Cuatro características ecológicas de los suelos de pinar

Ramiro Aznar Ballarín, diciembre de 2007Ecología del Suelo, UCM

Resumen

En el presente trabajo se ha realizado una caracterización de diferentes aspectos ecológicos de los suelos de pinar. Por una parte se ha visto que la funcionalidad de este peculiar sistema se ve más afectada por factores abióticos que por factores bióticos. La descomposición de los materiales más representativos de la hojarasca (lignina, celulosa, etc.) están influenciados por diferentes factores (evapotranspiración, precipitación, etc.) y en general, el proceso completo de la descomposición de acículas de pino se realiza lentamente debido a la alta concentración de materiales difícilmente biodegradables. Se ha visto que la concentración de algunos de estos compuestos secundarios varía en el suelo según la profundidad y respiración del sustrato, así como de la biomasa microbiana. Sus funciones son principalmente defensivas, inhibitorias o alelopáticas dependiendo de la especie de estudio. Se ha estudiado la dinámica de los pinares ante episodios de fuego, ya que son perturbaciones necesarias para la persistencia de algunas especies de pino e incluso para la diversidad del sistema. Por último se ha revisado la filogenia de esta estirpe, concluyendo que los rasgos seleccionados por el fuego (persistencia de los propágalos, capacidad rebrotadora, etc.) se han adquirido de forma paralela a lo largo de la evolución.

Palabras clave: acículas, hojarasca, descomposición, comunidad microbiana, compuestos secundarios, fuego.

Introducción

Los componentes superficiales y subterráneos (“aboveground and belowground”) de los ecosistemas se han considerado tradicionalmente como compartimentos aislados. En estos últimos años se ha empezado a demostrar el importante papel representado por la retroalimentación entre dichos componentes en el control de los procesos y propiedades ecosistémicas (Wardle et al., 2004).

El suelo presente en los pinares es un ecosistema idóneo para el estudio de estas teorías. Existen multitud de estudios ecológicos sobre pinares en nuestro país, desde los de Nicolás y Gandullo (1967, 1969) hasta llegar a la serie de Regiones de Procedencia (Alía et al., 1996; Gil et al., 1996; Prada et al., 1997). A pesar de ello son meramente descriptivos o únicamente de interés geobotánico. Es necesario irse hasta latitudes eurosiberianas (concretamente Finlandia) donde han estudiado al detalle la ecología del Pinus sylvestris ya sea comparándolo con otras especies (Kanerva et al., 2007; Smolander et al., 2006; Suominen et al., 2003), creando microcosmos (Nieminen y Setälä, 2001; Liiri et al., 2002) o incluso llevando a cabo un experimento a través de un transecto climático por toda Europa (McTiernan et al., 2003).

Estos y otros trabajos similares han demostrado que podemos encontrar diferente estructura de la comunidad microbiana bajo pinares que bajo otras formaciones arbóreas (Priha et al., 2001; Niemi et al., 2007). Dicha comunidad influye directa e indirectamente en el proceso de descomposición de la hojarasca constituída mayoritariamente por acículas. Este tipo de hojas presenta unos elevados niveles de compuestos de lenta tasa de descomposición, ralentizando las etapas más tempranas de este proceso (Kainulainen y Holopainen, 2002). Entre estos constituyentes se encuentran los compuestos orgánicos secundarios (monoterpenos, sesquiterpenos, etc.), moléculas de alto interés ecológico debido a su función defensiva (Phillips et al., 1999) o como partícipes estimuladores de episodios de incendios (Margalef, 1999). Este último fenómeno es necesario estudiarlo desde un punto de vista filogenético dentro del género Pinus, ya que aunque se conoce su profunda modificación del suelo: combustión de la materia orgánica, aumento del pH, cambios en los organismos edáficos, erosión, etc. (Alcañiz et al., 1996), no se conoce su papel seleccionador en el curso de la evolución de dicha estirpe.

