142 2.7. Colepteros coprfagos (escarabajos). 2.7.1. Composicin y abundancia. Secapturaron6640individuosagrupadosen11gnerosy20especies(Tabla2-41).Lo anterior corresponde a el 31.4% y 7% de los gneros reportados por Medina et al. (2001) paraColombia.Anivelregionalsehacapturadoel44%delasespeciesreportadaspor Escobar(2000a)paralareginCaribeyel83%delasespeciesdelasreportadaspor BlancoyRangel(2010)paraeldepartamentodelAtlntico.Aescalalocalellistado presenteenestetrabajosuperaalpublicadoporPrezyErazo(2008)paraelparque SantuariodeVidaSilvestreLosBesotes.Loanteriordemuestraqueanivelgeneralla cuenca media y baja de rio Cesar se ha capturado un nmero representativo de especies de los bosques secos de la regin Caribe. ElgneromsdiversofueCanthon(Hoffmansegg,1817),conseisespeciesloque correspondeal30%delariquezacapturada(Tabla2-41).Estosdatoscoincidenconlo reportadoporEscobar(1997),Busto-GmezyLopera(2003),Jimnezycolaboradores (2008),Martnezycolaboradores(2009,2010a,).Laaltariquezadeestegneroenlos bosques secos de Colombia, se debe a su ampliadistribucin y altos valores de riqueza en sus lneas filticas y especies (Halffter 1974, Rivera-Cervantes y Halffter 1999, Padilla-Gil y Halffter 2007). Segn autores como Halffter (1964, 1976), Kohlmann y Halffter (1990) sugierenqueAmricadelSur,CentralyNortefueronpobladasporelementosdeesta tribu en el Mioceno y el Plioceno, de all su alta diversidad y afinidad a estas zonas. LasespeciesmsabundantessonhastalafechaPseudocanthonperplexusy OnthophagusSp1,lascualesaporta56%delaabundanciatotalcapturada.Estasdos especiesfueroncapturadasentodoslosmuestreos,sitiosyhbitatsmuestreados, evidenciando un comportamiento euritopico y multivoltino. La presencia de estas especies entodoslossitospuedeobedecerasucapacidadparaexplotarvariostiposde excrementodemamferos,frutosendescomposicinomaterialvegetalen descomposicinloqueleconfierelacapacidaddeestarendiferenteshabitaslamayor parte del ao (Martnez et al., 2010a) de igual manera la abundancias de estas especies en los hbitats muestreados puede estar indicando perturbacin antropicas productosde las actividades ganaderas que se presentan en estos en cercanas. Canthoncyanellussalley(Harold,1863)yDichotomiuscostaricensis(Luederwalt,1935), Deltochilum lobipes (Bates, 1987) y Malagoniella astyanax (Olivier, 1789) las cuales solo aportanel0.5%deltotaldelaabundanciacapturada.Labajaabundanciadeestas especiesenlossitiosyhbitatsmuestreossedebeaqueestasestnrestringidasa areas con un alto grado de conservacin y alta cobertura vegetal, donde no se presente procesoantropicoscomolaganaderayagricultura,portalraznestasespeciesdeben tenerseencuentaparaelmonitoreo,delosbosque(Escobar,1997;BlancoyRangel, 2010).

