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Mastozoología Neotropical, 24(1):201-218, Mendoza, 2017

Versión impresa ISSN 0327-9383Versión on-line ISSN 1666-0536

Recibido 3 junio 2016. Aceptado 3 enero 2017. Editor asociado: LF Aguirre

Artículo

CHILLIDOS DE ECOLOCACIÓN DE MURCIÉLAGOS EMBALLONURIDAE EN UNA SABANA XERÓFILA-SEMISECA DEL CARIBE COLOMBIANO

Danny Zurc1,2, Antonio Guillén-Servent3 y Sergio Solari 2,4

1 Museo de Ciencias Naturales de La Salle, Instituto Tecnológico Metropolitano, Calle 54A, No. 30-01, Medellín. [Correspondencia <[email protected]>].

2 Grupo Mastozoología, U. de Antioquia y Colección Teriológica, Universidad de Antioquia, Medellín. 3 Instituto de Ecología A.C., Carretera Antigua a Coatepec 351, El Haya, Xalapa, Veracruz 91070, México.4 Instituto de Biología, Universidad de Antioquia Calle 70 No. 52-21, AA 1226. Medellín.

RESUMEN. Describimos y comparamos los chillidos de ecolocación de la fase de búsqueda de seis especies de la familia Emballonuridae, Saccopteryx bilineata, S. canescens, S. leptura, Peropteryx kappleri, P. macrotis y Rhynchonycteris naso, registradas al norte de Colombia, en una sabana xerófila-semiseca. Los chillidos los grabamos durante los meses de diciembre de 2012 (época húmeda), abril y octubre de 2013 (época seca), por un tiempo de cinco días en cada visita, con un detector Pettersson Electronik D240X y una grabadora digital, y los analizamos con el programa Avisoft SAS Lab Pro. Las especies acústico-registradas fueron capturadas y grabadas en un cuarto de vuelo; estos chillidos fueron comparados con los registros silvestres. Analizamos 143 secuencias de sonido. Todas las especies estudiadas presentaron en el segundo armónico del chillido la mayor cantidad de energía. Saccopteryx bilineata y S. leptura alternaron pulsos de mayor y menor frecuencia, S. canescens no presentó frecuencias alternas. Entre las especies del género Peropteryx, P. macrotis emitió pulsos con frecuencias más altas que P. kappleri. Rhynchonycteris naso fue la especie que emitió chillidos de mayor tasa de repetición y con las frecuencias más altas del grupo de embalonúridos estudiado. Esta investigación es el primer ejercicio que describe los ultrasonidos producidos por algunas especies de murciélagos insectívoros de una sabana xerófila colombiana, uno de los ecosistemas más amenazados en el Neotrópico, además de ampliar la descripción de los chillidos que emite la especie Saccopteryx canescens en la fase de búsqueda.

ABSTRACT. Echolocation calls of emballonurid bats in a xerophilous savannah of the Colombian Carib-bean. We describe and compare the echolocation calls in the search phase of six species of the family Embal-lonuridae: Saccopteryx bilineata, S. canescens, S. leptura, Peropteryx kappleri, P. macrotis and Rhynchonycteris naso, recorded in xerophilous savannah, northern Colombia. The calls were collected in the months of December 2012 (wet season), April and October 2013 (dry season), over five days in each visit, using a Pettersson D240X Electronik detector and a digital recorder; these were analyzed with SAS Lab Pro Avisoft software. The species were captured and recorded within a flight room, and calls were compared with records from wild animals. We analyzed 143 sound sequences. All species studied presented the highest energy in the second harmonic. S. bilineata y S. leptura alternated pulses of higher and lower frequency. P. macrotis echolocated at a higher frequency than did P. kappleri. Among the species studied, R. naso repeated its calls most frequently and also at the highest frequency than all other species recorded. This is the first research describing ultrasound calls produced by insectivorous bats from Colombian xerophilous savannah, one of the most threatened ecosystems in the Neotropics. In addition, it expands the description of the calls emitted by S. canescens in the search phase.

Palabras clave: Colombia. Ecolocación. Frecuencia. Murciélagos. Sabana xerófila-semiseca.

Key words: Bats. Colombia. Echolocation. Frequency. Xerophilous savannah.

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INTRODUCCIÓN

El estudio de la ecología de los murciélagos se ha basado tradicionalmente en su captura mediante redes de niebla y trampas de arpa o la observación en refugios. Sin embargo, no todas las especies son igualmente susceptibles de ser capturadas o fácilmente observables en sus refugios, ni las tasas de captura dan información adecuada sobre sus actividades de forrajeo o uso del hábitat, al menos en el caso de los murciélagos insectívoros (Kunz, 1988; O’Farrell y Miller, 1997). La mayoría de los murciélagos utilizan la ecolocación, un sistema sensorial mediante el cual diversos ani-males obtienen información sobre la estructura espacial del entorno a partir del análisis de los ecos de pulsos sonoros que ellos mismos emiten. Estos chillidos son bastante intensos y con una estructura característica en muchas especies. Hasta donde se sabe, muchos murcié-lagos los emiten de forma continua durante su actividad de forrajeo, ya que la ecolocación es la vía sensorial primaria para orientarse en el ambiente inmediato y clasificar los objetos de fondo y los recursos potenciales. La detección de estos chillidos abre grandes posibilidades para el estudio de la ecología de estos animales, ya que revela su presencia y aporta información sobre su actividad.

Los chillidos de ecolocación de la mayoría de los murciélagos se sitúan en la banda ultra-sónica del espectro, con lo cual la aplicación de la detección acústica en campo tuvo que esperar al desarrollo de micrófonos y tecnolo-gías de grabación portátiles y sensibles a estas frecuencias desde los años 1940 (Griffin, 1958; Fenton, 1980). Actualmente existe una variedad de tecnologías portátiles para la detección de ultrasonidos (Brigham et al., 2004), que han permitido obtener valiosa información sobre el comportamiento de ecolocación y la ecología de muchas especies de murciélagos insectí-voros aéreos. La principal limitación para la aplicación de estas técnicas es la ausencia de descripciones de los chillidos de ecolocación de los murciélagos y criterios de clasificación de estos entre especies en amplias regiones del planeta. En el neotrópico se han podido obtener registros acústicos y se han descrito los chilli-

dos de ecolocación de algunas especies de las familias presentes en la región (Emballonuridae, Mormoopidae, Noctilionidae, Phyllostomidae, Natalidae, Furipteridae, Molossidae y Vesper-tilionidae; ej. O’Farrell y Miller, 1997; Kalko y Condon, 1998; Ibáñez et al., 1999; Kössl et al., 1999; Siemers et al., 2001; Ibáñez et al., 2002; Jung et al., 2007, Guillén-Servent e Ibáñez, 2007; entre otros).

