo una marcada reducción en la tasa de
supervivencia. En Pithys albifrons la supervivencia se redujo ligeramente, mientras que
en Myrmoborus myiotherinus aumento notablemente. En las especies más alejadas del
extremo lento, Phaethornis syrmatophorus, Lepidothix coronata y Thalurania furcata, la
60 Demografía de aves de sotobosque en un paisaje fragmentado del piedemonte
amazónico colombiano
supervivencia aumento. El comportamiento correspondió a las predicciones de la teoría
del continuo rápido-lento (Promislow y Harvey 1990). A pesar de la perturbación el patrón
de historia de vida de todas las especies se mantuvo en el sector lento del continuo, pero
su ubicación relativa cambio con relación a lo observado en el bosque continuo.
La perturbación modifico la relación entre parámetros demográficos, pero la
supervivencia siguió siendo el parámetro con mayor influencia sobre la tasa finita de
crecimiento (λ) en todas las especies. En las especies en las que la supervivencia se
redujo, la estrategia para equilibrar la historia de vida fue aumentar la tasa de
crecimiento y en segundo lugar, incrementar la fecundidad. En las especies donde la
supervivencia aumento, la estrategia fue reducir el esfuerzo en crecimiento y en
fecundidad. Estos cambios ponen al límite a las especies que en condiciones naturales
están ubicadas cerca al extremo lento y favorecen a las especies alejadas de ese sector.
4.2 Recomendaciones
Los resultados de esta investigación muestran que conocer los patrones de historia de
vida de las aves de sotobosque permite predecir la respuesta demográfica de sus
poblaciones ante cambios del ambiente, hecho que es sumamente importante para
avanzar en el estudio de su historia natural y en la identificación de los diferentes grados
de vulnerabilidad. Es necesario, sin embargo, ampliar y hacer más sólido el conocimiento
de los patrones de historia de vida de las especies de aves nativas.
Continuar las investigaciones sobre la ecología funcional de aves de bosque, enfatizando
en nectarívoros, frugívoros e insectívoros, abarcando más puntos y tiempos más largos.
A.Anexo: Aves de sotobosque por grupo funcional
(G.F) registradas en dos sectores del piedemonte amazónico colombiano. Los GF están
numerados del 1-6 (1-Frugívoros, 2-Nectarívoros, 3-Carroñeros, 4-Insectívoros, 5-
Piscivoros, 6-Carnívoros); la taxonomía corresponde a Remsen et al. (2012). Los
sectores corresponde a La Quisayá (Qyá, bosque continuo) y La Resaca (Rca, bosque
fragmentado), señalé presencia =1 y ausencia = 0.
G.F. Género Especie Qyá Común Rca
1 Tinamus tao 1 0 0
1 Tinamus osgoodi 1 0 0
1 Tinamus major 1 0 0
1 Cripturellus cinereus 1 0 0
1 Cripturellus soui 0 1 0
1 Chamaepetes goudotii 1 0 0
