dispersión de semillas por aves en un bosque templado

Ecología Austral 15:89-100. Junio 2005Asociación Argentina de Ecología

Dispersión de semillas por aves en un bosque templado deSudamérica austral: ¿quién dispersa a quién?

GUILLERMO C AMICO & MARCELO A AIZEN

Laboratorio Ecotono-CRUB, Universidad Nacional del Comahue, Bariloche, Río Negro, Argentina

RESUMEN. Un gran número de plantas depende de animales mutualistas para la dispersión de sussemillas, tarea principalmente realizada por aves que ingieren los frutos y defecan o regurgitanlas semillas en forma intacta. El Bosque Templado de Sudamérica Austral (BTSA) se diferencia deotros biomas boscosos templados por poseer una gran proporción de plantas leñosas (~60% delos géneros) que producen frutos carnosos. Estudiamos las interacciones entre plantas y avesdispersoras en un bosque mésico dominado por Nothofagus dombeyi en la Reserva Municipal deLlao-Llao, Argentina (41° 00’S; 71°30´O), cerca del extremo oriental del BTSA. Las aves fueroncapturadas utilizando ocho redes de niebla, y muestreadas por avistaje y sonido en cinco estacionesde conteo durante dos estaciones de fructificación. La dieta de las aves capturadas fue estimadamediante el lavado del tracto digestivo. Se estimó la disponibilidad de frutos carnosos en el áreade estudio y se realizaron registros de la fenología de fructificación de las especies de plantasleñosas. Se capturaron un total de 296 individuos de 12 especies de aves. Restos de frutos carnososy semillas fueron encontrados en sólo dos especies, una migrante, Elaenia albiceps, y otra residente,Turdus falcklandii. Estos frutos pertenecieron a ocho de las nueve especies de plantas leñosasproductoras de frutos carnosos presentes en el bosque. Adicionalmente, las dos especies de avesfueron comunes en el área de estudio durante la estación de fructificación, representando el 52%y 9% de todas las capturas y el 35% y 4% en las estaciones de conteo, respectivamente. Resultadosde un estudio similar en Chiloé, Chile, concuerdan en señalar la importancia de E. albiceps y T.falcklandii como especies claves en la dispersión de frutos del BTSA.

[Palabras clave: Elaenia, frutos carnosos, mutualismo planta-animal, Turdus]

ABSTRACT. Seed dispersal by birds in a temperate forest of southern South America: Whodisperses to whom?: Many plants depend on animals for seed dispersal, a task carried outmainly by birds that ingest fruits and defecate or regurgitate seeds undamaged. Unlike othertemperate forest biomes, the Temperate Forest of Southern South America (TFSA) is characterizedby a large proportion of woody plants (~ 60% of genera) producing fleshy fruits. We studied theinteractions between plants and bird dispersers in a mesic forest dominated by Nothofagus dombeyiat the Llao-Llao Forest Reserve, Argentina (41°00’S; 71° 30´W), close to the eastern boundary ofthe TFSA. We sampled birds using eight mist-nets and five sight/sound census stations duringtwo consecutive fruiting seasons (1999 - 2000). We also recorded the phenology and fruitavailability of six tree and shrub species. Gut content analysis was used to determine which fruitswere consumed by the dispersers. Through the two sampling methods, we surveyed a total of23 bird species occurring in the study area. We captured a total of 296 birds belonging to 12species. We found evidence of fleshy fruit consumption only in two species, Elaenia albiceps andTurdus falcklandii, that consumed fruits and defecated seeds of eight from the nine fleshy-fruitedplant species locally present. These two bird species were common in the forest during thefruiting season accounting for 52% and 9% of all mist-net captures and 35% and 4% of all sight/sound censuses, respectively. Other birds consumed fruit or seeds (without dispersing them),insects, and/or small vertebrates. Phenological records indicated that most plant species bear

Recibido: 15 de enero de 2004; Fin de arbitraje: 30 de marzo de2004; Revisión recibida: 10 de agosto de 2004; Aceptado: 11de agosto de 2004

Laboratorio Ecotono-CRUB, UniversidadNacional del Comahue, Unidad Postal Univ., 8400Bariloche, Río Negro, [email protected]

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ripe fruit during January and February. The most important fleshy-fruited plants in the areawere Aristotelia maqui and Tristerix corymbosus; the latter dispersed by a marsupial. Resultspresented here, together with a similar study carried out in Chiloé, stress the importance of E.albiceps and T. falcklandii as key mutualists throughout the TFSA.