143 Tabla 2-41. Listado especies de colepteros coprfagos presente en la cuenca media y baja del rio Cesar. Especies/Sitios Veracruz Guacochito Puente Salguero Las Pitillas Rabo Largo Puente CanoaEl Paso TotalGremios PotreroBosquePotreroBosquePotreroBosquePotreroBosquePotreroBosquePotreroBosquePotreroBosque Canthidium sp10015844830271272505253Cavador Canthon aberrans (Harold, 1868)001921990311086022306Rodador Canthon cyanellus salley (Harold, 1863)000100000002003Rodador Canthon lituratus (Germar, 1813)62313653030020001143Rodador Canthon mutabilis (Lucas, 1857)294622925154311611187431Rodador Canthon juvencus (Harold, 1868)08824137121002221135341Rodador Canthonseptemmaculatus (Latreille, 1811)003180100001024511189Rodador Coprophanaeus jasius (Olivier,1789)001120261110240039Cavador Deltochilum lobipes (Bates, 1987) 0202030000210010Rodador Dichotomius costaricensis (Luederwalt, 1935)000000010000001Cavador Dichotomius yucatanus (Bates, 1887)02069521045000206132Cavador Digintonthophagus gazella (Fabricius, 1787)207017232283100040123Cavador Eurysternus impresicollis (Dalman, 1824)10013050000000019Residente Eurysternus mexicanus (Harold, 1869)0009010100000011Residente Malagoniella astyanax (Olivier, 1789)0107010100000010Rodador Onthophagus sp1252241271063820516658968411227951723Cavador Onthophagus sp2430100106000016747Cavador Pseudocanthon perplexus (LeConte, 1847)10787621591764838277826229186371622241Rodador Uroxys boneti (Pereira & Halffter, 1961 )03309204041242023021231Cavador Uroxys deavilai (Delgado & Kolhmann, 2007)015034201905060000387Cavador Nmero de especies71110189188158881271120Nmero de individuos14718424389368340165411011338520864735210996640 Nmero de Hill (N1)2.4895.1946.8277.0464.4368.3932.8682.9924.1934.0723.6565.7233.2042.479 Nmero de Hill (N2)1.7813.5515.9634.7413.5276.5532.2591.9033.433.0422.8054.3682.351.707

144 2.7.2. Variacin espacial de la riqueza y la abundancia. Anivelespaciallariquezaenlosbosquesencontramosquelosmayoresvaloresse presentaron en los bosques de Guacochito y Puente salguero ambos con (18 especies) y los menores valores de riqueza se presentaron en el bosque de Rabo Largo (8 especies) (Tabla2-41,Figura103).Aniveldepotreroslosmayoresvaloressepresentaronen Guacochito(10especies)yPuentesalguero(9especies)ylamenorsepresentoen Veracruz (7).y El Paso (7). Los mayores valores de abundancias para los bosques fueron reportadosparalaestacindeLasPitillas(1101)yElPaso(1099)ylamenorparael bosque de Rabo Largo (85). En los potreros la mayor abundancia fue reportada el potrero dePuenteSalguero(683)ylamenorparaelpotrerodeRaboLargo(133;Tabla2-41, Figura 2-103). Figura 2-103. Variacin espacial de la riqueza y abundancia en cada uno de los hbitats muestreados en la rivera de cuenca media y baja del Rio Cesar. Los altos valores de riqueza observados en Guacochito y Puente salguero, se deben a los parchesdebosquesenregeneracinloscualespresentanunacoberturavegetalque impidecambiosdrsticosenlasvariablesambientales,permitiendoelasentamientode lasespeciesdeescarabajoscoprfagos,deigualmaneraestacoberturapermitequeel pocoexcrementoquelosmamferosdejanenestosparchestengaunmayortiempode permanencia evitando la deshidratacin y as resulta ms atractivo para los Scarabaeinae, en estos parches muchas especies de escarabajo no solo aprovechan los excrementos si notambinotrotiposderecursocomolamateriaorgnicaendescomposicinyasede origenanimalovegetal(HalffteryMatthews,1966;Hanski,1989;HanskiyCambefort, 1991; Escobar, 1997; Escobar y Chacn, 2000; Escobar, 2004; Gardner et al., 2008). Los bajos valores de riqueza observados en Veracruz y El Paso