Entre los murciélagos cuyos chillidos se cono-cen mejor se encuentra la familia Emballonuri-dae. Actualmente se reconocen 22 especies de esta familia en la región neotropical (Simmons, 2005; Lim et al., 2010), con presencia de un mayor número de especies en ecosistemas forestales de tierras bajas y más cercanos al Ecuador (ej. Bradbury y Vehrencamp, 1976; Barclay, 1983; Kalko, 1995; Biscardi et al., 2004; Jung et al., 2007; Calderón-A., 2012), donde presentan interesantes patrones de coexistencia (ej. Rhynchonycteris naso, Balantiopteryx plicata, Saccopteryx bilineata, S. leptura y Peropteryx kappleri) en Costa Rica y Trinidad (Bradbury y Vehrencamp, 1976).

Los embalonúridos emiten chillidos de eco-locación intensos que pueden ser detectados a través de sistemas de detección acústica (O’Farrell y Miller, 1997). Sus chillidos se caracterizan por ser multiarmónicos, con la mayor energía en el segundo armónico, y por contener tramos relativamente largos donde la frecuencia cambia (se modula) muy despacio (técnicamente referidos como de frecuencia modulada —FM— de forma lenta o de banda estrecha, ya que resultan cubriendo un pequeño rango de frecuencias). Los chillidos de las espe-cies Rhynchonycteris naso, Saccopteryx bilineata, S. leptura, Centronycteris centralis, Cyttarops alecto, Cormura brevirostris, Balantiopteryx infusca, B. io, B. plicata, Peropteryx macrotis, P. kappleri y Diclidurus albus se han descrito de localidades de Belize, Brasil, Costa Rica, Ecuador, Panamá, México, Trinidad y Venezuela (Ochoa et al., 2000; Ibáñez et al., 2002; Biscardi et al., 2004; Jung et al., 2007; Pio et al., 2010).

En Colombia ocurren al menos 17 especies de Emballonuridae (Solari et al., 2013). Sin embar-go, en el país se han realizado pocos trabajos de investigación sobre ecología de murciélagos que incluyan el empleo de detectores de ultrasoni-

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dos (ej. Sánchez, 2011). Ninguno documenta las características temporales y espectrales de los chillidos que emiten las especies, ni las compara con otras poblaciones. Las descripciones de los chillidos y la evaluación de las diferencias entre especies son necesarias para la aplicación de técnicas de detección acústica en estudios que aportan al conocimiento de la distribución o actividad a nivel de especie. Aunque exista información publicada sobre las características de los chillidos de ecolocación de la mayoría de estas especies en algunas áreas geográficas, ésta no es directamente aplicable a otras áreas ya que existe evidencia de que estas caracterís-ticas pueden variar geográficamente (ej. Guillén et al., 2000; O’Farrell et al., 2000; Barclay y Brigham, 2004). Además, la comparación de las características temporales y espectrales de los chillidos de ecolocación entre poblaciones y especies puede proporcionar información sobre las causas de la variación geográfica (O’Farrell et al., 2000) y de la evolución de estos sonidos (Neuweiler, 2003).

En el marco anterior, nuestro propósito en este estudio es describir los chillidos de eco-locación de las seis especies de murciélagos de la familia Emballonuridae registradas en una sabana xerófila-semiseca de Colombia y comparar dichas descripciones con lo repor-

tado en otras zonas de Centro y Sur América, como una aproximación al conocimiento del comportamiento ecolocador de estas especies que facilite su estudio mediante técnicas de detección acústica en otras áreas geográficas, y para evaluar las posibles diferencias con lo descrito de otras localidades.

MATERIALES Y MÉTODOS

Área de estudio

Realizamos tres salidas al campo: diciembre de 2012 (época húmeda), abril y octubre de 2013 (época seca), a la Reserva Natural Sanguaré, de-partamento de Sucre, Municipio San Onofre, Golfo de Morrosquillo, Colombia (entre 9º42’33.50” N 75º40’53.14” O y 9º43’02.30” N 75º39’24.62” O, 4 m s.n.m.) (Fig. 1). La reserva, caracterizada por el bioma xerófilo-semiseco tropical, es un bosque secundario de vegetación caducifolia, dominado por palma de vino (Attalea butyracea), camajón (Sterculia apetala), orejero (Enterolobium cyclocarpum), ceiba bonga (Ceiba pentandra), olla de mono (Lecythis magdalenica) y ceiba tulúa (Bombacopsis quinata), además de algunos remanentes de mangle hacia la periferia occidental de la costa.

Sistema de detección

Para el registro de los chillidos de ecolocación empleamos un detector de ultrasonidos con un

Fig. 1. Área de estudio. Golfo de Morrosquillo, Departamento de Sincelejo, Reserva Natural Sanguaré (9º42’33.50”N, 75º40’53.14”O y 9º43’02.30”N, 75º39’24.62”O, 4 m s.n.m.). Las estrellas corresponden a localidades donde se han obtenido registros acústicos de la familia Emballonuridae y que han sido reportados por otros autores.


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convertidor analógico/digital con una velocidad de muestreo de 307 kHz, muestras de 8 bits de pro-fundidad y una memoria RAM de 1Mb (Pettersson Electronik, Modelo D240X). Las muestras de sonido capturadas fueron reproducidas a una velocidad 10 veces menor y registradas en una grabadora digital (Sony, modelo ICD-SX1000).

Para constatar qué tipo de chillidos de ecolocación emite cada especie, capturamos una muestra de individuos con redes de niebla, dispuestas a nivel del piso y elevadas, en lugares cercanos a espejos de agua, árboles con huecos en el tronco y senderos con espacios abiertos. Los individuos capturados los identificamos hasta el nivel de especie y los grabamos mientras volaban tras liberarlos en el interior de un cuarto de vuelo cerrado (10 m de largo x 8 m de ancho x 4 m de alto, cubierto de malla) y en el exterior, como lo sugieren Siemers et al. (2001). Una vez corroborado que cada especie emitía chillidos característicos diferenciables de otras especies, seleccionamos grabaciones de los chillidos de ecolocación emitidos por individuos volando libres en la zona de estudio (en adelante, silvestres), los cuales se utilizaron para el análisis y la descripción bioacústica.

Las grabaciones se obtuvieron en los cinco tipos de cobertura vegetal de la clasificación Corine Land Cover (IDEAM, 2010) presentes en el área de es-tudio, como un esfuerzo de muestreo completo de la Reserva. En cada tipo de vegetación grabamos durante 10 minutos en cada uno de una serie de 18 puntos, separados 50 metros uno de otro. El área de estudio fue muestreada durante cinco días en cada visita, y el muestreo se repitió en tres perio-dos (diciembre de 2012, abril y octubre de 2013), siguiendo el mismo protocolo.