[Keywords: Elaenia, fleshy fruits, plant-animal mutualism, Turdus]

INTRODUCCIÓN

Un gran número de plantas dependen deanimales frugívoros para la dispersión de sussemillas. Como recompensa por este serviciolos animales reciben alimento, usualmente enforma de pulpa. Si bien la producción de frutoscarnosos representa un costo reproductivoadicional para las plantas, éstas se beneficia-rían por el traslado de las semillas a sitios quefavorecen la germinación y establecimiento delas plántulas, o donde experimentan menorcompetencia, depredación y ataque de patóge-nos (Barnea et al. 1991; Clergeau 1992; Traveset& Verdú 2002). Las aves representan el grupomás importante de dispersores de semillas enzonas templadas (Snow 1981; Willson 1991).En la mayoría de los casos, las aves frugívorasdigieren la pulpa y expulsan las semillas porregurgitación o más comúnmente por defeca-ción. Estas semillas son en general viables ysu tasa de germinación puede aumentar odisminuir al pasar por el tracto digestivo deldispersor (Herrera 1984; Figueroa & Castro2002; Traveset & Verdú 2002).

Si bien la ocurrencia de este mutualismo esmuy común en bosques tropicales, también loes en bosques templados del hemisferio sur(Willson 1991). En particular, alrededor del60% de los géneros de plantas leñosas del Bos-que Templado de Sudamérica Austral (BTSA)producen frutos carnosos (Armesto & Rozzi1989; Aizen & Ezcurra 1998), los que son con-sumidos principalmente por aves y otros verte-brados frugívoros (Armesto et al. 1987; Willsonet al. 1996a; Amico & Aizen 2000; Aizen et al.2002). La incidencia del mutualismo de disper-sión encontrada en este bioma es mayor queen otros biomas templados (Willson et al.1996b) y similar a la registrada en muchasselvas tropicales (Gentry 1982).

Aunque la dispersión de semillas por avesparece ser un mecanismo ampliamente utiliza-

do por las plantas del BTSA, las aves de la zo-na no parecen explotar este mutualismo en igualmedida. En un estudio realizado en un bosquesecundario en la isla de Chiloé (Chile), en elextremo occidental del BTSA, se encontró quesólo dos especies de aves son responsables dela dispersión de las semillas de la mayoría delas especies de plantas con frutos carnosos(Sabag 1993). Este trabajo sustentaría la ideaque la gran diversidad vegetal de este bioma,rico en géneros y aún familias endémicas, de-pende de un ensamble empobrecido de anima-les mutualistas y que algunas de estas especiesde aves podrían ser consideradas ‘claves’ parala integridad y funcionamiento de este ecosiste-ma (Armesto et al. 1995; Rozzi et al. 1996a; Will-son et al. 1996b; Aizen et al. 2002). Sin embar-go, las inferencias que se pueden realizar a par-tir del único trabajo de dispersión de semillasdesarrollado en este bioma (Sabag 1993), noson suficientes para caracterizar la estructurade estas interacciones en todo el ámbito del BTSA.

En este trabajo estudiamos la red de interac-ciones planta-frugívoro en el bosque de Llao-Llao. Nuestros objetivos fueron (1) identificary caracterizar el ensamble de aves frugívorasdel bosque de Llao-Llao, (2) identificar y carac-terizar las plantas leñosas con mecanismo dedispersión endozoocora y las aves involucra-das en este mutualismo, (3) determinar lavariación de la oferta de frutos y dieta de lasaves frugívoras a lo largo de la época de fructifi-cación (diciembre-marzo), y (4) confirmar laalta asimetría en este mutualismo planta – aveobservada en el estudio llevado a cabo enChiloé por Sabag (1993).

MÉTODOS

Este estudio fue realizado en un bosqueprimario del Parque Municipal Llao-Llao(41º00’S; 71º30’O) a 800 m.s.n.m., adyacente alParque Nacional Nahuel Huapi, provincia deRío Negro, Argentina. La vegetación del área

Juno de 2005 DISPERSIÓN DE SEMILLAS POR AVES 91

corresponde a la unidad biogeográfica de laprovincia Subantártica (Cabrera & Willink1980). Fisonómicamente el bosque de Llao-LLao está compuesto por dos estratos: el arbó-reo (hasta 40 m) y el arbustivo (< 5 m). El doselestá dominado por dos especies, Nothofagusdombeyi (coihue) y Austrocedrus chilensis (ciprésde la cordillera), que no producen frutos carno-sos. El estrato arbustivo es diverso, registrán-dose 34 géneros de arbustos y árboles peque-ños, dos de hemiparasitas y tres de enredade-ras (Aizen & Ezcurra 1998). Las especies domi-nantes de ese estrato son: Aristotelia chilensis(maqui), Chusquea culeou (caña colihue), Mayte-nus boaria (maitén) y Azara microphylla (chin-chin). Cerca del 50% de las especies del estratoarbustivo produce frutos carnosos, determi-nando que las aves frugívoras se concentrenen este estrato. La producción de frutos seconcentra durante los meses de noviembre-marzo (Amico, obs. pers.; ver también Riveros& Smith-Ramírez 1996).