1 Aburria aburri 1 0 0
1 Ortalis guttata 0 1 0
1 Odontophorus gujanensis 0 1 0
1 Patagioenas cayennensis 0 1 0
1 Patagioenas plumbea 0 1 0
1 Patagioenas subvinacea 0 1 0
1 Leptotila rufaxila 1 0 0
1 Geotrygon saphirina 1 0 0
1 Geotrygon montana 1 0 0
62 Demografía de aves de sotobosque en un paisaje fragmentado del
piedemonte amazónico colombiano
Continuación anexo A
G.F. Género Especie Qyá Común Rca
1 Zemtrygon linearis 1 0 0
1 Ara severus 0 1 0
1 Orthopsittacca manilata 0 1 0
1 Pyrrhura melanura 1 0 0
1 Forpus modestus 0 1 0
1 Touit purpuratus 0 0 1
1 Brotogeris cyanoptera 1 0 0
1 Pionites melanocephalus 0 1 0
1 Pionus menstruus 1 0 0
1 Amazona ochrocephala 0 1 0
1 Baryphthengus martii 0 1 0
1 Capito auratus 0 1 0
1 Ramphastos swainsonii ambiguus
1 0 0
1 Ramphastos tucanos 1 0 0
1 Aulacorhynchus haematipygus 1 0 0
1 Selenidera reinwardtii 0 0 1
1 Pteroglossus inscriptus 0 1 0
1 Pteroglossus castanotis 0 1 0
1 Pteroglossus pluricinctus 1 0 0
1 Pteroglossus azara 0 1 0
1 Pipreola chlorolepidota 1 0 0
1 Ampeliodes tschudii 0 0 1
1 Rupicola peruvianus 0 1 0
1 Cephalopterus ornatus 1 0 0
1 Cotinga maynana 1 0 0
Anexo A. Aves del sotobosque por grupo funcional 63
Continuación anexo A
G.F. Género Especie Qyá Común Rca
1 Tachyphonus cristatus 1 0 0
1 Tachyphonus surinamus 0 1 0
1 Tachyphonus rufus 0 1 0
1 Ramphocelus carbo 1 0 0
1 Thraupis palmarum 0 1 0
1 Chlorochrysa calliparaea 1 0 0
1 Tangara xanthogastra 1 0 0
1 Tangara chilensis 1 0 0
1 Tangara gyrola 1 0 0
1 Tangara schrankii 1 0 0
1 Saltator grossus 0 1 0
1 Saltator maximus 0 1 0
1 Arremonops conirostris 1 0 0
1 Chlorospingus flavigularis 1 0 0
1 Piranga olivacea 0 1 0
1 Euphonia mesochrysa 1 0 0
1 Euphonia xanthogaster 0 1 0
2 Florisuga mellivora 0 1 0
2 Eutoxeres aquila 0 1 0
2 Eutoxeres condamini 1 0 0
2 Glaucis hirsutus 1 0 0
2 Threnetes leucurus 0 1 0
2 Phaethornis griseogularis 0 1 0
2 Phaethornis guy 0 1 0
2 Phaethornis syrmathophorus 0 1 0
2 Phaethornis bourcieri 0 1 0
64 Demografía de aves de sotobosque en un paisaje fragmentado del
piedemonte amazónico colombiano
Continuación anexo A
G.F. Género Especie Qyá Común Rca
2 Doryfera ludoviciae 1 0 0
2 Doryfera johannae 0 1 0
2 Schistes geoffroyi 1 0 0
2 Colibri delphinae 1 0 0
2 Heliothryx auritus 1 0 0
2 Anthracothorax nigricollis 1 0 0
2 Phlogophilus hemileucurus 1 0 0
2 Aglaiocercus kingi 0 1 0
2 Coeligena coeligena 1 0 0
2 Urosticte ruficrissa 1 0 0
2 Heliodoxa gularis 1 0 0
2 Heliodoxa schreibersii 1 0 0
2 Heliodoxa aurescens 1 0 0
2 Chlorostilbon mellisugus 1 0 0
2 Campylopterus largipennis 0 1 0
2 Campylopterus falcatus 1 0 0
2 Campylopterus villaviscensio 1 0 0
2 Thalurania furcata 0 1 0
2 Chrysuronia oenone 0 1 0
2 Dacnis cayana 1 0 0
2 Cyanerpes caeruleus 0 1 0