Debido al extenso tema ante el que nos encontramos, la caracterización ecológica que vamos a realizar se va centrar en la estructura de la comunidad microbiana, fúngica y faunística, la dinámica de descomposición de la hojarasca, la importancia ecológica de los compuestos orgánicos secundarios y la evolución sufrida por esta estirpe debido a los incendios.

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Complejidad y estructura de los organismos edáficos de los pinares

Las comunidades bacteriana, fúngica y faunística son piezas esenciales del “rompecabezas ecológico” de los ecosistemas del suelo debido a su importante rol en la regulación de la descomposición y del reciclado de nutrientes (Berg et al., 1998). Aunque se conoce bastante bien cada uno de estos componentes por separado, las interacciones entre estos grupos empiezan a salir a la luz gracias a trabajos como el de Hunt y Wall (2002) o el de Liiri et al. (2002). El primero de ellos sugiere que los ecosistemas pueden permitir la pérdida de algunos grupos funcionales de organismos del suelo con un pequeño declive en la funcionalidad del sistema (Fig. 1), gracias a cambios en la abundancia de los grupos supervivientes, siendo los grupos funcionales con mayor efecto en la abundancia de otros grupos aquellos que presentaban mayor biomasa o mayor número de consumidores, sin importar la posición trófica. El segundo estudio llevado a cabo con plántulas de Pinus sylvestris llegó prácticamente a las mismas conclusiones, sugiriendo que los factores abióticos, tales como la humedad o el pH, anulaban a los factores bióticos con respecto a la funcionalidad del sistema, y que los cambios en la estructura y biomasa de la micro y mesofauna del suelo no modificaban la funcionalidad del ecosistema. Ambos artículos coinciden con la “Teoría de la redundancia” de Walter (1992) y se encuentran en la misma línea de trabajo que los estudios sobre complejidad y fragilidad de las redes ecológicas llevados a cabo por el Instituto de Santa Fe (Montoya et al., 2006).

Fig. 1. Dinámica de detritus, bacterias, amebas y ácaros mesostigmátidos consumidores de hongos después de quitar del sistema nematodos consumidores de bacterias a tiempo cero. Los valores posteriores a tiempo cero muestran prácticamente el estado estable presente con nematodos consumidores de bacterias (Modificado de Hunt y Wall, 2002).

Mientras que los anteriores artículos se referían a los efectos de la eliminación de grupos de organismos, otros autores han investigado la eliminación de la capa de materia orgánica de la superficie del suelo de pinares (Bengtsson et al., 1998; Eaton et al., 2004). Esta eliminación tuvo efectos negativos en la abundancia de animales en posiciones tróficas más elevadas (“los consumidores en cierta medida controlan la densidad de sus recursos”) y en los organismos más móviles. Predadores tales como gamásidos, arañas y algunos escarabajos sufrieron un descenso de entre 30-50 %. Dípteros y colémbolos también vieron disminuída su abundancia. Mientras que para nematodos, hongos y bacterias no se encontraron diferencias. A pesar de todo, los efectos fueron mucho más cuantitativos que cualitativos, ya que ningún grupo funcional desapareció del sistema.

El estudio de estos microinvertebrados es muy importante debido a que contribuyen de forma significativa a la rotura de las acículas, fragmentándolas y consumiéndolas, favoreciendo la instalación de bacterias y hongos debido a que aumentan las superficies y extremos disponibles de colonización, aumentando finalmente la tasa de descomposición. Un estudio ha demostrado que la presencia del diplópodo Glomeris marginata estimula la descomposición de hojarasca de acículas de Pinus halepensis, observándose mayor concentración de celulosa descompuesta en sus heces, ya que posiblemente existieron microorganismos celulíticos en su intestino (Coûteaux et al., 2002).