El clima de la región es templado frío, conuna estación seca en primavera-verano (no-viembre-marzo) y húmeda en otoño-invierno(abril-septiembre). La temperatura mediaanual es de 9ºC, la temperatura media máximaes de 15°C (enero) y la media mínima de 3°C(julio). La precipitación media anual es de 1800mm, concentrada en el período otoño-invierno(Mermoz & Martín 1986).

Muestreo de aves

Muestreamos aves por medio de redes deniebla y estaciones de conteo (‘point counts’)de noviembre a marzo 1998-1999 y de diciem-bre a marzo 1999-2000. La combinación deambos métodos es útil para caracterizar ladiversidad y abundancia relativa de aves enun área (Blake & Loiselle 1992; Whitman et al.1997; López de Casenave et al. 1998). Utiliza-mos un total de ocho redes de niebla (12 m delargo x 2 m de ancho con cuatro bolsillos), cua-tro de ellas con una apertura de la trama de lamalla de 38 mm y las otras cuatro de 30 mm.Este tipo de mallas es apropiado para la captu-ra de aves pequeñas (paseriformes), los princi-pales dispersores de semillas en bosques tem-plados (Karr 1981; Herrera 1985). Las redesfueron ubicadas cada 20 m, aproximadamente,

a lo largo un sendero de casi 300 m durantes3 días consecutivos de cada mes (excepto elmes de noviembre de 1998 cuando sólo semuestreó durante 1 día) con un esfuerzo demuestreo de un total de 25 días. Las redespermanecieron abiertas alrededor de 8 horas.Estas eran abiertas en las primeras horas de lamañana (aproximadamente 30 minutos des-pués de la salida del sol). El esfuerzo total decapturas fue de 1579 horas-red a lo largo delos 2 años. Previamente a su liberación, lasaves fueron marcadas (con anillos metálicosprovistos por la Administración de ParquesNacionales). En las aves frugívoras tambiénse realizaron medidas morfométricas paradeterminar si diferencias en la morfología fun-cional entre las especies podían estar relacio-nadas con la dieta de frutos. Estas medidasincluyeron: longitud total, largo del ala (ambascon cinta métrica), alto, largo y comisura delpico (con calibre) y peso (con una balanza deresorte de 100 g). Para cada individuo, se calcu-ló la relación entre el ancho de la comisura y elalto del pico y la razón entre el peso corporal ylargo del ala. La relación entre el tamaño de lacomisura y el alto del pico es mayor cuantomás deprimido es el pico. La razón peso cor-poral y largo del ala está asociada positiva-mente con la carga alar (peso por unidad desuperficie). Las aves capturadas y observadasfueron determinadas hasta especie usando laguía de campo de Narosky & Izurieta (1989).

La dieta de las aves se obtuvo mediante ellavado con agua del tracto digestivo (Moody1970; Jordano 1987; Gionfriddo et al. 1995;Caziani 1996). Este método permite analizarel contenido estomacal de las aves sin la nece-sidad de sacrificarlas. Sin embargo, al igualque otros métodos de recolección de conteni-dos estomacales, el mismo puede subestimarel consumo de semillas que son regurgitadas(Jordano 1987). Las muestras obtenidas dellavado del tracto digestivo junto con las que elindividuo defecó durante el proceso de mani-pulación se conservaron en alcohol 70%. En ellaboratorio y bajo lupa, realizamos la identifi-cación de los frutos consumidos a partir de lassemillas y restos de pericarpio presentes encada contenido estomacal con ayuda de unacolección de referencia. La colección de referen-cia se obtuvo mediante la recolección de frutoscarnosos de las especies de plantas del área

de estudio y de otros sitios del BTSA. Se calificócomo frugívoro a las especies en las que másdel 50% de los individuos analizados presen-taban semillas acompañadas de restos defrutos en el estómago (Howe & Westley 1988).

Para determinar si las capturas en las redesde niebla estimaban correctamente la diversi-dad, composición y abundancia relativa delensamble de aves del bosque, analizamostambién la estructura comunitaria de estegrupo a partir de datos obtenidos por el métodode puntos de conteo. En el área donde se colo-caron las redes de niebla se ubicaron un totalde cinco estaciones de muestreo separadasentre 100-150 m unas de otras. Las estacionesfueron recorridas por el mismo observador du-rante las dos primeras horas del día, en 2 díasconsecutivos por mes, coincidiendo con losdías de muestreos con redes de niebla. En cadaestación se registraron las especies de avesoídas y vistas con la utilización de un binocu-lar (7 x 35) por un período de 5 min (Barker etal. 1991; Ralph et al. 1993). Para cada indivi-duo, se registró la distancia al observador y elmicrohábitat (suelo, tronco, copa de arbustoso árboles) en el que se observó (Barker et al.1991).