Análisis de los chillidos

En primer lugar, aclaramos que debido a que los pulsos de ecolocación no tienen como función principal la comunicación social, consideramos que el término “chillido”, que usamos a lo largo de este artículo para referirnos a los pulsos de ecolocación, es más apropiado que los de “llamada/o” o “señal”, hasta ahora más frecuentemente usados (incluso frente a “pulso”, pues este requiere el complemento “de ecolocación” para evitar confusiones). El tér-mino “llamada” corresponde a la traducción literal del inglés “call”, que en el contexto bioacústico tiene más bien el significado de “grito” o “canto”, mientras que el término “señal” claramente se refiere a expresiones sensoriales con función de comunicación. Por ello, consideramos que el uso de los términos “llamada/o” y “señal” debería

limitarse a las emisiones acústicas con función de comunicación interindividual.

Los análisis de los chillidos los realizamos con el programa SASLab Pro 5.1 (Avisoft), siguiendo la metodología propuesta por Jung et al. (2007). Generamos los espectrogramas mediante una trans-formación rápida de Fourier, utilizando ventanas “Flat Top” de 1024 puntos de longitud con una superposición del 93.75%. Con ello obtuvimos una resolución de 250 Hz en el dominio de la frecuencia y de 0.25 ms en el tiempo.

Medimos las variables temporales duración del pulso (Dur) e intervalo entre pulsos (Int; tiempo transcurrido entre el principio del pulso anterior y el principio del actual), y las variables espectrales frecuencia inicial (FIni), frecuencia en el centro del pulso (FCen), frecuencia final (FFin), frecuen-cia máxima (FMax), frecuencia media del pulso (FMed), frecuencia mínima (FMin) y frecuencia del pico de máxima energía (FMaxE), empleando la función “automatic parameter measurements” de SASLab. Siguiendo a Jung et al. (2007), medimos la frecuencia inicial y final de cada chillido desde el punto del oscilograma donde la amplitud aumentaba o disminuía de manera monotónica. Medimos el ancho de banda (ABan) como la diferencia entre la frecuencia más baja y la frecuencia más alta del pulso. Medimos las variables en el segundo armónico de los pulsos, el cual generalmente concentraba la mayor proporción de la energía. Los chillidos que presentaron ecos o ruidos de fondo fueron excluidos del análisis.

Nuestras descripciones corresponden a los chi-llidos de la fase de búsqueda del comportamiento ecolocador, que son los que emite el murciélago para orientarse y detectar a sus presas mientras se desplaza en el medio. No describimos aquí los pul-sos que los murciélagos emiten durante las fases de aproximación y captura de la presa, ya que presentan una variabilidad mucho mayor, no son tan útiles para la identificación acústica ni para la comparación entre especies o poblaciones y siempre consisten en secuencias muy cortas asociadas a secuencias más largas de la fase de búsqueda (ej. Fenton, 1999).

Finalmente, realizamos una revisión de la literatura de las descripciones de los chillidos de otras pobla-ciones de las especies de embalonúridos registradas en Sanguaré, a fin de compararlas con la información obtenida en el presente estudio.

Análisis gráfico y estadístico

Para las especies del género Saccopteryx, de las cuales se obtuvo un mayor número de grabaciones, usamos histogramas para explorar la variación del interva-


lo entre pulsos (Int) en la muestra acumulada de pulsos en todas las secuencias. Saccopteryx bilineata y S. leptura emiten pulsos alternos de frecuencia alta (FA) y frecuencia baja (FB), por lo cual para cada especie construimos cuatro histogramas: dos que representan el intervalo de los pulsos FA y los pulsos FB, de los intervalos de las grabaciones obte-nidas en el cuarto de vuelo; y dos histogramas para los intervalos de los chillidos FA y FB registrados en el área abierta, esto es los silvestres. Dado que Saccopteryx canescens emite todos los pulsos en la misma banda de frecuencias, para esta especie solo se construyó un histograma.

Para evitar los problemas de pseudorreplicación (infraestimación de la varianza) que se hubieran derivado al incluir varios pulsos de un mismo individuo en el análisis, calculamos los estadísticos descriptivos de las variables temporales y espectrales a partir de una muestra compuesta de un único pulso por secuencia o grabación (uno de frecuencia alta y otro de frecuencia baja), elegido al azar a partir de una tabla de números aleatorios. En el caso de las especies de Saccopteryx con pulsos alternos se eligió un pulso de FA y otro de FB, cuyos estadísticos se calcularon por separado. Para evitar pseudorrepli-cación al considerar varias secuencias producidas por el mismo individuo, elegimos secuencias pro-cedentes de distintos puntos de muestreo en cada tipo de vegetación y temporada. Cuando el intervalo del pulso elegido se situaba a más de 1.5 veces del intervalo típico, elegimos otro pulso al azar, ya que estos intervalos atípicos se dan cuando el murciélago omite algún pulso de la secuencia (como se observó en la multimodalidad de los histogramas, y se ha descrito en la literatura, ej. Jones, 1994). Se empleó la media como estadístico de tendencia central, a excepción de la variable “intervalo”, para la cual, dada su distribución multimodal, reportamos la mediana.

Para explorar gráficamente la posible separa-ción de los rangos de frecuencia de las distintas especies de Saccopteryx y comprobar la corres-pondencia entre las diferencias encontradas entre las especies en las grabaciones de individuos capturados y las grabaciones de murciélagos silvestres, representamos la variable FCen de los pulsos de FA frente a la misma variable de los pulsos alternos de FB para cada secuencia de grabaciones “silvestres” analizada.

Para evaluar las diferencias en la duración e intervalo entre los pulsos de mayor y de menor frecuencia de S. bilineata y S. leptura, dado que se emiten como duplas, empleamos pruebas de T para muestras pareadas (pulso FA y pulso FB de cada secuencia).

Para identificar las principales tendencias de variación e identificar agrupaciones naturales de los chillidos entre especies, realizamos un análisis exploratorio de componentes principales (ACP). Para este análisis usamos la matriz de covarianzas de las variables transformadas por su logaritmo de-cimal (Sokal y Rohlf, 1996). Con la transformación logarítmica se consigue una distribución normal multivariada de los datos en el morfoespacio, y los vectores en este espacio corresponden a productos o razones de las medidas originales. El uso de la matriz de covarianza asegura el mantenimiento de las posiciones de las especies sin distorsión en el espacio ecomorfológico (Ricklefs y Miles, 1994). Se retuvieron los componentes que sumaran un 95% de la varianza total. Para evaluar la importancia de las variables en la organización de las especies examinamos las cargas de cada una de ellas sobre los componentes retenidos. Para probar la hipótesis de diferenciación de las especies realizamos un análisis discriminante, utilizando también las medidas de las variables transformadas por el logaritmo decimal. Para ambas pruebas usamos todas las variables espectrales y la variable temporal duración del chillido. No consideramos el intervalo debido a que mostró una variación intraindividual muy grande y no aportaba poder discriminador.

