BCD/,g/a, N." 2, 1988, pp. 32l-331 !CONA, MADRlD

LA COMUNICACION QUIMICA EN INSECTOS SOCIALES: FEROMONAS DE ALARMA Y DE PISTA

A. GUERRERO'

RESUMEN

En la presente revisin se describe la gran variedad de comportamientos de dispersin, ataque, seguimiento. inhibicin, etctera, que las feromonas de alarma y de pista pueden inducir en artrpodos presociales, as como en insecros sociales. Se comenta tambin la diversidad estructural de las feromanas de alarma y pista identificadas hasta ahora, as como la especificidad y valor taxonmico de las mismas.

Se describe tambin la accin de o[ras (eromaDas de insectos sociales en lo referente a su carcter multifuncional, as como a la coordinacin o simultaneidad de accin de varias feromanas, requerida para explicar una determinada secuencia eomportamental.

1. INTRODUCCION

El papel primordial que juegan las feromonas sexuales y de agregacin en la comunicacin qumica inuaespecfica en insectos, especialmence en lepidpteros y colepteros, es bien conocido. Sin embargo, aunque con algunas excepciones, lluestrO conocimiento sobre las comunicaciones entre insectos sociales es muy limiado, a pesar del volumen de trabajos aparecidos recientemente en la bibliografa. En ellos ha quedado e1aramenee demostrado no slo el tremendamente complejo comportamiento social de los insectos, sino tambin el importante rol que pueden jugar como reguladores del citado comportamiento otros tipos de feromanas, tales como las feromonas de alarma y de pisca, entre Otr35. En el presente trabajo se pretende ofrecer una introduccin sobre el complejo mundo de las feromanas de pista y alarma en insectos sociales, as como su estructura qumica, especificidad y papel que pueden desarrollar en las relaciones inter e inrraespecficas.

2. FEROMONAS DE ALARMA

Se consideran feromonas de alarma las seales qumicas que uno o varios individuos emiten cuando

Depanamento de Qumica Orgnica Biolgica, CID (CS1C). Jorge Girona Salgado, 18-26. 08034 Barcelona.

son perturbados por un intruso. En general, inducen un comportamienco de dispersin que se manifiesta por un rpido movimiento de huida dellugar donde han sido perturbados. Son, en general,. de corta duracin y los indviduos dispersados se reagrupan posteriormente utilizando feromonas de agregacin. Se han detectado feromonas de alarma en artrpodos presociales, como pulgones, caros y hempteros, as como en insectos sedales.

2.1. Reacciones de comportamiento

El papel de las feromonas de alarma, producidas por diversas glndulas en insectos sociales o circunstancialmente agrupados, es sutil y siempre adaptado a las circunstancias. En general, determinan unas pautas de comportamiento que consisten en una atraccin primaria hacia la fuente de emisin seguida de un proceso de defensa y dispersin. Por ejemplo, las termitas australianas Drepanotermes mbriceps exhiben una serie de movmiencos oscilatorios cuando son molestadas, a la vez que emten una feromona de alarma que induce sobre las dems repetidos intentos de morder al agresor (MooRE, 1968). Un fenmeno similar ha sido observado por ERNST (959) en rermiras del gnero NaJllritermes, si bien stas, al carecer de potentes mandbulas coctantes como las Drepano/ermes, slo segregan compuestos defensivos de sus glndulas frontales cuando perciben la feromona de alarma.

I

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En himenpteros orros estmulos poeden afectar la magnitud de la respuesta. Factores cales como el color, olor, textura, movimiento y temperatura son a menudo determinantes del grado de agresividad manifestado por abejas, avispas y hormigas estimuladas por feromaDas de alarma. Por ejemplo, MASCHWIlZ (1964) demostr que estmulos mviles de color negro tratados con feromaDas de alarma de avispas del gnero Vespu/a, que contenan veneno, provocaban ataques masivos por parte de aqullas. Efectivamente, la [eromaDa de alarma marca al intruso, lo que le hace fcilmente localizable por las avispas que tienden a picar la zona que ha sido contaminada por el veneno estimulante. Por otra pacee, el mismo autor ha documentado cambin eJ comportamiento de las obreras de la abeja de la miel, Apr mellifera. En presencia de un es[mulo externo, una abeja guardin eleva su abdomen mientras extruye simultneamente su aguijn para emitir una feromana de alarma odorfera, que es rpidamente dispersada por un enrgico aleteo, y que incita a sus congneres a acudir a picar a la misma vctima. En ocasiones, la abeja puede tambin descargar feromonas de alarma de sus glndulas mandibulares.