Disponibilidad de frutos

En la misma área donde se colocaron las re-des de niebla y durante los mismos períodosque se capturaron aves, se estimó la disponibi-lidad de frutos carnosos en el estrato arbustivo(< 3 m). Se registró la presencia de los árboles yarbustos en ese estrato, mediante tres transec-tas paralelas de 500 m de largo cada una, sepa-radas 100 m una de otra. Cada 5 m se identificóla especie del arbusto o árbol más cercano a latransecta (Armesto & Gutiérrez 1980). Se selec-cionaron al azar seis individuos de cada unade las especies que producen frutos carnososy que registraron frecuencias de ocurrencias> 1%, y se registró mensualmente (noviembre-marzo) la presencia o ausencia de frutos madu-ros en cada planta (Blake et al. 1990; Loiselle& Blake 1994; Caziani 1996). Para cada unade estas especies, se midió la longitud total yel diámetro mayor de cinco frutos maduros decada uno de cinco individuos seleccionadosal azar (n = 25 frutos/ especie).

RESULTADOS

Composición del ensamble aves

Durante las dos estaciones de muestreo secapturaron en las redes de niebla un total de296 individuos pertenecientes a 12 especiesde nueve familias de aves. El 98% de lascapturas fueron de paseriformes. Las especiesmás abundantes fueron Elaenia albiceps yAphrastura spinicauda, representando enconjunto más del 70% de las capturas totales(Tabla 1). En las estaciones de conteo, serealizaron 1276 registros de 23 especies de avespertenecientes a 16 familias. El orden Passeri-forme fue el más abundante representado porocho familias con 14 especies (alrededor del70% del total). Las familias más abundantes,dentro de los paseriformes, fueron Rhinocryp-tidae y Tyrannidae (Tabla 1). Encontramos unacorrelación significativa entre la abundanciade las aves capturadas mediante redes deniebla y las observadas a través de los puntosde conteo (rs = 0.67, n = 12, P < 0.05). Las curvasde acumulación del no. especies vs. tiempo demuestreo, mostraron que con el método de lospuntos de conteo no se registraron nuevasespecies a partir del decimocuarto día demuestreo, mientras que con las redes de nieblano se capturaron nuevas especies a partir deldecimotercer día (Fig. 1). Estas curvas demues-tran que se observaron o capturaron todas lasespecies de aves que cada uno de estosmétodos permite.

Dieta

Sólo dos especies de aves, E. albiceps y Turdusfalcklandii, fueron identificadas como frugívo-ras en el bosque de Llao-LLao. En el 95% delos individuos capturados de E. albiceps seencontró evidencia de frugivoría; en el 67% delos individuos se hallaron semillas intactasde frutos carnosos y en el 28% solamente restosde pericarpio. Mientras que en T. falcklandii eltracto digestivo del 78% de los individuoscapturados contenía semillas intactas (60%) yrestos de pericarpio (18%). Estas dos especiesrepresentaron el 52% (E. albiceps) y 9% (T.falcklandii) del total de los individuos captura-dos en las redes de niebla, respectivamente.


Tabla 1. Especies de aves censadas y capturadas durante dos estaciones de fructificación (1998-1999 y1999-2000) en el bosque de Llao-Llao. Dieta y permanencia en el área para cada especie. Los valores enla tabla son número de observaciones y porcentaje relativo de las aves censadas a través de puntos deconteo (n = 5) y número de capturas (no recapturados, NR; recapturados, R; y total, T) mediante redesde niebla (n = 8).Dieta: C = carnívoro; F = frugívoro; G = granívoro; I =insectívoro; N = nectarívoro. Perm.: Permanenciaen el área: Residente (R) o migratoria (M).Table 1. Bird species censused and captured during two fruity seasons in the forest of Llao-Llao. Dietand permanence in the area for each species. Values in the table are number of observations andrelative percent of birds per point count (n = 5) and number of bird individuals (not recaptured, NR;recaptured, R; and total, T) in mist nets (n = 8).Diet: C = carnivore; F = frugivore; G = granivore; I =insectivore; N= nectarivore. Perm.: Permanence inthe area: Resident (R) or migrant (M).