2 Chlorophanes spiza 1 0 0
3 Cathartes aura 0 1 0
3 Cathartes melambrotus 0 1 0
3 Coragyps atratus 0 1 0
Anexo A. Aves del sotobosque por grupo funcional 65
Continuación anexo A
G.F. Género Especie Qyá Común Rca
4 Piaya cayana 0 1 0
4 Nyctidromus albicollis 0 1 0
4 Trogon viridis 0 0 1
4 Trogon rufus 0 0 1
4 Trogon collaris 1 0 0
4 Malacoptila fusca 0 0 1
4 Monasa flavirostris 1 0 0
4 Monasa morphoeus 0 0 1
4 Picumnus squamulatus 1 0 0
4 Veniliornis affinis 0 1 0
4 Campephilus haematogaster 0 1 0
4 Celeus grammicus 0 1 0
4 Sclerurrus caudacutus 0 1 0
4 Sclerurus albigularis 1 0 0
4 Synallaxis moesta 1 0 0
4 Cranioleuca gutturata 1 0 0
4 Ancistrops strigillatus 1 0 0
4 Philydor ruficaudatum 1 0 0
4 Philydor erythrocercum 1 0 0
4 Thripadectes virgaticeps 1 0 0
4 Automolus ochrolaemus 0 1 0
4 Automolus rubiginosus 1 0 0
4 Lochmias nematura 1 0 0
4 Xenops minutus 1 0 0
4 Dendrocincla fuliginosa 0 1 0
4 Glyphorhyncus spirurus 0 1 0
66 Demografía de aves de sotobosque en un paisaje fragmentado del
piedemonte amazónico colombiano
Continuación anexo A
G.F. Género Especie Qyá Común Rca
4 Xiphocolaptes promeropirhynchus 0 0 1
4 Dendrocolaptes certhia 0 0 1
4 Dendrocolaptes picumnus 0 1 0
4 Xiphorhynchus ocellatus 0 1 0
4 Xiphorhynchus guttatus 1 0 0
4 Thamnophilus doliatus 1 0 0
4 Thamnophilus schistaceus 1 0 0
4 Thamnophilus murinus 1 0 0
4 Thamnistes anabatinus 1 0 0
4 Dysithamnus mentalis 1 0 0
4 Thamnomanes ardesiacus 0 1 0
4 Epynecrophylla haematonota 1 0 0
4 Myrmotherula axillaris 0 1 0
4 Myrmotherula longipennis 1 0 0
4 Cercomacra tyrannina 1 0 0
4 Myrmoborus myotherinus 0 1 0
4 Schistocichla schistacea 0 1 0
4 Pithys albifrons 0 1 0
4 Hylophylax naevius 1 0 0
4 Willisornis poecilinotus 0 1 0
4 Chamaeza campanisona 1 0 0
4 Elaenia frantzii 0 1 0
4 Zimmerius gracilipes 0 0 1
4 Phylloscartes poecilotis 1 0 0
4 Mionectes olivaceus 0 1 0
4 Mionectes oleagineus 0 1 0
Anexo A. Aves del sotobosque por grupo funcional 67
Continuación anexo A
G.F. Género Especie Qyá Común Rca
4 Leptopogon amaurocephalus 0 1 0
4 Leptopogon superciliaris 1 0 0
4 Myiotriccus ornatus 1 0 0
4 Lophotriccus pileatus 1 0 0
4 Hemitriccus zosterops 0 1 0
4 Poecilotriccus calopterum 1 0 0
4 Cnipodectes subbrunneus 0 0 1
4 Rhynchocyclus olivaceus 0 1 0
4 Tolmoyias sulphurescens 1 0 0
4 Tolmoyias poliocephalus 0 1 0
4 Tolmoyias flaviventris 1 0 0
4 Platyrinchus mystacceus 0 1 0
4 Rhytipterna simplex 0 0 1
4 Myarchus tuberculifer 1 0 0
4 Myarchus apicallis 0 1 0
4 Attila spadiceus 0 1 0
4 Masius chrysopterus 1 0 0
4 Macheropterus regulus 0 1 0
4 Lepidothrix coronata 0 1 0
4 Lepidothrix isidorei 1 0 0
4 Manacus manacus 0 0 1
4 Xenopipo holochlora 1 0 0
4 Pipra pipra 1 0 0
4 Piprites chloris 0 1 0
4 Hylophilus ochraceiceps 1 0 0