En hormigas la reaccin ante un estmulo externo comienza por una salida masiva del hormiguero seguida por un tpico comportamiento agresor caracterizado por mordeduras, picaduras y/o emisin de feromonas de alarma. Por ejemplo, en estado de excitacin las hormigas del gnero Formica introducen el veneno en las heridas producidas por el efecto abrasivo de sus poderosas mandbulas (GHENT, 1961). Adems, esras hormigas marcan la zona atacada con nuevos componentes qumicos de las glndulas mandibulares, que producen la penetracin de los componentes txicos del veneno a travs de la cutcula lipoflica del intruso.

En general, el comporramiento de dispersin se manifiesta en insectOs sociales cuando stos se encuenrran alejados del nido. MASCHWIlZ (1964) ha demostrado que una buena parte de himenpteros sociales, que reaccionan muy agresivamente a feromanas de alarma en las proximidades de la colmena, se dispersan cuando perciben aqullas en lugares alejados de sus colonias. En ocasiones, la dispersin es el nico mecanismo de defensa que presentan algunas especies de hormigas como Hypoponera opacior y Ponera peJll1sylvanica. Ambas especies,

La comunicacin qumica en insecros sociales

caracterizadas por ser diminutas y muy delicadas, se agrupan en pequeas colonias y prefieren huir a arriesgarse en una confrontacin (DUFFIELD et al., 1976). El comportamiento de dispersin es especialmente caracterstico en una gran variedad de pulgones. Las larvas y adultos del pulgn MyzIIJ perrcae cesan de inmediatO de alimentarse ante una feromona de alarma, mueven sus antenas y migran hacia la otra cara de la hoja, de la que pueden caer si la fuente del estmulo feromonal es muy prxima (menos de 3 cm) (KISLOW y EDWAROS, 1972). las reacciones de stos y otros pulgones a secreciones de los cornculos, que contienen las feromonas de alarma, se caracterizan por ser instantneas y de rpido retorno a su posicin inicial, de manera que la reaccin global es de corta duracin, raramente superior a una hora. los pulgones agrupados son ms sensibles a las feromanas de alarma que los individuos aislados, 10 que parece implicar que sensaciones de tipo tctil son tambin importantes para inducir la huida. La sensbilidad hacia las feromonas de aJ,arma puede variar notablemente entre diferentes especies de pulgones. As, MONTGOMERY y NAUlT (1977) han examinado 14 especies distintas de pulgones de las que la ms sensible requera slo 0,02 ng para una dispersin del 50%, mientras que la menos sensible necesitaba hasra 100 ng.

En algunos casos, las feromonas de alarma pueden actuar como inhibidores del comportamiento social cuando son emitidas en un determinado contexto. Por ejemplo, la 2-heptanona, feromona de alarma segregada por la glndula mandibular de la abeja de la miel, puede ser utilizada para alejar a otras abejas de sus propias fuentes alimenticas (NEZ, 1967). En otras ocasiones, especialmente en hormigas, las feromonas de alarma pueden nducir el enterramiento de sus congneres; tal es el caso de Pogol1omyrmex barba/m cuando son expuestas a su feromona de alarma, 4-metil-3-heptanona (McGURK el al., 1966).

2.2. Estructura qumica

Las feramonas de alarma identificadas hasta la fecha poseen una gran diversidad de estructuras qumicas. Por ejemplo, en diferentes especies de pulgones se han identificado como feromonas de alar

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Ecologa, N: 2, 1988 !CONA, MADRID

TABLA 1 EJEMPLOS DE FEROMONAS DE ALARMA IDENTlFlCADAS EN AlGUNOS HIMENOPTEROS, HEMlPTEROS

y HOMOPTEROS

Orden Familia Gnero Especie Compuesto

Himenoptera Apidae Apis mellifcra Acetaro de iso-pencilo Acetara de n-butilo Ac('ram de n-hexilo 2-heptanona 2-nonanol

