Bol. San. Veg. Plagas, 14: 447-459, 1988

Control biológico de la mosca blanca de los invernaderos, Trialeurodesvaporariorum WEST (Homoptera, Aleyrodidae), por Encarsia tricolorFOERS. (Hymenoptera, Aphelinidae) en tomate de invernadero

L. CASTRESANA, M. ARROYO y A. NOTARIO

En este trabajo se comprueba la utilidad de Encarsia tricolor FOERS, frente a Trialeurodesvaporariorum WEST, en cultivos de otoño-invierno-primavera bajo invernadero, desarrollan-do para ello un programa razonado de lucha biológica, sobre un cultivo de tomate.

L. CASTRESANA, M. ARROYO y A. NOTARIO. ETSIA. Ciudad Universitaria. 28040 Madrid.

Palabras clave: Trialeurodes vaporariorum, Encarsia tricolor, mosca blanca, tomate en in-vernadero.

INTRODUCCIÓN

Para el control biológico de la "mosca blan-ca de los invernaderos", es normalmente utili-zado en todo el mundo el endoparásito afeli-nido Encarsia formosa GAHAM, insecto de ca-racterísticas excepcionales para éste tipo delucha y del que se disponen gran cantidad dedatos. La capacidad de control de este insectoestá totalmente contrastada, dependiendo suéxito únicamente de la realización de un buenprograma de lucha.

Para la ejecución de un proyecto de controlbiológico es imprescindible conocer el nivel deplaga existente y el comportamiento de la mis-ma sobre el cultivo en las condiciones abióti-cas a las que se ha de desarrollar. Asimismo,hay que ser capaces de aislar la poblaciónhuésped-parásito con el fin de que no se pue-dan producir nuevas contaminaciones de pla-ga, las cuales nos desequilibrarían el controldeseado. Esta última circunstancia puede es-tar en gran parte solucionada por el propio in-vernadero de cultivo.

La utilización en España de E. formosaGAHAM, presenta algunas dificultades, de for-ma tal que, si bien puede ser utilizado normal-

mente, es difícil obtener de él su máximo ren-dimiento, salvo en casos muy concretos. Así,en nuestro país no existe ninguna cría en masade E. formosa GAHAM, que nos permita dis-poner de él en el número y momento adecua-do, además de a precios razonables. Por otraparte, en las zonas que poseen un gran núme-ro de horas de sol y elevada radiación mediacomo son Murcia y Almería, tienen especialinterés los cultivos de otoño-invierno-primave-ra; en estos cultivos, durante gran parte de sudesarrollo fisiológico, se tienen unas tempera-turas medias, relativamente bajas, lejanas delóptimo de actuación de E. formosa GAHAM.

Las temperaturas exteriores del sureste denuestra península, en ciertos aspectos, tampo-co son favorables al control biológico, ya quelas templadas de primavera permiten quenuestra plaga pueda instalarse cómodamenteen el exterior, mientras que las calurosas delverano provocan que los cultivos, hasta esemomento protegidos en general por plásticos,sean desmontados quedando al aire libre. Deésta manera se pierde el control realizado me-diante E. formosa GAHAM. debido a que lasrecontaminaciones de plaga existente en el ex-terior, no pueden estar compensadas con un

nuevo aporte del parásito ya que este muereen su mayor parte en las épocas invernales, sise encuentra al aire libre.

La existencia de una especie paleártica deafelinido (Encarsia tricolor FOERSTER), asícomo endoparásito de Aleurodidos, hizo pen-sar a diversos autores en su posible utilidad enla lucha contra las "moscas blancas" siendoSILVESTRI (1915) uno de los primeros en uti-lizarlo, en su caso, contra Aleyrodes brassicaeWALK.

E. tricolor FOERS. es un pequeño himenóp-teo, endoparásito, no específico de Trialeuro-des vaporariorum WEST, aunque prácticamen-te puede comportarse como tal (ARZONE,1875-76), que puede sobrevivir en nuestras la-titudes perfectamente al invierno dentro delexoesqueleto de su víctima en estado de pupa(ARZONE, 1976). No es partenogenético y laproporción de sexos en su descendencia puedellegar a ser muy variable, dependiendo de cir-cunstancias no bien determinadas. El interésde este afelinido, peor dotado como parásitoque E. formosa GAHAM, radica en existir enmuchas zonas de nuestra península en formalibre y por tanto estar perfectamente adaptadoal medio exterior, donde actúa también comoparásito.