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Otros organismos edáficos de gran importancia son aquellos que se encuentran en simbiosis con las raíces de las plantas. Estos microorganismos tales como hongos, actinomicetes y proteobacterias influyen sobre la disponibilidad de recursos, el crecimiento de las plantas o la fauna del suelo entre otros aspectos, el resultado de dicha interacción depende de factores bióticos y abióticos. No obstante se ha observado que los hongos formadores de micorrizas son funcionalmente redundantes para el crecimiento de plántulas de Pinus sylvestris en medios ricos en nutrientes, aunque al mismo tiempo siguen regulando la toma de recursos bajo el suelo (Nieminen y Setälä, 2001; Berg et al, 1998). Otro factor que afecta a estos hongos es la profundidad de la hojarasca y el estado de descomposición de ésta. La longitud de las hifas aumentó bajo la capa de hojarasca de acículas de Pinus pentaphylla var. Himekomatsu y también en acículas parcialmente descompuestas frente a acículas frescas (Osono et al., 2006).

Dinámica de descomposición de la hojarasca de pino

Antes de hablar de descomposición es necesario comentar los factores principales que regulan la caída de hojarasca. Un estudio reciente realizado en Navarra (Blanco et al., 2006) sugiriere que la altitud y el clima determina las diferencias en la caída de hojarasca de dos poblaciones de estudio de Pinus sylvestris. Sin embargo, al reducir la escala, los efectos sobre la estructura del bosque (como el aclarado) es el factor más influyente en los ciclos estacionales de caída de hojarasca.

En general, la descomposición de diversos compuestos químicos en la hojarasca de acículas de pino es un lento proceso. La completa descomposición de la hojarasca de acículas dura numerosos años. A pesar de todo, las tasas de pérdida de masa de hojarasca en pinares varía ampliamente dependiendo del clima y de la calidad de la hojarasca (Kainulainen y Holopainen, 2002). Durante la etapa temprana de descomposición, la alta proporción de material de lenta descomposición puede explicarse por medio de factores físico-químicos y biológicos: i) las células de las acículas están todavía intactas y por tanto el área de ataque es menor, ii) una tercera parte del total de nitrógeno esta inmovilizado por la fracción recalcitrante resultante de la asociación estable de nitrógeno estable y polifenoles, y iii) los compuestos fenólicos tóxicos que inhiben la actividad microbiana y el pastoreo animal están presentes en altas concentraciones en la hojarasca fresca. Concluyendo que una hojarasca vieja (a partir de un año) tiene un potencial de mineralización de carbono mayor que una hojarasca fresca (Coûteaux et al., 1997).

Un surtido grupo de los mejores investigadores en este campo incubaron bolsas de hojarasca de Pinus sylvestris procedente de Suecia, desde Holanda hasta el sur de España (McTiernan et al., 2003). Las conclusiones a las que llegaron fueron las siguientes:

• Los cambios en la concentración de lignina mostró relación con la evapotranspiración, sugiriendo que la disponibilidad de agua era el factor más importante para esta relación, ésta a su vez estaba determinada por la morfología del suelo del bosque. Las acículas de pino relativamente grandes y conectadas por parejas forman una capa de hojarasca con grandes poros de aire, siendo más propensos al déficit hídrico.Otro estudio centrado en la evapotranspiración de las acículas de Pinus sylvestris demostró que los factores más importantes que influían sobre este proceso eran los parámetros que controlaban la apertura estomática y la sensibilidad al déficit de presión de vapor de agua, que a su vez estaban muy conectados al control hidráulico de la conductancia estomática (Poyatos et al., 2007).

• La degradación de celulosa mostró relación con la precipitación, la celulosa se degradaba más rápidamente en lugares con mayor régimen de lluvia.

• La degradación de hemicelulosa fue dependiente de la temperatura, la hemicelulosa se degradaba más rápidamente al aumentar la temperatura. Este hecho también se observó en la descomposición de acículas de Pinus halepensis (Coûteaux et al., 2002).

• Componentes no estructurales mostraron relación con la disponibilidad de agua. Este hecho sugiere que los componentes no estructurales fueron removidos en parte por el agua, aunque se observó que pueden ser productos de la descomposición de la hojarasca manteniéndolos en el sistema hasta un cierto nivel.

• La liberación de nitrógeno estuvo controlada por la temperatura, ya que la liberación de nitrógeno más reducida se produjo en el área de estudio con mayor temperatura.

• La acumulación de cenizas se debió a la sequía.