Apidae Apis Trigona

cerana mexicana

Acetam de iso-pencilo 2heptanona 2-nonanona 2-nonanol

Formiddae Trigona Myrmica Pogonomyrmex Formita Dolichoderus Manica Gnamptogenys Hypoclinea OecophyUa Mycocepurus Crematogaster

subterranea americana barbarus polyctena c1arki hunceri pleurodon bidens Jonginoda goeldii africana

2-heptanol Ciual 3-ocranona 4-meril-3-hepcanona Acido frmico 4-melil-2-hexanona 4,6 dimetil-4-octen-3-ona 6-metilsalicilato de mecilo 4-mecil3nonanona 2-butil-2-o([enaJ o-aminaacewfenona (E)2-hexenal

Homopcera Aphididae Megoura viciae a-pinena ~-pineno (E)-~-farneseno

Hemiprcra Pyrrhocoridae Acamhosomidae

Dysdercus Elasmucha

incerncdius grisea

(E)-2-hexenal (E)-2-hexcnal

roa el farmiara de nerilo, dteal y neral (KUWAHARAA el al., 1980). El ~-farneseno est muy exrendido como compuesto responsable del comporcamienro de alarma de pulgones Ma

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cuidas, en general, por hidrocarburos monoterpoieos, tales como limoneDo, rerpinoleno, a y ~-pineno, 3-careno, etctera (VRKOC et al., 1978). Las abejas segregan una mayor variedad de compuestos qumicos, como esteres, ceranas, alcoholes, etctera. La abeja de la miel Ap mellifera segrega una mezcla de acetacos de n-burilo, n-hexilo y de iso-amilo, jumo al 2-000aool y 2-heptanona, esta ltima producida en la glndula mandibular (CollINS y BLUM, 1982). Esta cetona, juntO a la 2-nonanona y sus correspondientes alcoholes, acta como un excitante de las abejas Trigona mexicana.

2.3. Especificidad y taxonoma

Aunque se puede encontrar una gran variabilidad en la composicin qumica cuantitativa de las feromanas de alarma en los indvduos de una determinada especie, los anlisis qumicos cualitativos parecen ser bastance reproducbles, al menos, a nivel de una detetminada poblacin. Ello ha permitido a los especalistas considerar a las feromonas de alatma, en combinacin con otros caracteres morfolgicos convencionales, como uno ms a tener en cuenta en estudios taxonmicos.

Diferentes poblaciones de la misma especie o incluso distintas castas de una misma colonia pueden presentar diferencias significativas en la composicin de sus feromonas de alarma. Por ejemplo, BRADSHAW el al. (1975) demosrraron que las secreciones de las glndulas mandibulares de dos poblaciones distinras del formcido Oecopbylla langinoda diferan cualitativamente, al igual que la composicin de los extractos glandulares de las obreras, segn cual fuese su tamao dentro de la colonia. Adems, los autores pudieron correlacionar la actividad de los compuestos identificados con estudios de comportamiento de ambas poblaciones. Desde un punto de vista quimiotaxonmico se conocen una serie de compuestos que poseen una indudable utilidad en el diagnstco de especies de artrpodos dentro de un determinado gnero. Por ejemplo, el formiato de nerHo ha sido identficado solamente en el pulgn Tyrophagus putrescentiae mientras el germacreno A slo se ha detectado en unas pocas especies de pulgones del gnero Therioaphis. Lo propo ocurre con los acetatos de n-butilo y de l-decenilo, compuestos caractersticos en abejas del gnero Api!.

La comunicacin qumica en insecros sociales..

Sin embargo, es quiz entre las hormigas donde se ha caracterizado un mayor nmero de compuestos especficos de un determinado gnero. As, por ejemplo, miemras las especies Tapi,loma producen la 2-metil-4-heptanona, las Azteca emiten la poco usual (2-metil-l-ciclopentenil) metil ce tona (WHEELER el al., 1975). Las especies de Myrminidae tambin producen caractersticas feromonas de alarma, as, Mycocepurfls goeldii utiliza la o-aminoacetofenona, en contraste con los compuestos alifticos caractersticos de otros gneros. Las especies del gnero Manica generan seales de alarma con el 4,G-dimetil-4-octen-3-ona, la nica cetona dimetilada conocida como feromona de alarma en hormigas. Por otro lado, mientras Gnamptogenys p/eurodon produce G-metilsalicilato de metilo, Oecopbylla longinoda segrega 2-butiJ-2-octenaJ como compuesto caracterstico responsable de la anividad.