obedecen a tres razones, la primera es producto de las inundaciones que ocurrieron en el ao 2010, la cual arrastra oahogatodaslaslarvasde Scarabaeinaeque seencontraranenteradasyportal razn sepresentarondatosbajoderiquezayaqueeltiempohasidomuycortoparaqueel ecosistemaylafaunadeestesitioserecupere.Lasegundaraznobedeceaqueen estosparchesdebosquesseencuentramuyintervenidoproductodelaactividad ganadera,locualafectaaladinmicadelosescarabajoscoprfagos,porla compactacin del suelo y la fragmentacin producto de esta actividad (Escobar y Chacn, 2000). La tercera razn es la extraccin de madera que tiene cabida en estos sitios, esta

145 problemtica genera la perdida de cobertura vegetal la cual deja desprotegido los suelos produciendoenelloscambiosenlasvariablesdetemperaturayhumedaddelsuelo,lo que afecta el ciclo de vida de los escarabajos coprfagos (Busto-Gmez y Lopera, 2003). Aniveldelospotreroslosaltosvaloresderiquezayabundanciaobservadosen Guacochito y Puente Salguero, 10 y 9 especies respectivamente fueron producto de dos razones, la primera es la utilizacin de cercas vivas y la segunda es el respeto de la zona vegetalaledaaalrio,estassituacinfavoreceaquealgunasdelasespeciesde escarabajoscoprfagosseestablezcanenestehbitatporquequeencuentraunazona derefugiooptimaparasuciclodevida(BlancoyRangel,2010).Estassonlasmismas razones por la cual en los potreros de Veracruz y El Paso se presentan bajos valores de riqueza,ademssepresentaunsobrepastoreodeganadoloqueestagenerando procesoaceleradosdecompactacindelsuelo,queimpidequeaescarabajosconstruir susgalerasytrasporteelexcremento,estasituacinsetraduceenreduccindela riquezayabundanciadeescarabajostantorodadorescomocavadores(Escobary Chacn, 2000). Los altos valores de abundancia presentados en la estacin de Las Pitillas y El Paso en el hbitatdebosquesedebealaportequehacedosespeciePseudocanthonperplexusy Onthophagussp1,lacualaportael70%y72%delaabundanciatotalcapturadapara cadabosquerespectivamente.Elnmerodeindividuosdeestasespeciespuedeestar sujetoaquelosmuestreoscoincidieronconlapocadereproduccindeestaespecie permitiendovaloresaltosdeabundancia.Estasespeciespresentanvarioseventosde reproduccin al ao lo que le permite permanecer en el tiempo en estos ecosistemas, es posible que estas dos especies estn explotando mas de un recurso que les permite estar presente en este hbitat (Blanco y Rangel, 2010). Por ltimo los bajos valores de riqueza yabundanciaencontradosenelpotreroyelbosquedeRaboLargofueproductodelas constantesinundacionesqueestesitioexperimentaalolargodelao.Estasituacin impidequeseestablezcaunafaunadeescarabajos,enlossistemasboscososdeeste sitiosepudoobservarquesehandadoprocesosantrpicos(ganadera,extraccinde maderaeintroduccindeespeciesvegetales),queafectandemaneradrsticala dinmica de este bosque. 2.7.3. Variacin temporal de la riqueza y la abundancia. A nivel temporal se encontr que los mayores valores de riqueza para los bosques fueron encontrados en el mes de marzo (12 especies) para la estacin de Puente salguero y la menor riqueza (0 especies) fue reportada para la estacin de Rabo Largo (Figura 2-104a). Elmayorvalordelaabundanciaenestoshbitatstuvosumayornmerodeindividuos (857individuos)en laestacindelpasoparael mesde Marzoylamenor(0 individuos) para este mismo mes en la estacin de Rabo Largo (Figura 2-104c). Los altos valores de riquezaobservadosenelmesdeeneroparalaestacindePuenteSalguerosedebea que esta fue una de las pocas estaciones que no se inundaron 2010, lo que le permito a losescarabajos mantenerseenestosbosquesycontinuarconelnormaldesarrollociclo de vida y se diera estos valores de riqueza.