* Especie introducida.** Sabag (1993); Grigera et al. (1994); Rozzi et al. (1996a)

P. conteo Redes de niebla

Especie Familia Dieta** Perm.** N° % NR R T %Accipiter bicolor Accipitridae C R 1 1 0.4

Milvago chimango Falconidae C R 7 0.5

Falco sparverius Falconidae C R 2 0.2

Lophortyx californica* Phasianidae G R 14 1.1 1 1 0.4

Columba araucana Columbidae G R 18 1.4

Enicognathus ferrugineus Psittacidae G R 11 0.9

Glaucidium nanum Strigidae C R 1 0.1 5 5 1.9

Sephanoides sephaniodes Trochilidae N R 95 7.5 25 1 26 9.3

Colaptes pitius Picidae I,F R 13 1.0

Campephilus magellanicus Picidae I,F R 16 1.3

Aphrastura spinicauda Furnariidae I R 264 20.7 48 7 55 17.9

Pygarrhichas albogularis Furnariidae I R 9 0.7 2 2 0.7

Pteroptochos tarnii Rhinocryptidae I,F R 16 1.3 2 2 0.7

Scelorchilus rubecula Rhinocryptidae I,F R 155 12.2 3 3 1.1

Scytalopus magellanicus Rhinocryptidae I R 16 1.3

Anairetes parulus Tyrannidae I R 11 0.9

Elaenia albiceps Tyrannidae F,I M 436 34.2 139 16 155 51.9

Ochthoeca parvirostris Tyrannidae I M 9 0.7 8 8 3.0

Tachycineta leucopyga Hirundinidae I M 15 1.2

Troglodytes aedon Troglodytidae I R 11 0.9

Turdus falcklandii Turdidae F,I R 43 3.4 24 2 26 9.0

Phrygilus patagonicus Emberizidae G R 22 1.7 11 1 12 4.1

Silicalis luteola Emberizidae G R 3 0.2

Carduelis barbata Fringillidae G R 88 6.9

Total de registros 1276 268 27 296

Número total de especies 23 12

Junio de 2005 DISPERSIÓN DE SEMILLAS POR AVES 93

En los contenidos estomacales de E. albicepsse encontraron semillas de siete especies deplantas mientras que en los de T. falcklandii seencontraron semillas de seis especies. Mien-tras que las semillas de Schinus patagonicus,Aristotelia chilensis y Azara microphylla fueronlas especies más frecuentes en los contenidosestomacales de E. albiceps, las semillas de A.chilensis, A. microphylla, Luma apiculata y Berb-eris sp. fueron las más representadas en loscontenidos estomacales de T. falcklandii (Fig.2). La frecuencia relativa de la presencia desemillas de distintas especies de plantas enlos tractos digestivos difirió entre estas dosespecies de aves (X2 = 30.51, g.l. = 7, P < 0.001).Para tres especies de plantas se encontrarondiferencias significativas en la proporción decontenidos estomacales de cada especie de aveen donde estaban presentes sus semillas. Losindividuos de T. flacklandii prefirieron máslos frutos de L. apiculata y Berberis sp. que losde E. albiceps (X2 = 7.01, g.l. = 1, P = 0.008, yX2 = 13.33, g.l. = 1, P < 0.001, respectivamente),mientras E. albiceps prefirió los frutos de S.patagonicus (X2 = 11.44, g.l. = 1, P < 0.001).

Alrededor del 20% de los individuos de E.albiceps y T. falcklandii que consumieron frutoscarnosos, transportaban semillas de más deuna especie de planta en sus tractos digestivos.La proporción de contenidos estomacalesconteniendo semillas de una, dos y tresespecies de plantas no difirió significativamen-te entre estas dos especies de aves (X2 = 2.57,g.l. =5, P = 0.921). Sin embargo, los contenidosestomacales de T. falcklandii contenían unmayor número de semillas que los de E. albiceps(10.43 + 2.58 vs. 3.82 + 0.18 media + ESrespectivamente, t104 = 2.18, P < 0.03). En loscontenidos estomacales de otras cuatro espe-cies de aves, Ochthoeca parvirostris, Aphrasturaspinicauda, Pteroptochos tarnii, y Phrygilus pata-gonicus se detectaron restos de frutos carnosos(< 50% de los individuos), pero en ninguno deellos se encontraron semillas enteras.