En las feromonas quirates es fundamemal la pureza enantiomrica del compuesto activo. As, por ejemplo, la (5)-( +)-4-metil-3-hepatOnona, compuesto mayoritario de la feromona de alarma de Atta texana, es 400 veces ms activo que su antpoda ptico (RJLEY y 5ILVERSTEIN, 1974). En ocasiones, dos enantimeros pueden formar parte del complejo feromonal de dos especies completamente cstintas. Tal es el caso de las hormigas Crematogaster castanea y C. liengmei cuya feromona de alarma es el (5)-( + )-3-octanol (BRAND, 1985), mientras el correspondiente enantimero (R)-(- )-3-octanol fue de~crito por CAMMAERTS el al. (1985) como componente feromonaJ de Myrmica scabrionodis.

El valor taxonmico de las feromonas de alarma ha sido demostrado en multitud de ocasiones. As, MORSE el al. (1967) describieron que dos especies de abejas, Apis me//ifera y A. cerana, muy prximas entre s y cuya relacin taxonmica era ambigua, no compartan la misma feromona de alarma. En efeno, mientras la primera produca, entre ocros, ia 2-hepatonona, la segunda slo emita el acetato de iso-pentilo como nico componente feromonal (Tabla 1); ello dio pie a considerat ambas Apis como especies distintas. De manera anloga, el hecho de que Mynnica rrtbida produjese una feromona de alarma cstinta a la de otras especies Myrmica (MASCHWITZ, 1964) y anlogas a la del gnero Manica) confirmaba la presuncin de CREIGHTON

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EcoiIJga, N: 2. 1988

(950) de que. en realidad. aqulla perceneca a este ltimo gnero y no al que inicialmente se haba asignado,

La produccin de 3-octanona y 3-ocraool como [eromanas de alarma de Campanotlls lchaefferi, tentativamente colocado por varios taxnomos en los subgneros Campono/nI y Myrmentoma, demuestran que la asignacin es, al menos, dudosa toda vez que este ltimo subgnero produce compuestos aromticos y cidos grasos en sus glndulas mandibulares. Este hecho corrobora la conclusin de CRE1GHTON (1950) de que la asignacin de C. Ichaefferi en uno de los dos subgneros era errnea. Es tambin posible que compuestos esuucturalmente relacionados o idnticos, emitidos como feromanas de alarma en especies aparentemente no relacionadas, puedan tambin correlacionarse con el tipo de comportamiento inducido. As, DupFIEID y BLUM (973) advirtieron que la 4-meril3-heptanona, feromona de alarma de la hormiga ponerina Neoponera vil/osa, es tambin encontrada en especies simpuicas del gnero Pogonomyrmex. Dado que ambas especies son capaces de infringir dolorosas picaduras en verrebrados, los autores sugirieron que podran concener un complejo mimtico caracterjzado por un compuesto odorfero comn, la 4-metil-3-heptanona, que podra ser responsable de la agresividad.

3. FERMNAS DE PISTA Las feromonas de pista son compuestos emitidos por algunas especies de insecros para encontrar congneres, utilizar fuentes alimenticias de una manera eficiente o mancener la integridad del grupo durante la migracin de las colonias. En todos estos casos los individuos se orientan gracias a una seal qumica invisible liberada por uno o ms insectos conspecficos. En algunas termitas primitivas como ZootenmJPlis, que viven enteramence dentro de la colonia, las feromonas de pista slo se utilizan como medio para encontrar el resto de congneres y as defenderse de un ataque externo. las feromonas de pista pueden ser terrestres, que son aqullas en que la emisin tiene lugar en lneas continuas O intermitentes sobre un sustrato slido o areas (feromonas sexuales y de agregacin) que son liberadas al aire desde un punto fijo y cuya forma queda delimitada por los movimientos del medio en tres dimensiones.