146 Figura 2-104. Variacin temporal de la riqueza y abundancia en las estaciones de la cuenca media y baja del Rio Cesar. a) Riqueza en bosques, b) riqueza en potreros, c) abundancias en bosques, d) abundancias en potreros. LosbajosvaloresderiquezayabundanciaspresenteenlaestacindeRaboLargo,se debe a las constantes inundaciones que esta estacin sufre, lo que no deja que las larva delosescarabajossobrevivan,porquelosprocesosdefragmentacinproductodela explotacin ganadera ha acabado con la fauna de Scarabaeinae, se pudo observar que la ausencia de grandes mamferosnativos que proporcionan el excremento para que estas especies sobrevivan (Rangel et al., imprenta; Blanco y Rangel, 2010). Por ltimo los altos valores deabundancia presente en El Pasodurante el mes de marzo se debial aporte quehacelaespecieP.perplexus,queaportel92%delaabundanciatotaldeeste muestreo,laabundanciadeestaespecieesdebidoaqueseencontrabaensuetapa reproductiva de ah su alto nmero de individuos (Barraza et al., 2010). En los potreros los mayores valores de riqueza se presentaron en Guacochito durante el mesdejunio(8especies)yelmenorvalorsepresentduranteel mesde marzoenlas estaciones de Veracruz, Guacochito, Rabo Largo y Puente Canoa todas con (2 especies). La mayores valores de abundancia en estos hbitats se presentaron en Puente Salguero (305 individuos) durante el mes de mayoy los menores valoresse presentaron en Rabo LargoduranteelmesdeMarzo(0individuos).Losvaloresderiquezaregistrados GuacochitoduranteelmesdeJunio,coincidiconlasprimeraslluviasquepermitia muchas especies de Scarabaeinae emerger de sus entierros, despus del ablandamiento de la cmara de pupacin. Lo contrario ocurre en meses secos como Marzo, cuando las altas temperatura en suelo y la poca humedad provoca la muerte de muchas larvas y por lotantoseregistranbajosvaloresderiquezayabundanciacomolosobservadosenlas estacionesdeVeracruz,Guacochito,RaboLargoyPuenteCanoa;losaltosvaloresde abundanciaspresentadosenPuenteSalguerosedebialaportedelaespecieC. mutabilis,lacualaportel75%delaabundanciatotalcapturada,estaespeciees normalmenteencontradaenestos tiposdehbitatsysupicosdereproduccinhansido reportados para estos meses por autores como (Blanco y Rangel, 2010). c d a b

147 2.7.4. Representatividad del muestreo. Los estimadores no paramtricos (ICE y Chao 2) demostraron que se captur el 100% de lasespeciesesperadas (Figura2-105a)para la cuenca mediaybajadelrioCesar. Esto indica, que las tcnicas de captura, el nmero de trampas y muestreos fueron suficientes paraobtenerunnmerorepresentativodeltotaldelafaunadecolepteroscoprfagos presente en el reade estudio. Adems, senota una tendencia de la curva deespecies nicas y duplicadas a lograr una asntota demostrando que las probabilidades de capturar nuevas especies en este agropaisaje son bajas. Comportamiento similar se observ para cadaunadelasestacionesdondelosestimadoresICEyChao2muestraronquese capturo entre 85% y 100% de las especies esperadas para cada una de las estaciones de muestreo. 2.7.5. Caracterizacin de la diversidad. La mayor diversidad se present en el bosque de Puente Salguero (N1 = 8.393 N2=6.553) yGuacochito(N1=7.046yN=4.741;Tabla).Estosvaloresdemuestranque8especies sonabundantesyseisson muyabundantes,queindicavariasespeciescomolasque aportan a la diversidad de estos dos bosques. Los resultados reafirman que son los ms conservadospeseaquepresentanintervencin;serecomiendagenerarplanespara recuperarestosparchesbajoalgncriteriodeproteccinambiental.Uncomportamiento similarseobservenelndicedeJaccarddondeseapreciqueloshbitatspotreroy bosque de las estaciones de Puente Salguero y Guacochito son similares en ms del 82% de la composicin de especies (Figura 2-106). Laaltasimilaridad(94%)deladiversidadylacomposicindeespeciesentrelas estacionesdePuenteSalgueroyGuacochitoaniveldebosquesedebealasrazones explicadasanteriormente(Composicinyabundancia),comolosonlacoberturavegetal queestosbosqueesmayoralasotrasestaciones,lamayorcoberturavegetalpermite que dentro de ellos se presenten ms microclima, mayor cantidad y duracin del recurso (PeckyForsyth,1982).Lacoberturavegetaljuegaunodelospapelesmsimportante dentro del ciclo de vida de los escarabajos ya permite que dentro de estos bosques no se dencambiosdrsticosenlasvariablesambientalesydelsuelo,permitiendodeesta maneraquelaslarvasdeescarabajoscoprfagosenterradasnomueranpor deshidratacin ni por altas temperatura del suelo (Sowig, 1995). De acuerdo con el ndice deJaccardsepuedeapreciarquelospotrerosdeestasestacionessonsimilaresen composicin de especies la razn son dos: cercas vivas y la preservacin de las zonas de amortiguamiento del rio que se presentan enestas dos estaciones. Esta dos razones no soloimplicalaconsecucinderefugioparalasespeciesdeescarabajosinotambinla conexindelospotrerosconlosbosquealedaos,esposiblequetantolascercavivas como las zonas de amortiguamiento del rio estn fusionando como corredores biolgicos paralosScarabaeinaedelazonadebosqueparaareasabiertasposiblementeparala consecucindeexcrementoperoesprobablequenoseestablezcanesestasareas abiertas (Amzquita et al., 1999; Blanco y Rangel, 2010).