Las dos especies de aves frugívoras difirieronsignificativamente en su peso corporal, longi-tud total y ancho de comisura (Tabla 2) y tam-bién en la relación comisura-alto de pico y pesocorporal-largo del ala (Prueba de KruskalWallis, P < 0.05 para todas las variables).Turdus falcklandii presentó una comisura másancha y un pico más alto que E. albiceps. Aun-

Figura 2. Consumo de frutos por Elaenia albiceps yTurdus falcklandii en el bosque de Llao-Llao. Lasbarras indican la frecuencia de aves de cada unade las especies en las que se encontraron semillasde frutos carnosos de una determinada especie deplanta en el tracto digestivo. Los géneros de plantasse detallan en el eje Y.Figure 2. Fresh fruits eaten by Elaenia albiceps andTurdus falcklandii in the Llao-Llao forest. Thecolumns are frequency of individuals of eachspecies in which seeds of a given plant species werefound. Plant genera are listed in the Y-axis.

Figura 1. Curvas de acumulación de especies através de tiempo para los métodos de puntos deconteo y redes de niebla.Figure 1. Species accumulation curves throughtime for the point count and mist nest methods.


que no se realizó una cuantificación de losdistintos modos de obtención de frutos, obser-vaciones no sistemáticas mostraron que losindividuos de T. falcklandii se alimentaronprincipalmente recolectando grandes cantida-

des de frutos de una misma planta posados enperchas o buscando alimento en el suelo; encambio los de E. albiceps consumieron general-mente los frutos uno a uno realizando vueloscortos desde una percha.

Tabla 2. Valores (medias + 1 ES) del peso, de la longitud total del ala y del pico de las dos especies de avesfrugívoras, Elaenia albiceps y Turdus falcklandii, del bosque de Llao-Llao.Table 2. Values (means + 1 SE) of body mass, beak-tail, wing, and beak length for the two frugivorebirds, Elaenia albiceps and Turdus falcklandii, in the Llao-Llao forest.

Longitud (cm) Pico (mm)

Especie Peso (g) Total Ala Largo Comisura Alto

E. albiceps 15.8 ± 1.9 13.7 ± 0.59 7.5 ± 0.3 10.5 ± 1.0 4.3 ± 0.3 3.6 ± 0.2n 135 129 131 132 131 131

T. falcklandii 88.0 ± 3.9 23.7 ± 0.9 12.9 ± 2.5 21.4 ± 2.6 7.18 ± 0.4 7.5 ± 0.5

n 24 24 24 24 24 24

Tabla 3. Especies de plantas leñosas en el bosque de Llao-Llao, síndrome de dispersión (basado en laproducción o no de frutos carnosos), frecuencia de ocurrencia y forma de vida. Para las especies confrutos carnosos se indica color del fruto y tamañoTable 3. Woody plant species in the Llao-Llao forest, seed dispersal syndrome (based on the productionof fleshy fruits), occurrence frequency, and life type. Color and size of fleshy fruits are indicated.

Especies Familia Frec.% Forma de Vida Color Fruto (mm)

Abiótico Austrocedrus chilensis Cupresaceae < 1.0 Árbol

Chusquea culeou Graminae 21.7 Arbusto

Cytisus scoparius* Fabaceae 1.03 Arbusto

Lomatia hirsuta Proteaceae < 1.0 Arbusto

Nothofagus antarctica Nothofagaceae < 1.0 Árbol

Nothofagus dombeyi Nothofagaceae 17.01 Árbol

Biótico

Aristotelia chilensis Elaeocarpaceae 37.11 Arbusto Negro 7.3

Azara microphylla Flacourtiaceae 6.96 Arbusto Marron 4.8

Berberis sp. Berberidaceae 1.29 Arbusto Azul 10.6

Luma apiculata Myrtaceae < 1.0 Arbusto Negro 10.8

Maytenus boaria Celastraceae 1.80 Arbusto Rojo 5.4

Prunus sp.* Rosaceae 1.03 Arbusto Rojo ?

Relvunium sp.* Rubiaceae < 1.0 Epifita Negro 4.3

Ribes magellanicum Saxifragaceae < 1.0 Arbusto Rojo 7.7

Schinus patagonicus Anacardaceae 4.64 Arbusto Negro 4.4

Tristerix corymbosus Loranthaceae 4.90 Hemiparásita Verde 9.8 x 6.3


Disponibilidad de frutos

El 60% de los individuos y el 62% de las espe-cies muestreadas en el estrato arbustivo corres-pondieron a especies que producen frutos car-nosos (Tabla 3). El estudio fenológico indicóque en la mayoría de las especies los frutosmaduran entre diciembre y marzo (Tabla 4).Aunque la abundancia de frutos maduros nofue cuantificada, se observó que la mayor pro-ducción de frutos por planta se concentró enlos meses de enero y febrero. Las especies másimportantes que produjeron frutos carnososen el verano de 1998-1999 fueron Aristoteliachilensis, Tristerix corymbosus y Azara microphy-lla. Schinus patagonicus reemplazó a A. micro-phylla como la tercera especie con frutos carno-sos en importancia en el verano de 1999-2000.