ICONA. MADRID

la persistencia de las feromonas de pista depende de la volarilidad de los componentes feromonales, la cantidad de compuesro depositado. el grado de cominuidad en la deposicin, la naturaleza del sustrato, etctera. Por ejemplo, las obreras de Solenoplis satVissima, al regresar al nido tras encontrar alimento, dejan una pista con un espacio activo semi-elipsoidal que dura slo unos dos minutos (WILSON y BOSSERT, 1%3). Otras sendas pueden durar alrededor de cuatro horas como las de Irido1lJyrmex h'I"lis y algunas como las del formcido Formica polyctena pueden hacerlo desde uno a dieciocho das.

la habilidad para depositar feromonas de pista o responder a las mismas puede variar entre individuos de la misma especie. As, TSCHINKEL y CLoSE (1973) demostraron que en las termitas Trinervitermes trinervoides las obreras dejaban unas sendas mucho ms efectivas que los (soldados (obreras macrocfalas). Del mismo modo, la deposicin de los rasrros, as como la facilidad en enconrrarlos, pueden variar con la edad de los individuos, como se ha encontrado en las obreras de Myrmica mbra. las feromonas de pista, que pueden ser liberadas por arrastre de la parte final del abdomen o por contacto con el suelo de los pelillos anales o la punta del aguijn, han sido encontradas slo en ciertoS grupos de insectos, como hormigas, termitas, larvas de algunos lepidpteros y determinados colepteros. las glndulas productoras de feromonas de pista son muy variables y as es la glndula de Dufour el origen de la emisin en las hormigas SolenfJpsis, la glndula del veneno en Myrmica Atta, Pogo71omyrmex, etctera, la glndula reeral en Oecophylla, la glndula de Pavan en Iridomyrmex. el rubo digestivo en todas las especies de la subfamilia FfJrmicinae, etctera. Incluso se han observado diferentes fueores de produccin de feromonas de pista en hormigas del mismo gnero, como, por ejemplo, en LeptogenYI attenllata y L. ni/ida donde las feromonas proceden de la glndula del veneno, mientras en L. chineoJJs lo hacen de la glndula dorsal. En termitas, las feromonas de pista se originan en la glndula estemal, localizada en la mayora de las especies en la base del quinto esternito abdominal, quedando la pista marcada por arrastre sobre el suelo o por presiones tctiles peridicas del abdomen sobre la superficie.

Los receptores involucrados en el proceso de segui325

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miento de pistas estn localizados en las antenas) ya que las termitas que han sido privadas de ellas no responden a la feromana. Adems, en experimeneos de laboratorio se ha constatado que las termitas no siguen la pista de manera direera, sino que realizan su desplazamiento en zig-zag cruzando la senda sucesivamente, en uno y Otro sentido (BOSSERT y WILSON, 1%3). Recienremence, sin embargo. se ha podido constatar tambin orientacin a lo largo del eje longitudinal de la pista, como, por ejemplo, en las termitas Reticulitermes hesperul (GRACE el al., 1988). Cuando las pistas son cargadas artificialmente con cantidades excesivas de feromana, las termitas pueden elegir la pista en que la concemracin de feromana es ms favorable o no reaccionar en absoluto si sus receptores llegan a saturarse.

3.1. Estrucrura qumica

La caracterizacin estructural de las feromonas de pista de las termitas ha sido determinada slo en algunas especies (Tabla 1I). En los estudios llevados a cabo hasta ahora parece probable la existencia de sistemas multicomponentes como en las feromanas sexuales. As, KArB el al. (982) encontraron que varias especies de termitas africanas, que seguan pistas marcadas por Otras especies, cuando se les ofreca seguir sus propias sendas invariablemente abadonaban aqullas. Entre las feromanas de pista de termitas debidamente identificadas podemos citar el sorprendentemente estable neo-cembreno A, hidrocarburo diterpnico cclico de 14 tomos de carbono, en varias especies

La comunicacin qumica en insecros sociales

de Nasutitermes (BIRCH et al., 1972). El alcohol de la hoja (Z)-3-hexen-l-01 ha sido derecrado en Ka/otermes flavicollis y aunque ha resultado accivo en ensayos de seguimienm, no ha sido emeramente idemificado como feromona de pista. Por otro lado, el (Z, Z, E)-3,6,8-dodecarrien-l-01, que se detecta en grandes camidades en madera infestada por el hongo Lenzites trabea, es la substancia utilizada por varias especies de Reticulitennes, que encuentran en aqulla su sustento (MATSUMURA et al., 1968). Sin embargo, varios compuestos sintticos anlogos estructuralmeme al alcohol instaurado poseen tambin una accividad notable como feromona de seguimiento. En la secrecin de Zootermopsis nevadensis se ha encontrado el cido n-hexanoico como principal responsable del seguimiento de sus congneres, si bien Otras sustancias, tales como el farneso1, tambin muestran actividad como feromonas de pista.