RESULTADOS

Capturamos 23 individuos de seis especies de la familia Emballonuridae: 3 Saccopteryx bilineata, 6 S. canescens, 6 S. leptura, 2 Peropteryx kappleri, 2 P. macrotis y 4 Rhynchonycteris naso. Cada uno de estos fue grabado independientemente en el espacio de vuelo o durante su liberación. Todas las especies registradas emitieron chilli-dos multiarmónicos, y usualmente el segundo armónico mostró la mayor proporción de ener-gía. Estas grabaciones sirvieron como referencia para identificar las obtenidas de animales en vuelo (silvestres).

En total, obtuvimos 204 grabaciones de chillidos de ecolocación de murciélagos emba-lonúridos volando libres en la zona de estudio, de las cuales analizamos 143. Las demás, 61 grabaciones, fueron omitidas por el ruido de fondo que presentaron.

Las especies del género Saccopteryx emitie-ron chillidos con espectrogramas en forma de U invertida, con frecuencia menor en S. bilineata, intermedia en S. leptura y mayor en


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S. canescens. Saccopteryx bilineata y S. leptura alternaron un chillido de mayor frecuencia con otro de menor frecuencia, mientras que S. canescens emitió todos los pulsos en la misma banda de frecuencia (Fig. 2).

Saccopteryx bilineata emitió en el cuarto de vuelo chillidos de FB y FA de forma alterna (Fig. 2a). Los rangos de la frecuencia de máxi-ma energía del segundo armónico fueron de 40.5-43.5 kHz en los pulsos FB y de 43.5-46 kHz en los FA (Tabla 1). En promedio, los pulsos de FB iniciaron a una frecuencia de 41.1 kHz, alcanzaron una frecuencia máxima de 43.2 kHz y descendieron al final hasta una frecuencia de 42.5 kHz. En promedio, los pulsos de FA iniciaron a una frecuencia de 43.8 kHz, alcanzaron una frecuencia máxima de 45.4 kHz y descendieron hasta una frecuencia de 44.8 kHz. Los dos tipos de pulsos cubrieron una banda de frecuencia de unos 2 kHz de ancho. La duración promedio de los pulsos altos y bajos fue muy parecida (8.0 vs. 8.1 ms). Mientras que los chillidos silvestres fueron de 41.5-45.0 kHz en los FA y 41.3-43.5 kHz en los FB, los pulsos de FA iniciaron en promedio a una frecuencia de 42.2 kHz, alcanzaron la frecuencia máxima de 44.3 kHz y descendieron hasta 43.5. La prueba T presentó diferencias significativas en algunas variables de los chillidos registrados en el cuarto de vuelo y silvestres (Tabla 2, Fig. 3). El segundo armónico fue casi siempre el de mayor intensidad, siguiéndole generalmente el tercero y finalmente el primero o fundamental.

Saccopteryx leptura emitió pares de pulsos alternos en frecuencia (Fig. 2b). El rango de la frecuencia de máxima energía fue de 46.0-49.5 kHz en los pulsos FB y de 47.0-51.0 kHz en los FA (Tabla 1), esto es en los chillidos en la estación de vuelo. En los chillidos silvestres del FA el rango de la frecuencia de máxima energía fue de 45.6-50.9 kHz y en los del FB de 46.0-50.8 kHz. Ambos tipos de pulsos mos-traron un ancho de banda de unos 2 kHz. La prueba T presentó diferencias significativas en algunas variables de los chillidos registrados en el cuarto de vuelo y silvestres (Tabla 2, Fig. 3). Al igual que en el caso anterior, el segundo armónico fue el de mayor energía, siguiéndole generalmente en intensidad el tercero y luego el primero o fundamental.

Saccopteryx canescens no presentó alternancia en los pulsos (Fig. 2c). En los chillidos regis-trados en el cuarto de vuelo, la frecuencia de máxima energía del segundo armónico de los pulsos fue de 54.0-57.0 kHz, y su anchura de banda de unos 2 kHz. La duración de los pulsos osciló entre 2.7 y 7.7 ms y el intervalo tuvo una mediana de 92 ms (Tabla 1). En los chillidos silvestres la frecuencia de máxima energía os-ciló en un rango de 51.2 kHz a 58.5 kHz. La duración de los pulsos osciló entre 2.0 y 16.0 ms y ancho de banda que alcanzó los 3 kHz (Tabla 1). También en esta especie el segundo armónico acumuló la mayor proporción de la energía, siguiéndole generalmente en intensidad el tercero y luego el primero o fundamental. En la prueba T, las variables frecuencia inicial, frecuencia final, frecuencia máxima, frecuencia de máxima energía y frecuencia media presen-taron diferencias significativas en los chillidos del cuarto de vuelo y los silvestres (Tabla 2).

Los intervalos entre pulsos mostraron una distribución multimodal en las tres especies de Saccopteryx (Fig. 3). En el análisis bivariante del pico de la frecuencia centro del pulso bajo y alto de las especies de Saccopteryx, se obtuvo como resultado que las tres especies del género, S. bilineata, S. leptura y S. canescens, resultan claramente separadas (Fig. 4).

Las especies del género Peropteryx emitieron chillidos que normalmente iniciaban con un corto elemento de FM, de forma ascendente y súbita, y seguían con un elemento de frecuencia descendente de forma hiperbólica y cóncava hacia abajo (Fig. 2). En el cuarto de vuelo, Peropteryx kappleri (n = 13) emitió chillidos de frecuencia menor que los de P. macrotis (n = 15; Tabla 1; Fig. 2d y 2e). La frecuencia de máxima energía fue de 40.0-41.0 kHz en P. macrotis y de 31.0-35.5 kHz en P. kappleri. La anchura de banda de los chillidos fue de 3.0 ± 1.0 kHz en P. kappleri y de 2.0 ± 1.0 kHz en P. macrotis (Tabla 1). En ambas especies el segundo ar-mónico presentó la mayor energía. P. macrotis presentó frecuencias de máxima energía que oscilaron entre 38.5 kHz y 45.5 kHz, y según la prueba T, presentó diferencias significativas en las variables duración, frecuencia de máxima energía y frecuencia media (Tabla 2). De la espe-cie P. kappleri no obtuvimos registros silvestres,


Fig. 2. Espectrogramas y oscilogramas de fase de búsqueda de las especies a) Saccopteryx bilineata, b) S. leptura, c) S. canescens, d) Peropteryx macrotis, e) P. kappleri, f) Rynchonycteris naso (en esta figura, el primer armónico fue omitido al filtrar el ruido de fondo, sin embargo, en algunas grabaciones no siempre fue distinguible).