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A partir de estos seis puntos se puede realizar un esquema bastante simple de la descomposición de dichos componentes:

Fig. 2. Relaciones entre factores ambientales (precipitación, temperatura, disponibilidad de agua, evapotraspiración y sequía) y la descomposición de materiales estructurales (lignina, celulosa y hemicelulosa) presentes en la hojarasca de P. sylvestris, así como la liberación de nitrógeno y la concentración de cenizas. (+) Relación positiva; (-) relación negativa (elaboración propia, basado de McTiernan et al., 2003).

En otro trabajo realizado en los Montes Cárpatos (Drewnik, 2006) mostró que el factor más importante que afectaba a la tasa de descomposición de la celulosa era la altitud, reduciéndola al subir en altura. Aunque se vio que esta relación no era absoluta. En el piso subalpino la retroalimentación era negativa, debido a que el humus originario de acículas de pinos enanos determinaba tasas menores de descomposición de celulosa. Mientras que en el piso alpino la situación era la contraria, los horizontes húmicos en este caso son originados por restos de hierbas “blandas”, determinando tasas de descomposición de celulosa relativamente altas.

A parte de la evolución de los componentes estructurales presentes en la hojarasca también hay que tener en cuenta la evolución del pH y la concentración de nutrientes. Un estudio realizado en Suecia durante nueve años (1985-1994) observó un avance de la acidificación del suelo y una lixiviación de nutrientes desde el perfil del suelo (Thelin et al., 1998). Este primer hecho es bastante comprensible ya que la hojarasca del pino es considerada como “acidificante”, ya que presenta un fuerte contenido en lignina y en lípidos y presencia de taninos condensados que forman complejos polifenol-proteínas poco biodegradables (Duchaufour, 1984).

La descomposición de los compuestos orgánicos secundarios se estudiará en el siguiente apartado, ya que está dedicado exclusivamente al estudio de los mismos.

Concentración, función y descomposición de los compuestos secundarios en suelos de pino

Los compuestos orgánicos volátiles (VOCs) emitidos por la vegetación representan un papel importante en la química atmosférica. Mientras que los árboles caducifolios emiten principalmente isoprenos, las coníferas liberan mayoritariamente terpenos (Guenther et. al., 1994; Fuentes et al., 1996). Los terpenos son un grupo complejo de metabolitos secundarios presentes en casi todas las plantas. Son hidrocarburos constituidos por varias unidades de isopreno (isopentano) C5 e incluyen aceites esenciales, carotenoides y gomas. Los mono-, sesqui- y diterpenos son típicos de esta familia (Smolander et al., 2006) y son liberados al medio constituyendo oleorresinas. En la siguiente figura (Fig. 3) se muestran las estructuras moleculares de estos compuestos orgánicos:

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Fig. 3. Constituyentes comunes de las oleorresinas de las coníferas. Cada clase deriva de su respectivo precursor acíclico, geranil difosfato (monoterpenos), farnesil difosfato (sesquiterpenos) y gerani-geranil difosfato (diterpenos). Los diterpenos sufren una oxidación larga dando lugar a los ácidos resinosos (Modificado de Phillips et al., 1999).

La liberación de estos compuestos varía entre especies y depende de muchos factores ambientales, como las interacciones interespecíficas. En ecosistemas mediterráneos se ha estudiado la emisión de terpenos de dos especies arbóreas, Pinus halepensis y Quercus ilex. Las plántulas de P. halepensis aumentaron la emisión de terpenos cuando crecieron junto a otro individuo de su misma especie, y esta emisión disminuyó cuando crecieron junto a individuos de Q. Ilex (Pugnaire et al., 2000).

Se han llevado a cabo multitud de estudios en el Finnish Forest Research Institute para determinar la concentración de los terpenos y compuestos fenólicos en el suelo, comparando los sustratos de diferentes especies: Betula pendula, Picea abies y Pinus sylvestris (Kanerva et al., 2007; Smolander et al., 2006; Suominen et al., 2003). Los investigadores demostraron que la capa de hojarasca presentaba las mayores concentraciones de terpenos y fenoles (siendo el sustrato bajo el pino el de mayor concentración), disminuyendo más rápidamente los primeros con la profundidad. Un último dato importante es que los niveles totales de fenoles y terpenos en el suelo se correlacionaron positivamente con la respiración del suelo y el carbono procedente de biomasa microbiana, y con la proporción C:N respectivamente.