De esta manera podemos pensar que ennuestros cultivos de otoño-invierno-primave-ra, realizados bajo plástico y normalmente sincalefactar, E. tricolor FOERS., pueda ser ca-paz de controlar aceptablemente a la "moscablanca de los invernaderos" ya que presentauna potencia biótica, y un ciclo biológico simi-lares a los de T. vaporariorum WEST. (ARZO-NE, 1975-76; CASTRESANA et ai, 1979, CAS-TRES AN A, 1986) y está acostumbrado a actuara relativamente bajas temperaturas.

Por otra parte, siempre nos será más fácildisponer de este parásito, efectuando inclusocrías propias, para realizar un control biológi-co adecuado. Una vez finalizado el control ocuando se desmonten los invernaderos quedaliberado el parásito al exterior en donde no seperderá, sino que seguirá ejerciendo una ac-ción favorable al aumentar el nivel de parasi-

tismo al aire libre, disminuyendo así las futu-ras recontaminaciones.

Con el fin de valorar estas teorías hemosrealizado una simulación aproximada de culti-vo de otoño-invierno-primavera bajo inverna-dero en las condiciones abióticas de nuestrasgrandes zonas productoras, Murcia y Almería,que contaminaremos mediante T. vaporario-rum WEST, para más adelante intentar contro-lar sus daños mediante un tratamiento biológi-co con E. tricolor FOERS.

MATERIALES Y MÉTODOS

Por su importancia económica se eligió eltomate (Lycopersicum sculentum, var. "Mar-mande") como cultivo soporte a estudiar. Estecultivo se desarrolló en un invernadero decristal de 7,56x2,47 m. ubicado en los viverosdel ICON A en Puerta de Hierro, Madrid.Con el fin de mantener el cultivo próximo alas temperaturas medias de los cultivos deotoño-invierno-primavera de invernaderos delárea mediterránea, se instala un aporte calóri-co eléctrico y ventilación forzada reguladospor un equipo termostático para manteneruna temperatura media de unos 19° C. El in-tervalo de temperaturas esperado, apoyándo-nos en la experiencia obtenida en este inver-nadero en años anteriores es de 18 a 22° C.

El cultivo se realizó sobre 180 macetas indi-viduales de unos 19 centímetros de diámetroefectuándose el riego manualmente sirviéndo-se para ello de una manguera. La duración delexperimento se estableció considerando eltiempo transcurrido desde el transplante o in-troducción del tomate en el invernadero hastael principio de la producción; estimamos esteperiodo en unos 120 días.

El método general a seguir es el siguiente:a) Transplante de las plantas de tomate al

invernadero; riego y aclimatación del cultivo.b) Contaminación del cultivo mediante T.

vaporariorum WEST, en un número determi-nado de ejemplares.

c) Primer control de la plaga existente; li-

beración del parásito E. tricolor FORES., se-gún un programa preestablecido, el cual inclu-ye sucesivos controles de la población hués-ped-parásito.

d) Examen final del cultivo para determi-nar el nivel de éxito del programa aplicado.

Cada uno de los puntos anteriores se desa-rrolló de la siguiente manera:

Transplantes: Las plantas de tomate fueronsemilladas y llevadas al estado 4-6 hojas enuna cámara climática de iluminación y tempe-ratura controlados. En el transplante se com-probó la sanidad de las plantas de forma queno portasen ningún insecto, realizándose enun sólo día la plantación de las 180 macetas(el día 1/2).

La distribución del cultivo en el invernaderose realizó sobre una meseta central (fig. 1) enseis filas de treinta plantas cada una. Una vezplantadas se las dá un riego y se dejan seisdías para comprobar su perfecto estado y acli-matación.

Contaminación: El 7/2, es decir siete díasdespués del transplante, se contamina el culti-vo con T. vaporariorum WEST. Este materialbiológico se obtiene de una población man-tenida en laboratorio mediante una jaulas decría especialmente diseñadas (NOTARIO etal., 1982) utilizando la judía (Phaseolus vul-garis) como planta soporte. La "mosca blan-ca" es recogida, mediante absorbedores ma-nuales, en 15 tubos de ensayo en los que sedepositan 48 adultos en cada uno; es decir se

vi

Plantas de muestreo

Fig. 1.—Invernadero y ubicación de las plantas de muestreo.

Foto 3.—Adulto recién eclosionado de 7". vaponmorum West.

Foto I .—Pupil gris de E. tricolor Focrs.

Foto 2.—L2 - L4 de 7". vaporariorum West.

recolecta un total de 720 adultos por plantaque consideramos suficiente como para justifi-car un intento de control.