4 Cyanocorax violaceus 0 1 0
68 Demografía de aves de sotobosque en un paisaje fragmentado del
piedemonte amazónico colombiano
Continuación anexo A
G.F. Género Especie Qyá Común Rca
4 Microcerculus marginatus 0 1 0
4 Pheugopedius mystacalis 0 0 1
4 Henicorhina leucosticta 0 1 0
4 Cyphorhinus arada 1 0 0
4 Tityra semifasciata 0 0 1
4 Microbates cinereiventris 1 0 0
4 Myiadestes ralloides 0 1 0
4 Catharus ustulatus 0 1 0
4 Turdus leucops 0 1 0
4 Turdus albicollis 0 1 0
4 Lanio fulvus 1 0 0
4 Coereba flaveola 1 0 0
4 Chlorothraupis carmioli 1 0 0
4 Setophaga caerulea 0 1 0
4 Cardelina canadensis 0 1 0
4 Psarocolius decumanus 0 1 0
4 Psarocolius angustifrons 0 1 0
4 Cacicus cela 0 1 0
4 Cacicus haemorrhous 0 0 1
5 Heliornis fulica 1 0 0
5 Eurypyga helias 1 0 0
5 Chloroceryle americana 0 1 0
5 Chloroceryle inda 0 1 0
5 Chlorocerlye aenea 0 1 0
6 Elanoides forficatus 1 0 0
Anexo A. Aves del sotobosque por grupo funcional 69
Continuación anexo A
G.F. Género Especie Qyá Común Rca
6 Harpia harpyja 1 0 0
6 Harpagus bidentatus 0 1 0
6 Accipiter bicolor 1 0 0
6 Buteogallus solitarius 0 1 0
6 Rupornis magnirostris 0 1 0
6 Micrastur gilvicollis 1 0 0
6 Daptrius ater 1 0 0
6 Pulsatrix melanota 0 1 0
B. Anexo: Aves incluidas en el estudio
A B
C
E
F
D
G H
I J K
72 Demografía de aves de sotobosque en un paisaje fragmentado del piedemonte
amazónico colombiano
Continuación anexo B
A-Eutoxeres condamini (Pico de hoz rabicanelo, Buff-tailed Sicklebill); B-Phaethornis guy
(Ermitaño verde, Green Hermit); C-Phaethornis syrmatophorus (Ermitaño leonado,
Tawny-bellied Hermit); D-Doryfera johannae (Pico de lanza frentiazul, Blue-fronted
Lancebill); E- Thalurania furcata (Ninfa norada, Fork-tailed Woodnymph); F-Myromtherula
axillaris (Hormiguerito flanquiblanco, White-flanked Antwren); G-Myrmoborus
myiotherinus (Hormiguero carinegro, Black-faced Antbird); H-Pithys albifrons (Hormiguero
empenachado, White-plumed Antbird); I-Willisornis poecilinotus (Hormiguero escamado,
Common Scale-backed Antbird); J-Lepidothix coronata (Saltarín cabeciazul, Blue-
crowned Manakin); K-Xenopipo holochlora (Manakín verde, Green Manakin) (Fotografías
del autor).
(Fotografías del autor
C. Anexo: Caracteres usados para asignar estados de desarrollo en paseriformes (según criterios presentados por Ralph et al. 1996)
Estados de
Desarrollo Nombre
Resumen caracteres para estado de desarrollo
I Juvenil
Aves que recién han abandonado el nido, plumaje
inmaduro, rastros de comisuras, cráneo no osificado (0-
60%). Se incluyen volantones y juveniles.
II Subadulto
Aves que han abandonado el nido hace más de 40 días,
plumaje completo ó a veces entre juvenil-adulto, no
comisuras, no parche incubación, cráneo 60-95%
osificación.