DISCUSIÓN

Del total de las 24 especies que componen laavifauna del bosque de Llao-LLao, sólo dos,Elaenia albiceps y Turdus falcklandii, se compor-taron como frugívoras y dispersoras de semi-llas. En otras cuatro especies de aves, Ochthoecaparvirostris, Aphrastura spinicauda, Pteroptochostarnii, y Phrygilus patagonicus se detectaronocasionalmente restos de frutos carnosos en elanálisis de contenidos estomacales pero nin-guna de ellas dispersó semillas ni por defeca-ción o regurgitación (Amico, obs. pers.). Parti-cularmente P. patagonicus ha sido descripta

como un depredador importante de flores yfrutos en el BTSA (Sabag 1993; Traveset et al.1998).

El bosque de LLao-Llao presentó un númerosimilar de especies de aves al encontrado enotros sitios dentro del BTSA (Vuilleumier 1972;Sabag 1993; Willson et al. 1994; Rozzi et al.1996b; Jiménez 2000). Como en la mayoría deestos estudios, en éste también se encontró queE. albiceps representa la especie más abundantedurante los meses de verano, que es la épocade mayor disponibilidad de frutos en el BTSA(Riveros & Smith-Ramírez 1996).

Nuestros resultados mostraron que la abun-dancia relativa del ensamble de aves caracteri-zado a partir de los individuos capturados enlas redes fue similar al ensamble representadopor las aves observadas en las estaciones deconteo. Del total de especies de paseriformesobservados en los censos, seis (50%) no fueroncapturadas por las redes de niebla. Estas seisespecies presentaron una baja abundancia enel área de estudio y ninguna de ellas ha sidodescripta como frugívora para el BTSA (Tabla1). Al menos tres de estas especies, Tachycinetaleucopyga, Carduelis barbata y Sicalis leuteola, nofueron capturadas por las redes porque utili-zan el estrato arbóreo para su alimentación(Amico, obs. pers; Grigera et al. 1994).

Elaenia albiceps y T. falckandii consumieronfrutos del 90% (n = 8) de las especies que produ-cen frutos carnosos en el bosque de Llao-Llao.

Tabla 4. Fenología de fructificación de seis especies vegetales productoras de frutos carnosos en elBosque de Llao-Llao. Presencia (+), ausencia (-).Table 4. Fruit phenology of six plants species producing fleshy fruit at the Llao-Llao Forest. Present (+),absent (-).

1998-1999 1999-2000

Especies Nov. Dic. Ene. Feb. Mar. Dic. Ene. Feb. Mar.Aristotelia chilensis - + + + - - + + +

Azara microphylla - + + + - - - - -

Berberis sp. + + + - - + + - -

Maytenus boaria - - - + + - - + +

Schinus patagonicus - - - - - + + + -

Tristerix corymbosus + + + + + + + + +

Total de sp. con frutos: 2/6 4/6 4/6 4/6 2/6 3/6 4/6 4/6 3/6


El consumo de frutos coincidió con la disponi-bilidad de los mismos en el bosque; mientrashubo frutos en el bosque las aves se alimenta-ron de ellos. Tristerix corymbosus fue la únicaespecie con frutos carnosos que no fue disper-sada por aves. Las semillas de esta especie sondispersadas exclusivamente por el marsupialDromiciops gliroides en el bosque de Llao-Llao(Amico & Aizen 2000).

Asociado a la obtención de frutos en vuelo,los individuos de E. albiceps mostraron valoresaltos en la relación ancho de la comisura yalto del pico (picos deprimidos). En cambio T.falcklandii presentó mayores razones entre pesocorporal y largo del ala, correspondientes aaves poco voladoras y que adquieren los frutosdesde perchas (Moermond & Denslow 1985).La forma en que estas dos especies acceden alos frutos coincide con lo esperado en funciónde su morfología y con lo observado por otrosautores (Fitzpatrick 1980; Foster 1987). Estasdistintas estrategias de forrajeo afectaría el tipode fruto seleccionado por estas dos especiesde aves, y podrían producir distintos patronesde deposición de semillas. Las aves que sealimentan desde perchas, como T. falcklandii,también preferirían plantas con muchos frutos,de mayor tamaño o con frutos agrupados.Nuestros resultados apoyan esta hipótesis. Losfrutos de las dos especies de plantas (L. apicu-lata y Berberis sp.) que prefirió T. falcklandii enrelación a E. albiceps son los de mayor tamañoen el área de estudio y también los únicos quese presentan agrupados. El BTSA presentavarias especies que producen frutos carnosos> 10 mm (el límite del tamaño de los frutos quepodría ingerir E. albiceps) que serían dispersa-das principalmente por T. falcklandii, por zo-rros del género Pseudalapex (Willson et al.1996a; Aizen et al. 2002), o por el marsupialarbóreo Dromiciops gliroides (Amico, datos nopubl.).