La naturaleza qumica de las feromonas de pista de las hormigas es tambin muy variada. Las obreras de lsius fuliginoslis (Formicidae) segregan unas sendas de seguimiento que pueden extraerse por disolucin en agua del contenido del tubo digestivo. La senda era inactiva al secarse, pero recuperaba su actividad al volverse a humedecer. La actividad desapareca eras el tratamiento del extractO activo con lcal, pero se recuperab~ de nuevo al acidficar, lo que indicaba el carcter cido del componente activo feromoDaI. Finalmente, HUWYlER et al. (1973) lograron la caracterizacin de la feromona como una mezcla de cidos de 6, 7, 8,9, 10 Y 12 tOmos de carbono.

Las hormigas de la subfamilia Myrmicinae, que se-

TABLA 11 EJEMPLOS DE FEROMONAS DE PISTA TERRESTRES IDENTIFICADAS EN HORMIGAS Y TERMITAS

Orden Familia Subfamilia Gnero Especie

Isopcera

Hymenoprera

Termitidae

Formicidae

Hodocermitinae Rhinotermicinae Termieinae Myrmicinae

Zootermopsis Rericu1ermes Nasuticermes Arca

nevadensis virginicus exiciosus eexana

Arta cephaloces

Formicidae Formicidae

Dolichoderinae Formicinae

Atta Ieidomyrmex lasius

sexdens humilis futiginosus

Compuesto

Acido IIhexanoico* (Z,Z,E)-3,6,B-dodecarrien-1-01 neo-cembreno A 4-mcril-2 -metoxicarbonil pirrol* 4-mecil-2 -meroxicaebonil pirrol* 3-etil-2,5-dimerilpirazina* (Z)-9-hexadecenal* Acidos geasos saturados de 6-12 tOmos de carbono

* Entre Otros.

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Ecowga, N.' 2, 1988 1CONA. MADRID

cb C~3 "4 H9 Monomorina I Monomorina JI Monomorina 111

~CHO 2

Fig. 1. Feromonas de pisca identificadas en Monomorillm pharaonis y Al/a Jexano.

gregan las feromaDas de pista esencialmente por la glndula del veneno, emiten compuestos pirrlicos y pirazinas, como Atta fexanrJ, cuya feromaDa de pista fue identificada como e14-metil-2-mecoxicarbonil pirrol (TuML1NSON el al., 1972) (compuesto 2, Figura 1). Con posterioridad, el mismo como puesto fue identificado en A. cephaJles (RlLEY, el al., 1974). El pirrol resulr poseer una acrividad excepcional, ya que el umbral mnimo de seguimienro fue de 0,018 pg por cm, es decir, que 0,33 mg seran suficientes para dejar un rastro alrededor del mundo. Las especies MonomoritJm segregan como feromaDas de pista compuestos nitrogenados con esqueleco de indolizidina, como la monomorina 1, o pirazinas como las monomorinas 11 y III (RlTTER el al., 1973) (Figura 1). Estos compuestos fueron aislados de la glndula del veneno. Posteriormente, RJITER el al. (1977) idenrificaron de la glndula de Dufour de M. pharaonis, temible plaga de hospitales, panaderas y estabJecimientos de alimentacin en Gran Bretaa y Holanda, una feromona de pista ms porenre, el faranal (compuesro 1, Figura 1), aldehdo de tipo rerpnico cuya estructura se asemeja a la Hormona Juvenil II y a los farnesenos encOntrados en especies Myrmica. Este compuesto es tambin exrraordinariamenre activo, ya que las hormi

gas siguen las pis ras a concenrraciones inferiores a 1 pg por cm.