III Adulto
Aves maduras, algunas en plumaje nupcial ó rasgos de
actividad reproductiva (parche incubación, huevos a
termino), cráneo osificado 100%
D. Anexo: Aproximación a la fertilidad
El número de hembras por especie lo obtuve contando el número de hembras adultas
directamente en la historia de captura en los taxa con dimorfismo sexual; en las especies
sin dimorfismo asumí una proporción macho-hembra adulto de 1:1.
Especie
a-probable éxito
anidamiento
probable
b-No. estimado
hembras /muestra
Estimado
de F
Estimados con
base en datos de:
Eutoxeres condamini 0,42 9 0,64 Greeney et al. 2006
Phaethornis guy 0,42 21 0,64 Greeney et al. 2006
Phaethornis syrmathophorus 0,42 13 0,64 Greeney et al. 2006
Doryfera johannae 0,42 15 0,84 Greeney et al. 2006
Thalurania furcata 0,42 13 0,64 Greeney et al. 2006
Myrmotherula axillaris 0,179 6 0,36 Brawn et al. 2011
Myrmoborus myotherinus (1) 0,130 3 0,26 Brawn et al. 2011
Pithys albifrons (1) 0,130 9 0,26 Brawn et al. 2011
Willisornis poecilinotus (1) 0,130 5 0,26 Brawn et al. 2011
Lepidothrix coronata (2) 0,134 12 0,32 Brawn et al. 2011
Xenopipo holochlora (2) 0,134 17 0,27 Brawn et al. 2011
76 Demografía de aves de sotobosque en un paisaje fragmentado del piedemonte
amazónico colombiano
Continuación anexo D
Ejemplo de cómo calcular F usando E. condamini para la explicación:
9 hembras x 2crías por nido = 18 crías, si hubiera una tasa del 100% en éxito de anidamiento,
pero la tasa real podría estar cerca del 42% (0,42). El número de crías producido por esas 9
hembras con un éxito de 0,42 podría ser 18x0,42 = 7,56 aprx. 8 crías
FE. condamini podría ser: 8 crías/9 hembras reproductivas = 0,89
(F = ((bx2 x a)/b)
(Brawn et al. 2011, datos 9 años 1996-2004, PNN Soberania va de 0-900 m. de altitud, Greeney et
al. 2006, Provinicia de Napo, E del Ecuador, 2000-2200 msnm)
1. Promedio entre Thamnophilus atrinucha, Cercomacra tyrannina, Hylophylax naevioides,
Hylopezus perspicillatus.
2. Promedio Manacus vitellinus, Pipra mentalis
3. Dato de Doryfera ludoviciae en un solo sitio de Ecuador (Greeney et al. 2006)
E. Anexo: Datos descriptivos de las historias de captura de las aves del BC y valores estimados de ĉ según el programa Relase o U-Care
No. FAMILIA ESPECIE A B C D
RELEAS
E U-CARE
ĉ ĉ
1 TROCHILIDAE Eutoxeres condamini 30 35 5 14,3 dd dd
2 TROCHILIDAE Phaethornis guy 72 80 8 10,0 0,3 dd
3 TROCHILIDAE Phaethornis
syrmathophorus 44 54 10 18,5 0,1 dd
4 TROCHILIDAE Doryfera johannae 77 82 5 6,1 dd dd
5 TROCHILIDAE Thalurania furcata 61 75 14 18,7 0,4 0,1
6 THAMNOPHILIDAE Myrmotherula axillaris 31 41 10 24,4 dd 0,5
7 THAMNOPHILIDAE Myrmoborus myiotherinus 23 38 15 39,5 0,1 0,4
8 THAMNOPHILIDAE Pithys albifrons 25 35 10 28,6 0,3 dd
9 THAMNOPHILIDAE Willisornis poecilinotus 15 19 4 21,1 dd dd
10 PIPRIDAE Lepidothrix coronata 43 72 29 40,3 0,8 0,7
11 PIPRIDAE Xenopipo holochlora 64 106 42 39,6 1,7 dd
485 637 152 23,9
dd = datos insuficientes para calcular ĉ.