148 Figura 2-105. Curvas de acumulacin de especies para el rea (A), Veracruz (B), Guacochito (C), Puente Salguero(D), Las Pitillas(E), Rabo Largo (F), Puente Canoa(G)y El Paso (H). a b cd ef gh

149 Figura 2-106. Anlisis de ordenamiento de los hbitats y estaciones muestreadas, utilizando el ndice de similaridad de Jaccard. Datos de presencia-ausencia. 2.7.6. Comparacin entre estaciones. Lapruebadeanlisisdesimilitud(ANOSIM)demostrqueexistendiferenciasenla estructura de la comunidad entre los hbitats muestreados en cuenca media y baja del rio Cesar tanto para bosques (R= 0,144, p=0.1%).como para potreros (R=0,065, p=0.1%). La mayor similaridad a nivel de bosque se present entre se present entre las estaciones de VeracruzyRaboLargo(R=0,02,p=12.6%)ylamenorentrelascomparacionesde PuenteSalgueroyGuacochitoconlasotrasestaciones.Aniveldepotrerolamayor similaridadsepresententreVeracruzyElPaso(R=-0,036,p=99.1%)ylamenorentre las comparacionesde Puente Salguero y Guacochito con las otras estaciones. (Tabla 2-42). La alta similaridad observada entre los bosques de Veracruz y Rabo Largo se debe a que estas estaciones son idnticas en cuantoa laproblemtica ambiental que enfrentan puesenambaslaactividadganaderadentrodeestossistemalashanafectadode maneracontundenteyestosereflejaenlosparmetrosbiolgicosmedidosriquezay abundancia que son muy pobres, si se comparan con estudios similares realizados para el pas. Adems en estos sitios se pudo notar la ausencia de grandes mamferos y deterioro delacoberturavegetal(vercaptulodeplantaymamferos)loscualessonlosfactores que ms afectan la dinmica de este grupo de insectos debido a su fragilidad frente a la fragmentacin (Halffter y Favila, 1993; Favila y Halffter, 1997). La alta similaridad de los potreros de Veracruz y El paso, debido a que ambos comparten msdel70%delacomposicindeespecies(Figura2-106),loscualgeneraestaalta similaridad adems es probable que ambos tipos de poteros tengan el mismo manejo por partedesuspropietarios,queleconfierencaractersticassimilaresencuantoala vegetacinypastoreodeganado,estoimplicaquesepresenteenamboslasmismas especies de escarabajos coprfagos que estn siendo beneficiadas por el tipo de manejo

150 delatierra.LosvaloresbajosdesimilaridaddelasestacionesdePuenteSalgueroy Guacochito con las otras estaciones tanto para bosque como para potreros se deben a las razones explicadas en tem de Caracterizacin de la diversidad. Tabla 2-42. Resultados de la prueba de similitud (ANOSIM) para evaluar la variacin espacial del ensamblaje de escarabajos coprfagos en la cuenca media y baja del rio Cesar. Abreviaturas Estadstico R (E R) nivel de significancia (N S). Grupos POTREROSBOSQUES E RN SE RN S Veracruz, Guacochito0.0248.90.1790.1 Veracruz, Puente Salguero0.1150.10.1370.1 Veracruz, Las Pitillas0.0472.80.0870.2 Veracruz, Puente Canoa0.0551.20.1910.1 Veracruz, Rabo Largo0.018140.0212.6 Veracruz, El Paso-0.03699.10.0811.2 Guacochito, Puente Salguero0.0680.30.130.1 Guacochito, Las Pitillas0.0860.10.1960.1 Guacochito, Puente Canoa0.0521.30.310.1 Guacochito, Rabo Largo0.0890.20.2760.1 Guacochito, El Paso0.01227.60.2940.1 Puente Salguero, Las Pitillas0.0760.50.0650.7 Puente Salguero, Puente Canoa0.1310.10.1020.3 Puente Salguero, Rabo Largo0.1540.10.1850.1 Puente Salguero, El Paso0.091.40.0595.7 Las Pitillas, Puente Canoa0.0810.70.0970.2 Las Pitillas, Rabo Largo0.0690.50.1450.1 Las Pitillas, El Paso0.0466.40.0537.3 Puente Canoa, Rabo Largo0.01120.10.2370.1 Puente Canoa, El Paso0.0447.30.0693 Rabo Largo, El Paso0.02515.70.1050.7 2.7.7. Gremios