Estudio del plan de actuación: Para efectuarel plan de acción partimos de los siguientesdatos básicos. Rango de temperaturas espera-do, 18-22° C. Cultivo soporte de la plaga, to-mate. Periodo vegetativo desde el transplanteal principio de la producción, unos 120 días.Nivel de plaga existente, 4 adultos por planta.Objetivo que se desea cumplir, mantener unaspoblaciones de plaga inferiores al umbral dedaños durante el período vegetativo del culti-vo y comenzar la producción con una pobla-ción huésped-parásito aparentemente estabili-zada.

Las incógnitas que se nos plantean son, lafecha de la primera liberación o suelta del pa-rásito, número de liberaciones a efectuar, se-paración en días de éstas liberaciones y núme-ro de parásitos a liberar en cada suelta.

Primera liberación del parásito. Teniendoen cuenta que el estadio más atractivo para lapuesta del parásito es L3 - L4 (ARZONE, 1975-76; CASTRESANA, 1986) debemos esperar aque la plaga se encuentre en éste estadio.

Desde la introducción de la plaga, con lastemperaturas esperadas de 18-22° C, la pobla-ción de T. vaporariorum encontrará los prime-ros ejemplares de los citados estadios entre 12y 16 días después (STENSETH, 1971). Así puesla primera introducción de parásitos se efec-tuará quince días después de la contamina-ción.

Separación entre las distintas introduccionesdel parásito. Como la puesta de E. tricolor noes regular, sino que está concentrada en un75% en los primeros 19 días, Fig. 2 y 3 (CAS-TRESANA, 1986), debemos evitar que decaigapara conseguir una mayor efectividad.

De esta manera y sabiendo que la preovipo-sición dura unos 3-4 días la separación entrelas distintas puestas será de unos 15 días, con-siguiendo así que la potencialidad de la puestaante las nuevas apariciones de estadios L3 - L4no decaiga.

Número de liberaciones a efectuar. Ante laplaga introducida, nos interesa concentrar lasliberaciones artificiales o forzodas durantetodo el período de puesta de los citados adul-tos introducidos, es decir sobre la primera ge-neración. Esta puesta puede durar sobre to-

Fig. 1-—Secuencia media diaria de puesta de Encarsia tricolor Foerst. sobre L, de Trialeurodes vaporariorum West.

mate unos 60 días (CASTRES AN A et al., 1982)con lo cual debemos intentar cubrir toda estapuesta con el potencial máximo de parasita-ción. De esta manera se necesitarían 4 sueltaspara cubrir, con el máximo potencial de pues-ta, desde la primera hasta la última apariciónteórica de la primera generación de L3 - L4(Cuadro 1).

Estimando que en los últimos 15 días sóloqueda un 13% de puestas (CASTRES AN A et al.,19827 en T. vaporariorum WEST y que en latercera suelta de E. tricolor FOERS., aún un25% más, consideramos que puede evitarse lacuarta suelta.

Intencionadamente dejamos fuera del cálcu-lo las segundas generaciones tanto de la plaga

Fig. 3.—Evolución de la puesta acumulada de Encarsia tricolor Foerst. sobre L, de Trialeurodes vaporariorum West, a 22° C

Cuadro 1.—Estimación de la puesta y aparición de la L3 - L4 de la primera generación de T. vaporaríorum West. Distintas libera-ciones y puesta de E. Tricolor Foerst.

como del parásito que indudablemente nos in-terferirán, pero puesto que provienen de unapuesta (la 1.a generación de T. vaporariorumWEST) teóricamente controlada, deberá apa-recer por ello en niveles favorables al controlque deseamos obtener.

De esta manera intentaremos el control contres liberaciones de parásito.

Número de individuos a liberar por suelta deparásitos. Para determinar esta relación hayque tener en cuenta los potenciales de puestade cada uno de los insectos antagonistas. Enel caso de T. vapor ariorum WEST, considera-mos que será de alrededor de 180 huevos porhembra (CASTRESANA et al., 1979), mientrasque en el parásito E. tricolor FOERS., la fe-cundidad esperada es de 203 huevos por hem-bra. Esta cantidad la debemos reducir en un20:%, debido a superparasitismo esperado(CASTRESANA, 1986) quedando, pues, en 162huevos por hembra del parásito.

Esta diferencia a favor de la plaga la debe-mos de cubrir ya que, en caso contrario, se

nos dispararía en las generaciones sucesivas.Además es necesario dar una evidente ventajaal parásito. Así consideramos que la propor-ción 3:1 puede ser suficiente.