F. Anexo: Número de individuos por especie y estado de desarrollo en el BC y estimados de probabilidad
Estimados de probabilidad de captura (p), probabilidad de supervivencia (phi),
probabilidad de transición (psi).
ESPECIE N p phi (φ) psi (ψ)
j s a j s a j s a j-s s-a
Eutoxeres condamini 8 4 17 0,3 0,4 0,5 0,5 0,5 0,5 0,5 0,4
Phaethornis guy 18 13 41 1 0 1 1 0,8 0,8 0,9 0,1
Phaethornis
syrmathophorus 13 5 26 0,5 0,3 0,2 0,3 0,7 0,7 0,7 0,3
Doryfera johannae 33 5 39 0 0 1 1 1 0,1 1 0
Thalurania furcata 16 9 36 0,4 0,4 0,5 0,5 0,5 0,4 0,5 0,5
Myrmotherula axillaris 9 7 15 0 0 1 1 1 1 0,5 0
Myrmoborus
myotherinus 8 4 11 1 0,3 1 0,6 0,8 0,4 0,4 0,5
Pithys albifrons 4 2 19 0 0 0,8 1 1 0,7 0,7 0,2
Willisornis poecilonotus 2 4 9 0 0,2 0,3 0,9 0,1 1 0,2 0,3
Lepidothrix coronata 15 6 23 0,5 0,9 0,5 0,4 0,6 0,7 0,5 1
Xenopipo holochlora 18 4 42 1 0,1 0,2 0,9 0,9 1 0,8 0,4
G. Anexo: Datos descriptivos de las historias de captura de las aves del BF y valores estimados de ĉ según el programa Relase o U-Care. Para BC ver ANEXO E.
No. FAMILIA ESPECIE A B C D
RELEASE U-CARE
ĉ ĉ
1 TROCHILIDAE Eutoxeres condamini
2 TROCHILIDAE Phaethornis guy
3 TROCHILIDAE Phaethornis
syrmathophorus 78 95 17 21,8 0,7 0,2
4 TROCHILIDAE Doryfera johannae 121 134 13 10,7 0,2 0,3
5 TROCHILIDAE Thalurania furcata 41 45 4 9,8 0,0 0,3
6 THAMNOPHILIDAE Myrmotherula axillaris 40 51 11 27,5 0,4 0,8
7 THAMNOPHILIDAE Myrmoborus myiotherinus 11 15 4 36,4 dd dd
8 THAMNOPHILIDAE Pithys albifrons 23 32 9 39,1 0,5 0,0
9 THAMNOPHILIDAE Willisornis poecilinotus 21 39 18 85,7 0,1 0,1
10 PIPRIDAE Lepidothrix coronata 155 269 114 73,5 0,9 1,6
11 PIPRIDAE Xenopipo holochlora
490 680 190 38,8
dd = datos insuficientes para calcular ĉ.
H. Anexo: Número de individuos por especie y estado de desarrollo en el BF y estimados de probabilidad
Estimados de probabilidad de captura (p), probabilidad de supervivencia (phi),
probabilidad de transición (psi). Para bosque continuo ver ANEXO F.