Un estudio realizado por Nierop et al. (2006) ha demostrado que no todos estos compuestos provienen de especies vegetales y que se debe tener en cuenta en el análisis la historia del suelo.

Las funciones de estos compuestos han sido muy estudiadas, por un lado presentan un carácter claramente defensivo contra herbívoros y patógenos. Esta característica les ha permitido colonizar casi todos los nichos disponibles (Phillips et al., 1999). También se conocen monoterpenos con efecto inhibitorio de la mineralización neta del nitrógeno y la nitrificación neta en suelos (White, 1986, 1991, 1994), así como su modo de acción, basada en sus estructuras moleculares (White, 1988). Aunque algunos monoterpenos reducen la biomasa microbiana del suelo, también se ha sugerido en un trabajo elaborado por Smolander et al. (2006) que estos compuestos sirvan como fuente de carbono y energía por parte de los microorganismos del suelo. Una cuarta función de estas moléculas es su propiedad alelopática. La corteza de Pinus pinaster libera al sustrato varios de estos componentes inhibiendo la germinación y crecimiento de varias especies herbáceas (Lolium perenne y Lactuca sativa) (Pugnaire et al., 2000).

Existen multitud de estudios relacionados con la descomposición de la hojarasca de coníferas. En

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comparación, hay muy pocos trabajos que describan el proceso de descomposición de compuestos orgánicos secundarios. En la siguiente figura (Fig. 4) se muestra la evolución de los compuestos secundarios durante la descomposición de la hojarasca de acículas de Pinus sylvestris:

Fig. 4. Porcentajes de monoterpenos (izquierda) y de ácidos resinosos (derecha) en la hojarasca de acículas de pino durante la descomposición (Modificado de Kainulainen y Holopainen, 2002).

Como decía Margalef (1999) estos compuestos no sólo pueden tener función defensiva o inhibidora, eficaz en la competición entre especies, sino que pueden favorecer episodios de incendio, fuego que siempre favorece, indirectamente, más a unas especies que a otras. Utilizando sus propias palabras: “en algunos pinares cuando se ha acumulado mucha madera inútil, el fuego viene a representar un suicidio a la desesperada, en aras de un futuro mejor”.

Dinámica y evolución del pino frente a los incendios

Así pues, cuando se habla de la ecología del pino es inevitable nombrar su relación con el fuego, especialmente si nos encontramos en ambientes mediterráneos. Muchas de las especies del género Pinus retienen sus semillas dentro de piñas hasta que el calor de un fuego induce su liberación (Keeley y Fotheringham, 2001), dando lugar a una abundante germinación una vez que el episodio ha sucedido. Este fenómeno se da en especies mediterráneas de Norteamérica como Pinus contorta, P. radiata, etc. Así lo demuestra un trabajo reciente de Cropper y Loudermilk (2006). Estos autores mediante una serie de modelos establecieron que ecosistemas de Pinus palustris son dependientes del fuego y sin incendios, dichos pinares eran sustituidos por bosques caducifolios (Fig. 5). La regeneración de esta especie de pino dependía de la frecuencia de los incendios y de la creación de espacios ya que éstos reducen la competencia con árboles adultos.

Fig. 5. Población final de P. palustris durante una simulación de 1000 años sin incendios. Las líneas en diferentes colores representan diferentes modelos: lineal, exponencial, etc. (Modificado de Cropper y Loudermilk, 2006).