Para completar el estudio hemos de teneren cuenta algunos factores biológicos que nosvan a afectar ya que T. vaporaríorum WEST,

es un homóptero que puede, perfectamente,comportarse como partenogenético, mientrasque el afenilido E. tricolor necesita la inter-vención del macho. Así, al no conocer la rela-ción de sexos en la plaga contaminante hemosde suponer, en el peor de los casos, que todossean hembras, mientras que en el parásito he-mos de considerar el sex-ratio o relación desexos de cada liberación, que deberá estar encondiciones normales alrededor del 50%.

De esta manera la relación que nos interesaliberar es 3 9 de E. tricolor FOERS., por adul-to de T. vaporaríorum WEST, examinado, lomejor posible, la relación de sexos en cadasuelta del parásito para poder compensarla,en su caso, con la posterior. Suponiendo un

Fig. 4.—Evolución del número acumulado de L, - L4 por planta y número de ellas que están parasitadas en cada fecha.

sex-ratio del 50%, en nuestras liberaciones deparásito, debemos ligerar un total de 6 Ad.E.T./l Ad. T.V..

El programa de actuación queda pues comosigue:

1. 7/2. Introducción o contaminación deT.V. en cantidad determinada o a determinar.

2. 22/2. 15 días después 1.a liberación delparásito en forma de "pupa gris", a razón de 2Ad. E.T./l Ad. T.V.

3. 9/3. 15 días después, idem, habiendo yaliberado 4 Ad. E.T./l Ad. T.V.

4. 24/3. 15 días después, idem, habiendo yaliberado 6 Ad. E.T./l Ad. T.V.

Fig. 5.—Evolución de los niveles de parasitación de Encarsia tricolor Foerst. sobre Trialeurodes vaporariorum West.

La distribución de las pupas grises en la li-beración se efectúa distribuyendo los trocitosde hoja en los que están ubicadas, sobre unpapel de filtro, lo más homogéneamente posi-ble. Así en cada dos hileras, con un total de12 plantas, se ubican dos lotes de 48 pupasgrises, uno en cada cabecera de las mismas.

De la población recogida de E. tricolor paraliberar se conserva una parte sobrante en evo-lucionarios para, posteriormente al emergerlos adultos, identificar su sexo y establecer laproporción liberada.

Controles de la población huésped-parásito:El seguimiento poblacional del binomio T. va-porariorum-E. tricolor se realiza medianteunos controles periódicos que se detallan acontinuación.

Debido a la inmovilidad de las larvas y aque los "puparium" quedan adheridos una vezemergido el adulto los controles que efectua-remos sobre los estadios inmaduros no revis-ten especial dificultad.

Así para conocer exactamente la evoluciónde la plaga y su parásito contaremos todos losestadios L3 - L4, nynfa o "pupa" de T. versicolorseñalando cual de éstos últimos está parasitado(pupa gris). Estos conteos se realizan entodala planta un día antes de cada liberación conel fin de poder ir estimando la efectividad delos mismos. Para evitar errores los "conteos"se efectúan de forma acumulativa; si algunahoja cae, se dejará evolucionar en laboratorioretornándose los adultos cuando apareciesen.Esta hoja se tendrá siempre en cuenta en lossucesivos conteos, conociendo así siempre laplaga que ha soportado el cultivo desde lacontaminación y los resultados acumulados delas distintas liberaciones.

Además de estos conteos se efectuará otro15 días después de la tercera liberación con elfin de poder comparar su efecto con los ante-riores y más tarde 2 controles hasta terminarel experimento, 120 días, con el fin de poderestimar como han evolucionado las poblacio-nes después de las sueltas.

De esta manera queda el calendario de con-troles como sigue:

1.° 14 días después de la contaminación deT.V., es decir, uno antes de la primera libera-ción.

2.° 29 días después de la contaminación, esdecir, uno antes de la segunda liberación.

3.° 44 días después de la contaminación, esdecir, uno antes de la tercera liberación.

4.° 59 días después de la contaminación, esdecir, 14 días después de la tercera contami-nación.

5.° 28 días después del anterior control.6.° 27 días después del anterior y uno antes

de terminar el experimento, y levantar el cul-tivo.

Estos controles se efectúan sobre diez plan-tas del cultivo elegidas por sorteo entre las180.

Al final del cultivo se realiza un examen óp-tico detallado del mismo, planta por planta,para conocer el estado fitosanitario y de desa-rrollo del mismo.