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208Tabla 1Parámetros de las señales de ecolocación en fase de búsqueda de seis especies de murciélagos de la familia Emballonuridae. Promedio ± Desviación estándar (X ± SE), ms = milisegundos, kHz= kilohertzio, Me = Mediana para este estudio en específico, FA = pulso de frecuencia alta, FB = pulso de frecuencia baja. Para las referencias citadas el parámetro corresponde el promedio, n = número de chillidos, Silv = chillidos registrados en los recorridos; CV = chillidos registrados en el cuarto de vuelo.

Especie Tipo

Pulso (ms) Frecuencia (kHz)

ReferenciasDuración (D)

X ± SEn Intervalo

(IN) Me* nFrecuencia

inicial X ± SE

nFrecuencia

mínima X ± SE

nFrecuencia

centro X ± SE

nFrecuencia

final X ± SE

n

Frecuencia de máxima

energía X ± SE

nFrecuencia

más alta X ± SE

n Ancho de banda n

Saccopteryx bilineata

Low

(FB)

8.1 ± 1.5 22 102 19 41.0 ± 1.4 22 41.0 ± 1.4 22 42.6 ± 1.2 22 42.5 ± 1.4 21 42.4 ± 1.3 22 43.2 ± 1.3 21 2.0 ± 1.0 21 Este estudio (CV)a

7.7 ± 2.5 20 96 17 40.1 ± 1.4 17 39.1 ± 1.8 16 42.0 ± 7.6 20 41.4 ± 2.1 20 42.5 ± 6.2 20 41.2 ± 1.1 20 2.4 ± 1.2 20 Este estudio (Silv)a

43.0 ± 0.6 Jakobsen et al. 2012b

7.5 ± 1.5 120 73 ± 17 120 44.5 ± 1.3 120 Jung et al. 2007c

9.7 ± 0.9 25 44.0 ± 0.9 25 44.0 ± 0.9 25 45.7 ± 0.5 46.4 ± 0.5 25 Biscardi et al. 2004d

9.0 ± 1.3 25 39.2 ± 2.1 25 39.2 ± 2.1 25 42.7 ± 0.7 25 43.8 ± 0.3 25 Biscardi et al. 2004e

6.7 ± 0.21 40 55.8 ± 1.85 40 44.5 ± 0.21 40 44.5 ± 0.21 40 46.6 ± 0.18 40 O´Farrell & Miller 1997f

9.4 ± 1.3 41 85.8 ± 20.1 41 45.1 ± 0.5 60 Kalko 1995g

5.9 ± 0.83 20 52.8 ± 5.2 20 42.1 ±0.61 20 42.1 ±0.61 20 45.5 ± 0.37 20 Barclay 1983h

47.0 – 50.0 Brandbury & Vehrencamp 1976i

8.26 ± 0.22 34 60.9 ± 5.9 34 45.0 Ratcliffe et al. 2011m

High

(FA)

8.2 ± 2.0 22 70 21 43.8 ± 1.4 21 43.8 ± 1.4 21 45.0 ± 1.0 22 44.8 ± 1.0 21 44.9 ± 1.0 22 45.4 ± 1.1 21 2.0 ± 1.0 20 Este estudio (CV)a


47.0 ± 0.6 Jakobsen et al. 2012b

7.6 ± 1.3 120 105 ± 25 120 46.8 ± 1.1 120 Jung et al. 2007c

9.6 ± 0.7 25 45.9 ± 0.7 25 45.9 ± 0.7 25 48.0 ± 0.4 25 48.6 ± 0.6 25 Biscardi et al. 2004d

8.6 ± 0.9 25 43.0 ± 0.99 43.0 ± 0.99 45.9 ± 0.4 25 46.6 ± 0.8 25 Biscardi et al. 2004 e


9.0 ± 1.7 38 52.0 ± 9.1 38 47.1 ± 0.6 57 Kalko 1995g

5.4 ± 0.58 23 87.1 ± 16.0 23 44.8 ± 0.46 23 44.8 ± 0.46 23 47.6 ± 0.22 23 Barclay 1983h

CH

ILLIDO

S DE EC

OLO

CA

CIÓ

N D

E MU

RCIÉLA

GO

S DE C

OLO

MBIA

209

Especie Tipo



X ± SEn Intervalo


inicial X ± SE

nFrecuencia

mínima X ± SE

nFrecuencia

centro X ± SE

nFrecuencia

final X ± SE

n


energía X ± SE

nFrecuencia

más alta X ± SE

n Ancho de banda n

50.0 – 53.0 Bradbury & Vehrencamp 1976i

7.55 43.70 43.40 43.98 46.39 ± 0.78 46.78 3.31 ± 0.63 Rivera-Parra & Burneo 2013j

5.2 ± 1.1 9 56.2 ± 24.2 9 32.8 ± 3.2 9 32.8 ± 3.2 9 42.0 ±1.6 9 43.9 ±1.4 9 Pio et al. 2010k

8.22 ± 0.18 49 88.0 ± 4.9 49 48.0 Ratcliffe et al. 2011m

Saccopteryx leptura

Low

(FB)

8.0 ± 2.0 48 100 42 45.1 ± 1.2 43 45.1 ± 1.2 43 47.2 ± 1.0 40 46.6 ± 1.1 44 46.9 ± 1.2 40 47.3 ± 1.0 42 2.0 ± 1.0 42 Este estudio (CV)a


7.2 ± 1.5 132 68 ± 24 132 51.3 ± 1.8 132 Jung et al. 2007c

7.5 ± 1.1 25 47.2 ± 2.7 25 47.2 ± 2.7 25 50.4 ± 0.9 51.4 ± 0.9 25 Biscardi et al. 2004e

5.3 ± 1.0 31 60.1 ± 20.5 25 52.7 ± 0.6 41 Kalko 1995g

High

(FA)

9.0 ± 1.0 44 77 45 47.5 ± 1.0 41 47.5 ± 1.0 41 49.0 ± 1.2 48 48.4 ± 1.5 47 48.7 ± 8.2 48 49.3 ± 1.1 45 2.0 ± 1.0 45 Este estudio (CV)a