Especie Bosque
N p phi (φ) psi (ψ)
j s a j s a j s a
Eutoxeres condamini C 8 4 17 0,31 0,36 0,46 0,51 0,52 0,47 0,52 0,43
F sd sd sd sd sd sd sd sd sd sd sd
Phaethornis guy C 18 13 41 1,00 0,02 1,00 1,00 0,75 0,83 0,90 0,08
F sd sd sd sd sd sd sd sd sd sd sd
Phaethornis syrmathophorus
C 13 5 26 0,54 0,33 0,21 0,33 0,74 0,66 0,67 0,32
F 18 12 48 0,01 0,00 0,96 0,69 0,74 0,99 0,96 0,11
Doryfera johannae C 33 5 39 0,00 0,01 0,99 0,95 0,99 0,05 0,95 0,03
F 34 20 67 0,04 0,38 0,08 0,64 0,47 0,65 0,25 0,99
Thalurania furcata C 16 9 36 0,36 0,36 0,49 0,47 0,47 0,40 0,46 0,53
F 11 8 22 0,07 0,05 0,35 0,69 0,72 0,33 0,47 0,38
Myrmotherula axillaris C 9 7 15 0,00 0,04 1,00 1,00 1,00 1,00 0,52 0,00
F 7 4 29 0,01 0,00 0,49 0,47 0,99 0,92 0,84 0,39
Myrmoborus myotherinus C 8 4 11 1,00 0,33 1,00 0,62 0,75 0,40 0,41 0,49
F 3 2 6 0,00 0,00 1,00 0,00 1,00 1,00 0,69 0,04
Pithys albifrons C 4 2 19 0,00 0,01 0,84 0,98 0,97 0,67 0,65 0,19
F 5 4 14 0,02 0,10 0,43 0,82 0,79 0,45 0,46 0,47
84 Demografía de aves de sotobosque en un paisaje fragmentado del piedemonte
amazónico colombiano
Continuación anexo H
Especie Bosque
N p phi (φ) psi (ψ)
j s a j s a j s a
Willisornis poecilinotus C 2 4 9 0,00 0,19 0,27 0,92 0,07 0,99 0,19 0,25
F 4 3 14 0,24 0,34 0,47 0,57 0,53 0,46 0,48 0,54
Lepidothrix coronata C 15 6 23 0,52 0,89 0,46 0,39 0,65 0,75 0,46 0,97
F 51 25 79 0,32 0,23 0,39 0,88 0,88 0,86 0,39 0,39
Xenopipo holochlora C 18 4 42 1,00 0,10 0,23 0,87 0,92 0.95 0.79 0.400
F sd sd sd sd sd sd sd sd sd sd sd
I. Anexo: Vulnerabilidad de aves a la fragmentación tomando en cuenta variables usadas tradicionalmente
Variables usadas tradicionalmente (rango altitudinal, distribución geográfica por países,
extensión del rango geográfico (RG, en miles de Km2), la dependencia del bosque y en
consecuencia su vulnerabilidad V1), o usando su historia de vida (HV, V2). Se señalan
las aves potencialmente amenazadas por calentamiento climático (PACC) (Amazonía =
A, Bolivia =B, Brasil = Br, Colombia = C, Chile = Ch, Cosa Rica = CR, Centro y
Suramérica =CS Ecuador = E, Guyana = G, Panamá =Pa Perú = P, Trinidad = T,
Uruguay = U Venezuela = V).
Especie
Altitud Distribución Extensión Dependencia
V1 HV V2 PACC
(m) (Km2) RG bosque
M. axillaris 0-1200 CS 7.980 alta baja L alta X
W. poecilinotus 0-1350 A, B 6.430 alta baja L alta X
D. johannae 400-
1600 C, E, P, V, G, Br 460 alta alta L alta
X. holochlora 600-
1500 Pa, C, E, P 478 alta alta L alta X
P. albifrons 0-1350 A 3.100 alta media Lm media X
P. guy 800-
2200 CR, Pa, C, E, T, V , V 555 media alta Lm media
M.myiotherinus 0-1350 C, E, P, B, V, Br 4.780 alta baja Lm media X
L. coronata 0-1400 B, Br, C, CR, E, P, P,
V 3.220 alta baja Lb baja X
86 Demografía de aves de sotobosque en un paisaje fragmentado del piedemonte
amazónico colombiano
Continuación anexo I
Especie
Altitud Distribución Extensión Dependencia
V1 HV V2 PACC
(m) (Km2) RG bosque
P.syrmatophorus 800-2400 C, E, P 160 alta alta Lb baja
E. condamini 180-3300 B, C, E, P 368 media media Lb baja
T. furcata 0-1700 S.A, no Ch ni U 11.200 media baja Lb baja
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