Según Wheelwright (1985), las aves percha-doras presentan dietas menos diversas que lasvoladoras. Nuestros resultados no apoyaríanesta hipótesis. En este estudio, E. albiceps y T.falcklandii se alimentaron de casi todas las es-pecies productoras de frutos carnosos en elárea, demostrando que ambas especies songeneralistas en cuanto al consumo de frutoscarnosos. Esto podría deberse al bajo númerode especies de aves frugívoras, de especies pro-

ductoras de frutos y a la estacionalidad en ladisponibilidad de frutos; características todasque no favorecerían la especialización (Th-ompson 1994; Herrera 1995; Bascompte et al.2003).

Sabag (1993) utilizando métodos similares alos empleados en este estudio, encontró a cincoespecies de aves como dispersoras de semillasde plantas con frutos carnosos en un bosquesecundario de la isla de Chiloé (42°30’S;73°46´O). Sin embargo, E. albiceps y T.falcklandii, superaron marcadamente en abun-dancia e importancia como dispersoras a lasotras tres (Xolmis pyrope, Curaeus curaeus yColaptes pitius). Para E. albiceps, este autor iden-tificó en las heces un total de 10 especies dife-rentes de plantas (lo que representó alrededordel 50% de las especies que producen frutoscarnosos en el área de estudio), mientras quepara T. falcklandii solamente encontró frutosde Drimys winteri. Esto puede deberse a queeste estudio sólo comprendió una pequeñaparte de la estación de fructificación (enero-febrero) en el bosque de Chiloé. Observacionespor otros autores sugieren que otras aves talescomo los rinocríptidos, Scelorchilus rubecula yPteroptochos tarnii, la rara, Phytotoma rara, y elcarpintero gigante, Campephilus magellanicus,consumen ocasionalmente frutos carnosos enel BTSA (Correa et al. 1990; Sagab 1993;Hernández 1995; Rozzi et al. 1996b), aunquesu papel e importancia como dispersores desemillas todavía deben ser establecidos.

La diversidad florística del bosque de Chiloées más alta que la de Llao-Llao (56 vs. 41 de gé-neros de plantas leñosas), contando el bosquede Chiloé con varios géneros de árboles y enre-daderas productores de frutos carnosos no pre-sentes en Llao-LLao y una mayor incidenciade endozoocoria en general (Aizen & Ezcurra1998). De los géneros que producen frutoscarnosos sólo el 40% están presentes en LLao-LLao y Chiloé, mientras que el 60% restanteson únicos de cada área. A pesar de las diferen-cias en la composición y diversidad florísticade Chiloé y Llao-Llao, y sin desmerecer el papelcomo dispersores de otros vertebrados (Willsonet al. 1996a; Amico & Aizen 2000), estos dostrabajos sugieren que E. albiceps y T. falcklandiiserían los principales frugívoros y dispersoresde semillas en el BTSA: Elaenia albiceps, unmigrante neotropical, por ser el frugívoro más


abundante durante los meses de verano, y Tur-dus falcklandii, a pesar de su menor abundan-cia, por su estatus de residente que lo convier-ten en el principal dispersor de especies deplantas que fructifican en primavera y otoño(Riveros & Smith-Ramírez 1996). Esta concor-dancia entre distintas localidades geográficasen la importancia de E. albiceps y T. falckandiicomo dispersoras de semillas, acentúan el rolde especies claves que tendrían estas dos avesen todo el ámbito del BTSA.

AGRADECIMIENTOS

Nuestro agradecimiento a R. Vidal-Russell,M. Rodríguez-Cabal, L. Sympson y J. Paritsispor su colaboración en las tareas de campo.También agradecemos a S. Caziani por suenseñanza en las técnicas de muestreo y apoyopara que realicemos este trabajo. Al guadapar-que A. Chávez por colaboración en la eleccióndel sitio y cuidado del material de campo. A laDelegación Regional Patagonia de ParquesNacionales por el préstamo de las redes deniebla y material de muestreo, a C. Ezcurra porsus comentarios sobre una versión preliminarde este manuscrito, y a los seis árbitros querealizaron valiosos comentarios para mejorarel manuscrito. Este trabajo fue parcialmentefinanciado por la Fundación Antorchas(proyecto A-13740/1-14), Wildlife Conserva-tion Society y National Geographic Society(Grant 6192-98).

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dispersión de semillas por aves en un bosque templado

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