RESULTADOS

En el Cuadro 2 se recogen las temperaturasy humedad relativa existentes a lo largo detodo el cultivo. Se anotaron semanalmente,tomando la media de los mínimos y máximosdiarios. Igualmente se indica la humedad rela-tiva media.

El comportamiento de estas variables abió-ticas entra dentro de lo esperado por lo queno implican ninguna incidencia especial aun-que enmarcan el valor del experimento.

Los controles efectuados sobre las plantasmuestreadas se recogen en el Cuadro 3 en elcual se contabilizan así mismo los totales y laproporción de parasitismo encontrada.

En cada conteo se indica el número total delarvas y "pupas" que ha soportado la planta ycuantas de ellas están parasitadas. En estesentido existe siempre un desfase ya que algu-nas larvas estarán parasitadas sin evidenciarlohasta que no aparezca la típica coloración gri-sácea (11 a 14 días después de la puesta). Esta

Cuadro 2.—Temperaturas y humedades medias dentro del invernadero durante el período de cultivo.

Cuadro 3.—Población de L3 - L4 Ninfa soportada por cada planta y número de pupas grises en esta población.

parte de "parasitación no patente" és grandeen los primeros conteos haciéndose posterior-mente cada vez más pequeña al ser los con-teos acumulativos, explicándose así el bajoporcentaje de parasitismo que aparece en losprimeros controles.

Los efectos obtenidos por las sucesivas libe-raciones se pueden observar en el 5.° controlya que ha pasado el tiempo suficiente desde laúltima liberación como para poder conocersus efectos y considerar que las sucesivas libe-raciones son ya únicamente naturales y resul-tado de la relación población existente.

Las proporciones sexuales aparecidas de lasdistintas liberaciones, se indican en el Cuadro4. Al ir apareciendo proporciones superioresal 50% de hembras y compensarse en las si-guientes no se consideró necesario efectuarninguna corrección en las proporciones inicia-les de suelta.

En la observación final del cultivo se com-probó un estado normal del mismo no apare-ciendo la negrilla o fumagina en ningún caso.

Cuadro 4

12 $/Plant.

DISCUSIÓN Y CONCLUSIONES

Una vez finalizadas todas las liberacionesprevistas, podemos observar que el nivel de

parasitismo se sitúa un poco por encima del50% siguiendo en todo nuestro experimentouna tendencia hacia arriba, a crecer. Por lotanto, podemos concluir que el parásito E. tri-color FOERS., puede ser realmente útil en lalucha contra T. vaporariorum WEST, en loscultivos de tomate de otoño-invieron-primave-ra con el programa establecido.

En el programa aplicado podemos conside-rar pues suficientes, tanto el número de libe-raciones, como la proporción de parásito utili-zado.

No obstante, en nuestro caso, además de notener problemas de recontaminaciones, lacontaminación efectuada es totalmente pun-tual y conocida. Al darse realmente muy pocoestas circunstancias en los cultivos de inverna-dero no ya tanto por las recontaminaciones enestas épocas del año sino por el tiempo que sepuede tardar en detectar la contaminación,debemos de, como norma, tratar de cubrir 15días más con una nueva liberación adicional(se hace el cálculo sobre 3 y se liberan 4).

En los tratamientos biológicos con E. trico-lor FOERST, hemos de controlar siempre y almáximo de nuestras posibilidades la propor-ción de sexos de cada liberación, ya que es to-talmente necesario conocerlo para llevar acabo el programa que realmente deseamos,introduciendo correcciones si fuera preciso.

La eficiencia obtenida por el parásito, algosuperior al 50%, no es una eficiencia eviden-temente alta por lo que quizás sólo pueda fun-cionar el control cuando la contaminación es-perada no es muy elevada. Sería preciso estu-diar su comportamiento no sólo frente a ma-yores contaminaciones sino también en lascondiciones abióticas que normalmente lasacompañan, las altas temperaturas.

ABSTRACT

CASTRESANA, L., ARROYO. M. y NOTARIO, A.. 1988: Control biológico de la mosca blancade los invernaderos, Trialeurodes vaporariorum Wr.si (Homoptcra. Aleyrodidae). por En-carsia tricolor FOERS (Hymenoptera. Aphclinidac) en invernadero de tomate. Bol. San. Veg.Plagas 14 (3): 447-459.

In this paper the usefulness of Encarsia tricolor FOERST, against Trialeurodes vaporariorumWEST, in autumm-winter-spring crops in glasshouses is confirmed, developing a programmeof biological control on a tomato crop.

Key words: Trialeurodes vaporariorum, Encarsia tricolor.

REFERENCIAS

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