Pero esto no sucede con las especies de nuestro país. Los piñones de nuestros pinos mediterráneos mantienen su viabilidad en el interior de sus conos durante cierto tiempo. A pesar de ello, las piñas se acaban abriendo de forma regular pocos años después de la fecundación. Las piñas de Pinus halepensis y P. pinaster se abren durante el fuego, dispersando posteriormente las semillas, aunque es evidente que el reclutamiento de este árbol no depende exclusivamente del fuego (Lloret, 1996). Se ha demostrado para las especies de pinos que no sólo el factor principal para la germinación es el tiempo de

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exposición al fuego sino también el rango de temperatura a la que son sometidas las semillas (Herrero et al., 2007).

Esta persistencia de los propágulos (“serotiny”) frente al fuego se ha relacionado con otros caracteres presentes en plantas que viven en hábitats propensos a los incendios. Por un lado Pausas y Verdú (2005) demostraron que la capacidad rebrotadora y la persistencia de los propágulos eran rasgos correlacionados negativamente. En otras palabras, ambas características habrían surgido a través de una selección paralela y no simultánea a lo largo de la evolución como respuesta a la misma presión selectiva. Por otro lado Schwilk & Ackerly (2001) llegaron también a una correlación evolutiva parecida entre el grosor de la corteza y la persistencia de los propágulos en especies de pinos. En la siguiente figura (Fig. 6) está representado un árbol filogenético, donde se puede observar la divergencia evolutiva entre especies que habitan ambientes propensos a los incendios y las que no.

Fig. 6. Árbol filogenético de consenso constituido por 409 filogenias de 38 especies de Pinus. En negro se muestra la línea evolutiva de especies con hábitats propensos a los incendios, en gris especies de hábitats no propensos a incendios y en rallado líneas evolutivas equívocas (Modificado de Schwilk y Ackerly, 2001).

El fuego también tiene un papel importante fuera del mundo mediterráneo. Un estudio realizado en el sur de Lituania ha demostrado que los incendios son favorables para la biodiversidad en pinares hemiboreales (Pinus sylvestris). Los fuegos inducen la regeneración de pinos y puede ser utilizado para realizar restauraciones de pinares (Marozas et al., 2007).

Conclusiones

Las conclusiones del trabajo fueron las siguientes:

• La funcionalidad del ecosistema edáfico de un pinar se ve más afectado por perturbaciones abióticas (humedad, pH, etc.) que por perturbaciones bióticas (eliminación de grupos funcionales). La eliminación de la capa de materia orgánica tiene un fuerte efecto negativo en los organismos que presentan posiciones tróficas más elevadas.

• La caída de hojarasca está controlada por las condiciones climáticas y por la altitud a escala regional, y por la estructura del bosque a escala local. La descomposición de las acículas de pino es un proceso lento que dura varios años, condicionado por su lenta etapa temprana debido a presencia de materiales de baja descomposición. Dentro de los materiales más comunes la lignina demostró estar condicionada por la evapotranspiración, la celulosa por la precipitación, la hemicelulosa por la temperatura y los componentes no estructurales solubles por la disponibilidad de agua. Además se observó que mientras avanzaba la descomposición descendía el pH y se producía una lixiviación de nutrientes en el perfil del suelo.

• Las oleorresinas constituidas por monoterpenos, sesquiterpenos y ácidos resinosos diterpenoides tienen una gran importancia ecológica para la dinámica de los pinares. La concentración de estos compuestos secundarios disminuye con la profundidad y tiene una correlación positiva con la

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respiración del suelo y el carbono de la biomasa microbiana. Las principales funciones de estas moléculas son defensivas, inhibitorias y alelopáticas, además como compuestos orgánicos volátiles hay que tenerlos en cuenta como partícipes de la aparición de episodios de fuego.

• Algunos pinares dependen de la existencia de incendios en su dinámica para su persistencia en el sistema. Incendios que en algunos casos pueden aumentar la biodiversidad de ciertos pinares en la etapa posterior al episodio. La filogenia demuestra que existen dos clados diferenciados: pinos residentes en hábitats propensos a los incendios y pinos residentes en hábitats no propensos a este tipo de perturbación. La capacidad rebrotadora, la persistencia de los propágulos y el grosor de las ramas fueron seleccionados de forma paralela y no simultánea como adaptaciones al fuego.

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