funcionales. Deacuerdoconlariquezayabundanciadegremiosfuncionalesseobservoque independientementedelasestacionesyloshbitatselgremiodelosrodadoresdomino fretealosotrosgremiosaacepcindealgunasestacionesdondedominaronlos cavadores(Figura2-107),estasituacinseproducecuandolosterrenocomolos estudiados en el departamento del Cesar son totalmente planos en los cuales este gremio no presenta dificulta para transportar el excremento de un sitio a otro, de tal forma que se encuentrafavorecidoporlageografadelterreno.Deigualformasedestacalaescasa presencia de especies residente (Endocopridas) y grande escarabajos coprfagos lo cual indica laausenciade mamferosgrandesquegeneranelexcrementoqueestaespecies requiere,estasituacin observadaenun futuro representaraunabajaenelreciclajedel

151 excrementoyladesaparicindelasespecienresidentesporfaltadelosmamferosque producen su recurso. Figura 2-107. Gremios funcionales en las estaciones de la cuenca media y baja del Rio Cesar. a) Riqueza en bosques, b) riqueza en potreros, c) abundancias en bosques, d) abundancias en potreros. 2.7.8. Importanciadelosescarabajoscoprfagosenlossistemas productivos. Losescarabajoscoprfagoseselgrupodeinsectosquedentrodelossistemas productivos juegan un papel muy importante, estos por estas ligado a la materia orgnica (excremento) presentan varias funciones que son muy til en sistemas productivos como los potreros y cultivos dentro de estas funciones tenemos: Elreciclajedenutrientesencontradosenlamateriaorgnica(excremento) devolvindolosalsuelo.LosScarabaeinaeentodosuciclodevidaestaligadoal excrementoysucapacidaddereciclajeradicaenqueellosconsumenyentierran parte del excremento cundo realizan los nidos para sus larvas. Dispersin de semillas contenidas en los excrementos de herbvoros y la aireacin del sueloconlaconstruccindetnelesparaenterrarlasbolas-nido.Cuandolos Scarabaeinaerealizanlasbolasparadepositarloshuevosestastambincontienen semillaslascualesestosindividuosruedanaotroslugaresparaenterarlas contribuyendoaladispersindelasemillaylaconservacindelasespecies vegetales y oxigenacin del suelo. Controladoresbiolgicosdeparsitosdevertebradosqueestnenlasheces,los cualesalfraccionarelexcremento,sofocanloshuevosylarvasdisminuyendosus poblaciones. Estaes una delasimportancias aplicativas de este grupo para tenerlos encuentaenlospotreros.Cundoestosanimaleshacenyentierranelexcremento matan muchas larvas de insecto y plagas que causa dao a los cultivos y en especial AbundanciaEstacionesCRodadores Cavadores Residentesab cd

152 a la ganadera por estas razones es importante conservar los escarabajos coprfagos en los sistemas productivos. Deacuerdoconlacurvaderangodeespeciesrealizadas(Figura2-108)paralos sistemasproductivos(Potreros)observamosqueparalacuencabajaymediadelrio Cesarlasespeciesencargadasderealizarelreciclajedenutrientesenlospotreroson Pseudocanthonperplexus,Onthophagussp1yCanthonmutabilis,lascualessonlas encargadasderemoverelexcrementoproducidoporelganadoyrelocalizarlo,nutrirel suelo,oxigenarlo,yconvertirlofrtilparaqueestepuedeseguirproduciendopastos. Tambin se pudo observar que para sistemas no productivo como los bosque el numero de individuo de las dos primeras especies mencionadas presenta valores deabundancia muchos mas altos que otras especies lo cual indica los mltiples procesos de degradacin que estn presentado estos bosque producto de las actividades humanas, las cuales esta favoreciendoaestasdosespeciesyfomentandoundesequilibrioenlafaunasdeestos ecosistemas. Figura 2-108. Rango de especies dominantes en potreros y bosque de la cuenca baja y media del rio Cesar.