3.2. Especificidad

Los bioensayos de laboratorio llevados a cabo para determinar el grado de especificidad de las feromonas de pista en las especies estudiadas indican una gran variabilidad. As, las hormigas Atta cephaloteJ} A. lexana y A. sexdem poseen la habilidad de seguir las sendas dejadas por sus congneres, pero si se les ofrece la eleccin de seguir su propio rasero frente al de los dems, cada una muestra una clara preferencia por el suyo (ROBINSON et al., 1974). Las hormigas obreras lAsn fidiginoJJJs pueden seguir las sendas de arras formcidos como Famca nera rufiharbis y F. mfa. Algunas especies de hormigas del gnero Neivamyrmex, pueden seguir las pistas de sus congneres, excepto N. piloSIII que slo es capaz de reconocer la suya.

Las feromonas de pista de las hormigas Manica son especficas para cada especie, excepto la de Manica mlltica, que puede ser tambin seguida por J&lnica .hllnteri. Por contra, las del gnero Myrmica no son especficas y as Manica mlltica y Manica hunteri pueden seguir las sendas de todas las especies Myrmica, excepto la de Myrmica americana.

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En ocasiones, la especificidad qUlmlca requerida para el seguimiento de las pistas puede ser muy alta. As, por ejemplo, mientras el (Z)-9-hexadecenal es capaz de promover el seguimiento de obreras de la hormiga argentina lridomynnex hltmilis, su ismero geomtrico, el (E)-9-hexadecenal, no posee actividad alguna como feromoDa de pista ni tampoco ninguno de sus anlogos estructurales (VAN VORHIS y BAKER, 1982). En la e",uctuta qumica del faranal, feromona de pista de Monomorium pharaohniJ, establecida como el (35, 4R, 6E, 10Z)-3, 4, 7, ll-tetrametiltrideca-6,10-dienal (compuesto 1, Figura 1), la configuracin 4R es crucial para la actividad feromonal, ya que el epmero en 3 (configuracin 3R, 4R) slo muestra una ligera actividad y los enantimeros 3R, 45 Y 35, 45 son inactivos (KOBAYASHI el al., 1980).

4. OTRAS FEROMONAS DE INSECTOS SOCIALES

Numerosas revisiones han aparecido en la literatura sobre el papel de las feromoDas en insectos sociales (MICHENER, 1974, en abejas; PARRY y MORGAN, 1979, en hormigas; MOORE, 1974, en termitas). Por ello aqu slo nos concemraremos en la exposicin de unos ejemplos que reflejen la importancia de las feromonas multifuncionales, as como la necesidad de la presencia de varas feromonas en un determinado proceso comportamenta!.

Una determinada feromona o complejo feromaDa! puede jugar un papel decisivo en una variedad de comportamientos sociales. Por ejemplo, Ja feromona de alarma de la hormiga Pogonomyrmex badillJ, 4-meril-3-hepranona, no slo estimula Ja atraccin de sus congneres a bajas concentraciones, sino que puede llegar a comunicarles un comportamiento agresivo cuando se emite en concentraciones superiores a un cieno umbral (WIl.'ON, 1971). Los dos estereoismeros del cieral, nera! y geranial, son feromonas de pista que pueden ser utilizados para atraer las abejas obreras de Trigona !IIhterranea hacia la colmena. Sin embargo, en el interior de sta, los compuestos se comportan como una eficaz feromana de alarma induciendo un comportamiento agreSIVO.

Pero, quiz, el ejemplo ms representativo de la gran variedad de funciones que una feromona puede llegar a poseer es el de la feromona de la reina 328

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((La comunicacin qumica en insenos sociales)

de las abejas de la miel ApiJ mellif"a (BARBIER, 1976). Las glndulas mandibulares de la reina de las abejas emiten una secrecin cuya actividad mltple se concrera en los siguientes efectOs: 1) Atraccin de las obreras hacia Ja reina. 2) Las obreras lamen entonces el cuerpo de la reina y extraen sustancias activas como la sustancia real, el cido 9-ceto-(E)-2-decenoco, que promueven un absoluto bloqueo ovrico, dejando as a la reina como nica reproductora. 3) La sustancia real inhibe al mismo tiempo la construccin de celdas reales. 4) La sustancia real participa con su producto de reduccin, el cido 9-hidroxi-(E)-2-decenoico, en la atraccn de los machos hacia la reina en las escasas salidas de sta. La sustancia rea! es, por consiguiente, una feromona socal l una (eromona sexual y se comporta, al mismo tiempo, como una antihormona. Es de des[acar que Ja sustancia real no es tan activa en los ensayos biolgicos como cuando va acompaada de otros constituyentes de las glndulas mandibulares.