6.8 ± 1.2 132 90 ± 28 132 54.6 ± 1.8 132 Jung et al. 2007c

7.5 ± 0.9 25 51.4 ± 1.5 25 51.4 ± 1.5 25 53.6 ± 0.7 25 54.5 ± 0.8 25 Biscardi et al. 2004e

5.4 ± 0.8 29 49.6 ± 17.1 27 56.0 ± 0.8 42 Kalko 1995g

4.9 ± 1.1 15 66.7 ± 30.2 15 42.9 ± 1.3 15 42.9 ± 1.3 15 51.1 ± 1.2 15 53.3 ± 1.4 15 Pio et al. 2010k

Saccopteryx

canescens

5.5 ± 0.9 46 92 40 53.4 ± 1.0 46 53.4 ± 1.0 46 55.6 ± 1.0 46 54.9 ± 1.0 40 55.4 ± 1.0 46 56.0 ± 1.0 40 2.0 ± 1.0 39 Este estudio (CV)a


Peropteryx kappleri

13.9 ± 2.5 3 117 2 33.4 ± 1.7 4 31.4 ± 1.2 4 32.6 ± 2.0 4 31.4 ± 1.2 4 33.2 ± 2.0 4 34.4 ± 1.7 4 3.0 ± 1.0 4 Este estudio (CV)a

9.6 ± 2.2 140 170 ± 34 140 31.6 ± 1.6 140 Jung et al. 2007c

20.0 – 40.0 Bradbury & Vehrencamp 1976i

(Tabla 1 cont.)

Mastozoología N

eotropical, 24(1):201-218, Mendoza, 2017

http://ww

w.sarem.org.ar - http://w

ww.sbm

z.com.br

D Zurc et al.

210(Tabla 1 cont.)

Especie Tipo



X ± SEn Intervalo


inicial X ± SE

nFrecuencia

mínima X ± SE

nFrecuencia

centro X ± SE

nFrecuencia

final X ± SE

n


energía X ± SE

nFrecuencia

más alta X ± SE

n Ancho de banda n

Peropteryx macrotis

10.4 ± 3.1 5 146 5 40.0 ± 1.0 5 39.4 ±1.3 4 40.5 ± 4.0 5 39.4 ±1.3 4 40.5 ± 4.0 5 41.2 ± 4.4 4 2.0 ± 1.0 4 Este estudio (CV)a


7.29 38.15 36 36.33 39.58 ± 1.26 40.16 4.16 ± 2.35 Rivera-Parra & Burneo 2013j

9.3 ± 1.0 163 139 ± 14 163 38.9 ± 0.9 163 Jung et al. 2007c

8.6 ± 3.8 180 40.3 ± 2.4 180 40.3 ± 2.4 180 42.1 ± 1.9 180 43.4 ± 1.9 180 Biscardi et al. 2004e

Rhynchonycteris naso

6.8 ± 1.9 53 116 43 102.6 ± 2.4 53 99.2 ± 3.8 53 103.5 ± 2.2 53 99.5 ± 4.0 53 103.5 ± 4.1 53 103. 5 ± 7.2 53 2.4 ± 3.0 53 Este estudio (CV)a


5.89 93.65 77 77 87.34 94.27 17.27 ± 4.28 Rivera-Parra & Burneo 2013j

4.8 ± 0.9 153 58 ±12 153 98.3 ± 2.3 153 Jung et al. 2007c

5.9 ± 1.2 4 25.9 ± 6.7 4 74.8 ± 7.6 4 74.8 ± 7.6 4 100.0 ± 2.0 4 101.3 ±1.6 4 Pio et al. 2010k

6.0 ± 0.4 5 96 ± 4.5 5 88.1 ± 3.8 5 88.1 ± 3.8 5 95.2 ± 0.6 5 Fenton et al. 1999l


5.0 ± 0.8 90 53.5 ± 19.8 82 102.5 ± 0.9 70 Kalko 1995g

80 100 80 100.0 - 105.0 Bradbury & Vehrencamp 1976i

a Reserva Natural Sanguaré / Colombia. b, g, h Smithsonian Tropical Research Institute en Barro Colorado Island (BCI) / Panamá. c La Selva Biological Station (Organisation of Tro-pical Studies) / Panamá. Bosque seco caducifolio en Santa Rosa (Area Conservation Guanacaste) / Costa Rica. d Cerca de Lamanai Outpost Lodge; 17°46’N, 88°39’W / Belize. e Al-rededor de Alter do Chao, Para’ State; 02°30’S, 54°57’W / Brasil. f Alrededor de Gallon Jug en la esquina noroeste / Belize. i Guanacaste / Costa Rica. j Ecuador. k 10º04’-10º18’Ń, 61º01’-61º18’W / Trinidad. l Caño Palma, cerca a Tortuguero 10º32Ń, 83º35´W / Costa Rica. m Smithsonian Tropical Research Institute (STRI) cerca al Canal de Panamá (9° 11Ń, 79°50´W) / Panamá. Para Ecuador y Trinidad los autores no describen a qué pulso (bajo o alto) corresponde las medidas descritas.


Tabla 2Resultados de la prueba T para cinco especies de embalonúridos (p < 0.05)

Especie Variable Pulso T g.l n

S. bilineata Dur FA 4.1 39 41

FB 2.11 40 42

FCen FA 3.40 40 42

FFin FA 2.45 40 42

FB 2.39 39 41

FMax FA 3.75 40 42

FB 2.11 40 42

FMaxE FA 3.75 40 42

FB 2.28 39 41

FMed FA 2.03 40 42

FB 2.32 40 42

S. leptura Dur FA 3.4 323 325

FB 3.8 327 329

Int FB 3.4 287 284

FIni FA -4.08 317 319

FB -2.56 324 326

FMax FB -2.97 327 329

FMed FA -2.14 319 321

FB 2.33 326 328

S. canescens FIni Único 2.14 224 226

FFin Único 3.02 218 220

FMax Único 2.25 224 226

FMaxE Único 3.03 224 226

FMed Único 3.43 224 226

P. macrotis Dur Único 3.38 47 49


FMed Único -2.66 48 60

R. naso Int Único 3.33 69 71

FIni Único 5.39 78 80

FCen Único 2.03 78 80

FMax Único 7.68 78 80


FMed Único 8.03 78 80


D Zurc et al.212

Fig. 3. Distribución de los intervalos entre los chillidos emitidos durante la fase de búsqueda por Saccopteryx bilineata (Cuarto de vuelo = a. intervalo del pulso bajo, b. intervalo del pulso alto. Silvestres = c. intervalo del pulso bajo, d. intervalo del pulso alto), S. leptura (Cuarto de vuelo = e. intervalo del pulso bajo, f. intervalo del pulso alto. Silvestres = g. intervalo del pulso bajo, h. intervalo del pulso alto) y S. canescens (Cuarto de vuelo = i. Silvestres = j.).

por lo que no realizamos la prueba de muestras pareadas en este estudio para la especie.