La sustancia real se diferencia de Otras feromonas por su extraordinariamente altO umbral de actividad: se requieren 100 !lg por da en una poblacin de 200 abejas para una eficaz inhibicin de Ja construccin de celdas reales. Por esta razn, las glndulas mandibulares de las teinas la pueden contener en cantidades anormalmente altas (hasta 1 mg). Feromonas de la reina anlogas a la encontrada en las abejas de la miel han sido tambin halladas en las hormigas Solenopsis invicta y Myrmica mbra, en las abejas Halict1fJ dupkx y en vspidos, ta!es como Vespa orientalis, si ben su papel na ha sido tan extensamente estudiado como en el caso de la abeja ApiJ mellif"a. El papel de las feromonas multifuncionales est regulado por un nmerO de factores que no son a menudo considerados en estudios de comunicacin qumica. As, son factores que pueden influenciar Ja respuesra comportamental: 1) La situacin del individuo recepcor, por ejemplo, si est o no dentco de la colmena. 2) El comportamiento del insectO en el momenco de percibr la feromona. 3) La hora del da. 4) La interaccin de la respuesta feromonal con Otros estmulos sensoriales. Adems, la edad, estado fisiolgico o sexo del insecto pueden regular el tipo de respuesta que la misma feromona puede estimular.

Ecologa, N" 2, 1988 !CONA, MADRID

Se conocen tambin otros ejemplos en que varias Dufour que atraen nuevos individuos. A continuaferomonas intervienen decisivamente de manera cin vuelven a la fuente alimenticia liberando nuecoordinada o simultnea en una determinada se va feromona de pista sobre la antigua senda (CAMcuencia comportamental. Esta coordinacin de MAERTS Y CAMMAERTS, 1981). comportamienros por diferentes feromaDas puede ser posible gracias a la gran diversidad de glndulas exocrinas que poseen los insectOs sociales, as En nwnerosas ocasiones el efecto de las feromonas como a la existencia de castas en las colonias. Por en insectos sociales ha de venir asociado con OtrOS ejemplo, la formacin de un enjambre de abejas de estmulos de tipo mecnico, visual u odorfero. As, la miel se inicia por las obreras que emiten eflu los objetos oscuros, que se mueven a Jo Jargo del vios de la glndula de Nasanov para atraer tantO campo visual de las abejas son ms propensos a esa las obreras como a la reina. los compuestos en timular una respuesta defensiva de stas que los obcontrados en esta glndula son, entre otros, el ge jetos claros. Igualmente, la agitacin mecnica de raniol, el dtral y los cidos nerlico y gernico. una colmena puede acarrear tambin graves conCuando la reina acude, emite la sustancia real que secuencias al causante de la misma. El alcohol insestimula a nuevos individuos a acudir al enjambre. taurado (Z)-ll-eicosen-l-ol, encontrado tambin El compuesto de reduccin de la sustancia real, el como componence de la feromona de alarma de cido 9-hidroxi-(E)-2-decenoico, ayuda enconces a Apis mellifera (PJCKETI el al., 1982), junro con el estabilizar el enjambre formado (MORSE y BOCH, acetato de iso-pentilo, atrae muchos ms individuos 1971). Orro ejemplo ID renemos en el comporra hacia objetos mviles que a objetOs en estado esmiento de las obreras de Myrmca rug"losa. Indivi tacionario. En general, puede decrse que los estduos que vuelven a Ja colonia despus de haber en mulos desencadenantes del ataque son complejos y contrado alimento, dean una pista de feromana se que Ja eliminacin de uno de ellos no anula la resgregada por la glndula del veneno. Una vez cerca puesta si los restantes son de una intensidad del nido emiten una secrecin de sus glndulas de suficiente.

SUMMARY

A variety of behavioral reactions, such as dispersion, attack, trail-following, inhibition, eee., promoted by &larro and trail pheromones on presocial archropods and eusocial inseces, is described. Struccural diversity, specificiey and taxonomic value of the alarm and trail pheromones is also noeed.

The multifunctionai role shown by sorne pheromones of social insects as well as che oinc action of severa! pheromones required to complete a specific behavioral sequence is also reporced.

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