Rynchonycteris naso emitió pulsos con un componente de FC corto seguido por un componente de FM descendente de forma aproximadamente lineal con un ancho de banda de 5.0 ± 3.0 kHz. Fue la especie de la familia que emitió los chillidos de mayor frecuencia y anchura de banda (Fig. 2f). En el cuarto de vuelo la frecuencia de máxima energía fue de 101.0-105.0 kHz (Tabla 1); mientras que en los registros silvestres osciló entre 99.0 kHz y 104.2 kHz. La prueba de T en esta especie no presentó diferencias significativas en las variables duración y frecuencia final (Tabla 2)

En el ACP el primer componente explicó el 99.4% de la variación en los datos. El segundo componente explicó el 0.2% de la varianza. La

distribución de los chillidos en el espacio defini-do por los componentes 1 y 2 del ACP sugiere que es posible la clasificación de las especies a partir de las variables espectrales estudiadas. Las observaciones de Rhynchonycteris naso formaron un grupo discreto separado de los demás puntos en el componente 1, o sea, en las frecuencias. Las observaciones de S. bilineata, S. canescens, S. leptura y P. macrotis formaron grupos discretos totalmente superpuestos en sus valores en el componente 2, y muy cercanos en el componente 1 (Fig. 5). P. kappleri no fue incluido en el análisis debido a la falta de registros acústicos silvestres.

En el análisis discriminante, los individuos fueron correctamente clasificados en un por-centaje acumulado de más de 99%. Para los casos de las especies S. bilineata y P. macrotis


Fig. 4. Frecuencia en el centro de los pulsos de mayor frecuencia (eje de ordenadas) contra la misma variable de los pulsos alternos de menor frecuencia (eje de abscisas), en las especies de murciélagos Saccopteryx bilineata, S. leptura y S. canescens.

Fig. 5. Distribución espacial de las variables espectrales y temporales de los chillidos de las especies acústico-registradas a través del espacio definido por los componentes principales 1 y 2. (Silv = chillidos registrados en los recorridos; CV = chi-llidos registrados en el cuarto de vuelo).


D Zurc et al.214

Tabla 3Matriz de confusión para la muestra de estimación

Especie S. leptura S. bilineata S. canescens P. macrotis R. naso Total % correcto

S. leptura 311 0 0 2 0 313 99.36%

S. bilineata 2 36 0 0 0 38 95.00%

S. canescens 0 0 226 0 0 226 100.00%

P. macrotis 0 1 0 42 0 43 97.67%

R. naso 0 0 0 0 80 80 100.00%

Total 313 37 226 44 80 700 99.29%

el valor de clasificación fue del 95% y 97.6% (Tabla 3), en este mismo análisis la variable que contribuyó más a la capacidad discriminante de la función fue la variable espectral pico de la frecuencia de máxima energía (Apéndice 1, Fig. 6).

DISCUSIÓN

En el único estudio anterior en la Reserva de Sanguaré, Calderón-A. (2012) reportó la cap-tura, con redes de niebla, de varias especies de murciélagos insectívoros de las familias Vespertilionidae (Eptesicus brasiliensis, Myotis riparius y Lasiurus ega), Noctilionidae (Noctilio leporinus y N. albiventris), Molossidae (Molossus molossus) y Emballonuridae (Saccopteryx bilineata, S. leptura y Rhynchonycteris naso). En este estudio, sumamos a este listado tres espe-cies de embalonúridos: Saccopteryx canescens, Peropteryx macrotis y P. kappleri.

Entre las especies de embalonúridos del género Saccopteryx que habitan en la Reserva Natural Sanguaré, las especies S. bilineata y S. leptura se diferencian claramente a partir de sus ultrasonidos, situación que ya había sido descrita por otros autores con registros de Panamá (Kalko, 1995; Biscardi et al., 2004; Jung et al., 2007). A su vez, en este estudio también encontramos que estas dos especies alternan los pulsos durante la fase de búsqueda, a modo de dupla, los cuales no se superponen; comporta-miento también reportado en Panamá (Kalko, 1995; Jung et al., 2007), México (Ibañez et al., 2002), Belice y Brasil (Biscardi et al., 2004), Cos-ta Rica (Jung et al., 2007), y Trinidad y Tobago

(Pio et al., 2010). Algunos autores sugieren que la alternancia de los pulsos podría permitir el reparto de canales acústicos en un determinado hábitat, así como facilitar el reconocimiento de las especies (Kalko y Condon, 1998; Schnitzler y Kalko, 2001). Fenton et al. (1998) sugieren que estas diferentes frecuencias permiten la discriminación entre los ecos de llamadas exitosas, es decir el eco regresa al individuo que lo emitió. Por el contrario, S. canescens, el conespecífico de las dos especies anteriores, no presentó alternancia en la frecuencia máxima de los pulsos en los chillidos de búsqueda. Situación que sugiere realizar otros estudios para aproximarnos al conocimiento de este comportamiento particular.

Los pulsos de S. canescens no habían sido descritos en detalle, solo el trabajo de Ochoa et al. (2000) en Venezuela presenta un esquema de espectrograma el cual muestra que la frecuencia de los pulsos se encuentra sobre los 50 kHz. En este trabajo reportamos que la frecuencia de los chillidos de búsqueda de esta especie, en el área de estudio, se encuentra entre los 54 kHz y 57 kHz. Al igual que en el trabajo de Ochoa et al. (2000), la especie no alternó los pulsos, todos se encontraron en la misma banda de frecuencia.

De acuerdo a Jung et al. (2007), las especies de Peropteryx y Balantiopteryx son semejantes en la frecuencia de sus chillidos acústicos. En Co-lombia solo se ha registrado la especie B. infusca en el Valle del Cauca (Solari et al., 2013), en el Pacífico colombiano. En este trabajo, las dos especies de Peropteryx que reportamos fueron capturadas y grabadas de forma independiente,


por lo que descartamos la posibilidad de una confusión con las llamadas de Balantiopteryx.

Aunque la estructura general de los chillidos de búsqueda de S. bilineata y S. leptura registra-da en este estudio se asemeja a los hallados en trabajos realizados en otros países, se observó que la frecuencia de máxima energía varió significativamente entre poblaciones de Centro América y Sur América. Colombia, Brasil y Trinidad son los lugares con frecuencias más bajas. Las diferencias entre Centro y Sur Amé-rica pueden deberse a: 1) la correlación que hay entre las zonas de forrajeo y la estructura de la señal acústica (Neuweiler, 1984, 1989); 2) la relación que existe entre el tipo de hábitat, la estrategia de búsqueda y el tipo de alimento (Kalko, 1995); o 3) al tamaño corporal de las especies que coexisten (Aldridge y Rautenbach, 1987; Norberg y Rayner, 1987).

Si bien no todos los trabajos sobre acústica revisados reportan datos precisos de tamaño de las especies estudiadas, es posible hacer algunas

comparaciones. Por ejemplo, para el caso de Saccopteryx leptura, Miller (2010) reportó una longitud de antebrazo (LA) entre 37-42 mm, para la parte meridional de Belice. Starrett y Casebeer (1968) habían reportado una captura con LA de 38.4 mm en Costa Rica. Jung et al. (2007), en Panamá, reportaron LA de 41 mm. Para Brasil, la LA osciló entre 39.5 y 43.8 mm (Nogueira et al., 2002; Garbino, 2011). Para la especie S. bilineata, Miller (2010) reportó LA entre 41-43 mm en Belice. Inbio (2013) repor-tó LA de 44-48 mm para capturas en Costa Rica. En Sanguaré-Colombia, para S. leptura la medida de LA osciló entre 38.0 y 41.0 mm, y en S. bilineata, entre 47.0 y 49.5 mm. Esta información podría indicar un cambio gradual de los chillidos correlacionado con el tamaño del antebrazo en un gradiente latitudinal; sin embargo, se requieren mayores estudios que permitan contrastar esta inferencia.

Los murciélagos del género Peropteryx, así como Rhynchonycteris naso, presentaron señales

Fig. 6. Segregación de los chillidos de las especies acústico-registradas, a partir del análisis discriminante.


D Zurc et al.216

similares a las reportadas por Kalko (1995), Biscardi et al. (2004), Jung et al. (2007), Pio et al. (2010) y Rivera-Parra y Burneo (2013). Sin embargo, de acuerdo a Brandbury y Vehren-camp (1976), P. kappleri tiene un rango muy amplio (20-40 kHz) de frecuencia de máxima energía para Costa Rica. Según O’Farrell y Miller (1997), R. naso en Belice tendría la frecuencia más baja (47.2 kHz), sin embargo, se sugiere para este caso que la señal medida podría corresponder al primer armónico y no al segundo. El ancho de banda de R. naso registrado en nuestro estudio (5.0 kHz) difiere del reportado por Rivera-Parra y Burneo (2013) (17.0 kHz); atribuimos esta diferencia al hecho de que las grabaciones registradas en Sanguaré se realizaron cerca de espejos de agua, con un comportamiento acústico similar al que presentan otras especies de embalonúridos (ej. Cormura y Balantiopteryx, Ibañez et al. 2002) cuando se encuentran en áreas con cobertura vegetal densa, usadas para clasificar el desti-no y aumentar la probabilidad de detección (Schnitzler y Kalko, 2001).

Por último, considerando el resultado del ACP y el análisis discriminante, encontramos que a partir de las variables temporales y espectrales medidas, los chillidos de las uni-dades muestreales se diferencian, así como lo reportado por Jung et al. (2007) en especies de embalonúridos registrados en Panamá y Costa Rica. Sin embargo, es necesario obtener más datos acústicos de diferentes localidades de Colombia que permitan complementar infor-mación sobre el comportamiento ecolocador de las especies. Si bien nuestro trabajo representa el primer análisis temporal y espectral detallado de algunas especies de embalonúridos presentes en Colombia, son requeridas nuevas contribu-ciones al estudio bioacústico de murciélagos para una mejor comprensión de la ecología de las especies.

Siguiendo a Fenton (1992) las especies de murciélagos pueden ser reconocidas a partir de sus chillidos. Bajo esta consideración, recomendamos a los investigadores: 1) im-plementar detectores de ultrasonido como una herramienta a su ejercicio muestreal en combinación con redes de niebla; 2) hacer cap-

turas de murciélagos, 3) identificar las especies capturadas, y 4) grabarlas independientemente empleando métodos que permitan el registro acústico controlado (ej. zipline flight, hand-release, cuarto de vuelo). Esto permitirá crear librerías de referencia, las cuales son requeridas para contrastar los registros que obtenemos en campo con las especies que identifiquemos a partir de la captura. El uso de variables espectro-temporales para la caracterización de los chillidos es clave. Las descripciones acústicas derivadas de la medición de estas variables, proveerán el recurso útil para la conformación de las sonotecas (Jung et al., 2007).

AGRADECIMIENTOSA la Vicerrectoría de Investigación, Universidad de An-tioquia, por el financiamiento de este proyecto a través de la Convocatoria CODI 2011. A la American Society of Mammalogists (ASM) por la beca de investigación Oliver Pearson Award 2011 (a S. Solari); a L. Pettersson (Petters-son Elektronik) y R. Specht (Avisoft Bioacoustics) por el apoyo con los equipos y software para las grabaciones. A Sergio Estrada-Villegas, por sus valiosos comentarios al manuscrito. Al Instituto Tecnológico Metropolitano (ITM) por su apoyo en lo referente a los permisos para realizar el trabajo de campo. Al grupo de investigación Mastozoo-logía, U. de Antioquia, y a los biólogos Camilo Calderón A., Laura Vargas O., Jesús Antonio Cogollo, Daisy Gómez, Diego Arias, Juan Valencia Mazo y Andrea Bustamante por el apoyo en el trabajo en campo. Finalmente, a Kathrin Barboza por su colaboración, tanto en campo como en diversas etapas de la investigación.

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APÉNDICE 1

Coeficientes de la función discriminante.

Variable Coeficientes estandarizados

1 2 3 4

Dur -0.562 0.400 0.411 -0.355

Int 0.025 0.008 0.201 -0.039

FIni 0.004 -0.015 0.630 -0.413

FCen -0.059 -0.133 -0.190 -0.432

FFin 0.011 -0.189 -0.409 -0.322

FMax 0.201 0.397 -0.607 0.264

FMaxE 0.914 -0.775 -0.978 0.206

FMed -0.003 -1.124 1.136 0.511

Dur A 0.041 0.293 0.119 -0.040

Int A -0.201 -0.679 0.359 -1.389

FIni A 0.105 0.075 0.014 -0.066

FCen A -0.051 0.479 0.441 1.016

FFin A 0.068 0.240 -0.360 0.351

FMax A 0.064 -0.213 -0.574 -1.021

FMaxE A -0.240 -0.865 0.485 -0.914

FMed A 0.189 1.778 0.320 0.184

chillidos de ecolocación de murciélagos … · semiseca del caribe colombiano ... registradas al...

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